RMCP Vol. 9, Núm. 1 (2018): Enero-Marzo by Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias

NUESTRA PORTADA

Rebaño de Cabras Criollas de La provincia de Granma, Valle del Cauto, Cuba. Fotografía tomada por: Francisco Guevara Hernández

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 9 Número 1 enero-marzo, 2017. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada, editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Avenida Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán, C.P. 04010, Cuidad de México, www.inifap.gob.mx Distribuida por el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Microbiología Animal, Km 15.5 Carretera México-Toluca, Colonia Palo Alto, Cuidad de México, C.P. 05110. Editor responsable: Arturo García Fraustro. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número 04-2016-060913393200-203. ISSN: 2448-6698, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor (INDAUTOR). Responsable de la última actualización de éste número: Arturo García Fraustro, Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Microbiología Animal, Km. 15.5 Carretera México-Toluca, Colonia Palo Alto, Ciudad de México, C.P. 015110. http://cienciaspecuarias. inifap.gob.mx, la presente publicación tuvo su última actualización en octubre de 2017.

DIRECTORIO FUNDADOR John A. Pino EDITOR EN JEFE EDITORES ADJUNTOS Arturo García Fraustro Oscar L. Rodríguez Rivera Alfonso Arias Medina

Microbiología: Epidemiología: Parasitología: Reproducción: Genética: Nutrición:

Apicultura: Socioeconomía: Forrajes y Pastizales: Inocuidad: Inmunología:

EDITORES POR DISCIPLINA Elizabeth Loza Rubio Juan Carlos Saiz Calahorra Elisa Rubí Chávez Ramón Molina Barrios Ma. Cristina Schneider Guillermina Ávila Ramírez Emmanuel Camus Héctor Jiménez Severiano José J. Hernández Ledesma Juan Hebert Hernández Medrano Sergio Román Ponce Mauricio A. Elzo Armando Partida de la Peña José L. Romano Muñoz Alejandro Placencia Jorquera Juan Ku Vera Yolanda B. Moguel Ordóñez Fernando Cervantes Escoto Adolfo Alvarez Macías Alfredo Cesín Vargas Javier F. Enríquez Quiroz Alfonso Hernández Garay Braulio Valles de la Mora James A. Pfister Jesús Vázquez Navarrete Sergio Rodríguez Camarena

INIFAP INIA UNAM IT Sonora PAHO UNAM CIRAD INIFAP Consultor UNAM INIFAP Univ. Florida INIFAP INIFAP UABJ UADY INIFAP UA Chapingo UAM-X UNAM INIFAP CP UNAM USDA INIFAP INIFAP

México España México México EE.UU. México Francia México EE.UU. México México EE.UU. México México México México México México México México México México México EE.UU. México México

TIPOGRAFÍA Y FORMATO Nora del Rocío Alfaro Gómez Indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI (http://thomsonreuters.com/). Inscrita en el Sistema de Clasificación de Revistas Científicas y Tecnológicas de CONACyT; en EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal (RedALyC) (www.redalyc.org); en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso (www.veterinaria.org/revistas/ revivec); en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier. com) I

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias es un órgano de difusión científica y técnica de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada. Su objetivo es dar a conocer los resultados de las investigaciones realizadas por cualquier institución científica, relacionadas particularmente con las distintas disciplinas de la Medicina Veterinaria y la Zootecnia. Además de trabajos de las disciplinas indicadas en su Comité Editorial, se aceptan también para su evaluación y posible publicación, trabajos de otras disciplinas, siempre y cuando estén relacionados con la investigación pecuaria. Se publican en la revista tres categorías de trabajos: Artículos Científicos, Notas de Investigación y Revisiones Bibliográficas (consultar las Notas al autor); la responsabilidad de cada trabajo recae exclusivamente en los autores, los cuales, por la naturaleza misma de los experimentos pueden verse obligados a referirse en algunos casos a los nombres comerciales de ciertos productos, ello sin embargo, no implica preferencia por los productos citados o ignorancia respecto a los omitidos, ni tampoco significa en modo alguno respaldo publicitario hacia los productos mencionados. Todas las contribuciones serán cuidadosamente evaluadas por árbitros, considerando su calidad y relevancia académica. Queda entendido que el someter un manuscrito implica que la investigación descrita es única e inédita. La publicación de Rev. Mex. Cienc. Pecu. es

trimestral en formato bilingüe Español o Inglés. El costo total por publicar es de $ 5,600.00 por manuscrito editado. Se publica en formato digital en acceso abierto, por lo que autoriza la reproducción total o parcial del contenido de los artículos si se cita la fuente. El envío de los trabajos se debe realizar directamente en el sitio oficial de la revista. Correspondencia adicional deberá dirigirse al Editor Adjunto a la siguiente dirección: Calle 36 No. 215 x 67 y 69 Colonia Montes de Amé, C.P. 97115 Mérida, Yucatán, México. Tel/Fax +52 (999) 941-5030. Correo electrónico (C-ele): rodriguez_oscar@prodigy.net.mx. La correspondencia relativa a suscripciones, asuntos de intercambio o distribución de números impresos anteriores, deberá dirigirse al Editor en Jefe de la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, CENID Microbiología Animal, Km 15.5 Carretera MéxicoToluca, Col. Palo Alto, D.F. C.P. 05110, México; Tel: +52(55) 38718700 ext. 80316; garcia.arturo@inifap.gob.mx o arias.alfonso@inifap.gob.mx. Inscrita en la base de datos de EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal (RedALyC) (www.redalyc.org), en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso (www.veterinaria.org/revistas/ revivec), indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI (http://thomsonreuters. com/) y en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier.com)

VISITE NUESTRA PÁGINA EN INTERNET Artículos completos desde 1963 a la fecha y Notas al autor en: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is an open access peer-reviewed and refereed scientific and technical journal, which publishes results of research carried out in any scientific or academic institution, especially related to different areas of veterinary medicine and animal production. Papers on disciplines different from those shown in Editorial Committee can be accepted, if related to livestock research. The journal publishes three types of papers: Research Articles, Technical Notes and Review Articles (please consult Instructions for authors). Authors are responsible for the content of each manuscript, which, owing to the nature of the experiments described, may contain references, in some cases, to commercial names of certain products, which however, does not denote preference for those products in particular or of a lack of knowledge of any other which are not mentioned, nor does it signify in any way an advertisement or an endorsement of the referred products. All contributions will be carefully refereed for academic relevance and quality. Submission of an article is understood to imply that the research described is unique and unpublished. Rev. Mex. Cienc.. Pecu. is published quarterly in original lenguaje Spanish or English. Total fee charges are US $ 300.00 per article.

Part of, or whole articles published in this Journal may be reproduced, stored in a retrieval system or transmitted in any form or by any means, electronic, mechanical, photocopying or otherwise, provided the source is properly acknowledged. Manuscripts should be submitted directly in the official web site. Additional information may be mailed to: Associate Editor, Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, Calle 36 No. 215 x 67 y 69 Colonia Montes de Amé, C.P. 97115 Mérida, Yucatán, México. Tel/Fax +52 (999) 941-5030. E-mail: rodriguez_oscar@prodigy.net.mx. For subscriptions, exchange or distribution of previous printed issues, please contact: Editor-in-Chief of Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, CENID Microbiología Animal, Km 15.5 Carretera México-Toluca, Col. Palo Alto, D.F. C.P. 05110, México; Tel: +52(55) 3871-8700 ext. 80316; garcia.arturo@inifap.gob.mx or arias.alfonso@inifap.gob.mx. Registered in the EBSCO Host database. The Latin American and the Caribbean Spain and Portugal Scientific Journals Network (RedALyC) (www.redalyc.org). The Iberoamerican Network of free access Veterinary Scientific Journals (www.veterinaria.org/ revistas/ revivec). Thomson Reuter´s “Journal Citation Report” Science Edition (http://thomsonreuters.com/). Elsevier´s SCOPUS and EMBASE (www.elsevier.com) and the Essential Electronic Agricultural Library (www.teeal.org).

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La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Expresa sus más sinceras condolencias por el sentido fallecimiento del

M.V.Z. M. en C. Jesús Soriano Torres

Editor en Jefe de la Revista Técnica Pecuaria en México durante el periodo 1988-1990

Falleció el 30 de noviembre de 2017

Descanse en paz.

III

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS REV. MEX. CIENC. PECU.

VOL. 9 No. 1

ENERO-MARZO-2018

CONTENIDO ARTÍCULOS

Pág.

Función de producción de la ganadería de carne en la zona sur del Estado de México Function of beef cattle production in the South region of Mexico State José Luis Morales-Hernández, Felipe de Jesús González-Razo, Juvencio Hernández Martínez ................................ 1

Valoración contingente y disponibilidad a pagar por atributos intangibles en carne de bovino Contingent valuation and willingness to pay for credence attributes in beef meat José Luis Jaramillo Villanueva, Samuel Vargas López, Lissete Abigail Rojas Juárez ............................................. 14

Influencia de la capacidad gerencial del apicultor en la viabilidad de unidades de producción apícola en la Pampa Argentina Influence of the apiarist managerial capacity on viability of beekeeping production units on the Pampa Argentina Tomás Bragulat, Elena Angón, Antón García, Alberto Giorgis, Cecilio Barba, José Perea ..................................... 32

Dinámica de adopción de buenas prácticas de producción de miel en la Península de Yucatán, México Dynamics of adoption of good practices in honey production in the Peninsula of Yucatan, Mexico Enrique Genaro Martínez-González, Hortencia Arroyo-Pozos, Norman Aguilar-Gallegos, José María García Álvarez-Coque, Vinicio Horacio Santoyo-Cortés, Jorge Aguilar-Ávila .................................................................. 48

Evolución de los sistemas de crianza de cabras Criollas Cubanas en el contexto de la conservación del genotipo Rearing systems evolution of Cuban Creole goats in the genotype conservation context Manuel A. La O Arias, Francisco Guevara Hernández, Luis Alfredo Rodríguez Larramendi, René Pinto Ruiz, José Nahed Toral, Alejandro Ley de Coss, Luis Reyes Muro .............................................................................. 68

Yield of forage, grain and biomass in eight hybrids of maize with different sowing dates and environmental conditions Rendimiento de forraje, grano y biomasa en ocho híbridos de maíz con diferentes fechas de siembra y condiciones ambientales Ulises Santiago López, César A. Rosales Nieto, Elizabeth Santiago López, Norma Santiago López, Pablo Preciado Rangel, Arturo Palmo Gil, Daniel Real ...................................................................................... 86

Composición química y degradaciones in vitro de vainas y hojas de leguminosas arbóreas del trópico seco de México Chemical composition and in vitro degradations of pods and leaves of legumes trees of Mexican dry tropic

Jahdai Hernández-Morales, Paulino Sánchez-Santillán, Nicolás Torres-Salado, Jerónimo Herrera-Pérez, Adelaido R. Rojas-García, Iván Reyes-Vázquez, Mario A. Mendoza-Núñez ....................................................... 105

Genetic diversity analysis of the Mexican Lidia bovine breed population and its relation with the Spanish population by using a subset of SNPs under low gametic disequilibrium Análisis de diversidad genética en la población de la Raza de Lidia Mexicana y su relación con la población española por medio de un panel de SNPs con bajo desequilibrio gamético Paulina García Eusebi, Oscar Cortés Gardyn, Susana Dunner Boxberger, Javier Cañón Ferreras ........................ 121

Endometritis subclínica y tasa de gestación en vacas lecheras en México Subclinical endometritis and pregnancy rate in dairy cows in Mexico José Luis Barajas Merchan, Joel Hernández Cerón, Andrés García Alfonso, Enrique Martínez Bárcenas, Noé Orlando Juárez López, Mario Adán Bedolla Alva, Rodolfo Luzbel de la Sota ............................................... 135

NOTAS DE INVESTIGACIÓN Desarrollo de un programa en hoja de cálculo para obtener el umbral económico de acaricidas como apoyo en el control de la garrapata Rhipicephalus microplus Development of a spreadsheet program to obtain the economic threshold of acaricides as a support in the control of the cattle tick Rhipicephalus microplus Anaid Ireri Hernández García, Zeferino García Vázquez, Carlos Gustavo Vázquez- Peláez, Graciela Guadalupe Tapia Pérez ................................................................................................................... 147

Determinación del tiempo de duplicación in vitro de la línea celular BUVEC-E6E7 de origen bovino In vitro doubling time determination of BUVEC-E6E7 cell line of bovine origin Mayra Elizeth Cobaxin Cárdenas, Itzel Amaro Estrada, Rosa Estela Quiroz Castañeda, Jesús Francisco Preciado De la Torre, Sergio Darío Rodríguez Camarillo, Carlos Agustín Vega y Murguía ................................... 162

Mycobacterium bovis induce una respuesta inmune celular heterogénea en bovinos

infectados naturalmente Naturally Mycobacterium bovis infected cattle evoked heterogeneous cellular immune responses Ariel Deliler Sánchez López, Susana Flores Villalva, José Ángel Gutiérrez Pabello ............................................. 171

Actualización: enero, 2016

NOTAS AL AUTOR La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de investigación y Revisiones bibliográficas.

figuras. Las Revisiones bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y 5 cuadros. 6.

Los autores interesados en publicar en esta revista deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se indican, los cuales en términos generales, están de acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 1.

Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán si están basados en pruebas de rutina, ni datos experimentales sin estudio estadístico cuando éste sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos que previamente hayan sido publicados condensados o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o Congresos (a excepción de Resúmenes).

Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un Comité Científico Editorial, conformado por Pares de la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el nombre e Institución de los autores proponentes. El Editor notificará al autor la fecha de recepción de su trabajo.

El manuscrito deberá someterse a través del portal de la Revista en la dirección electrónica: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando el “Instructivo para envío de artículos en la página de la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Para su elaboración se utilizará el procesador de Microsoft Word, con letra Arial a 12 puntos, a doble espacio. Asimismo se deberá remitir una carta de presentación firmada por todos los autores, aceptando el orden de co-autoría, remitiéndola en forma digitalizada como archivo complementario; en ella se indicará el responsable de la correspondencia con la Revista, indicando dirección (no apartado postal), teléfono y dirección electrónica.

Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el trabajo de los revisores, todos los renglones de cada página deben estar numerados; asimismo cada página debe estar numerada, inclusive cuadros, ilustraciones y gráficas. Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título, y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de ocho). Las Notas de investigación tendrán una extensión máxima de 15 cuartillas y 6 cuadros o

Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán contener los componentes que a continuación se indican, empezando cada uno de ellos en página aparte. Página del título Resumen en español Resumen en inglés Texto Agradecimientos Literatura citada Cuadros y gráficas

Página del Título. Solamente debe contener el título del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así como el título traducido al idioma inglés. En el manuscrito no es necesaria información como nombres de autores, departamentos, instituciones, direcciones de correspondencia, etc., ya que estos datos tendrán que ser registrados durante el proceso de captura de la solicitud en la plataforma del OJS (http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx).

Resumen en español. En la segunda página se debe incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En él se indicarán los propósitos del estudio o investigación; los procedimientos básicos y la metodología empleada; los resultados más importantes encontrados, y de ser posible, su significación estadística y las conclusiones principales. A continuación del resumen, en punto y aparte, agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o frases cortas clave que ayuden a los indizadores a clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con el resumen.

Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en inglés y a continuación redactar el “abstract” con las mismas instrucciones que se señalaron para el resumen en español. Al final en punto y aparte, se deberán escribir las correspondientes palabras clave (“key words”).

10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo siguiente: a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos originales derivados de resultados parciales o finales de investigaciones. El texto del Artículo científico se

divide en secciones encabezamientos:

que

llevan

Reglas básicas para la Literatura citada

estos

Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las iniciales, empezando por el apellido paterno, luego iniciales del materno y nombre(s). En caso de apellidos compuestos se debe poner un guión entre ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de un autor no se debe poner ningún signo de puntuación, ni separación; después de cada autor sólo se debe poner una coma, incluso después del penúltimo; después del último autor se debe poner un punto.

Introducción Materiales y Métodos Resultados Discusión Conclusiones e implicaciones En los artículos largos puede ser necesario agregar subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer más claro el contenido, sobre todo en las secciones de Resultados y de Discusión, las cuales también pueden presentarse como una sola sección.

El título del trabajo se debe escribir completo (en su idioma original) luego el título abreviado de la revista donde se publicó, sin ningún signo de puntuación; inmediatamente después el año de la publicación, luego el número del volumen, seguido del número (entre paréntesis) de la revista y finalmente el número de páginas (esto en caso de artículo ordinario de revista).

b) Notas de investigación. Consisten en modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos de interés especial, preliminares de trabajos o investigaciones limitadas, descripción de nuevas variedades de pastos; así como resultados de investigación que a juicio de los editores deban así ser publicados. El texto contendrá la misma información del método experimental señalado en el inciso a), pero su redacción será corrida del principio al final del trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los subtítulos, sino que se redacte en forma continua y coherente.

Puede incluir en la lista de referencias, los artículos aceptados aunque todavía no se publiquen; indique la revista y agregue “en prensa” (entre corchetes). En el caso de libros de un solo autor (o más de uno, pero todos responsables del contenido total del libro), después del o los nombres, se debe indicar el título del libro, el número de la edición, el país, la casa editorial y el año.

c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el tratamiento y exposición de un tema o tópico de relevante actualidad e importancia; su finalidad es la de resumir, analizar y discutir, así como poner a disposición del lector información ya publicada sobre un tema específico. El texto se divide en: Introducción, y las secciones que correspondan al desarrollo del tema en cuestión.

Cuando se trate del capítulo de un libro de varios autores, se debe poner el nombre del autor del capítulo, luego el título del capítulo, después el nombre de los editores y el título del libro, seguido del país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el capítulo.

11. Agradecimientos. Siempre que corresponda, se deben especificar las colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales como a) la ayuda técnica recibida; b) el agradecimiento por el apoyo financiero y material, especificando la índole del mismo; c) las relaciones financieras que pudieran suscitar un conflicto de intereses. Las personas que colaboraron pueden ser citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, “revisión crítica de la propuesta para el estudio”, “recolección de datos”, etc. 12. Literatura citada. Numere las referencias consecutivamente en el orden en que se mencionan por primera vez en el texto. Las referencias en el texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben identificar mediante números arábigos entre paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el texto el nombre de los autores de las referencias. Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como referencias; las “observaciones inéditas” y las “comunicaciones personales” no deben usarse como referencias, aunque pueden insertarse en el texto (entre paréntesis).

En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el nombre de la ciudad, estado y en su caso país, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de la escuela), y finalmente el año. Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a continuación, los cuales están parcialmente basados en el formato que la Biblioteca Nacional de Medicina de los Estados Unidos usa en el Index Medicus. Revistas

Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el nombre de todos los autores cuando sean seis o menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de los seis primeros y agregue “et al.”). I)

VII

Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35-48.

Sólo número sin indicar volumen.

XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic animals: strategies for conservation and development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in genetic improvement of farm animals. USDA. 1996:13.

II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6-10. III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status ofthe use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.

Tesis. XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.

No se indica el autor. IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;84:15.

XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

Suplemento de revista. V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

Organización como autor. XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984.

Organización, como autor.

XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996.

VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-284.

En proceso de publicación. VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000.

XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990.

Libros y otras monografías

XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988. XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

Autor total. VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.

Publicaciones electrónicas XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. Accessed Jul 30, 2003.

Autor de capítulo. IX)

Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.

XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 5725.pdf. Consultado 30 Ago, 2003.

Memorias de reuniones. X)

XI)

Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores. Tercera reunión anual del centro de investigaciones forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. Veracruz. 1990:51-56.

XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. com/science/journal/03016226. Accessed Sep 12, 2003.

Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. Concentración de insulina plasmática en cerdas alimentadas con melaza en la dieta durante la inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 1998:13.

VIII

13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible que sean pocos, concisos, contando con los datos necesarios para que sean autosuficientes, que se entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos convencionales.

J joule (s) kg kilogramo (s) km kilómetro (s) L litro (s) log logaritmo decimal Mcal megacaloría (s) MJ megajoule (s) m metro (s) msnm metros sobre el nivel del mar µg microgramo (s) µl microlitro (s) µm micrómetro (s)(micra(s)) mg miligramo (s) ml mililitro (s) mm milímetro (s) min minuto (s) ng nanogramo (s) P probabilidad (estadística) p página PC proteína cruda PCR reacción en cadena de la polimerasa pp páginas ppm partes por millón % por ciento (con número) rpm revoluciones por minuto seg segundo (s) t tonelada (s) TND total de nutrientes digestibles UA unidad animal UI unidades internacionales

14 Versión final. Es el documento en el cual los autores ya integraron las correcciones y modificaciones indicadas por el Comité Revisor. Los trabajos deberán ser elaborados con Microsoft Word. Las gráficas y figuras se deberán elaborar en Word, Power Point, Corel Draw y enviadas en archivo aparte (nunca insertarlas como imágenes en el texto). Los cuadros no deberán contener ninguna línea vertical, y las horizontales solamente las que delimitan los encabezados de columna, y la línea al final del cuadro. 15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para su traducción al idioma inglés o español, según corresponda. Si los autores lo consideran conveniente podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas. 16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de Investigación, siempre y cuando se ajusten a las normas de esta revista. 17. Los trabajos no aceptados para su publicación se regresarán al autor, con un anexo en el que se explicarán los motivos por los que se rechaza o las modificaciones que deberán hacerse para ser reevaluados. 18. Abreviaturas de uso frecuente: cal cm °C DL50 g ha h i.m. i.v.

caloría (s) centímetro (s) grado centígrado (s) dosis letal 50% gramo (s) hectárea (s) hora (s) intramuscular (mente) intravenosa (mente)

versus

gravedades

Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis inmediatamente después de la(s) palabra(s) completa(s). 19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se deben escribir en cursivas.

Update: January, 2016

INSTRUCTIONS FOR AUTHORS Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific journal published in a bilingual format (Spanish and English) which carries three types of papers: Research Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested in publishing in this journal, should follow the belowmentioned directives which are based on those set down by the International Committee of Medical Journal Editors (ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 1.

Only original unpublished works will be accepted. Manuscripts based on routine tests, will not be accepted. All experimental data must be subjected to statistical analysis. Papers previously published condensed or in extenso in a Congress or any other type of Meeting will not be accepted (except for Abstracts).

All contributions will be peer reviewed by a scientific editorial committee, composed of experts who ignore the name of the authors. The Editor will notify the author the date of manuscript receipt.

Papers will be submitted in the Web site http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the â&#x20AC;&#x153;Guide for submit articles in the Web site of the Revista Mexicana de Ciencias Pecuariasâ&#x20AC;?. Manuscripts should be prepared, typed in a 12 points font at double space (including the abstract and tables), At the time of submission a signed agreement co-author letter should enclosed as complementary file; coauthors at different institutions can mail this form independently. The corresponding author should be indicated together with his address (a post office box will not be accepted), telephone and Email.

To facilitate peer review all pages should be numbered consecutively, including tables, illustrations and graphics, and the lines of each page should be numbered as well.

Research articles will not exceed 20 double spaced pages, without including Title page and Tables and Figures (8 maximum). Technical notes will have a maximum extension of 15 pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.

Title page Abstract Text Acknowledgments References Tables and Graphics 7.

Title page. It should only contain the title of the work, which should be concise but informative; as well as the title translated into English language. In the manuscript is not necessary information as names of authors, departments, institutions and correspondence addresses, etc.; as these data will have to be registered during the capture of the application process on the OJS platform (http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).

Abstract. On the second page a summary of no more than 250 words should be included. This abstract should start with a clear statement of the objectives and must include basic procedures and methodology. The more significant results and their statistical value and the main conclusions should be elaborated briefly. At the end of the abstract, and on a separate line, a list of up to 10 key words or short phrases that best describe the nature of the research should be stated.

Text. The three categories of articles which are published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias are the following:

a) Research Articles. They should originate in primary

works and may show partial or final results of research. The text of the article must include the following parts: Introduction Materials and Methods Results Discussion Conclusions and implications In lengthy articles, it may be necessary to add other sections to make the content clearer. Results and Discussion can be shown as a single section if considered appropriate.

b) Technical Notes. They should be brief and be

evidence for technical changes, reports of clinical cases of special interest, complete description of a limited investigation, or research results which should be published as a note in the opinion of the editors. The text will contain the same

Manuscripts of all three type of articles published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should contain the following sections, and each one should begin on a separate page.

information presented in the sections of the research article but without section titles.

e. When a reference is made of a chapter of book written by several authors; the name of the author(s) of the chapter should be quoted, followed by the title of the chapter, the editors and the title of the book, the country, the printing house, the year, and the initial and final pages.

c) Reviews. The purpose of these papers is to

summarize, analyze and discuss an outstanding topic. The text of these articles should include the following sections: Introduction, and as many sections as needed that relate to the description of the topic in question.

f. In the case of a thesis, references should be made of the author’s name, the title of the research, the degree obtained, followed by the name of the City, State, and Country, the University (not the school), and finally the year.

10. Acknowledgements. Whenever appropriate, collaborations that need recognition should be specified: a) Acknowledgement of technical support; b) Financial and material support, specifying its nature; and c) Financial relationships that could be the source of a conflict of interest.

Examples The style of the following examples, which are partly based on the format the National Library of Medicine of the United States employs in its Index Medicus, should be taken as a model.

People which collaborated in the article may be named, adding their function or contribution; for example: “scientific advisor”, “critical review”, “data collection”, etc. 11. References. All references should be quoted in their original language. They should be numbered consecutively in the order in which they are first mentioned in the text. Text, tables and figure references should be identified by means of Arabic numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the text the name of the authors. Abstain from using abstracts as references. Also, “unpublished observations” and “personal communications” should not be used as references, although they can be inserted in the text (inside brackets).

Journals

Standard journal article (List the first six authors followed by et al.) I)

Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35-48.

Issue with no volume II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6-10.

Key rules for references a. The names of the authors should be quoted beginning with the last name spelt with initial capitals, followed by the initials of the first and middle name(s). In the presence of compound last names, add a dash between both, i.e. Elias-Calles E. Do not use any punctuation sign, nor separation between the initials of an author; separate each author with a comma, even after the last but one.

III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.

No author given

b. The title of the paper should be written in full, followed by the abbreviated title of the journal without any punctuation sign; then the year of the publication, after that the number of the volume, followed by the number (in brackets) of the journal and finally the number of pages (this in the event of ordinary article).

IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;84:15.

Journal supplement V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

c. Accepted articles, even if still not published, can be included in the list of references, as long as the journal is specified and followed by “in press” (in brackets).

Organization, as author

d. In the case of a single author’s book (or more than one, but all responsible for the book’s contents), the title of the book should be indicated after the names(s), the number of the edition, the country, the printing house and the year.

VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282284.

In press

responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996.

VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000.

XVII) AOAC. Official methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990. XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.

Books and other monographs

XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

Author(s) VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.

Electronic publications XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. Accesed Jul 30, 2003.

Chapter in a book IX)

Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.

Conference paper X)

XI)

XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect.com/science/journal/030 16226. Accesed Sep 12, 2003.

12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable that they should be few, brief and having the necessary data so they could be understood without reading the text. Explanatory material should be placed in footnotes, using conventional symbols. 13. Final version. This is the document in which the authors have incorporated all the corrections and modifications asked for by the editors. Graphs and figures should be submitted separately in Microsoft Word, MS Power Point, or Corel Draw. Figures must not be inserted as images within the text. In Tables do not use internal horizontal or vertical lines.

Thesis XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989. XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

14. Once accepted, the final version will be translated into Spanish or English, although authors should feel free to send the final version in both languages. No charges will be made for style or translation services.

Organization as author

15. Thesis will be published as a Research Article or as a Technical Note, according to these guidelines.

XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984.

16. Manuscripts not accepted for publication will be returned to the author together with a note explaining the cause for rejection, or suggesting changes which should be made for re-assessment.

XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas

XII

mm min ng

millimeter (s) minute (s) nanogram (s) P probability (statistic) p page CP crude protein PCR polymerase chain reaction pp pages ppm parts per million % percent (with number) rpm revolutions per minute sec second (s) t metric ton (s) TDN total digestible nutrients AU animal unit IU international units

17. List of abbreviations: cal cm Â°C DL50 g ha h i.m. i.v. J kg km L log Mcal MJ m Âľl Âľm mg ml

calorie (s) centimeter (s) degree Celsius lethal dose 50% gram (s) hectare (s) hour (s) intramuscular (..ly) intravenous (..ly) joule (s) kilogram (s) kilometer (s) liter (s) decimal logarithm mega calorie (s) mega joule (s) meter (s) micro liter (s) micro meter (s) milligram (s) milliliter (s)

versus

gravidity

The full term for which an abbreviation stands should precede its first use in the text. 18. Scientific names and other Latin terms should be written in italics.

XIII

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 1

2018

Editorial Ante el desarrollo actual de las tecnologías de

información, la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, a partir de éste número realiza algunos cambios en su política editorial, lo que se ve reflejado en un nuevo diseño de su formato visual; el cual se ajusta a las nuevas normas de Scielo México, lo que facilitará la conversión de archivos a XML-JATs estándar Scielo y con ello alcanzar una mayor accesibilidad de la revista en los índices Web of Science y Scopus. Estas acciones, aunadas a los cambios que a partir del año pasado se han venido implementando, tales como la transformación a formato digital, la gestión del proceso editorial a través de la plataforma del Open Journal Systems y la asignación identificadores únicos para objetos digitales (DOI) permitirá ampliar el universo de lectores, autores y usuarios, lo que mejora la expectativa de una mayor visibilidad de la revista a favor del segmento de personas involucradas en el sector pecuario. Para la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias es un orgullo ocupar por segundo año consecutivo el nivel más elevado de calificación en el grupo de revistas del área de Biotecnología y Ciencias Agropecuarias del Sistema de Clasificación de Revistas Mexicanas de Ciencia y Tecnología del CONACYT. De igual forma, la Revista ha tenido un camino ascendente por séptimo año consecutivo al incrementar el factor de impacto en el Journal Citation Reports. Por lo anteriormente expuesto, la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias refrenda el compromiso de mantener los estándares de calidad y prestigio que durante largo tiempo ha conservado a fin de brindar a la comunidad de científicos, académicos, funcionarios, técnicos y productores involucrados en las actividades de producción y salud animal de divulgar de manera oportuna los resultados de la investigación pecuaria. Aprovecho para externar mi agradecimiento a todas las personas involucradas en el área pecuaria por el interés que le brindan a la revista; y solo me queda invitarlos nuevamente a que visiten nuestro portal en internet en la siguiente dirección electrónica: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx.

Arturo García Fraustro Editor en Jefe

XIV

http://dx.doi.org/ 10.22319/rmcp.v9i1.4345 Artículo

Función de producción de la ganadería de carne en la zona sur del Estado de México Function of beef cattle production in the South region of Mexico State

José Luis Morales-Hernández1* Felipe de Jesús González-Razo1 Juvencio Hernández Martínez2

Unidad Académica Profesional Tejupilco. UAEMEX. Rincón de Aguirre Tejupilco, CP 51400. Estado de México, México. 2

Centro Universitario Texcoco, UAEMEX. Economía. Texcoco, México.

Autor de correspondencia: joseluistem@gmail.com

Resumen: Se estimó durante 2014-2015 una función de producción que relaciona la cantidad total de carne producida, a partir del pastizal natural, del total de animales y gasto de alimento; esto en 117 pequeñas y medianas empresas (Pymes) ganaderas de cuatro municipios del sur Estado de México, que sirvieron de base para estimar la función de producción Cobb Douglas, cuya información se analizó por mínimos cuadrados. Esta función de producción midió la eficiencia del recurso, en tres estratos: pequeños, medianos y grandes productores bajo el concepto de Pymes ganaderas. Así para las Pymes de los estratos I, con 2.6 a 26.5 ha y II, con 28 a 94 ha, al aumentar los factores de la producción en una proporción determinada, la producción crece menos que proporcionalmente los insumos. El estrato de Pymes III con 113 a 424 ha, mostró que al incrementar los factores en una determinada proporción la producción de carne crecerá a una mayor proporción. No se necesita aumentar la cantidad de alimento ni la superficie de pastizal para incrementar la cantidad total de carne, pero sí el número de animales. Los costos de oportunidad familiares y el precio de la carne son factores que otorgan ganancias al productor y le permiten mantenerse en el mercado de carne en el centro del país. Palabras clave: Cobb Douglas, Pymes, Costos, Administración, Registro contable. 1

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Abstract: In 2014-2015 it was estimated a production function that relates the total quantity of meat produced from natural grassland, total animals and food spending. This was on 117 small and medium livestock business (Pymes, for Spanish acronym) in four municipalities of southern State of Mexico, which served as the base to estimate the Cobb Douglas production function, analyzed by mean squares. This study determined a production function to measure a resource efficiency, in three stratums: small, medium and large producers under the concept of the Pymes. For stratums: I, with 2.6 to 26.5 ha and II, with 28 to 94 ha, has to increase the factors of production in a certain proportion, the production grows less proportionately than inputs. Stratum III, 113 to 424 ha, showed that increasing factors in a certain proportion meat production would grow at a higher rate; economic indicators of meat production were calculated. Family opportunity costs and beef prices are factors that give profits to producers and allow staying in the meat market in the Central part of the country. Keywords: Cobb Douglas, Pymes, Costs, Administration, Accounting record.

Recibido 17/12/2016. Aceptado 18/05/2017.

Introducción

La ganadería bovina en el Estado de México y en especial en los municipios de la parte sur de la entidad, constituye una actividad fundamental en el sector primario de la producción de carne, esto en virtud al número de cabezas de ganado. Estos municipios, durante 2014, contribuyeron con 104,840 cabezas de ganado, distribuidas de la siguiente manera: Tlatlaya 32,783 (31.3 %), Amatepec, 19,071 (18.2 %), Luvianos 16,590 (15.8 %), Tejupilco 15,301 (14.6 %) y Temascaltepec y San Simón de Guerrero 21,095 (20.1 %); los cuales aportan el 20.3 % del total de cabezas a nivel estatal, lo que representan un valor de la producción de 1’907,397 miles de pesos(1). Este tipo de ganado, es en su mayor parte dedicado a la producción de carne; únicamente el municipio de Tejupilco maneja producción de doble propósito leche-carne.

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En este trabajo se considera a las unidades de producción ganadera de carne como Pymes, ya que éstas, en México, constituyen el 97 % del total de las empresas, generadoras de empleo del 79 % de la población, y generan ingresos equivalentes al 23 % del Producto Interno Bruto (PIB); lo anterior es una clara señal que debemos poner atención a este tipo de empresas y verlas como lo que en realidad son: la base de la economía mexicana(2,3), por lo que, el análisis del proceso productivo de dichas empresas, se realizó en términos de eficiencia del recurso, pues de esto depende el grado de eficiencia económica(4). Son por tanto las empresas las que generan utilidad o valor añadido, transformando los factores productivos en productos y distribuyéndolos para su consumo. Existen metodologías que estiman la eficiencia del uso de recursos en empresas pecuarias para generar uno o más productos al final de su proceso productivo. Una de estas metodologías tiene como propósito la estimación de funciones de producción, mediante las cuales se establecen relaciones entre uno o más productos y los factores o insumos que intervienen en su producción, con lo cual se pueden predecir los valores de producción y determinar los niveles óptimos del uso de insumos y su productividad marginal(5). Algunos de los elementos de las funciones de producción utilizados en la ganadería bovina de carne son: el pastizal, la superficie ganadera empleada en la producción y la cantidad de alimento o suplemento empleado; estos se consideran los limitantes más comunes(4). Las funciones de producción, además, de permitir la determinación de la eficiencia biológica, permiten indagar en aspectos relacionados con la eficiencia económica, información que puede ser utilizada para propósitos de alimentación y selección(5). Con base en lo anterior, el objetivo del presente trabajo consistió en estimar una función de producción que describa la relación que guarda la producción total de carne, con tres factores que intervienen en el proceso productivo a través de la función Cobb-Douglas, y valorar los cambios productivos al modificar las cantidades de los recursos mencionados. La hipótesis planteada fue que la producción de carne de bovino está en función directa de la cantidad de pastizal (PN), del número de cabezas de ganado (TA) y de la cantidad de alimento concentrado utilizado por la empresa (GA), es decir, Ho(PTC) = PN, TA, GA = 0 Los resultados permitirán detectar la eficiencia de los factores de la producción, y de esa manera obtener indicadores que permitan diseñar estrategias adecuadas para mejorar el proceso productivo de la ganadería bovina en esta región. Los resultados obtenidos pueden ser la base para evaluar las características específicas del crecimiento de la producción de carne en esta región, ya que permiten determinar el aporte de cada uno de los factores productivos a ese proceso.

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Material y métodos

Ubicación del área

La región sur del Estado de México está ubicada en el subtrópico mexicano, entre las coordenadas 18° 21’ y 19° 34’ N y 99° 16’ y 100° 36’ O. Este espacio geográfico tiene límites con tres estados del país (Morelos, Guerrero y Michoacán) hacia el sur- sureste, limita con Morelos y Guerrero, al oeste tiene límites con Michoacán y parte de Guerrero(6). En el presente trabajo se consideraron los cuatro municipios más importantes en la producción ganadera que son Tlatlaya, Amatepec, Luvianos y Tejupilco, que contribuyen con el 100 % (Cuadro 1), del total de cabezas del Distrito de Desarrollo Rural de Tejupilco(1).

Cuadro 1. Municipios y muestra de productores de ganado de carne en el sur del Estado de México Municipio

Muestra

Tejupilco Luvianos Amatepec Tlatlaya Total

14 21 50 32 117

12 18 43 27 100

Se realizó una clasificación de las Pymes ganaderas de carne en tres estratos de productores(7,8): estrato I, con superficies entre 2.6 a 26.5 ha, estrato II con superficies de 28 a 94 ha y tercer estrato III con superficies de 113 a 424 ha. De esta manera, se consideraron 47 Pymes en el estrato I, 54 en el estrato II y 16 en el estrato III, para un total de 117, a utilizar en la función Cobb Douglas (Cuadro 2).

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Cuadro 2. Estructura de los estratos que integran las Pymes ganaderas del sur del Estado de México Estrato Superficie, ha Número Pymes Porcentaje

III

Total

2.5 a 26.5 47 40

28 a 94.5 54 46

113 a 424 16 14

117 100

La producción de carne por animal en cada estrato con suplementación ligera, alcanzó valores de 472, 452 y 402 kg durante el periodo de engorda. Las Pymes ganaderas de estos municipios tienen hatos constituidos con razas de Suizo Americano, Suizo Europeo, Simental, Cebú, Brahaman, Charolais y diversos cruzamientos entre éstas. El manejo del ganado de carne de estas unidades de producción tiene relación directa con el presupuesto que aplican los empresarios; en general, todos realizan pastoreo y suplementación complementaria.

Muestreo

La muestra de empresas se realizó en tres estratos(7,8) basados en la superficie ganadera manejada, en la que se consideró a un total de 117 Pymes, distribuidas de la siguiente forma: Amatepec 43 %, Tlatlaya 27 %, Luvianos 18 % y Tejupilco 12 % (Cuadro 1). Los datos obtenidos corresponden a un periodo de dos años (2014 y 2015), los cuales se registraron mediante un cuestionario en donde se recabó información sobre pastizal nativo (PN), total de animales (TA) y gastos de alimento (GA). Los datos se concentraron en una base de datos de Excel, donde se les dio orden, quedando como variable dependiente la producción total de carne (PTC) e independientes PN, TA y GA. A partir de esta base de datos se procedió a estimar la función de producción Cobb- Douglas(9), lo cual permitió identificar el tipo de rendimientos asociados con el proceso productivo y estimar la elasticidad de los factores de la producción. La función Cobb-Douglas es ampliamente utilizada para representar las relaciones entre un producto y las variaciones de los insumos tecnología, trabajo y capital(10). Este modelo fue formulado por Knut Wicksell (1851-1926) y aplicado con la evidencia estadística por Charles Cobb y Paul Douglas en 1928(9). El establecimiento de la función, parte de la observación

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2018

empĂrica de la distribuciĂłn de la producciĂłn entre L y K; la funciĂłn de producciĂłn presenta la forma siguiente: đ?&#x2018;&#x201E; = đ??´đ??żâ&#x2C6;? đ??žđ?&#x203A;˝ Donde: Q= producciĂłn total (el valor monetario de todos los bienes producidos durante un aĂąo); L= insumo trabajo; K= insumo capital; A= factor total de productividad o Progreso TĂŠcnico (PTF); Îą y Î˛ son las elasticidades producto del trabajo y el capital, respectivamente. Estos valores son constantes determinadas por la tecnologĂa disponible. En dicha funciĂłn, Îą y Î˛ son los parĂĄmetros que representan el peso de los factores K y L (factores productivos) en la producciĂłn total. A es el progreso tĂŠcnico o productividad total de los factores (PTF). La PTF no es una variable directamente observable, pues representa un estado no cuantificable formado por factores tales como: la organizaciĂłn empresarial, los conocimientos de los empresarios y trabajadores o el nivel de aplicaciĂłn de tecnologĂa. Por tanto, esta funciĂłn de producciĂłn estĂĄ compuesta por dos factores productivos que se mantienen constantes en el tiempo y un factor adicional (progreso tĂŠcnico)(10). Para la estimaciĂłn del modelo por MĂnimos cuadrados ordinarios (MCO) se partiĂł de una funciĂłn lineal en los parĂĄmetros. Dado que la funciĂłn de Cobb-Douglas no cumple esta condiciĂłn, fue necesario realizar un proceso de linealizaciĂłn(10,11). La transformaciĂłn mĂĄs comĂşn es tomar logaritmos en la funciĂłn. đ?&#x2018;&#x201E; = đ??´đ??żâ&#x2C6;? đ??žđ?&#x203A;˝ đ?&#x2018;&#x2019; đ?&#x2018;˘ Aplicando logaritmos neperianos a la ecuaciĂłn: Ln(Q) = ln(A) + Îąln(L) + Î˛ln(K) + u En la nueva forma funcional sobre la que se realizĂł la estimaciĂłn del modelo, el parĂĄmetro Îą es la elasticidad producciĂłn-trabajo y Î˛ es la elasticidad producciĂłn-capital. La elasticidad del producto midiĂł la respuesta del producto a un cambio en los niveles del trabajo o del capital usados en la producciĂłn, si permanecen constantes los demĂĄs factores. Por ejemplo, si Îą = 0.15, un aumento del 1% en la cantidad de trabajo, provocarĂa un incremento aproximado del 0.15 % en el volumen del producto. AsĂ, si: Îą + Î˛ = 1, la funciĂłn de producciĂłn tiene rendimientos de escala constantes, es decir que si L y K aumentan cada uno el 20 %, Q aumenta tambiĂŠn el 20 %. Esto significa que la

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funciĂłn Cobb-Douglas es homogĂŠnea de grado 1, e implica que el costo mĂnimo es independiente del volumen de la producciĂłn, y depende sĂłlo de los precios relativos de los factores de producciĂłn. Si Îą + Î˛ < 1, los rendimientos a escala son decrecientes, y si Îą + Î˛ > 1 los rendimientos a escala son crecientes. En el presente trabajo, esta funciĂłn se aplicĂł a la producciĂłn de carne de bovino, la cual quedĂł expresada como se muestra a continuaciĂłn: đ?&#x203A;˝

đ?&#x203A;˝

PTC = đ?&#x203A;˝0 đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018; 1 1 đ?&#x2018;&#x2021;đ??´2 2 đ??şđ??´3 3 + đ?&#x153;&#x2021; Donde: Î˛o= factor total de productividad; Î˛1, Î˛2, Î˛3= elasticidades de PTC â&#x20AC;&#x201C; PN, TA y GA; PTC= producciĂłn total de carne; PN= pastizal nativo; TA= total de animales; GA= gastos en alimentaciĂłn; Âľ= error. El anĂĄlisis de varianza se sometiĂł al criterio de aceptaciĂłn de todas las variables con una P<0.05 y un coeficiente de determinaciĂłn ajustado R2.

Resultados y discusiĂłn

Para seleccionar en cada estrato de productores el modelo que mejor describe la funciĂłn de producciĂłn, se consideraron los siguientes elementos: el valor ajustado del coeficiente de determinaciĂłn (R2), los resultados de la prueba de â&#x20AC;&#x153;Fâ&#x20AC;? y t de Student â&#x20AC;&#x153;tâ&#x20AC;?. Los resultados de cada estrato en cuanto a la funciĂłn linealizada del tipo Cobb - Douglas, para el total de carne fueron los siguientes(9): Estrato I ln đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2021;đ??ś1 = 376.98 â&#x2C6;&#x2019; 0.02335đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018; + 0.95263đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x2021;đ??´ + 0.03979đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ??şđ??´

â&#x20AC;Ś.. (SI)

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 NĂşmero 1

(EE) (t)

(0.69320)

(0.02866)

(8.56)

(-0.81)

(0.6811) (13.99)

R2= 0.8973

2018

(0.08264) (0.48)

Rj = 0.8892

â&#x2C6;&#x2018;(đ?&#x203A;˝1 + đ?&#x203A;˝2 + đ?&#x203A;˝3 + đ?&#x203A;˝4 ) = â&#x2C6;&#x2019;0.02335 + 0.95263 + 0.03979 = > 0,969 Rendimientos decrecientes Estrato II đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2021;đ??ś2 = 1218.43 â&#x2C6;&#x2019; 0.0235đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018; + 0.9456đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x2021;đ??´ â&#x2C6;&#x2019; 0.0751đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ??şđ??´â&#x20AC;Ś.. (SII) (EE) (t )

(0.34961)

(0.01750)

(0.03187)

(0.03373)

(20.32)

(-1.26)

(29.68)

(-2.23)

R2 =0.9467

Rj = 0.9456

â&#x2C6;&#x2018;(đ?&#x203A;˝2 + đ?&#x203A;˝3 + đ?&#x203A;˝4 ) = ( â&#x2C6;&#x2019;0.0235 + 0.9456 â&#x2C6;&#x2019; 0.0751) = 0.847 < 1 Rendimientos decrecientes Estrato III đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2021;đ??ś3 = 629.23 + 0.00562đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018; + 1.15982đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x2021;đ??´ â&#x2C6;&#x2019; 0.12117đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x203A;đ??şđ??´â&#x20AC;Śâ&#x20AC;Śâ&#x20AC;Śâ&#x20AC;Ś(SIII) (EE)

(1.0643)

(0.04139)

(0.10450)

(-0.10563)

(t)

(606)

(0.14)

(11.09)

(-1.15)

R2 = 0.9124

R2j = 0.9001

â&#x2C6;&#x2018; đ?&#x203A;˝2 + đ?&#x203A;˝3 + đ?&#x203A;˝4 =1.044> 1 Rendimientos crecientes. Para el estrato I, la productividad marginal (PM) del PN indica que un aumento de una unidad de superficie en este insumo, provoca un decremento de 2.3 % en la producciĂłn total de carne, cuando los otros dos factores (TA y GA) permanecen constantes. La PM del TA, muestra que el aumento de una unidad animal resultarĂĄ en un aumento de la producciĂłn total de carne en 95.2 %, manteniendo constantes PN y GA. Para la PM de los gastos de alimentaciĂłn, significa que el aumento de una unidad de este insumo, provoca un aumento de 3.9 % de incremento en el total de carne, tambiĂŠn manteniendo constantes los otros dos insumos (PN y TA). En el caso del estrato II, la PM del PN indica que un aumento de una unidad de superficie provocarĂĄ una disminuciĂłn de 2.3 % en la producciĂłn total de carne, permaneciendo constantes el total de animales y el gasto de alimento. La PM del TA revela que, un aumento de una unidad animal explica el aumento de 94.5 % en la producciĂłn de carne, manteniendo

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constantes el pastizal natural y gasto de alimento. Similares resultados también en cuanto al número de animales son presentados por Pech, con un rango de ganancia de 987 kg de carne(12). La PM de GA, indica que un aumento de una unidad de este insumo producirá un aumento 7.5 % de incremento en la producción de carne, igual manteniendo constantes pastizal natural y total de animales. Al contrario que Pech, el alimento en esta experiencia, produjo un aumento en la cantidad de carne(12,13). En el caso de las empresas de los estratos I y II, diversos autores sostienen que son los aprendizajes y la reducción de sus costos lo que les permite generar su economía de escala, y que poseen una más alta y variable tasa de crecimiento(13,14); esto último lo logran con el apoyo de técnicos pecuarios regionales especializados, y el pastoreo les permite bajar el costo de la alimentación. Por ultimo en el estrato III, la PM del PN indica que un aumento de una unidad de superficie provocó una disminución 5.6 % en la producción total de carne cuando los dos insumos restantes total de animales y gasto de alimento permanecen constantes. La PM de TA muestra que un aumento de una unidad animal explica un incremento de 1.15 % en producción total de carne, manteniendo constantes el pastizal natural y la cantidad de alimento. La PM de GA indicó que un aumento de una unidad de alimento provocó una disminución de 12.1 % en la producción total de carne, también manteniendo constantes el pastizal natural y el total de animales. Desde el punto de vista estadístico, en los tres estratos, los valores de la R2 fueron de 0.89, 0.94, y 0.91, lo que significa que en las ecuaciones de regresión, la producción de carne se explica en una alta proporción por las variables indicadas, es decir, son pocos los factores no incluidos en la regresión que afecten de manera significativa el valor de la producción total de carne(12).

Rendimientos a escala por sector

Sumando las elasticidades β1, β2, y β3 de cada ecuación en cada sector, se obtiene la escala de rendimiento de la producción (Cuadro 3).

Cuadro 3. Resumen de las escalas de rendimiento en bovinos carne en el Distrito de Tejupilco

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Estrato

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Valor elasticidad

Escala

Clasificación escala

0.969

Rendimiento escala decreciente

0.847

Rendimiento escala decreciente

III

1.044

Rendimiento escala creciente

En los estratos I y II, al aumentar los factores en una proporción determinada, la producción no crecerá más. En el tercer estrato, al aumentar los insumos en una proporción determinada, la producción de carne crecerá en una proporción mayor. El estrato III, de mayor superficie, resultó con economía de escala creciente, es decir, que si se aumenta en un determinado porcentaje alguno de los insumos, la producción aumentará en una proporción mayor. Los rendimientos crecientes en el estrato III, surgen de la especialización del capital y del trabajo, y tienden a reducir los costos de transacción, en este caso en la empresa ganadera. Esto se logró con mejoras genéticas del ganado y eficiencia en el manejo de la empresa(15). Otra opinión, cita que las empresas grandes (III), son eficientes porque operan bajo rendimientos crecientes, y pueden alcanzar economías de escala en amplios segmentos de su función de producción(16). Se considera que los rendimientos crecientes se pueden obtener a través de los aprendizajes y de la acumulación de capital humano, y permitir una mejor asignación de recursos hacia el interior de la empresa, aún en condiciones informales(15). En un trabajo similar(17) en la evaluación de factores de la producción en ganado de carne, se registró una elasticidad para pastoreo de 0.255 contra valores de los estratos I, II y III, -0.023 -0235 y 0.05; para el total de animales la elasticidad obtenida fue 0.573, menor a la obtenida en los estratos de esta experiencia; para el alimento se reporta una elasticidad de 0.053. Ante los anteriores valores en el caso de pastoreo(18,19), se recomienda el uso de pastoreo tecnificado, y cuando éste no cubra los requerimientos del ganado, se recomienda usar suplementos, situación que se da en la época de secas, por lo cual es recomendable usar bloques nutricionales, bloques de melaza o la utilización de pollinaza. Una experiencia ganadera(17), determinó la producción de carne en el sur de la provincia de Córdoba (Argentina), a través de funciones, tanto Cobb-Douglas como cuadráticas, utilizando como variables explicativas el porcentaje de pasturas, los gastos de suplementación y la carga animal, obteniendo un coeficiente de determinación ajustado mayor al 90 % con niveles de significación de P<0.05. En un proyecto más, los datos de 39 fincas revelan que la eficiencia técnica promedio fue de 0.7, con 45 % de los productores, presentando índices de eficiencia menor al promedio(18). Resultados del modelo Logit indican que la productividad por animal, el tamaño de la finca, la carga animal, y la productividad de la mano de obra son las variables explicativas de las variaciones en eficiencia de este sistema.

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En un estudio de la eficiencia técnica del sector ganadero(20) se detectó como factor primordial la alimentación como elemento primordial en productividad, y enseguida la salud del ganado, por ello se podría pensar en concentrar esfuerzos en el mejoramiento de los pastos, que es donde toman la mayoría de los nutrientes, haciendo énfasis en la aplicación de abonos, en particular orgánicos, trayendo consigo mayor productividad, lo cual se traduciría en mayores ingresos. Sirven para amortiguar los efectos de las sequías e inundaciones, impulsan la rentabilidad de la industria ganadera y ofrecen oportunidades de turismo y recreación que estimulan las economías locales. La función de producción describe la combinación de factores, total de animales, total de pastizal o total de alimento que permiten obtener un mismo nivel de producto, en este caso total de carne, lo cual permite diferenciar entre tecnologías intensivas en número de animales y total de pastizal o de alimentos. Respecto al valor de la elasticidad para el total de animales, los valores de diferentes experiencias(12,16) indican que la cantidad de animales es la adecuada, y aún puede incrementarse su número, para mantener la producción de carne que demanda el mercado estatal.

Conclusiones e implicaciones

Los estratos I y II indican que los empresarios con menor superficie ganadera y los empresarios de mediana superficie, en los que los rendimientos a escala son decrecientes, o sea, ante una expansión proporcional igual en todos los insumos, el producto se incrementa en una proporción menor, donde se cumple el postulado de rendimientos marginales decrecientes en los factores. Los productores del estrato III de mayor superficie están obteniendo rendimientos crecientes a escala, es decir al aumentar los insumos en una determinada proporción la producción aumenta en mayor proporción a los mismos. La hipótesis para la función de producción se cumple sólo para el estrato III, produce rendimientos crecientes a escala. Algunos de los factores limitantes de la producción bovina de carne son el número de animales y la cantidad de alimento proporcionada en cada empresa. Aunado a lo anterior, en los últimos meses, la elevación del precio de la carne es un factor que más ha incentivado al productor y aumentar su ganancia, situación que ha sido provocada por factores climáticos en la parte norte y noreste del país.

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http://dx.doi.org/ 10.22319/rmcp.v9i1.4376 Artículo

Valoración contingente y disponibilidad a pagar por atributos intangibles en carne de bovino Contingent valuation and willingness to pay for credence attributes in beef meat

José Luis Jaramillo Villanuevaa*, Samuel Vargas López,a Lissete Abigail Rojas Juáreza

Colegio de Posgraduados, Campus Puebla. Boulevard Forjadores 205, Momoxpan, San Pedro Cholula, Puebla. C.P. 72760. *Autor para correspondencia. jaramillo@colpos.mx

Resumen: La demanda de carne de res disminuyó en los últimos años, por lo que analizar la estructura de preferencia de los consumidores es importante. La presente investigación utilizó el Método de valoración contingente (MVC) para determinar las preferencias de los consumidores por los atributos inocuidad, orgánico, precio, contenido de grasa, frescura y color, para descubrir su nicho de mercado. A partir de datos de encuesta a una muestra de 225 hogares, en ciudades del estado de Puebla, se realizó análisis de correlación y un modelo econométrico Probit, para identificar las variables explicativas de la Disponibilidad a pagar (DAP) un sobreprecio por los atributos inocuidad y orgánico. El consumo per cápita de carne fue de 19.4 kg/año, con un coeficiente de variación de 0.205. El 80 % de los consumidores creen que la carne que compran puede estar contaminada en algún grado con sustancias o microorganismos que pueden dañar su salud. El 76 y 66 % de los consumidores tienen DAP un sobreprecio por los atributos inocuidad y orgánico, respectivamente. La DAP promedio por estos atributos es de 13 y 12.1 % respectivamente. Los factores explicativos y significativos (P<0.05) de la DAP son la edad, la escolaridad, el ingreso, la percepción del riesgo, y los atributos contenido de grasa, frescura y suavidad. Los primeros cuatro están asociados con efectos marginales mayores al 20 %. El 14.4 y 19.1 % de la muestra tienen DAP mayor al 25 % del precio que actualmente pagan, porque su carne sea orgánica e inocua, respectivamente.

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Palabras clave: Inocuidad, Carne orgánica, Disponibilidad a pagar, Valoración contingente, Preferencias de consumidores.

Abstract: The demand for beef has declined in recent years, so it is important to know the structure of consumers’ preferences. The present research used the contingent valuation method (CVM) to determine consumers’ preferences for the attributes of food safety, organic, price, fat content, freshness and color, to discover their potential niche market. Based on survey data from a random sample of 225 households in eight cities of the State of Puebla, correlation analysis and an econometric Probit model were performed to identify the explanatory variables of the Willingness to Pay (WTP) a price premium for the attributes safety and organic. The per capita consumption of beef meat was 19.4 kg/yr. The 80 % of consumers believe that meat they buy may be in some degree contaminated with substances or microorganisms that can cause damage to their health. The 76 and 66 % of consumers have a WTP a premium for the attributes safety and organic, respectively. The average WTP for these attributes is 13 and 12.1 %, respectively. The explanatory factors of the WTP are age, schooling, income, risk perception, and the attributes fat content, freshness and tenderness. The first four variables correlate with marginal effects greater than 20 %. The 14.4 % and 19.1 % of the population manifested a WTP greater than 21 % of the price they currently pay for meat if it has the attributes organic and safety, respectively. Key Words: Food safety, Organic meat, Willingness to pay, Contingent valuation, Consumer preferences.

Recibido 22/02/2017. Aceptado 26/06/2017.

Introducción

La producción convencional de carne de bovino presenta dificultades para mejorar su rentabilidad, especialmente la que realizan productores pequeños y medianos, quienes obtienen tasas de rentabilidad negativas o muy bajas(1,2). Un factor que afecta la rentabilidad de la ganadería es la disminución del consumo per cápita en México; en 2002 fue 18.4 kg por persona por año, para tener un descenso continuo, y en 2015 se ubicó en 15 kg(3,4). Una

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variable correlacionada con el consumo es el precio de la carne en canal y al consumidor final, ambas tuvieron una tendencia positiva y creciente, a una tasa anual de 7.3 y 9 % respectivamente en el periodo 2000-2015(3,4). La baja en el consumo es explicada por episodios de falta de inocuidad en la carne, precios crecientes y reducciĂłn de poder adquisitivo, principalmente(5). Diversos estudios, tanto en paĂses desarrollados como en desarrollo, documentaron que la producciĂłn de productos orgĂĄnicos e inocuos pueden ser una alternativa para mejorar la ganancia econĂłmica de los productores(6). Sobre este aspecto, las caracterĂsticas no sensoriales de los alimentos son cada vez mĂĄs importantes para los consumidores de estratos socioeconĂłmicos diversos, tales como los atributos orgĂĄnico e inocuidad(7); ademĂĄs, para el caso de la carne, toman en cuenta atributos intrĂnsecos al producto, como el color, la suavidad, y el contenido en grasa; y otros de naturaleza econĂłmica como el precio(8). Esta investigaciĂłn se enmarca en la teorĂa de la utilidad aleatoria. Desde un punto de vista econĂłmico, el modelo de utilidad aleatoria (MUA) plantea que, dado un segmento homogĂŠneo de la poblaciĂłn N y un conjunto An de alternativas disponibles para el individuo, una elecciĂłn es consistente con el MUA si existe un valor de la utilidad Uni â&#x2C6;&#x20AC;nâ&#x2C6;&#x2C6;N asociado a la alternativa i â&#x2C6;&#x20AC;iâ&#x2C6;&#x2C6;An, tal que: đ?&#x2018;&#x192;(đ?&#x2018;&#x2013;) = đ?&#x2018;&#x192;(đ?&#x2018;&#x2C6;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x2013; > đ?&#x2018;&#x2C6;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x2014;, â&#x2C6;&#x20AC;j â&#x2C6;&#x2C6;N An) â&#x2C6;&#x20AC;i â&#x2C6;&#x2C6; An. La definiciĂłn anterior supone que la alternativa escogida es la que maximiza la utilidad del individuo(9). De esta forma, la probabilidad de que el individuo n elija la alternativa i, corresponde a la probabilidad de que la utilidad de esta alternativa sea mayor que la asociada a cualquiera de las restantes (j), todas ellas pertenecientes al conjunto de alternativas disponibles para el individuo An. EspecĂficamente, en el anĂĄlisis de la disponibilidad a pagar por sobreprecio (DAP), una forma de interpretar las elecciones de compra, es utilizando el MUA(10-12). En ĂŠste, la funciĂłn de utilidad estĂĄ compuesta por un componente determinista y uno aleatorio. El primero refleja factores observables (atributos) que influyen en el nivel de utilidad de elegir el i-ĂŠsimo producto. El segundo representa factores no observables, tales como variaciones en las preferencias, comportamiento individual aleatorio y error de mediciĂłn; la funciĂłn de utilidad se expresa como

U i ď&#x20AC;˝ X i' ď ˘ ď&#x20AC;Ť ď Ľ i ,

donde

U i es la utilidad de las i-ĂŠsimas alternativas, X i' ď ˘ i. El

componente determinista i es un vector de factores observables que influyen en la utilidad, y ď ˘ es un vector de parĂĄmetros, que expresan el efecto de las variables independientes sobre la dependiente y es el componente aleatorio(10). Dado que la utilidad en MUA depende de componentes determinĂsticos y aleatorios, el cambio en la utilidad, asociado con un cambio en los atributos seleccionados, por ejemplo, inocuidad, orgĂĄnica, contenido de grasa, suavidad, y color, entre otros, serĂĄ igual al cambio

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en los componentes determinísticos y aleatorios, y por lo tanto, la DAP depende del cambio en estos componentes. La DAP puede ser reescrita, como

DAP = X 'b + e donde X = Xi - X j y e = ei - e j .

Para predecir la probabilidad de que la DAP se encuentre en un determinado intervalo, se utilizó la relación entre DAP y los factores que la afectan, por lo que la probabilidad de tener una DAP entre dos niveles es:

Pr(DAPbajo < DAP £ DAPalto ) = Pr( X 'b + e £ Yalto ) - Pr( X 'b + e < Ybajo )

DAPbajo Donde, Pr() es el operador de probabilidad, y superior de la DAP, y

DAPalto son los límites inferior y

Yalto y Ybajo son cambios de umbral en la utilidad(12).

De acuerdo a lo anterior, el objetivo de la investigación es estimar la DAP por parte de los consumidores, porque la carne que consumen sea orgánica e inocua, y determinar las variables que explican el comportamiento de la DAP. Por tanto, la hipótesis de esta investigación es que los consumidores muestran DAP un sobreprecio por los atributos orgánico e inocuidad, y que la magnitud de sobreprecio está explicada por el ingreso, precio, gustos y preferencias de los consumidores, y características sociodemográficas como edad, género, y escolaridad.

Material y métodos

La metodología general consistió de tres etapas; la primera fue la selección y descripción del enfoque conceptual, el MVC, que define que cuando un bien no tiene un mercado desarrollado, las decisiones de compra de los consumidores no se pueden observar. Para conocer la DAP de los consumidores, bajo las condiciones descritas, el MVC es utilizado con buenos resultados(6,13), ya que puede aproximar mediciones del valor económico debido a que incorpora el valor de uso y el valor de opción de un bien(10), por lo que puede usarse para medir el valor de bienes potenciales (futuros) o hipotéticos (pero realistas), como es el caso de productos con atributos nuevos y no observables. En el caso de los atributos orgánico e inocuidad, lo que los consumidores pagarían es una opción de reducción de riesgos para su salud(14).

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La segunda etapa fue el diseño de muestreo y la aplicación de una entrevista estructurada a 225 consumidores de carne de bovino en seis ciudades del estado de Puebla. El diseño de muestreo fue por conglomerados en dos etapas. Las unidades primarias se seleccionaron por conveniencia: las seis ciudades con mayor población en el estado de Puebla (ciudad de Puebla, Tehuacán, Teziutlán, Cholula, Atlixco, y San Martin Texmelucan) que concentran 653,235 hogares, y representa el 45 % del total del estado. Las unidades secundarias fueron los hogares dentro de cada ciudad. El tamaño de muestra de hogares se determinó por muestreo aleatorio simple(15). Se utilizó un valor de Z de 1.96, una precisión del 10% del valor de la media del ingreso mensual de los hogares en las ciudades muestreadas(16). Cada ciudad se dividió en cuatro cuadrantes, y en cada uno se asignó el 25 % del total de entrevistas predeterminadas para cada ciudad. Las personas entrevistadas se abordaron en carnicerías, centros comerciales y mercados locales. Los encuestadores fueron profesionistas de la Facultad de Economía de la universidad local, capacitados en el MVC y en aplicación de cuestionarios. El cuestionario se estructuró en cuatro apartados(6,10), a saber: una introducción en la que se explicó la finalidad de la entrevista y se describió el contexto (situación e implicaciones de la producción y consumo de carne convencional versus adicionada con los atributos bajo estudio), como lo indica el MVC(17); la segunda sección presentó el escenario; la situación de riesgo del consumo de carne convencional versus orgánica e inocua en caso de no valorar adecuadamente sus atributos. En esta sección, y de forma similar a la entrevista a consumidores(13), se incluyeron preguntas para cuantificar la percepción del riesgo para la salud, de consumir carne con clembuterol, hormonas, contenido de colesterol y grasa. Específicamente, se les preguntó que indicaran el nivel de riesgo percibido de cada una de estas cuatro fuentes; ningún riesgo, bajo, moderado, y alto. En términos de puntajes, la preocupación de alto riesgo recibió 3 puntos, preocupación moderada 2, baja preocupación 1 y no preocupación 0. Para resumir los tipos de riesgo individuales, se calculó una variable general de riesgo a la salud (percepción de riesgo) sumando los puntajes de cada una de las cuatro preguntas, y otra que incluyó sólo clembuterol y otra para hormonas. La tercera sección abordó el conocimiento de las preferencias de los consumidores, donde se preguntó por la máxima DAP por el atributo mencionado. La última sección abordó las características sociodemográficas de los encuestados. La pregunta de DAP fue; “¿podría usted señalar, en la tabla que le muestro, en qué rango se encontraría la cantidad adicional máxima que usted pagaría por carne de res orgánica/inocua? Las variables consideradas en el presente estudio se presentan en el Cuadro 1. La tercera etapa fue el análisis de datos con métodos econométricos. La DAP toma la forma de una variable de respuesta ordenada múltiple, por lo que la mejor elección para la estimación es un modelo econométrico de respuesta ordenada. En este caso, el modelo de DAP utiliza una variable latente de la siguiente manera: DAP*=X′ß+ε, donde DAP* es la DAP latente del consumidor, X es un vector de variables que influyen en la DAP, ß es un

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vector de parámetros que expresan la relación entre la DAP y X, y ε es un término de error ε ~ iid (0¸1). Si la DAP* del consumidor cae dentro de cierto rango, su DAP toma un valor numérico que refleja la categoría en la cual está su DAP no observada. En particular, si γ j-1 < DAP* £ γ j-1 , entonces DAP = j -1 para toda j =1,...., J . Donde j es la categoría de DAP seleccionada por el consumidor y γ es un parámetro categórico. La probabilidad de que la DAP esté en una de las categorías puede escribirse como: Pr (DAP = j −1) = Φ(γj − X′ß) − Φ(γj-1 − X′ß) ∀j ∈ J………………………………(1) Donde Φ(⋅) es una función de densidad acumulativa (CDF), que mide la probabilidad de que la DAP sea menor que el nivel umbral respectivo. Si Φ(⋅) es la densidad normal estándar, el modelo de probabilidad es el Probit ordenado(18), el cual permite el cálculo de las probabilidades predichas para cada categoría de DAP y sus efectos marginales. El modelo Probit, al igual que el Logit, tiene una distribución simétrica en forma de campana. La distribución logística es similar a la normal excepto en las colas, que son más pesadas. Por lo tanto, para los valores intermedios de x¢b las dos distribuciones tienden a generar probabilidades similares; entonces, en aplicaciones empíricas, la elección de uno u otro no hace diferencia(19). El efecto marginal significa que un cambio de una unidad en la variable explicativa dará lugar a un aumento o disminución en la probabilidad prevista igual al tamaño del efecto marginal(20). La especificación del modelo empírico con el que se estimó la DAP por carne orgánica e inocuidad, se describe en la ecuación (2).

DAPij = a 0 + b1Edad + b2Género+ b3Escolaridad + b 44 Integrantes + b5Cantidad + b6Ingreso+ b7 Precio +b8Riesgo+ b9Grasa+ b10Frescura+ b11Suavidad + b12Color + e Donde;

DAPij

…………………………(2)

es la DAP por el atributo orgánico (i) o el atributo inocuidad (j). Las categorías

son; DAP=0; DAP=1 (5 % o menos); DAP=2 (entre 5 y 10 %); DAP=3 (entre 11 y 15 %); DAP=4 (16 y 20 %); DAP=5 (21 % o mayor). Los rangos de DAP se definieron de acuerdo a estudios previos(6,13). Edad, es la edad del jefe(a) del hogar; Género, es si el jefe(a) es hombre o mujer; Escolaridad, son los años de escolaridad; Integrantes, es el número de integrantes del hogar; Cantidad, son los kilogramos de carne de bovino que consume la familia, por semana; Ingreso, es el intervalo de ingreso del hogar; Precio, es el precio de mercado (pesos por kilogramo); Riesgo, es el nivel de riesgo calculado para cada entrevistado; Grasa, Frescura, Suavidad, y Color se refieren al nivel de importancia por cada uno de estos atributos, medidas en escala Likert de cinco intervalos; ε es el error del modelo. La descripción de cada variable se detalla en el Cuadro 1. En éste se observa que las variables

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edad y escolaridad se categorizaron, debido a que esto permite descomponer su posible efecto e identificar de forma precisa su contribución y poder explicativo.

Cuadro 1. Variables utilizadas en el modelo de DAP por carne orgánica e inocua Nombre de la variable Género

Definición de la variable Género del(a) entrevistado; hombre=1; mujer=0

Edad

Edad del entrevistado, en años

Escolaridad

Años de escolaridad sin incluir pre-escolar

Integrantes

Número de personas en el hogar

Cantidad

Cantidad de carne (kg) consumida por semana en el hogar

Ingreso

Categorías de ingreso del hogar ($): suma del ingreso de los diferentes integrantes del hogar, mensual.

Categorías de ingreso

Menos de $5,000; de $5,000 a $9,999; de $10,000 a $14,999; 15,000 y mayor. La variable ingreso se preguntó por intervalos; la base fue $5,000, que es el valor de la canasta alimentaria para una familia urbana de 4 integrantes.

Frecuencia de consumo

Veces que consume carne de res: diario; cada tercer día; semanal; quincenal; mensual o mayor.

Lugar de compra

Supermercado; mercado local o tianguis; carnicería

DAP por carne orgánica

Frecuencia de DAP positiva por carne orgánica; Si tiene DAP=1; No tiene DAP=0

DAP por carne inocua

Frecuencia de DAP positiva por carne con inocuidad: Si tiene DAP=1; No tiene DAP=0

Categorías de DAP por carne orgánica

Sin DAP; 5% o menos; entre 5 y 10%; entre 11 y 15%; entre 16 y 20%; 21 y 25%; mayor de 25%

Categorías de DAP por carne con inocuidad

Sin DAP; 5% o menos; entre 5 y 10%; entre 11 y 15%; entre 16 y 20%; 21% a 25% y mayor de 25%

Importancia; del precio, inocuidad, orgánico, suavidad, contenido bajo en grasa, frescura, color rojo

Nivel de importancia de cada atributo; muy baja; baja; moderada; alta; muy alta

Percepción de riesgo; clembuterol, hormonas, grasas saturadas, y colesterol

Percepción del nivel de riesgo para la salud por presencia en la carne de sustancias dañinas; nulo, bajo, medio, alto

Percepción de contaminación; supermercado, carnicería, tianguis o mercado local, tiendas especializadas

Grado de contaminación de la carne de res en diferentes tipos de expendios: no contaminada; poco contaminada; regular contaminada; muy contaminada

Nivel de credibilidad; médicos particulares, médicos del sector salud, SAGARPA, supermercados.

Nivel de credibilidad en la información sobre la inocuidad de la carne de res; muy baja, baja, moderada, alta, muy alta

Nivel de responsabilidad; ganadero, rastro, supermercado, gobierno

Nivel de responsabilidad en garantizar la inocuidad de la carne; muy baja, baja, moderada, alta, muy alta

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Resultados

Las características sociodemográficas de los consumidores son importantes para conocer sus posibles preferencias por carne de bovino. De la muestra de entrevistados, 81.4 % fueron mujeres y el resto hombres, lo que da cuenta de la importancia de las mujeres en las compras del hogar. Al respecto, la revista Merca 2.0(21) afirmó que en Chile y Argentina la mujer toma las decisiones de compra de alimentos en 71 % de los hogares, en tanto que en México, la empresa de publicidad Grey, señaló que "las mujeres están detrás del 70 % de las decisiones de compra”. La edad de los entrevistados fue de 39.6 años (desviación estándar, ds= 11.89), con una escolaridad de 9 años (ds= 3.45). Sobre el particular, la escolaridad promedio en México para hombres y mujeres fue de 9.3 y 9.0 años, en tanto que en Puebla fue de 8.7 y 8.4 respectivamente(16). Los hogares estuvieron integrados por 3.7 integrantes en promedio, con ingreso de 7,600 pesos mensuales (ds= 1,895). La frecuencia de consumo de carne en México está muy arraigada en todos los estratos socioeconómicos; 97.8 % de los entrevistados manifestó consumir carne de res, al menos en ocasiones especiales. La mayor frecuencia de consumo fue semanal (29.3 %), seguida de quincenal (27.6 %), cada tercer día (21.8 %), y ocasiones especiales (16.9 %). El consumo diario lo realizó el 4.4 % de la muestra. En México, la cantidad consumida de carne de res ha sido cambiante debido a factores económicos y sociodemográficos, entre ellos, el precio de la carne, el precio de otras carnes, el ingreso de los consumidores, y gustos y preferencias, entre los que se incluye la percepción de riesgos a la salud(16,22). La tasa de crecimiento del consumo en México fue del 4 % anual en el período de 1995-2002 (pasó de 14 a 18.4 kg per cápita), sin embargo, a partir de 2003 inició un descenso, con una tasa de crecimiento de -1.5 de 2003 a 2015, para ubicarse en 15 kg per cápita(3,4). En este estudio, los consumidores que disminuyeron su consumo de carne en los últimos cinco años fue de 46.7 %, los que la aumentaron fue 6.67 %, y el resto sin cambios. De los que disminuyeron, 81.9 % fueron mujeres y 80 % fueron del estrato de ingreso bajo. Los datos de la encuesta revelaron que la cantidad consumida presenta variaciones por género, edad, escolaridad, y nivel de ingreso. El promedio general fue de 19.4 kg/año, con un coeficiente de variación de 0.205. Los hombres consumieron 18.9 kg y las mujeres 16.7 kg, sin embargo la diferencia no fue significativa. Para escolaridad, no existieron diferencias

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2018

significativas en la cantidad consumida, para los estratos de 6 años (12.8 kg), 7-9 años (13.8 kg), y 10 a 12 años (18.6 kg); sin embargo se encontraron diferencias para el estrato de consumidores con 13 o más años de escolaridad, quienes consumieron 26.3 kg. El estrato de ingreso bajo tiene un consumo per cápita de 12.1 kg, los de ingreso medio 23.9 kg y los de alto 30.7 kg. Respecto al lugar de compra de la carne, el 44 % la realizó en carnicerías, el 30 % en mercados locales o tianguis y el 26 % en supermercados y tiendas especializadas en carne. Los consumidores con DAP sobreprecio por carne orgánica fue del 66.7 % y porque sea inocua del 76.4 %. En una escala de cinco intervalos, en orden jerárquico, los consumidores consideraron como importante y muy importante la inocuidad (86.8 %), orgánica (71.2 %), contenido de grasa (69.9 %), suavidad (66.6 %), precio (56.9 %), y el color de la carne (56.4 %). Estos datos pueden ser un insumo importante en una estrategia de promoción del consumo de carne. La importancia de conocer la percepción de riesgo para la salud por parte de los consumidores, sobre la inocuidad de la carne, radica en que permite una mejor comprensión de los factores que determinan la demanda y para mejorar el diseño de estrategias de la industria para contrarrestar movimientos negativos de la demanda(23). Los consumidores percibieron que la carne está contaminada (80 %) en algún grado con sustancias o microorganismos que pueden dañar la salud. El índice general de percepción de contaminación fue de 0.61, en escala de 0 a 1. Entre los más mencionados estuvieron el clembuterol y las hormonas, sin embargo también se mencionó como riesgo para la salud la presencia de colesterol y grasas. Los lugares de compra donde se percibió que la carne puede tener mayores cantidades de contaminantes son los mercados locales y tianguis, y carnicerías. El índice general de contaminación fue del 0.49, en escala de 0 a 1 (Cuadro 2). La información sobre la inocuidad de la carne de res, tiene importancia en la medida que genera confianza en los consumidores, lo que se traduce en una mayor demanda(22). Los entrevistados manifestaron credibilidad alta y muy alta, si la información la reciben del sector salud (74.4 %), de médicos privados (70.2 %), supermercados (56.5 %), y SAGARPA (53.4 %). Sobre las instancias que deberían garantizar la inocuidad, en opinión del 67.24 % de los consumidores, el gobierno tiene un nivel de responsabilidad alto y muy alto, seguido del ganadero y el rastro, según el 63.8 y 63.3 % respectivamente (Cuadro 2).

Cuadro 2. Percepción de riesgo, grado de contaminación y credibilidad (%) Percepción de riesgo Ninguno Bajo Moderado Alto

Clembuterol 20.0 15.1 24.0 40.9

Hormonas 20.0 21.8 28.4 29.8

Grasas 21.8 19.1 27.6 31.6

Colesterol 12.9 13.3 28.9 44.9

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Índice de percepción de riesgo Grado de contaminación No contaminada Poco contaminada Regular contaminada Muy contaminada Índice de percepción de contaminación Nivel de credibilidad

0.62 Mercado local y tianguis 11.8 17.7 29.6 41.0

0.55 Súper mercados 31.2 46.1 17.0 5.6

0.66

13.4 12.5 33.1 41.0

0.68 Tiendas especializadas 31.1 51.1 13.3 4.4

0.32

0.67

0.30

Médicos

SAGARPA

Sector salud

Súper mercados

2.7 4 23.1 22.4 47.8

6.3 13.1 27.1 30.2 23.2

Ganadero

Rastro

5.4 12.2 8.1 31.4 43 Súper mercados

7.6 13.17 15.38 19.05 44.8

9.86 12.26 14.48 19.95 43.44

Muy baja Baja Moderada Alta Muy alta Nivel de responsabilidad Muy baja Baja Moderada Alta Muy alta

0.56

2018

Carnicería

21.81 30.45 24.48 13.12 10.13

2.3 11.1 30.2 23.4 33.1 Gobierno 5.38 1.88 25.45 26.13 41.11

Sobre la pregunta de DAP por los atributos orgánico e inocuidad, el 33.3 y 23.6 % de los entrevistados no mostró DAP. La mayor parte de los consumidores manifestó una DAP menor al 15 %; 43.5 % para el atributo orgánico y 47.6 % para la inocuidad. Se identificó un importante segmento de consumidores, que compran principalmente en supermercados y tiendas especializadas, que tiene una DAP alta; 14.4 y 19.1 % de los consumidores tienen DAP de 21 % o mayor por el atributo orgánico (Cuadro 3).

Cuadro 3. Frecuencia y porcentaje de DAP por los atributos orgánico e inocuidad Categorías de DAP Sin DAP

DAP por el atributo "Orgánico" Frecuencia Porcentaje 75 33.3

DAP por el atributo "Inocuidad" Frecuencia Porcentaje 50 22.6

5 % o menos

18.2

20.4

Entre 5 y 10 %

14.2

14.7

Entre 11 y 15 %

11.1

12.4

Entre 16 y 20 %

8.9

11.1

Entre 21 Y 25 %

8.4

10.7

Más del 25 %

5.8

8.4

Total

225

100

225

100

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2018

DAP= disponibilidad a pagar por sobreprecio.

Las estimaciones de los parámetros y las estadísticas de ajuste del modelo Probit se presentan en el Cuadro 4. La prueba de log-likelihod indica que el modelo estimado tiene poder explicativo satisfactorio; la Ji2 fue significativa a un nivel de probabilidad del 5%, por lo que la hipótesis nula de que los coeficientes estimados son igual a cero se rechazó al nivel del 5%. Seis variables en el modelo explicativo de DAP por carne orgánica y cinco para el de DAP por inocuidad fueron significativas (P<0.05). La edad resultó significativa únicamente en el estrato de 35 a 59 años, la escolaridad en el estrato de 13 años o mayor, el ingreso en los estratos de 10 a 15 mil, y en el de “mayor de 15 mil, la variable “percepción de riesgo” para el caso del modelo por inocuidad, y el contenido bajo en grasa.

Cuadro 4. Resultados del modelo Probit de la DAP por carne orgánica e inocuidad Modelo DAP por carne orgánica

Modelo DAP por carne con inocuidad Error Valor de β estándar t -0.145 0.2164 -0.67

Edad; 35 años o menos

0.137

Error estándar 0.2210

Edad; entre 35 y 59 años

-0.036

0.0167

-2.15**

-0.126

0.0492

-2.56**

Edad; 60 años o más

0.744

0.4482

1.66

-0.016

0.8000

-0.02

Género

-0.129

-0.2867

0.45

-0.281

-0.2782

1.01

Escolaridad; 7-9 años

-0.327

0.2137

-1.53

-0.033

0.2063

-0.16

Escolaridad; 10-12 años

-0.559

0.4267

-1.31

-0.123

0.2365

-0.52

Escolaridad;13 años o más

1.029

0.3476

2.96**

0.673

0.3399

1.98**

Integrantes

-0.027

0.0600

-0.45

-0.029

0.0569

-0.51

Cantidad

0.009

0.0094

0.96

0.011

0.2200

0.05

Ingreso; menos de 5,000

-0.225

0.1991

-1.13

-0.286

0.1932

-1.48

Ingreso; 5,000 a 9,999

-0.708

0.6378

-1.11

-0.234

0.3391

-0.69

1.58

0.3583

4.41**

0.964

0.3406

2.83**

Ingreso; 15,000 y mayor

1.615

0.4228

3.82**

0.882

0.1938

4.55**

importancia del precio

-0.197

0.1187

-1.66

-0.128

0.2510

-0.51

Percepción de riesgo

0.096

0.0410

2.34**

0.35

0.1264

2.77**

Contenido de grasa

0.234

0.0857

2.73**

0.1946

0.0821

2.37**

Frescura

2.201

0.7777

2.83**

0.5094

1.2424

0.41

Suavidad

0.025

0.0110

2.28**

-0.5746

0.3380

-1.7

Color (rojo cereza)

-0.332

0.2441

-1.36

-0.1941

0.1377

-1.41

Variables explicativas

Ingreso; 10,000 a 14,999

-2Log likelihood Seudo R2y R2 escalado Prueba LR (Ji2)

Valor de t 0.62

-259.91507**

-275.02843**

0.1472/0.39

0.177/0.41

189.71**

186.23**

DAP= disponibilidad a pagar por sobreprecio. **Indica significancia al 95%. Nota 1: En los dos modelos, la variable dependiente es la DAP.

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2018

Nota 2: β son los coeficientes del modelo Probit (Ver ecuación 2).

Los coeficientes del modelo están expresados como el logaritmo de la razón de probabilidades (odd ratios). La interpretación es que por cada incremento de una unidad en la variable explicativa, la variable de respuesta (DAP) cambia en alguna de sus categorías, en la magnitud del coeficiente(19). Los coeficientes del modelo proporcionan información útil, sin embargo, por la forma en que están expresados no son muy informativos. Para hacerlos más informativos, se calculó el efecto marginal, que se define como el impacto de un cambio en una variable explicativa sobre las probabilidades predichas de DAP. Para una variable explicativa en particular, un cambio de una unidad impacta en un aumento o disminución en las probabilidades predichas en la magnitud del efecto marginal(19). El Cuadro 5 presenta los efectos marginales de las variables explicativas del modelo Probit, para cada uno de los niveles de DAP. Respecto a la edad, ser menor de 35 años redujo las probabilidades de pagar un sobreprecio mayor al 5 %. Pertenecer al estrato de 36 años o más aumentó las probabilidades de DAP mayor al 5 %. Los efectos marginales de la variable género, indicaron que las mujeres son más propensas a pagar una prima de 6 % o más. En escolaridad, el estrato de 7-9 años, aumentó las probabilidades, en 10 %, de DAP nula. Estar en los estratos de 10 a 12 años y 13 o mayor aumentó las probabilidades de pagar sobreprecios mayores al 6 %. Esta última categoría aumentó las probabilidades en 20.1 % de DAP mayor al 10 %.

Cuadro 5. Efectos marginales en el modelo de DAP por carne orgánica Variable Edad; 35 años o menos Edad; 36 a 59 años Edad; 60 años o más

DAP=0

DAP=1

DAP=2

DAP=3

DAP=4

DAP=5

0.0424

0.0119

-0.0159

-0.0269

-0.0068

-0.0048

-0.0110

-0.0031

0.0041

0.0070

0.0018

0.0013

0.2296

0.0647

-0.0860

-0.1457

-0.0366

-0.0260

-0.0397

-0.0112

0.0148

0.0252

0.0063

0.0045

0.1008

0.0284

-0.0377

-0.0640

-0.0160

-0.0114

Escolaridad; 10-12 años

-0.1725

-0.0486

0.0646

0.1095

0.0275

0.0195

Escolaridad; 13 años y más

-0.3174

-0.0894

0.1189

0.2014

0.0505

0.0359

Integrantes

-0.0083

-0.0023

0.0031

0.0053

0.0013

0.0009

Ingreso; de 5-10 mil

0.0693

0.0195

-0.0260

-0.0440

-0.0110

-0.0079

Ingreso; de 11-15 mil

-0.2185

-0.0615

0.0818

0.1386

0.0348

0.0247

Ingreso; mayor a 15 mil

-0.4874

-0.1372

0.1825

0.3093

0.0776

0.0552

0.0299

0.0084

-0.0112

-0.0190

-0.0048

-0.0034

-0.3073 -0.0564

-0.0865 -0.0923

0.1151 -0.1025

0.1950 0.0922

0.0489 0.2025

0.0348 0.1522

Frescura

0.6792

0.1912

-0.2544

-0.4310

-0.1081

-0.0769

Suavidad

0.0078

0.0022

-0.0029

-0.0050

-0.0012

-0.0009

Color

0.1026

0.0289

-0.0384

-0.0651

-0.0163

-0.0116

Género Escolaridad; 7-9 años

importancia del precio Percepción de riesgo Contenido de grasa

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2018

DAP= disponibilidad a pagar sobreprecio.

El ingreso es una variable que ha sido citada en la literatura como importante en explicar la DAP por atributos de calidad en carne de res. En comparación con el estrato más bajo de ingreso (menos de 5 mil), se encontró que estar en el estrato de 5-10 mil aumentó la probabilidad de DAP de 5 % o menos. Estar en el estrato más alto (15 mil y más) aumentó las probabilidades en 30.9 % de DAP sobreprecios entre 10-15 %. La percepción de riesgo, construida para conocer el riesgo percibido por el consumo de carne de res, indicó la presencia de aversión al riesgo (a mayor percepción de riesgo, mayor DAP). Esta variable indujo que las probabilidades de pagar sobreprecios 10-15 % aumentaron en 19.5 %, y pagar entre 15-20 % aumentaron en 4.9 %. En general, el sentido y dirección de los efectos marginales, en el modelo de DAP por inocuidad fueron similares a los del modelo de DAP por carne orgánica (Cuadro 6), sin embargo existieron algunas diferencias. Respecto a la edad, ser menor de 35 años aumentó las probabilidades de pagar un sobreprecio igual o mayor del 5 % y redujo en 3.9 % la probabilidad de cero sobreprecio. La dirección de los efectos de ser mujer, es la misma que en el modelo de DAP por orgánico, pero los cambios fueron más grandes. La escolaridad, las probabilidades de pagar sobreprecios mayores al 5 % aumentaron.

Cuadro 6. Efectos marginales en el modelo de DAP por el atributo inocuidad DAP=0

DAP=1

DAP=2

DAP=3

DAP=4

DAP=5

Edad; 35 años o menos

Variable

-0.0398

-0.0179

0.0176

0.0233

0.0042

0.0126

Edad; 36 a 59 años

-0.0346

-0.0156

0.0153

0.0203

0.0036

0.0110

Edad; 60 años o más

0.0018

0.0008

-0.0008

-0.0011

-0.0002

-0.0006

Género

-0.0772

-0.0348

0.0341

0.0453

0.0081

0.0245

Escolaridad; 7-9 años

-0.0092

-0.0041

0.0041

0.0054

0.0010

0.0029

Escolaridad; 10-12 años

-0.0337

-0.0152

0.0149

0.0198

0.0035

0.0107

Escolaridad; 13 o más

-0.1847

-0.0832

0.0816

0.1083

0.0194

0.0586

Integrantes

0.0081

0.0037

-0.0036

-0.0048

-0.0009

-0.0026

Ingreso; de 5-10 mil

0.0785

0.0354

-0.0347

-0.0460

-0.0082

-0.0249

Ingreso; de 11-15 mil

-0.0643

-0.0290

0.0284

0.0377

0.0067

0.0204

Ingreso; 15 mil o mayor

-0.2643

-0.1190

0.1168

0.1550

0.0277

0.0838

Importancia del precio

0.0077

0.0035

-0.0034

-0.0045

-0.0008

-0.0025

Percepción de riesgo

-0.0224

-0.0962

0.0945

0.1253

0.2137

0.0677

Contenido de grasa

-0.0322

-0.0823

-0.1088

0.1161

0.1544

0.1521

Frescura

-0.1396

-0.0629

0.0617

0.0819

0.0146

0.0443

Suavidad

0.1575

0.0710

-0.0696

-0.0924

-0.0165

-0.0499

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 1

Color

0.0532

0.0240

-0.0235

-0.0312

2018

-0.0056

-0.0169

DAP= disponibilidad a pagar por sobreprecio.

A diferencia del modelo de DAP por lo orgánico, en este caso, solo dos categorías de ingreso (11-15 mil y 15 mil o mayor) mostraron DAP sobreprecios mayores al 5 %. La percepción de riesgo indica que los consumidores que mostraron niveles altos del índice de percepción de riesgo, mostraron DAP sobreprecios, ligeramente más altos; el cambio en las probabilidades de pagar sobreprecios entre 15-20 %, fue de 21.4 %

Discusión

En esta investigación se encontró que la DAP un sobreprecio, en promedio, por los atributos estudiados, fue de 12.1 % para lo orgánico y 13 % para la inocuidad. Sin embargo, dos aspectos son igualmente relevantes: el 33.3 % y 22.6 % de los entrevistados mostraron DAP de cero para los atributos orgánico e inocuidad, respectivamente. Estos valores son similares a reportes en estudios previos(24). Por otro lado, se encontró que 14.2 y 19.1 % reportaron una DAP igual o mayor al 21 %. Estos valores muestran el potencial de estos atributos para agregar valor a la producción, y aportan evidencia de que estos atributos mejoran la utilidad de un importante subconjunto de consumidores. Estos resultados no son muy diferentes a lo reportado previamente(25) en un estudio en Bangladesh, donde encontraron que 41 % de entrevistados mostraron una DAP de 5 % y que el 30 % una DAP de 10 %. En un estudio en Estados Unidos(26) encontraron una DAP del 11.6 % por carne etiquetada como “natural” y en un estudio en Canadá(6) reportaron que el 29 % mostró una DAP de 6-10 % y el 10 % una DAP mayor al 11 %. Sin embargo otros autores han encontrado valores más altos de DAP por carne orgánica e inocua(13,27), en un estudio en ciudades Italianas reportaron una DAP promedio del 20 y 30 % respectivamente. Con respecto a la segunda parte de la hipótesis, los factores explicativos de la DAP que mostraron significancia (P<0.05) fueron la edad, la escolaridad, el ingreso, la percepción de riesgo, importancia del contenido de grasa, y la frescura. La edad fue significativa (P<0.05) sólo en el estrato de 35 a 59 años. Resultados similares fueron reportados por otros(23,6), para el estrato de ≤ 35 años. Lo anterior implica que, en este estrato, se tiene mayor aversión al riesgo acompañado de mayor ingreso, debido a que estas dos variables están correlacionadas negativa y positivamente con la DAP. El coeficiente de la variable género, indicó una relación

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2018

negativa con DAP, sin embargo, ésta no fue significativa en ninguno de los dos modelos estimados. La variable escolaridad fue significativa en el estrato de 13 años o más, tanto en el modelo de DAP por el atributo orgánica como el de inocuidad. El nivel educativo estuvo correlacionado significativamente (P<0.05) con ingreso y percepción de riesgo(22). Estas variables podrían usarse en definir un nicho de mercado. En esta dirección, estudios previos(25,13) reportaron significancia estadística de la variable educación. El ingreso es una variable explicativa de la DAP sobreprecio, en los estratos de 11 a 15 mil y 15 mil y mayor, en ambos modelos. El estrato de mayor ingreso generó efectos marginales de 31 % en el modelo de DAP por el atributo orgánico y de 16 % para el de inocuidad. Esta variable fue encontrada significativa en diferentes investigaciones(28), donde se mostró que a mayor ingreso, la DAP aumenta, con efectos marginales del 13 %. De forma similar, otros investigadores(25) encontraron significancia y efectos marginales del 32 %. La implicación de lo anterior es que los estratos de ingreso alto, que asciende al 6 % de los entrevistados, representan un importante nicho de mercado. La variable “percepción de riesgo” en países como México, Estados Unidos, Canadá y Japón(22), ha sido un factor explicativo de la disminución en el consumo per cápita de carne de res. En Canadá y Estados Unidos el 20 % de los entrevistados redujo su consumo en los últimos cuatro años, mientras que en Japón y México lo han hecho el 55 y 30 %, respectivamente. En este estudio, percepción del riesgo fue significativa en ambos modelos, con efectos marginales de 19.5 y 21 %, respectivamente. La preferencia por carne baja en grasa fue significativa en los dos modelos estimados, probablemente debido a que este atributo está altamente relacionado con el cuidado de la salud de un segmento de la población. La frescura y la suavidad fueron significativos sólo en el modelo de DAP por carne orgánica. Lo anterior, probablemente debido a que los consumidores con DAP por inocuidad, más preocupados por su salud, no tienen en alta estima estos atributos y mostraron baja preferencia por ellos. La percepción de contaminación es un aspecto que deberá atenderse. El índice calculado de contaminación de 0.61, fue similar al reportado en estudios previos(22). Una posibilidad es la promoción genérica, acompañada de medidas correctivas de inocuidad en la cadena de producción, y especialmente en los lugares de compra, como mercados locales, carnicerías y supermercados. Este estudio aportó elementos para mejorar la toma de decisiones de los agentes económicos de la cadena productiva carne de res; la existencia de DAP, el porcentaje de la muestra con DAP, los atributos más preferidos, los factores explicativos de la DAP, las proporciones del lugar de compra, y la percepción de contaminación en esos centros de venta. Queda pendiente, el estudio de las implicaciones en la estructura de costos de la producción de carne

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orgánica y la implantación de sistemas de inocuidad de la carne, de forma creíble para los consumidores.

Conclusiones e implicaciones

Al menos dos terceras partes de los entrevistados pagarían un sobreprecio por la presencia en la carne de los atributos inocuidad y orgánico. Los consumidores son más propensos a pagar un sobreprecio si están en el estrato de edad de 35 a 59 años, con escolaridad de más de 13 años, estrato de ingreso medio y alto, y si son adversos al riesgo (percepción de riesgo alto). Estas variables generaron los efectos marginales más grandes. El porcentaje de la muestra con las características anteriores se estimó en 16 %. Lo anterior, podría permitir el diseño de una estrategia de marketing, enfocada a este nicho de mercado. Los esfuerzos de marketing deben encaminarse en identificar el nicho de mercado (los consumidores que se ajusten a este perfil) y a hacer llegar la información de las ventajas de estos atributos para conservar o mejorar la salud de los consumidores, con énfasis en la familia. En esta estrategia, es importante la participación del sector salud, médicos, supermercados, y SAGARPA, para hacer llegar información a todos los consumidores sobre los atributos incluidos.

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http://dx.doi.org/ 10.22319/rmcp.v9i1.4394 Artículo

Tomás Bragulata, Elena Angónb*, Antón Garcíab, Alberto Giorgisa, Cecilio Barbab, José Pereab

Departamento de Producción Animal. Facultad de Ciencias Veterinarias. Universidad Nacional de La Pampa. General Pico, Argentina. b

Departamento de Producción Animal. Facultad de Veterinaria. Universidad de Córdoba. Campus Rabanales 14071 Córdoba, España.

*Autor de correspondencia: eangon@uco.es

Resumen: El objetivo del estudio fue evaluar el efecto de la capacidad gerencial sobre la viabilidad económica de las unidades de producción apícola en La Pampa (Argentina). Mediante un muestreo aleatorio simple se seleccionaron 80 unidades productivas. La información se obtuvo durante el periodo 2011-2013, mediante entrevistas directas con el apicultor. Se analizaron 26 variables relacionadas con la capacidad gerencial, características de la unidad de producción y aspectos sociales del apicultor. Las empresas apícolas fueron clasificadas como viables o inviables de acuerdo a su capacidad para generar beneficios. Se utilizó un modelo de regresión logística para determinar y cuantificar las variables que expliquen la viabilidad económica. Los resultados mostraron que la dimensión promedio de las unidades

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productivas no alcanza niveles óptimos para favorecer la viabilidad de la actividad. Se evidenció un bajo nivel en la capacidad de la función gerencial, con un considerable efecto del proceso de toma de decisiones basado en información económica (OR= 8.063) e interna de la unidad de producción (OR= 6.990) sobre el rendimiento de la actividad. Palabras clave: Apicultura, Gestión empresarial, Toma de decisiones.

Abstract: The aim of this study was to evaluate the effect of managerial capacity on the economic viability of beekeeping production units in La Pampa (Argentina). Eighty (80) production units were selected by means of simple random sampling. Direct interviews with the beekeeper gave information during the period 2011-2013. It was analysed 26 variables related to managerial capacity, farm features and social aspects of the beekeeper. The production units were divided into viable or unviable regarding their ability to generate profits. A logistic regression model determined variables related to the viability of the farms and their functioning. Results showed the average dimension of the production units does not reach optimum levels to improve the economic viability. There was a low level of performance of managerial capacity, with a considerable effect of the decision-making process based on economic information (OR= 8.063) and farming records (OR= 6.990) on the economic performance. Key words: Beekeeping, Management, Decision-making process.

Recibido el 5/03/2017. Aceptado el 12/08/2017.

Introducción

En los últimos 20 años Argentina se ha consolidado como el principal país del continente americano que exporta miel a nivel mundial(1). Esta situación responde a un mercado de consumo interno poco desarrollado, tipos de cambio monetario favorables y la existencia de programas de trazabilidad oficiales y privados que garantizan la calidad del producto final(2). La fuerte orientación exterior del sector apícola contrasta con el bajo valor agregado de los productos obtenidos. Así, el 95 % de la miel se destina a exportación, principalmente a

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granel, sin diferenciación, y apenas intervienen otros productos de la apicultura como el polen, la jalea real o la apitoxina, de gran potencial en los mercados internacionales(3). Argentina se encuentra entre los cinco productores principales de miel, aporta alrededor del 5 % de la producción mundial, y junto a China conforman los países que poseen la mayor especialización y competitividad en el mercado mundial de la miel(1). La miel argentina es apreciada en el extranjero y presenta una ventaja competitiva en el mercado internacional, debido a sus propiedades sensoriales(4). En los años 90 el sector experimentó un proceso de crecimiento y expansión de la producción, basado en el incremento del número de colmenas sin apenas variar el número de apicultores. El aumento del tamaño de los establecimientos además fortaleció la posición de los productores en los canales comerciales(5). En la actualidad la apicultura argentina está inmersa en un proceso inverso, dominado por la entrada al sector de nuevos apicultores de pequeña o muy pequeña dimensión, atraídos por las escasas barreras de entrada y la baja necesidad de capital(6). Se trata principalmente de apicultores que consideran la producción de miel una actividad marginal o complementaria a la principal fuente de ingresos. En el sector apícola argentino existen 30,000 apicultores y 3.5 millones de colmenas; y se concentra la producción en la región pampeana que aportó el 70 % de la producción de miel. Sin embargo, son en su mayoría unidades de producción de reducida dimensión (el 97 % de los productores maneja menos de 500 colmenas), poco productivas, atomizadas y con predominio de canales comerciales cortos o informales(7). La apicultura argentina se enfrenta además al síndrome de despoblamiento de colmena, hecho relacionado con la expansión de la agricultura de monocultivo y el uso intensivo de agroquímicos. La transformación ambiental causada por la agricultura intensiva ha reducido las áreas y tiempos de pecoreo, generando una fuerte competencia entre apicultores por la floración apícola y mermando el rendimiento de las colmenas(3,8). La viabilidad de las unidades de producción apícola dependerá de su capacidad para mantener el nivel de renta, por lo que también resulta de interés conocer cómo se comportan a nivel de gestión empresarial(9,10). A diferencia de los sistemas intensivos donde los procesos productivos siguen estándares, la apicultura debe ser adaptada a las condiciones de cada agroecosistema. Si bien la producción de miel depende en gran parte de las condiciones agroecológicas, también tienen influencia aspectos económicos, tecnológicos y sociales de los productores. Existirán situaciones que faciliten el éxito de la empresa y otras que dificulten o incluso imposibiliten alcanzar rendimientos aceptables(11). Dentro de este marco de actuación, el modo en que se interviene es tarea del apicultor, lo que condiciona fuertemente el éxito final de la empresa. El proceso de toma de decisiones respecto a qué aspectos deben ser intervenidos, cómo, en qué momento y con qué tecnología, son específicas de cada unidad productiva; y de ellas dependerá la viabilidad económica de la actividad(12,13,14). Con base en lo anterior, el objetivo de este estudio fue analizar la capacidad gerencial de la apicultura pampeana y su relación con la viabilidad económica de las unidades de producción

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apícola; lo que resulta de interés para orientar la competitividad del sector y la mejora de la apicultura.

Material y métodos

El estudio se realizó en la provincia de La Pampa que se localiza entre los 63° y 65° O y 35° y 39° S; tiene una superficie aproximada de 32,467 km2 (Figura 1) y cuenta con una población de 1,500 unidades de producción apícola(15). En esta zona predominan los inviernos benignos y veranos suaves, con lluvias estacionales concentradas en primavera. La precipitación media anual es de 724 mm y la temperatura media de 15 °C(16,17).

Figura 1. Ubicación geográfica de la provincia de La Pampa (Fuente: Instituto Geográfico Nacional de la República Argentina)

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Se diseñó y aplicó un cuestionario en el año 2013 a una muestra de 80 apicultores que se obtuvo mediante muestreo aleatorio simple, en la que cada apicultor tenía igual probabilidad de ser seleccionado para representar a la población. La muestra representa el 5.3 % de la población estudiada, está conformada por aquellos apicultores dispuestos a suministrar la información, y se completará con estudios posteriores donde se incida en los factores más relevantes. El cuestionario se realizó mediante el método de entrevistas directas con el productor, utilizando la encuesta de Perea et al(18) adaptada a la apicultura; con ítems relativos a la estructura productiva y patrimonial de las unidades de producción, aspectos socioeconómicos, producción, rendimiento y aspectos de gestión empresarial. Los datos utilizados corresponden al periodo 2011–2013. Las unidades productivas se clasificaron en dos grupos según su viabilidad económica. El criterio que se llevó a cabo para clasificar cada unidad de producción como viable o inviable fue su capacidad para generar un beneficio económico suficiente para pagar el coste de oportunidad de la mano de obra familiar y la propiedad de la tierra. Para reducir la variabilidad en el rendimiento económico causada por efectos aleatorios, como fenómenos naturales, la viabilidad se determinó para un periodo de tres años consecutivos(18). Los valores de referencia para el arrendamiento de la tierra y la remuneración de la mano de obra familiar fueron los publicados anualmente por el gobierno de La Pampa(19). A partir de la información obtenida se definieron 26 variables bajo la hipótesis de que pueden explicar diferencias en la viabilidad económica de las unidades de producción apícola (Cuadro 1). Nueve variables se utilizaron para representar la influencia de los aspectos personales y demográficos del apicultor y su familia: tamaño de la unidad familiar, estado civil, edad, experiencia en la apicultura, nivel educativo, capacitación apícola, intención de continuar a largo plazo en la actividad, importancia de la apicultura en la renta familiar e importancia de la apicultura en la renta del productor. Del perfil de la unidad de producción se consideró la forma jurídica, el número de empleos, el número de colmenas, el rendimiento (kilos de miel/colmena) y la diversificación con otros productos apícolas. La influencia de los recursos humanos se consideró mediante las variables: capacitación apícola de los empleados, empleos fijos (%) y empleos familiares (%). La influencia de la información disponible y su uso en la toma de decisiones se representó mediante seis variables. Las variables registra información y usa información indican si se registran sistemáticamente datos propios de la actividad de la empresa, y si se usan estos registros para la toma de decisiones. La variable información externa indica si se consultan periódicamente fuentes de información externa de la empresa (revistas especializadas, datos oficiales, etc.). Las variables asesoramiento técnico y asesoramiento económico indican si la unidad productiva dispone de un servicio regular de asesoramiento técnico o económico. La variable asociacionismo indica si la unidad productiva está integrada en alguna asociación de productores. El proceso de toma de decisiones se estudió mediante tres variables. Se preguntó a los productores por los objetivos de la unidad productiva, su planificación y el modo en que evalúan cómo el plan cumple con los objetivos. La variable objetivos indica si existe una formulación clara de los objetivos, la variable planificación indica si existe un plan coherente

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para alcanzarlos, y la variable evalúa resultados indica si el método de evaluación es objetivo.

Cuadro 1. Definición de las variables que influyen en la viabilidad de las unidades de producción apícola de La Pampa Variable Definición Aspectos personales y demográficos del apicultor y su familia: Tamaño familiar Estado civil Edad Experiencia Nivel educativo Capacitación Continuidad de la actividad Principal fuente de ingreso familiar Principal fuente de ingreso productor

Número de miembros en la familia 1 si es casado o divorciado y 0 si es soltero Número de años del apicultor Número de años en la actividad apícola 1 si es secundario o superior, 0 si es primario 1 si ha realizado cursos apícolas, 0 si no ha realizado 1 si continúa con la actividad a largo plazo, 0 si no continúa 1 si solo apicultura, 0 si existen otras actividades 1 si solo apicultura, 0 si existen otras actividades

Perfil de la unidad de producción: Forma jurídica 1 si sociedad mercantil, 0 si es sociedad civil Número de personas Número de empleos 1 si >1; 0 si ≤1 Número de colmenas totales Número de colmenas 1 si >430, 0 si ≤430. Kilos de miel producida por colmena Rendimiento de la colmena 1 si >13.5 kg, 0 si ≤13.5 kg. Diversificación Recursos humanos: Capacitación empleados Empleos fijos Empleos familiares Información disponible y uso: Registra información Usa información Información externa Asesoramiento económico

1 si diversifica, 0 si no diversifica con otros productos apícolas 1 si capacita a los empleados, 0 si no lo realiza. Porcentaje de empleados fijos Porcentaje de empleos familiares

1 si registra datos propios de la actividad, 0 no registra 1 si usa datos en la toma de decisiones, 0 no usa 1 si consultan periódicamente fuentes de información externa, 0 no los consultan 1 si se dispone de servicio de asesoramiento económico, 0 si no disponen

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Asesoramiento técnico Asociacionismo Toma de decisiones: Objetivos Planificación Evalúa resultados

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1 si se dispone de servicio de asesoramiento técnico, 0 si no disponen 1 si la unidad de producción está integrada en alguna asociación de productores, 0 si no lo está 1 si existe una formulación clara de objetivos, 0 si no existe 1 si existe un plan coherente, 0 si no lo existe 1 si el método de evaluación es objetivo, 0 si no lo es

La existencia de asociación significativa entre las variables independientes y la viabilidad se evaluó mediante un modelo de regresión logística multivariante. El modelo se construyó siguiendo una serie de pasos; en una primera etapa, se evaluó la asociación bivariante de cada variable con la viabilidad, utilizando la prueba t de Student para las variables métricas y el test Ji-cuadrada para las categóricas. Las variables independientes significativamente asociadas a la viabilidad (P<0.05) fueron consideradas candidatas para su inclusión en el modelo de regresión logístico multivariante. Previamente se dicotomizaron las variables métricas que se asociaron significativamente con la viabilidad (P<0.05) (Cuadro 1). Finalmente se construyó el modelo de regresión logística multivariante siguiendo un proceso de construcción manual. Todos los efectos principales y las interacciones de dos vías se evaluaron como predictores potenciales de la viabilidad. La selección del mejor conjunto de predictores se basó en el criterio AIC, utilizando un valor crítico de P<0.10(20). El ruido fue evaluado monitorizando los cambios en los parámetros del modelo cuando se añaden nuevas variables. Se consideró que un cambio en los parámetros superior al 20 % es indicativo de ruido. El ajuste del modelo final se estimó mediante el test de Hosmer y Lemeshow. Mediante una tabla de clasificación se determinó cómo el modelo clasifica correctamente las unidades apícolas observadas según su viabilidad(21). Los análisis estadísticos se realizaron con el programa estadístico SPSS versión 20.0.

Resultados y discusión

El 17.5 % de las unidades de producción apícola analizadas se clasificaron como viables, mientras que el 82.5 % fueron no viables. En el Cuadro 2 se muestra la descripción estadística de las variables métricas y su asociación con la viabilidad.

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Cuadro 2. Asociación bivariada entre la viabilidad y factores cuantitativos (media + desviación típica) de las unidades de producción apícola de La Pampa Variable

Total

No viables

Viables

3.0 + 1.1

2.9 + 1.2

3.4 + 1.0

0.253

Edad, años

41.1 + 11.3

40.6 + 11.6

43.8 + 10.1

0.493

Experiencia, años

16.5 + 7.1

16.1 + 6.9

18.6 + 8.2

0.405

Número de empleos

1.6 + 0.9

1.4 + 0.5

1.9 + 0.4

0.016

Empleos fijos

55.5 + 70.5

41.7 + 66.9

83.3 + 75.3

0.249

Empleos familiares

33.3 + 48.5

31.5 + 49.2

38.4 + 51.6

0.931

427.7 + 602.7

280.9 + 353.2

1120.0 + 1008.9

0.000

13.5 + 10.7

11.2 + 10.2

24.3 + 4.9

0.002

Tamaño de la unidad

Número de colmenas Rendimiento colmena, kg miel

Los apicultores de la región pampeana tienen una edad y experiencia promedio de 41.4 y 16.5 años respectivamente; resultados similares a los reportados en México, Rumania y Turquía(11,22,23) e inferiores a los obtenidos en Arabia Saudí y Uganda(13,24). La edad del productor y su experiencia en la actividad han sido considerados factores de interés para la capacidad gerencial y la adopción de nuevas tecnologías en las unidades de producción apícola. Así, estudios realizados en Arabia Saudí han mostrado cómo los productores más jóvenes y con menos experiencia están más dispuestos a aplicar nuevas pautas de gestión y a incorporar tecnologías para mejorar el rendimiento de la empresa(13). No obstante, en estudios realizados en Kenya se encontró el efecto contrario(25). En La Pampa, ninguna de las dos variables se ha asociado significativamente a la viabilidad de la unidad de producción, por lo que no pueden considerarse factores limitantes de la apicultura. Resultados similares han sido mostrados por Contreras–Escañero et al(11) en México. Las unidades de producción tienen en promedio 427.7 colmenas que producen una media de 13.5 kg de miel, y generan una media de 1.6 empleos; de los que 55.5 % son fijos y 33.3% familiares. Estas variables son muy heterogéneas e indican la variabilidad que existen en los diferentes esquemas productivos desarrollados por los apicultores. Este hecho es similar al reportado por Vélez et al(26), quienes caracterizaron los tipos de productores apícolas del estado de Morelos (México) e identificaron tres tipos de apicultores: pequeños con nivel tecnológico bajo (82 colmenas; 14.5 kg de miel/colmena), grandes con nivel tecnológico intermedio (413.2 colmenas; 19.2 kg de miel/colmena), y medianos con nivel tecnológico intermedio (151.8 colmenas; 24.4 kg de miel/colmena). Así, en La Pampa también coexisten modelos tradicionales poco tecnificados de muy pequeña dimensión, con otros especializados que incorporan tecnología y alcanzan un mayor rendimiento. Sin embargo, el rendimiento promedio es muy inferior del que se reporta a nivel nacional(5), incluso en las unidades de producción viables, lo que sugiere una baja incorporación tecnológica en la región, de acuerdo con Contreras–Escañero et al(11).

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Las unidades de producción viables se diferencian por una mayor dimensión y rendimiento de la colmena. Estas empresas cuentan con el triple de colmenas y generan el doble de miel; sin embargo, sólo duplican su necesidad de mano de obra (P<0.05). Estos resultados indican la existencia de economías de escala; la mayor dimensión de las unidades de producción viables permite hacer un uso más eficiente del factor trabajo, mientras que aquéllas no viables se sitúan en rendimientos de escala crecientes(27,28). En el Cuadro 3 se muestra la descripción estadística de las variables categóricas y su asociación con la viabilidad. Todos los productores son hombres, casados en su mayoría, con predominio de niveles educativos bajos. Los resultados obtenidos son similares a los reportados en México y en Arabia Saudí(11,13) El 92.5 % tienen intención de continuar a largo plazo con la actividad, por lo que contemplan la apicultura como un sistema de producción de futuro. Por otro lado, el 45 % ha hecho algún curso o actividad de capacitación apícola, aunque no suelen contratar mano de obra capacitada (55 %). Numerosos estudios han mostrado que los mayores niveles educativos y de capacitación, tanto del productor como de los empleados, favorecen mejores decisiones y, por tanto, mejoran el rendimiento de las unidades productivas agropecuarias(13,24,25). Sin embargo, ninguna de estas variables se asoció significativamente con la viabilidad de la apicultura pampeana.

Cuadro 3. Asociación bivariada y razón de momios (RM) entre la viabilidad de las unidades de producción apícola y factores categóricos (%) Variable Total Estado civil Soltero, divorciado 42.5 Casado 57.5 Nivel educativo Primaria 80.0 Secundaria o superior 20.0 Capacitación apícola del apicultor No 55.0 Si 45.0 Intención de continuar a largo plazo No 7.5 Si 92.5 Principal fuente de ingresos de la familia Otras actividades 77.5 Apicultura 22.5 Principal fuente de ingresos del productor Otras actividades 50.0 Apicultura 50.0 Forma jurídica Sociedad mercantil 10.0 Sociedad civil 90.0

No viables

Viables

88.2 78.3

11.8 21.7

2.083

0.418

81.2 87.5

18.7 12.5

0.619

0.680

81.8 85.3

18.2 16.7

0.900

66.7 83.8

33.3 16.2

0.386

0.467

83.9 77.8

16.1 22.2

1.486

0.673

76.5 82.3

23.5 17.7

0.345

0.283

100 80.6

0 19.4

0.231

0.876

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Diversificación con otros productos apícolas No 85.0 Si 15.0 Capacitación apícola de los empleados No 55.0 Si 45.0

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85.3 66.7

14.7 33.3

0.521

0.572

81.8 83.3

18.2 16.7

2.750

0.257

Registra información No Si

72.5 27.5

86.2 72.7

13.8 27.3

6.000

0.043

Usa información No Si

52.5 47.5

95.2 68.4

4.8 31.6

9.231

0.031

Información externa No Si

47.5 52.5

84.2 80.9

15.8 19.1

1.255

0.787

Asesoramiento económico No Si

87.5 12.5

88.6 40.0

11.4 60.0

11.625

0.020

Asesoramiento técnico No Si

85.0 15.0

82.3 83.3

17.6 16.7

0.933

0.954

Asociacionismo No Si

45.0 55.0

88.9 77.3

11.1 22.7

2.353

0.345

Objetivos No Si

52.5 47.5

80.9 84.2

19.1 15.8

0.797

0.787

Planificación No Si

72.5 27.5

86.2 72.7

13.8 27.3

2.344

0.325

Evalúa resultados No Si

57.5 42.5

87.0 76.5

13.0 23.5

2.051

0.394

Número de colmenas < 430 > 430

72.5 27.5

93.1 54.5

6.9 45.5

11.250

0.011

Número de empleos <1 >1

55.0 45.0

95.4 66.7

4.6 33.3

10.500

0.039

Rendimiento de la colmena (kg miel) < 13.5 > 13.5

60.0 40.0

100.0 56.2

0.0 43.7

8.321

0.998

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El 90 % de las unidades de producción están constituidas por sociedades civiles, donde el apicultor es empresario autónomo o en asociación con algún miembro de su familia. El 50 % de los apicultores desarrollan otras actividades económicas de mayor importancia para su nivel de renta, y sólo el 22.5 % de las familias tienen en la apicultura la principal fuente de ingresos. Ninguna de estas variables se asoció significativamente con la viabilidad. Estos resultados sugieren que el sector apícola en la provincia de La Pampa está formado principalmente por emprendimientos de pequeña escala, donde el apicultor generalmente busca un complemento de renta con el objetivo de mejorar los ingresos familiares(13). Además, el reducido tamaño de las unidades productivas condiciona un bajo nivel de ingresos, lo que obliga a diversificar en otros sectores de la economía. Bajo estas condiciones, las posibilidades de incrementar la escala de la actividad o adoptar nuevas tecnologías se ven sustancialmente reducidas(12,13). Por otra parte, sólo el 15 % de las unidades de producción diversifica con otras actividades derivadas de la apicultura, como la producción de núcleos, la extracción de miel o el recambio de cera. Estos resultados contrastan con los reportados en México y en Turquía, donde lo más frecuente es obtener varios productos; y se relacionan con las carencias técnicas y tecnológicas de la apicultura pampeana(11,23). La inversión en capital humano y en la tecnología necesaria para diversificar se ve limitada por la dificultad de endeudamiento y los bajos ingresos obtenidos en los modelos predominantes de pequeña escala. Otro factor que dificulta la diversificación apícola es el escaso desarrollo de circuitos comerciales que vinculen de un modo efectivo estos productos con el mercado(5,8). Este hecho contrasta con lo reportado por Magaña et al(1) en México, donde se han desarrollado modernos centros de acopio y se han creados redes más complejas de comercialización. Diferentes estudios han mostrado que uno de los elementos clave para mejorar la comercialización de la producción primaria son las organizaciones de productores(30). Como resultado de diferentes políticas gubernamentales han surgido agrupaciones de productores que intentan articular la apicultura en torno a pautas de gestión, programas de trazabilidad y de comercialización conjunta; sin embargo, son muy pocas las organizaciones que han logrado concentrar volúmenes significativos y vender de forma conjunta(6). En la provincia de La Pampa el nivel de asociacionismo es del 55 % y, aunque no se asoció con la viabilidad económica, podría ser un elemento relevante para el futuro del sector. Aunque algunos productores comercializan la miel a pequeña escala, generalmente lo llevan a cabo a través de canales informales, apenas participan en la cadena de valor. Aunque Rodríguez y Marcos(29) indiquen que en Argentina los apicultores comercializan la miel a la industria, a fraccionadores, a acopiadores (a granel) y al consumo directo pero con una relación desfavorable para el apicultor; la implementación de nuevos mecanismos de cooperación entre productores podría permitir el desarrollo de medidas en común y reforzar su capacidad para influir en la cadena de valor. Por ejemplo, las estrategias de comercialización conjunta o de elaboración propia bajo una misma marca permitirían mayores márgenes de beneficio, quedando parte del valor añadido en manos de propio productor; lo que además resta vulnerabilidad ante la volatilidad de precios(6,30).

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De acuerdo con Perea et al(18), la información en los negocios agropecuarios puede generarse en la propia unidad productiva, mediante registros sistemáticos, o puede ser externa mediante asesoramiento o consultas de fuentes sectoriales o divulgativas. Diferentes estudios han mostrado que disponer regularmente de información apropiada mejora la eficacia de las decisiones y, por tanto, el rendimiento de la unidad productiva(12,18,25). En torno a la mitad de las unidades de producción analizadas consultan regularmente fuentes de información externa, cuentan con asesoramiento económico y registran sistemáticamente información interna; mientras que el asesoramiento técnico sólo ocurre en el 25 % de las mismas. El asesoramiento económico, el registro sistemático de información y su uso en el proceso de toma de decisiones estuvieron asociados significativamente con la viabilidad (P<0.05). De acuerdo con Nuthall(31), los registros son elementales para poder llevar un sistema de trazabilidad y además permiten conocer los costos y beneficios reales de la producción. En torno a la mitad de los productores formuló claramente los objetivos de su unidad productiva, el 27.5 % mencionó la implementación de actuaciones coherentes con los mismos y el 42.5 % evalúa los resultados conseguidos. Contrariamente a lo esperado, ninguna de las variables se asoció con la viabilidad de la unidad productiva (P>0.05). El Cuadro 4 muestra el modelo de regresión con el mejor ajuste para predecir la viabilidad económica. El modelo incluyó dos predictores significativos: asesoramiento económico y registro sistemático de información interna. Los valores positivos de los coeficientes para las variables asesoramiento económico y registro sistemático sugieren que aquellas unidades productivas con servicio de asesoría y que realizan registros tienen más probabilidades de ser económicamente viables. La probabilidad de que una unidad de producción alcance beneficio económico económica positiva fue 8.06 veces mayor para aquéllas que cuentan con un servicio de asesoría, y de 6.99 veces mayor para aquéllas que realizan de modo sistemático registros de datos propios de la actividad apícola. Las unidades de producción apícola que hacen ambas cosas incrementan 56 veces la probabilidad de ser viables que las que no hacen ninguna. Estos resultados están en consonancia con los obtenidos en Uganda y Arabia Saudí(12,13). De acuerdo a Kalanzi et al(24) el uso de la información aumenta la capacidad para la adopción de nuevas tecnologías, lo que favorece al desarrollo de la actividad apícola.

Cuadro 4. Factores asociados a la viabilidad de las unidades de producción apícola mediante un modelo de regresión logística multivariante Variables explicativas Intercepto Asesoramiento económico Genera información

Error Coeficiente estándar -3.233 1.071 2.087 1.127

TW 9.119 2.427

GL 1 1

1.945

3.427

1.180

RM (IC) 8.063 (5.3-10.7) 6.990 (4.3-9.6)

P 0.006 0.009

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Test

Modelo Índice de probabilidad 8.928 Bondad del ajuste Hosmer- Lemeshow 1.015 Casos clasificados correctamente (%) 90.0

Grados de libertad 2

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0.012

0.314

TW= test de Wald; GL= grados de libertad; RM= razón de momios.

El ajuste del modelo fue verificado utilizando la prueba de máxima verosimilitud, que tuvo un valor de 8.928 con dos grados de libertad (P<0.05). Por otro lado, la bondad de ajuste fue verificada con el test de Hosmer y Lemeshow que no indicó falta de ajuste y fue de 1.015 con un grado de libertad (P=0.314). El modelo clasificó correctamente 71.43 % de las unidades de producción viables y 93.94 % no viables, con una tasa de éxito global del 90 %. El mejor modelo de predicción ha sido construido con variables relacionadas con la información que sustenta la toma de decisiones, y marca las principales carencias de los apicultores en la gestión de sus unidades productivas. En consecuencia, las actuaciones más efectivas para mejorar la viabilidad de la apicultura pampeana deberían focalizarse en reforzar los criterios económicos de cara a la toma de decisiones y en el uso sistemático de registros con información interna de la empresa.

Conclusiones e implicaciones

La dimensión promedio (número de colmenas) de las empresas estudiadas no alcanza niveles óptimos para favorecer la viabilidad de la actividad, y resulta conveniente incrementar su número. Aunque no existe una clara incidencia de los aspectos gerenciales sobre la viabilidad de la apicultura, se evidencia un bajo nivel en la capacidad de las funciones gerenciales. Finalmente, el uso de técnicas de regresión logística multivariante permitió identificar las variables que afectan a la viabilidad económica; asesoramiento económico y registro sistemático, por lo que existe un considerable efecto del proceso de toma de decisiones basado en información económica e interna de la empresa sobre la obtención de beneficio económico. Existe potencial para mejorar la viabilidad de las unidades de producción en La Pampa, diseñando políticas para la mejora de la competitividad del sector apícola pampeano.

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http://dx.doi.org/ 10.22319/rmcp.v9i1.4366 Artículo

Dinámica de adopción de buenas prácticas de producción de miel en la península de Yucatán, México Dynamics of adoption of good practices in honey production in the Peninsula of Yucatan, Mexico

Enrique Genaro Martínez-Gonzáleza, Hortencia Arroyo-Pozosa, Norman Aguilar-Gallegosa, José María García Álvarez-Coqueb, Vinicio Horacio Santoyo-Cortésa, Jorge Aguilar-Ávilaa*

Centro de Investigaciones Económicas, Sociales y Tecnológicas de la Agroindustria y la Agricultura Mundial (CIESTAAM) de la Universidad Autónoma Chapingo (UACh). México. b

Departamento de Economía y Ciencias Sociales, Universidad Politécnica de Valencia. Valencia, España.

Autor de correspondencia jaguilar@ciestaam.edu.mx

Resumen: Los objetivos fueron analizar los cambios en la adopción de buenas prácticas de producción de miel (BPPM) en productores apícolas de la Península de Yucatán, México, antes y después de haber recibido asesoría técnica y capacitación; así como la identificación de factores que inciden en la adopción de dichas prácticas. Considerando 31 BPPM agrupadas en siete categorías, se calculó el índice de adopción de BPPM (InABPPM). Se analizó información de 8,074 apicultores en dos momentos (línea base y línea final), para los estados de Yucatán (n= 3,840), Campeche (n= 3,525) y Quintana Roo (n= 709). Los apicultores se clasificaron de acuerdo al número de colmenas que poseían en: pequeños (1-22, 24 %), medianos (23-35,

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27 %) y grandes (36-400, 49 %). El InABPPM global presentó un incremento significativo (P<0.01) de 16.8 % en un periodo de ocho meses. Además, se encontraron diferencias significativas (P<0.01) en las categorías de ubicación e instalación del apiario, sanidad apícola, cosecha, personal en campo y programa de limpieza e higiene. No se encontraron diferencias significativas para las categorías de alimentación artificial y materiales para la protección y ahumado de la colmena (P>0.05). Este estudio destaca la importancia de programas para la gestión y difusión de BPPM, con la finalidad de impulsar la actividad apícola y acceder al mercado internacional cumpliendo con las normas de calidad requeridas. Los resultados sugieren impulsar la adopción de las BPPM de proceso, y posteriormente orientar la inversión de los apoyos púbicos en aquellos apiarios con mejor desempeño en cuanto al incremento en sus niveles de adopción. Palabras clave: Extensionismo agrícola, Apicultura, Certificación, Innovación, Inocuidad.

Abstract: The objectives were to analyse the changes in the adoption of good honey production practices (BPPM, in Spanish) in apicultural producers of the Yucatan Peninsula, Mexico, before and after the producers had received technical advice and training; as well as identifying factors that influence the adoption of such practices. A total of 31 BPPM were considered and grouped into seven categories, the BPPM adoption index (InABPPM, in Spanish) was figured up. Information from 8,074 beekeepers in two stages (baseline and final line), for the states of Yucatan (n= 3,840), Campeche (n= 3,525), and Quintana Roo (n= 709), was analysed. Beekeepers were classified by the number of hives they owned, in three groups: small (1-22, 24 %), medium (23-35, 27 %), and large (36-400, 49 %). The average InABPPM had a significant increase (P<0.01) of 16.8 % in a period 8 mo. Additionally, significant differences (P<0.01) were found in the categories of location and installation of apiary, apicultural health, harvesting, field staff, and cleaning and hygiene program. No significant differences were found for the categories of artificial feeding and materials for the hive protection and smoking (P>0.05). This study highlights the relevance of programs for managing and disseminating of BPPM to promote the beekeeping activity and access to the international market complying with the required quality standards. The results suggest promoting the adoption of process BPPM and later guide the investment of public support in those apiaries with better performance in terms of increasing in adoption levels. Key words: Agricultural extension, Beekeeping, Certification, Innovation, Safety.

Recibido el 15/02/2017. Aceptado el 5/07/2017.

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Introducción

La apicultura mexicana es una actividad tradicional reconocida a nivel internacional. México está entre los principales productores y exportadores de miel de alta calidad; en 2015 exportó alrededor del 65 % de su producción(1). Además, el nivel de competitividad de la apicultura mexicana en el mercado internacional es alto, sólo superado por China y Argentina en indicadores de trazabilidad y especialización internacional(2). A nivel global, se reconoce que la apicultura proporciona grandes beneficios al medio ambiente; dado que es una actividad compatible prácticamente con todo tipo de ecosistema, favoreciendo la polinización de la flora, pero su desarrollo y productividad requiere de agroecosistemas sustentables(3). Sin embargo, la apicultura también enfrenta algunos retos, como son: el uso de pesticidas en las zonas aledañas a los apiarios, la contaminación por transgénicos, el crecimiento de las zonas urbanas, entre otros, los cuales frenan su crecimiento y desarrollo(3,4). Por otra parte, la Secretaria de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA) define a las buenas prácticas pecuarias en producción como un “conjunto de recomendaciones generales enfocadas a garantizar la calidad e inocuidad de los alimentos, reduciendo los riesgos físicos, químicos y microbiológicos durante el proceso de obtención y cosecha”(5). Uno de los aspectos de la producción de miel en México es que se sabe que se realiza principalmente de forma convencional, situación presente en la región sureste del país, la cual aporta una tercera parte de la producción nacional y que, además, tiene características florísticas únicas para la obtención de un producto de buena calidad (6). En este contexto, la SAGARPA a través del Programa Estratégico para el Desarrollo Rural Sustentable de la Región Sur-Sureste de México (Proyecto Transversal Trópico Húmedo), implementó del 2011 al 2013 una iniciativa para el desarrollo de capacidades, innovación tecnológica y extensionismo rural, encaminadas a la difusión y adopción de buenas prácticas de producción de miel (BPPM), con la finalidad de mejorar la competitividad de los apicultores, a través de un modelo de gestión de la innovación llamado Agencias de Gestión de la Innovación para el Desarrollo de Proveedores (AGI-DP)(7). Bajo este contexto, las BPPM se consideraron como innovaciones en el sector apícola, mismas que adoptan los apicultores para mejorar sus sistemas de producción. La adopción mide el resultado de la decisión de los productores de usar o no una innovación (tecnología

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principalmente) determinada en el proceso de producción(8). Por su parte, Rogers(9), atribuye la adopción de innovaciones a sus características intrínsecas, y por tanto, se puede dar la reinvención, que es el grado en que una innovación es modificada por el usuario en el proceso de adopción e implementación. Los factores que influyen en la adopción de prácticas e innovaciones en el sector agropecuario son múltiples, algunos asociados a la presencia de diversos actores(10,11), otros a diferentes estilos de producción y combinaciones de tecnologías y prácticas(12), a los cambios a nivel institucional(13,14), a la complejidad y adaptabilidad de las innovaciones mismas(9), entre otros(15,16). Sin embargo, uno de los factores que siempre está presente es la participación de agentes externos, principalmente los relacionados a los servicios de extensión agrícola. Bajo este panorama, en este estudio se analizan los cambios en la adopción de BPPM por parte de productores apícolas de la Península de Yucatán, México; antes y después de haber recibido asesoría técnica y capacitación por parte de las AGI-DP, a través del cálculo del Índice de adopción de buenas prácticas de producción de miel (InABPPM), así como la identificación de factores que inciden en la adopción de dichas prácticas, con la finalidad de generar información para el diseño de estrategias de apoyo a la apicultura.

Material y métodos

La investigación se desarrolló en la Península de Yucatán, México, que comprende los estados de Yucatán, Campeche y Quintana Roo. Se utilizó información obtenida en dos momentos: encuesta de línea base (ELB) y encuesta de línea final (ELF), entre mayo y diciembre de 2011. Se recabó información de 3,840 apicultores en Yucatán, 3,525 en Campeche y 709 en Quintana Roo. Con base en lo establecido por la SAGARPA(5) a través del Programa Nacional para el Control de Abeja Africana, se construyó un catálogo de 31 BPPM agrupadas en siete categorías: ubicación e instalación del apiario (categoría A), alimentación artificial (B), sanidad apícola (C), materiales para la protección y ahumado de la colmena (D), cosecha (E), personal en campo (F), y programa de limpieza e higiene (G), tal como se muestra en el Cuadro 1. De las encuestas realizadas se obtuvo una base de datos con 16,148 observaciones: 8,074 de ELB y 8,074 de ELF. Los apicultores se clasificaron por el número de colmenas en: pequeños (1-22 colmenas, 24 %) medianos (23-35, 27 %) y grandes (36-400, 49 %),

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considerando lo propuesto por otros autores en estudios previos en la región(17) y en otros estados del país(18).

Cuadro 1: Catálogo de buenas prácticas (BP) de producción de miel por categoría Categoría

Buena práctica de producción de miel BP01 Entorno del apiario; BP02 Apiario limpio de malezas; BP03 Uso de bebederos; BP04 Material adecuado del bebedero; A. Ubicación e BP05 Bebederos limpios; BP06 Colmenas sobre base; BP07 instalación del apiario Distancia a zonas habitadas; BP08 Conocimiento sobre la aplicación productos químicos.

B. Alimentación artificial

C. Sanidad apícola

BP09 Proporciona alimentación artificial; BP10 Insumo permitido por la SAGARPA como fuente de energía; BP11 Insumo permitido por la SAGARPA como complemento; BP12 Momento en que suspende la alimentación. BP13 Frecuencia de revisión de las colmenas; BP14 Registro en bitácoras; BP15 Productos autorizados por la SAGARPA para prevenir las enfermedades; BP16 Productos autorizados por la SAGARPA para controlar enfermedades; BP17 Control de la varroasis emplea productos autorizados por SAGARPA; BP18 Época de aplicación de productos químicos; BP19 Flameo de la cuña.

D. Materiales para protección y ahumado de colmena

BP20 Material para cubrir la colmena; BP21 Condiciones del equipo; BP22 Material o actividad para desalojar las colmenas.

E. Cosecha

BP23 Porcentaje de operculación de alzas; BP24 Material utilizado para desalojar.

F. Personal en campo

BP25 El personal conoce BPPM; BP26 Tiene bitácora de higiene del personal de campo; BP27 Vestimenta limpia; BP28 Vestimenta es de uso exclusivo.

G. Programa de limpieza e higiene

BP29 Programa de procedimientos sobre higiene y limpieza personal; BP30 Procedimientos higiene y limpieza de equipo de protección; BP31 Procedimientos para la limpieza de los utensilios y recipientes.

Fuente: SAGARPA et al(5).

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Indicadores utilizados

El indicador utilizado para cada momento fue el InABPPM, que es una adaptación del Índice de adopción de innovaciones propuesto por Muñoz et al(19). De esta forma el InABPPM refiere la capacidad innovadora del apicultor, a mayor InABPPM mayor es el nivel de innovación del apicultor y viceversa. Este índice toma valores de entre 0 y 1, se calcula considerando el número de BPPM que realiza el productor en un momento determinado, respecto al número de prácticas por categoría definidas en el catálogo respectivo. InABPPM =

Número de BPPM realizadas por el productor Número de prácticas por categoría

Al final, el InABPPM global se obtiene promediando el nivel de adopción de todas las categorías.

Análisis de la información

La información se analizó en tres niveles. En primera instancia el cambio en la adopción de BPPM entre las diferentes categorías del índice y momentos de evaluación (ELB y ELF); para ello se realizó una prueba de t para muestras relacionadas para el InABPPM en los dos momentos, así como análisis de varianza mediante un modelo completamente aleatorio para detectar diferencias por tipo de apicultor según el tamaño del apiario y estados participantes. En un segundo nivel de análisis se consideró el incremento en el InABPPM por cada categoría, para lo cual también se realizó un análisis de varianza para encontrar diferencias entre los tipos de apicultores, según el número de colmenas. Finalmente, se identificaron algunas variables internas y externas a la producción apícola que pudieran influir en el cambio en la adopción de innovaciones. Para ello se incluyeron nuevas variables como la zona de ubicación del apiario, según el grado de ruralidad; esto con base en la densidad de la población(20), considerando como “rural” si la densidad de población es menor de 150 habitantes por km², a mayor población se consideró “urbana”; la información de la población se obtuvo del censo de población y vivienda 2010(21).

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Considerando el conjunto de variables (internas y externas al apiario), se especificó un modelo de regresión lineal múltiple para explicar el cambio en el InABPPM: Y=β0 + β1X1 + β2X2 + β3X3 + β4X4 + β5X5 + β6X6 + β7X7 + β8X8 + β9X9 + β10X10 + β11X11 + β12X12 + Ɛi Donde: Y= cambio en el índice de adopción de BPPM; β0= coeficiente constante de regresión del modelo; X1= zona o territorio (rural= 0, urbano= 1); X2= tamaño A del sistema de producción apícola; X3= tamaño B del sistema de producción apícola; X4= sistema de identificación del apiario (no tiene= 0, tiene= 1); X5= género de quien atiende el apiario (masculino= 0, femenino= 1). Cambios en los niveles de adopción de innovaciones por categoría; X6= ubicación e instalación del apiario; X7= alimentación artificial; X8= sanidad apícola; X9= materiales para la protección y ahumado de la colmena; X10= cosecha; X11= personal en campo; X12= programa de limpieza e higiene; Ɛ= término error del modelo. Las variables X2 y X3 relacionadas con el tamaño de apiario, se construyeron con base en lo propuesto por Montgomery et al(22), utilizando dos variables indicadoras que en sus combinaciones representan las tres posibles respuestas: X2= 0; X3= 0, entonces pequeño; X2= 1; X3= 0, entonces mediano; X2= 0; X3= 1, entonces grande. Todas las pruebas se realizaron con el software estadístico SAS 9.0(23).

Resultados

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Adopción de buenas prácticas de producción de miel

Comparando el InABPPM global de la ELF con la ELB se presentó un incremento significativo (P<0.01) de 16.8 %, lo cual indica el nivel de apropiación que tuvieron los apicultores de las BPPM a través de la intervención del programa de capacitación y asistencia técnica (Figura 1).

Figura 1: Cambios en la adopción de buenas prácticas de producción de miel por categoría y momento de medición en apiculotores de la Península de Yucatán, México

Diferentes literales en categorías indican diferencias significativas (P<0.01), de acuerdo con la prueba de t para muestras relacionadas.

Se encontraron diferencias significativas (P<0.01) en las categorías de ubicación e instalación del apiario (con una tasa de cambio porcentual de 10.8 %), sanidad apícola (14.9 %), cosecha (12.1 %), personal en campo (52.4 %) y programa de limpieza e higiene (109.3 %). No se encontraron diferencias significativas (P>0.10) para las categorías de alimentación artificial (0.4 %) y materiales para la protección y ahumado de la colmena (1.2 %).

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Adopción de buenas prácticas de producción de miel por tipo de apicultor

Utilizando la tipificación de los apicultores (Cuadro 2) según el tamaño de sus apiarios, las categorías de adopción y, los momentos evaluados (ELB y ELF), los resultados muestran que los apicultores pequeños adoptaron en mayor medida las BPPM en las categorías de ubicación e instalación del apiario, alimentación artificial, sanidad apícola, cosecha, y personal de campo. Así mismo, el análisis de los resultados por categoría de las BPPM muestra que en aquéllas con mayor adopción en la ELB (como alimentación artificial y, materiales para la protección y ahumado de la colmena), el incremento en la adopción en ELF es menor y no presenta diferencias significativas (P>0.10). Es decir, categorías de innovaciones con tasas de adopción altas inicialmente tienden a presentar aumentos marginales en su adopción.

Cuadro 2: Índice de adopción de buenas prácticas de producción de miel (InABPPM) por tipo de apicultor y momento de medición Categoría A: Ubicación e instalación del apiario B: Alimentación artificial C: Sanidad apícola

ELB ELF ELB ELF ELB ELF D: Materiales para la ELB protección y ahumado ELF de la colmena E: Cosecha ELB ELF F: Personal en campo ELB ELF G: Programa de ELB limpieza e higiene ELF InABPPM global ELB ELF

Pequeño 0.758 a A 0.848 b C 0.951 a A 0.959 b A 0.666 a A 0.779 b A 0.826 a B 0.835 a C

Tipo de apicultor Mediano Grande 0.759 a A 0.756 a A 0.833 b A 0.831 b B 0.957 a A 0.957 a A 0.957 a A 0.960 a A 0.684 a B 0.691 a C 0.778 b A 0.777 b A 0.803 a A 0.796 a A 0.807 a A 0.812 b B

0.745 a A 0.856 b A 0.378 a A 0.618 b A 0.225 a A 0.486 b A 0.650 a A 0.769 b A

0.767 a B 0.853 b A 0.429 a B 0.622 b A 0.241 a B 0.528 b B 0.664 a B 0.768 b A

ELB= encuesta línea base; ELF= encuesta línea final.

0.788 a C 0.850 b A 0.456 a C 0.643 b B 0.287 a C 0.565 b C 0.676 a C 0.777 b B

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ab Diferentes literales indican diferencias (P<0.01) entre momentos de medición (ELB y ELF), por cada tipo de productor. ABC Diferentes literales indican diferencias (P<0.01) entre tipo de productores, por cada momento de medición.

Con relación al tamaño del apiario, prácticamente en los tres tipos de apicultores hubo cambios significativos (P<0.01) entre la ELB y la ELF, con excepción de categorías como alimentación artificial y, materiales para la protección y ahumado de la colmena. Las categorías en cuestión presentan niveles de adopción altos inicialmente y en ELF sus incrementos son menores.

Adopción de buenas prácticas de producción de miel por Estado Considerando el Estado, momento de evaluación y categorías del InABPPM, existieron diferencias significativas (P<0.05) en el índice de adopción de las tres entidades (Cuadro 3). En el estado de Yucatán fue donde el nivel de adopción final fue mayor (P<0.05), seguido de Campeche y después Quintana Roo, explicándose por los incrementos en las categorías de sanidad apícola, cosecha, personal en campo y programa de limpieza e higiene.

Cuadro 3: Índice de adopción de buenas prácticas de producción de miel (InABPPM) por estado y momento de medición Categoría

A: Ubicación e instalación del apiario B: Alimentación artificial C: Sanidad apícola D: Materiales para la protección y ahumado de la colmena E: Cosecha F: Personal en campo G: Programa de limpieza e higiene InABPPM Global

ELB ELF ELB ELF ELB ELF ELB ELF ELB ELF ELB ELF ELB ELF ELB ELF

Yucatán

Estado Campeche

Q. Roo

0.805 a C 0.889 b C 0.955 a B 0.951 a A 0.672 a B 0.806 b C 0.809 a B 0.816 a A 0.741 a A 0.887 b C 0.331 a A 0.664 b C 0.203 a B 0.557 b B 0.645 a A 0.796 b C

0.721 a B 0.790 b A 0.956 a B 0.965 a B 0.685 a C 0.764 b B 0.795 a A 0.807 b A 0.780 a B 0.832 b B 0.487 a C 0.609 b B 0.321 a C 0.547 b B 0.678 a B 0.759 b B

0.681 a A 0.817 b B 0.942 a A 0.964 b B 0.659 a A 0.691 b A 0.920 a C 0.928 a B 0.778 a B 0.783 b A 0.456 a B 0.490 b A 0.113 a A 0.147 a A 0.650 a A 0.689 b A

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ELB= encuesta línea base; ELF= encuesta línea final. ab Diferentes literales indican diferencias (P<0.05) entre momentos de medición (ELB y ELF), por cada Estado. ABC Diferentes literales indican diferencias (P<0.05) entre entidades, por cada momento de medición.

Destaca el hecho que en la categoría de alimentación artificial en los tres Estados se observan altos niveles de adopción, aún antes de la implementación del programa de asistencia técnica y capacitación, por lo cual no se dieron incrementos significativos (P>0.10) entre los dos momentos analizados, con excepción del estado de Quintana Roo (P<0.05). Algo similar se presentó en la categoría de materiales para la protección y ahumado de la colmena, donde el cambio fue significativo (P<0.05) solamente en el estado de Campeche.

Incremento en el InABPPM por tipo de apicultor

Analizando el cambio existente en el InABPPM entre la ELB y ELF por tipo de apicultor (Cuadro 4), se encontró que de manera global dicho cambio fue positivo en los tres tipos de apicultores, con un mayor incremento en los pequeños (P<0.01) con relación a los medianos y grandes. En particular, en las categorías de ubicación e instalación del apiario, sanidad apícola y personal en campo, existieron diferencias significativas entre los pequeños apicultores respecto a los medianos y grandes (P<0.01).

Cuadro 4: Cambio en el índice de adopción de buenas prácticas de producción de miel (InABPPM) por tipo de productor en cada categoría* Categorías

Pequeño A: Ubicación e instalación del 0.090±0.003 b apiario B: Alimentación artificial 0.008±0.002 a C: Sanidad apícola 0.113±0.003 b D: Materiales protección y 0.009±0.004 a ahumado de la colmena E: Cosecha 0.111±0.005 c F: Personal en campo 0.240±0.005 b G: Programa de higiene y 0.262±0.007 a limpieza

Tipo de productor Mediano Grande 0.074±0.004 a 0.075±0.004 a 0.000±0.003 a 0.094±0.004 a 0.004±0.005 a

0.002±0.003 a 0.086±0.004 a 0.016±0.005 a

0.086±0.006 b 0.194±0.007 a 0.277±0.009 a

0.062±0.007 a 0.187±0.007 a 0.278±0.278 a

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InABPPM global

0.119±0.001 b

0.104±0.003 a

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0.101±0.003 a

* Los cambios en el InABPPM se presentaron en un periodo de ocho meses; los valores del cuadro representan la media + desviación estándar. abc Diferentes literales indican diferencias (P<0.01) entre tipos de apicultores.

En las categorías de alimentación artificial, materiales para la protección y ahumado de la colmena, y programa de higiene y limpieza no se encontraron diferencias (P>0.1). Sólo en la categoría de cosecha, los resultados fueron diferentes para los tres tipos de apicultores (P<0.01).

Variables internas y externas que influyen en la adopción de innovaciones

El modelo de regresión múltiple especificado presenta una bondad de ajuste significativa (P< 0.01), lo que sugiere que las variables consideradas en éste, explican los incrementos en el InABPPM (Cuadro 5). Los coeficientes de determinación normal (R2=0.393) y ajustado (Ṙ2=0.392) fueron muy similares, lo que indica que el modelo no está sobre ajustado; sin embargo, presenta un bajo poder predictivo.

Cuadro 5: Variables que influyen en la adopción de buenas prácticas de producción de miel, por apicultores de la Península de Yucatán, México Variables X1 Zona X2 Tamaño A X3 Tamaño B X4 Sistema de identificación X5 Género X6 Ubicación e instalación del apiario X7 Alimentación artificial X8 Sanidad apícola X9 Materiales protección colmena X10 Cosecha X11 Personal en campo X12 Programa de limpieza e higiene R2 = 0.393

Coeficiente 0.031 -0.002 0.001 0.023 -0.001 -0.094 -0.059 -0.086 -0.119 -0.114 -0.178 -0.069

Error estándar 0.012 0.003 0.003 0.002 0.003 0.007 0.010 0.009 0.006 0.004 0.005 0.004

Valor t

Valor P

2.587 -0.670 0.228 9.895 -0.328 -13.033 -6.005 -9.762 -20.604 -26.611 -35.644 -18.700

0.010 0.503 0.820 0.000 0.743 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

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Ṙ2 corregida = 0.392 F estadística = 435.578 Sig. Cambio en F = 0.000 Variable dependiente: Dif_InABPPM.

De igual manera, las pruebas de t de los parámetros del modelo señalan que solo las variables tamaño (X2 y X3) y género (X5) no son significativas (P>0.1). Con relación a la zona (X1), destaca que el InABPPM tiende a presentar mayores incrementos en las zonas urbanas con respecto a las áreas rurales (P<0.05). Asimismo, el contar con un sistema de identificación (X4) de apiarios influye (P<0.01) en el incremento del InABPPM; esto se puede explicar porque la intervención de un programa de BPPM riguroso requiere llevar registros en bitácoras por parte de los apicultores. Finalmente, las variables relacionadas con las categorías del catálogo de innovaciones (X6, X7, X8, X9, X10, X11 y X12), resultaron significativas en el modelo (P<0.01); destacando el hecho de que el coeficiente de regresión tiene un efecto negativo, e indica que a mayor adopción en ELB, el incremento en la adopción es menor y viceversa. Resultado que concuerda con el análisis univariado presentado anteriormente.

Discusión

La producción de alimentos en el mundo enfrenta exigencias cada vez más estrictas en los mercados nacionales y de exportación(24), para garantizar el cumplimiento de la normatividad de proceso a lo largo de la cadena de valor, los actores privados han desarrollado esquemas de certificación e integración vertical(25). La producción de miel no está exenta de estas restricciones; en respuesta a los requerimientos que exige el mercado, las autoridades del sector apícola en México han optado por promover la adopción de BPPM encaminadas a lograr la producción de miel con altos estándares de calidad e inocuidad(5). El InABPPM por tipo de apicultor y categoría, indica que los pequeños apicultores son los que más incrementan sus niveles de adopción en comparación con los medianos y grandes; situación similar a lo reportado con apicultores del estado de Morelos, México, donde se encontró que apicultores pequeños con nivel tecnológico bajo usan menos tecnología en el manejo, alimentación y genética que los apicultores medianos y grandes con nivel tecnológico intermedio(26). Por el contrario, otros autores han reportado que en cultivos de

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frambuesa los pequeños agricultores son menos propensos a poner en práctica las normas de seguridad y calidad alimentaria; sin embargo, una vez que son capaces de superar las barreras, ellos mismos son espectadores del efecto positivo en el rendimiento, calidad y utilidad del producto(24). Por su parte, Reardon et al(27) indican que aunque la actualización y cumplimiento de estándares implica beneficios sustanciales en términos de mejora en los precios y acceso a los mercados, se teme que los productores de pequeña escala podrían ser excluidos por los costos adicionales implicados. En específico, los resultados encontrados con los apicultores de la Península de Yucatán en México, se explican por el acceso al programa de capacitación a través de la difusión e implementación de BPPM y la implementación del modelo de gestión de la innovación vía las AGI-DP. Sin embargo, el costo de las certificaciones en cumplimiento de calidad es elevado para los productores agropecuarios de pequeña escala, por lo que a menudo tienen que depender de la ayuda de agentes externos de la cadena de suministro (instituciones gubernamentales y no gubernamentales), a través de programas de extensionismo especializados, de lo contrario varios de ellos podrían ser excluidos de los mercados de exportación debido a la creciente importancia de las normas de calidad. En el caso analizado, el trabajo de los extensionistas, agrupados en las AGI-DP, fue pagado con recursos públicos, en apoyo a los apicultores de la Península de Yucatán. Aunado a lo anterior, la implementación de BPPM, las normas y certificación de calidad trae consigo posibles cambios directos como el acceso a las cadenas de valor modernas en los mercados nacionales e internacionales, y los precios de venta más altos(28), así como un uso más eficiente de los insumos, mejores condiciones de higiene y salud, mejora de la calidad del suelo, de la calidad del producto y el aumento o estabilidad del rendimiento, que con el tiempo también puede dar lugar a mayores ingresos(29,30). En este estudio se identificó que después de la intervención del programa de extensión, las categorías con mayor adopción fueron las de ubicación e instalación del apiario, sanidad apícola, y personal de campo, en respuesta a los requerimientos de calidad exigidos por el mercado nacional y extranjero. Al respecto, Wei et al(31) indican que los países importadores de miel han implementado medidas sanitarias y fitosanitarias a través de continuas notificaciones a la Organización Mundial del Comercio, en consecuencia la posición de los países exportadores de miel en el mundo es variable. De la misma forma, Formato y Smulders(32) mencionan que prácticas como ubicar las colmenas en áreas agrícolas tienen efectos importantes en la salud de la colmena, la calidad de la miel y la eficiencia productiva. También señalan que las buenas prácticas relacionadas con el manejo de medicamentos autorizados para el control sanitario, la frecuencia de revisión de las colmenas, y las prácticas sobre alimentación artificial también tienen efectos muy importantes en la calidad de la miel, la salud de la colmena, la seguridad biológica de la miel como alimento y la eficiencia productiva.

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Con relación a la sanidad apícola, las principales innovaciones difundidas fueron: i) la BP13, frecuencia revisión de las colmenas; ii) BP15, uso de productos autorizados para prevenir enfermedades; y iii) BP17, control de la varroasis. Con referencia a esta última, Giacobino et al(33) resaltan el daño ocasionado por la varroa, pues se considera una de las principales amenazas para la apicultura en todo el mundo; el daño causado por el ácaro influye en la pérdida de peso corporal, malformaciones y el debilitamiento de las abejas. Además, estos autores destacan que el uso de los estudios epidemiológicos proporciona información clave para el diseño de programas de vigilancia. También, la ubicación de los apiarios en diferentes regiones y las condiciones climáticas influyen en el nivel de infestación de varroa. Lo anterior permite resaltar la importancia de la continuidad de los esquemas de atención a productores apícolas en México, dado que las áreas de oportunidad requieren ser atendidas desde diversas vertientes. Del modelo de regresión se destaca principalmente que la variable género no influye en el incremento del InABPPM. Con relación al estrato del productor por número de colmenas, en los resultados no se encontró significancia (P>0.10), resultados similares reportaron otros autores, quienes encontraron que el tamaño del apiario, medido en el número de colmenas, no tuvo efectos significativos en la adopción de tecnologías apícolas en Uganda(34). Aunque aparentemente no hay efecto del tamaño del apiario en la adopción de BPPM, sí se han reportado efectos de esta variable en el ingreso de los apicultores en países como Etiopía(30). Sin embargo, cabe destacar nuevamente, que el análisis univariado sí demostró que la adopción es mayor en apicultores pequeños. En sentido contrario, la ubicación del apiario influye en el incremento de la adopción de BPPM, siendo la zona urbana la que tiende a incrementar en mayor grado, lo cual se puede explicar por su cercanía a organismos gubernamentales y privados, así como con otro tipo de actores, por ejemplo, proveedores de insumos, quienes figuran como complementadores al momento de obtener información para la adopción de las prácticas, así como un mayor acceso a los insumos. Por otro lado, la alimentación artificial resultó ser una variable significativa en el incremento del nivel de adopción de las innovaciones, destacando la BP10 sobre el uso de insumos permitidos por la SAGARPA como fuentes de energía al preparar el alimento artificial (azúcar, barredura, jarabe de fructosa, piloncillo, miel), y BP11 los insumos permitidos por la SAGARPA como complementos; esto puede tener otros efectos positivos, pues como lo señalan Giacobino et al(33), cuando la dieta de proteína se basa en el suplemento de polen natural, ésta influye en la disminución hasta de 3 % de infestación de varroa, ya que se consume con mayor facilidad que otros sustitutos, además, aumenta el tamaño de la colonia y diluye la población de ácaros. Por otro lado, el uso de jarabe de maíz con fructosa como fuente de hidratos de carbono se asocia con una menor prevalencia de infestación del ácaro.

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Las categorías sanidad apícola, materiales para la protección de la colmena, el personal de campo y el programa de limpieza e higiene influyeron también en el incremento del InABPPM, y en la obtención de miel de calidad, ya que las medidas de higiene, en particular el tratamiento de las colonias de abejas y desinfección de los equipos por parte del personal de campo, son tareas obligatorias para garantizar la rápida erradicación de cualquier brote de una enfermedad(33). Cabe señalar también que la ubicación de los apiarios por zona geográfica, el clima y las condiciones ambientales influyen en la tasa de crecimiento de los ácaros e implica mayor tiempo de flujo climático y periodos más largos de cría, reflejados en la calidad de la miel(35,36). Además del modelo de extensión utilizado, existen otros factores que pueden estar influyendo en la adopción de BPPM y que valdría la pena profundizar más en el análisis de estas causas en futuras investigaciones. Por ejemplo, en Kenya, utilizaron un modelo de regresión, donde señalan que factores como la escolaridad, el ingreso mensual y la frecuencia de visitas al apiario influyen de manera positiva en la adopción de tecnologías apícolas modernas(37). Adgaba et al(38) también reportan efecto positivo de la escolaridad y el tamaño de la familia en la adopción de tecnologías apícolas en Arabia Saudita, así como una relación negativa con la edad del apicultor. También se han reportado otras variables que tienen efecto en la adopción de BPPM, como el acceso a créditos y servicios de extensionismo(34). En esta investigación se valoró el incremento del InABPPM en tres estados productores de acuerdo a la zona (rural o urbana), dejando pendiente el análisis del nivel de adopción que considere las características propias de la región. Se encontró que cada uno de los estados evaluados adoptó en mayor o menor medida ciertas categorías. En el caso de Yucatán la sanidad apícola, cosecha, personal en campo y programa de higiene y limpieza; en Quintana Roo la ubicación e instalación del apiario y la alimentación artificial; y finalmente los apicultores de Campeche adoptaron las BPPM de la categoría de materiales para la protección y ahumado de la colmena. Este tipo de resultados pueden tener implicaciones de interés, porque es importante difundir aquellas prácticas e innovaciones que sean adecuadas a las condiciones de cada estado, lo cual ha sido indicado por otros autores(12).

Conclusiones e implicaciones

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El análisis del cambio en la adopción de BPPM por efecto de un programa de asistencia técnica y capacitación, refleja que los aumentos en las BPPM de proceso y de organización presentan valores mayores en comparación con aquéllas clasificadas como de producto; estas últimas requieren mayor inversión para implementarlas, lo cual limita su adopción. Este estudio proporciona mayor evidencia con relación a las estrategias de fomento de diversas innovaciones más fáciles y baratas de adoptar. En este escenario, convendría impulsar las BPPM de proceso, y posteriormente orientar los apoyos gubernamentales a la inversión en los apiarios con mejor nivel de adopción de ellas, con lo cual también se contribuiría a hacer más eficiente el gasto público. Los servicios de extensión presentan un efecto positivo en la adopción de BPPM, pero es necesario considerar las diferencias en los territorios evaluados. Dichas diferencias pueden obedecer a aspectos ambientales propiamente, pero sin duda también pueden deberse al arreglo socioeconómico e institucional que prevalece en los estados estudiados. Existen al menos dos procesos críticos para lograr que una producción de miel cumpla las normas de calidad que exige el mercado internacional: primero, se debe producir con niveles altos de adopción de BPPM; segundo, los centros de acopio, los intermediarios y la propia agroindustria debe también observar altos niveles de adopción de buenas prácticas de manufactura. Esta investigación aporta elementos para ser considerados en el proceso primario de la producción de miel, pero es necesario investigar con mayor detalle lo que ocurre con la miel al ingresar al eslabón agroindustrial de la cadena productiva. Lo anterior implica mejoras considerables en la implementación de protocolos de trazabilidad, para ofrecer garantías a los compradores nacionales y extranjeros.

Agradecimientos

A los apicultores, al Instituto Nacional para el Desarrollo de Capacidades del Sector Rural (INCA-Rural), la UTE-Innovación y al CIESTAAM por proporcionar la información para realizar la presente investigación. Parte de la investigación se desarrolló con apoyo económico del proyecto 650 de la Dirección General de Investigación y Posgrado de la Universidad Autónoma Chapingo.

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http://dx.doi.org/ 10.22319/rmcp.v9i1.4400 Artículo

Evolución de los sistemas de crianza de cabras Criollas Cubanas en el contexto de la conservación del genotipo Rearing systems evolution of Cuban Creole goats in the genotype conservation context

Manuel A. La O Ariasa, Francisco Guevara Hernándezb, Luis Alfredo Rodríguez Larramendic, René Pinto Ruizb, José Nahed Torald, Alejandro Ley de Cosse, Luis Reyes Murof*

Programa de Innovación Agropecuaria Local. Instituto de Investigaciones Agropecuarias “Jorge Dimitrov” (Cuba) y Red de Estudios para el Desarrollo Rural A.C. Villacorzo, Chiapas. b

Facultad de Ciencias Agronómicas. Campus V. Villaflores, Chiapas. Universidad Autónoma de Chiapas. c

Facultad de Ingeniería. Sede Villacorzo, Chiapas. Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas. d

Grupo de Agroecología del Departamento de Agricultura Sociedad y Ambiente. Unidad San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. El Colegio de la Frontera Sur. e

Facultad de Ciencias Agrícolas, Campus IV. Huehuetán, Chiapas. Universidad Autónoma de Chiapas. f

Campo Experimental Pabellón. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Km 32.5 carr. Aguascalientes-Zacatecas. C. P. 20671. Tel. 01 (55) 3871 8700 ext 82513. 68

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*Autor de correspondencia: reyes.luis@inifap.gob.mx

Resumen: Se evaluó la evolución de los sistemas tradicionales de crianza de cabras criollas, durante el proceso de conservación de esta raza en la comunidad “26 de Julio”, ubicada en la Subcuenca “Cautillo-Jiguaní” del Valle del Cauto, municipio de Jiguaní, provincia de Granma, Cuba. Se evaluaron 13 casos, con 18 variables, respecto a tamaño del hato, manejo, producción y eficiencia. Se definieron tres momentos de evaluación: a) inicio del proceso de conservación, estado de referencia – años 2002 y 2003 –, b) periodo de acompañamiento institucional, – años, 2005 y 2006 – y c) periodo de autogestión, –años 2008 y 2009 –. Se empleó el modelo estadístico multivariado de medición de impacto (MEMI). El impacto del proceso de conservación de la cabra criolla se resumió en tres dimensiones: a) tenencia y comercialización, b) eficiencia productiva y c) autoconsumo, las cuales explicaron el 82 % de la varianza total. Según el comportamiento de los índices de impacto en estas tres dimensiones, las tipologías de sistemas estudiados mostraron tendencias diferentes en su evolución, con mayor capacidad de crecimiento en los sistemas de fincas, comparados con los sistemas de patios y parcelas. No obstante, las tipologías desarrollaron procesos de crecimiento, colapso y renovación, con capacidad para absorber creativamente los cambios y conservar sus racionalidades socioeconómicas. Palabras clave: Sistemas tradicionales, Cabras criollas, Conservación.

Abstract The evolution of the traditional rearing systems of Creole goats was assessed during the preservation process of this breed in the community “26 de Julio”. This community is located in the sub-basin “Cautillo-Jiguaní” of Cauto Valley, Jiguaní municipality, Granma province, Cuba. For studying the systems, 13 cases and 18 variables related with size, management, production and efficiency were considered. Three assessment moments were defined: a) beginning of the preservation process, reference state – yr 2002 and 2003 –, b) period of institutional accompaniment, – yr, 2005 and 2006 – and c) self-management period, –yr 2008 and 2009 –. The multivariate statistical model for impact measuring (MEMI)(1) was used. The impact of the preservation process of Creole goat comprised three dimensions: tenure and commercialization, productive efficiency and self-subsistence, which explained the 82 % of the total variance. According to the impact indexes in these three dimensions, the typology of studied systems showed difference tendencies on their evolution, with higher growth capacity by farm systems compared with those of backyards and plots. However, both typologies developed collapse and renewal growth processes showing capacity for absorbing the changes and preserve their socio-economical rationalities. Key words: Traditional systems, Creole goats, Preservation.

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Recibido el 10/03/2017 Aceptado el 11/08/2017

Introducción

La cabra criolla ha formado parte del sistema de vida rural en Cuba, desde el comienzo de la colonización. La evidencia histórica demuestra que el propio Colón transportó los primeros ejemplares en sus viajes(2). Sin embargo, la crianza caprina no ha ocupado un lugar relevante como actividad productiva dentro de la estructura económica agropecuaria histórica en Cuba, por tal motivo, esta raza se asocia a sistemas tradicionales de crianza. Hasta la segunda mitad del siglo XX, los conceptos de desarrollo agropecuario en Cuba no estimularon iniciativas a favor de los genotipos criollos, en especial de las cabras. Las estrategias relacionadas con la especie caprina siguieron los principios hegemónicos de la Revolución Verde, y favorecieron la introducción de genotipos especializados, los que paulatinamente desplazaron a las cabras criollas. En el año 2003, el grupo de trabajo convocado por la Comisión Nacional de Recursos Genéticos de la República de Cuba, declaró oficialmente en peligro de extinción a la cabra criolla cubana(3). La O(4), luego de explorar 48 presuntos rebaños criollos de la región del Valle del Cauto, informaron la existencia de la única población de cabras criollas de la zona en la comunidad “26 de Julio”. Esta comunidad se convirtió en escenario del programa de conservación de la cabra criolla cubana, y la experiencia en caso relevante sobre la conservación de un genotipo criollo, avalado por instituciones internacionales, y con enfoques de investigación y acción participativas. Este proceso de conservación es multifactorial. Implica una intervención externa que necesariamente impacta en la crianza. Esto es especialmente relevante por la profunda relación que existe entre la supervivencia de este genotipo y sus sistemas de crianza. En los sistemas tradicionales, interactúan componentes socioproductivos, con el objetivo de integrarse a estrategias de supervivencia campesina, conceptualización que no siempre es congruente con las estrategias de intervención multifactorial, por la complejidad metodológica que implica la concepción holística de la acción.

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Ante este desafío, se necesitan modelos longitudinales (que implican diferentes periodos), capaces de conectar las variaciones conjuntas de dichos componentes en el tiempo, o sea, la coevolución de sus variables. Un esfuerzo en este sentido es el Modelo Estadístico Multivariado de Medición de Impacto (MEMI) promovido por Torres et al(1). En el presente trabajo se realiza una exploración de las implicaciones para los sistemas tradicionales de crianza de las intervenciones institucionales durante el proceso de conservación de la cabra criolla, mediante un análisis longitudinal (antes, durante y después). Estos resultados son relevantes para la comprensión del cambio en los sistemas tradicionales, desde la perspectiva de la complejidad, y para el diseño de nuevas estrategias de acompañamiento institucional.

Material y métodos

Diseño general de la investigación

Se realiza una investigación exploratoria y longitudinal apoyada en modelos multivariados para el análisis de sistemas (Figura 1). Los periodos de estudio centran el acompañamiento institucional como hito para definir un antes, durante y después. El objeto de estudio fueron los sistemas tradicionales de crianza y su evolución en el contexto del acompañamiento institucional para la conservación de las cabras criollas. Se consideró la totalidad de los sistemas de crianza implicados en este proceso de conservación (13 sistemas) y la clasificación de los mismos en tipologías previamente establecidas(4). Las variables controladas dentro de los sistemas de crianza se levantaron a partir de registros establecidos por el programa de conservación y registros individuales de los criadores. En cada caso se controló su comportamiento en correspondencia con los periodos evaluados.

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Figura 1: Diseño general de la investigación

Área y casos de estudio La investigación se realizó en la comunidad “26 de Julio” en el contexto del proceso de conservación de la cabra criolla cubana. Esta comunidad se ubica en la Sub-cuenca “Cautillo-Jiguaní” del Valle del Cauto, municipio de Jiguaní, provincia de Granma, Cuba. Para el estudio se seleccionaron 13 sistemas de crianza, que representan la totalidad de los implicados en todas las etapas del proceso de conservación. Los mismos respondieron a las dos tipologías de crianza definidas por La O(4). Las cuales se describen a continuación: Sistemas de crianza familiar en patios y parcelas (7 casos). Se caracterizan por pequeños rebaños de hasta 13 reproductoras, con parcelas de 1.23 ha promedio; basan su crianza en la utilización de áreas marginales. Sistemas de crianza familiar en fincas (6 casos). Se caracterizan por rebaños medianos de 34 reproductoras, el área total promedio de las unidades fue de 8.24 ha y utilizan 1.97 ha para pastoreo, con una menor dependencia de las áreas marginales para el pastoreo.

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Temporalidad para el análisis longitudinal

Se definieron tres momentos o periodos de evaluación: a) Inicio del proceso de conservación “Antes” (años 2002 y 2003). Considerado como periodo de referencia sin intervención institucional. b) Periodo de acompañamiento institucional “Durante” (años, 2005 y 2006). Periodo incluido dentro del proceso de conservación de la cabra criolla en la comunidad, con actividades de investigación, acción participativa para le mejora de los sistemas de crianza y acompañamiento técnico, logístico y político de instituciones (Cuadro 1). c) Periodo post acompañamiento “Después” (años 2008 y 2009). Retirada del apoyo institucional. Se realiza la investigación de seguimiento.

Cuadro 1: Actividades y cambios desarrollados en los sistemas de crianza durante el periodo de acompañamiento institucional Adecuación Fortalecimiento de la base alimentaria Establecimiento de áreas forrajeras en los sistemas de crianza. Fomento del algarrobo. Mejoras al control de la reproducción Establecimiento de campañas reproductivas. Utilización del efecto macho como práctica de manejo de la reproducción.

Forma de acompañamiento institucional Método de desarrollo Selección participativa en feria de diversidad de pastos. Rescate del conocimiento local.

Experimentación participativa en el rebaño núcleo.

Asimilación Tipología I II -

Sistema de monta dirigida. + +++ Sistema de control parasitario Aplicación estratégica de antihelmínticos. + ++ Experimentación participativa en Selección negativa de máximos acumuladores el rebaño núcleo. ++ de parásitos. Adecuación del esquema de obtención y comercialización de la producción Sacrificio y comercialización de los machos Experimentación participativa en en crecimiento teniendo en cuenta la curva de ++ +++ todos los rebaños. crecimiento. Comercialización de reproductores registrados Experimentación participativa en + +++ (valor agregado). el rebaño núcleo. +++ Alternativa desarrollada y establecida + Se desarrolla parcialmente pero solo ++ Se desarrolla en alguna medida la alternativa por en periodo reducido de tiempo. alguno(s) de los criadores con estabilidad significativa en - Alternativa no desarrollada. el tiempo. II. Tipología de crianza en fincas I. Tipología de crianzas en patios y parcelas. Fuente: La O(4)

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Variables consideradas para evaluar la evolución de los sistemas

Para la evaluación del desarrollo de los sistemas de crianza se estudiaron variables relacionadas con su tamaño, manejo, producción y eficiencia (Cuadro 2). Estas fueron las variables originales incorporadas en las matrices de datos para el seguimiento. La interpretación de la evolución de los sistemas se realizó a partir de las componentes, resultantes de combinaciones lineales de ellas, establecidas por medio del modelo multivariado.

Cuadro 2: Variables utilizadas en los estudios de seguimiento de los sistemas familiares de crianza Tamaño Cantidad de reproductoras (cabezas)

Manejo

Producción Consumo doméstico de productos caprinos (kg peso vivo).

Área de compensación o forrajera (ha)

Eficiencia Producción/insumos Relación entre el valor de la producción y el valor de los insumos Producción/horas

Cantidad de sementales (cabezas)

Capitalización de la crianza ($). Valor del inventario de recursos asociados a la crianza

Área de instalaciones (m2)

Dosis antiparasitarias (dosis/animal/año)

Ventas (kg peso vivo)

Relación entre el valor de la producción y horas trabajadas Ingresos/insumos

Suministro de forrajes, (kg/días)

Crías /reproductoras/ año

Insumos anuales ($)

Conteo de huevos de parásitos (h.p.g).

Horas de trabajo en la crianza (horas/mes)

Ingresos/año ($)

Relación entre los ingresos y el valor de los insumos Ingresos/horas de trabajo Relación entre los ingresos y las horas trabajadas

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Análisis estadístico

Se empleó el (MEMI)(1) para analizar el estado de cambio integral de los sistemas en los tres periodos de evaluación. Se seleccionó este modelo para reducir la dimensionalidad impuesta desde las 18 variables originales y simplificar el análisis de su evolución en el tiempo a partir de las combinaciones lineales de éstas, en forma de componentes. La base de este modelo es el análisis multivariado de componentes principales con una variación en la conformación de la matriz de datos, que la hace reconocer el carácter longitudinal de la investigación (extendida en varios periodos). Para esto, se planteó una matriz A=[aij] 39x18, donde las 39 filas son el resultado de replicar 13 casos por 3 periodos estudiados, y las 18 columnas se corresponden con las variables originales, declaradas en el Cuadro 2. En el análisis de Componentes Principales, se extrajeron los componentes con autovalores superiores a 1 y se utilizó el método Varimax, para la rotación de los factores. El análisis de los resultados se basó en el comportamiento de los componentes extraídos y las variaciones de sus puntuaciones factoriales por casos y periodos de estudio. Según el marco de análisis del MEMI, estas puntuaciones factoriales, calculadas por el método de regresión, son consideradas como índices de impacto.

Resultados y discusión

El MEMI permitió reducir la dimensionalidad de las variables, incluidas en el seguimiento de los sistemas, a tres componentes (Cuadro 3). La primer componente agrupó a variables relacionadas con la tenencia, comercialización y eficiencia económica, por tal motivo se etiquetó como “Tenencia y comercialización”, la cual explicó el 58.4 % de la varianza total. En este contexto, la tenencia es un indicador general que engloba a los rebaños tierras y recursos disponibles. El segundo componente explicó el 15.5 % de la varianza total y asoció a variables de eficiencia productiva y control

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parasitario. Este componente se etiquetó como “Eficiencia productiva”. El tercer componente se etiquetó como “Consumo y natalidad”, e integró las variables: consumo de productos caprinos y natalidad. Esta componente explicó el 8.0 % de la variabilidad total. Con el análisis de estos tres componentes, se logró explicar el 82.0 % de la variabilidad de los sistemas de crianza, durante todo el proceso.

Cuadro 3: Componentes principales extraídas del análisis de los impactos del proceso y su aporte a la varianza total

Año No. de reproductoras Sementales Capitalización de la crianza ($) Área de instalaciones (m2) Control parasitario (dosis) Área de compensación (ha) Suministro de forrajes (kg) Insumos ($) Horas de trabajo en la crianza (horas mes) Consumo ($) Ventas ($) Natalidad (%) Infestación parasitaria (HPG) Ingresos ($) Producción/insumos Producción/horas de trabajo Ingresos/insumos Ingresos/horas de trabajo Autovalores Varianza explicada, % Varianza acumulada, %

Tenencia y comercialización 0.13 0.96 0.81 0.98 0.97 0.09 0.88 0.96 0.97

Eficiencia productiva -0.07 0.14 0.12 0.01 0.14 0.68 -0.18 -0.09 -0.08

0.98 0.41 0.97 -0.02 0.02 0.96 0.43 -0.42 0.88 0.70 11.11 58.45 58.45

-0.07 0.40 0.18 0.03 -0.80 0.08 0.72 0.73 0.24 0.33 2.96 15.58 74.03

Consumo y natalidad 0.06 0.07 0.34 0.11 0.07 0.61 0.15 0.04 0.11 0.09 0.70 0.00 0.87 0.29 0.00 -0.08 0.00 -0.12 -0.18 1.53 8.04 82.08

Respecto a la componente de mayor impacto -tenencia y comercialización- (Figura 2), se observó un patrón de evolución similar en ambas tipologías de sistemas. Los índices de impacto en esta componente, incrementaron su valor (puntuación factorial) desde la fase inicial (periodo de referencia) hasta el periodo de acompañamiento institucional. Sin embargo, con el cese del acompañamiento, se observó un proceso de colapso y renovación, en el cual, se redujeron los índices de impacto de esta componente, pero siempre en un estado superior respecto al inicio del proceso. La tipología sistemas de crianza familiar en patios y parcelas(4), mostró niveles negativos en el índice de impacto de esta componente, y mayor tendencia a su reducción con el cese del acompañamiento.

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Figura 2: Evolución de los sistemas familiares de crianza de cabras criollas, según índices de impacto, en diferentes periodos del proceso de conservación de la cabra criolla cubana en la comunidad “26 de Julio”

Este patrón de desarrollo, (crecimiento, colapso y renovación) se corresponde con el ciclo de renovación adaptativa de los sistemas complejos para una sola escala(5), y el ciclo de “panarquía” para el análisis de estos procesos en múltiples(6). Con este marco de análisis, el periodo de referencia de los sistemas (2002-2003), se puede considerar en estado de organización. Dentro del ciclo adaptativo, los sistemas de crianza de cabras criollas, se encontraban en un pasaje de reorganización a explotación. Este es el comienzo de los ciclos de panarquía. Según Matteucci(7), en esta fase de la evolución de los sistemas complejos se producen los siguientes procesos: a) reducción del

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potencial de los sistemas, b) pérdida de algunos recursos acumulados, y c) ingreso de un legado de ciclos anteriores. Estos tres procesos se pudieron constatar en los sistemas de crianza durante los años 2002 – 2003. En este periodo, el potencial de los sistemas de crianza estuvo bajo la influencia de limitantes internas, tales como el deficiente acceso a recursos y medios para la crianza, y la falta de percepciones en los criadores, sobre la problemática de la crianza y la extinción de este genotipo. También, se identificaron limitantes externas a los sistemas, relacionadas con la adversidad climática y la falta de políticas efectivas para impulsar la conservación y desarrollo de la raza criolla. La pérdida de recursos acumulados se expresó en la reducción de la población de cabras criollas, la deforestación de la zona y la pérdida de la memoria bioculural. Se trata de la erosión del conocimiento tradicional asociado a la crianza y aprovechamiento sostenible de estas cabras. Sin embargo, los saberes que aún persisten, la población caprina restante y las especies de pastos y arbustivas localmente adaptadas, representan el legado de largos procesos coevolutivos en ciclos anteriores. Estas son formas adaptativas a la variabilidad externa que representan a procesos acumulativos de aprendizaje de los sistemas mismos. Durante el periodo de acompañamiento, se produjo una fase de explotación-crecimiento(7). En este espacio, el potencial de cambio de los sistemas creció por el apoyo externo en recursos y capacitación. Los rebaños crecieron y se mejoró el acceso a recursos, para instalaciones y manejo (Cuadro 4). Además, el proceso de acompañamiento se enfocó al fortalecimiento de capacidades de criadores (desarrollo de nuevos conocimientos, habilidades y actitudes).

Cuadro 4: Comportamiento de las variables durante el proceso de seguimiento, acompañamiento y seguimiento, por tipologías de sistemas Indicador No. de reproductoras Sementales Capitalización de la crianza, $ Área de instalaciones, m2

Estadígrafo Media DE Media DE Media DE Media DE

Crianza en fincas inicial

Cambio

35 3 2 0.78 711.79 102.64 95 8

47 8 2 1.11 938.72 144.59 105 11

Seguimiento 62 14 2 1.15 828.03 147.10 110 17

Crianza en patios y parcelas Seguiinicial Cambio miento 9 13 11 2 2 3 1 1 1 0.51 0.52 0.51 148.99 257.30 184.54 33.08 50.68 53.87 25 29 26 5 6 5

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Control parasitario dosis Área de compensación, ha Suministro de forrajes, kg Insumos, $ Horas de trabajo en la crianza (horas mes) Consumo, $ Ventas, $ Natalidad Infestación parasitaria HPG Ingresos, $ Producción / insumos Producción / horas de trabajo Ingresos/insumos Ingresos/horas de trabajo

2018

Media DE Media DE Media DE Media DE Media

3.02 0.87 0.52 0.07 16.29 3.53 232.56 41.42 31.23

2.58 0.12 2.07 0.84 41.38 9.18 319.84 74.27 50.11

3.00 0.37 1.58 0.64 36.26 13.03 300.87 57.41 40.35

3.11 0.87 0.10 0.13 3.09 0.88 71.42 13.30 5.87

1.80 0.33 0.25 0.05 6.46 1.16 121.71 25.48 11.92

2.90 0.78 0.10 0.13 3.12 0.86 87.96 23.57 7.98

7.16

9.62

6.13

0.91

3.04

1.32

Media DE Media DE Media DE Media DE Media DE Media DE Media DE Media DE Media

90.77 17.93 433.54 136.52 1.14 0.12 783 248 2,199.36 733.68 2.31 0.74 1.40 0.20 9.68 3.87 5.82

72.53 5.23 533.99 97.32 1.21 0.06 300 95 4,117.75 1,287.89 1.92 0.14 1.02 0.13 12.73 1.57 6.79

89.82 9.45 651.28 145.74 1.15 0.10 650 151 4,906.35 1,601.13 2.46 0.13 1.52 0.11 16.02 2.12 9.95

69.84 13.40 70.46 16.91 1.17 0.17 543 109 313.53 52.48 1.97 0.19 1.99 0.29 4.43 0.47 4.45

66.10 10.76 87.66 24.68 1.15 0.35 193 47 569.78 102.75 1.29 0.24 1.10 0.13 4.74 0.51 4.20

70.38 17.85 93.62 18.91 1.24 0.26 650 145 582.95 92.74 1.90 0.21 1.72 0.26 6.98 1.82 6.11

1.39

1.26

1.74

0.25

1.23

0.49

El acompañamiento al proceso, por parte de instituciones y organizaciones externas a la comunidad, resultó una condición necesaria, pero no suficiente, para el crecimiento de los sistemas. Este acompañamiento contribuyó a un querer crecer, saber crecer y poder crecer. Sin embargo, resultó necesario el legado acumulado por los sistemas (conocimiento tradicional, rebaños caprinos y vegetación), y las formas adaptativas establecidas (rusticidad de las cabras, pastos naturales persistentes, estrategias adaptativas de subsistencia, etc.). Se definió entonces que el crecimiento de estos sistemas, respondió a procesos constructivistas(8), y no de simple depósito y suma de conocimientos, objetos y hechos. El querer crecer, se asoció a la interacción entre las expectativas y estrategias de supervivencia, con las percepciones desarrolladas en los criadores sobre el problema de la extinción de la cabra criolla (percepción y sistematización del problema). En este sentido,

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se menciona que cada actor tiene su propia perspectiva del desafío de desarrollo, condicionada fuertemente por su sistema de intereses(9), y la integración de los actores a los procesos de innovación agropecuaria se facilita en la medida que sus roles sociales se ven representados en dichos procesos(10). El saber crecer, se asoció a la interacción de las capacidades iniciales (fundamentalmente conocimiento tradicional) con las nuevas capacidades. Al analizarlo en los sistemas de crianza, es imprescindible considerar la efectividad de las diferentes herramientas de investigación-acción-aprendizaje participativo, las cuales, condujeron al desarrollo estructural y funcional de los sistemas. Los principales cambios realizados en los sistemas de crianza, a partir de estas herramientas de investigación-acción y aprendizaje se enfocaron al crecimiento de áreas forrajeras con especies seleccionadas de forma participativa, y la introducción de prácticas de control y manejo de la reproducción, a partir de la experimentación participativa con campañas reproductivas. Se ha mencionado la marcada estacionalidad en el rendimiento de los pastos en esta región(11), y argumentado la importancia de la gestión de reservas corporales, en sistemas de pequeños rumiantes, mediante el establecimiento de áreas de compensación(12). En estas especies, según el ciclo productivo-reproductivo de las hembras, se producen variaciones significativas en el consumo de materia seca y demandas nutricionales; sin embargo, los momentos de mayor potencialidad de consumo y requerimientos de materia seca, coinciden con la menor disponibilidad de pastos. También se ha señalado(13) la influencia positiva del control y manejo reproductivo, sobre el desempeño general de los sistemas de producción caprina. Existe coincidencia(12,13) en que la combinación efectiva del manejo de la reproducción con la estrategia de gestión de reservas corporales son determinantes en el desempeño de los sistemas de crianza de ganado menor. El resultado más relevante para el crecimiento de los sistemas, fue el registro oficial de ejemplares criollos. Con este registro, se creó un valor agregado, que incrementó el precio de venta de los animales en desarrollo de $ 8.00 a $ 12.00 pesos cubanos el kilo, lo que incidió en el esquema de comercialización y la respuesta económica (relación ingresos/insumos e ingresos/horas de trabajo. La complementación logística y financiera de actores acompañantes, (Programa de Pequeñas Donaciones del Fondo para el Medio Ambiente Mundial), potenció el poder crecer. Este aporte de complementación, se reflejó en los cambios estructurales de los sistemas, tales como el incremento de la capitalización e instalaciones, además posibilitó el desarrollo del proceso de formación de capacidades para el saber crecer. Estos aspectos, permitieron asumir que los cambios de los sistemas de crianza resultaron procesos acumulativos de aprendizaje(14).

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Desde el marco de análisis sistémico(15), se observó la coevolución entre los componentes de la biodiversidad y los componentes culturales-tecnológicos. Al valorar los cambios en elementos estructurales de los sistemas, se determinaron diferencias evolutivas, entre tipologías de sistemas. Al mismo tiempo, las tipologías, condicionaron las probabilidades de sus componentes, según su capacidad de aprovechar el contexto habilitador para el desarrollo. En toda esta fase de crecimiento, el comportamiento de los sistemas se hizo más dependiente de las interacciones entre los componentes desarrollados (rebaño, manejo, capitalización, áreas forrajeras, insumos, comercialización). Este proceso se denomina desarrollo de la conectividad, y tal conectividad propicia una mayor vulnerabilidad de los sistemas ante las fluctuaciones del entorno y menor capacidad de resiliencia(7). Esto colocó a ambas tipologías de sistemas de crianza en un punto crítico o límite crítico para la agregación, donde su crecimiento sobrepasó un umbral de estabilidad. Este límite para la agregación, es teórico y explica el colapso de los sistemas. Se ha fundamentado(5) que este límite se asocia a algún cambio externo a los sistemas, que en este caso sería la suspensión del acompañamiento. El proceso teórico de renovación, posterior al colapso, se fundamentó a partir del análisis combinado de los índices de impacto de las dos primeras componentes, que explicaron el 74.0 % de la varianza total (Figura 1). El primer indicador de renovación, fue el comportamiento del componente I, Tenencia y comercialización, el cual quedó en un estado superior después del cese del acompañamiento institucional respecto al estado inicial, especialmente en la tipología de crianza en fincas. Las reducciones en los índices de impacto de este componente, se produjeron fundamentalmente por las variables estructurales (instalaciones capitalización, áreas forrajeras). Sin embargo, las variables de comercialización y relación ingresos/insumos e ingresos/horas de trabajo, mostraron menor tendencia a la reducción. El segundo indicador de renovación se observó en el análisis de la componente II (eficiencia productiva). El crecimiento de los sistemas, afectó su eficiencia productiva (relación producción/insumos producción/horas de trabajo). Al retirarse el apoyo externo, se produjo una pérdida del crecimiento que dependía del mismo, y quedaron los cambios compatibles con las racionalidades socioeconómicas del sistema. Esto, provocó una recuperación de la eficiencia productiva en ambas tipologías. El mantener las racionalidades socioeconómicas en el manejo de la biodiversidad desde la perspectiva local no es resistencia al cambio, es ser consecuente con la seguridad alimentaria y la capacidad de adaptación a perturbaciones externas, tanto económicas como ecológicas. Esta recuperación, es además un indicador de que los sistemas evolucionaron a un estado superior, avalando un proceso de reorganización y no de involución(16).

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Al analizar los procesos de reorganización de los sistemas complejos, se propuso una explicación a partir del concepto de “criticidad auto organizada”(6), en tanto que Holling(17) menciona que “la conectividad de un sistema altamente integrado se incrementa hasta un punto de sobreconexión o hiperconectividad, donde el propio sistema se convierte en una estructura rígida autoconstruida... En esa situación, el sistema se vuelve muy vulnerable debido a su incapacidad de respuesta, lo que llevará indefectiblemente a un colapso seguido de una reorganización... los recursos residuales se reorganizan dejando oportunidades potenciales para la experimentación y la innovación”. La idea de que los sistemas han alcanzado un límite crítico implica que la conectividad y la vulnerabilidad comenzarán a disminuir gradualmente, mientras que su capacidad de resiliencia comenzará a desarrollarse. No se trata de un proceso de retroceso o involución, sino de un proceso de liberación del potencial acumulado. Por el contrario, se crea el espacio para la incorporación de nuevos modelos y el cambio de paradigma, o sea, para la innovación(5,7). En esta nueva fase, los sistemas manifestaron capacidad para regenerarse, tratando de conservar sus lógicas (aportes a las estrategias de subsistencia y racionalidades socio-económicas), en una especie de conservación creativa, denominada resiliencia socioecológica(18). En este caso se verificó el desarrollo armónico de dos conceptos considerados antagónicos por el pensamiento simplista: conservación y revolución. Estos conceptos deben de ser asociados en los problemas complejos bajo el principio de que para conservar hay que cambiar(19). La resiliencia de un socio-ecosistema debe ser entendida como su capacidad para hacer frente a los cambios, no para resistirse a ellos —pues son inevitables—. Se trata de la habilidad de un socioecosistema para absorber creativamente la perturbación y reorganizarse, al tiempo que experimenta el cambio, reteniendo esencialmente las mismas funciones, estructura, identidad y retroalimentaciones(20). El comportamiento de los índices de impacto en el componente III (Consumo y natalidad) no mostró una tendencia definida durante el proceso de conservación. La variabilidad asociada a este componente resultó muy diversa, en ambas tipologías, lo que demuestra heterogeneidad en las estrategias y medios de subsistencia familiares. Esta heterogeneidad, es clave para comprender que los sistemas campesinos, también están sujetos a la incertidumbre y lo imprevisto, lo cual no resiste un pensamiento simplista y reduccionista(20). La comprensión del concepto de resiliencia socio-ecológica, aporta una nueva perspectiva de análisis, desde modelos simples de relación causa-efecto, hacia sistemas complejos(21). Esto da fundamento a promover la mejora de estos sistemas de crianza, respetando, comprendiendo y fomentando sus lógicas de adaptación, que son verdaderos procesos creativos de autosubsistencia en contextos complejos.

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Conclusiones e implicaciones

La evolución de los sistemas de crianza de cabras criollas se caracterizó por el crecimiento de las variables asociadas a la tenencia y comercialización, con una reducción de su eficiencia productiva durante el periodo de acompañamiento institucional. Con el cese de dicho acompañamiento, los sistemas se reorganizaron y asimilaron creativamente los cambios tecnológicos consistentes con sus respectivas racionalidades socioeconómicas y la recuperación de las variables asociadas a su eficiencia. Las tipologías de sistemas siguieron patrones diferentes en estos procesos. Los sistemas de crianza en fincas, manifestaron mayor capacidad para el crecimiento, mientras, los sistemas de crianza en patios y parcelas tuvieron mayor tendencia a conservar su racionalidad socioeconómica de supervivencia.

Agradecimientos

Al Programa de Pequeñas Donaciones (PPD) del Fondo para el Medio Ambiente Mundial, en especial su oficina en Cuba, por el financiamiento, acompañamiento y apoyo a la iniciativa de conservación de la cabra Criolla Cubana que hizo posible esta investigación. Al Programa de Innovación Agropecuaria Local (PIAL) por su apoyo logístico, financiero y metodológico a esta experiencia.

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http://dx.doi.org/ 10.22319/rmcp.v9i1.4403 Article

Ulises Santiago Lópeza,b , César A. Rosales Nietob*, Elizabeth Santiago Lópezc, Norma Santiago Lópezd, Pablo Preciado Rangele, Arturo Palmo Gilaᵼ, Daniel Realfg

Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Periférico Raúl López Sánchez y Carretera a Santa Fe, Torreón, Coahuila, 27054. México. b

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Campo Experimental San Luis, San Luis Potosí, San Luis Potosí. México. c

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Campo Experimental Saltillo, Zaragoza, Coahuila. México. Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo. Carretera México – Texcoco km 36.5, Montecillo, Texcoco, Estado de México. México. d

Instituto Tecnológico de Torreón. Torreón, Coahuila, México.

Department of Agriculture and Food, Western Australia, Australia.

Centre for Plant Genetics and Breeding, The University of Western Australia, Australia.

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*Corresponding author: nieto_cesar@hotmail.com ᵼ

Deceased.

Abstract: The aim was to evaluate yield of forage, grain and biomass and fibre content of eight hybrids of maize (Rio-Grande, Arrayan, Genex 778, Narro 2010, Advance 2203, DAS 2358, P4082W and HT9150W) during two sowing seasons (spring/summer) for two consecutive years at La Laguna in Torreon, Mexico. Once the grain progression of the kernel milk line was ⅓, green forage yield (GFY), dry matter (DM), neutral detergent fiber (NDF) and acid detergent fiber (ADF) were determined. When the corncobs were fully mature, grain yield (GY) and biomass production (TBP) were determined. Weather conditions were recorded during the experiment. The results indicated that maximum temperature was higher and rainfall lower in the summer sowing and second year. Spring sowing had significantly higher yields of GFY, DM, GY and TBP compared to summer sowing. The first year of study showed significantly higher yields regarding GFY, GY and TBP, but FDN, FDA, DM content compared to the second year. The best hybrid for GFY and DM was Rio-Grande; for FDN and FDA was Advance 2203; for GY was HT9150W and finally for TBP was Arrayan. Regardless of the hybrid used and the sowing season, production of maize depended on external factors such as maximum temperature and rainfall; therefore, producers need to consider sowing in spring to avoid the negative effect of high temperatures on plant development. Key words: Zea mays L., Sowing season, Hybrid, Yield.

Resumen: El objetivo fue evaluar la producción de forraje, grano, biomasa y contenido de fibra de ocho híbridos de maíz (Rio-Grande, Arrayan, Genex 778, Narro 2010, Advance 2203, DAS 2358, P4082W and HT9150W) durante dos épocas de siembra y dos años consecutivos. Cuando el grano estaba en estado lechoso-masoso, se determinó la producción de forraje en verde (PFV), materia seca (MS), fibra detergente neutro (FDN) y ácido (FDA). Cuando la mazorca estaba madura, se determinó la producción de grano (PG) y la biomasa (BIO). Adicionalmente, en el área de estudio, se obtuvieron datos ambientales (temperaturas y precipitación). Los resultados indican que la máxima temperatura fue superior y la precipitación menor en la siembra de verano y en el segundo año. La siembra de primavera fue superior para PFV, MS, PG y BIO (P<0.05) en comparación con la siembra de verano. El primer año de estudio fue superior al segundo en PFV, PG, BIO (P<0.05) pero no en FDN, FDA y MS. El mejor híbrido para PFV y MS fue Rio-Grande; para FDN y FDA fue Advance2203, para PG fue HT9150W y finalmente para BIO fue Arrayan.

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Independientemente de la variedad y de la fecha de siembra, es evidente que la producción de forraje y grano de maíz dependen de los factores externos temperatura y precipitación; por lo tanto, los productores necesitan considerar la siembra de primavera como una alternativa para incrementar la producción y evitar el efecto negativo de las altas temperaturas sobre el desarrollo de las plantas. Palabras clave: Zea mays L., Fecha de siembra, Variedad, Producción.

Recibido el 12 de marzo de 2017. Aceptado el 22 de julio de 2017.

Introduction

Maize (Zea mays L.) is after wheat and rice the most important crop in various parts of the world(1) and has the ability of adaptation to different climatic and soil conditions(2,3,4). In industrialized countries its uses are mainly for forage production, raw material for the production of processed foods, and recently, for ethanol production(5,6,7). The yield and quality of maize depend on soil fertility(8), crop management(9,10) and genetics(11,12). Forage maize is considered an excellent food for ruminants for its high energy and protein content(13). However, in Mexico, maize silage has a lower energy value for lactation because previous breeding focussed on increasing forage yield rather than forage quality for dairy production(14). In La Laguna area, a dairy basin in Mexico, more than 30,000 ha of maize are grown under irrigation and about 1,000 ha under rainfed conditions(15). The demand for forage maize in dairy farms, located in this area, is high and there is a need to identify hybrids with both good forage quality and high biomass production potential, because the forage of maize constitutes 30 to 40 % of the daily diet of the dairy cattle(16). Despite the importance of production of forage maize in La Laguna, there are few reports comparing the quality (crude protein, fiber, and digestibility of dry matter) and yield of commercial hybrids(17,18). Seed companies and research institutions are constantly releasing

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new hybrids to the market; therefore, it is necessary to evaluate them for their production potential under different environmental conditions and thereby to select the hybrids with the best adaptability, yield and chemical composition for animal production. Thus, the objectives were to evaluate: 1) the green forage yield, fiber content, 2) grain yield and 3) biomass yield of eight hybrids of maize (Rio Grande, Arrayan, Genex 778, Narro 2010, Advance 2203, DAS 2358, P4082W and HT9150W) in two sowing seasons (spring and summer) for two consecutive years under irrigation in the dairy basin of La Laguna. The hypothesis was that season, year of sowing and hybrids used do not affect green forage yield, fibre content, grain yield and biomass yield.

Material and methods

Experimental site

The study was conducted in the experimental field of the Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro in La Laguna (25° 23' 36.24'' N, 101° 0' 1.8'' W and 1,120 m asl) for two consecutive years (2010 and 2011). In Table 1, presents the average monthly maximum, minimum and mean temperature, heat units and rainfall that occurred during the experimental period.

Table 1. Temperature (maximum, minimum and mean), heat units [HU] and rainfall at La Laguna region during 2010 and 2011* 2010 Month

Max

Min

Mean

2011 HU

Temperature (ºC)

Rainfall (mm)

Max

Min

Mean

Temperature (ºC)

Rainfall (mm)

Apr

31.7

14.3

23.3

400.8

12.4

35.1

15.0

25.8

475.2

0.0

May

35.4

18.1

27.3

536.6

13.8

35.3

18.0

27.2

534.4

0.6

Jun

35.6

21.7

28.8

564.6

50.4

36.3

21.5

29.7

592.8

0.0

Jul

32.0

21.2

26.4

508.1

102.2

34.3

22.1

28.4

569.8

0.8

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2018

Aug

35.1

22.0

28.9

584.7

2.4

35.9

22.7

29.7

609.8

6.4

Sept

31.9

19.4

25.6

468.3

69.8

33.2

18.3

26.4

491.4

1.2

Oct

30.2

11.5

21.2

346.3

0.0

30.9

14.1

22.7

392.8

0.0

Nov

26.2

5.8

15.9

177.0

0.0

26.2

7.9

17.1

212.7

0.2

* For the area of La Laguna, the rainfall recorded in 2010 was within normal range; however, the rainfall registered in 2011 was below normal range.

Hybrids and crop management

Prior to the establishment of the experiments in both years, spatial heterogeneity in soil nutrient status from previous crops were balanced by sowing oats in the fall-winter cycle. Crop rotation profoundly modify the soil environment by reducing the incidence of diseases, pest or weeds and influencing crop growth and yield(19). The soil was prepared with fallow, tracking and levelled, followed by dug furrows at 0.75 m spacing and 0.1 m deep with a plow. The soil is a loamy-sand with a pH of 7.6. It was evaluated the maize hybrids Rio Grande, Arrayan, Genex 778, Narro 2010, Advance 2203, DAS 2358, P4082W and HT9150W. These hybrids are widely grown in the region because they were tested and released for production areas like this one. Sowings were done on May 4 and July 1 in 2010 and April 13 and June 13 in 2011. The seed was hand-sown at 3 cm depth. In both seasons and years, the sowings were carried out under dry soil conditions, then irrigated to a depth of 10 cm. Two seeds every 20 cm were planted and 23 d later, thinning was carried out to achieve a population of 88,000 plants per hectare(20). Additionally, the experiments were hand-weeded 28 d after sowing in both years. The experimental plot, for forage and grain, in each replicate consisted of one central furrow by 3 m (2.25 m2), in order to harvest plants in full competition. Four repetitions of each hybrid were sown. The total plot area for each replicate was 12 m2 consisting of four furrows, 4 m long. During both sowing seasons and years, four irrigations to a 70 cm depth were applied using furrow irrigation system. The irrigation depended on the phenological stage of the crop as described in Table 2. In addition, nitrogen and phosphorus were provided during both sowing seasons and years; 150 kg/ha of nitrogen (Urea [CO(NH2)2]; 50% at sowing and 50% before the second irrigation) and 80 kg/ha of phosphorus (fosfato monoamonico [NH4H2PO4]; all at sowing time). Accordingly, to the soil analysis, fertilization with potassium was not

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necessary. The presence and incidence of pests and weeds were monitored and controlled with several chemical products, using a GIBER® GM-20 sprayer. The forage was hand-harvested when the grain progression of the kernel milk line was ⅓(21). This occurred 90 days after sowing (das) in spring 2010; 97 das in summer 2010; 94 das in spring 2011 and 92 das in summer 2011. Shelling was carried out by hand and the biomass was estimated when corncobs were fully mature. Full maturity was considered when the moisture content of seeds was 12 % measured with a moisture meter (SHORE®). This occurred 136 das in spring 2010; 149 das in summer 2010; and 131 das in both seasons of 2011.

Table 2: Irrigations applied in the crops of the experiments conducted in the region of La Laguna during the years of 2010 and 2011 2010 Irrigation No.

Summer (das)

Spring (das)

Summer (das)

3rd

Spring (das)

2011

das= Days after sowing.

Response variables

In both seasons and years, the following variables were determined: days to male flowering, days to female flowering, plant height, corn ear height, green forage yield, dry matter content, neutral and acid detergent fiber, grain yield, biomass production and distribution of plant organs. The green forage yield is the addition of weight of leaves and stems plus maize ears, which were harvested and counted separately. The content of dry matter was assessed by taking randomly three whole plants per plot. The samples were sun dried for 3 d and subsequently transferred to a digital oven (FELISA®) at 65 °C for 24 h. Dry samples were ground in a mill through a 3 mm screen (NOGUEIRA®). A sub-sample of the dried and ground sample was

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analysed by the method of Van Soest et al(22) to determine neutral detergent fiber and acid detergent fiber. From the experimental plot it was counted the number of plants and maize ears produced. For the grain yield, all the corn ears were threshed and weighted the grains (kernels). For the agronomic variables of the maize ears, three maize ears per experimental plot were used and the following variables measured: weight, length, diameter and number of rows per ear, number of grains in three rows per ear. Finally, for the agronomic variables of the grains, width, length, thickness, diameter and weight of the corncob and weight of the grain per ear were measured. Biomass yield and the relative proportion of yield components were obtained when the plants were fully mature; for this, two plants per plot were taken and separated into leaves, stems, corn ear, husks and tassel and subsequently dried at 70 °C in a digital oven (FELISA®) for 24 h. The variables assessed in units of mass ≤ 0.5 kg were weighed on a precision balance (0.5 x 0.001 kg; TRANSCELL Technology®). The variables assessed in units of mass ≥ 0.5 kg were weighed using a digital scale (30 x 0.02 kg; REVUELTA®). The units of length were measured with a vernier (0.15 m; TRUPER®) and metal ruler (0.30 m); height of plants and maize ears were measured with a 4 m length metal ruler.

Statistical analyses

The experimental design used in both experiments was a complete block with four repetitions. The model that explains each observation was: Yij = µ + Ԏi + βj + Єij Here: µ represents the general mean; Ԏi represents the effect of treatment i (i = 1,….t). βj represents the effect of block j (j = 1,….b); Єij are the residuals.

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Differences among fixed effects (sowing season, year and hybrid) to compare means were analysed by variance (PROC ANOVA; SAS version 9.3)(23) with Tukey test at the same level when statistical difference was detected (P<0.05). The data of the sowing season were combined for the variable year. For the season variable, the data of the years were combined. For the hybrid variable, the data of sowing seasons and years were combined. All two-way interactions among the fixed effects were included in each analysis. Non-significant (P>0.05) interactions were removed from the analysis.

Results

Forage variables and yield, dry matter and fiber content

The interaction among hybrids, year and season of sowing influenced the variables for days to male (P<0.01) and female flowering (P<0.01), whereas for the rest of the variables the triple interactions were not significant (Table 3). The interaction between sowing seasons and years influenced weight of fresh plants, weight of fresh corn ear, green forage yield and content of NDF and ADF (P<0.05 to P<0.01); however for the rest of the variables the interactions were not significant. Most of the interactions evaluated for hybrids and years differed (P<0.05 to P<0.01); however, plant height and fresh plant weight did not. Similarly, most of the interactions evaluated for hybrids and sowing season differed (P<0.05 to P<0.01); however, ear height, green forage yield and dry matter production were not significant. Days to male and female flowering, plant and corn ear height, weight of fresh plants and fresh corn ear, and green forage yield and dry matter production differed between years (P<0.01), between sowing seasons (P<0.01) and among hybrids (P<0.01); but dry matter production did not differ between years (P>0.05). The percentage of NDF and ADF among hybrids was significant for year, sowing season and hybrids (P<0.05 to P<0.01).

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Table 3: Days to male (MF) and female flowering (FF), plant height (PH), corn ear height (CH), weight of fresh plants (FP), weight of fresh corn ear (CF), green forage yield (FY), dry matter content (DM), neutral detergent fiber (NDF), acid detergent fiber (ADF) of eight hybrids of maize sown on two different seasons in two years Variables MF

Days

NDF

t ha-1

ADF

Sowing Season/P value

Spring

78a

227a

121a

49.6a

25.7a

75.3a

20.2a

46b

23b

Summer

70b

193b

103b

34.3b

18.6b

52.9b

13.7b

63a

39ª

Year/P value

2010

70b

73b

213a

110b

44.3a

23.9a

68.2a

17.5

46b

24b

2011

73a

75a

207b

115a

39.6b

20.36b

59.9b

16.3

55ª

31ª

Year*Season

Hybrid/P value

209

** bc

111

** bc

47.9

** a

25.1

** a

72.9

** a

19.2

** a

** b

30b

Rio Grande

HT9150W

74ab

77a

208bc

105c

43.6ab

25.2a

68.7ab

17.9ab

52d

30b

Genex778

68d

71d

209bc

123a

44.3ab

21.6b

65.9bc

16.6b

58a

34a

Arrayan

70c

72c

215ab

112b

45.2ab

20.5bc

65.6bc

16.8b

56ab

31ab

P4082W

74ab

76b

222a

121a

43.4ab

20.9bc

64.7bc

16.8b

57ab

37a

DAS 2358

74ab

77a

204cd

111b

39.3c

25.2a

64.5bc

17.1b

52d

29c

Narro 2010

70c

73c

217a

118a

42.8bc

19.5bc

62.4c

17.2b

55b

30b

Advance2203

68d

70e

197d

97d

28.6d

19.2c

47.8d

13.6c

50d

27c

P value Hybrid*Year

P value Hybrid*Season

P value Hybrid*Year*Season

For the year variable, the data of the sowing seasons were combined. For the season variable, the data of the years were combined. For the hybrid variable, the data of sowing seasons and years were combined. * P≤0.05; ** P≤0.01; *** P≤0.001; NS P>0.05; NA= not applicable. ab Values with different superscript differ (P<0.05).

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2018

Grain variables and yield

The interaction among hybrids, year and season of sowing were significant for the variables grain yield (P<0.01), corn ear yield (P<0.01), corn ear diameter (P<0.01) and number of grains per row (P<0.01); whereas the rest of the variables were not significant (Table 4). The interaction between sowing seasons and years were significant for almost all variables evaluated for grain (P<0.05 to P<0.01); however, number of rows per corn ear did not differ statistically between sowing season and between years (P>0.05). Interactions between hybrids and years differed for all the variables assessed (P<0.05 to P<0.01). On the contrary, the interactions between hybrid and sowing season were significant for grain yield, corn ear yield, corn ear diameter and number of grains per row (P<0.01) and the rest of the variables were not significant (P>0.05).

Table 4: Grain yield (GY; kernels), corn ear yield (CY; corn ear [kernels + corncob]), corn ear length (CL), individual corn ear weight (ICW), grain weight per corn ear (GWC), corncob weight (CBW), corn ear diameter (CD), corncob diameter (CBD), number of rows per corn ear (NRC), number of grains per row (NGR) of eight hybrids of maize sown on two different seasons in two consecutive years Variables GY

t ha-1

CL ICW GWC CBW CD cm

CBD NRC NGR

Sown season/P value

Spring

9.9ª

11.9ª

17ª

217ª

193ª

29ª

48ª

26ª

38.5ª

Sumer

7.2b

9.8b

15b

189b

154b

21b

37b

20b

32.0b

Year/P value

2010

7.9a

10.8a

16a

208

182a

27.5a

47a

25a

36.5a

2011

6.9b

9.3b

12b

206

165b

23.2b

42b

19b

29.0b

Year*Season

Hybrid/P value

Rio Grande

9.4ab

12.3a

216a

186ab

29ab

48bc 27a

16abc

39a

HT9150W

9.9a

11.8a

229a

202a

29ab

51a

27a

16a

36bcd

Genex778

5.5d

8.2c

112c

130c

27b

45d

24bc

15bcd

36c

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Volumen 9 Número 1

Arrayan

8.9b

11.8a

228a

198ab

31ab

50a

P4082W

9.4ab

12.8a

215a

193ab

32a

DAS 2358

9.5ab

11.1a

215a

189ab

Narro 2010

7.8c

10.3b 17

208a

Advance2203 P value Hybrid*Year P value Hybrid*Season P value Hybrid*Year*Season

7.0c

8.8c

** **

27a

2018

16ab

35cd

49ab 27a

17a

38a

27b

46cd 25b

15cd

39a

179b

29ab

45d

25b

14e

38ab

169b

150c

19c

44e

23c

15de

34d

For the year variable, the data of the sown seasons were combined. For the season variable, the data of the years were combined. For the hybrid variable, the data of sown seasons and years were combined. * P≤0.05; ** P≤0.01; *** P≤0.001; NS P>0.05; NA= not applicable. abcd Letters with different superscript differ (P<0.05).

Almost all variables on grain (grain yield, corn ear yield, corn ear length, grain weight per corn ear, corncob weight, number of grains per row) were significant for by sowing season, year and hybrid (P<0.05). Individual corn ear weight and number of rows per corn ear did not differ between years (P>0.05). Similarly, number of rows per corn ear did not differ between sowing season and hybrid did not influence the length of the corn ear.

Biomass variables and yield

The interaction among hybrids, year and season of sowing were significant for almost all the variables for biomass and its components (P<0.01), except for the variable husks weight that was not significant (P>0.05, Table 5). All the interactions between season and year of sowing were significant (P<0.05 to P<0.01), except for the weight of husks. All the interactions between year of sowing and hybrids were significant (P<0.05 to P<0.01); however, none of the interactions between season and hybrid were significant. Biomass production, the weight of corn ear, stem, leaf and tassel were significant for sowing season, year and hybrid (P<0.05 to P<0.01). Weight of husks was significant only for hybrid (P<0.01) and not by the rest of variables (P>0.05).

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Table 5: Biomass production (BP), corn ear weight (EW), stem weight (SW), leaf weight (LW), husks weight (BW) and tassel weight (TW) of eight hybrids of maize sown on two different seasons (spring and summer) in two consecutive years EW

Sown season/P value Spring Summer

BP kg m-1 * 2.8a 2.6b

* 1.7a 1.6b

Variables SW LW -1 gm ** ** a 464 381b 341b 468a

Year/P value 2010 2011 Season*Year Hybrid/P value

* 2.5a 2.2b ** **

* 1.5a 1.3b ** *

** 452a 352b * **

Rio Grande HT9150W Genex778 Arrayan P4082W DAS 2358 Narro 2010 Advance2203 P value/ Hybrid*Year P value/ Hybrid*Season

2.7b 2.7b 2.8b 3.3a 2.8a 2.6b 2.7b 1.9c ** NS

1.6ab 1.7ab 1.6ab 1.9a 1.7ab 1.8ab 1.5bc 1.3c ** NS

P/ Hybrid*Season*Year

NS 178 174

** 36a 30b

** 346b 425a ** **

NS 170 170 NS **

* 32b 35a * **

377c 417bc 400bc 584a 485b 345c 401bc 211d ** NS

447ab 388bc 481a 485a 475a 344cd 481a 295d * NS

192bc 150bc 256a 199b 188bc 140cd 185bc 99d * NS

43a 27cd 41a 43a 32bc 24d 37ab 16e * NS

For the year variable, the data of the sowing seasons were combined. For the season variable, the data of the years were combined. For the hybrid variable, the data of sowing seasons and years were combined. * P≤0.05; ** P≤0.01; *** P≤0.001; NS P>0.05; NA no applicable. abc Letters with different superscript differ statistically (P<0.05).

Discussion

The green forage yield, dry matter and fiber content of the evaluated hybrids differed according to the season and year of sowing and hybrid; therefore, the first hypothesis is

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rejected. According to the results, spring sowing was more productive than summer sowing; but had a lower content of neutral and acid detergent fiber. This support the results of Reta et al(24) who observed that the yield of crops planted in spring was higher than the yield of crops planted in summer. Even though, the yield differed between sowing seasons, the yield recorded in summer was similar to previous reports for this sowing season(25). Furthermore, it was observed a difference in temperature between sowing season and between years. It is likely that high temperatures, especially in summer, have caused a stress in plants, which accelerated the physiological development resulting in inhibiting plant growth and reducing the leaf area(26-29); therefore affecting the weight of stem and leaves and its fiber content(30,31). It was assumed that the heat units accumulated during the plant growth influenced the male and female flowering in both sowing seasons; this agrees with the difference observed among hybrids in green forage yield and dry matter. Extreme temperatures are associated with increased vapour pressure deficit, which contributes to water stress. Water stress promoted a faster development in plants that results in smaller plants due to a shorter life cycle, hence, shorter reproductive duration and, consequently, lower yield potential(29). Therefore, this could have contributed to increase biomass accumulation during the vegetative stage. Rainfall is another external factor that might have contributed to production. The records indicated that rainfall was higher in the first year than the second year (251 mm vs 9.2 mm); consequently, the overall production was higher in the first year compared to the second year independently of the irrigation provided during the experiment. The irrigation provided during the experiment was similar on both years in order to provide similar management conditions and without influencing the outcome. Thus; both external factors (temperature and rainfall) influenced directly the development and production of the plants; because there are a positive relationships among plant height, forage yield, dry matter and fiber content(3234) . For animal production, producers need to consider the sowing season in order to obtain an adequate forage yield and nutritional value aimed to increase the animal productivity(17,35,36). The grain yield was influenced by the season and year of sowing and hybrid; therefore, the second hypothesis is rejected. Despite the variation in yield observed between seasons and years and among hybrids; the average production of grain was higher than average grain yield reported for this area, region and nationwide(15). As previously reported for forage yield, dry matter and fiber content, it was assumed that the grain and corn ear yield were influenced by external factors (mainly temperature and rainfall). Grain and corn ear yield were higher in spring rather than summer sowing and were higher in the first year rather the second year of the experiment. These results are consistent with previous reports that indicated that rainfall directly influenced the total production of maize due to increases in the distribution, density and depth of the roots(37). Moreover, extreme temperatures affect directly the grain weight(38,39) and yield(40-43). Heat stress reduced maize grain weight due to proportional losses in grain composition (starch, protein and oil contents) and due to its direct effect during the

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grain-filling period, which caused a cessation of grain filling(43-44). Moreover, heat stress reduced maize grain yield due to its negative effect on plant growth and development by increasing the abortion of fertilized structures(45,46). The differences observed among hybrids on grain and corn ear yield was due to the timing of male and female flowering and individual weight of the corncob and grain. These results are consistent with those reported elsewhere(12,47), who observed that grain weight depended on the growth and development of the plant and that the grain yield depended on the grain weight and the number of grains per row. Thus, it would be possible that the differences observed in grain yield between sowing seasons and among hybrids were because the plants sown in spring developed greater photosynthetic capacity due to a longer vegetative stage; which consequently results in an increased leaf area index as hypothesized by Reta et al(24). It can infer that increasing the diameter of the corncob and reducing the number of grains affected directly the grain and corn ear yield. Therefore, as previously hypothesized(38) and based on our observations, in order to improve the grain yield, it is necessary to consider, firstly, biomass production rather than grain weight. Most of the evaluated variables that influence the total production of biomass were influenced by the season, year of sowing and hybrid; therefore, the third hypothesis is rejected. Similar to the previous sections (yield of forage and grain); the organs of the plant evaluated growth and develop better in the spring sowing; consequently, the total biomass production was higher in the spring sowing rather than summer sowing. These results concur with Reta et al(24), who observed that the organs of the maize plants sown in spring developed better than the maize plants sown in summer. These results corroborate the observed variation among hybrids in relation to the total biomass production, and are consistent with others(12,38) who reported that the total yield of maize depends on the proper development of each of the plant components.

Conclusions and implications

The hybrids used in this experiment presented good adaptation to the conditions of the dairy basin of La Laguna; consequently, their forage yield, dry matter production, fiber content, grain yield and biomass production were acceptable. Production of biomass will depend on the proper development of plant organs. External factors affected directly the total yield of maize, regardless of the hybrid used. Therefore, producers in the livestock industry need to

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consider sowing in spring and use cultivars or hybrids tolerant to drought and extreme temperatures to avoid the negative effect of these conditions on plant growth and development. Moreover, sowing in spring will improve the biomass production and will help producers to realize the full potential of the selected hybrids; consequently, decrease the NDF and ADF of food and increase animal productivity.

Acknowledgements

During his master studies, Ulises Santiago López was supported by CONACyT (the Mexican National Council for Science and Technology).

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http://dx.doi.org/ 10.22319/rmcp.v9i1.4332 Artículo

Jahdai Hernández-Moralesa, Paulino Sánchez-Santillánb*, Nicolás Torres-Saladob, Jerónimo Herrera-Pérezb, Adelaido R. Rojas-Garcíab, Iván Reyes-Vázquezc, Mario A. Mendoza-Núñezb

Licenciatura en Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Guerrero, México. b

Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia No. 2, Universidad Autónoma de Guerrero, Cuajinicuilapa, Guerrero, México. c

Throw Nutrition, Mexico.

*Autor de correspondencia: sanchezsantillanp@gmail.com

Resumen: Las vainas y las hojas de leguminosas arbóreas se usan como suplemento alimenticio para disminuir las deficiencias de nitrógeno que presentan los pastos en el trópico seco. El objetivo fue caracterizar la composición química y las degradaciones in vitro de las vainas 105

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de Leucaena leucocephala, Enterolobium cyclocarpum, Samanea saman, Acacia cochliacantha, Guazuma ulmifolia y las hojas de L. leucocephala y G. ulmifolia. Se determinó el contenido de materia seca, proteína cruda (PC), cenizas, fibra detergente neutro (FDN), fibra detergente ácido (FDA), ácidos grasos volátiles, concentración de bacterias totales, degradación de materia seca (DEGMS) y degradación de fibra detergente neutro (DEGFDN). El análisis estadístico fue un diseño completamente al azar. La vaina de E. cyclocarpum (19.50 %), la vaina (19.83 %) y la hoja (21.57 %) de L. leucocephala tuvieron los mayores contenidos de PC. La vaina de E. cyclocarpum presentó 28.38 % de FDN. La hoja de L. leucocephala (24.22 %) y las vainas de S. saman (25.06 %) y E. cyclocarpum (20.40 %) presentaron los menores contenidos de FDA (P<0.05). Las vainas de E. cyclocarpum (73.06 y 38.68 %) y S. saman (66.01 y 35.86 %) cuantificaron las mayores (P<0.05) DEGMS y DEGFDN. Por tanto, las vainas de E. cyclocarpum y S. saman son una alternativa viable para la alimentación de rumiantes en el trópico seco dadas sus características químicas y fermentativas. Palabras clave: Leguminosas, Bromatológico, Degradación, Suplementación, Trópico seco, Fermentativas.

Abstract: Pods and leaves of legumes trees are used as feed supplements, these are used to diminish the deficiency of nitrogen present in pastures in the dry tropic. The objective was to characterize the chemical composition and the in vitro degradations of pods of Leucaena leucocephala, Enterolobium cyclocarpum, Samanea saman, Acacia cochliacantha, Guazuma ulmifolia and leaves of L. leucocephala and G. ulmifolia. Dry matter, crude protein (CP), neutral detergent fiber (NDF), acid detergent fiber (ADF), dry matter degradation (DMDEG), neutral detergent fiber degradation (NDFDEG), volatile fatty acids, ashes and total concentration of bacteria, were determined. The experimental design was completely randomized. The pod of E. cyclocarpum (19.50 %), the pods (19.83 %) and leaves (21.57 %) of L. Leucocephala had the highest content of CP. The E. cyclocarpum pod presented 28.38 % of NDF. The leaf of L. leucocephala (24.22 %) and the pods of S. saman (25.06 %) and E. cyclocarpum (20.40 %) had the lowest contents of ADF (P<0.05). E. cyclocarpum (73.06 and 38.68 %) and S. saman (66.01 and 35.86 %) pods quantified the highest DMDEG and NDFDEG (P<0.05). Therefore, the pods of E. cyclocarpum and S. saman are a viable alternative for feeding ruminants in the dry tropic given their chemical and fermentative characteristics. Key words: Legumes, Bromatological, Degradation, Dry tropic, Fermentative, Supplementation.

Recibido 29/11/2016. Aceptado 27/08/2017.

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Introducción

En la época de estiaje la producción de los forrajes es escasa y de bajo valor nutricional en la región de trópico seco(1), ya que contiene 70 % de pared celular y 7 % de proteína cruda(2,3). Las vainas y las hojas de leguminosas arbóreas y arbustivas representan una estrategia en la alimentación de rumiantes(4), por los costos actuales que representa la suplementación con cereales y fuentes proteicas en el mercado nacional e internacional(5). Las hojas y vainas de leguminosas arbóreas se usan como una fuente de forraje(6). Las vainas contienen hasta 30 % de proteína cruda(1,7,8), calcio, fósforo, magnesio, cobre(8) y su proporción de fibra detergente neutro (FDN) oscila entre 18 y 62 %(1). Estos representan una fuente importante de nutrientes durante el periodo de seca en las regiones tropicales, al producirse la maduración de las vainas entre febrero y mayo(8). La inclusión de 30 % de vaina seca de E. cyclocarpum en una dieta integral para corderos propició una ganancia de peso de 125 g d-1(9). La complementación de toretes en pastoreo con bloques multinutricionales que incluyeron 8 % de vainas de S. saman presentaron una ganancia de peso de 0.747 Kg d-1(10). La inclusión de vaina de E. cyclocarpum en la alimentación de vacas de doble propósito manifiesta un comportamiento similar a vacas alimentadas con harina integral de soya(11). Las vainas y hojas de leguminosas arbóreas y arbustivas sirven como suplemento alimenticio para minimizar las deficiencias de nitrógeno en el trópico seco(12), pero se desconocen las características químicas y fermentativas de las vainas con potencial para la alimentación de rumiantes. La técnica in vitro permite estimar su degradación de fibra detergente neutro (FDN) que sirve como indicador del consumo de materia seca (MS) digestible y obtener variables que permiten estimar su calidad nutritiva(13-16). La necesidad de usar productos regionales como las vainas y hojas de las leguminosas arbóreas y arbustivas en el trópico seco precisan conocer las características fermentativas y su composición química para establecer las ventajas y limitaciones de su uso en la alimentación de rumiantes(17). Por tanto, el objetivo de este estudio fue caracterizar la composición química y la degradación in vitro de cinco tipos de vainas y hojas de dos leguminosas arbóreas del trópico seco para su uso potencial en la alimentación de rumiantes.

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Material y métodos

El estudio se realizó en el laboratorio de Nutrición Animal de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia No. 2 de la Universidad Autónoma de Guerrero; ubicado en Cuajinicuilapa, Guerrero, México (16°08’’ N y 98°23’’ O). De las especies leñosas Guazuma ulmifolia, Leucaena leucocephala, Enterolobium cyclocarpum, Samanea saman y Acacia cochliacantha se seleccionaron cuatro ramas al azar en cada árbol y se cosecharon todas las vainas fisiológicamente maduras. Las hojas de G. ulmifolia y L. leucocephala se seleccionaron de la misma forma que las vainas, por lo que se cosecharon las hojas más jóvenes de cuatro ramas por árbol; las hojas y vainas colectadas se depositaron en bolsas de papel y se trasladaron al laboratorio de Nutrición Animal para su análisis (10 árboles por especie para colectar las vainas). Las colectas de vainas y hojas se realizaron en primavera de 2015 en el municipio de Cuajinicuilapa, Guerrero. Las muestras se deshidrataron a 60 °C hasta peso constante en una estufa (RIOSSA® HCF-41, México) y se molieron con una criba de 1 mm en un molino ThomasWiley Mill (Thomas Scientific®, Swedesboro, NJ, USA).

Análisis químico

Cada muestra se analizó por triplicado para determinar el contenido de materia seca (MS), proteína cruda (PC), cenizas (Ce) con los métodos descritos por la AOAC(18). La fibra detergente neutro (FDN) y fibra detergente ácido (FDA) se determinaron con el método Van Soest et al(19).

Medio de cultivo

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El medio de cultivo contenía dos tercios de una solución buffer-mineral reducida(20,21) y un tercio de fluido ruminal fresco. La solución buffer-mineral reducida contenía: 150 ml de solución mineral I [6 g K2HPO4 (Sigma) en 1000 ml de H2O destilada], 150 ml de solución mineral II [6 g KH2PO4 (Sigma) + 6 g (NH4)2SO4 (Merck) + 12 g NaCl (Sigma-Aldrich) + 2.45 g MgSO4 (Sigma) + 1.6 g CaCl-2H2O (Sigma) en 1,000 ml de H2O destilada], 100 ml de solución al 8 % de Na2CO3 (Merck), 100 ml de solución reductora [0.1 g L-cisteína (Sigma) + 0.1 g Na2S-9H2O (Meyer) + 2 ml NaOH (2N; Meyer) en 100 ml de H2O destilada] y 2 ml de resarzurina a 0.1 % (Sigma-Aldrich). El fluido ruminal fresco se obtuvo de un bovino provisto de cánula ruminal alimentado previamente en praderas con pasto pangola (Digitaria decumbes) y se filtró con una manta de cielo para eliminar las macropartículas de materia orgánica. El bovino se manejó de acuerdo al reglamento interno de bioética y bienestar de la UAGro con fundamento en las normas oficiales (NOM-062ZOO-1999 y NOM-051-ZOO-1995).

Biodigestores

En un vial serológico (120 ml) se agregaron 0.5 g a peso constante de la muestra y 50 ml de medio de cultivo, bajo flujo continuo de CO2, para mantener condiciones de anaerobiosis. Los viales se sellaron con un tapón de neopreno y un arillo de aluminio con centro removible. Los biodigestores se incubaron en baño maría a 39 °C por 72 h.

Ácidos grasos volátiles (AGV)

A las 72 h de incubación de los biodigestores se usó una micropipeta (Corning®, USA) para extraer 1 ml del medio contenido en el biodigestor (tres muestras independientes por

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sustrato) y depositarlo en un tubo (2 ml) para microcentrífuga (Neptune, México), en el cual se mezcló con ácido metafosfórico al 25 % (razón 4:1). Los tubos se centrifugaron a 18,800 gx por 10 min; el sobrenadante se colocó en viales para cromatografía (1.5 ml, Perkin Elmer®, USA). La concentración de AGV se determinó en un cromatógrafo de gases (Perkin Elmer®, modelo Claurus 580, USA) equipado con detector de ionización de flama y columna capilar (Elite FFAP, Agilent®) de 30 m x 0.25 mm; usando helio como gas acarreador a una presión constante de 10 psi, H2 y aire para generar flama con flujo de 40 y 400 ml min-1. Las temperaturas del horno, inyector y columna fueron 80, 240 y 250 °C y se inyectó 1 µl de muestra. Los tiempos de retención fueron 3.74, 4.39 y 5.23 min para los ácidos acético, propiónico y butírico, respectivamente.

Conteo de bacterias totales

Una micropipeta (Corning®, USA) se usó para extraer 1 ml del medio contenido en el biodigestor con 72 h de incubación en un tubo de ensayo (PIREX, México) con 0.25 ml de formaldehido al 10 % (Sigma Aldrich). La cantidad de bacterias totales (cuatro muestras independientes por muestra) se calculó realizando el conteo directo en una cámara Petroff Houser (Hausser #39000, Electron Mycroscopy Sciences, USA), con un área de 0.0025 mm2 y profundidad de 0.02 mm. Para el recuento se usó un microscopio (BX31, Olympus, USA) a una magnificación de 1,000. La cantidad de bacterias se calculó con la fórmula: Cantidad de bacterias = (promedio) (factor de dilución, 2X107)(20).

Degradación de materia seca y FDN

La muestra residual del biodigestor se filtró usando bolsas ANKOM® previamente secadas para peso constante (cinco muestras independientes por muestra). Las bolsas con muestra se secaron a 60 °C por 24 h en una estufa (RIOSSA® HCF-41, México). La degradación in vitro (DEGMS) se calculó con la formula % DEGMS = (muestra inicial – muestra residual

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/ muestra inicial) * 100(22). Las bolsas ANKOM® se sellaron a calor para determinar FDN con la metodología de ANKOM® Technology Method según Van Soest et al(19). El porcentaje de degradación de la fibra detergente neutro (% DEGFDN) se calculó con la formula % DEGFDN = (FDN inicial – FDN residual / FDN inicial) * 100.

Análisis estadístico

Los resultados de las variables de las muestras se analizaron en un diseño completamente al azar, usando el procedimiento GLM de SAS(23). Los promedios se compararon con la prueba de Tukey (P<0.05).

Resultados

La hoja de L. leucocephala presentó el mayor contenido de PC, pero sin diferencias (P>0.05) con las vainas de E. cyclocarpum y L. leucocephala; sin embargo, estas vainas tampoco variaron su contenido de PC con la vaina de S. saman. La hoja de G. ulmifolia mostró mayor contenido de PC (P<0.05) respecto a su vaina; mientras, la vaina y hoja de L. leucocephala no presentaron diferencias (Cuadro 1).

Cuadro 1. Composición química de vainas y hojas de leguminosas arbóreas del trópico seco de México (%) Guazuma ulmifolia (hoja) Leucaena leucocephala (hoja) Samanea saman (vaina) Acacia cochliacantha (vaina)

FDN 53.20ab 46.83b 34.37c 57.36a

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FDA 31.54bc 24.22cd 25.06cd 45.54a

Ce 11.81a 12.08a 4.29c 5.22bc

PC 15.30c 21.57a 16.08bc 10.91d

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Guazuma ulmifolia (vaina) Leucaena leucocephala (vaina) Enterolobium cyclocarpum (vaina) EE

55.10ab 53.07ab 28.38c 2.10

44.54a 38.88ab 20.40d 1.90

6.41bc 6.85b 4.13c 0.95

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8.11d 19.83ab 19.50abc 0.62

FDN= fibra detergente neutro; FDA= fibra detergente ácido; Ce= cenizas; PC= proteína cruda; EE= error estándar de la media. a,b,c,d Medias por columna con diferente literal indican diferencias (P<0.05).

Las vainas de S. saman y E. cyclocarpum mostraron menor contenido de FDN (P<0.05), sin diferencias entre éstas. Las hojas y vainas de G. ulmifolia y L. leucocephala no presentaron diferencias en el contenido de FDN (P>0.05). La hoja de L. leucocephala no presentó diferencias en la porción de FDA con las vainas de S. saman y E. cyclocarpum, lo que indica que la cantidad de hemicelulosa presente en la hoja, es en promedio 13.9 % más alta que en las vainas. Las hojas evaluadas contienen en promedio 22.14 % de hemicelulosa, 11.37 % más que las vainas evaluadas. Las hojas de G. ulmifolia y L. leucocephala presentaron menor contenido de FDA que sus vainas (P<0.05) estimando que su contenido de hemicelulosa es mayor en las hojas. El contenido de cenizas de los sustratos evaluados (Cuadro 1) se clasifican en tres grupos: 1) las hojas evaluadas que presentaron las mayores concentraciones de cenizas (P<0.05); 2) la vaina de L. leucocephala; y 3) las vainas de S. saman y E. cyclocarpum (P<0.05) que presentaron diferencias con la vaina de L. leucocephala. Lo anterior permite establecer que las hojas de las leguminosas arbóreas tropicales evaluadas poseen menos contenido de materia orgánica que las vainas. La degradación in vitro de la materia seca (DEGMS) de la vaina E. cyclocarpum fue mayor (P<0.05) que el resto de las vainas y hojas analizadas; pero, su contenido de FDN degradado (% DEGFDN) no presentó diferencias con la vaina de S. saman y la hoja de G. ulmifolia. La hoja y la vaina de L. leucocephala no presentaron diferencias (P>0.05) en la DEGMS y DEGFDN. La hoja y la vaina de G. ulmifolia presentaron la misma tendencia que L. leucocephala en la DEGMS, pero en la DEGFDN las hojas presentaron mayor degradación (P<0.05) por la composición de la FDN. La población de bacterias totales mostró diferencias entre los medios incubados con vaina de S. saman, vaina de E. cyclocarpum y vaina y hoja de L. leucocephala (P<0.05; Cuadro 2).

Cuadro 2: Características fermentativas de vainas y hojas de leguminosas arbóreas del trópico seco de México DEGMS (%)

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DEGFDN (%)

[Bacterias]

AGV (mMoles)

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Guazuma ulmifolia (hoja) Leucaena leucocephala (hoja) Samanea saman (vaina) Acacia cochliacantha (vaina) Guazuma ulmifolia (vaina) Leucaena leucocephala (vaina) Enterolobium cyclocarpum (vaina) EE

47.28c 48.97c 66.01b 36.79d 44.92c 46.89c 73.06a 2.05

37.38a 26.16b 35.86a 8.33d 17.72c 24.41b 38.68a 1.82

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0.92 X109b 1.32 X109ab 1.69 X109a 1.35 X109ab 1.27 X109ab 0.80 X109b 1.67 X109a 0.07 X109

23.15 18.25 18.28 19.01 19.95 24.02 23.03 1.02

DEGMS= porcentaje de degradación de materia seca; DEGFDN= porcentaje de degradación de fibra detergente neutro; [Bacterias]= concentración de bacterias totales ml -1 a las 72 h de incubación; AGV= ácidos grasos volátiles totales a las 72 h de incubación; EE= error estándar de la media. a,b,c,d Medias por columna con diferente literal indican diferencias (P<0.05).

La concentración total de ácidos grasos volátiles y la proporción de ácido butírico (Cuadro 3) no se afectó (P>0.05) por el tipo de muestra fermentada. Las vainas de E. cyclocarpum y S. saman redujeron la concentración ácido acético (P<0.05), con diferencias entre estas vainas (P<0.05). Así mismo, se observa un contraste en estas vainas al presentar mayor proporción de ácido propiónico (P<0.05) que el resto de las muestras evaluadas.

Cuadro 3: Determinación de los ácidos acético, propiónico y butírico por cada 100 Moles de ácidos grasos volátiles producidos Guazuma ulmifolia (hoja) Leucaena leucocephala (hoja) Samanea saman (vaina) Acacia cochliacantha (vaina) Guazuma ulmifolia (vaina) Leucaena leucocephala (vaina) Enterolobium cyclocarpum (vaina) EE

Acético 73.29a 73.17a 68.39b 71.59ab 71.38ab 71.40ab 62.66c 0.80

Propiónico 23.58c 23.26c 26.96b 24.19c 24.47c 24.29c 31.29a 0.61

EE= error estándar de la media. a,b,c Medias por columna con diferente literal indican diferencias (P<0.05).

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Butírico 3.13 3.57 4.64 4.22 4.15 4.31 6.05 0.34

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Discusión

El uso de leguminosas como suplemento es una práctica común en los sistemas de producción de rumiantes en el trópico, para mejorar el aporte de energía fermentable y la degradación de nitrógeno(24-27), dado que los sistemas de producción dependen de la cantidad y calidad del forraje disponible(25). Las leguminosas Leucaena leucocephala(28-31) y Samanea saman(8,32) se usan como suplemento proteico en la región del trópico seco, especialmente en la época de secas. El valor nutricional de las leguminosas varía según la parte de la planta ofrecida al rumiante(28,33). Ngwa et al(28) publicaron que la vaina de Leucaena sp contenía 24.6 % de PC, 40.9 % de FDN, 28.5 % de FDA y 4.5 % de cenizas. Barahona et al(29) indicaron que las hojas de L. leucocephala contenían 24.5 % de FDN, 18.2 % de FDA y 3.5 % de nitrógeno; mientras, en otro trabajo(34) en hojas de L. leucocephala estimaron 30.2 % de PC y 5.94 % de Ce. Lo anterior contrasta con lo observado en la presente investigación; ya que los datos obtenidos son inferiores en Ce, FDN y FDA, pero superiores en PC. Soliva et al(32) publicaron datos de hojas de S. saman y vaina de E. cyclocarpum, las cuales presentaron 37.6 y 26.9 % de FDN, 27.7 y 16.9 % de PC y 7.1 y 3.2 % de Ce, resultando superior a lo expuesto en el presente estudio. Por tanto, la variabilidad bromatológica de las leguminosas evaluadas se debe a las condiciones agronómicas en las que fueron desarrolladas, ya que la fertilidad, pH del suelo(29), concentración de humedad, materia orgánica, etapa vegetativa, estructura de la planta y variabilidad genética dentro de la misma especie determinan la calidad nutritiva de la leguminosa(35). La DEGMS de las vainas de E. cyclocarpum y de S. saman fue superior a 60 %, lo cual se atribuye a los contenidos inferiores a 40 % de FDN y 30 % de FDA, ya que, degradaciones superiores a 60 % de la materia seca de los alimentos para rumiantes se relacionan con bajas concentraciones de fibras detergentes(36,37). Los resultados del presente estudio concuerdan con otros autores(38) quienes clasifican a las vainas de leguminosas como alimentos de buena calidad para rumiantes. El valor nutritivo de cualquier gramínea o leguminosa depende del contenido de fibra detergente neutro y su degradación ruminal(4,39). La variación en la DEGFDN de las muestras evaluadas se debe al tipo de carbohidratos que componen a la FDN(40); ya que la FDN se compone de una fracción degradable y una fracción indigestible completa(39,41). Ojeda et al(42) publicaron una degradación de la FDN del forraje de S. saman a las 48 h de

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fermentación entre 24.73 y 41.75 %; datos similares a lo obtenido en la presente investigación. Las menores DEGMS y FDN de las vainas de L. leucocephala, G. ulmifolia y A. cochliacantha y la población bacteriana cuantificada en los medios que contenían a la vaina de L. leucocephala y la hoja de G. ulmifolia, se atribuye a la concentración de metabolitos secundarios, porque altas concentraciones de taninos condensados en leguminosas tropicales afectan negativamente la digestibilidad de los nutrientes(43). Además, los taninos afectan los microorganismos ruminales y la síntesis microbiana, porque interactúan con los nutrientes de las muestras(41,44,45). Las degradaciones de vaina y hoja de L. leucocephala son inferiores a lo publicado(46); ya que en forraje de L. leucocephala estimaron 61.6 % DEGMS a las 72 h de incubación. La población microbiana cuantificada en los medios que contenían a las vainas de E. cyclocarpum y de S. saman como muestras, es similar a lo reportado por Sánchez-Santillán et al(20), quienes determinaron 7.21x108 bacterias ml-1 en medios de cultivo con celulosa cristalina, inoculados con bacterias celulolíticas; de modo que las vainas de leguminosas se pueden utilizar como suplemento para rumiantes, sin afectar la población microbiana ruminal. La composición bromatológica de los sustratos evaluados, los microorganismos presentes durante la fermentación, las interacciones entre sustrato-microorganismo, entre otros factores(21) resultaron en una actividad heterofermentativa(21) durante la fermentación anaerobia de las muestras. La producción de AGV de las muestras evaluadas en la presente investigación es superior a lo indicado en otras investigaciones(47), pero inferior a lo reportado por Soliva et al(32) quienes mencionan 78.7 mM de AGV en vaina de L. leucocephala y 102.7 mM en vaina de E. cyclocarpum. Ramírez et al(47) cuantificaron 12.3 mM de AGV en vainas de S. saman y 8.6 mM de AGV en vaina de G. ulmifolia.

Conclusiones e implicaciones

La degradación de la materia seca y de la fibra detergente neutro, el contenido de proteína cruda y de las fibras detergentes de las vainas de E. cyclocarpum y de S. saman son características deseables que representan una alternativa para la alimentación de rumiantes en la región de trópico seco.

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120

http://dx.doi.org/10.22319/rmcp.v9i1.4393 Article

Paulina García Eusebia*, Oscar Cortés Gardynb, Susana Dunner Boxbergerb, Javier Cañón Ferrerasb

Universidad Autónoma de Barcelona. España.

Universidad Complutense de Madrid. España.

Autor de correspondencia: paulinaeusebi@gmail.com

Abstract: Retaining features of the auroch (Bos taurus primigenius), the Lidia bovine is a primitive breed originated ~250 yr ago in the Iberian Peninsula, where is still distributed, along with France and several American countries. Selected upon a behavior, which enhances their aggressiveness; these bovines were raised to participate in popular festivities that nowadays reinforce the identity of regional cultures. Different festivities demanded diverse behavior patterns, prompting a fragmentation of the breed into small lineages. In Mexico, where these bovines reached high popularity, mainly two families of breeders imported Lidia bovines from Spain in the early XX century specializing their production either reproducing the new arrivals among them or realizing systematic crosses with local populations. Genetic diversity and structure of the Mexican and Spanish Lidia populations has been assessed with microsatellite data, but nowadays SNP molecular markers allows higher resolution level. Genetic diversity of the Mexican and Spanish Lidia populations and their relationship were 121

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assessed by using 573 SNPs with a low gametic disequilibrium (r2<0.01) from the 50K BeadChip on 468 individuals from both populations. In both populations, similar gene diversity values were observed. Significant FIS values in both populations means strong subdivision, higher FST genetic distances were observed in the Spanish than in the Mexican population. Genetic structure analysis showed similarity of three Spanish lineages with González family and some Llaguno breeders, but most Llaguno family clustered separated: genetic differentiation along with high gene diversity suggest an introgression of creole cattle in the constitution of the Mexican population. Key words: Lidia breed, Behavior selection, Population differentiation, Genetic structure, SNP.

Resumen: El bovino de Lidia pertenece a una raza primitiva originada ≈250 años en la Península Ibérica, lugar donde aún se distribuye junto con diversos países de América. Seleccionados por un comportamiento que potencia la agresividad, estos bovinos fueron criados para participar en festividades populares que en la actualidad refuerzan la identidad de las culturas regionales. Diferentes festividades han demandado la selección de diferentes comportamientos, desencadenando una fragmentación de la raza en linajes. En México donde este ganado alcanzó gran popularidad, principalmente dos familias de criadores importaron de España bovinos a comienzos del siglo XX, especializando la producción. La diversidad genética y estructura de las poblaciones mexicanas y españolas han sido evaluadas con microsatélites, pero hoy en día los marcadores de tipo SNP permiten una mayor resolución. En este sentido se analizó la diversidad genética de la población mexicana de Lidia y se evaluó su relación con la española utilizando 573 SNPs con bajo desequilibrio de ligamiento (r2<0.01). En ambas poblaciones se observaron similares valores de diversidad genética. Valores significativos de FIS en ambas poblaciones significan una subdivisión de linajes, también se observaron mayores distancias genéticas FST en la población española que en la mexicana. El análisis de estructura genética mostró similitud de tres linajes españoles con la familia González y algunos criadores de la familia Llaguno; pero la mayor parte de la familia Llaguno se agrupó separada: esta diferenciación así como la alta diversidad genética sugieren una introgresión de ganado criollo en la constitución de la población mexicana. Palabras clave: Raza de Lidia, Selección por comportamiento, Diferenciación poblaciones, Estructura genética, SNP.

Recibido 02/03/2017. Aceptado 20/05/2017.

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Introduction

Possessing multiple ancient features of their earliest forms originated from the auroch (Bos taurus primigenius), and distinguished by its extensive management(1), the Lidia bovine is a primitive breed whose roots can be traced back to approximately 250 yr ago in the Iberian Peninsula in order to satisfy a demand of cattle destined to participate in popular spectacles. At present, shows involving cattle are found in geographical areas comprising mainly the southwest region of Europe (Italy, France, Spain and Portugal) and along the American continent involving approximately 14 countries(2). These kinds of spectacles have their origins in the early Mediterranean civilizations, where bovines of untamed behavior, lacking of docile temperament, participated in ceremonies and rituals as an assigned symbol of the nature´s strength(3). After, in the 13th Century those practices evolved into social events called tauromachies or “tauromaquias”, a term that makes reference of a cultural and subjective representation of all types of games involving cattle and not as a single term for identifying one single practice (since sometimes the term is associated exclusively with the Spanish bullfight or “corrida”). To date, tauromaquias assemble a social and semantic construction, are an important livestock economic source and reinforce local and regional identities of the countries where are still found(2,4). Diversity in orography and climate along with historical factors and traditions, led place to the development of different variants of bovine populations. There all were selected based upon behavioral performance of aggressiveness: the Andalusian and Navarro-Aragonese that in Spain gave rise to the original Lidia breed population, in Portugal the Lidia Portuguese breed and in France the Landaise and Camargue’s cattle populations(5). The specialization and intensification of animal husbandry did not take place until ~250 yr ago with the emergence of many specialized breeds during the industrial revolution. In Spain, to become breeder of this type of cattle provide more status to the members of aristocracy and gentry, who in search of improving the behavioral skills of their “aggressive” bovines developed a documented breeding system, giving rise to the original Lidia breed population(4,6). Moreover, these breeders concerned about raising bovines that could be distinguished for performing different type of behavior (sometimes demanded for the different type of festivities) established closed family trees that prompted to a fragmentation of the racial group into small lineages(7). In America, specifically in Mexico, bovines with these behavioral characteristics were imported during the colonial period (after the conquest of the Aztec empire in 1521) to take part in the festivities that were inherited as traditions of the Spanish colonizers(2). The Lidia breed specialization began between 1908 and 1912 when mainly two families of breeders (Llaguno and González) imported a reduced number of Spanish Lidia bovines. Each family

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kept different breeding strategies, the Llaguno family followed a closed breeding scheme reproducing the new imported animals among them, and the González family reproduced the imported animals with local Mexican bovines selected for aggressiveness(8). Mexican Lidia census suffered dramatic losses during the post-revolution period, which lasted ten years (1910-1920). After those years, breeders recovered their Lidia production opting for raise cattle that derived either from the Llaguno or González families. In recent years, during 1996 and 1997, some Mexican breeders imported close to 1,000 Spanish Lidia bovines before closing borders of importations from Spain(9). To date, this recent refreshment suggests a strong impact in the genetic structure of the herds belonging from the breeders that took part in those importations. But still, the major part of the Mexican Lidia population derives from the elder Llaguno and González families(8). Despite both Mexican and Spanish Lidia populations are demographically well stablished, their low effective population size places them at risk of extinction(7). Previous studies on the Spanish Lidia population found a genetic uniqueness in the breed, which is given by a high genetic differentiation between lineages(6). Moreover, Eusebi et al(10) studied the genetic diversity of the Mexican Lidia population and its divergence from the Spanish Lidia population and found high genetic differentiation among them. However, both studies have been conducted by using neutral autosomal microsatellites, and recently, the availability of SNP panels allow the investigation of livestock genetic diversity and genetic structure at higher level of resolution, hard to reach with other types of markers. In this study, a subset of 573 SNPs with low gametic disequilibrium were selected from the 50K medium density genotyping array (Illumina Inc., San Diego, CA) to assess the genetic diversity and structure of the Mexican and Spanish Lidia populations and thereafter analyze the relationships among these two populations, in order to explore the degree of admixture among them.

Material and methods

Blood samples of 468 Lidia bovines were collected: 119 belonging to the Mexican population and 349 to the Spanish population. Classification of the Spanish lineages was given according to Cañón et al(6) and, for the Mexican Lidia population the samples arise from 20 breeders studied independently but classified into the family that they belong to (González or

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Llaguno), according to standards set by the by the Mexican Lidia Breeders Association (9). More information is available in Table1.

Table 1. Description of the Mexican and Spanish populations (Pop) analyzed by SNP markers, providing names of breeders, their acronyms, number of breeders (NB) and (N) number of samples analyzed Name Celia Barbabosa Boquilla del Carmen Corlomé Los Encinos Fernando de la Mora Garfias La Antigua San José Marrón San Mateo Montecristo Reyes Huerta Fermín Rivera Teófilo Gómez Torreón de Cañas Xajay Arroyo Zarco Carlos Castañeda De Haro Rancho Seco

Acronym NB BAR BOQ CRL ENC FER GAR IGU JOS MAR MAT MON REY RIV TEO TOR XAJ ZAR CAS HAR SEC

1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1

Pop

Name

Acronym

Albaserrada

ALB

Anastasio Martín

ANA

6 5

Antonio Pérez Araúz de Robles Atanasio Fernández Baltasar Iban Carlos Núñez Santa Coloma Contreras Conde de la Corte José Marzal Cuadri Domecq Félix Gómez

ANT ARA

1 1

9 10

ATA

BAL CAR COL CON COR CRM CUA DOM FEL

2 4 8 3 1 1 1 5 1

12 9 36 10 10 9 7 29 9

Gamero Cívico

GAM

6 6

Hidalgo Barquero Manuel Arranz

HID MAN

3 1

15 9

Conde de la Maza

MAZ

6 6

Miura Murube Pablo Romero Pedrajas Saltillo Concha y Sierra Urcola Veragua Vega Villar Marqués de Villamarta

MIU MUR PAB PED SAL SIE URC VER VEG

1 4 1 2 3 1 1 2 4

9 16 9 10 15 10 7 16 17

VIL

6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6

SPAIN

Llaguno González

MEXICO

Pop Family

Animals were randomly chosen according to their origin, and qualified veterinarians collected the samples during routine practices in the framework of official programs aimed at applying preventive medicine. Blood samples were maintained in Magic Buffer® DNA

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solution(11) until DNA extraction by standard phenol/chloroform methods(12). Genotypes were obtained with the Illumina 50k BeadChip (Illumina Inc., San Diego, CA) and SNP quality was analyzed with the Genome Studio software (Illumina). Thereupon, by using the PLINK software(13) the dataset of SNPs was filtered according to the following excluding criteria: SNPs located on sexual chromosomes; individuals with >20% missing genotypes; SNPs with a minimum allele frequency <0.01; markers that did not match Hardy-Weinberg equilibrium expectations (P<10-6); and a restricted linkage disequilibrium criterion of r2<0.01; thus assuring low gametic disequilibrium rate among markers. Finally, the information derived from 573 SNPs spanning across all the bovine autosomal chromosomes, were selected. Statistical estimates of genetic diversity were performed followed by a multifactorial correspondence analysis estimated to quantify genetic diversity; these analyses were carried out with the GENETIX v.4.0.5 software(14). The proportion of mixed ancestries among populations was inferred with STRUCTURE v.2.1. software(15) which uses a hierarchical Bayesian model to infer a population structure from multilocus genotypes and assign each individual into that supposed population, assuming that each individual may have mixed ancestry from different underlying populations. The figurative number of populations or genetic clusters (K) ranged from 2 to 4 with six replicate chains for each value of K. The runs sharing maximum likelihood pattern were selected to be displayed in a graphic constructed with the DISTRUCT v.1.1. software(16).

Results Genetic diversity Indicators of genetic diversity estimated per population (Mexican and Spanish) and inbreeding FIS estimates are shown in Table 2. In the analysis of the Mexican population, observed (Ho) and expected heterozygosities (He) ranged from 0.35 (Carlos Castañeda) to 0.48 (Teófilo Gómez) and from 0.35 (Marrón and de Haro) to 0.42 (San José, Fermín Rivera and Teófilo Gómez) respectively. Genetic diversity values from the completely Mexican population were 0.46 (He), 0.43 (Ho). Regarding FIS estimates, most of the breeders presented negative values, with estimates that fluctuated from -0.17 (Corlomé) to 0.09 (Boquilla del Carmen) and a FIS of 0.06 was obtained when the whole Mexican population was considered. Moreover, genetic diversity indicators in the Spanish population revealed a wider range of values compared to the Mexican population. With He estimates that goes from 0.26 (Cuadri) to 0.44 (Santa Coloma) and Ho ranging from 0.33 (Gamero Cívico) to 0.46 (Anastasio Martín and José Marzal). Genetic diversity values for the whole Spanish

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population were 0.48 for He and 0.38 of Ho, and FIS values going from -0.13 (Manuel Arranz) to 0.19 (Santa Coloma), thus evidencing a clear lineage subdivision.

Table 2. Genetic diversity parameters of the Mexican and Spanish Lidia breed populations: expected (He) and observed (Ho) heterozigosities, and FIS inbreeding and significance (*P<0.01) He 0.39 0.38 0.38 0.39 0.40 0.36 0.41 0.42 0.35 0.37 0.39 0.38 0.42 0.42 0.40 0.39 0.36 0.30 0.35 0.38

Ho 0.46 0.38 0.48 0.41 0.46 0.42 0.43 0.45 0.40 0.43 0.45 0.44 0.44 0.48 0.45 0.44 0.41 0.35 0.40 0.44

Value of the whole population

0.46

0.43

González

FIS -0.09* 0.09* -0.17* 0.07* -0.07* -0.04* -0.04* 0.04* 0.02 -0.06* -0.06* -0.05* -0.07* -0.06* -0.06* -0.04* -0.02 -0.07* -0.07* 0.06* 0.06

Pop

SPAIN

Family

Llaguno

Acronym BAR BOQ CRL ENC FER GAR IGU JOS MAR MAT MON REY RIV TEO TOR XAJ ZAR CAS HAR SEC

MEXICO

Pop

Acronym ALB ANA ANT ARA ATA BAL CAR COL CON COR CRM CUA DOM FEL GAM HID MAN MAZ MIU MUR

He 0.33 0.38 0.36 0.32 0.38 0.38 0.41 0.44 0.38 0.34 0.39 0.26 0.41 0.35 0.39 0.40 0.34 0.40 0.34 0.39

Ho 0.34 0.46 0.39 0.37 0.38 0.40 0.42 0.37 0.38 0.38 0.46 0.30 0.39 0.37 0.33 0.37 0.41 0.43 0.39 0.36

FIS 0.03* -0.12* -0.05* -0.11* 0.05* -0.01 0.02 0.19* 0.04* -0.06* -0.11* -0.10* 0.08* -0.01 0.20* 0.12* -0.13* 0.13* -0.07* 0.11*

PAB

0.31

0.35

-0.06*

0.37 0.39 0.37 0.37 0.39 0.43 0.41

0.35 0.38 0.41 0.41 0.34 0.44 0.42

0.11* 0.06* -0.06* -0.02 0.15* 0.00 0.02

0.48

0.38

0.21

PED SAL SIE URC VEG VER VIL Value of the whole population

FST genetic distances were estimated among breeders within breeders (Mexico) and among lineages (Spain) by analyzing each population independently, followed by a second estimation of FST genetic distances including both, Mexican and Spanish populations (Table

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3). The analysis of the Mexican population revealed average FST genetic distances going from 0.05 (Marrón) to 0.22 (Carlos Castañeda) when the genetic distance of each breeder to the rest of the breeders is calculated. Also FST genetic distances of each lineage to the rest of the lineages of the Spanish population ranged from 0.12 (Conde de la Maza) to 0.30 (Cuadri). Wright`s F-statistics (FIS and FST) in the Mexican population were lower (Value of the whole Mexican population of FST 0.10 and FIS 0.06) comparing with values obtained in the Spanish population (Value of the whole population of FST 0.18 and FIS 0.21).

Table 3. FST genetic distances of the Mexican and Spanish Lidia populations with significance P<0.05

González

FST(1) 0.08 0.07 0.12 0.09 0.10 0.09 0.11 0.09 0.05 0.12 0.09 0.07 0.09 0.08 0.10 0.06 0.06 0.22 0.15 0.10 0.10

FST(2) 0.14 0.15 0.16 0.14 0.14 0.16 0.18 0.12 0.11 0.18 0.16 0.14 0.16 0.15 0.12 0.13 0.13 0.25 0.18 0.12

Pop

Acronym ALB ANA ANT ARA ATA BAL CAR COL CON COR CRM CUA DOM FEL GAM HID MAN MAZ MIU MUR PAB PED SAL SIE URC VEG VER VIL Value of the whole population

SPAIN

Family

Llaguno

Acronym BAR BOQ CRL ENC FER GAR IGU JOS MAR MAT MON REY RIV TEO TOR XAJ ZAR CAS HAR SEC Value of the whole population

MEXICO

Pop

FST(1) 0.26 0.17 0.20 0.25 0.18 0.19 0.15 0.13 0.20 0.22 0.17 0.30 0.15 0.22 0.17 0.16 0.22 0.12 0.23 0.18 0.26 0.18 0.19 0.20 0.18 0.18 0.14 0.16

FST(2) 0.24 0.17 0.21 0.25 0.18 0.19 0.15 0.12 0.19 0.23 0.17 0.30 0.16 0.22 0.17 0.16 0.22 0.11 0.23 0.18 0.26 0.18 0.17 0.20 0.18 0.18 0.14 0.16

0.18

FST(1) is the average Fst genetic distance from each lineage to the rest of the lineages from the same population. FST(2) is the average Fst genetic distance from each lineage to the rest of the lineages of both Mexican and Spanish populations.

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Population relationships and clustering

The Bayesian approach implemented in STRUCTURE software(15) was used to analyse the clustering and genetic relationship among both Mexican and Spanish populations, acronyms are stated as defined in Table 1, displaying names of the breeders and their belonging family of the Mexican population, and names of the lineages of the Spanish population. The contribution of the assumed ancestral populations is graphically presented in Figure 1, with K populations going from 2 to 4.

Figura 1. Analysis of the genetic structure of the Mexican breeders and the Spanish lineages, the plot shows common genetic ancestors, or model based population assignments (K), for values going from from k=2 (upper) to k=4 (lower) Dom

Ata

Cor

Ant

Crm

Car

Hid

Ara

Pab

Ana Maz Fel

Gam

Bal

Urc

Ped

Mur

Vil

Sie

Ver

Miu

Con

Veg

Cua

Col

Sal

Alb

Gar Igu Boq Mat Mon Zar Riv Rey Bar Teo Xaj Mar Enc Crl Fer Jos Tor Har Cas Sec

González

Man

Spain

Mexico Llaguno

K=2

K=3

K=4

The acronyms are as defined in Table 1 and each acronym encloses the number of breeders belonging to each lineage.

In the Mexican population, from k=2 to k=4 a single ancestral population is observed in most of the breeders of the Llaguno family (Gar, Igu, Boq, Mat, Mon, Zar, Riv, Rey, Bar, Teo, Xaj and Mat), with a clear separation between González and Llaguno families. Mixed contributions with some of the Spanish lineages (Alb, Sal and Col) are observed in all of the

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González breeders (Sec, Cas and Har) and some breeders from Llaguno family (Tor, Jos, Fer, Crl and Enc) when k=4. In the Spanish population when k=2 most of the lineages belong to a same single ancestral population with some mixed contributions observed in Alb, Sal and Col lineages. Then when k=4 three different ancestral groups or clusters are differentiated: one conformed by Alb, Sal and Col lineages, a second cluster conformed by Cua, Con, Veg, Miu, Vil, Sie Mur, Gam, Ana, Maz, Fel, Pab and Ara and a third cluster conformed of Dom, Ata, Ant, Cor, Crm, Bal and Urc. In general, among Spanish and Mexican populations, both showed different genetic ancestral origin with an exception of mixed contributions in the Mexican breeders of the González family and Tor, Jos, Fer, Crl, and Enc breeders from the Llaguno family with the Spanish lineages of Alb, Sal and Col. Finally, in the correspondence analysis (Figure 2) a genetic discrimination between the Mexican and Spanish populations can be seen, with some exceptions like Sec and Tor breeders from the Mexican population who are placed closer to the Spanish Lineages than to the Mexican breeders. Furthermore, the Spanish Col, Sal and Alb: lineages are situated closer to the Mexican breeders than to the rest of the Spanish lineages.

Figura 2. Correspondence analysis of the Spanish and Mexican Lidia breed populations

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Discussion

High gene diversity values were found in both the Spanish (0.48) and the Mexican populations (0.46). This value obtained in the Mexican population is remarkable, since lower gene diversity values were expected to obtain considering that, most of the current Mexican population arose from a few individuals of the Spanish Lidia population. On the contrary, similar diversity values were observed in both populations, so it is reasonable to consider certain degree of introgression with local Creole cattle populations of diverse origin during the establishment of the Mexican Lidia breed population. Moreover, significant FIS (P<0.01) values were observed in both populations which means a subdivision within each, higher (0.21) in the Spanish than in the Mexican population (0.06). This subdivision in lineages or breeders results in the preservation of more genetic variance(17), but a faster loss of genetic diversity within sub-population can be expected. Additionally, a loss of diversity due to population bottlenecks and founder effects result in increased inbreeding, resulting that the preservation of heterozygosity in the whole population is at the expense of a progressive poor genetic health within each sub-population. Genetic diversity analysis revealed significantly higher genetic distances (P<0.05) in the Spanish population compared to the genetic distances of the Mexican population, with whole population FST values of 0.18 and 0.10 respectively (Table 3). Similar results were observed by Eusebi et al(10) with data obtained with microsatellite markers. In the Mexican population the lower genetic distances among breeders means higher animal exchangeability, a common practice in Mexico and less usual in Spain, where higher genetic distances between lineages were obtained, thus explained by higher genetic isolation among lineages. Furthermore, genetic structure analysis revealed in both, Correspondence and Bayesian clustering analysis a clear separation among families (González and Llaguno) of the Mexican population and in the Spanish population three clusters are observed at k=4. The cluster with Albaserrada (Alb), Saltillo (Sal) and Santa Coloma (Col) is placed closer (correspondence analysis) and share genetic structure with the Mexican González family and some Llaguno breeders (Tor, Crl, Jos and Enc), leaving clearly differentiated the remaining Llaguno breeders. This similarity of Spanish Alb, Sal and Col lineages with the above mentioned González family and the few Llaguno breeders is not surprising, given the fact that those breeders were involved in the imports of 1996 and 1997, introducing mainly animals from Santa Coloma (Col) and in lesser extent Saltillo (Sal) and Vega Villar (Veg)(8). But it is worth to note the proximity of Albaserrada (Alb) lineage to the Mexican population, since

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Albaserrada herds have been raised under strict closed breeding schemes from 1912 onwards(18). This genetic closeness is explained by two similar historical and genetical phenomenons’ as Albaserrada lineage derive from Saltillo and Santa Coloma lineages(6) and in parallel, those similar Mexican breeders constructed their herds by mating animals from the same lineages as ancestors. A deeper analysis of the Mexican population structure revealed that anthropogenic barriers are well documented drivers of the genetic differentiation observed among breeders (e.g., the clear genetic division observed between the González and Llaguno families). Both families where located respectively in the North and south central regions of Mexico and became much like hegemony of Lidia cattle, being in charge to supply Lidia cattle to emerging farmers in their regions. In addition, both families’ bovines did not mix each other(8), confirming the different genetic origin among them.

Conclusions and implications

Isolation along with a small founder population size shaped by a classic bottleneck effect can explain the differentiation of the Llaguno Family of the Mexican population from the Spanish Lineages of which it arose. To all this, a possible introgression of Creole Cattle populations located at the north and south central regions of Mexico(19) could explain this gain of diversity. A trace-back analysis of the extant cattle populations in those regions could be footprints in the way to explain the major ancestors of the Mexican Llaguno family.

Acknowledgements

Thanks to the Lidia breeders associations of Mexico, Spain and to all the breeders who kindly provided the biological material used in this study. Financial support received by the Consejo Nacional de los Recursos Genéticos Pecuarios and Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología from México and by the Genetics Laboratory of the Animal Production Department at the Universidad Complutense of Madrid is deeply acknowledged. Finally thanks to Hannah Colder for her English interpretation and translation services.

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http://dx.doi.org/ 10.22319/rmcp.v9i1.4324 Artículo

Endometritis subclínica y tasa de gestación en vacas lecheras en México Subclinical endometritis and pregnancy rate in dairy cows in Mexico

José Luis Barajas Merchana, Joel Hernández Ceróna*, Andrés García Alfonsoa, Enrique Martínez Bárcenasa, Noé Orlando Juárez Lópeza, Mario Adán Bedolla Alvab, Rodolfo Luzbel de la Sotac

Departamento de Reproducción, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad de México, México. b

Departamento de Patología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México, México. c

Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Nacional de la Plata, La Plata, Argentina.

*Autor de correspondencia: jhc@unam.mx

Resumen: En el presente estudio se determinó la prevalencia de endometritis subclínica y su efecto en la tasa de gestación en vacas lecheras en manejo intensivo. Entre los días 35 y 45 posparto se seleccionaron 237 vacas sin patologías uterinas (vacas con útero involucionado y sin secreciones vaginales anormales); a todas ellas se les tomó una muestra citológica de endometrio mediante la técnica de Cytobrush. Los frotis se procesaron con la tinción de Diff135

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Quick. Se contaron un total de 200 células y se determinó la proporción de células polimorfo nucleares (PMN). Las vacas con ≥ 6 % de PMN se consideraron con endometritis subclínica. Cuarenta y tres por ciento (103/237) de las vacas presentó endometritis subclínica. Las vacas con puerperio patológico tuvieron mayor probabilidad de padecer endometritis subclínica que las vacas con puerperio normal (60 vs 36 %, respectivamente; razón de probabilidad= 2.69). Las vacas normales tuvieron mayor tasa de gestación en el primer servicio que la vacas con endometritis subclínica (31.4 vs 20.0 %; respectivamente; razón de probabilidad= 2.02) y la proporción de vacas gestantes en el día 120 posparto fue mayor en las vacas normales que en las vacas con endometritis subclínica (51.6 vs 37.9 %, respectivamente; razón de probabilidad= 1.98). Se concluye que la prevalencia de endometritis subclínica en vacas lecheras entre los días 35 y 45 posparto es de 43 %, lo cual disminuyó en un 11.4 % la tasa de gestación en el primer servicio y en un 13.7 % la tasa de gestación acumulada en el día 120 posparto. Palabras clave: Endometritis subclínica, Ganado lechero, Fertilidad.

Abstract: The present study determined the prevalence of subclinical endometritis and its effect on pregnancy rate in intensively managed dairy cows. Between d 35 and 45 postpartum, 237 cows with no uterine pathologies judged to have completed uterine involution and no abnormal vaginal secretions were selected. Endometrial cytology samples were taken from each cow using the Cytobrush technique, and smears were stained with Diff-Quick. A total of 200 sample cells were counted and the proportion of polymorphonuclear leukocytes (PMN) was estimated. Cows with ≥6 % PMN were considered to have subclinical endometritis; 43 % (103/237) of cows sampled met this criterion. Cows with pathological puerperium had a higher probability of undergoing subclinical endometritis than cows with normal puerperium (60 vs 36 %, respectively; odds ratio= 2.69). Cows not presenting subclinical endometritis had a higher pregnancy rate at first service than cows with this condition (31.4 vs 20.0 %, respectively; odds ratio= 2.02), and the percentage of pregnant cows at d 120 postpartum was higher in cows not experiencing subclinical endometritis than in cows with this condition (51.6 vs 37.9 %, respectively; odds ratio= 1.98). It concludes that 43 % of cows suffered subclinical endometritis between d 35 and 45 postpartum, which decreased pregnancy rate at first service, as well as cumulative pregnancy rate at d 120 postpartum. Key words: Subclinical endometritis, Dairy cows, Pregnancy rate.

Recibido el 13/11/2016.

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Aceptado el 2/04/2017.

Introducción

En el ganado lechero las patologías uterinas posparto alargan el periodo del parto al primer servicio, disminuyen la tasa de gestación en el primer servicio, alargan el periodo del parto a la primera ovulación, están asociadas con pérdidas embrionarias y aumentan el porcentaje de vacas eliminadas del hato(1-3). Dentro de las patologías uterinas posparto están la retención de las membranas fetales, metritis puerperal, metritis, endometritis y endometritis subclínica. Esta última afecta entre 20 y 40 % de las vacas, reduce la tasa de gestación en el primer servicio y aumenta el porcentaje de pérdidas embrionarias y fetales(4-6). La endometritis subclínica se define como la inflamación del endometrio sin signos externos de enfermedad(4). Así, al ser una condición que pasa desapercibida, las vacas afectadas terminan su periodo voluntario de espera y se integran a los programas de inseminación. Debido a la dificultad para establecer un diagnóstico de la endometritis subclínica con base en algún indicador externo, el diagnóstico se fundamenta en la presencia de polimorfo nucleares (PMN) en muestras de células endometriales obtenidas mediante lavados uterinos o por medio de la recolección de células con un cepillo endocervical de uso humano (técnica de Cytobrush)(6-8). La variación de la prevalencia de endometritis subclínica está asociada con las características de los hatos, con los días posparto en que se hace el diagnóstico y con el punto de corte de la proporción de PMN de las muestras. La prevalencia en todos los estudios fluctúa entre 20 y 40 % e influye negativamente en la tasa de gestación, particularmente en el primer servicio(7,9,10). En México se desconoce la prevalencia de endometritis subclínica, su efecto en la tasa de gestación y sus factores de riesgo. Dada la similitud en los sistemas de producción intensiva de leche en bovinos a nivel global, se podría asumir que en México la prevalencia de endometritis subclínica y su efecto en la fertilidad serían similares a lo publicado en otros países, lo cual es probable; sin embargo, la prevalencia de enfermedades reproductivas es diferente entre países y regiones, por tanto es deseable generar referencias nacionales que permitan tener datos objetivos de los problemas que enfrentan los productores de leche, y que sirvan para dirigir la investigación científica que se hace en las universidades en instituciones especializadas. Por tanto, el objetivo del presente estudio fue determinar la prevalencia de endometritis subclínica en vacas lecheras en manejo intensivo y su efecto en

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la tasa de gestación. Se hipotetizó que la endometritis subclínica afecta a una proporción significativa de las vacas lecheras de hatos de la región central de México y provoca menor tasa de gestación en el primer servicio.

Material y métodos

Manejo de los hatos

El estudio se realizó en el Complejo Lechero de Tizayuca, Hgo., localizado en el altiplano central de México. El clima de la región es templado subhúmedo, con una temperatura anual promedio de 15.5 °C y una precipitación pluvial media anual de 861 mm. Se utilizaron vacas de 16 establos de manejo similar. Los animales estuvieron en estabulación en corrales con cubículos de libre acceso, la alimentación consistió en una ración totalmente mezclada, balanceada de acuerdo con las recomendaciones del NRC(11). La producción de leche promedio por vaca fue entre 8,000 y 9,000 kg por lactación. La revisión reproductiva para el diagnóstico y tratamiento de las patologías del puerperio se realizó en los primeros 10 días posparto, y se aplicaron los tratamientos farmacológicos específicos para cada caso. Las vacas se diagnosticaron sanas (vacas limpias) cuando por vía transrectal se apreciaba que el útero estaba involucionado y no se observaron secreciones vaginales anormales. El periodo voluntario de espera fue de 50 días. Las vacas se identificaron en estro mediante la observación de la aceptación de la monta y se inseminaron por un mismo técnico bajo el programa am-pm/pm-am. El semen fue de toros de fertilidad probada, seleccionados de acuerdo con los programas de mejoramiento genético de cada hato.

Diseño del estudio

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El manejo de los animales durante el experimento fue aprobado por el Consejo Académico del Posgrado en Ciencias de la Producción y de la Salud Animal de la Universidad Nacional Autónoma de México. Entre los días 35 y 45 posparto se seleccionaron 237 vacas de diferente número de parto, las cuales estaban clínicamente sanas, su útero estaba totalmente involucionado y no mostraron secreciones vaginales anormales visibles después de palparlas por vía transrectal. Se obtuvieron muestras para citologías uterinas mediante la técnica de Cytobrush; el Cytobrush es un cepillo endocervical de uso humano, el cual se introdujo hasta la curvatura mayor del cuerno uterino mediante la técnica descrita por Plöntzke et al(8) y modificada por Madoz et al(6). Después de retirarlo, se hizo un frotis en un portaobjetos, el cual se fijó en inmersión en alcohol durante 60 min. Las laminillas se tiñeron mediante la técnica Diff Quick. Se contaron, mediante microscopía 200 células endometriales y se obtuvo la proporción de PMN. El punto de corte del porcentaje de PMN que correspondió con una disminución de la eficiencia reproductiva fue obtenido mediante el análisis de la curva ROC(12), para lo cual se utilizó el paquete estadístico y de gráficos SigmaPlot 10(13). La curva ROC (relative operating characteristics) es la representación de la razón de verdaderos positivos (VPR) frente a la razón de falsos positivos (FPR), según se varía el umbral de discriminación (valor a partir del cual decidimos que un caso es un positivo). Se graficó la sensibilidad y la especificidad para cada porcentaje de PMN posible en una curva ROC con la mediana de 128 días de IPC (días de vaca vacía) en un grupo de 100 vacas, y se determinó como umbral para clasificar a una vaca con endometritis subclínica cuando se encontraron ≥ 6 % de PMN (área bajo la curva = 0.56; error estándar= 0.06; IC del 95 %=0.44-0.68; P= 0.03)(6,7).

Análisis estadístico

El efecto de la endometritis subclínica en la tasa de gestación al primer servicio y en la tasa acumulada de gestaciones en el día 120 posparto, así como los factores de riesgo como el número de partos (primíparas y multíparas) y el tipo de puerperio [normal o patológico (vacas que padecieron cualquiera de las siguientes condiciones: retención placentaria, metritis o secreción purulenta por vagina)] se analizaron mediante regresión logística. Los días del parto al primer servicio se compararon por análisis de varianza(14).

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Resultados

La curva ROC identificó como punto de corte a ≥6 % PMN (Figura 1). Utilizando el punto de corte obtenido con la curva ROC, la prevalencia de endometritis subclínica fue de 43 % (103/237). Los días del parto al primer servicio fueron similares (P>0.05) entre las vacas con endometritis subclínica (65.7 ± 1.9) y en las vacas normales (63.9 ± 1.6). Las vacas con endometritis subclínica tuvieron menor tasa de gestación al primer servicio y menor tasa de gestación acumulada en el día 120 posparto en comparación con las vacas normales (Cuadro 1). Las vacas con antecedentes de puerperio patológico tuvieron mayor probabilidad de padecer endometritis subclínica (60 vs 36 %; puerperio patológico y normal, respectivamente; razón de probabilidad 2.69; P<0.05). El número de partos y el hato no influyeron en la prevalencia de endometritis subclínica (P>0.10).

Figura 1. Curva ROC para estimar el porcentaje de corte de PMN (6 %) para las vacas estudiadas 1.0

Sensibilidad

0.8

0.6

0.4

0.2

Prueba 1, A = 0.56 0.0 0.0

0.2

0.4

0.6

1 - Especificidad

140

0.8

1.0

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Cuadro 1. Razón de probabilidad de gestación en el primer servicio y de gestaciones acumuladas al día 120 posparto en vacas con y sin endometritis subclínica Tasa de gestación

Endometritis subclínica

Tasa de gestación

Razón de probabilidad

IC 95%

Primer servicio

124

31.4

2.02

1.04-3.92

0.03

20.0

Referencia

Día 120 posparto

124

51.6

1.98

1.11-3.53

0.02

37.9

Referencia

Discusión

Este trabajo representa el primer estudio sobre la prevalencia de endometritis subclínica en ganado lechero en México. En concordancia con la hipótesis de trabajo planteada, 43 % de las vacas diagnosticadas sanas después de su manejo clínico posparto, tuvieron endometritis subclínica, con una disminución en la eficiencia reproductiva. Dicho parámetro está dentro de los rangos publicados en otros estudios(5-7,15). Un dato interesante del presente trabajo es que el tipo de animales muestreados fueron todas las vacas independientemente de su tipo de puerperio; así, se incluyeron vacas que padecieron retención placentaria, metritis y endometritis, mismas que se agruparon en el análisis como vacas con puerperio patológico. Es relevante, también, el tiempo posparto en que se realizó el diagnóstico; en el presente estudio se realizó entre los días 35 y 45 posparto, tiempo en que regularmente ya se completó la involución uterina y la vaca ya eliminó los procesos infecciosos, ya sea basada en sus propios mecanismos de defensa o favorecida por el tratamiento antimicrobiano. Cabe señalar que la prevalencia de endometritis subclínica tiende a ser menor entre más lejos esté la vaca del parto(16), por tanto este dato indica que en los hatos estudiados, el problema de la endometritis subclínica tiene una prevalencia alta, ya que aproximadamente la mitad de las vacas (43 %) tuvo un proceso inflamatorio en el endometrio muy cerca del final del periodo voluntario de espera (50 días). En el presente estudio no se determinaron los agentes infecciosos involucrados en el proceso; sin embargo, en otros trabajos el aislamiento de los agentes infecciosos involucrados ha arrojado resultados variables y no siempre se han aislado bacterias(6), pero la bacteria aislada 141

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con mayor frecuencia es Trueperella pyogenes(17,18). Se observó mayor probabilidad de padecer endometritis subclínica en las vacas con antecedentes de puerperio patológico; esta observación es congruente, ya que los procesos inflamatorios en el endometrio dejan secuelas; además, cuando hay daño en el endometrio hay mayor producción de citoquinas y, en consecuencia, mayor migración de PMN(19). Viendo a la endometritis subclínica desde una perspectiva práctica, la estrategia para disminuir su prevalencia consiste en disminuir la incidencia de patologías del puerperio y, aunque la etiología de estas patologías es multifactorial, una constante que determina en gran medida la evolución de las vacas durante el puerperio son los cambios metabólicos ocasionados por la pérdida de condición corporal posparto. Las vacas más susceptibles a las patologías uterinas posparto son las que pierden mayor condición corporal después del parto(9,20,21). Cabe señalar que la endometritis subclínica no es una patología exclusiva del ganado lechero, sino también se ha diagnosticado en bovinos en sistemas de producción de carne(22,23). Ricci et al(23) encontraron en vacas Piamontesas 31 % de prevalencia y un efecto negativo en el intervalo parto a la concepción. En ganado encastado Cebú-Holstein en pastoreo también se observan prevalencias de 26 a 30 % y afectación de la fertilidad(24,25). En el presente estudio tanto la tasa de gestación en el primer servicio como la tasa de gestación acumulada en el día 120 posparto, fueron menores en las vacas con endometritis subclínica. Este dato es congruente con la mayoría de los estudios; aunque en algunos trabajos no encontraron efecto en la fertilidad(6,8,26), en la mayoría de estudios sí se han observado consecuencias negativas en la tasa de gestación en el primer servicio y un aumento del periodo del parto a la concepción(7,14,17). Se han propuesto diversos mecanismos por los cuales la endometritis subclínica afecta la tasa de gestación. Sheldon et al(3), mencionan que el proceso inflamatorio del endometrio altera el transporte espermático y del embrión, y el proceso de implantación. Asimismo, las endotoxinas y prostaglandinas liberadas durante el proceso inflamatorio afectarían el desarrollo temprano del embrión(27-29); observaron también que las vacas con endometritis subclínica tienen menores concentraciones de estradiol en los folículos ováricos, lo cual presumen afectaría la competencia del ovocito. Un dato interesante es el incremento de muerte embrionaria o fetal en vacas a las cuales se les diagnosticó endometritis subclínica en el día 46 posparto; en estas vacas además de mostrar menor tasa de gestación en el primer servicio, tuvieron alta incidencia de pérdidas de gestaciones (9.6 vs 43.9 %; vacas normales y con endometritis subclínica, respectivamente) entre los días 32 y 60 después de la inseminación(5). Así, cualquiera de estos factores o la combinación de ellos pudo determinar la baja tasa de gestación en el primer servicio observada en el presente estudio. La diferencia observada en la tasa de gestación acumulada en día 120 pudo ser consecuencia de persistencia de la endometritis subclínica, ya que en algunas vacas persiste el proceso inflamatorio(5); además, existen efectos residuales de las patologías uterinas posparto en el aparato reproductor que afectan la probabilidad de gestación en los servicios

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subsiguientes(30).

Conclusiones e implicaciones

Se concluye que la prevalencia de endometritis subclínica en vacas lecheras de la región central de México es del 43 % entre los días 35 y 45 posparto, lo cual disminuyó 11.4 % la tasa de gestación en el primer servicio y 13.7 % la tasa acumulada de gestaciones en el día 120 posparto. Este es el primer estudio en el cual se determina la prevalencia de endometritis subclínica en México y su efecto en la tasa de gestación. El crecimiento de los hatos lecheros observado en los últimos 25 años ha dificultado el examen clínico reproductivo posparto y la administración oportuna de tratamientos. De acuerdo con los resultados del presente estudio, es probable que una causa importante de la baja fertilidad observada en las vacas lecheras tenga su origen en la salud uterina. Por tanto, es necesario realizar estudios para desarrollar técnicas de diagnóstico de endometritis subclínica más sencillas y evaluar tratamientos para mitigar su impacto en la eficiencia reproductiva.

Agradecimientos

Este estudio fue financiado en parte por el proyecto IN219811-3 y por el Programa de Apoyos para la Superación del Personal Académico (PASPA-DGAPA) de la Universidad Nacional Autónoma de México. Se agradece a los propietarios de los establos del Complejo Lechero de Tizayuca, Hgo. y a los trabajadores, su apoyo para realizar este estudio.

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Desarrollo de un programa en hoja de cálculo para obtener el umbral económico de acaricidas como apoyo en el control de la garrapata Rhipicephalus microplus Development of a spreadsheet program to obtain the economic threshold of acaricides as a support in the control of the cattle tick Rhipicephalus microplus

Anaid Ireri Hernández Garcíaa, Zeferino García Vázquezb, Carlos Gustavo Vázquez- Peláeza, Graciela Guadalupe Tapia Péreza*

Departamento de Genética y Bioestadística. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Nacional Autónoma de México. México. b

Finado.

*Autor de correspondencia: tapiadoctora@gmail.com

Resumen: El objetivo fue desarrollar un programa de simulación en hojas de cálculo utilizando Excel®, que estima los umbrales económicos de acaricidas usados en el control de garrapata Rhipicephalus microplus. El umbral económico (UE) es la densidad de población del parásito, para tomar la decisión de iniciar una acción de control que impida una pérdida mayor al costo de la intervención. Los parámetros que utiliza el programa son: cantidad de cabezas en la explotación, precio en el mercado por kilo en canal de bovino, y peso promedio 147

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de los bovinos, número de personas que aplican el tratamiento y su salario, número de aplicaciones al año y los insumos de cada producto. Se ejecutaron 10,000 simulaciones con cinco familias de acaricidas diferentes para obtener umbrales económicos utilizando pérdidas de 1.37 y 1.18 kg por garrapata para dos tipos genéticos de bovinos e i=1,2,3…,500 garrapatas, resistentes (30 %) y sin resistencia. Los umbrales obtenidos, con 100 % y 70% de efectividad de los acaricidas fueron 46 y 158 garrapatas respectivamente, la diferencia promedio de pérdida de peso vivo entre B. taurus y su cruza con cebú fue de 1.33 g por garrapata ingurgitada. Al aplicarse un acaricida a una población de garrapatas antes de alcanzar el umbral económico se tienen pérdidas monetarias, por lo que es deseable conocer la resistencia de R. microplus y el umbral económico en cada explotación. Palabras clave: Umbral económico, Garrapata del ganado, Programa de simulación, Rhipicephalus microplus.

Abstract: The aim of the study was to develop a simulation program in spreadsheets using Excel® to estimate the economic thresholds of acaricides used in the Rhipicephalus microplus tick control. The economic threshold is the population density of the parasite with which the decision is made to initiate a control action that prevents a loss greater than the cost of the intervention. Parameters used by the program are: number, price and weight of cattle, number of people applying the treatment and their income, number of applications per year and the supplies of each product. A total of 10,000 simulations were carried out with five different families of acaricides to obtain economic thresholds using losses of 1.37 and 1.18 kg per tick for two genetic types of cattle and i = 1,2,3 ..., 500 ticks, resistance (30 %) and without resistance. The thresholds obtained by the program, with 100 % and 70 % effectiveness of the acaricides were 46 and 158 ticks respectively, the average difference of live weight loss between B. taurus and its cross with zebu was 1.33 g. When the effectiveness of the product decreases, and acaricide is applied to a population of ticks before reaching the economic threshold, there are monetary losses, so it is desirable to know the resistance of R. microplus and the economic threshold in each farm. Key words: Economic thresholds, Cattle tick, Simulation program, Rhipicephalus microplus.

Recibido el 06/06/2017. Aceptado el 25/07/2017.

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Se entiende como daño económico a la cantidad de perjuicio que justifica el costo del control artificial, y al umbral económico (UE) como la densidad de población del parásito con la que se toma la decisión de iniciar una acción de control que impida una pérdida mayor al costo de la intervención(1). Aunque se mide como número de parásitos, el UE es realmente el momento que se debe tomar una acción, es decir, los números simplemente son un índice de ese momento; también se le puede llamar umbral de acción(2). La presencia de la garrapata Rhipicephalus (Boophilus) microplus en los hatos de bovinos causa pérdidas de 0.6 a1.5 g por garrapata ingurgitada en el crecimiento de bovinos en engorda(3) dependiendo de raza. Para México, en 2017 se calcularon las pérdidas potenciales (US$) en ganado B. taurusde 295’459,145, en B. indicus 179’905,011 y en la cruza 29’365.226 considerando una media de garrapatas ingurgitadas por día de 94.0, 39.9 y 3.3 respectivamente(4). La estrategia más utilizada para controlar las garrapatas consiste en romper su ciclo biológico a través de la aplicación de tratamientos con acaricidas como organofosforados, inhibidores del desarrollo, piretroides, amidinas e ivermectina a intervalos específicos, pero el uso indiscriminado de estas sustancias ha aumentado la resistencia de este ectoparásito, así como la presencia de residuos químicos en carne y leche, por lo que se han impulsado alternativas que presenten menos daños directos y colaterales a la producción y medio ambiente, como vacunas, otros tratamientos de control biológico y manejo del ganado; estas prácticas son conocidas como Manejo Integrado de Plagas (MIP)(5,6). Desde 1978 en Australia se mostró variación entre razas de resistencia a R. microplus: Brahaman 99 %, las cruzas de B. indicus y B. taurus de 95 a 97 %, Jersey 98 % y la Friesain 85 %(7); esta información ha sido actualizada por otros autores(8-11), pero no se encontró información reciente sobre la disminución de kilogramos de peso vivo causada por la garrapata R. microplus en el B. indicus puro. Con objeto de medir, evaluar y tomar decisiones sobre el impacto del deterioro al hospedero y subsecuentes pérdidas económicas, el uso de los umbrales económicos para decidir cuando es económicamente viable aplicar un control puede reducir los costos de producción y tener un impacto ecológico positivo. La aplicación de las UE en las garrapatas R. microplus no es sencilla, debido a que la cantidad de éstas en el cuerpo del bovino es difícil de observar, además son susceptibles a factores como el precio de la carne, el costo y efectividad de la aplicación del acaricida empleado. A pesar de esto, los productores requieren apoyo en la decisión de la elección e implementación del tratamiento más apropiado por su eficacia y precio(12). En años recientes, se han utilizado modelos matemáticos como auxiliares en los análisis de programas más efectivos y económicos de manejo de control de parásitos(12,13,14), por lo que el objetivo del presente estudio fue desarrollar un programa que provea los umbrales económicos de los acaricidas usados contra la garrapata R. microplus.

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Desarrollo del programa. El programa se desarrolló con funciones macro en hojas de cálculo de Excel (Figura 1), que consiste principalmente en la obtención de los costos del tratamiento y algunos parámetros con los que se obtienen las pérdidas debidas a no tratar (daño económico).

Figura 1. Diagrama donde se muestra la manera de obtener el costo de tratamiento por hato al año y el daño económico

Costo del tratamiento por hato al año. El Cuadro 1 muestra las ecuaciones y variables que lo componen para estimar los costos. El programa utiliza las dosis que indica el laboratorio; el número de cabezas, el peso promedio por bovino; el precio del acaricida y su presentación; número de aplicaciones; número de trabajadores que aplican el producto y el salario promedio por la aplicación del producto; en el caso los productos aplicados por inyección, el costo de las jeringas; y para los aplicados por baño de inmersión, las dimensiones del tanque, la cantidad y precio de CaO (cal agrícola), incluyéndose una recarga con los valores iniciales por cada 500 L de desgaste en el tanque.

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Cuadro 1. Ecuaciones para obtener el costo total de tratamiento por hato al año Variable Inyectable y Pour on:

Ecuación

Costo total de tratamiento por bovino al año

Costo de la dosis por bovino + costo del material para la aplicación + costo de mano de obra del tratamiento.

Costo del material por aplicación al año

Precio de jeringas de 5 ml.

Costo de mano de obra por tratamiento por bovino al año

(Número de trabajadores * salario del trabajador) / (número de cabezas de ganado*número de tratamientos al año por bovino).

Costo de la dosis por bovino al año

Costo de 1 ml del acaricida * dosis del bovino en mililitros.

Dosis por bovino

(dosis en ml indicados por el laboratorio*peso promedio del bovino) /unidad de peso indicada por el laboratorio.

Dosis por bovino al año

Dosis por bovino*número de tratamientos al año por bovino.

Inmersión (Primera dilución y recarga:)b Medidas para el tanque de inmersión

((Largo superior + largo inferior) /2)*((ancho superior + ancho inferior)/2)*altura)*1,000.

Cal agrícola total por tanque

(Cantidad de cal indicada por la farmacéutica*capacidad del tanque) /1,000.

Cantidad de cal por litro de dilución

Cal agrícola total por tanque/ capacidad de tanque.

Costo de la cal agrícola (CaO) total por tanque

(Cal agrícola total por tanque*precio de la cal) /cantidad de cal por costal.

Cantidad de acaricida total por tanque

(Cantidad de acaricida indicada por la farmacéutica/1,000)*(capacidad del tanque/cantidad de agua para diluir el producto indicada por la farmacéutica).

Concentración del acaricida por litro de tanque

Cantidad de acaricida total por tanque/ capacidad del tanque.

Dilución del acaricida por bovino

Concentración del acaricida por litro de tanque*gasto de líquido por bovino en el baño de inmersión.

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Costo del acaricida total por tanque

(Cantidad de acaricida total por tanque*precio del acaricida) / (presentaciĂłn del producto/1,000)

Costo del acaricida en mililitros

(Costo del acaricida total para primera diluciĂłn + costo del acaricida total para recarga) / (cantidad de la cal agrĂcola total por tanque para la primera diluciĂłn + cantidad de la cal agrĂcola total por tanque para la recarga**)/1,000.

Dosis por bovino

(DiluciĂłn del acaricida por bovino primera diluciĂłn + diluciĂłn del acaricida por bovino recargab)*1,000.

Costo de la dosis por bovino

Costo del acaricida en mililitros* dosis por bovino.

Costo de la cal agrĂcola (CaO) por dosis por bovino

Cantidad de cal por litro de diluciĂłn*costo de la cal agrĂcola total por tanque.

Costo total

Costo de la dosis por bovino + mano de obra + material de aplicaciĂłn.

DaĂąo econĂłmico: DaĂąo econĂłmico por pĂŠrdidas en peso vivo NĂşmero de garrapatas * coeficiente de (kg) daĂąo. DaĂąo econĂłmico (US$)

a b

(Peso promedio del bovino* precio de venta de peso vivo*(daĂąo econĂłmico por pĂŠrdidas en peso vivo)) â&#x20AC;&#x201C; (peso promedio del bovino*precio de venta de peso vivo*(coeficiente de daĂąo)).

Derrame sobre el lomo. Se incluyĂł una recarga con los valores iniciales por cada 500 L de desgaste en el tanque.

DaĂąo econĂłmico. El daĂąo econĂłmico es la diferencia entre el beneficio y la pĂŠrdida debida al tratamiento. Se utiliza la ecuaciĂłn desarrollada por Southwood y Norton(15). El programa solicita la efectividad del producto, es decir, el porcentaje de poblaciĂłn de R microplus eliminada, aquĂ el usuario puede determinar el grado de resistencia al acaricida. Umbral econĂłmico. La ecuaciĂłn que se utilizĂł para obtener los UE fue la propuesta por Norton, Sutherst y Maywald(16): đ?&#x153;&#x192;=

đ??ś đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2018;đ?&#x2018;&#x2DC;

Donde: Î¸ es el umbral econĂłmico,

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C es el costo del tratamiento por bovino (US$), P es el precio de venta del peso vivo por bovino (US$), d es el coeficiente de daño (kg) y k es la efectividad del producto empleado para el control de la garrapata.

Se proporcionaron a 10 médicos veterinarios zootecnistas (MVZ) que laboraban en la industria farmacéutica en el área de parasiticidas, tres diferentes valores para cada una de estas variables: producto acaricida, número de aplicaciones al año, peso del bovino, número de cabezas de ganado; los costos (en US$) en el momento de calcular el umbral de los factores más importantes, precios por kilo de peso vivo, salario actualizado del personal que aplicó el producto; cada uno de estos MVZ obtuvo los costos de tratamiento por su método habitual, y tres umbrales económicos con la ecuación de Norton, Sutherst y Maywald(16). Por otro lado, se introdujeron los mismos valores al programa y los resultados se analizaron mediante una prueba no paramétrica de concordancia de Kendall. Simulaciones. El Cuadro 2 muestra los parámetros utilizados en el programa. El volumen del tanque de inmersión(17), precio de peso vivo por kilo(18), y coeficiente de daño en dos razas de bovinos (Bos taurus y Bos taurus X Bos indicus)(19) se obtuvieron de fuentes de información publicada; para obtener los demás parámetros se realizó una encuesta de tipo no probabilístico discrecional, entre productores de ganado bovino (n= 15) y MVZ que laboran en la industria farmacéutica veterinaria y que comercializan productos acaricidas para el control de la garrapata R. microplus en México (n= 16). Se tomaron los valores más frecuentes (la moda estadística) de los resultados de la encuesta: cabezas de ganado en la explotación (50), peso del bovino (400 kg), número de personas que aplican el tratamiento (2) y su salario (7.94 US$); en su caso, gasto de líquido por bovino en litros en el baño de inmersión (6 L), con 50 bovinos, el gasto total de dilución del tratamiento en tanque fue de 300 L, costo de jeringas para aplicar ivermectina (0.03 US$), así como el número de aplicaciones al año de cada sustancia acaricida.

Cuadro 2: Valores empleados en las simulaciones y su fuente de información Datos Volumen del tanque de inmersión, m3

Valor 10,000

Fuente SAGRARPA(17)

Precio de peso vivo por kilogramo de bovino (US$)

2.48

InfoAserca(18)

1.37

Jonsson(19)

B. taurus

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Coeficiente de daño

B. taurus x B. indicus

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1.18

Número de cabezas de ganado

Peso del bovino, kg

400

Número de personas que aplican el tratamiento

Salario de las personas por aplicación del producto (US$) por bovino

0.1588

Número de aplicaciones al año

Jeringas 5 ml (US$/unidad)

0.03

Gasto de líquido por bovino en el baño de inmersión (L)

Costo de CaO (cal agrícola) (US$/25 kg)

Productores

MVZ que labora en la industria farmacéutica

Los valores mencionados para validación del programa (Cuadro 2), se pueden modificar en la hoja de cálculo de acuerdo con las condiciones particulares del usuario, exceptuando el coeficiente de daño, dado que sólo es posible obtenerlo mediante experimentación. Se realizaron 10,000 simulaciones para obtener los umbrales económicos de cinco acaricidas comparándolas en dos grupos de bovinos (B. taurus y B. taurus x B. indicus), con resistencia (30 %) y sin resistencia de la garrapata a los acaricidas con i=1,2,3,4, 5 ,…..,500 garrapatas ingurgitadas. En la prueba no paramétrica de concordancia de Kendal con los cálculos hechos por los MVZ y el programa de simulación se obtuvo un coeficiente de 0.93, lo que indica un buen consenso entre los resultados. Los resultados de los umbrales económicos obtenidos a partir de las simulaciones se exponen en el Cuadro 3 y la Figura 2.

Cuadro 3. Umbrales económicos obtenidos a partir de las simulaciones con el programa desarrollado en hojas de cálculo de Excel© Sustancia activa*

Genotipo

Resistencia (%)

Pérdidas por garrapata (g)

Daño económico (US$)

Costo de tratamiento total anual por hato (US$) **

Umbral económico (número de garrapatas)

Amitraz

B. taurus

0 30

29.21 29.34

10.35 10.72

122.94

23 77

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Cipermetrina

B. taurus x B. indicus B. taurus B. taurus x B. indicus

Coumafos

B. taurus B. taurus x B. indicus

Fluazurón

B. taurus B. taurus x B. indicus

Ivermectina

B. taurus B. taurus x B. indicus

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0 30

29.50 31.15

15.58 21.67

25 88

0 30 0 30

46.99 49.15 48.38 49.91

77.73 88.05 88.71 96.21

246.52

37 129 41 141

0 30 0 30

41.91 43.05 42.48 43.90

55.27 60.10 62.05 68.13

203.21

33 113 36 124

0 30 0 30

115.57 117.73 118.00 119.3

632.20 657.25 664.82 680.13

997.58

91 309 100 337

0 30 0

44.45 47.63 47.20

60.65 80.72 83.10

234.95

35 125 40

48.50

89.28

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*Las dosis por bovino se calcularon siguiendo las especificaciones técnicas que el laboratorio indica en cada producto. ** El costo de tratamiento total por hato al año incluye: costo de material y costo de mano de obra.

Figura 2. Umbrales económicos el B. taurus y B. taurus x B. indicus en dólares americanos (US$) con el número de garrapatas ingurgitadas con 30 % de resistencia (70 % eficacia) y sin resistencia (100 % eficacia) por hato al año en cada una de las sustancias activas

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El costo es el factor más importante para la elección de un producto acaricida, y se debe, en gran parte, al equipo necesario para las aplicaciones, que se han estimado en 78 y 88 %(20); y a la dosis necesaria para eliminar la mayor parte de las garrapatas. De las cinco sustancias activas de acaricidas analizados los costos fueron: el fluazurón US$ 997.58, la cipermetrina, 246.52 US$, ivermectina 234.95 US$, coumafos 203.21, el amitraz tuvo el menor costo de tratamiento US$ 122.94. La cantidad de cal agrícola (CaO) requerida para el uso del producto, aumentó el costo de tratamiento en coumafos comparado con amitraz; ambos productos se aplican mediante baño de inmersión y la dosis por bovino calculada es menor en el primero (5 ml) que en el segundo (9.6 ml), sin embargo, el costo de tratamiento total fue mayor en coumafos que en amitraz (US$ 203.21 vs US$ 122.94 respectivamente), ya que el primero utiliza mayor cantidad de CaO. En la práctica, es el costo unitario, no el costo del tratamiento lo que define la elección de un producto acaricida, pues el usuario no suele considerar el volumen y la dosificación, de modo que adquiere envases que aparentan ser más baratos, pero que en términos de dosis, son en realidad más costosos, por lo que en este rubro la intervención del especialista es crucial.

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Otro elemento importante que considerar en el costo de tratamiento, es si se cuenta o no con baño de inmersión en las instalaciones de la explotación; si es así, el producto por elegir sería el amitraz, después el coumafos y la cipermetrina que tienen costos parecidos entre ellos, pero más altos que el amitraz. En caso de no tener el baño de inmersión, la ivermectina sería la elección, -aunque no es precisamente un acaricida, se incluyó en el estudio pues se utiliza como auxiliar en el control de la garrapata como lo indican los laboratorios que lo producen, pero implica mayor manejo, pues se requiere estimar el peso de cada animal-. El fluazurón (familia fenilurea) de aplicación pour on o aplicación sobre el lomo, elegido en este estudio resultó costoso, pero pueden existir en el mercado otros productos de menor precio que pueden añadirse en la hoja de cálculo. La ventaja del programa es que se puede cambiar en la carátula el producto y la vía de aplicación para calcular su costo, si se desea aplicar por esta vía. Diferentes autores han expuesto las pérdidas generadas por no aplicar tratamientos contra las garrapatas; en Paraguay encontraron que las razas Friesian y Charolais presentaban en promedio 1,760 garrapatas mayores a 4 mm de largo, disminuyendo la salud y la ganancia de peso(21). En Gambia, encontraron pérdidas de hasta 8 kg menos de peso que en animales tratados (7.9 vs 15.9 kg respectivamente), en un periodo de 11 meses en ganado nativo(22). Los resultados de las simulaciones del daño por pérdidas en peso vivo causadas por la garrapata, en B. taurus X B. indicus y B. taurus puro, así como para animales con y sin resistencia, sólo son cálculos que el programa obtiene de acuerdo con los coeficientes de daño, publicados por Jonsson(19). La resistencia (como efectividad del producto acaricida), también se puede cambiar en la carátula de las hojas de cálculo, no así los coeficientes de daño. Otros estudios con Amblyoma hebraeum y R. appendiculatus(23,24) también informaron que las razas cebú (B. indicus) presentaron mayor resistencia a garrapatas en relación con las razas europeas (B. taurus). Hacen falta estudios sobre coeficientes de daños en el ganado bovino mexicano. El umbral económico es el momento oportuno de aplicar el control químico con el fin de impedir el daño producido por las garrapatas, y también evitar un gasto monetario innecesario por el tratamiento. En la Figura 2, el UE es la intersección entre las líneas del daño económico y las del costo del tratamiento anual por bovino. En Australia, en 1983 se estimó un umbral económico de 158 garrapatas ingurgitadas por animal por día, aunque no se menciona el acaricida que se empleó para este cálculo(16), y en el 2001 utilizando el programa de Sutherst(25) se estimó un umbral económico de 100 garrapatas por cabeza(26); en Paraguay con una mezcla organofosforado/piretroides se calculó UE de 53 garrapatas por animal en 1988/1989 y 54 en 1990/1991 con las razas Santa Gertrudis, Brahaman y Nelore(27). En un manual técnico para productores se recomienda comenzar a tratar cuando se observen más de 30 garrapatas, sin embargo no es claro cuál es el argumento con el que se obtuvo este número(28).

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En este trabajo se encontró un aumento del umbral económico promedio de 112 garrapatas con una resistencia de 30 % a los acaricidas. Cuando los niveles efectividad de los acaricidas disminuyen, los beneficios debidos al tratamiento se alcanzan con un mayor número de garrapatas, al aplicarse el acaricida a una población de garrapatas resistente antes de alcanzar el umbral económico se originan pérdidas monetarias. Por ejemplo, en una explotación de 70 cabezas, esta diferencia (112 garrapatas) causaría una pérdida de 155 g por bovino en promedio, perdiéndose en total 10,850 g que representan 26.91 US$ en cada aplicación. La resistencia puede ser diferente dentro de la misma región geográfica(29-32), por lo cual se recomienda enviar periódicamente muestras de garrapatas de la explotación a laboratorios donde se realicen diagnósticos de resistencia. Hoy en día se sabe que la estrategia más deseable para mantener la calidad ambiental y mejorar las ganancias, es el manejo de la garrapata y no su erradicación. En general, un número bajo de garrapatas no causan un daño importante; de hecho, mantener bovinos en la explotación sin tratar con acaricidas, podría ser deseable para mantener poblaciones de garrapatas susceptibles (refugio), que al hibridarse con las resistentes, puedan eliminarse fácilmente(33); pero para ello es indispensable analizar en cada explotación, la cantidad de garrapatas presentes por bovino, ponderando el impacto económico de éstas sobre los costos corrientes de gestión. Los umbrales también proporcionan un punto de partida para conocer el estatus de la explotación, son números únicos, específicos para cada una. En este trabajo se consideraron dos genotipos de bovinos, la cruza de estos es más tolerante al daño, y podría ser un punto de partida para dejar estos animales como ‘refugio’ proveedor de garrapatas susceptibles(34). Los umbrales son valiosos, pero saber usarlos es tan importante como calcularlos; es deseable que el productor sea asesorado por un especialista para analizar las implicaciones de los resultados. Mientras más se comprende la situación y el crecimiento de las poblaciones de garrapatas en cada explotación, se tomarán mejores decisiones que aporten más ganancias para el productor. Los programas de simulación en investigación son actualmente la base para el establecimiento de las estrategias del control de la garrapata R. microplus, que permiten tomar decisiones que reduzcan el uso de acaricidas y pérdidas en la producción; sin embargo, estos deben de ser probados de manera experimental antes de que se usen para el tratamiento contra la garrapata en el ganado infestado.

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http://dx.doi.org/ 10.22319/rmcp.v9i1.4316 Nota de investigación

Determinación del tiempo de duplicación in vitro de la línea celular BUVEC-E6E7 de origen bovino In vitro doubling time determination of BUVEC-E6E7 cell line of bovine origin

Mayra Elizeth Cobaxin Cárdenasa, Itzel Amaro Estradab, Rosa Estela Quiroz Castañedab, Jesús Francisco Preciado De la Torreb, Sergio Darío Rodríguez Camarillob, Carlos Agustín Vega y Murguíab*

Conacyt. México.

CENID Parasitología Veterinaria. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales y Agropecuarias. México.

*Autor de correspondencia: vegaymurguia.carlosagustin@gmail.com

Resumen: Se ha sugerido que la rickettsia Anaplasma marginale podría interactuar con células endoteliales en el huésped bovino. La línea celular BUVEC E6E7 de origen bovino se utilizó en ensayos previos para intentar reproducirla sin éxito. En parte debido a la carencia de información de sus propiedades de crecimiento in vitro. Con este propósito se plantearon experimentos que procuraran información útil en la aplicación del procedimiento. Las células se obtuvieron del Instituto de Neurobiología/UNAM, fueron mantenidas en Medio F-12 (HAM) suplementado con suero fetal bovino y NaHCO3 e incubadas a 37 °C en atmósfera de 5% CO2 en aire saturado de humedad. El primer ensayo en placas de 24 pozos, se diseñó para determinar la dosis mínima para empezar un cultivo, resultando el valor de 2,500

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células/pozo; en el segundo se identificó la densidad mínima de siembra a partir de cultivos con 1, 3, 9 y 27 células/mm2, cosechados con solución Tripsina-EDTA al alcanzar >95 % de confluencia. Los valores promedio alcanzados fueron: 8.0 x 104, 9.3 x 104, 6.3 x 104 y 6.5 x 104 células totales, respectivamente. Para evaluar la cinética del desarrollo celular, se utilizaron por triplicado cajas de Petri de 35 mm Ø iniciando con una densidad de 3.0 células/mm2 e intervalos de medición cada 8 h; agrupadas en dos series. Una con cambio del medio cada 48 h y la otra sin cambio de medio. El mayor crecimiento observado en ambas fue a las 152 h, con una densidad promedio de 2,505 células/mm2 en la primera serie y 1,708 células/mm2 en la segunda. El tiempo de duplicación estimado fue de 11.73 y 12.6 h, respectivamente. La línea BUVEC E6E7 de origen endotelial expresa un vigor de crecimiento inusual. Palabras clave: Tiempo de duplicación, BUVEC-E6E7, Cultivo in vitro.

Abstract: It has been suggested that rickettsia Anaplasma marginale might interact with endothelial cells in the bovine host. BUVEC E6E7 endothelial cell line has been utilized to grow Anaplasma marginale with no success, partially because in vitro growth characteristics were unknown. Therefore, several experiments were assayed in an attempt to retrieve useful information to define them. Growing culture cells were obtained from UNAM’s Neurobiology Institute, maintained with fetal calf serum and NaHCO3 supplemented F-12 (HAM) medium and incubated at 37 °C on 5% CO2-air humid mixture atmosphere. First two assays used 24 well plates were focused on determination of a minimum initial cell concentration, which was 2,500 cells/well and cell density, whose experiment was set with 1, 3, 9 and 27 cells/mm2. Cells were harvested with an EDTA-Trypsin solution when confluence was reached. Average final concentration of 8.0 x 104, 9.3 x 104, 6.3 x 104 & 6.5 x 104 cells/well was respectively found. 35 mm Ø sterile Petri dishes were used for kinetics studies. Cultures were set in triplicate with a seed density 3 cell/mm2 divided into two series and sampling every 8 h. A 48 h culture media replacement interval applied for the first series and none for the second. Maximum growth was observed in both series at 152 h with 11.73 and 12.6 h doubling time in culture, respectively. It was confirmed that BUVEC E6E7 endothelial cell line expresses unusual growth strength. Key words: Doubling time, BUVEC-E6E7, In vitro culture.

Recibido el 12/11/2016. Aceptado el 8/04/2017.

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El uso de líneas celulares tiene una amplia gama de aplicaciones, de las que se pueden identificar estudios de fisiología celular, desarrollo de microorganismos intracelulares, identificación de vías metabólicas, entre otros. La investigación en la resolución de la enfermedad conocida como anaplasmosis bovina, se ha basado en el uso de animales para reproducir la rickettsia Anaplasma marginale. Los eritrocitos son aparentemente la célula huésped de esta rickettsia(1), pero adicionalmente se ha sugerido que células de carácter endotelial puedan jugar un papel en la infección del huésped bovino(2). Por un lado, se han realizado múltiples intentos para tratar de mantener la rickettsia en condiciones de laboratorio en México(3). Por otro lado, la línea celular BUVEC E6E7 fue desarrollada para estudios de fisiología celular(4), y con la intención de seguir utilizándola para realizar estudios de invasión por la rickettsia entre otros, se necesita información relativa a su desarrollo en condiciones in vitro no clarificadas anteriormente, para su manipulación en el laboratorio. El objetivo consistió en determinar el tiempo de duplicación de la línea celular BUVEC E6E7 en las condiciones de laboratorio. La línea celular BUVEC E6E7 se obtuvo del Instituto de Neurobiología de la UNAM. Las condiciones para su mantenimiento en el laboratorio incluyen el uso del medio F-12 (HAM) suplementado con 1.5 g/L NaHCO3, y 10% de suero bovino fetal (v/v), esterilizado por ultrafiltración, esto es, tamaño del poro de 0.22 µm. Los contenedores utilizados, se incubaron a 37 °C en una atmósfera de 5.0% CO2 en aire saturado de humedad. Los protocolos de los ensayos se aplicaron siguiendo lo previamente publicado por Machuca et al(5), con ligeras modificaciones. Los valores promedio, el error estándar y los intervalos de confianza al 95%, se determinaron utilizando el programa Microsoft® Office Excel 2007(6). El primer experimento consistió en ensayar por cuadruplicado la dosis de siembra mínima en placas de 24 pozos al hacer diluciones dobles, a partir de 2.0 x 104 células totales por pozo, hasta obtener los valores de 1.0 x 104, 5.0 x 103 y 2.5 x 103, células totales por pozo suspendidas en 350 µl. El criterio de cosecha fue que cuando alguno de los pozos alcanzara ≥95 % confluencia a la observación microscópica, se cosecharían todos ellos, mediante la aplicación de una solución de tripsina-EDTA para desprender el monoestrato y contar en el hemocitómetro. En el segundo ensayo, se siguió un procedimiento semejante pero a la inversa; los cultivos se iniciaron con dosis crecientes, partiendo de 1, 3, 9 y 27 células/mm2, cosechando cada tratamiento de manera individual, al alcanzar ≥95 % confluencia. Con base en los resultados del segundo experimento, se eligió una densidad de siembra para el tercer ensayo, llevado al cabo por triplicado en cajas de Petri de 35 mm Ø, con dos series, A y B. En la serie A se hizo cambio de medio cada 48 h, mientras que en la serie B no hubo cambio de medio; cosechando las muestras a intervalos de 8 h en ambas. Con los resultados

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de estos ensayos, se aplicó el modelo de tiempo de duplicación, DT= T ln2 / ln(Xe/Xb)(7); donde: T= es el tiempo de incubación= intervalo [T final - T inicial] en horas; Xb= es el valor inicial; Xe= es el valor final del número promedio de células por caja, de la fase de crecimiento logarítmico. Del experimento 1 se observó el primer pozo con ≥95 % confluencia a las 120 h de su inicio, realizándose la cosecha en todos ellos. El rendimiento promedio obtenido fue de 2.35 x 105, 1.92 x 105, 9.44 x 104 y 5.62 x104 con una desviación estándar de ± 2.17 x 105, 1.87 x 105, 8.64 x 104 y 5.21 x 104. Ello representó un crecimiento promedio de 2.15 x 105, 1.82 x105, 8.94 x 104 y 5.37 x 104 células totales por pozo y un incremento de 10.8, 18.2, 17.9 y 21.5 veces la concentración inicial, respectivamente (Cuadro 1).

Cuadro 1: Valores obtenidos del ensayo para la determinación de dosis mínima inicial de la línea celular BUVEC E6E7 Tratamientos‫٭‬ n Conteo inicial§ Conteo final† Desv. Estándar (±) α‫٭٭‬ Error estándar (±) Límite superior IC Límite inferior IC Incremento Cociente de crecimiento Cosecha§§

1 4 2.00 x 104 2.35 x 105 2.17 x 105 0.05 1.09 x 105 4.48 x 105 2.25 x 104 2.15 x 105 10.8 5

2 4 1.00 x 104 1.92 x 105 1.87 x 105 0.05 9.34 x 104 3.75 x 105 9.05 x 103 1.82 x 105 18.2 NA

3 4 5.00 x 103 9.44 x 104 8.64 x 104 0.05 4.32 x 104 1.79 x 105 9.81 x 103 8.94 x 104 17.9 NA

4 4 2.50 x 103 5.62 x 104 5.21 x 104 0.05 2.61 x 104 1.07 x 105 5.12 x 103 5.37 x 104 21.5 NA

‫٭‬Tratamientos 1, 2, 3 y 4; iniciados con 2.0 x104, 1.00 x104, 5.0 x103 y 2.5 x103 células por pozo, respectivamente. §Total de células / pozo. †Valor promedio del total de células / pozo. ‫٭٭‬Valor de alfa para intervalo de confianza 95% (IC). §§Día en llegar a confluencia ≥95 %; NA= no aplica.

Para el experimento 2 los rendimientos celulares observados fueron, 8.0 x 104, 9.3 x 104, 6.3 x 104 y 6.5 x 104 células totales promedio por pozo, lo que arrojó índices de crecimiento de 451.7, 171.0, 38.3 y12.5 veces, al cosechar a las 154.5, 130.5, 106.5 y 82.5 h de iniciado el ensayo, respectivamente (Cuadro 2).

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Cuadro 2. Valores obtenidos del ensayo para la determinación de la densidad de siembra de la línea celular BUVEC E6E7 Tratamientos‫٭‬ n Conteo inicial§ Conteo final† Desviación estándar (±) α‫٭٭‬ Error estándar (±) Límite superior IC Límite inferior IC Incremento§§ Cociente de crecimiento Cosecha††

1 4 1 452.7 34.73 0.05 17.4 486.7 418.7 451.7 451.7 6

2 4 3 528.2 26.20 0.05 13.1 553.9 502.5 525.2 175.1 5

3 4 9 353.7 33.08 0.05 16.5 386.1 321.3 344.7 38.3 4

4 4 27 365.7 15.90 0.05 8.0 381.3 350.1 338.7 12.5 3

‫ ٭‬Tratamientos 1, 2, 3 y 4; iniciados con 1.77 x 102, 5.30 x 102, 1.59 x 103 y 4.77 x 103 células por pozo, respectivamente. §Total de células/mm2 por pozo. †Total de células/mm2 (promedio por pozo). ‫٭٭‬Valor de alfa para Intervalo de confianza 95% (IC). §§ En número de células/mm2. ††Día en llegar a confluencia ≥95 %.

La morfología sin alteraciones aparentes se muestra en la Figura 1. El máximo crecimiento observado para las series A y B del experimento 3, fue a las 152 h, con valores de 2.41 x 106 y 7.67 x 105 células totales en promedio, respectivamente (Figura 2). La diferencia en promedio fue de 7.67 x 105 células totales. El rendimiento celular de la serie A, con cambio de medio, fue 864 veces; mientras que en la serie B, sin cambio de medio, fue menor, 568.5 veces. En el Cuadro 3 se resume la información numérica utilizada para aplicación de la fórmula de determinación del tiempo de duplicación derivados del tercer experimento, así como sus valores de R2 con base en su línea de tendencia exponencial en congruencia con la fórmula indicada, mostrando un alto grado de paralelismo.

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Figura 1: Micro fotografía de la línea celular BUVEC E6E7 de origen bovino. A: morfología típica natural y B: morfología post cosecha con una solución de tripsina-EDTA

Figura 2. Crecimiento comparativo de la línea celular BUVEC E6E7 de origen bovino, con (A) o sin (B) cambio de medio de cultivo, habiendo iniciado el día 0*

*Cultivos iniciados con una densidad de 3 células /mm2. Mantenidos en Medio F-12 (HAM), suplementado con 1.5 g/l de NaHCO3 y 10 % (v/v) suero fetal bovino inactivado a 56 °C. A: con cambio de medio cada 48 h, B: sin cambio de medio. El intervalo del crecimiento logarítmico ocurre entre las 80 y las 152 h en cultivo, para la serie A y entre las 88 y 152 h, para la serie B.

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Cuadro 3. Valores del desarrollo celular de la línea celular BUVEC E6E7*, empleados para la determinación del intervalo de duplicación (DT)§ [6] dentro del tercer experimento Concentración celularϮ

Tiempo (h) Serie**

inicial§§

finalϮϮ

T total

Inicial (Xb)

Final (Xe)

A B

80 88

152 152

72 64

3.42 x104 2.41 x106 4.80 x104 1.64 x106

Tiempo real

11.73 h 12.56 h

11:43'48’’ 12:33'36’’

* Línea celular derivada del endotelio del cordón umbilical de un bovino, transformada con el oncogene E 6E7 del virus del papiloma humano(4). §DT = T ln2/ln(Xe/Xb). Ϯ = Valor promedio de células por caja. ** = A: con cambio de medio c/48 h; B: sin cambio de medio. §§= horas en cultivo cuando inició la fase de crecimiento logarítmico. Ϯ Ϯ= horas en cultivo, cuando terminó la fase de crecimiento logarítmico.

Los experimentos en conjunto permiten aseverar que la línea celular se comporta con un vigor de crecimiento inusual, y que aun cuando su característica sea de una célula epitelial, aparentemente no requiere la cercanía o contacto con otras células para proliferar o formar el monoestrato. El rendimiento obtenido en tan corto plazo, representa una gran velocidad de crecimiento que posiblemente no sea compatible en un co-cultivo con la rickettsia A. marginale, cuyo desarrollo podría ser aparentemente más lento, y ello en parte explicaría los magros resultados obtenidos en ensayos anteriores(8). En contraste, en células embrionarias de garrapata Ixodes scapularis, cuya velocidad de crecimiento es más lenta, se ha logrado el cultivo de esta rickettsia con aislados de Estados Unidos y Brasil(9). Por otra parte, en otros estudios en los que utilizaron muestras purificadas del microorganismo proveniente de células endoteliales infectadas con A. marginale, no fueron capaces de infectar bovinos susceptibles, ni inducir una respuesta inmune detectable(10), concluyendo que aparentemente las células endoteliales no participan en el ciclo de infección en el mamífero; en oposición a lo previamente descrito por Carreño et al(2). La línea celular BUVEC E6E7 puede proliferar de manera continua hasta formar el monoestrato sin adición de medio fresco, hasta por 152 h, equivalente a 6.3 días en cultivo, bajo condiciones estables de atmósfera y temperatura ambiente, lo que la hace candidata para eventuales estudios comparativos de metabolismo de nutrientes para otras especies del género Anaplasma de importancia también en la salud pública(11).

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Agradecimientos

Se agradece a la Dra. Carmen Clapp, del Instituto de Neurobiología de la UNAM, Juriquilla, Querétaro; por la donación de la línea BUVEC-E6E7. Proyecto parcialmente financiado mediante el Convenio INIFAP-CONACyT No.MODORD-27PCI-187-11-15.

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http://dx.doi.org/ 10.22319/rmcp.v9i1.4320 Nota de investigación

Mycobacterium bovis induce una respuesta inmune celular heterogénea en bovinos infectados naturalmente Naturally Mycobacterium bovis infected cattle evoked heterogeneous cellular immune responses

Ariel Deliler Sánchez Lópeza, Susana Flores Villalvab, José Ángel Gutiérrez Pabelloa*

Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM. México.

CENID Fisiología, INIFAP. México.

*Autor de correspondencia: jagp@unam.mx

Resumen: Los macrófagos son considerados uno de los principales mecanismos de resistencia a las infecciones micobacterianas. Además, datos experimentales y clínicos indican que el IFN-γ es esencial para la defensa contra Mycobacterium tuberculosis. El objetivo de este estudio fue identificar la capacidad de los macrófagos para controlar el crecimiento intracelular de Mycobacterium bovis y su relación con la producción de IFN-γ en ganado naturalmente infectado con M. bovis. Se evaluó la capacidad de los macrófagos derivados de monocitos obtenidos de sangre periférica de bovinos naturalmente infectados. Además, se midió la producción de IFN-γ producida en respuesta al Derivado proteico purificado bovino (PPDB por sus siglas en inglés) y coctel proteico ESAT-6+CFP-10. Los resultados muestran una variación en la susceptibilidad a M. bovis de los bovinos estudiados. Se observó un rango de porcentaje de sobrevivencia de M. bovis BCG del 80 a 150 % en macrófagos provenientes de bovinos naturalmente infectados, mientras que la producción de IFN-γ hacia el PPDB y coctel proteico fue de 2.5 y 2.0 índice de densidad óptica, respectivamente. Aunque los datos no demostraron una correlación entre la susceptibilidad del hospedador a M. bovis y la producción de IFN-γ en bovinos naturalmente infectados con este patógeno, no se descarta 171

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la hipótesis de que las limitaciones en el funcionamiento de los macrófagos y los linfocitos T desempeñan un papel muy importante en la diseminación de la enfermedad. Palabras clave: IFN-γ, Macrófagos, Mycobacterium bovis, PPDB, Coctel proteico.

Abstract: Macrophages are considered one of the main immune mechanisms of resistance to mycobacterial infections. In addition, experimental and clinical data indicate that IFN-γ is essential for host defence against M. tuberculosis. The aim of this study was to identify macrophage capacity on controlling Mycobacterium bovis infection and lymphocyte IFN-γ production from cattle naturally exposed to M. bovis. Peripheral blood monocyte-derive macrophages from naturally infected cattle were evaluated for their ability to control the intracellular growth of M. bovis BCG. Besides, whole blood cells were stimulated with PPDB and ESAT-6+CFP-10 protein cocktail. Results show a disparity in host susceptibility to Mycobacterium bovis. A M. bovis BCG survival rate of 80 to 150 % in macrophages from naturally infected cattle was observed. While the IFN-γ production towards Purified protein derivative bovine (PPDB) and the protein cocktail was 2.5 and 2.0 optic density index, respectively. Though our data do not support a correlation between the host susceptibility to M. bovis and the production of IFN-γ in naturally infected cattle, the hypothesis that the limitations in the functioning of macrophages and T lymphocytes play a very important role in the spread of the disease cannot be discarded. Key words: IFN-γ, Macrophages, Mycobacterium bovis, PPDB, Protein cocktail.

Recibido el 2/12/2016. Aceptado el 22/03/2017.

La tuberculosis bovina (TBB) es una enfermedad transmisible y crónica, caracterizada por la formación de lesiones granulomatosas causada por Mycobacterium bovis(1). Ésta es una de las enfermedades más importantes en la industria pecuaria al ocasionar graves pérdidas económicas, y representar una barrera para la comercialización del ganado y sus subproductos; además de constituir un riesgo para la salud humana(2). La incidencia actual de la infección por M. bovis en humanos es subestimada(3), pero se cree que el número de casos de tuberculosis en humanos asociada a M. bovis es del 3 al 13 %(4). No obstante, algunos reportes muestran porcentajes mayores; por ejemplo, en un análisis retrospectivo de casos de tuberculosis en una comunidad binacional en San Diego California de 1994 a 2005, se

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identificó a M. bovis en 45 % de los casos en niños y 6 % de adultos, lo que demuestra que M. bovis puede representar un gran riesgo para la salud pública(5). En las infecciones por tuberculosis en humanos y bovinos existe una compleja interacción huésped-patógeno; muchos estudios han demostrado que las células T CD4, CD8 y γδ están implicadas en el progreso de la infección, siendo de particular importancia el desarrollo de una respuesta inmune tipo Th1, donde el IFN-γ tiene un papel significativo en la contención bacteriana a través de la activación de los macrófagos(1,6). Datos experimentales y clínicos indican que el IFN-γ es esencial para la defensa del huésped contra M. tuberculosis, por lo que los defectos en la producción de IFN-γ se consideran un factor de riesgo para la infección por M. tuberculosis y la progresión de la enfermedad en humanos(7). En bovinos infectados experimentalmente con M. bovis, se observó que la principal población celular productora de IFN-γ son los linfocitos T CD4+ de memoria, aunque los linfocitos T CD8+ también han sido identificados como productores importantes de esta citocina(8). Las citocinas proinflamatorias IL-12, IL-18, IL-23 producidas por los macrófagos inducen la activación de los linfocitos T, estimulando así la síntesis de IFN-γ, el cual a su vez activa a los macrófagos para producir TNF-α. Los macrófagos así activados limitan el crecimiento de bacterias intracelulares a través de la producción de especies reactivas de oxígeno y nitrógeno, y además contribuyen en el mantenimiento del granuloma(9,10). Sin embargo, el papel del macrófago en la tuberculosis es una enigmática dicotomía. Por un lado es la célula huésped de la micobacteria; y por el otro, es la célula efectora para el control y destrucción de dicho patógeno(10). Esta célula es capaz de inhibir el desarrollo del bacilo mediante la fagocitosis y de participar ampliamente en la inmunidad celular, en el proceso de presentación de antígeno y el reclutamiento de linfocitos T(6,10). De hecho, los macrófagos son considerados como uno de los principales mecanismos inmunes de resistencia. En este aspecto, después de una infección bacteriana se puede observar que una proporción de animales resisten la infección, mientras que otros desarrollan la enfermedad(11); fenotipo asociado con la actividad oxidativa y bacteriostática de los macrófagos(12). En el caso de infecciones con M. bovis el control al crecimiento intracelular es dependiente de la virulencia bacteriana(13,14). La importancia de las poblaciones de macrófagos y linfocitos T en la tuberculosis bovina se ha estudiado principalmente en ganado infectado experimentalmente(8), por lo que el objetivo de este estudio fue identificar la capacidad de los macrófagos en el control de la infección por M. bovis y la producción de IFN-γ de los linfocitos en bovinos naturalmente infectados con este patógeno. Los animales que se seleccionaron para el presente estudio provenían de una explotación intensiva de bovinos especializados en la producción lechera de la raza Holstein, con una prevalencia de TBB estimada >25 %. Dicho hato se seleccionó debido a la evidencia clínica, patológica y bacteriológica de la presencia de M. bovis reportada en dictámenes oficiales. Con estos antecedentes, se consideró que los animales evaluados estaban naturalmente infectados con M. bovis. Los bovinos utilizados en esta investigación tenían una edad

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promedio de 3.5 años. Se seleccionaron solamente 11 bovinos que fueron reactores positivos en la prueba de tuberculina doble comparativa, la cual se realizó e interpretó de acuerdo con la Norma Oficial Mexicana contra la Tuberculosis Bovina (NOM 031-Z00-1995). Para evitar la interferencia que se podría ocasionar en la interpretación de los resultados se evitó la evaluación de animales PPDB negativos, que podrían ser anérgicos. Se obtuvieron muestras de sangre en tubos con heparina de sodio como anticoagulante (BD Vacutainer® Sodium Heparin, USA) de todos los animales para evaluar la producción de IFN-γ a través del kit comercial Bovigam (Prionics, Schlieren-Zurich, Suiza). Las muestras de sangre se transportaron a temperatura ambiente, protegidas de la luz y se procesaron durante las primeras 10 h de haberse obtenido. El estímulo de las células se hizo utilizando placas para cultivo celular de 96 pozos, empleando 250 µl de sangre; las células se incubaron por duplicado con PPD aviar (PPDA) (10 μg/ml), PPD bovino (PPDB) (10 μg/ml), coctel proteico ESAT-6 y CFP-10 (E6-C10) (4 μg/ml), mitógeno (1 μg/ml) (Pokeweed, Sigma Aldrich, CA, EE.UU.) y se incluyó un control sin antígeno. Los cultivos se incubaron durante 20 h en una incubadora de CO2 al 5% humidificada a 37 °C. Los sobrenadantes se recuperaron por centrifugación a 824 xg por 20 min a 4 °C y se depositaron en placas de 96 pozos nuevas, las cuales se almacenaron a -20 °C para la posterior evaluación de la producción de IFN-γ de acuerdo a las instrucciones del fabricante. Los resultados se expresaron usando un índice de densidad óptica (IDO) que se define como el radio de la DO de los cultivos estimulados con un antígeno entre la DO de cultivos estimulados sin antígeno. Para todos los antígenos probados se seleccionó un valor IDO ≥2 como punto de corte para indicar un resultado positivo(15). Para confirmar la infección por M. bovis en los bovinos, se identificó el material genómico de la micobacteria en las muestras de exudado nasal, las cuales se colectaron utilizando hisopos estériles sumergidos en 2 ml de PBS 1x estéril. Las muestras se transportaron a temperatura ambiente, se centrifugaron a 12,000 xg durante 10 min y los sedimentos nasales se mantuvieron a -20 °C hasta su procesamiento. El ADN del exudado nasal se extrajo de acuerdo a un método descrito para micobacterias(16) adaptado previamente(17). La calidad y concentración del ADN se evaluaron por espectrofotometría empleando un Nanodrop (ND-1000 Spectrophotometer, DE. USA). Posteriormente se realizó una PCR como se describió previamente para amplificar una región del gen mpb70 del complejo M. tuberculosis y el gen cyb, que codifica el citocromo b del bovino para descartar la presencia de inhibidores de la PCR(17,18). El análisis de la capacidad microbicida de los macrófagos bovinos se realizó mediante un ensayo bactericida. Los macrófagos derivados de monocitos se obtuvieron de acuerdo a lo descrito por Esquivel-Solís et al(19). Estos se infectaron con la cepa M. bovis BCG Danesa durante 4 h a una multiplicidad de infección (MOI) de 10 bacterias por macrófago y se centrifugaron a 200 xg durante 10 min. El ensayo bactericida de macrófagos se realizó con 1x104 células por pocillo en placas Nunc Mini (Nalge Nunc International, Rochester, NY, EE.UU.). Los macrófagos obtenidos de cada animal se colocaron por triplicado, como control

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negativo se incluyeron tres pocillos con macrófagos no infectados. Después de 4 h, las bacterias no fagocitadas se eliminaron mediante cuatro lavados con medio RPMI (Roswell Park Memorial Institute media). Se evaluó el crecimiento intracelular de las micobacterias después de 24 h de infección; las células fueron lisadas con Tween 20 al 0.5%, se realizaron diluciones seriadas de la suspensión celular y se cultivaron en placas con medio Middlebrook 7H11 a 37 °C durante cuatro semanas para determinar el número de unidades formadoras de colonia (UFC). La supervivencia intracelular micobacteriana se calculó dividiendo el número de UFC al final del ensayo (24 h) por el número de UFC al inicio del ensayo (0 h) expresado como porcentaje(13). Cada experimento se realizó por triplicado independientemente, y los resultados se expresaron como la media en porcentaje. Las comparaciones entre medias se analizaron mediante la prueba de ANOVA. La correlación entre la susceptibilidad y la producción de IFN-γ se evaluó mediante la prueba de correlación de Pearson. Los análisis se llevaron a cabo con el software Prism 7 (GraphPad Inc. La Jolla, CA, EE.UU.). Todos los procedimientos que se realizaron en los animales se aprobaron por el Comité de Bioética de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad Nacional Autónoma de México. Con el objetivo de evaluar animales naturalmente infectados con M. bovis, se seleccionaron 11 animales provenientes de un hato con evidencia clínica, patológica y bacteriológica de la presencia de M. bovis. Dichos animales fueron reactores al PPDB en la prueba de tuberculina. En 10 animales, fue posible identificar la presencia del material genético de la micobacteria por medio de PCR en muestras de exudado nasal (datos no mostrados). Así mismo, se evaluó la producción de IFN-γ en respuesta al PPDB y el cóctel proteico E6-C10 (Cuadro 1). Solo 4 animales (36.3 %) fueron positivos al PPDB, el resto (7 animales) fue negativo. Con el cóctel proteico se identificaron 8 animales (72.7 %) positivos.

Cuadro 1. Bovinos identificados en la prueba de IFN-γ usando el PPDB y el cóctel proteico E6-C10 Prueba de IFN-γ

Positivo

Negativo

Total

PPDB E6-C10

4 8

7 3

11 11

La producción de IFN-γ medida como índice de densidad óptica hacia el PPDB y el cóctel proteico E6-C10 se muestra en la Figura 1. La media del IDO hacia el PPDB fue de 2.5, con un valor mínimo de 0. 847 y máximo de 11.91. Mientras que para el cóctel proteico se obtuvo una media de 2.0 y un valor mínimo y máximo de 0.271 y 8.27, respectivamente.

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Figura 1. Producción de IFN-γ hacia el PPDB y cóctel proteico E6-CF10 en bovinos naturalmente infectados con M. bovis. Los resultados se expresaron como un índice de densidad óptica (I.D.O.). (P= 0.422).

En la Figura 2 se muestra el porcentaje de sobrevivencia de M. bovis BCG en el ensayo microbicida realizado en los animales evaluados. Se observó un rango de porcentaje de sobrevivencia del 80 a 150 %. De acuerdo a los porcentajes de supervivencia intracelular, todos los animales evaluados se clasificaron como naturalmente susceptibles a la infección por M. bovis. Aunque hubo algunas diferencias en el grado de susceptibilidad de los bovinos, éstas no fueron significativas.

Figura 2. Porcentaje de supervivencia de M. bovis BCG en el ensayo bactericida de macrófagos en bovinos naturalmente infectados con M. bovis. Los resultados se expresan como la media y la desviación estándar de tres experimentos independientes. (P= 0.6980).

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Posteriormente, se comparó el IDO del PPDB y cóctel proteico E6-C10 con el índice de supervivencia de M. bovis BCG, pero no hubo correlación entre la susceptibilidad hacia M. bovis BCG y la producción de IFN-γ en bovinos naturalmente infectados con M. bovis (Figura 3).

Figura 3. Comparación del porcentaje de supervivencia de M. bovis BCG con la producción de IFN-γ hacia el PPDB y al cóctel proteico E6-C10 en bovinos naturalmente infectados con M. bovis. Los resultados se expresaron como un índice de densidad óptica (IDO). (P= 0.723).

El objetivo de este estudio fue identificar la capacidad de los macrófagos en el control de la infección por M. bovis y la producción de IFN-γ de los linfocitos en bovinos naturalmente infectados con M. bovis; para satisfacer este objetivo se tomaron diferentes precauciones, por ejemplo se seleccionaron animales provenientes de un hato con alta prevalencia de TBB donde se tuviera la certeza de la presencia del agente en el ambiente. Además, se evitó el empleo de animales negativos a la prueba de tuberculina, para no incluir animales anérgicos. En condiciones de campo existe la dificultad de establecer la etapa de infección en la que se encuentra cada animal, por lo que la inclusión de bovinos PPD negativos podría impedir la evaluación de la respuesta inmune celular (producción de IFN-γ). Así mismo, se analizaron animales en la misma etapa de producción con 3.5 años en promedio. Por otra parte, se corroboró que los bovinos incluidos en el estudio tuvieran evidencias del contacto con M. bovis.

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La prueba de oro de la infección por TBB es el aislamiento bacteriano a partir de tejidos con lesiones sugestivas a la infección; no obstante, la eliminación de animales en producción sin signos clínicos de la enfermedad representa una pérdida económica de consideración para los hatos lecheros. Es por eso que se han desarrollado diversas herramientas de biología molecular que permiten una identificación rápida de la infección, una de ellas es el PCR a partir de la extracción de ADN de exudados nasales. A pesar de ser una herramienta muy útil es necesario que el animal esté excretando la micobacteria para que ésta pueda ser detectada. Los períodos de excreción son intermitentes y varían de un animal a otro debido al estado de infección, por lo que un resultado negativo en la PCR no significa que el animal no está infectado, sólo que no está en un periodo de eliminación(20). En este estudio, a excepción de un animal, en todos los animales se identificó el ADN de la micobacteria mediante PCR. Existen otros factores que afectan los resultados de cualquier PCR, como la presencia de inhibidores, el método de extracción de ADN y el límite de detección. En este estudio se empleó PCR anidada para aumentar el límite de sensibilidad(17,18); empero un animal resultó negativo a dicha prueba, aunque no se detectó la presencia de inhibidores, por lo que es posible que dicho animal estuviera en un estado de no excreción de la micobacteria, o su presencia estuviera lejos del límite de detección de la PCR. El éxito de la PCR a partir de exudados nasales observado en el presente estudio puede estar influenciado por la alta prevalencia de la infección en el hato; no obstante, es una demostración de su utilidad en casos donde el sacrificio de los animales no pueda realizarse. Otra de las herramientas utilizadas para caracterizar a los bovinos del estudio fue mediante la prueba de IFN-γ. Diferentes autores han demostrado que esta prueba es más sensible y especifica que la prueba intradérmica(17,21,22). Sin embargo, la exposición a otras micobacterias o la co-infección con M. avium subsp paratuberculosis, afecta la especificidad de las pruebas basadas en el uso del PPD, incrementando el número de reacciones falsas positivas, fenómeno que puede ser evitado usando antígenos altamente inmunogénicos como ESAT-6 y CFP-10(23). En el presente estudio se observó que el cóctel proteico E6-C10 identificó más animales infectados que el PPDB en la prueba de IFN-γ, el 72.7 % (n= 8) de los animales se identificaron positivamente por el cóctel proteico E6-10, mientras que solo el 36.3 % (n= 4) por el PPDB(15,24). Estas diferencias se atribuyen principalmente a la pobre definición de antígenos presentes en el PPDB, pues aunque éste proporciona una excelente sensibilidad, su especificidad es limitada, debido a que muchos antígenos presentes en el PPDB también se encuentran presentes en micobacterias ambientales. Por otro lado, el coctel proteico E6-C10 está formado por dos antígenos que solo están presentes en bacterias del complejo M. tuberculosis, pero están ausentes en todas las cepas de M. bovis BCG y micobacterias ambientales, por lo que la especificidad de este cóctel es mucho mayor(15,17,24). Para evaluar la sobrevivencia de M. bovis BCG en los macrófagos provenientes de animales naturalmente infectados se utilizó un ensayo bactericida. El principal hallazgo de este reporte indica que existe una variación en la susceptibilidad a M. bovis por parte de los bovinos

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naturalmente infectados con este patógeno. Las diferencias en el grado de sobrevivencia del M. bovis o susceptibilidad a la infección reflejan principalmente el desempeño de los macrófagos frente a M. bovis, aunque también podría significar diferencias en el estado de infección, nutrición, salud del bovino u otros factores ambientales(12,13,25). Estudios con macrófagos provenientes de bovinos resistentes han mostrado que estos poseen una mayor actividad bacteriostática, producen mayores concentraciones de óxido nítrico y tienen una mayor expresión de genes de citoquinas pro-inflamatorias que los macrófagos de individuos susceptibles(14,19,25). En este estudio no se encontraron bovinos con el fenotipo de animales resistentes que permitiría una comparación de los resultados. Sin embargo, la variación amplia de la susceptibilidad encontrada permite evaluar la asociación de esta capacidad inmunológica con la producción de IFN-γ por cada individuo. Es importante puntualizar que la respuesta inmune contra la tuberculosis es un proceso muy complejo(1,8,26). Como se mencionó al inicio, después de la exposición inicial a M. bovis, se desarrolla una respuesta inmune celular T, pero para controlar la proliferación bacteriana se requiere un equilibro muy fino entre la producción de citocinas pro y antiinflamatorias. La producción de IFN-γ inducida por IL-12 es la vía de citocinas más estudiada y posiblemente mejor validada que regula la infección por M. bovis(27). Esta vía es crítica en el desencadenamiento de funciones antimicobacterianas por los macrófagos, en particular la activación de la sintasa inducible de óxido nítrico (iNOS)(28). Sin embargo, a pesar de los datos que respaldan el papel esencial del IFN-γ en el control de la progresión de la tuberculosis, investigaciones recientes indican que el aumento de los niveles de IFN-γ durante la infección micobacteriana puede reflejar el estado inflamatorio y la progresión de la enfermedad más que una respuesta inmune protectora(29). Es probable que la variación del IDO observado en el presente estudio sea un reflejo de las distintas etapas de infección en la que se encuentran los animales evaluados; empero, es imposible confirmar dicha conclusión por la falta de la evaluación de la patología de la infección en los tejidos de los bovinos infectados. Estudios previos indican que los bovinos con mayor número de lesiones producen más óxido nítrico, TNF-α e IFN-γ, por lo que es posible plantear la hipótesis de que los animales identificados en este estudio no pudieron controlar la infección por M. bovis a pesar de la fuerte respuesta inmunitaria proinflamatoria que en este caso, solo aumentó la patología de la enfermedad(21). Por otra parte, estudios previos han mostrado que los macrófagos de bovinos resistentes producen más óxido nítrico que los macrófagos de bovinos susceptibles(19). Por lo tanto, es posible que una de las razones de la incapacidad para controlar el crecimiento de M. bovis por los macrófagos de los bovinos susceptibles identificados en este estudio sea la pobre producción de óxido nítrico por las células(25). Así mismo, se sabe que diferentes tipos de subpoblaciones de linfocitos T participan en la respuesta inmune contra las micobacterias. Diversos estudios han demostrado que personas con una infección latente de tuberculosis muestran mayores frecuencias de linfocitos T CD4+

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trifuncionales, capaces de producir IFN-γ, TNF-α e IL-2, con una mayor capacidad efectora y proliferativa(30), en contraste con personas con la enfermedad activa que muestran frecuencias elevadas de linfocitos T CD4+ con función simple o doble(26). Por lo tanto, es posible que la polifuncionalidad pueda correlacionarse con la resistencia a la tuberculosis en humanos y bovinos(31). No hay duda de que la resistencia a la infección por M. bovis es un fenómeno multifactorial, por lo que es importante vincular las respuestas inmunes innatas y adaptativas, con el fin de buscar biomarcadores que ayuden a discriminar entre bovinos susceptibles y resistentes. Este reporte, es una aproximación de la evaluación de la actividad microbicida de macrófagos provenientes de animales naturalmente infectados, aunque los datos no apoyan una correlación entre la susceptibilidad de M. bovis y la producción de IFN-γ en bovinos naturalmente infectados con M. bovis, no se descarta la hipótesis de que las limitaciones en el funcionamiento de los macrófagos y los linfocitos T desempeñan un papel muy importante en la diseminación de la enfermedad.

Agradecimientos

Este trabajo fue financiado por CONACYT CB-167488 y CONACYT SNI-Licenciatura 0102958.

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