RMCP Vol 13 Núm. 4 (2022): Octubre-Diciembre [versión en español]

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Edición Bilingüe Bilingual Edition

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 13 Núm. 4, pp. 846-1094, OCTUBRE-DICIEMBRE-2022

ISSN: 2448-6698

Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 13 Núm. 4, pp. 846-1094, OCTUBRE-DICIEMBRE-2022


REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 13 Numero 4, OctubreDiciembre 2022. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada, editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Avenida Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán, C.P. 04010, Cuidad de México, www.inifap.gob.mx Distribuida por el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad, Km 15.5 Carretera México-Toluca, Colonia Palo Alto, Cuidad de México, C.P. 05110. Editor responsable: Arturo García Fraustro. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número 04-2022-033116571100-102. ISSN: 2448-6698, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor (INDAUTOR). Responsable de la última actualización de este número: Arturo García Fraustro, Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad, Km. 15.5 Carretera México-Toluca, Colonia Palo Alto, Ciudad de México, C.P. 015110. http://cienciaspecuarias. inifap.gob.mx, la presente publicación tuvo su última actualización en septiembre de 2022. Revisando a las abejas del apiario; Tlalmanalco, Estado de México. Fotografía: Fidel Ávila Ramos

DIRECTORIO EDITOR EN JEFE Arturo García Fraustro

FUNDADOR John A. Pino EDITORES ADJUNTOS Oscar L. Rodríguez Rivera Alfonso Arias Medina

EDITORES POR DISCIPLINA Dra. Yolanda Beatriz Moguel Ordóñez, INIFAP, México Dr. Ramón Molina Barrios, Instituto Tecnológico de Sonora, Dr. Alfonso Juventino Chay Canul, Universidad Autónoma de Tabasco, México Dra. Maria Cristina Schneider, Universidad de Georgetown, Estados Unidos Dr. Feliciano Milian Suazo, Universidad Autónoma de Querétaro, México Dr. Javier F. Enríquez Quiroz, INIFAP, México Dra. Martha Hortencia Martín Rivera, Universidad de Sonora URN, México Dr. Fernando Arturo Ibarra Flores, Universidad de Sonora URN, México Dr. James A. Pfister, USDA, Estados Unidos Dr. Eduardo Daniel Bolaños Aguilar, INIFAP, México Dr. Sergio Iván Román-Ponce, INIFAP, México Dr. Jesús Fernández Martín, INIA, España Dr. Maurcio A. Elzo, Universidad de Florida Dr. Sergio D. Rodríguez Camarillo, INIFAP, México Dra. Nydia Edith Reyes Rodríguez, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, México Dra. Maria Salud Rubio Lozano, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dra. Elizabeth Loza-Rubio, INIFAP, México Dr. Juan Carlos Saiz Calahorra, Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas, España Dr. José Armando Partida de la Peña, INIFAP, México Dr. José Luis Romano Muñoz, INIFAP, México Dr. Jorge Alberto López García, INIFAP, México

Dr. Alejandro Plascencia Jorquera, Universidad Autónoma de Baja California, México Dr. Juan Ku Vera, Universidad Autónoma de Yucatán, México Dr. Ricardo Basurto Gutiérrez, INIFAP, México Dr. Luis Corona Gochi, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dr. Juan Manuel Pinos Rodríguez, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Veracruzana, México Dr. Carlos López Coello, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dr. Arturo Francisco Castellanos Ruelas, Facultad de Química. UADY Dra. Guillermina Ávila Ramírez, UNAM, México Dr. Emmanuel Camuus, CIRAD, Francia. Dr. Héctor Jiménez Severiano, INIFAP., México Dr. Juan Hebert Hernández Medrano, UNAM, México Dr. Adrian Guzmán Sánchez, Universidad Autónoma Metropolitana-Xochimilco, México Dr. Eugenio Villagómez Amezcua Manjarrez, INIFAP, CENID Salud Animal e Inocuidad, México Dr. José Juan Hernández Ledezma, Consultor privado Dr. Fernando Cervantes Escoto, Universidad Autónoma Chapingo, México Dr. Adolfo Guadalupe Álvarez Macías, Universidad Autónoma Metropolitana Xochimilco, México Dr. Alfredo Cesín Vargas, UNAM, México Dra. Marisela Leal Hernández, INIFAP, México Dr. Efrén Ramírez Bribiesca, Colegio de Postgraduados, México

TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera

Indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI . Inscrita en el Sistema de Clasificación de Revistas Científicas y Tecnológicas de CONACyT; en EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal (RedALyC) (www.redalyc.org); en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso (www.veterinaria.org/revistas/ revivec); en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier. com).

I


REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias es un órgano de difusión científica y técnica de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada. Su objetivo es dar a conocer los resultados de las investigaciones realizadas por cualquier institución científica, relacionadas particularmente con las distintas disciplinas de la Medicina Veterinaria y la Zootecnia. Además de trabajos de las disciplinas indicadas en su Comité Editorial, se aceptan también para su evaluación y posible publicación, trabajos de otras disciplinas, siempre y cuando estén relacionados con la investigación pecuaria. Se publican en la revista tres categorías de trabajos: Artículos Científicos, Notas de Investigación y Revisiones Bibliográficas (consultar las Notas al autor); la responsabilidad de cada trabajo recae exclusivamente en los autores, los cuales, por la naturaleza misma de los experimentos pueden verse obligados a referirse en algunos casos a los nombres comerciales de ciertos productos, ello sin embargo, no implica preferencia por los productos citados o ignorancia respecto a los omitidos, ni tampoco significa en modo alguno respaldo publicitario hacia los productos mencionados. Todas las contribuciones serán cuidadosamente evaluadas por árbitros, considerando su calidad y relevancia académica. Queda entendido que el someter un manuscrito implica que la investigación descrita es única e inédita. La publicación de Rev. Mex. Cienc. Pecu. es trimestral en formato bilingüe Español e Inglés. El costo

total por publicar es de $ 7,280.00 más IVA por manuscrito ya editado. Se publica en formato digital en acceso abierto, por lo que se autoriza la reproducción total o parcial del contenido de los artículos si se cita la fuente. El envío de los trabajos de debe realizar directamente en el sitio oficial de la revista. Correspondencia adicional deberá dirigirse al Editor Adjunto a la siguiente dirección: Calle 36 No. 215 x 67 y 69 Colonia Montes de Amé, C.P. 97115 Mérida, Yucatán, México. Tel/Fax +52 (999) 941-5030. Correo electrónico (C-ele): rodriguez_oscar@prodigy.net.mx. La correspondencia relativa a suscripciones, asuntos de intercambio o distribución de números impresos anteriores, deberá dirigirse al Editor en Jefe de la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, CENID Salud Animal e Inocuidad, Km 15.5 Carretera México-Toluca, Col. Palo Alto, D.F. C.P. 05110, México; Tel: +52(55) 3871-8700 ext. 80316; garcia.arturo@inifap.gob.mx o arias.alfonso@inifap.gob.mx. Inscrita en la base de datos de EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal (RedALyC) (www.redalyc.org), en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso (www.veterinaria.org/revistas/ revivec), indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI (http://thomsonreuters. com/) y en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier.com)

VISITE NUESTRA PÁGINA EN INTERNET Artículos completos desde 1963 a la fecha y Notas al autor en: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is an open access peer-reviewed and refereed scientific and technical journal, which publishes results of research carried out in any scientific or academic institution, especially related to different areas of veterinary medicine and animal production. Papers on disciplines different from those shown in Editorial Committee can be accepted, if related to livestock research. The journal publishes three types of papers: Research Articles, Technical Notes and Review Articles (please consult Instructions for authors). Authors are responsible for the content of each manuscript, which, owing to the nature of the experiments described, may contain references, in some cases, to commercial names of certain products, which however, does not denote preference for those products in particular or of a lack of knowledge of any other which are not mentioned, nor does it signify in any way an advertisement or an endorsement of the referred products. All contributions will be carefully refereed for academic relevance and quality. Submission of an article is understood to imply that the research described is unique and unpublished. Rev. Mex. Cien. Pecu. is published quarterly in original lenguage Spanish or English. Total fee charges are US $ 425.00 per article in both printed languages.

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REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS

REV. MEX. CIENC. PECU.

VOL. 13 No. 4

OCTUBRE-DICIEMBRE-2022

CONTENIDO Contents ARTÍCULOS Articles

Pág.

Evaluation of morphological and yield traits in the populations of Vicia spp. Evaluación de rasgos morfológicos y de rendimiento en las poblaciones de Vicia spp. Hamideh Javadi, Parvin Salehi Shanjani, Leila Falah Hoseini, Masoumeh Ramazani Yeganeh.......846 Efecto de la cobertura del suelo sobre el crecimiento y productividad del zacate buffel (Cenchrus ciliaris L.) en suelos degradados de zonas áridas Effect of soil cover on the growth and productivity of buffel grass ( Cenchrus ciliaris L.) in degraded soils of arid zones Ernesto Herssaín Pedroza-Parga, Aurelio Pedroza-Sandoval, Miguel Agustín Velásquez-Valle, Ignacio Sánchez-Cohen, RicardoTrejo-Calzada, José Alfredo Samaniego-Gaxiola………………………866 Tipología de consumidores de miel con educación universitaria en México Typology of honey consumers with a university education in Mexico Fidel Ávila Ramos, Lizeth Paula Boyso Mancera, Mercedes Borja Bravo, Venancio Cuevas Reyes, Blanca Isabel Sánchez Toledano .............................…………………………………………………………….879 Vertical and spatial price transmission in the Mexican and international cattle and beef market Transmisión vertical y espacial de precios en el mercado mexicano e internacional de ganado vacuno José Luis Jaramillo Villanueva …………………………………………………………………………………………..…894 Exploring bovine fecal bacterial microbiota in the Mapimi Biosphere Reserve, Northern Mexico Explorando la microbiota bacteriana fecal bovina en la Reserva de la Biosfera de Mapimí, norte de México Irene Pacheco-Torres Cristina García-De la Peña, César Alberto Meza-Herrera, Felipe VacaPaniagua, Clara Estela Díaz-Velásquez, Claudia Fabiola Méndez-Catalá, Luis Antonio TarangoArámbula, Luis Manuel Valenzuela-Núñez, Jesús Vásquez-Arroyo ..............................…………..…910

III


Perfil fitoquímico, actividad antimicrobiana y antioxidante de extractos de Gnaphalium oxyphyllum y Euphorbia maculata nativas de Sonora, México Phytochemical profile, antimicrobial and antioxidant activity of extracts of Gnaphalium oxyphyllum and Euphorbia maculata native to Sonora, Mexico Priscilia Yazmín Heredia-Castro, Claudia Vanessa García-Baldenegro, Alejandro Santos-Espinosa, Iván de Jesús Tolano-Villaverde, Carmen Guadalupe Manzanarez-Quin, Ramón Dolores Valdez-Domínguez, Cristina Ibarra-Zazueta, Reyna Fabiola Osuna-Chávez, Edgar Omar Rueda-Puente, Carlos Gabriel Hernández-Moreno, Susana Marlene Barrales-Heredia, Jesús Sosa-Castañeda ..........……………………………………………………………………928 Effects of acid whey on the fermentative chemical quality and aerobic stability of rehydrated corn grain silage Efectos del suero ácido sobre la calidad química fermentativa y la estabilidad aeróbica del ensilado de grano de maíz rehidratado Ediane Zanin, Egon Henrique Horst, Caio Abércio Da Silva, Valter Harry Bumbieris Junior.........…943

Growth performance and carcass classification of pure Pelibuey and crossbred lambs raised under an intensive production system in a warm-humid climate Rendimiento productivo y clasificación de canales de corderos Pelibuey puros y cruzados criados bajo un sistema de producción intensivo en un clima cálido-húmedo Miriam Rosas-Rodríguez, Ricardo Serna-Lagunes, Josafhat Salinas-Ruiz, Julio Miguel AyalaRodríguez, Benjamín Alfredo Piña Cárdenas, Juan Salazar-Ortiz ……………………………………………..962 Effect of weight and body condition score from pregnant cows on the carcass characteristics of their progeny: Meta-analysis Efecto del peso y la puntuación de la condición corporal de vacas gestantes en las características de la canal de su progenie: Meta análisis Sander Martinho Adams, John Lenon Klein, Diego Soares Machado, Dari Celestino Alves Filho, Ivan Luiz Brondani, Luiz Angelo Damian Pizzuti ....................................…………………………………981 Factores de riesgo asociados a la seroprevalencia de lentivirus en rebaños ovinos y caprinos del noreste de México Risk factors associated with lentivirus seroprevalence in sheep and goat herds from northeastern Mexico Rogelio Ledezma Torres, José C. Segura Correa, Jesús Francisco Chávez Sánchez, Alejandro José Rodríguez García, Sibilina Cedillo Rosales, Gustavo Moreno Degollado, Ramiro Avalos Ramírez ..................................................................................…………………………………………..995 Caracterización de los sistemas de producción familiar ovina en la Mixteca Oaxaqueña, México Family sheep production systems in the Mixteca region of Oaxaca, Mexico Jorge Hernández Bautista, Héctor Maximino Rodríguez Magadán Teódulo Salinas Rios, Magaly Aquino Cleto, Araceli Mariscal Méndez ..........................................……………….............1009

IV


REVISIONES DE LITERATURA Reviews

La hipocalcemia en la vaca lechera. Revisión Hypocalcemia in the dairy cow. Review Carlos Fernando Arechiga-Flores, Zimri Cortés-Vidauri, Pedro Hernández-Briano, Renato Raúl Lozano-Domínguez, Marco Antonio López-Carlos, Ulises Macías-Cruz, Leonel Avendaño-Reyes ..............................................................................................................…1025 NOTAS DE INVESTIGACIÓN Technical notes Comportamiento productivo y valor nutricional del pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT-115, a diferente edad de rebrote Productive performance and nutritional value of Pennisetum purpureum cv. Cuba CT-115 grass at different regrowth ages Gloria Esperanza de Dios-León, Jesús Alberto Ramos-Juárez, Francisco Izquierdo-Reyes, Bertín Maurilio Joaquín-Torres, Francisco Meléndez-Nava ........................................………………........1055

Evaluación bacteriana de queso artesanal Zacazonapan madurado bajo condiciones no controladas en dos épocas de producción Bacterial evaluation of Zacazonapan artisanal cheese matured under non-controlled conditions in two production periods Jair Jesús Sánchez-Valdés, Vianey Colín-Navarro, Felipe López-González, Francisca Avilés-Nova, Octavio Alonso Castelán-Ortega, Julieta Gertrudis Estrada Flores..................………………...........1067

Antigen production and standardization of an in-house indirect ELISA for detection of antibodies against Anaplasma marginale Producción de antígenos y estandarización de un ELISA casero indirecto para la detección de anticuerpos contra Anaplasma marginale Elizabeth Salinas Estrella, María Guadalupe Ortega Hernández, Erika Flores Pérez, Natividad Montenegro Cristino, Jesús Francisco Preciado de la Torre, Mayra Elizeth Cobaxin Cárdenas, Sergio D. Rodríguez ....................................................................................………………........1079

V


Actualización: marzo, 2020 NOTAS AL AUTOR La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de investigación y Revisiones bibliográficas.

6.

Los autores interesados en publicar en esta revista deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se indican, los cuales en términos generales, están de acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 1.

2.

3.

Página del título Resumen en español Resumen en inglés Texto Agradecimientos y conflicto de interés Literatura citada

Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán si están basados en pruebas de rutina, ni datos experimentales sin estudio estadístico cuando éste sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos que previamente hayan sido publicados condensados o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o Congresos (a excepción de Resúmenes). Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un Comité Científico Editorial, conformado por Pares de la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el nombre e Institución de los autores proponentes. El Editor notificará al autor la fecha de recepción de su trabajo. El manuscrito deberá someterse a través del portal de la Revista en la dirección electrónica: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando el “Instructivo para envío de artículos en la página de la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Para su elaboración se utilizará el procesador de Microsoft Word, con letra Times New Roman a 12 puntos, a doble espacio. Asimismo se deberán llenar los formatos de postulación, carta de originalidad y no duplicidad y disponibles en el propio sitio oficial de la revista.

4.

Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el trabajo de los revisores, todos los renglones de cada página deben estar numerados; asimismo cada página debe estar numerada, inclusive cuadros, ilustraciones y gráficas.

5.

Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título, y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de ocho y ser incluidos en el texto). Las Notas de investigación tendrán una extensión máxima de 15 cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y 5 cuadros.

Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán contener los componentes que a continuación se indican, empezando cada uno de ellos en página aparte.

7.

Página del Título. Solamente debe contener el título del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así como el título traducido al idioma inglés. En el manuscrito no es necesaria información como nombres de autores, departamentos, instituciones, direcciones de correspondencia, etc., ya que estos datos tendrán que ser registrados durante el proceso de captura de la solicitud en la plataforma del OJS (http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx).

8.

Resumen en español. En la segunda página se debe incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En él se indicarán los propósitos del estudio o investigación; los procedimientos básicos y la metodología empleada; los resultados más importantes encontrados, y de ser posible, su significación estadística y las conclusiones principales. A continuación del resumen, en punto y aparte, agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o frases cortas clave que ayuden a los indizadores a clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con el resumen.

9.

Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en inglés y a continuación redactar el “abstract” con las mismas instrucciones que se señalaron para el resumen en español. Al final en punto y aparte, se deberán escribir las correspondientes palabras clave (“key words”).

10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo siguiente: a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos originales derivados de resultados parciales o finales de investigaciones. El texto del Artículo científico se divide en secciones que llevan estos encabezamientos:

VI


Introducción Materiales y Métodos Resultados Discusión Conclusiones e implicaciones Literatura citada

referencias, aunque pueden insertarse en el texto (entre paréntesis).

Reglas básicas para la Literatura citada Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las iniciales, empezando por el apellido paterno, luego iniciales del materno y nombre(s). En caso de apellidos compuestos se debe poner un guión entre ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de un autor no se debe poner ningún signo de puntuación, ni separación; después de cada autor sólo se debe poner una coma, incluso después del penúltimo; después del último autor se debe poner un punto.

En los artículos largos puede ser necesario agregar subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer más claro el contenido, sobre todo en las secciones de Resultados y de Discusión, las cuales también pueden presentarse como una sola sección. b) Notas de investigación. Consisten en modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos de interés especial, preliminares de trabajos o investigaciones limitadas, descripción de nuevas variedades de pastos; así como resultados de investigación que a juicio de los editores deban así ser publicados. El texto contendrá la misma información del método experimental señalado en el inciso a), pero su redacción será corrida del principio al final del trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los subtítulos, sino que se redacte en forma continua y coherente.

El título del trabajo se debe escribir completo (en su idioma original) luego el título abreviado de la revista donde se publicó, sin ningún signo de puntuación; inmediatamente después el año de la publicación, luego el número del volumen, seguido del número (entre paréntesis) de la revista y finalmente el número de páginas (esto en caso de artículo ordinario de revista). Puede incluir en la lista de referencias, los artículos aceptados aunque todavía no se publiquen; indique la revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).

c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el tratamiento y exposición de un tema o tópico de relevante actualidad e importancia; su finalidad es la de resumir, analizar y discutir, así como poner a disposición del lector información ya publicada sobre un tema específico. El texto se divide en: Introducción, y las secciones que correspondan al desarrollo del tema en cuestión.

En el caso de libros de un solo autor (o más de uno, pero todos responsables del contenido total del libro), después del o los nombres, se debe indicar el título del libro, el número de la edición, el país, la casa editorial y el año. Cuando se trate del capítulo de un libro de varios autores, se debe poner el nombre del autor del capítulo, luego el título del capítulo, después el nombre de los editores y el título del libro, seguido del país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el capítulo.

11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre que corresponda, se deben especificar las colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales como a) la ayuda técnica recibida; b) el agradecimiento por el apoyo financiero y material, especificando la índole del mismo; c) las relaciones financieras que pudieran suscitar un conflicto de intereses. Las personas que colaboraron pueden ser citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, “revisión crítica de la propuesta para el estudio”, “recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda, los autores deberán mencionar si existe algún conflicto de interés. 12. Literatura citada. Numere las referencias consecutivamente en el orden en que se mencionan por primera vez en el texto. Las referencias en el texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben identificar mediante números arábigos entre paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el texto el nombre de los autores de las referencias. Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como referencias; las “observaciones inéditas” y las “comunicaciones personales” no deben usarse como

En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el nombre de la ciudad, estado y en su caso país, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de la escuela), y finalmente el año. Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a continuación, los cuales están parcialmente basados en el formato que la Biblioteca Nacional de Medicina de los Estados Unidos usa en el Index Medicus. Revistas

Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el nombre de todos los autores cuando sean seis o menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de los seis primeros y agregue “et al.”).

VII


I)

Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35-48.

XI)

Sólo número sin indicar volumen. II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6-10.

XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic animals: strategies for conservation and development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in genetic improvement of farm animals. USDA. 1996:13.

III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status ofthe use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.

Tesis.

No se indica el autor.

XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.

IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;84:15.

Suplemento de revista.

XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

Organización como autor. XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984.

Organización, como autor. VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-284.

XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996.

En proceso de publicación. VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000.

XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990.

Libros y otras monografías

XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.

Autor total. VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.

XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

Publicaciones electrónicas

Autor de capítulo. IX)

XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. Accessed Jul 30, 2003.

Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.

Memorias de reuniones. X)

Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. Concentración de insulina plasmática en cerdas alimentadas con melaza en la dieta durante la inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 1998:13.

XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 5725.pdf. Consultado 30 Ago, 2003.

Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores. Tercera reunión anual del centro de investigaciones forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. Veracruz. 1990:51-56.

VIII


XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. com/science/journal/03016226. Accessed Sep 12, 2003.

ha hectárea (s) h hora (s) i.m. intramuscular (mente) i.v. intravenosa (mente) J joule (s) kg kilogramo (s) km kilómetro (s) L litro (s) log logaritmo decimal Mcal megacaloría (s) MJ megajoule (s) m metro (s) msnm metros sobre el nivel del mar µg microgramo (s) µl microlitro (s) µm micrómetro (s)(micra(s)) mg miligramo (s) ml mililitro (s) mm milímetro (s) min minuto (s) ng nanogramo (s)Pprobabilidad (estadística) p página PC proteína cruda PCR reacción en cadena de la polimerasa pp páginas ppm partes por millón % por ciento (con número) rpm revoluciones por minuto seg segundo (s) t tonelada (s) TND total de nutrientes digestibles UA unidad animal UI unidades internacionales

13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible que sean pocos, concisos, contando con los datos necesarios para que sean autosuficientes, que se entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos convencionales. 14 Versión final. Es el documento en el cual los autores ya integraron las correcciones y modificaciones indicadas por el Comité Revisor. Los trabajos deberán ser elaborados con Microsoft Word. Las fotografías e imágenes deberán estar en formato jpg (o compatible) con al menos 300 dpi de resolución. Tanto las fotografías, imágenes, gráficas, cuadros o tablas deberán incluirse en el mismo archivo del texto. Los cuadros no deberán contener ninguna línea vertical, y las horizontales solamente las que delimitan los encabezados de columna, y la línea al final del cuadro. 15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para su traducción al idioma inglés o español, según corresponda. Si los autores lo consideran conveniente podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas. 16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de Investigación, siempre y cuando se ajusten a las normas de esta revista. 17. Los trabajos no aceptados para su publicación se regresarán al autor, con un anexo en el que se explicarán los motivos por los que se rechaza o las modificaciones que deberán hacerse para ser reevaluados.

versus

xg

gravedades

Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis inmediatamente después de la(s) palabra(s) completa(s).

18. Abreviaturas de uso frecuente: cal cm °C DL50 g

vs

caloría (s) centímetro (s) grado centígrado (s) dosis letal 50% gramo (s)

19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se deben escribir en cursivas.

IX


Updated: March, 2020 INSTRUCTIONS FOR AUTHORS Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific journal published in a bilingual format (Spanish and English) which carries three types of papers: Research Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested in publishing in this journal, should follow the belowmentioned directives which are based on those set down by the International Committee of Medical Journal Editors (ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 1.

2.

3.

4.

5.

6.

Title page Abstract Text Acknowledgments and conflict of interest Literature cited

Only original unpublished works will be accepted. Manuscripts based on routine tests, will not be accepted. All experimental data must be subjected to statistical analysis. Papers previously published condensed or in extenso in a Congress or any other type of Meeting will not be accepted (except for Abstracts). All contributions will be peer reviewed by a scientific editorial committee, composed of experts who ignore the name of the authors. The Editor will notify the author the date of manuscript receipt. Papers will be submitted in the Web site http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the “Guide for submit articles in the Web site of the Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Manuscripts should be prepared, typed in a 12 points font at double space (including the abstract and tables), At the time of submission a signed agreement co-author letter should enclosed as complementary file; coauthors at different institutions can mail this form independently. The corresponding author should be indicated together with his address (a post office box will not be accepted), telephone and Email.

7.

Title page. It should only contain the title of the work, which should be concise but informative; as well as the title translated into English language. In the manuscript is not necessary information as names of authors, departments, institutions and correspondence addresses, etc.; as these data will have to be registered during the capture of the application process on the OJS platform (http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).

8.

Abstract. On the second page a summary of no more than 250 words should be included. This abstract should start with a clear statement of the objectives and must include basic procedures and methodology. The more significant results and their statistical value and the main conclusions should be elaborated briefly. At the end of the abstract, and on a separate line, a list of up to 10 key words or short phrases that best describe the nature of the research should be stated.

9.

Text. The three categories of articles which are published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias are the following:

a) Research Articles. They should originate in primary

works and may show partial or final results of research. The text of the article must include the following parts:

To facilitate peer review all pages should be numbered consecutively, including tables, illustrations and graphics, and the lines of each page should be numbered as well.

Introduction Materials and Methods Results Discussion Conclusions and implications Literature cited

Research articles will not exceed 20 double spaced pages, without including Title page and Tables and Figures (8 maximum and be included in the text). Technical notes will have a maximum extension of 15 pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.

In lengthy articles, it may be necessary to add other sections to make the content clearer. Results and Discussion can be shown as a single section if considered appropriate.

Manuscripts of all three type of articles published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should contain the following sections, and each one should begin on a separate page.

b) Technical Notes. They should be brief and be evidence for technical changes, reports of clinical cases of special interest, complete description of a limited investigation, or research results which

X


should be published as a note in the opinion of the editors. The text will contain the same information presented in the sections of the research article but without section titles.

names(s), the number of the edition, the country, the printing house and the year. e. When a reference is made of a chapter of book written by several authors; the name of the author(s) of the chapter should be quoted, followed by the title of the chapter, the editors and the title of the book, the country, the printing house, the year, and the initial and final pages.

c) Reviews. The purpose of these papers is to

summarize, analyze and discuss an outstanding topic. The text of these articles should include the following sections: Introduction, and as many sections as needed that relate to the description of the topic in question.

f. In the case of a thesis, references should be made of the author’s name, the title of the research, the degree obtained, followed by the name of the City, State, and Country, the University (not the school), and finally the year.

10. Acknowledgements. Whenever appropriate, collaborations that need recognition should be specified: a) Acknowledgement of technical support; b) Financial and material support, specifying its nature; and c) Financial relationships that could be the source of a conflict of interest.

Examples The style of the following examples, which are partly based on the format the National Library of Medicine of the United States employs in its Index Medicus, should be taken as a model.

People which collaborated in the article may be named, adding their function or contribution; for example: “scientific advisor”, “critical review”, “data collection”, etc. 11. Literature cited. All references should be quoted in their original language. They should be numbered consecutively in the order in which they are first mentioned in the text. Text, tables and figure references should be identified by means of Arabic numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the text the name of the authors. Abstain from using abstracts as references. Also, “unpublished observations” and “personal communications” should not be used as references, although they can be inserted in the text (inside brackets).

Key rules for references a. The names of the authors should be quoted beginning with the last name spelt with initial capitals, followed by the initials of the first and middle name(s). In the presence of compound last names, add a dash between both, i.e. Elias-Calles E. Do not use any punctuation sign, nor separation between the initials of an author; separate each author with a comma, even after the last but one. b. The title of the paper should be written in full, followed by the abbreviated title of the journal without any punctuation sign; then the year of the publication, after that the number of the volume, followed by the number (in brackets) of the journal and finally the number of pages (this in the event of ordinary article). c. Accepted articles, even if still not published, can be included in the list of references, as long as the journal is specified and followed by “in press” (in brackets).

Journals

Standard journal article (List the first six authors followed by et al.) I)

Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35-48.

Issue with no volume II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6-10. III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.

No author given IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;84:15.

Journal supplement V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

d. In the case of a single author’s book (or more than one, but all responsible for the book’s contents), the title of the book should be indicated after the

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Organization, as author VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282284.

In press VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000. Books and other monographs

Author(s) VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.

Organization as author XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984. XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996. XVII) AOAC. Official methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990. XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988. XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

Chapter in a book IX)

Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.

Conference paper X)

Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores. Tercera reunión anual del centro de investigaciones forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. Veracruz. 1990:51-56.

XI)

Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. Concentración de insulina plasmática en cerdas alimentadas con melaza en la dieta durante la inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 1998:13.

XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic animals: strategies for conservation and development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in genetic improvement of farm animals. USDA. 1996:13.

Thesis XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.

Electronic publications XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. Accesed Jul 30, 2003. XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 5725.pdf. Consultado 30 Jul, 2003. XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect.com/science/journal/030 16226. Accesed Sep 12, 2003. 12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable that they should be few, brief and having the necessary data so they could be understood without reading the text. Explanatory material should be placed in footnotes, using conventional symbols.

13. Final version. This is the document in which the authors have already integrated the corrections and modifications indicated by the Review Committee. The works will have to be elaborated with Microsoft Word. Photographs and images must be in jpg (or compatible) format with at least 300 dpi resolution. Photographs, images, graphs, charts or tables must be included in the same text file. The boxes should not contain any vertical lines, and the horizontal ones only those that delimit the column headings, and the line at the end of the box.

XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

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14. Once accepted, the final version will be translated into Spanish or English, although authors should feel free to send the final version in both languages. No charges will be made for style or translation services.

MJ m µl µm mg ml mm min ng

mega joule (s) meter (s) micro liter (s) micro meter (s) milligram (s) milliliter (s) millimeter (s) minute (s) nanogram (s) P probability (statistic) p page CP crude protein PCR polymerase chain reaction pp pages ppm parts per million % percent (with number) rpm revolutions per minute sec second (s) t metric ton (s) TDN total digestible nutrients AU animal unit IU international units

15. Thesis will be published as a Research Article or as a Technical Note, according to these guidelines. 16. Manuscripts not accepted for publication will be returned to the author together with a note explaining the cause for rejection, or suggesting changes which should be made for re-assessment.

17. List of abbreviations: cal cm °C DL50 g ha h i.m. i.v. J kg km L log Mcal

calorie (s) centimeter (s) degree Celsius lethal dose 50% gram (s) hectare (s) hour (s) intramuscular (..ly) intravenous (..ly) joule (s) kilogram (s) kilometer (s) liter (s) decimal logarithm mega calorie (s)

vs

versus

xg

gravidity

The full term for which an abbreviation stands should precede its first use in the text. 18. Scientific names and other Latin terms should be written in italics.

XIII


https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6125 Artículo

Evaluación de rasgos morfológicos y de rendimiento en las poblaciones de Vicia spp. Hamideh Javadi a* Parvin Salehi Shanjani a Leila Falah Hoseini a Masoumeh Ramazani Yeganeh a a

Gene Bank of Research Institute of Forests and Rangelands, Agricultural Research, Education and Extension Organization, Tehran, Iran.

*

Autor de correspondencia: Hjavadim@yahoo.com; Javadi@rifr-ac.ir

Resumen: El estudio se centró en el cálculo de la variación genotípica para las características morfológicas y de rendimiento de forraje de algunos genotipos de alverja para evaluar su potencial de mejora. En 2018-2020 se llevó a cabo un ensayo en pequeñas parcelas en el campo experimental del Instituto de Investigación de Bosques y Pastizales, provincia de Alborz, Irán. Se analizaron cincuenta y ocho (58) genotipos de alverja (Vicia spp.) del banco de genes de recursos naturales de Irán. Hubo una variación genotípica significativa (P<0.01) entre las poblaciones, para todas las características medidas. V. monantha (32845) produjo una planta alta y de vainas grandes, mientras que V. villosa (322) produjo más biomasa que otras variedades. En las estaciones de crecimiento más cortas, la precocidad de V. sativa var. angustifollia (4740,7243), V. sativa var. stenophylla (1862), V. villosa (315, 322) dio lugar a una elevada producción de semillas. También es posible hacer una selección directa de las poblaciones con un alto rendimiento de biomasa basándose en el rendimiento registrado de estas poblaciones durante los experimentos de campo. Un análisis de conglomerados de las poblaciones de arveja analizadas, basado en las características medidas, con una distancia genética de 11.49, creó cinco grupos principales que mostraron la similitud de los miembros de cada grupo. En general, las especies de arveja y sus poblaciones presentaron características de crecimiento, fenología, productividad de forraje y semillas diferentes. La información generada en este estudio proporciona una base para la variedad genética del género Vicia L. y podría ser útil incluirla en los futuros programas de mejoramiento genético. Palabras clave: Rendimiento de biomasa, Características morfológicas, Fenología, Rendimiento de semillas, Vicia spp.

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Recibido: 22/12/2021 Aceptado: 21/04/2022

Introducción Vicia L. es un género con alrededor de 232 especies en el mundo y 45 especies en Irán, perteneciente a la familia de las leguminosas, Fabaceae; es una hierba anual y perenne. Las especies del género Vicia se conocen con el nombre común de arvejas. El género se encuentra principalmente en las regiones mediterránea e irano-turaniana, por ejemplo: en Irán, Anatolia, el Cáucaso, Irak, Afganistán, Asia Central, Talesh, Siria, Armenia, Turkmenistán, Jordania, África del Norte, Grecia, Pakistán y Palestina(1). Las arvejas son plantas forrajeras de corta duración, muy resistentes al frío y a la deshidratación, y pueden cultivarse en climas de secano y de regadío. Fijan el nitrógeno en el suelo mediante la fijación en los nodos de las raíces, y ayudan a la erosión del suelo cuando se las siembra en zonas en pendiente(2,3). Dado que la arveja es una leguminosa, su cultivo aporta nitrógeno al suelo y reduce la incidencia de enfermedades en los cultivos no leguminosos subsiguientes. Su amplia adaptación y su excelente capacidad para producir biomasa la hacen muy atractiva para los agricultores(4). Uno de los atractivos de la arveja es su versatilidad, que permite su utilización como alimento para rumiantes o como abono verde. Crece muy rápidamente en el primer año, por lo que se pueden utilizar las diversas especies de Vicia spp. para mejorar la ganadería en general, la calidad de los piensos, los suelos, la agricultura de forraje, el abono verde, la nutrición humana y la industria farmacéutica(5). El Irán es rico en recursos genéticos del género Vicia, el cual se encuentra ampliamente distribuido en diferentes hábitats y condiciones. La mayoría de las plantas del género Vicia muestran más variedad de características morfológicas y a veces es difícil distinguir las especies de este género(6,7). La variación genética entre los genotipos de Vicia es imprescindible para su utilización eficaz en los planes de mejoramiento vegetal y la conservación efectiva. Existen varios estudios de diversidad de germoplasma, el cual se ha recolectado de muchas especies de plantas del género Vicia en diferentes regiones del mundo. En comparación con otras leguminosas forrajeras anuales, los avances en el cultivo de la arveja (Vicia spp.) son más bien modestos. Ésa ha sido una de las características morfológicas de la planta reportada en V. sativa(8-14), V. faba(15), V. narbonensis(8,10,11,15), V. ervilia(16), V. villosa(10,11), V. atropurpurea(11), V. dasycarpa(8), V. hybrid, V. pannonica, V. lutea, V. peregrine, V. lathyroides y V. grandiflora(11). Hay 335 accesiones de 25 Vicia spp. en el banco genético de recursos naturales de Irán, mismas que se han recogido de diferentes regiones geográficas de Irán. Este estudio tuvo por objeto determinar algunas características morfológicas y rendimientos forrajeros de diferentes genotipos de arveja mediante la recolección de la flora natural de la región de Irán. El presente estudio estudio se centró en la estimación de la variación genotípica para 12 rasgos

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morfológicos dentro de las especies V. michauxii, V. michauxii var. stenophylla, V. monantha, V. narbonensis y V. sativa con tres variedades: V. sativa var. angustifollia, V. sativa var. cordata, V. sativa var. sativa y V. villosa, evaluar su potencial de mejora y su idoneidad para desarrollar nuevas líneas de arveja común con características agronómicas mejoradas relacionadas con la producción y la calidad del grano.

Material y métodos Plasma germinal En este estudio se evaluaron un total de 58 poblaciones de germoplasma. Éste constó de 1 V. michauxii, 1 V. michauxii var. stenophylla, 1 V. monanta, 1 V. narbonensis, 34 V. sativa, 9 V. sativa var. angustifollia, 1 V. sativa var. cordata, 4 V. sativa var. sativa y 6 V. villosa. Las poblaciones fueron adquiridas en el Banco de Recursos Naturales de Irán (Cuadro 1).

Cuadro 1: La lista de las 58 poblaciones de arveja (Vicia spp.) estudiadas

Taxón

Código

V. michauxii V. michauxii V. monantha var.stenophylla V. narbonensis

2944 37129 32845 34878 5321 6646 6654 6681 11760 11761 11762 11763 11764 11771 11772 11774 24062 24069 24074 24076 24084 24097 32972 33456 38517 38523 38526 38527 38528 38531 38532 38533 38536 40310

V. sativa

Código de abreviaturas Vmi Vmis Vmo Vn Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs Vs* Vs* Vs

Origen, provincia Azerbayán Oriental, Qom Kaleybar Kaleybar Kermanshah Lorestán, Aleshtar Azerbayán Oriental Lorestán, Kohdasht Lorestán, Kohdasht Lorestán, Kohdasht Gilán, Rezvanshahr Gilán, Rasht Gilán, Rezvanshahr Gilán, Rasht Gilán, Talesh Gilán, Talesh Gilán, Rezvanshahr Gilán, Rasht Gilan, Astaneh Gilán, Chabuksar Ashrafiyyeh Gilán, Astaneh Gilán, Chabuksar Ashrafiyyeh Gilán, Rahimabad Gilán, Rahimabad Kermanshah, Hersin Hamadan Gilán, Siyahkal Gilán, Talesh Gilán Gilán, Astra Gilán, Rudsar Gilán, Rezvan shahr Gilán, Talesh Gilán Gilán Kermanshah, Salase babajani

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Longitud 47° 50° 47° 48° 46° 33° 33° 33° 37° 36° 37° 37° 37° 37° 37° 37° 37° 36° 37° 36° 37° 37° 34° 47° 49° 49° 48° 48° 50° 49° 49° 38° 36° 34°

02´ 56´ 14´ 10´ 16´ 40´ 17´ 32´ 31´ 51´ 37´ 59´ 32´ 42´ 32´ 11´ 20´ 56´ 19´ 57´ 02´ 01´ 13´ 57´ 57´ 3´ 46´ 58´ 12´ 20´ 4´ 10´ 54´ 49´

Latitud 38° 34° 34° 33° 37° 47° 47° 47° 49° 49° 49° 49° 45° 48° 49° 49° 49° 50° 50° 50° 50° 50° 47° 34° 36° 37° 37° 38° 36° 37° 37° 48° 49° 46°

51´ 11´ 8´ 45´ 54´ 30´ 27´ 37´ 13´ 37´ 07´ 33´ 55´ 55´ 07´ 39´ 47´ 32´ 07´ 35´ 18´ 17´ 25´ 24´ 59´ 36´ 41´ 24´ 48´ 30´ 37´ 20´ 26´ 05´

Altitud (msnm) snm) 1500 2482 1338 1495 1750 1200 1130 1260 280 80 280 100 280 150 20 120 25 170 16 210 40 45 1367 1545 342 405 827 21 608 315 450 600 577 1395


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V. sativa var. angustifollia

V. sativa var.

40315 40326 40334 43100 38524 38525 38530 38534 38535 38537 4740 7243 38529

Vs Vs Vs Vs Vsa Vsa Vsa Vsa Vsa Vsa Vsa Vsa Vsa

34295

Vsc

Kermanshah, Salase Kermanshah, Javanrud babajani Kermanshah, Salase Khozestan, Masjed babajani Gilán, Siahkal solimanTalesh Gilán, Gilán, Talesh Gilán, Rasht Gilán, Rodbar Gilán, Gilan Ilam, Ivan Kohkiloye ve Gilán, Rezvan shahr Boyerahmad, Firozabad Gilán, Rezvan shahr

1862 24631 29802 32900 315 322 6268 14561 28061 34212

Vss Vss Vss Vss Vv Vv Vv Vv Vv Vv

Kermanshah Kermanshah Kohkiloye ve Boyerahmad Kermanshah Alborz, Karaj Karaj Fars, Shiraz, Sepidán, Merkezi, Arak Shashi Ardabil Chahar-mahale

34° 34° 34° 31° 50° 48° 48° 49° 49° 49° 46°

49´ 48´ 51´ 56 14´ 51´ 52´ 35´ 40´ 31´

49° 52° 49°

26´ 5´ 57´ 4´

47° 47° 30° 34° 35°

06´ 06´ 59´ 16´ 83´ 83´ 25´ 09´ 25´ 46´

46° 46° 46° 49° 36° 37° 37° 37° 36° 36° 33° 28° 37°

05´ 33´ 01´ 18´ 53´ 41´ 41´ 0´ 46´ 56´ 38´ 86 28´

1395 1525 1395 870 670 281 215 137 968 187 1170 1900 307

37°

36´

310

34° 34° 51° 46° 51° 51° 51° 49° 48° 50°

31´ 31´ 07´ 09´ 01´ 01´ 98´ 70´ 29´ 59´

1350 1400 2380 1444 1460 1470 2350 1730 1350 2600

cordata V. sativa var. sativa

V. villosa

35° 34° 30° 38° 31°

Bakhtiyari, Borujen

Ensayo de campo Se sembraron en macetas semillas de las 58 poblaciones (en diciembre de 2018). A continuación, las operaciones de siembra y mantenimiento se llevaron a cabo en el campo de investigación del Instituto de Investigación de Bosques y Pastizales, provincia de Alborz, Irán (2018–2020). Una semana antes de la siembra se preparó el suelo como un semillero fino para favorecer el buen establecimiento de las plántulas. El esquema experimental de campo fue un análisis de varianza (ANOVA) con diseño de una vía. Las distancias entre hileras y plantas fueron de 100 y 40 cm, respectivamente. El ensayo se manejó de acuerdo con experiencias anteriores (se practicaron varias escardas manuales, la primera escarda manual se realizó 40 días después de la germinación del cultivo, y luego se repitió cada cuarenta días hasta el final de la temporada de crecimiento, para minimizar la reducción del rendimiento debido a la competencia de las malas hierbas por los nutrientes del suelo, el agua y la radiación solar). Se aplicó el riego durante el ensayo. Se cosechó semilla de las poblaciones durante el período de julio a noviembre de 2020, dependiendo de su madurez.

Características morfológicas Se evaluaron 12 características cuantitativas de diez plantas (de crecimiento normal, rendimiento uniforme, libres de enfermedades y plagas de insectos) de cada una de las 58 poblaciones de Vicia, incluyendo los días hasta la germinación, los días hasta la primera floración, los días hasta la floración total y los días hasta la maduración de la semilla, la altura de la planta (al 50 % de la floración, cm), la longitud del entrenudo (segundo entrenudo al 50 % de la floración, cm), el número de tallos, la longitud de la vaina (cm), el ancho de la vaina

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(cm), el índice de la vaina (longitud/anchura de la vaina), el rendimiento de biomasa (peso fresco de la planta) (g), y peso seco de la planta (g)(17).

Análisis de datos Los datos se sometieron a un análisis de la varianza (ANOVA) utilizando el sistema de software SAS(18). Las diferencias significativas entre los valores medios de 12 rasgos se compararon con la prueba DMRT de Duncan. La correlación de Pearson se determinó mediante el programa SPSS v.21. Para evaluar la información contenida en los datos morfológicos recogidos, se llevó a cabo un análisis de componentes principales (ACP) mediante el software Minitab (versión 15). Se utilizó el ACP para identificar los rasgos más importantes (altura de la planta, longitud del entrenudo, número de tallos, longitud de la vaina, ancho de la vaina, índice de la vaina, rendimiento de la biomasa, peso seco, días hasta la germinación, días hasta la primera floración, días hasta la floración total, días hasta la maduración) en el conjunto de datos. Las poblaciones de valores medios se utilizaron para crear una matriz de correlación de la que se extrajeron las puntuaciones estandarizadas del ACP y se realizó un gráfico de dispersión en los dos primeros ACP. Se realizó un análisis de conglomerados mediante los métodos de Ward y la distancia euclidiana y se calculó un dendrograma.

Resultados Los resultados del análisis de la varianza revelaron una variación significativa (P<0,01) en ocho rasgos morfológicos y de rendimiento entre taxones y poblaciones de Vicia spp., con excepción del ancho de la vaina, entre las diversas poblaciones (Cuadro 2). El Cuadro 3 muestra la comparación de las características morfológicas y de rendimiento medios en nueve taxones de Vicia spp. Los valores de altura de la planta, longitud del entrenudo y número de tallos difieren entre 24.50-150 cm, 3.29-15 cm y 2.81-9 cm, respectivamente. Los valores más altos para la altura de la planta (150 cm), el número de tallos (9) y la longitud del entrenudo (15 cm), se mostraron en V. monantha (Vmo) y V. michauxii var. stenophylla (Vmis), respectivamente. La variación de la longitud de la vaina entre los taxones fue significativa y va de 1.06 cm, en V. sativa var. cordata (Vsc), a 4 cm, en V. monantha (Vmo). No hubo diferencias significativas en el ancho de la vaina entre los taxones, los cuales se dividieron en dos grupos (a y b); así, dos taxones de V. michauxii (Vmi y Vmis) tuvieron la vaina más ancha (1.14 y 1.1 cm). Hubo diferencias significativas en los rasgos de rendimiento de biomasa y peso seco, y los valores más altos (rendimiento de biomasa=60.12 g y peso seco=15.63 g) se observaron en V. villosa (Vv). Se compararon cincuenta y ocho (58) poblaciones de Vicia spp. en cuanto a los rasgos vegetativos y fenológicos (Tabla 4). Hubo un amplio rango de valores en la altura de la planta desde 19 cm en V. sativa var. angustifollia (38534) hasta 150 cm en V. monantha (32845), también el mayor valor de la altura de la planta entre las poblaciones de las especies se mostró en V. villosa (322) (100.33 cm). V.michuxii var. stenophylla (37129) (100 cm), V. sativa (38527) (90 cm) y V. sativa var. cordata (34295) (85.13 cm). La longitud del entrenudo era

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muy diferente, desde 1,83 cm en V. sativa (24062, 40334, 43100) hasta 15 cm en V. michauxii var. stenophylla (37129). Asimismo, se observaron 9.83, 8.69 y 8.28 cm de longitud de entrenudos en V. sativa (38527), V. sativa var. cordata (34295) y V. sativa var. angustifollia (38525), respectivamente. El mayor y el menor número de tallos fueron 2 y 15, que se mostraron en dos taxones diferentes de especies de V. sativa (Vsa38530 y Vs11774). Este rasgo en las poblaciones de V. villosa no presentaba diferencias significativas. Cuatro poblaciones de V. sativa (38527, 33456, 24074 y 32972), V. sativa var. angustifollia (38525) y V. monantha (32845), tuvieron la mayor vaina en términos de longitud (4-4,53 cm) y las poblaciones V. michauxii var. stenophylla (37129), y V. sativa (5321) tuvieron la mayor vaina en términos de anchura (1,1 y 1,06 cm). En la comparación de los rasgos de rendimiento (rendimiento de biomasa y peso seco), tres poblaciones de V. sativa —Vs11761, Vs24062, Vs40326— y dos poblaciones de V. villosa —Vv322, Vv6268— tuvieron los mayores valores de estos rasgos: Vs11761 (83 y 26 g), Vs24062 (83 y 26 g), Vs40326 (103.67 y 36.33 g), Vv322 (108.33 y 38.60) y Vv6268 (83.50 y 19.73 g). Los resultados de las características fenológicas mostraron que todas las poblaciones basadas en los rasgos de días hasta la germinación y días hasta la primera floración se dividieron en dos grupos (a y b). V. narbonesis (34878), V. monantha (32845) y dos taxones de V. michauxii (Vmi2944 y Vmis37129) tuvieron el mismo valor en los rasgos de días hasta la germinación y días hasta la primera floración, pero las poblaciones de V. sativa var. angustifollia (Vsa4740, Vsa7243), V. sativa var. stenophylla (Vss1862, Vss24631) y dos poblaciones de V. villosa (Vv315, Vv6268) con 21 y 90 días hasta la germinación y primera floración se distinguieron del resto de poblaciones por una germinación y floración más tempranas. En relación con los días de floración total y rasgos de madurez, las poblaciones se dividieron en cuatro grupos (a, b, c y d). Días hasta la floración total en cuatro grupos: 125a,120b,115c,107d y maduración de las semillas: 167a,162b,158c,150d. Las poblaciones del grupo d (107 y 150 d de floración y maduración de las semillas) fueron las que menos tiempo necesitaron para la floración completa y la maduración de las semillas. Es decir, alcanzaron la plena floración y la madurez de las semillas antes que otras poblaciones. Las poblaciones de V. sativa var. angustifollia (Vsa4740, Vsa7243), V. sativa var. stenophylla (Vss1862, Vss29802, Vss32900) y V. villosa (Vv315, Vv6268) tuvieron el periodo más corto para la floración completa y la maduración de las semillas (Cuadro 4). El análisis de las correlaciones genéticas entre los rasgos mencionados en las poblaciones de arveja analizadas reveló la existencia de varios coeficientes positivos significativos (Cuadro 5), a saber, entre la altura de la planta con la longitud del entrenudo (rgxy=0.43; P<0.01), el número de tallos (rgxy=0.38; P<0.01): entre la longitud de la vaina y la longitud del entrenudo (rgxy=0.24; P<0.05), el ancho de la vaina (rgxy =0.23; P<0.05), el día hasta la germinación (rgxy=0.28; P<0.05), días hasta la primera floración (rgxy=0.28; P<0.05) y días hasta la madurez (rgxy=0.26; P<0.05), y entre el índice de la vaina y los días hasta la germinación (rgxy =0.23; P<0.05) y los días hasta la primera floración (rgxy=0.23; P<0.05). Por otro lado, la relación entre el ancho de la vaina y el índice de vaina (rgxy =-0.26; P<0.05), el rendimiento de biomasa (rgxy =-0.35; P<0.01) y el peso seco (rgxy =-0.28; P<0.05), y entre la longitud del entrenudo y el peso seco (rgxy=-0.38; P<0.01) fueron negativos y significativos. 851


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El análisis de componentes principales bidimensional que muestra la relación entre los rasgos cuantitativos de las poblaciones estudiadas se presenta en la Figura 1. Se separaron las poblaciones de V. sativa var. angustifolia (4770, 7243), V. sativa var. sativa (1862), V. villosa (315, 6268) se separaron parcialmente por PC1; los rasgos relacionados con esta separación son principalmente rasgos fenológicos (día a la germinación, días a la primera floración, días a la floración total, días a la madurez). Un análisis de conglomerados de las poblaciones de Vicia spp. analizadas mostró cinco grupos principales (Cuadro 6 y Figura 2). El clúster G1 contenía cinco poblaciones, pertenecientes a V. sativa var. angustifolia con dos poblaciones (7243, 4740), V. sativa var. sativa, con una población (1862), y V. villosa con dos poblaciones (315, 6268). Se caracterizan por los valores más bajos de los rasgos fenológicos (días hasta la germinación, días hasta la primera floración, floración total y días hasta la maduración de las semillas). El clúster G2 contenía 13 poblaciones: 11 pertenecientes a V. sativa (6646, 6681, 11761, 24062, 24069, 24074, 32972, 40310, 40315, 40326, 40334), la población 38530 de V. sativa var. angustifolia y la 322 de V. villosa. También se caracterizan por la mayor cantidad de rasgos vegetativos, de semillas y de rendimiento en comparación con otras poblaciones. El grupo G3 incluía 16 poblaciones pertenecientes a V. sativa (6654, 11760, 11762, 11771, 11772, 24076, 24084, 24097, 43100), la población 38529 de V. sativa var. angustifollia, V. sativa var. sativa (24631, 29802, 32900), 28061, 34212 y 14561 de V. villosa, con gran cantidad de rasgos vegetativos se recogieron en un grupo. El clúster G4 contenía siete poblaciones: cinco pertenecen a la especie V. sativa (11763, 11764, 11774, 38526, 38527), la población 34295 de V. sativa var. cordata y una población de V. monantha (32845). Éstas fueron clasificadas como las que alcanzaron los valores más altos en altura de la planta, número de tallos y rasgos vegetativos en comparación con otros grupos. El clúster G5 fue el más grande, con 17 poblaciones: nueve de V. sativa (5321, 33456, 38517, 38523, 38528, 38531, 38532, 38533, 38536), cinco de V. sativa var. angustifollia (38524, 38525, 38534, 38535, 38537), una de V. michauxii (2944), una de V. michauxii var. stenophylla (37129) y una de V. narbonensis (34878). Se las clasificó como las poblaciones con los valores más altos en los rasgos vegetativos y de vainas. El análisis de componentes principales (ACP) de los 12 rasgos cuantitativos se resume en el Cuadro 7. Los cinco primeros CP tenían valores propios >1 y a ellos se debía más del 80 % de la variación total en los rasgos vegetativos y fenológicos. El número de días hasta la germinación, los días hasta la primera floración, los días hasta la floración total y los días hasta la maduración de las semillas tuvieron una alta carga en el CP1 y representaron el 25.7 % de la variación total. En el CP2, el rendimiento de biomasa y el peso seco representaron el 21 % de la variación total. En el CP3, la altura de la planta y la longitud del entrenudo representaron el 14.3 % de la variación total. El CP4 aportó el 11.2 % de la variación total de los rasgos en estas poblaciones con valores altos de longitud de la planta y de número de tallos. El CP5 representó el 9.8 % de la variación total con la longitud, la anchura y el índice de la vaina. En general, para los 12 rasgos vegetativos y fenológicos estudiados, el CP1 y el CP2 contribuyeron más del 46 % de la variación total de los rasgos, en la mayoría de los rasgos fenológicos y en los relacionados con el rendimiento. Esto indica que estos rasgos pueden utilizarse para clasificar las poblaciones estudiadas. 852


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Cuadro 2: Análisis de varianza de ocho características morfológicas de 58 poblaciones de alverja (Vicia spp.) Fuentes de variación

Ancho de la vaina

Índice de la vaina

25.93**

Longitud de la vaina 5.23**

0.47**

12.11**

15.62**

1.89**

346.70

2.28

2.58

0.39

35.88

29.18

32.38

22.77

GL

Altura de la planta

Longitud del entrenudo

Número de tallos

Taxón

8

3770.70**

48.92**

Población

48

905.59**

Error

150

CV %

*, ** significativo a los niveles 0.05 y 0.01, respectivamente;

ns

9.19**

Rendimiento de la biomasa 3809.63**

223.70**

0.06 ns

7.76**

1967.42**

202.36**

0.05

1.30

218.67

18.08

39.08

22.53

44.56

48.83

Peso seco

no significativo.

Cuadro 3: Comparación de medias de 8 características en diferentes especies de Vicia spp.

Especie V. michauxii (Vmi) V. michauxii var. V. monantha (Vmo) stenophylla (Vmis) V.narbonensis (Vn) V. sativa (Vs) V. sativa var. angustifollia V. sativa var. cordata (Vsc) (Vsa) V. sativa var. sativa (Vss) V. villosa (Vv)

Altura de la planta (cm) 63.38 cd 100.0 b 150.0 a 24.50 e 48.41 de 45.07 de 85.13 bc 54.67 ce 63.56 cd

Longitud del entrenudo (cm) 6.56 bc 15.0 a 8.0 b 4.75 cd 4.8 cd 6.9 bc 8.69 b 3.29 d 3.36 d

Número de tallos 2.81 b 5.0 b 9.0 a 3.0 b 5.08 b 4.6 b 8.75 a 4.58 b 4.5 b

853

Longitud de la vaina (cm)bc 2.54 2.5 bc 4.0 a 3.3 ab 2.88 bc 3.27 ab 1.06 d 2.0 cd 2.17 c

Ancho de la vaina (cm) 1.14 a 1.1 a 0.6 b 0.65 b 0.56 b 0.60 b 0.29 b 0.5 b 0.51 b

Índice de la vaina 4.36 b 2.27 c 6.67 a 5.1 ab 5.33 ab 5.48 ab 3.75 bc 4.0 bc 4.26 b

Rendimiento de la biomasa (g) 9.59 cd 20.0 bd 0.06 d 5.13 cd 35.06 b 19.03 bd 27.92 bc 41.08 ab 60.12 a

Peso seco (g) 5.46 bc 5.0 bc 0.01 c 1.15 c 9.16 ab 5.18 bc 6.92 bc 9.32 ab 15.63 a


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Cuadro 4: Comparación de medias de 12 características de 58 poblaciones de diferentes especies de Vicia spp. Población

Vmi2944 Vmis37129 Vmo32845 Vn34878 Vs5321 Vs6646 Vs6654 Vs6681 Vs11760 Vs11761 Vs11762 Vs11763 Vs11764 Vs11771 Vs11772 Vs11774 Vs24062 Vs24069 Vs24074 Vs24076 Vs24084 Vs24097 Vs32972 Vs33456 Vs38517 Vs38523 Vs38526 Vs38527 Vs38528

Altura de la planta (cm)

Longitud del entrenudo (cm)

78.56 c-e 100 b 150 a 24.50 i-k 43.88 e-k 44.33 e-k 28.33 h-k 63.00 c-h 56.67 c-k 66.67 b-g 37.67 f-k 80.00 b-e 61.67 c-I 52.33 d-k 65.00 b-h 68.33 b-f 40.00 f-k 41.00 f-k 49.67 d-k 41.33 f-k 55.00 c-k 51.33 d-k 44.67 e-k 43.43 e-k 34.67 f-k 43.33 e-k 86.17 b-d 90.00 bc 53.40 c-k

7.94 b-e 15 a 8 b-e 4.75 f-p 4.00 i-p 2.83 n-p 2.00 p 3.33 l-p 4.50 g-p 6.17 c-l 3.67 j-p 6.33 c-i 5.17 e-o 4.83 f-p 3.17 m-p 4.33 h-p 1.83 p 2.50 n-p 4.17 h-p 3.50 k-p 5.33 d-o 3.00 n-p 2.83 n-p 6.07 c-m 6.17 c-l 7.33 c-g 6.50 c-j 9.83 b 8.00 b-e

Número de tallos

Longitud de la vaina (cm)

Ancho de la vaina (cm)

2.67 g-i 5 f-i 9 b-d 3.00 g-i 2.50 hi 4.67 f-i 4.00 f-i 5.00 f-i 4.67 f-i 5.33 f-h 6.00 e-g 11 bc 11.67 b 4.33 f-i 4.67 f-i 15.00 a 4.67 f-i 5.33 f-h 6.00 e-g 4.33 f-i 4.67 f-i 6.00 e-g 3.00 g-i 4.86 f-i 3.33 f-i 3.67 f-i 6.33 f-i 3.00 g-i 6.40 d-f

2.87 c-j 2.5 f-k 4 a-c 3.30 b-g 2.14 g-l 2.83 c-j 2.00 h-l 3.97 a-d 2.00 h-l 2.50 f-k 2.50 f-k 3.33 b-g 2.67 e-k 2.00 f-k 2.00 f-k 2.67 e-k 2.00 f-k 3.83 a-e 4.00 a-c 2.50 f-k 2.67 e-k 2.00 f-k 4.00 a-c 4.04 a-c 2.50 f-k 3.17 b-h 2.73 e-k 4.53 a 3.63 a-f

0.82 ab 1.1 a 0.6 bc 0.65 bc 1.06 a 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.47 bc 0.47 bc 0.50 bc 0.50 bc 0.57 bc 0.64 bc 0.53 bc 0.60 bc 0.40 bc 0.60 bc 0.63 bc

Índice de la vaina

Rendimiento de la biomasa (g)

Peso seco (g)

Días hasta la germinación

Días hasta la primera floración

Días hasta la floración total

Días hasta la maduración

3.72 k2.27 p a6.67 op 5.10 fh p 2.00 n c5.67 4.00 jk 7.93 p j4.00 ab 5.00 fp f5.00 n a6.67 n e5.33 h j4.00 m 4.00 jp e5.33 p j4.00 m 7.67 ap a 8.67 d d5.50 5.33 el j4.00 m 7.11 ap b6.39 f g4.72 i f5.28 n b6.18 m a7.56 5.75j be k

10.15 j-n 20.00 h-n 0.06 n 5.13 l-n 2.07 mn 61.83 b-d 42.67 e-i 74.83 bc 53.00 c-g 83.00 ab 19.00 h-n 45.00 e-h 51.17 c-g 56.67 b-f 41.50 e-i 53.00 c-g 83.00 ab 37.17 e-k 44.00 d-h 41.50 e-i 44.00 d-h 45.00 e-h 48.00 c-h 21.29 h-n 11.27 j-n 25.87 g-n 18.92 h-n 20.41 h-n 34.49 e-l

2.66 i5.00 gn n 0.01 n k1.16 0.55 ln 14.61c n 10.83 -f 18.43 d-i 15.27 cd 26.00 c-f 5.06 gb e9.33 n e9.03 k 11.43 l e8.93 d-h 15.27 l 26.00 c-f 10.43 b 10.43 d-j e8.93 d-j 10.43 l e8.77 d-j 15.10 m g5.30 c-f 3.05 hn f7.17 n g5.50 n h3.91 n e8.91 n l

28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a 28 a

95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a 95 a

115 c 115 c 115 c 120 b 115 c 115 c 115 c 115 c 115 c 115 c 115 c 120 b 115 c 115 c 120 b 115 c 120 b 115 c 115 c 120 b 115 c 115 c 120 b 115 c 115 c 115 c 115 c 115 c 115 c

158 c 158 c 158 c 162 b 158 c 158 c 158 c 158 c 158 c 162 b 158 c 162 b 158 c 158 c 162 b 158 c 162 b 158 c 158 c 162 b 158 c 158 c 162 b 158 c 158 c 158 c 158 c 162 b 158 c

854


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Población

Vs38531 Vs38532 Vs38533 Vs38536 Vs40310 Vs40315 Vs40326 Vs40334 Vs43100 Vsa38524 Vsa38525 Vsa38530 Vsa38534 Vsa38535 Vsa38537 Vsa4740 Vsa7243 Vsa38529 Vsc34295 Vss1862 Vss24631 Vss29802 Vss32900 Vv315 Vv322 Vv6268 Vv14561 Vv28061 Vv34212

Altura de la planta (cm)

Longitud del entrenudo (cm)

Número de tallos

Longitud de la vaina (cm)

Ancho de la vaina (cm)

Índice de la vaina

Rendimiento de la biomasa (g)

46.00 e-k 29.80 g-k 33.30 f-k 36.33 f-k 33.33 f-k 38.33 f-k 44.67 e-k 31.33 f-k 22.00 j-k 29.60 g-k 50.44 d-k 65.33 b-h 19.00 k 36.50 f-k 43.67 e-k 49.67 d-k 54.33 c-k 30 f-k 85.13 b-d 44.67 e-k 51.00 d-k 67.33 b-g 55.67 c-k 55.00 c-k 100.33 b 47.67 e-k 58.33 c-j 51.67 d-k 68.33 b-f

Peso seco (g)

Días hasta la germinación

Días hasta la primera floración

Días hasta la floración total

Días hasta la maduración

6.40 c-k 5.20 f-i 2.84 c-j 0.60 bc 4.68 h13.00 i-n 3.95 h28 a 95 a 115 c 158 c 7.60 b-f 4.80 f-i 2.00 f-k 0.64 bc 3.27 l8.35 k-n 2.00 i28 a 95 a 115 c 162 b n bn i4.74 f-p 3.40 f-i 3.66 a-f 0.62 bc 5.93 10.54 j-n 2.29 28 a 95 a 115 c 158 c p hn k7.00 c-h 3.67 f-i 2.23 g-k 0.50 bc 4.47 3.04 mn 0.83 28 a 95 a 115 c 158 c k an 3.17 m-p 3.67 f-i 3.33 b-g 0.50 bc 6.67 55.00 c-g 15.77 28 a 95 a 115 c 158 c o bn 2.50 n-p 3.67 f-i 3.17 b-h 0.50 bc 6.33 51.33 c-g 14.63 28 a 95 a 115 c 158 c h c-e 2.33 op 4.33 f-i 3.50 a-f 0.50 bc 7.00 a103.67 a 36.33 28 a 95 a 120 b 162 b i ac-f e1.83 p 4.67 f-i 3.33 b-g 0.43 bc 7.83 41.50 e-i 8.93 28 a 95 a 115 c 158 c f na 1.83 p 4.33 f-i 1.50 kl 0.50 bc 3.00 9.57 j-n 0.33 28 a 95 a 120 b 162 b c jl j7.70 b-f 4.40 f-i 3.16 b-h 0.78 ab 4.07 7.18 l-n 1.95 28 a 95 a 115 c 158 c p amng8.28 b-d 5.56 f-h 4.22 ab 0.61 bc 6.96 19.92 h-n 5.62 28 a 95 a 115 c 162 b p cn 6.67 c-i 2.00 i 3.17 b-h 0.53 bc 5.69 29.33 e-n 10.98 28 a 95 a 115 c 162 b g bn g5.50 d-n 5.00 f-i 3.25 b-h 0.50 bc 6.50 26.75 f-n 5.80 28 a 95 a 115 c 162 b k d-h 6.50 c-j 2.50 hi 2.75 d-k 0.65 bc 4.29 i4.55 l-n 1.25 k28 a 95 a 115 c 158 c i fn k8.00 b-e 5.67 f-h 2.93 c-i 0.60 bc 4.89 4.70 l-n 1.05 28 a 95 a 115 c 162 b o jn e3.50 k-p 5.00 f-i 2.00 h-l 0.50 bc 4.00 45.00 f-h 9.33 21 b 90 b 107 d 150 d n en g5.17 e-o 4.33 f-i 2.67 e-k 0.50 bc 5.33 18.67 h-n 5.67 21 b 90 b 107 d 150 d p p k l4 i-p 3 g-i 0.6 m 0.3 c 2.00 3.10 mn 0.60 28 a 95 a 115 c 158 c m kn f8.69 bc 8.75 c-e 1.06 l 0.29 c 3.75 27.92 e-n 6.92 28 a 95 a 115 c 158 c n 4.33 h-p 4.33 f-i 2.00 0.50 bc 4.00 j31.67 e-m 9.00 e21 b 90 b 107 d 150 d p kn 2.33 op 5.00 f-i 1.83 i-l 0.50 bc 3.67 56.67 b-f 11.43 21 b 90 b 125 a 167 a p fl e3.50 k-p 4.33 f-i 2.50 h-l 0.50 bc 5.00 41.50 e-i 8.93 28 a 95 a 107 d 150 d p ld-he3.00 n-p 4.67 f-i 1.67 j-l 0.50 bc 3.33 34.50 e-l 7.93 28 a 95 a 107 d 150 d n jl 2.83 n-p 4.33 f-i 2.00 h-l 0.50 bc 4.00 53.83 c-g 13.08 21 b 90 b 107 d 150 d p fn 4.00 i-p 4.33 f-i 2.50 f-k 0.50 bc 5.00 108.33 a 38.60 28 a 95 a 115 c 158 c p c-g 3.17 m-p 4.67 f-i 1.67 j-l 0.53 bc 3.17 83.50 ab 19.73 21 b 90 b 107 d 150 d n fa 4.50 g-p 4.67 f-i 2.67 e-k 0.50 bc 5.33 57.71 b-e 10.83 28 a 95 a 115 c 158 c m-p bc 2.00 p 4.33 f-i 2.00 h-l 0.50 bc 4.00 j18.00 h-n 3.73 h28 a 95 a 115 c 158 c n jd-i e3.67 j-p 4.67 f-i 2.17 g-l 0.53 bc 4.06 39.33 e-i 7.80 28 a 95 a 115 c 158 c p n Letras diferentes indican diferencias significativas entre las distintas poblaciones de la misma especie. P<0.05. V. michauxii (Vmi), V. michauxii var. stenophylla (Vmis), V. monantha (Vmo), pV. narbonensis (Vn), V. sativan(Vs), V. sativa var. angustifollia (Vsa), V. sativa var. cordata (Vsc), V. sativa var. sativa (Vss), V. villosa (Vv).

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Cuadro 5: Matriz de correlación simple para las 12 características de las poblaciones de Vicia spp.

Características

Longitud del entrenudo Número de tallos Longitud de la vaina Ancho de la vaina Índice de la vaina Rendimiento de la biomasa Peso seco Días hasta la germinación Días hasta la primera floración Días hasta la floración total Días hasta la maduración

Altura de la planta

Longitud de entrenudos

0.43** 0.38** 0.13 ns 0.10 ns 0.09 ns 0.11 ns

0.11ns 0.24* 0.51 ns -0.06 ns -0.46 ns

0.13 ns 0.04 ns

Rendimiento biomasa

Días a la germinación

Longitud de la vaina

Ancho de la vaina

Índice de vainas

0.03 ns -0.22 ns 0.16 ns 0.14 ns

0.23* 0.86 ns -0.03 ns

-0.26* -0.35**

0.20 ns

-0.38** 0.19 ns

0.07 ns 0.06 ns

0.03 ns 0.28*

-0.28* 0.11 ns

0.22 ns 0.23*

0.95 ns -0.16 ns

-0.09 ns

0.04 ns

0.19 ns

0.06 ns

0.28*

0.11 ns

0.23*

-0.16 ns

-0.09 ns

1 ns

-0.08 ns

-0.03 ns

0.05 ns

0.17 ns

0.03 ns

0.15 ns

0.04 ns

0.07 ns

0.46 ns

0.46 ns

-0.07 ns

0.13 ns

0.02 ns

0.26*

0.06 ns

0.21 ns

-0.03 ns

0.02 ns

0.50 ns

0.50 ns

Número de tallos

Peso seco

*, ** significativos a los niveles 0.05 y 0.01, respectivamente; ns no significativo.

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Días a la primera floración

Días a la floración total

0.92 ns


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Cuadro 6: Comparación de medias de 12 características de cinco grupos de alverja producidos en la Figura 2

G1

Altura de la planta (cm) 50.27 b

G2

50.97 b

3.40 c

4.36 c

3.24 a

0.50 b

6.51 a

63.15 a

18.94 a

28.00 a

95.00 a

116.15 a

159.54 a

G3

49.50 b

3.43 c

4.60 b

2.04 c

0.49 c

4.14 d

37.73 c

8.20 c

27.56 b

94.69 b

115.56 b

158.31 b

G4

88.76 a

6.98 b

9.25 a

3.00 b

0.48 c

5.93 b

30.92 c

7.14 c

28.00 a

95.00 a

115.71 b

159.14 a

G5

43.91 c

7.12 a

4.21 c

3.01 b

0.68 a

4.72 c

13.43 d

3.44 d

28.00 a

95.00 a

115.29 b

159.18 a

Grupos

Longitud Longitud Número del de la de entrenudo vaina tallos (cm) (cm) c c 3.80 4.53 2.07 c

abc

Ancho de la vaina (cm) 0.51 b

Índice de la vaina

Rendimiento de la biomasa (g)

Peso seco (g)

Días a la germinación

4.10 d

46.53 b

11.36 b

21.00 c

Días Días Días hasta hasta la hasta la la primera floración maduración floración total 90.00 c 107.00 c 150.00 c

Letras diferentes indican diferencias entre las distintas poblaciones de la misma especie (P<0.05).

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Cuadro 7: Valores propios, la proporción de la varianza, y los rasgos morfológicos que contribuyeron a los cinco primeros componentes principales (CP) Variable Altura de la planta Longitud del entrenudo Número de tallos Longitud de la vaina Ancho de la vaina Índice de la vaina Rendimiento de la biomasa Peso seco Días hasta la germinación Días hasta la primera floración Días hasta la floración total Días hasta la maduración Valor propio Proporción Acumulado

CP1

CP2

CP3

CP4

CP5

0.058 0.208 0.050 0.310 0.141 0.230 -0.144 -0.101 0.464 0.464 0.380 0.419 3.340 0.257 0.257

-0.029 0.302 -0.107 -0.154 0.303 -0.332 -0.53 -0.541 -0.017 -0.017 -0.129 -0.100 2.723 0.210 0.467

0.466 0.428 0.176 0.389 0.243 0.265 -0.004 0.043 -0.102 -0.102 -0.338 -0.267 1.856 0.143 0.610

0.441 0.055 0.668 -0.244 -0.301 -0.084 0.062 -0.042 0.045 0.045 0.057 0.014 1.452 0.112 0.721

-0.267 -0.242 0.075 0.378 -0.357 0.533 -0.236 -0.321 -0.075 -0.075 -0.164 -0.151 1.279 0.098 0.820

Figura 1: Dos componentes principales que muestran la relación entre 12 rasgos de 58 poblaciones de Vicia spp.

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Figura 2: Dendrograma de 58 poblaciones de Vicia spp. explicado por el agrupamiento de enlaces completos de 12 características

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Discusión En este estudio, se investigó la diversidad genética de 58 poblaciones de Vicia spp. con base en sus características morfológicas y fenológicas. Debido a ello, el análisis de la diversidad genética de los germoplasmas mediante rasgos morfológicos es un paso inicial para la mejora de los cultivos(19-22). Hubo una variación genotípica significativa (P<0.01) entre 58 accesiones de germoplasma de Vicia spp. para todos los rasgos vegetativos y de rendimiento medidos: longitud de la planta, longitud del entreno, número de tallos, longitud de la vaina, ancho de la vaina, índice de la vaina, rendimiento de la biomasa y peso seco. Las estimaciones de la variación genotípica y la repetibilidad de estos rasgos indicaron la variación genética potencial disponible entre las accesiones de germoplasma dentro de Vicia spp. investigadas. Ebrahimi et al.(23) obtuvieron resultados similares sobre los rasgos morfológicos de las plantas y las semillas de los genotipos de judía blanca, Mikic et al(12) sobre el rendimiento de forraje y semillas de tres líneas de alverja común y Berhanu y Abera(24) sobre el rendimiento de forraje de la investigación de especies de alverja. Una comparación entre taxones (V. sativa: Vs, Vsa, Vsc and Vss, V. mchauxii: Vmi and Vmis, V. monantha: Vmo, V. narbonensis: Vn y V. villosa: Vv) mostró a V. monantha (Vmo) con altos valores de altura de la planta, número de tallos, longitud de la vaina y a V. villosa con altos valores de rendimiento de biomasa y peso seco. Berhanu y Abera(24) demostraron que, entre las especies de alverja (V. sativa, V. villosa, V. dasycarpa y V. bengalensis), V. dasycarpa y V. villosa fueron las especies con mejor rendimiento forrajero. Así pues, las especies de alverja ensayadas en el presente estudio podrían utilizarse para la expansión de los pastos y la producción de forraje, en zonas de exclusión del ganado, en franjas forrajeras, como siembra de fondo con cultivos alimentarios, o como cultivo forrajero de traspatio en los pastos del país. Las poblaciones demostraron una elevada variación en la altura de la planta, la longitud de los entrenudos, el número de tallos, la longitud de las vainas, el rendimiento de biomasa y el peso seco. Las poblaciones Vmo32845, Vv322 y Vmis37129 mostraron los valores más altos de altura de la planta; las poblaciones Vmi37129, Vs38527 y Vsc34295, de longitud del entrenudo; las poblaciones Vs11774, Vs11764, Vs11763, de número de tallos; las poblaciones Vs38527, Vmo32845 y Vsa38525, de longitud de la vaina, y las poblaciones Vs11761, Vs24062, Vs40326, Vv322 y Vv6268, de rendimiento de biomasa y peso seco. Sin embargo, se recomienda ampliar la base genética de diversas fuentes para incluir la mayor parte de los determinantes genéticos de estas características(25). Esta variabilidad puede aprovecharse en los programas de mejora de forrajes para seleccionar un material vegetal adaptado a las zonas áridas y semiáridas(26). La fenología (precocidad y tardanza) de las especies de alverja tiene un gran efecto en la productividad y rendimiento de las semillas. La maduración tardía para el forraje y la semilla se registró a los 125 y 167 días, respectivamente. Esto podría deberse a las elevadas y prolongadas precipitaciones en la región de las poblaciones, que favorecieron el crecimiento vegetativo y retrasaron las etapas de recolección de forraje y semillas. Los resultados indicaron

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que, en el caso de las poblaciones de alverja analizadas, se necesitaron de 107 a 125 y de 150 a 167 d después del brote de las plántulas para la floración total y la maduración de las semillas, respectivamente. En promedio, la diferencia de cosecha de forraje y de rendimiento de semillas entre las poblaciones es de unos 18 y 17 días. Esto indica que las poblaciones evaluadas responden de maneras diferentes en lo que respecta a estos importantes rasgos agronómicos. Según Getnet et al.(27), Vicia narbonensis y Vicia sativa son especies de maduración temprana, y Vicia villosa, de maduración tardía. Sin embargo, en este estudio se recomiendan dos poblaciones de V. villosa (315 y 6268) y cuatro poblaciones de V. sativa var. angustifolia (4740, 7243), V. sativa var. sativa (1862, 29802, 32900) con 107 y 150 días para la floración y la maduración de la semilla para la producción de semillas debido a su precocidad, mientras que no se aconseja el cultivo de especies de maduración tardía como V. sativa var. sativa (24631) para este fin. Existe una relación directa entre la longitud de la planta y la longitud del entrenudo y el número de tallos, lo que indica que las plantas altas producen entrenudos largos y un mayor número de tallos. Además, la longitud y el ancho de la vaina tienen una relación directa con el número de días hasta la germinación, floración y maduración de la semilla, lo que significa que las vainas largas y anchas se producen por la floración tardía y el tiempo de maduración de la semilla. En los cereales, la correlación entre el rendimiento de grano y la altura de la planta suele ser negativa, pero en las leguminosas, esta correlación suele ser positiva, ya que las leguminosas tienen un crecimiento ilimitado, por lo que, al aumentar la altura, se producen más vainas. Esto que tiene un efecto positivo en el rendimiento, por lo que se obtuvieron resultados similares en las características de los genotipos del frijol blanco, en los que los altos rendimientos del grano estuvieron estrechamente correlacionados con los días hasta la floración y con la altura de la planta(23), y en las especies del género Lens(28). En el ACP, dado que el primer componente incluye cambios que no son explicados por el segundo componente y que los dos componentes son independientes entre sí, los dos componentes se intersectaron verticalmente y en forma de diagrama biplot para determinar la diversidad entre los diferentes genotipos y determinar los genotipos lejanos y cercanos que se utilizarán. Los rasgos fenológicos (días hasta la germinación, días hasta la primera floración, días hasta la floración total y días hasta la maduración) explicaron las variaciones registradas en las poblaciones en el CP1. Por otro lado, los rasgos de rendimiento (rendimiento de biomasa y peso seco) explicaron la variación observada en las poblaciones en el CP2. La varianza total acumulada en los dos primeros CP fue superior al 46%, lo que indica el alto grado de diversidad entre los rasgos estudiados. Además, los rasgos pueden utilizarse como rasgos fenotípicos para diferenciar las poblaciones. En la parcela PCA (Figura 1), las poblaciones de V. sativa var. angustifolia (Vsa7243, Vsa4740), V. sativa var. sativa (1862) y V. villosa (Vv315, Vv6268) se separaron de las demás poblaciones y se situaron a la izquierda del eje X por contener menos rasgos fenológicos (los cuales fueron importantes en el primer componente). Por lo tanto, se recomiendan estas poblaciones para las zonas con períodos de crecimiento cortos. Las poblaciones V. sativa (40326) y V. villosa (322), por contener un alto valor de biomasa y peso seco, se sitúan en la parte inferior del eje Y (efecto negativo de la biomasa y el peso seco sobre el segundo

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componente). Como resultado, dos poblaciones ⸻V. sativa (40326) y V. villosa (322)⸻ producen más rendimiento de forraje que otras poblaciones. En el presente estudio, las 58 poblaciones de Vicia spp. se agruparon en cinco conjuntos utilizando 12 características. Las poblaciones del clúster G1 se caracterizan por los valores más bajos de días a la germinación, floración y madurez de la semilla, que son los candidatos a nuevas evaluaciones. Además, estas poblaciones tuvieron un tiempo más corto para estos rasgos. Los miembros del G1 son similares a la dispersión de estas poblaciones en el gráfico ACP (Figura 1). Es interesante que la población procedente de climas diferentes, como Shiraz, se agrupe con poblaciones de Karaj. Este patrón de agrupación indica la diversidad de las poblaciones dentro de estas áreas geográficas y la similitud de las poblaciones de diferentes áreas geográficas. Estos resultados coinciden con el informe de Alemayehu y Becker(29) en Brassica carinata. El grupo G2 contenía 13 poblaciones pertenecientes a las especies V. sativa y V. villosa. Estas poblaciones tenían un alto valor de rasgos de semilla, rendimiento y fenología. Los miembros de G2, al tener un largo tiempo de floración y maduración de la semilla, producen más semilla y rendimiento de forraje. Este es el mejor factor, que puede ser utilizado para la alimentación del ganado. El clúster G3 contenía 16 poblaciones mixtas de V. sativa y V. villosa. con los valores más bajos de rendimiento de semilla y forraje reunidas en un grupo, sin desempeñar un papel importante en la endogamia. El clúster G4 contenía siete poblaciones de V. sativa y V. monantha con altos rasgos vegetativos, las cuales se recomiendan para la alimentación del ganado y el control de la erosión. El grupo G5 con 17 poblaciones de V. sativa, V. michauxii y V. narbonensis se clasificó como de floración y maduración de semilla más tardías y con menor rendimiento forrajero. Estas poblaciones pueden utilizarse para zonas con un periodo de crecimiento largo. Por último, en este estudio las poblaciones se han clasificado en cinco grupos con base en sus rasgos morfológicos y fenológicos. Los miembros de cada grupo son similares en los rasgos mencionados y pueden ser recomendados para los programas de cría. Además, los resultados no indicaron ninguna relación entre los rasgos estudiados y el origen de las poblaciones.

Conclusiones e implicaciones Los resultados mostraron la gran variación de rasgos morfológicos y de rendimiento en diferentes especies y poblaciones de arveja. Estas diferencias son muy importantes para seleccionar el tipo de cultivos complementarios y los métodos de integración que tienen por objeto mejorar el rendimiento de ambos cultivos (alimentario y forrajero) sin que uno afecte significativamente al otro. Las especies Vicia sativa (Kermanshah, Javanrod) y V. villosa (Karaj) fueron superiores en términos de rendimiento de forraje fresco y seco. V.michauxii var. stenophylla (Qom), V. monantha (Kermanshah), V. sativa (Gilan, Astara) y V. villosa (Karaj), se recomiendan por tener planta alta y vainas grandes. Sin embargo, se necesitan estudios más

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exhaustivos y experimentos adicionales para completar la información de los programas de cría. Agradecimientos Los autores agradecen al Dr. Jalilian por la identificación de las plantas y al director del Banco de Genes por proporcionar las semillas y poner a disposición las instalaciones del laboratorio para nuestro estudio, así como al RIFR de Irán por el apoyo financiero brindado. Literatura citada: 1.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5963 Artículo

Efecto de la cobertura del suelo sobre el crecimiento y productividad del zacate buffel (Cenchrus ciliaris L.) en suelos degradados de zonas áridas

Ernesto Herssaín Pedroza-Parga a Aurelio Pedroza-Sandoval a* Miguel Agustín Velásquez-Valle b Ignacio Sánchez-Cohen c RicardoTrejo-Calzada a José Alfredo Samaniego-Gaxiola d

a

Universidad Autónoma Chapingo. Unidad Regional Universitaria de Zonas Áridas. Bermejillo, Durango, México. Km. 40 Carr. Gómez Palacio – Chihuahua. Bermejillo, 35230, Durango, México. b

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Campo Experimental Saltillo. Departamento de Manejo Integrado de Cuencas. Saltillo, Coahuila, México. c

INIFAP. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Relaciones Agua Suelo Planta Atmósfera. Gómez Palacio, Durango, México. d

INIFAP. Departamento de Fitopatología del Centro de Investigación Regional Norte Centro. Matamoros, Coahuila, México.

* Autor de correspondencia: apedroza@chapingo.uruza.edu.mx

Resumen: El objetivo de este estudio fue evaluar el uso de residuos de cosecha de maíz como cobertura vegetal y su impacto en el contenido de humedad del suelo y el establecimiento, desarrollo y

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productividad del pasto buffel (Cenchrus ciliaris L). Se usó un diseño de bloques al azar con tres repeticiones. Los tratamientos fueron: siembra de 10 kg ha-1 de semilla de pasto buffel (Sp); cobertura vegetal en suelo con 10 t ha-1 de residuos de cosecha de maíz (Cv); combinación Sp + Cv; y testigo (sin siembra de pasto y sin cobertura vegetal). El tratamiento Sp + Cv mantuvo un mayor contenido de humedad en el suelo (P≤0.05), con 13.8 % contra 10.6 % del testigo. En consecuencia, el número de plantas de pasto m-2, cobertura de pasto buffel, altura de la planta, índice de clorofila y producción de biomasa seca, tuvieron una tendencia de mejor respuesta, con valores de 518.5 plantas m-2, 51.23 %, 31.8 cm, 162 y 167.8 g m-2, respectivamente, con una tendencia de respuesta estadísticamente similar este tratamiento al aplicarse de manera separada (Cv y Sp). La fotosíntesis (µmol s-2s-1), conductancia estomática, transpiración (mmol H2O m-2 s-1) y uso eficiente del agua, no fueron afectadas por ninguno de los tratamientos de este estudio, con respuesta equivalente a la del testigo. Palabras clave: Estrés vegetal, Humedad del suelo, Pastizal, Ganadería extensiva.

Recibido: 16/03/2021 Aceptado: 02/06/2022

Introducción Anualmente se pierde la capacidad productiva de 10 millones de hectáreas de tierras de uso agropecuario debido a la degradación de los suelos por una serie de factores causales de tipo natural y antrópico(1,2). La erosión hídrica es una de las principales causas de la degradación de los suelos en zonas áridas, donde la lluvia tiene un carácter errático y torrencial, lo que produce altos volúmenes de escurrimiento hídrico en corto tiempo con fuerte impacto erosivo(3). Entre las propiedades del suelo que determinan la erosión hídrica son las relacionadas a la infiltración y la estabilidad de los sedimentos, tales como la textura, contenido de materia orgánica y tipo de agregados de las partículas(4). La cobertura vegetal sobre el suelo reduce el desprendimiento de partículas al interceptar las gotas de lluvia y disminuir su energía erosiva. La vegetación y los residuos vegetales superficiales reducen la velocidad del flujo de agua sobre el suelo y promueve la decantación de sedimentos (5). El impacto es mayor en estas regiones por falta de una adecuada cobertura vegetal, bajo contenido de materia orgánica y la baja capacidad de retención de humedad en el suelo, entre otros factores(6). Para mitigar la degradación del suelo, se realizan prácticas agronómicas, según el tipo de sistema de producción agropecuario y condiciones específicas de cada región(7,8).

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El levantamiento de bordos en curvas a nivel, construcción de mampostería que disminuya la velocidad del agua de lluvia, sistemas de captación de agua de lluvia in situ a base de microcuencas, la resiembra de pastos nativos con métodos de labranza convencional, establecimiento de diferentes especies de plantas nativas o introducidas de potencial forrajero y uso de diferentes tipos de retenedores de la humedad del suelo(9), son algunas de las tecnologías que se aplican para mitigar el problema de la erosión. La mayor parte de estas técnicas están dirigidas a la retención de la humedad en el suelo ante las altas tasas de evaporación potencial, la cual llega a ser hasta diez veces mayor que la precipitación en zonas semiáridas. Los sistemas de producción ganaderos en zonas semiáridas son vulnerables debido la recurrencia de sequías, la presencia de suelos con baja cobertura vegetal y escaso contenido de materia orgánica, lo cual genera un proceso de degradación de los recursos naturales que repercute en un bajo potencial productivo(10). Adicionalmente, el sobrepastoreo es uno de los problemas más recurrentes que incrementa el problema de la productividad en áreas de agostadero con precipitación deficiente(11). Lo anterior, hace necesario fortalecer las líneas de investigación y generación de estrategias para mejorar el uso y manejo de los recursos agua, suelo, planta, animal en zonas ganaderas a base de vegetación nativa de ramoneo y presencia regular de pastizal, lo cual permita promover una mayor sustentabilidad desde el punto de vista productivo, económico, social y ambiental(12). Un factor que mejora las condiciones físicas edáficas para incrementar y conservar la humedad después de las lluvias es el uso de cobertura en el suelo(13). Si el uso de cobertura vegetal se complementa con la resiembra de pastos nativos de la región, existe una mayor posibilidad de mitigación de la degradación de los suelos de agostadero. El pasto buffel (Cenchrus ciliaris L.) es una especie introducida en México que ha mostrado adaptación a condiciones críticas de tipo ambiental en zonas semiáridas, las cuales sustentan en gran medida, su economía en la ganadería extensiva de agostadero(13,14). Aun cuando esta especie de pasto tiene un alto potencial de adaptación y desarrollo en suelos degradados de zonas semiáridas(9,15), el establecimiento de esta especie forrajera en condiciones ambientales marginales requiere de un manejo adecuado de los recursos naturales, que garantice su germinación, crecimiento y productividad acorde a su potencial de desarrollo(16,17). Desde esta perspectiva, las coberturas vegetales en el suelo y otros retenedores de humedad edáfica, entre otras prácticas, están probando ser una estrategia eficaz en el desarrollo sustentable de áreas ganaderas a base de pastizal en suelos degradados de zonas áridas(6,18,19). El objetivo de este estudio fue evaluar el uso de residuos de cosecha de maíz como cobertura vegetal y su impacto en el contenido de humedad del suelo y el establecimiento, desarrollo y

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productividad del pasto buffel (Cenchrus ciliaris L.) en suelos degradados de zonas áridas en el norte de México.

Material y métodos Ubicación geográfica El estudio se llevó a cabo en un área con vegetación de matorral micrófilo y rosetófilo y pequeñas áreas de pastizal en el Municipio de Mapimí al norte del Estado de Durango, México. El área se ubica a 25° 52’ 23.65" N y 103° 43’ 41.74" O y a una altitud de 1,176 m, con un registro de precipitación promedio anual de 304 mm, temperatura máxima de 44 °C y mínima de 10.2 °C(20).

Descripción del sitio experimental Según análisis físico químico de suelos, el sitio experimental presenta un suelo franco arenoso con un porcentaje de 56, 28 y 16 de arena, limo y arcilla respectivamente, con un punto de marchitez permanente (PMP) de 9.6 % y una capacidad de campo (CC) de 19.7 %. Son suelos pobres en macro y microelementos, aunque con buenos niveles de Potasio (68.4 mg·Kg-1) y Calcio (33.7 meq·L-1), esto último hace que corresponda a suelos alcalinos con un pH de 8.3 y una pendiente del 1 % (Figura 1)(21). Figura 1: Localización geográfica del área de estudio en el Municipio de Mapimí del Estado de Durango, México

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Diseño experimental y de tratamientos Se usó un diseño experimental de bloques al azar con tres repeticiones y cuatro tratamientos: siembra de 10 kg ha-1 con semilla de pasto buffel (Ps); sin siembra de pasto y solo aplicación de 10 t ha-1 de rastrojo de maíz como cobertura vegetal sobre el suelo (Cv); la combinación de los tratamientos Ps + Cv: más el testigo (sin siembra de pasto, ni aplicación de cobertura vegetal). Cada unidad experimental tuvo una dimensión de 5x5 m. El estudio se llevó a cabo en el verano-otoño de 2017, para lo cual se realizó preparación del suelo del área experimental mediante uso de rastrillo a una profundidad de 5 cm. En los tratamientos de siembra del pasto, ésta fue al voleo, procurando que la semilla quedara distribuida de manera homogénea sobre el suelo, para posteriormente, cubrirla con una ligera capa del mismo suelo mediante un segundo paso de rastrillo, de tal manera que la semilla no quedara expuesta al arrastre por el viento. En los tratamientos donde se utilizó el rastrojo de maíz seco como cobertura, se realizó inmediatamente posterior a la siembra en los tratamientos correspondientes. El experimento se estableció en suelo seco y los tratamientos se expusieron a la primera lluvia, la cual ocurrió en el mes de julio con un volumen de precipitación de 64.8 mm, lo que permitió la germinación de la semilla del pasto. La precipitación pluvial ocurrida en el área de influencia experimental, durante el período de estudio, se midió mediante una estación microclimática marca La Crosse Technology®, Modelo Heavy Weather Pro WS 2800 (USA).

Variables medidas El contenido de humedad del suelo (%) se cuantificó mediante uso de tensiómetro digital Soil Tester® Modelo HB-2 (Ontario, Canadá); en tanto que las variables de la planta como el número de plantas de pasto m-2, se midió con cuadrante de 20x20 cm contabilizando el número de plantas dentro del cuadrante; altura del pasto (cm); cobertura del pasto (%) estimada en un m2 con uso de cuadrante de 20x20 cm y uso de escala de 0 a 100 para estimar el % de cobertura del suelo por el pasto por unidad de superficie. Todas estas variables se midieron en seis diferentes fechas: 36, 52, 67, 87, 107 y 127 días después de la siembra del pasto (DDSP) y se tomaron tres mediciones como unidad de muestreo por tratamiento en cada fecha de evaluación. Las variables fisiológicas del pasto correspondieron a: índice de clorofila, medida con uso de determinador de clorofila marca Spectrum Technologies Inc. Fieldscout CM 1000; fotosíntesis (µmol CO2 m-2 s-1); conductancia estomática; transpiración (mmol H2O m-2 s-1), medidas estas tres últimas con analizador de flujo de gases por rayos infrarrojos, modelo LI6400XT (LI-COR®, Inc. Lincoln, Nebraska, USA); eficiencia en el uso del agua, producto del cociente entre la cantidad de CO2 asimilado y la cantidad de agua transpirada por la planta.

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Estas variables fueron medidas una sola vez a los 107 DDSP, para lo cual se tomaron tres plantas por unidad experimental. Al final del experimento (127 DDSP), se obtuvo la biomasa seca producida del pasto (g m-2), mediante corte y secado a peso constante de toda la planta, excepto la raíz.

Análisis de datos Se realizaron análisis de varianza y prueba de rango múltiple de medias Tukey (P≤0.05) con uso del paquete SAS Versión 9.0 para identificar el efecto de tratamiento.

Resultados y discusión De acuerdo con los registros de precipitación en el área de estudio, el año 2017 registró una precipitación de 277.4 mm, que fue ligeramente inferior a la media anual, la cual fue de 304 mm. El período julio-septiembre fue el de mayor precipitación, con un total de 165.5 mm, que representa el 59.6 % del total en el año (Figura 2). Bajo estas condiciones pluviométricas, el pasto buffel prosperó adecuadamente, ya que el rango de lluvia óptimo en verano que se ha reportado para su crecimiento es de 150 a 550 mm(22), lo cual coincide con lo reportado en el sitio de estudio. Martin et al(23) reportaron que, para un periodo de tres años, la actividad de crecimiento de esta especie se observó 15 días posteriores a una precipitación igual o superior a 20 mm; condición que ocurrió en los meses de julio y septiembre en el presente estudio. En pastizales áridos del sur de Nuevo México, se encontró que lluvias de < 20 mm en un día, no contribuyen a humedecer adecuadamente la parte superior del suelo en 0.1 m(24). Figura 2: Comportamiento de la precipitación pluvial ocurrida durante el año de 2017 en el área de estudio. Mapimí, Durango, México

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Contenido de humedad del suelo, crecimiento y desarrollo del pasto El contenido promedio de humedad del suelo fue superior significativamente (P≤0.05) en el tratamiento siembra de pasto + cobertura del suelo con residuos de cosecha de maíz (Sp + Cv) respecto del testigo, con valores de 13.8 vs 10.6 %, respectivamente, sin diferencia estadística del primero (Sp + Cv), respecto de los otros dos tipos de cobertura por separado (Sp y Cv) (Cuadro 1). Cuadro 1: Efecto en suelo en el crecimiento y desarrollo de pasto buffel (Cenchrus ciliaris L) con y sin uso de cobertura vegetal a base de residuos de cosecha de maíz en suelo Tratamientos Humedad Número de Cobertura del Altura de -2 en suelo plantas m pasto (%) planta (cm) (%) Testigo*

10.6b

172.8b

12.65c

17.1bc

Sp

12.2a

358.0ab

7.11c

6.5c

Cv

13.0ab

481.5ab

25.68b

22.3ab

Sp + Cv

13.8a

518.5a

51.23a

31.8a

*Sin siembra de pasto ni aplicación de cobertura vegetal en el suelo, solo el pasto nacido en forma natural. Sp= Siembra de 10 Kg ha-1 de semilla de pasto buffel sin aplicación de residuos de cosecha de maíz en el suelo. Cv= Aplicación de 10 t ha-1 de residuos de cosecha de maíz como cobertura vegetal sobre el suelo. Sp + Cv= Combinación de los dos últimos tratamientos antes citados. ab Cifras con las mismas letras dentro de una misma columna, son iguales (P≤0.05).

Producto de esta condición de disponibilidad hídrica en el tratamiento Sp + Cv, el número de plantas de pasto m-2, cobertura del pasto, índice de clorofila y altura de planta de pasto, fueron significativamente mayores (P≤0.05) con valores de 518.5 plantas m-2, 51.23 %, 162 y 31.8 cm, respectivamente; el testigo registró los valores más bajos en estas variables, sin diferencia estadística de este último con el tratamiento Sp. No hubo una respuesta consistente en los tratamientos Sp y Cv al aplicarse por separado, ya que fluctúan entre valores estadísticamente similares al tratamiento Sp + Cv y el testigo (Cuadro 1). Los anteriores resultados son coincidentes con lo reportado por Cruz-Martínez et al(9), quienes encontraron que el pasto buffel, mejora el crecimiento, contenido de clorofila y cobertura del pasto en el suelo, cuando se aplicó hidrogel a diferentes dosis como retenedores de humedad en el suelo. Alcalá(25), indica que el desarrollo del pasto buffel, depende en buena medida de la cantidad de agua retenida en el suelo. Por otra parte, se ha reportado que las prácticas de conservación de humedad en el suelo en sitios de agostadero, incrementa la infiltración hídrica y por lo tanto la productividad vegetal(26). En contraste, la degradación

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física del suelo afecta negativamente el crecimiento y rendimiento de los cultivos agrícolas, como consecuencia de limitada profundidad de raíz, baja reserva de humedad en suelo y bajo contenido de nutrientes disponibles, lo cual afecta negativamente el contenido de carbono orgánico, nitrógeno, fósforo y potasio y pH en el suelo(27).

Indicadores fisiológicos y productividad de biomasa del pasto El tratamiento Sp + Cv, destacó por su mayor índice de clorofila con respecto al testigo, lo que se reflejaría en una adecuada actividad fotosintética(28). Pezeshki(29) y Carter y Knnap(30), identificaron que una degradación de clorofila por cualquier factor de estrés repercute en la reducción de la capacidad fotosintética de la hoja, pues limita el proceso fotoquímico en la absorción de la radiación. El contenido de clorofila y la producción de biomasa fueron significativamente mayores (P≤ 0.05) en el tratamiento donde se combinó la siembra 10 kg ha-1 de pasto y aplicación de 10 t ha-1 de residuos de cosecha de maíz como cobertura del suelo (Sp + Cv), respecto del resto de los tratamientos, con valores de 162.0 y 167.8 g m-2, respectivamente, en comparación con el testigo que registró valores de 18.9 µmol m-2s-1, 105.7 y 54.4 g m-2. Lo anterior, representa un incremento del 12.1, 53.2 y 208.4 % de incremento entre estas variables, respectivamente, lo cual sugiere que la siembra del pasto requiere ser complementada con la incorporación de una cobertura en el suelo, que en este estudio fue los residuos de cosecha de maíz o bien algún otro tipo de retenedor de la humedad edáfica, como lo reportaron diferentes autores(12,17,28). La conductancia estomática, transpiración y la eficiencia en el uso del agua, no fueron afectadas por los tratamientos aplicados en este estudio (Cuadro 2).

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Cuadro 2: Indicadores fisiológicos y productividad de biomasa de pasto buffel (Cenchrus ciliaris L) en diferentes tratamientos de siembra de pasto y uso de residuos de cosecha de maíz como cobertura vegetal en el suelo Índice Materia Fotosíntesis Conductancia Transpiración Tratam. EUA -2 -1 (µmol m s ) estomática (mmol H2O2 de seca -2 -1 m s ) clorofila (g m-2) Testigo* 18.9ab 0.156ª 2.75a 6.9a 105.7b 54.4c Sp

14.1b

0.111a

2.16a

7.1a

75.1c

53.3c

Cv

20.1ab

0.176a

2.95a

7.0a

146.4a

102.7b

Sp + Cv

21.2a

0.138a

2.53a

8.4a

162.0a

167.8a

Tratam.= Tratamientos. EUA= Eficiencia en el uso del agua. *Sin siembra de pasto ni aplicación de cobertura vegetal en el suelo, solo el pasto nacido en forma natural. Sp= Siembra de 10 Kg ha -1 de semilla de pasto buffel sin aplicación de residuos de cosecha de maíz en el suelo. Cv= Aplicación de 10 t ha-1 de residuos de cosecha de maíz como cobertura vegetal sobre el suelo. Sp + Cv= Combinación de los dos últimos tratamientos antes citados. abc Cifras con las mismas letras dentro de una misma columna, son iguales (P≤0.05).

En una proyección de la producción de biomasa seca en g m-2, se tiene que el rendimiento por hectárea es equivalente a 1.6 t ha-1 en el mejor tratamiento (Sp + Cv), con respecto al testigo que produjo 0.54 t ha-1, 208.4 % más del primero, con respecto del segundo y un promedio general de 0.89 t ha-1 entre todos los tratamientos. Por lo anterior, esta tecnología en términos de productividad también es de perspectiva, debido a la baja bioproductividad de estas áreas. Los resultados de los Cuadros 1 y 2, muestran que a una menor humedad en el suelo correspondió una disminución significativa (P≤0.05) de la actividad fotosintética, al menos en el tratamiento Sp + Cv, con respecto del testigo. Lo anterior, coincide con lo reportado por Tezara et al(31), quienes indican que la presencia de humedad en el suelo favorece la fotosíntesis de la planta, en tanto que el déficit hídrico la disminuye. Con respecto al resultado positivo del índice de clorofila en función de un mayor contenido de humedad en el suelo, es contrario a lo reportado por Meléndez et al(32) y Trujillo et al(33), quienes observaron que el contenido de clorofila aumenta en suelos con bajos gradientes de humedad y disminuye en suelos con altos gradientes de humedad en suelo. En cambio, Aguilar y Peña(34), en un estudio realizado en Opuntia ficus-indica, reportaron que las plantas bajo sequía redujeron significativamente la concentración de clorofila, lo cual es congruente con lo encontrado en este estudio. Los anteriores resultados contrastantes de respuesta al estrés hídrico en el contenido de clorofila podrían estar relacionado a la naturaleza genética de los materiales vegetales utilizados, como el nopal, y las propias condiciones ecológicas en que fueron 874


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realizados los diferentes estudios(35). Adicionalmente, Cabrera(36) señala que la actividad fisiológica como la fotosíntesis, conductancia y transpiración del pasto buffel, dependen de las fluctuaciones del estado del tiempo propias de cada año.

Conclusiones e implicaciones El uso de cobertura vegetal con residuos de cosecha de maíz en combinación con siembra de pasto (Cenchrus ciliaris L.), fue el tratamiento de mejor efecto en el contenido de humedad del suelo, lo cual favoreció el crecimiento y desarrollo de la planta de pasto, con un mejor número de plantas por unidad de superficie, una mayor cobertura vegetal, mayor índice de clorofila y una mayor producción de materia seca. No obstante, estos mismos tratamientos, pero aplicados por separado, mostraron un comportamiento inconsistente, con respuesta similar a la de la combinación de ambas prácticas, pero ésta diferenciada de la respuesta del testigo. La fisiología de la planta de pasto en términos de fotosíntesis, conductancia estomática, transpiración y uso eficiente del agua, no mostraron efecto por las prácticas de cobertura vegetal probadas en este estudio. Literatura citada: 1.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6005 Artículo

Tipología de consumidores de miel con educación universitaria en México

Fidel Ávila Ramos a Lizeth Paula Boyso Mancera a Mercedes Borja Bravo b* Venancio Cuevas Reyes c Blanca Isabel Sánchez Toledano d

a

Universidad de Guanajuato. Departamento de Veterinaria y Zootecnia. Guanajuato, México.

b

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Campo Experimental Pabellón, Km. 32.5 carretera Aguascalientes-Zacatecas, Pabellón de Arteaga, Aguascalientes, México. c

INIFAP. Campo Experimental Valle de México. Estado de México, México.

d

INIFAP. Campo Experimental Zacatecas. Zacatecas, México.

*Autor de correspondencia: borja.mercedes@inifap.gob.mx

Resumen: México es un país productor de miel, paradójicamente, su consumo per cápita es bajo comparado con los países europeos. El objetivo fue realizar una tipología a consumidores de miel en México con nivel educativo mínimo de licenciatura en edades de 20 a 60 años y determinar sus características socioeconómicas y aspectos que motivan el consumo. Se aplicó un cuestionario a una muestra de 1,003 consumidores de miel que cumplieran con las condiciones de edad y nivel escolar. La información se analizó mediante análisis de conglomerados y discriminante. Se identificaron tres tipos de consumidores: 1) consumidores educados con ingresos promedio (34.4 %), fueron los que consumen miel frecuentemente, tienen un amplio conocimiento sobre los subproductos de la apicultura y

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propiedades de la miel, prefieren comprar el producto con los apicultores; 2) consumidores altamente educados con ingresos altos (25.8 %), en su mayoría tienen posgrado y reciben ingresos mayores a $5,000 semanales, fueron personas en edad madura y con consumo moderado de miel, una tercera parte de este grupo solo conocen la miel, tienen conocimiento de sus propiedades y cualidades, les es indiferente el lugar de compra; y 3) consumidores educados con ingreso bajo (39.8 %), agrupó a consumidores jóvenes que solo tienen nivel de licenciatura, su consumo es moderado, prefieren comprar el producto en mercados. Los grupos de consumidores conformados brindan información sobre un segmento del mercado de la miel en México, es necesario continuar realizando investigaciones sobre temas referentes a consumo y preferencia de los consumidores de miel en México. Palabras Clave: Consumo de miel, Características socioeconómicas, Conglomerados.

Recibido: 11/06/2021 Aceptado: 07/03/2022

Introducción La miel es el principal producto obtenido de la apicultura; se define como una sustancia dulce elaborada por las abejas a partir del néctar de las flores, el cual recogen, combinan con sustancias específicas, transforman y almacenan para servir como alimento energético(1). En el 2019, México produjo 61.9 mil toneladas de miel y durante 2010-2019, la tasa de crecimiento media anual fue de 1.2 %(2). En 2019, el 43.4 % de la producción se destinó a Alemania y Estados Unidos, y México se posicionó entre los primeros países exportadores(3). En la actualidad, existe una tendencia en los consumidores a adquirir productos alimenticios con atributos generales (sabor, precio, inocuidad, orgánicos y certificados) y subjetivos relacionados a cuestiones medioambientales, sociales y éticos; además, deben promover la salud, el bienestar y reducir el riesgo a desarrollar enfermedades(4,5). La miel es un producto apreciado por sus propiedades y beneficios para la salud, como endulzante y remedio natural; contiene carbohidratos, agua, proteínas, vitaminas, minerales y compuestos fenólicos. En consecuencia, su ingesta se asocia a una mejor capacidad antioxidante, modulación del sistema inmunológico, actividades antimicrobianas, influencia en los valores de los lípidos, regulación de las respuestas glucémicas, entre otros(5). Lo anterior, ha contribuido a la tendencia creciente en el consumo mundial, que durante 2008 a 2018 aumento 5.3 % y en 2018 contabilizó un consumo de 2.55 millones de toneladas(6).

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A diferencia, en México el consumo de miel ha disminuido; durante 2017-2019, se registró un consumo nacional aparente de 22.3 mil toneladas(2,3). A partir de 2010 la tendencia en el consumo fue a la baja, con una tasa de crecimiento medio anual de -2.8 %, hasta 2019. Aun cuando el país es de los principales productores mundiales, la población mexicana no muestra una cultura sobre el consumo de miel y se refleja en el consumo per-cápita de 170 g, muy por debajo de algunos países europeos que sobrepasa los 1,000 gr por persona al año(6). Existen estudios que han determinado los factores que influyen en el consumo de miel, entre ellos los sociodemográficos como la edad, ocupación y educación(7,8,9). Otros factores que influyen fueron el color, sabor, variedad y precio(9,10). En otro estudio se mencionó que el consumo está influenciado por el nivel de ingreso de los hogares y la decisión de compra está determinada por el conocimiento de los consumidores sobre el valor de la miel(11). Atributos como las propiedades terapéuticas han tomado importancia en la decisión de compra y se valora al producto como tradicional, saludable y por su uso en la medicina alternativa(5,12). Estudios realizados en Croacia, Rumania, Italia, Serbia y Brasil(13-16) señalan que el nivel educativo del consumidor de miel es relevante e influye en la decisión de compra, porque la persona puede tener mayor conocimiento sobre las cualidades del producto. Este aspecto debe ser considerado para México, donde los estudios realizados versan en torno a la cadena productiva, comercialización(17,18) y preferencias de los consumidores a nivel regional(19). Sin embargo, es limitada la información sobre la identificación de los perfiles y tipos de consumidores para segmentos de mercado, aun cuando este tipo de información contribuye al entendimiento de cómo se toman las decisiones sobre el consumo, revelan información para las cadenas agroalimentarias y proporciona elementos a productores e industriales para la agregación de valor(16,20). Conocer los tipos de consumidores sustenta el diseño de estrategias de mercado que posicionen el producto en el mercado y motiven su consumo. Por lo anterior, el objetivo de este trabajo fue realizar una tipología a consumidores de miel en México con nivel educativo mínimo de licenciatura en edades de 20 a 60 años y determinar sus características socioeconómicas y aspectos que motivan el consumo.

Material y métodos Tamaño de muestra El tipo de investigación fue exploratorio y la información se obtuvo mediante una encuesta estructurada. El muestreo fue dirigido a la población mexicana consumidora de miel con estudios universitarios, entre 20 a 60 años de edad. El tamaño de muestra se obtuvo mediante la fórmula de muestreo aleatorio simple para poblaciones finitas(21,22): 𝑍 2 𝑁 𝑝𝑞 𝑛= (𝑁 − 1)𝑒 2 − 𝑍 2 𝑝𝑞

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Dónde n fue el tamaño de muestra; N representa la población igual a 57.34 millones de habitantes, población entre 20 a 60 años de edad según el Censo de Población y Vivienda (INEGI)(23); Z fue nivel de confianza de 90 %; e el error de 4.1 %; P fue la probabilidad de 50 % que la muestra sea representativa, y q la probabilidad de que la muestra no sea representativa (q=1-p). El tamaño de la muestra estimado fue de 990 encuestas, pero en la práctica se realizaron 1003.

Instrumento utilizado y fuentes de información La información se recopiló a través de un cuestionario de 15 preguntas sobre edad, genero, escolaridad, tamaño de la ciudad donde vivía, ingreso semanal, consumo mensual de miel, hábitos en el consumo de miel, lugar de compra, conocimiento del consumidor sobre propiedades y usos y subproductos de la miel. Las preguntas fueron de tipo cerrado con respuestas dicotómicas, múltiples y de escala(24). El diseño de la encuesta se realizó en el servidor Apps Google a través de Drive®, donde primero se estableció el nombre de la encuesta y se procedió a describir cada una de las preguntas elaboradas con sus respectivas respuestas. Posteriormente, se generó el vínculo que indica la abreviatura de la URL. Previamente a la aplicación se efectuaron pruebas piloto para asegurar la claridad de las preguntas y minimizar errores (n = 10). Una vez validada, la encuesta fue aplicada vía internet, socializando el vínculo en redes sociales. Con la información obtenida se elaboró una base de datos en hojas de cálculo de Excel 2016.

Análisis estadístico La tipología de consumidores de miel se realizó mediante técnicas multivariadas, primero se aplicó un análisis de conglomerados (AC) jerárquico y de K medias. El AC jerárquico se basó en el método de agrupamiento de Ward y se utilizó para identificar el número de grupos de forma gráfica y mediante el criterio de Mojena (𝛼̃ + 𝑘𝑠𝛼 ); donde 𝛼̃ es la media de las distancias eucledianas, sα es la desviación estándar de las distancias y k una constante(25). Posteriormente, el análisis se complementó con el de K-medias para una mejor identificación de los grupos. Para comprobar y validar los resultados obtenidos en el AC de K-medias se evaluó la clasificación y asignación de cada individuo al grupo formado con un análisis discriminante (AD)(22,26); donde se determinaron las variables independientes que más discriminaron a los grupos y se verificó que la conformación de grupos del AC fuera robusta. En el AD se utilizó el método de selección de variables por pasos (stepwise). Para seleccionar las variables, se utilizó el estadístico de Wilk´s Lambda, que para su interpretación se considera que, si su valor es cercano a cero, la variabilidad total será debida a las diferencias entre grupos y, por

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lo tanto, el conjunto de variables correspondiente discriminará los grupos. Si su valor fuera próximo a 1 los grupos estarán mezclados y el conjunto de variables independientes no será adecuado para construir las funciones discriminantes(27,28). El análisis estadístico de los datos se realizó con el software SPSS 27.0 para Windows(29) y Minitab 18.1.

Resultados Resultados estadísticos El AC jerárquico permitió identificar de forma gráfica tres tipos de consumidores de miel (Figura 1), así mismo este resultado se corroboró al estimar el Criterio de Mojena, donde 𝛼̃= 2.68, 𝑘= 1.25 y 𝑠𝛼 = 0.54, lo que dio como resultado 3.35. El número de conglomerados identificado en el AC jerárquico fue utilizado para el AC de K-medias. Figura 1: Dendograma de consumidores de miel con estudios universitarios en México Dendrograma

Enlace de Ward, Distancia euclediana cuadrada

Distancia

1716.71

1144.48

572.24

0.00

71193352367346929649294087451320368293078069801795318729683273520750458492896862123675459037150960384573891789084528197042147296546236611412364301879194269665272625543247279079154778237855850823295471860156317290899625251168509176890293100553937951569661019201634398924863085025187745214225268393237752041203135409245123890237860380104207409478461059206775849224250862204903682135608834617915302354247176102347637534864533169376576873175717819102468305348414343245537225154367716506130801294508137205931957928261029517864783863819818905473563192926030934310911523615830450187975601844757650852324529782456061824757325370105535138019021874173498002957704524400283434847323149484465843706816456490707815297362645032040534947105730598043040121734850108656459856867290779484626196529376863669820834175170744889126069013453268361442978997024289721659100796738515322387069609789895727149192829769654395347109605688298163684635749244664566168780414 219917029106393687832734367681291215426276245776127934517663447952682624927503085531346436935690174191704504724750573762493415732748422143470616439858372669245216182023697068031295514252454112837727719547136347349256848353918422743990534123385495426760673276175325596595018459361396049835768013943451753389066658676338692395753522376387870788587388366710268942148763977187618696578895861898698378907302896141602795231231544565596473017675867516783119114957237602685989187894271445761650240451241745785396893842392837446588624824345018393526826993676217475638344781156860870369899609891547954198653625226742391991460597018925723917423562674146235112234207098504528613235261264196812835360761992127630290159253857350518734272472792539292413171213151817245985671482466171426548494552463133117902250123927281675496687387935493634933645811686291901930249251135415652425173415142843824714881453418165259123460724604236234890978928983688787868678265497578822168217582527348332910672714081329630531923562436749535729459239679129474638264589389479236988589090245671461434953741534715390720641561235334147211826054873123112514367470715885839645938197424710124125392102342069198285382099405485957635458667580895679888497191974520910389696984457722645089391989136124037089346527090996141989323345963972514637534625743062884541404261849543674911958415925754624268450461973613811109235753157646531353312181203328151863504558145702357681795794249623813225726978311715173675929260143140314408192264358266410587451959186247163431465476271838252357430763479542861803854607130463085155671879233037283898957767898171677818978958971635867918721765937607879784964568516925072971291549578913606936987860516891782783987488398734282017269671167663996860169548046769385

Observaciones

Los grupos de consumidores de miel conformados se analizaron mediante el análisis discriminante para comprobar la bondad de la clasificación. Con el análisis se determinó que el 97.5 % de los encuestados fueron clasificados de forma correcta y, por lo tanto, la clasificación en tres clústeres fue válida. De igual manera, el estadístico Wilk´s Lamda de 0.115, valor cercano a cero, significa que los grupos formados fueron estadísticamente diferentes (Cuadro 1).

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Estadístico

Wilk´s Lambda

Cuadro 1: Estadísticos multivariados Valor Valor de la Grados de Grados de distribución libertad del libertad del de Fisher numerador denominador 0.115 255.14 12 1990

Probabilidad mayor de F calculado <0.000

De acuerdo con los valores obtenidos Wilk´s Lamda y el estadístico F, seis de las nueve variables (ingresos semanales, edad, consumo mensual, motivación al consumo, subproductos y lugar de compra) contribuyeron a la discriminación de grupos por su nivel de P>0.05 y valor de F mayor a 3.8. Las variables que no contribuyeron en la separación de grupos fueron género, forma de consumo y tamaño de la ciudad (Cuadro 2). Cuadro 2: Prueba de media entre los grupos diferenciados Variable Género

Wilk´s de Lambda 0.994

F 3.242

Significancia 0.059

Edad

0.695

219.515

0.000

Ingresos semanales

0.321

1058.353

0.000

Tamaño de la ciudad

0.999

0.610

0.543

Consumo mensual

0.716

198.139

0.000

Forma de consumo

0.991

4.471

0.062

Lugar de compra

0.908

50.893

0.000

Subproductos

0.920

43.663

0.000

Motivación de consumo

0.791

132.168

0.000

Caracterización de los tipos de consumidores de miel Una vez definidos los tipos de consumidores se caracterizaron a partir de las variables incluidas en el análisis (Cuadros 3 y 4) y se determinaron las particularidades de cada uno. El nombre asignado a cada grupo fue considerando el nivel educativo e ingreso semanal. Grupo 1: Consumidores educados con ingreso promedio Este grupo se conformó por 345 consumidores (34.4 %) de los cuales el 64.6 % fueron mujeres y el resto hombres. La mayoría de las personas de este grupo fueron mujeres de 26 a 40 años y adultas de 41 a 60 años y poco más de la mitad cuenta con estudios de postgrado. Con respecto al ingreso la población se concentró en las categorías medias (más de $3,000 semanales) y viven en ciudades grandes (Cuadro 3). Se identificó que fueron los 884


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consumidores más frecuentes de miel como endulzante o remedio casero. La miel la adquieren directamente del apicultor, conocen más sobre los derivados de la colmena y sus motivos de compra están relacionados con las propiedades naturales de la miel (Cuadro 4). Cuadro 3: Características socioeconómicas y demográficas de los tipos de consumidores de miel (%) Variables Género Hombres Mujeres Edad De 20 a 25 años de 26 a 40 años de 41 a 60 años Escolaridad Licenciatura Posgrado Ingresos semanales Menos de 1,500 De 1,500 a 3,000 De 3,000 a 5,000 Más de 5,000 Tamaño de la ciudad Más de 100,000 De 30,000-100,000 De 10,000 a 30,000 Menos de 10,000

Grupo 1 (n=345)

Grupo 2 (n=259)

Grupo 3 (n=399)

35.4 64.6

40.2 59.8

30.6 69.4

4.9 47.8 47.2

6.6 59.1 34.4

56.4 33.8 9.8

46.4 53.6

37.8 62.2

81.2 18.8

3.2 26.1 32.2 38.6

0.0 0.0 31.7 68.3

54.9 44.6 0.5 0.0

59.4 20.3 9.6 10.7

59.1 20.1 10.4 10.4

55.4 22.3 10.0 12.3

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Cuadro 4: Características en el consumo de miel por tipo de consumidor (%) Grupo 1 (n=345) Consumo mensual 10 g 0.9 50 g 11.9 100 g 39.1 500 g 48.1 ¿Cómo consume la miel? Sustituto de azúcar 71.0 Remedio casero 25.5 En cosméticos 3.5 ¿Dónde la compra? Mercado 20.0 Tienda de autoservicio 12.2 Apicultor 67.8 Subproductos de la apicultura que conoce Miel 8.1 Miel, polen, jalea real 23.5 Miel, polen, jalea real, apitoxina 68.4 ¿Por qué consume miel? Por sus propiedades 63.8 Es un producto natural 25.8 Es un producto saludable 9.9 Por costumbre familiar 0.6

Grupo 2 (n=259)

Grupo 3 (n=399)

31.7 32.0 29.7 6.6

27.6 33.8 27.3 11.3

65.6 32.0 2.3

61.7 32.1 6.2

44.4 23.6 32.0

52.6 8.3 39.1

31.3 29.3 39.4

26.6 30.3 43.1

14.7 32.4 35.5 17.4

23.6 34.6 24.3 17.5

Grupo 2: Consumidores altamente educados con ingresos altos El segundo grupo se integró con 259 consumidores, 25.8 % de los encuestados. Este grupo se compone en su mayoría por consumidores en edad madura entre 26 a 40 años de edad, ubicadas en grandes ciudades. Este grupo se caracterizó por tener el mayor grado escolar e ingresos altos (Cuadro 3). Mostraron tener un consumo bajo de miel y les es indiferente donde comprarla, la motivación que tienen para adquirirla se asocia con la idea de consumir un producto natural y saludable, pero además lo hacen por ser una costumbre familiar. Grupo 3: Consumidores educados con ingresos menores El grupo tres se formó con 399 consumidores que correspondió al 39.8 % de la muestra. Los integrantes fueron personas jóvenes con estudios de licenciatura e ingresos semanales

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menores a $3,000. Mostraron tener un consumo bajo de miel y la utilizan como sustituto de azúcar. Este tipo de consumidores tuvo preferencia por comprar el producto en mercados y directamente con apicultores, tienen conocimiento de los productos derivados de la colmena y sus motivaciones de compra están determinados porque se trata de un producto con propiedades, natural, saludable y por costumbre familiar.

Discusión Los resultados obtenidos en la caracterización fueron similares a los encontrados en un análisis comparativo realizado sobre el consumo de miel en Rumanía, Italia y Serbia, donde se mencionó que el nivel educativo y la cantidad de ingresos intervienen en el comportamiento de los consumidores de miel en esos países(13). En diversos estudios sobre miel se menciona que los factores sociodemográficos que influyen positivamente en el consumo fueron la edad, genero, nivel educativo y el ingreso de las personas(30,31). Esta misma condición se reflejó en este análisis, donde la principal variable que segmentó a la población estudiada por tipo de consumidores fue el ingreso. En otros países europeos consideran la miel como un producto costoso en comparación con otros endulzantes, por lo que su adquisición está condicionada a los ingresos del consumidor(5,9,14), esta explicación describe la condición de los consumidores mexicanos. Una segunda variable que influyó en la diferenciación de los grupos fue la edad; si bien se consideró una muestra en edades de entre 20 a 60 años, la diferencia entre los grupos por rangos de edades fue notoria; en el primer grupo no se observó un rango predominante; sin embargo, el grupo 2 se integró por personas maduras y el grupo 3 por los más jóvenes. Se asume que las generaciones de mayor edad consumen miel con más frecuencia que los consumidores de menor edad(30,32,33), estas características del consumo fueron coincidentes con los consumidores mexicanos entrevistados ya que la población adulta del grupo 1 fueron los que más consumen y los jóvenes del grupo 3 los que menos consumen. Por otra parte, se ha identificado en otras partes del mundo una tendencia mayor de consumo de miel en mujeres(9) y que este consumo tiende a incrementar cuando se trata del cuidado de la salud, tanto en prevención y tratamiento de enfermedades(34,35,36). Al respecto se encontró que la mayoría de la población entrevistada también fueron mujeres y consumen miel. Aunado a lo anterior, el consumo de miel de los grupos 1 y 3 se relaciona directamente con la edad, nivel educativo, genero e ingresos de los consumidores. Sin embargo, los consumidores del grupo 2 no cumplen estas condiciones, ya que se trata de personas altamente educadas, con ingresos altos, en edad madura y un consumo bajo. Este comportamiento puede obedecer a diversos factores, por ejemplo, en Eslovaquia y

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Rumanía(34), el tamaño de la familia y la frecuencia en el consumo de miel durante la infancia son determinantes en el perfil del consumidor. Con respecto a la motivación para consumir miel, se observó que en los tres grupos se aprecian las propiedades del producto, su origen natural y lo conciben como un producto saludable estos resultados fueron similares a los reportados en estudios realizados en países europeos(5,9), donde mencionan que la percepción que tienen los consumidores sobre la miel suele ser más importantes en la decisión de compra que el precio que puede tener en el mercado. La percepción sobre la miel se ha desarrollado en los últimos años y fue producto de un mayor conocimiento de los consumidores sobre sus propiedades y aportaciones a la salud humana, por lo que ahora se le reconoce como un edulcorante natural, alimento saludable y se tiene información sobre las numerosas propiedades terapéuticas que posee(5). Aunado a lo anterior, se asume que el nivel educativo de la muestra influyó en la percepción de los consumidores encuestados, ya que como mencionaron Lucchese y Gerber(16) a un mayor nivel escolar, el discurso de los beneficios de la miel está orientado a lo nutricional, asociado a las ventajas de consumir vitaminas, nutrientes y las cualidades medicinales, que contribuyen a tener una buena salud y mejor calidad de vida. Una diferencia que se vislumbró entre grupos fue el consumo por tradición familiar, principalmente en el grupo 2 y 3. En un estudio a jóvenes polacos(37) se mencionó que este tipo de población consume miel por tradición familiar y los hábitos alimenticios aprendidos de sus familias; esta misma situación ocurre con los consumidores jóvenes mexicanos, quienes preservan sus hábitos alimenticios hasta su edad adulta. Los consumidores más frecuentes que fueron los del Grupo 1 mostraron tener un mayor conocimiento sobre los subproductos de la colmena y compran la miel directamente con apicultores, este resultado coincidió con el comportamiento de los consumidores en Croacia donde el 75 % de ellos compra miel directamente con los productores(15). No obstante, el lugar de compra de la miel proporciona información importante sobre el consumidor y la comercialización del producto. El adquirirla directamente con el apicultor indica que los consumidores vinculan los alimentos a un concepto de bienes o servicios naturales producidos por empresas en zonas rurales, con una identidad socioeconómica establecida que tienden a preferir(38). Por otro lado, se confirma el predominio de los apicultores como principales puntos de venta que mantienen una cuota de mercado importante en los consumidores frecuentes, además de señalar que la miel se comercializa sin marca y etiqueta, que son aspectos extrínsecos de la calidad y son poco relevantes para los consumidores. Al respecto Arvanitoyannis and Kristallis(14) señalaron que estos consumidores son tradicionales y la calidad la adquieren a través de criterios basados en la experiencia y de una relación personal entre consumidor y apicultor.

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Por su parte, el grupo 3 mostró una mayor tendencia a comprar la miel en mercados y en menor porcentaje con apicultores; mientras que, para el Grupo 2 no se observó un lugar de preferencia para realizar la compra, lo que denota que este tipo de consumidores no basa sus criterios de decisión en este aspecto. La clasificación realizada en este estudio consideró solo un segmento del mercado de la miel, representado por consumidores con educación universitaria entre 20 a 60 años de edad. Estas particularidades del estudio se consideraron pertinentes debido a que para el caso de México no existen estudios enfocados a segmentos de mercado específicos, además de que al realizar la encuesta “on line”, el nivel de participación de este segmento de la población se ha observado que es mayor, como lo indican estudios realizados en Rumania(14) y Croacia(15) que resaltan la mayor participación de consumidores con nivel educativo alto en la contestación de encuestas por internet. Aun cuando en otros países se han realizado numerosos estudios sobre perfiles y tipos de consumidores de miel(13,15,30), en México este ha sido un tema poco explorado. La importancia de este tipo de estudios se remarca por la forma en que permite a los productores orientar su producto y promover una mejor comercialización del mismo. Una de las limitantes de esta investigación fue que no se incluyeron variables sobre gustos y preferencias, percepción del consumidor en la calidad, tipos de miel y características extrínsecas que son apreciados en otros países(39). Los resultados obtenidos representan un primer acercamiento a los tipos de consumidores de miel para el caso de México. Así mismo, es importante realizar este tipo de análisis para otros segmentos de mercado que permita identificar las oportunidades para el incremento del consumo nacional de miel.

Conclusiones e implicaciones La tipología obtenida mostró las diferencias que existen entre los consumidores de miel con estudios universitarios en un rango de edad de 20 a 60 años en México. Este tipo de consumidores se agrupan en tres grupos, el primero se trata de los consumidores educados con un ingreso promedio y se diferenciaron de los demás por consumir miel de forma frecuente, tienen un amplio conocimiento sobre los subproductos de la apicultura y propiedades, prefieren comprar el producto directamente con los apicultores. Un segundo grupo es el conformado por los consumidores altamente educados al tener en su mayoría posgrado y recibir ingresos altos, se trata de personas en edad madura y con un consumo moderado de miel, aun cuando tienen conocimiento de las propiedades y cualidades del producto. Una tercera parte de este grupo solo conocen la miel y ningún otro subproducto y les es indiferente el lugar de compra. El grupo 3 de los consumidores educados con ingresos bajos, agrupa a los consumidores jóvenes que solo tienen nivel educativo de licenciatura, su consumo es moderado y prefieren comprar el producto en mercados. El grupo 1 fueron los

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consumidores más frecuentes de miel y receptivos y, por ende, consumidores potenciales. Por tanto, es necesario definir estrategias de promoción del producto para informar los aspectos positivos y curativos de la miel y así reforzar su conocimiento y decisión de compra. La estrategia para los consumidores del grupo 2 y 3 debe enfocarse a dar a conocer la apicultura como una actividad sustentable, mostrar los diferentes productos derivados de la miel y los beneficios de cada subproducto. Los productores locales de miel deben ser conscientes de que la reactivación del sector apícola en México podría lograrse a través de la promoción del consumo interno. Si bien, los resultados obtenidos en esta investigación no son definitivos, los hallazgos podrían tener repercusiones sobre los productores y comercializadores, con el fin de potencializar el consumo de miel en México a través de estrategias de mercadeo efectivas para cada perfil de consumidor. Se recomienda que se estudien otros segmentos del mercado, se profundice en el análisis de las preferencias de consumo y la influencia de los aspectos motivacionales y subjetivos en el consumo de la miel en México. Literatura citada: 1. Crane E. A book of honey. USA:Oxford Univ Press; 1980. 2. SIAP. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Cierre de la producción pecuaria (1980-2019). https://nube.siap.gob.mx/cierre_pecuario/. Consultado 10 Nov, 2020. 3. SE. Secretaría de Economía. Sistema de Información Arancelaria Vía Internet. http://www.economia-snci.gob.mx/. Consultado 12 Nov, 2020. 4. Annunziata A, Scarpato D. Factors affecting consumer attitudes towards food products with sustainable attributes. Agric Econ 2014;60(8):353-363. 5. Testa R, Asciuto A, Schifani G, Schimmenti E, Migliore G. Quality determinants and effect of therapeutic properties in honey consumption. An exploratory study on Italian consumers. Agriculture 2019;9(174):1-12. 6. FAO. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura. FAOSTAT: datos. http://www.fao.org/faostat/es/#home. Consultado 15 Nov, 2020. 7. Pocol CB, Bolboacă SD. Perceptions and trends related to the consumption of honey: A case study of North-West Romania. Int J Consum Stud 2013;37(6):642-649. 8. Gyau A, Akalakou C, Degrande A, Biloso A. Determinants of consumer preferences for honey in the democratic republic of Congo. J Food Prod Mark 2014;20(5):476-490. 9. Kowalczuk I, Jezewska-Zychowicz M, Trafiałek J. Conditions of honey consumption in selected regions of Poland. Acta Sci Pol Technol Aliment 2017;16(1):101-112.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5839 Artículo

Transmisión vertical y espacial de precios en el mercado mexicano e internacional de ganado vacuno

José Luis Jaramillo Villanueva a*

a

Colegio de Postgraduados. Boulevard Forjadores de Puebla # 205, Santiago Momoxpan. 72760, Mpio. San Pedro Cholula, Puebla, México.

*Autor de correspondencia: jaramillo@colpos.mx

Resumen: Del año 2000 al 2019, el subsector bovino mexicano ha sufrido importantes cambios estructurales; el más importante fue la concentración de las etapas tanto de producción como de comercialización. En 2019, la Comisión Federal de Competencia Económica reveló que, los ingresos de los hogares mexicanos disminuyeron entre 16 y 31 % por la falta de eficiencia del mercado. En el caso de la carne, la reducción puede llegar al 98 %. En este contexto, el objetivo de este estudio fue examinar el grado de transmisión espacial de precios entre los precios nacionales e internacionales del ganado vivo y la transmisión vertical entre los precios del ganado vivo y los de la carne en canal para evaluar la eficiencia del mercado. El enfoque econométrico consiste en la estimación de un modelo de corrección del vector de error, utilizando los precios reales mensuales de la carne de vacuno, para el período 19902019. Los resultados de esta investigación proporcionan información a los responsables de la toma de decisiones y a las partes interesadas de este sector: comprenden la transmisión unidireccional de los precios internacionales de la carne de vacuno a los precios nacionales de la carne de vacuno y del precio de la explotación al precio del procesador. También apuntan a la existencia de una transmisión asimétrica de los precios, que está relacionada con el aumento o la disminución de los precios del ganado vacuno. Los resultados indican que existe una relación de co-integración única a largo plazo entre los precios internacionales y los del agricultor, y entre el precio del procesador y el del agricultor. La dirección de la transmisión de los precios tiende a ir de los productores a los procesadores y del precio internacional al precio del agricultor. Cuando el precio internacional aumenta, la velocidad

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de ajuste tiende a ser significativamente más lenta; ocurre lo contrario cuando el precio internacional disminuye, lo que da como resultado una tasa de ajuste significativamente más rápida. Palabras clave: Transmisión asimétrica, Precios carne, Modelo de corrección, Vector de error.

Recibido: 06/11/2020 Aceptado: 01/06/2022

Introducción La industria ganadera y bovina en México El subsector de la carne de vacuno en México tiene una gran relevancia económica y social. La producción de carne de vacuno representa casi la mitad del valor del producto animal bruto mexicano(1). México ocupa la octava posición en el ranking mundial de producción de carne de vacuno, con 1,91 millones de toneladas, el 3.35 % de la producción mundial de carne de vacuno(2). La tasa promedio de crecimiento (TPC) de la producción de ganado en México fue de 1.92 % en 2000-2018 (SIAP)(3). Desde el punto de vista social, es la principal actividad económica desarrollada por las pequeñas explotaciones familiares y representa 1,06 millones de unidades de producción ganadera en 2018, que generaron 1,2 millones de empleos directos, y tres millones de empleos relacionados(4). En México, de 1990 a 2019, la industria del ganado vacuno y de la carne de vacuno han experimentado una importante consolidación, ya que, desde el año 2000, tanto el ganado vacuno como el empaquetado de carne de vacuno se han reorganizado rápidamente en plantas de mayor tamaño y en menor número. El resultado de estos procesos es una industria ganadera y vacuna altamente concentrada. Así, Sukarne® es la mayor empresa procesadora de carne de res en México y ha dominado el crecimiento de las exportaciones de carne de res de 2010 a 2019. SuKarne® es la sexta empresa empacadora de carne de res en América del Norte; representa el 74% del total de las exportaciones de carne de res mexicana(5). Sin embargo, la Comisión Federal de Competencia Económica(6) reveló que los hogares mexicanos pierden entre el 16 y el 31 % de sus ingresos. La rápida concentración de la industria de la carne de vacuno genera presión sobre las pequeñas empresas procesadoras, el gobierno y los consumidores, ya que los precios de la carne de vacuno al menudeo crecieron a un ritmo del 4.99% entre 2009 y 2018. Sin embargo, los precios de los agricultores aumentaron a un TBA del 2.43 %, calculada con base en datos del USDA(2) e INEGI(7). La

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concentración del mercado en la industria del ganado vacuno está asociada a un comportamiento no competitivo que puede dar lugar a una ineficiencia económica y a una disminución del bienestar de los consumidores(8). Algunas investigaciones(9) señalan que la concentración del mercado es una de las principales causas de la transmisión asimétrica de los precios en las cadenas de mercado agrícola. Sin embargo, en México, hasta ahora, hay pocos estudios sobre la transmisión del precio del ganado vacuno y, por lo tanto, no existe un consenso sobre este tema.

Transmisión espacial de los precios La transmisión espacial de los precios se refiere a la transmisión de las perturbaciones de los precios a través de diferentes zonas y productos básicos(10). La explicación teórica fundamental de la transmisión espacial de los precios se revela en la relación de arbitraje espacial, conocida como la Ley del Precio Único (LPU). Implica que la diferencia entre los precios en diferentes lugares del mercado nunca superará los costes de transacción; de lo contrario, los arbitrajistas explotarían estas oportunidades de beneficio(10). Supongamos que PA y PB representan los precios de una mercancía homogénea en dos mercados espacialmente separados en t, y r A B representa los costes de traslado de una unidad de mercancía de B a A; según la LPU: PB-PA ≤ r AB. La diferencia de precio en t de una mercancía en dos mercados espacialmente separados no debe diferir en más de los costes de transferencia. Si la diferencia espacial de precios supera la de los costes de traslado, los agentes económicos realizan arbitrajes espaciales. Tras el proceso de ajuste, se alcanza un nuevo equilibrio y se mantiene de nuevo la LPU. Como lo señala la literatura(11), el comercio entre dos mercados implica que éstos están integrados.

Transmisión vertical de precios El análisis de la transmisión vertical de los precios es útil para evaluar la eficiencia de la integración de los distintos agentes económicos en un mercado. El grado y la velocidad con que los cambios de precios se transmiten de un nivel del mercado a otro tienen importantes implicaciones políticas para la distribución del bienestar y la competitividad. En un mercado competitivo, los choques de precios en un nivel de la cadena de mercado tendrían que reflejarse en cambios similares en otros niveles, ya que la eficiencia del mercado plantea la hipótesis de una relación de equilibrio mutuo de los precios(12). Entre 1990 y 2010, extensos estudios examinaron los vínculos de mercado entre los ganaderos, los procesadores y los mercados minoristas(13). El grado de ajuste y la velocidad de transmisión de los choques de precios entre el ganadero, el procesador y el minorista es un factor esencial que refleja la actuación de los participantes en el mercado a distintos

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niveles. La naturaleza, la velocidad y el alcance del ajuste a las perturbaciones del mercado también pueden tener importantes implicaciones para los márgenes de comercialización, los diferenciales y las prácticas de fijación de precios de los márgenes(9,12). El objetivo de este estudio fue estimar la velocidad de transmisión de precios entre el precio del procesador de ganado vacuno mexicano (canal) y el ganadero (ternero) (transmisión vertical) y entre el precio del ganado mexicano e internacional (ternero) (transmisión espacial de precios) para conocer la posible transmisión asimétrica de precios y las consecuencias económicas relacionadas con ésta para el productor y los consumidores. La hipótesis fue que la transmisión de los precios nacionales e internacionales de la carne de vacuno es asimétrica.

Materiales y métodos El método de estudio ha consistido en la realización de pruebas econométricas utilizando series temporales de datos mensuales de precios reales al contado, deflactados mediante el índice de precios al consumo, desde 1990 hasta 2019. El precio del ganadero estaba representado por los precios de los terneros, el precio intermedio (procesador) estaba representado por el precio de la canal, y el precio internacional y de importación por los precios de los terneros. Estos últimos en dólares, pero convertidos a pesos mexicanos reales utilizando el tipo de cambio bilateral. El precio internacional de la carne de vacuno (ternera) es el establecido por el Departamento de Agricultura de Estados Unidos (USDA). La información adicional sobre otros indicadores proviene de los sitios estadísticos oficiales de México, entre los que se encuentran el Sistema de Información Agropecuaria y Pesquera (SIAP), el Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática (INEGI), la Confederación Nacional de Organizaciones Ganaderas (CNOG), y de la Fundación ANETIF (Asociación Nacional de Establecimientos Tipo Inspección Federal). Se verificó el orden de integración de cada serie, utilizando las pruebas de Dickey-Fuller aumentado y Phillips-Perron (PP)(14,15). Estas pruebas fueron seguidas por una estimación de la relación a largo plazo, utilizando la cointegración de dos pasos de Engle-Granger y la prueba de Johansen(16). Por último, se realizó un modelo de corrección de vector de error (MCVE) asimétrico; una prueba para seleccionar el orden de retardo para un MCVE asimétrico y una prueba F sobre el coeficiente de ECT+ y ECT- (cambios positivos y negativos en el término de error, respectivamente, según su abreviatura en inglés) con el fin de probar la hipótesis nula de simetría: H0: B+i = B-i.

Prueba de co-integración; relación a largo plazo Una vez demostrada la existencia de una raíz unitaria, la cointegración entre las variables de la serie es necesaria para una relación de equilibrio a largo plazo. Un vector de variables con

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raíz unitaria está co-integrado cuando una combinación lineal de estas variables es estacionaria(17). Se aplicó la prueba de cointegración en dos pasos de Engle-Granger(17) y la prueba de Johansen(16) para comprobar la existencia de una relación a largo plazo. El primer enfoque consiste en estimar la regresión de cointegración, ecuación (1), por el método de mínimos cuadrados ordinarios (MCO):

ptout = a + b1 ptin + mt donde

(1)

ptout es el precio de producción de la empresa en el periodo t, ptin es el precio del

insumo en t, y Ut es el término de error. La estimación de la ecuación (1) generó el residuo ût, al que se aplicó una prueba de raíz unitaria para ût. Como el coeficiente de Ut-1 era inferior a la unidad, existe una relación de cointegración. Acto seguido, se efectuó una regresión de la ecuación (2).

Dmt = a + b1mt-1 + b2 Dmt-1

(2)

Un coeficiente negativo del término de error (entre -2 y cero) confirma una relación de largo plazo entre los precios. Por el contrario, la prueba de Johansen derivó la distribución de dos estadísticos de prueba para la nulidad de la no cointegración: las pruebas de Trace y de valor propio(16). Una vez verificada la cointegración entre los precios, se aplicó un Modelo de Corrección de Errores (MCE) en dos pasos para captar los efectos a corto y largo plazo del

ptin en el ptout , y la velocidad de ajuste a la que el ptout restablece el equilibrio tras un cambio en el

ptin . Se estimaron dos modelos econométricos: el modelo asimétrico espacial y el

modelo asimétrico vertical.

Transmisión espacial asimétrica de los precios Considerando que los precios de la explotación ganadera e internacionales tienen una raíz unitaria y estaban cointegrados, se estimaron MCVE simétricos y asimétricos para investigar la posible interdependencia de los precios. Siguiendo un enfoque econométrico(18), el MCE para la transmisión espacial de los precios se representa con la ecuación (3). farm int Dptfarm = a + b1Dptint + b2 ECTt-1 + b3 (L)Dpt-1 + b4 (L)Dpt-1

(3)

En la ecuación 3, también se segmentó el término de respuesta contemporánea(18). Conduce a la ecuación (4), en el que la respuesta contemporánea y a corto plazo a las desviaciones de la relación de cointegración son asimétricas si 1  1 and 2  2 , respectivamente.

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):894-909 int Dptfarm = a + b1+ Dptint + b1- Dptint + b2+ ECTt-1+ + b2- ECTt-1- + b3(L)Dpt-1farm + b4 (L)Dpt-1

(4)

Se utilizó una prueba F para comprobar la hipótesis nula de simetría.

Transmisión vertical asimétrica de los precios En la literatura, se propuso un enfoque basado en la teoría de la cointegración (17) para comprobar las posibles asimetrías en la cadena de valor de la carne de vacuno. Indica que dos series temporales no estacionarias pueden estar cointegradas a largo plazo si se integran ambas series, del mismo orden. En cambio, utilizando un MCVE asimétrico, CramonTaubadel(19) probó la Transmisión Asimétrica de Precios (TPA) en presencia de series no estacionarias, aplicando el enfoque de Engel y Granger en dos pasos. Para este enfoque, los autores propusieron dividir el término de corrección de errores en componentes positivos y negativos a fin de identificar si los precios se transmiten de manera diferente, dependiendo de si aumentan o disminuyen. Siguiendo el enfoque para probar la transmisión vertical asimétrica de los precios(19), se estimó la ecuación (5): ret DPt ret = b0 + b1DPt farm + b2 ECTt-1 + B3 (L)DPt-1 + B4 (L)Pt-1farm + e t

(5)

ret Donde: ECTt-1 = Pt-1 - a 0 - a1 Pt-1farm es el término de corrección del error, y b3 (L), b4 (L) son

rezagos polinómicos. Además, la división de la ECT en componentes positivos y negativos (es decir, desviaciones positivas y negativas del equilibrio a largo plazo -ECT+ y ECT-) revela si la velocidad de transmisión de los precios difiere, según aumente o disminuya. Además, permite comprobar la transmisión asimétrica de los precios (APT, en inglés)(20). A continuación, se estima la ecuación (6): + ret DPt ret = b0 + b1DPt farm + b2+ ECTt-1 + b2- ECTt-1 + B3 (L)DPt-1 + B4 (L)Pt-1farm + e t

.

(6)

Para comprobar la asimetría, se utilizó una prueba F para comprobar la hipótesis nula de simetría, es decir, si existe una respuesta asimétrica de los precios,

b2+ ¹ b2- .

Resultados y discusión Los resultados de las pruebas de raíz unitaria ADF y PP(14,15) no pueden negar la nulidad de la no estacionariedad de las series de precios; los valores del estadístico T no corroboran el rechazo de la hipótesis nula de una raíz unitaria con un 95% de confianza (Cuadro 1).

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Cuadro 1: Resultados de las pruebas ADF y PP sobre las series de precios de la carne de vacuno Serie de precios Prueba Valor Prueba PP Valor ADF crítico del crítico del 5% 5% Precio internacional -2.456 -3.426 -11.886 -21.378 Precio del ganadero -2.096 -3.426 -13.455 -21.378 Precio del procesador -3.489 -3.426 -22.733 -21.378 Precio de importación -7.396 -3.426 -86.416 -21.378 Fuente: cálculos propios.

Estos resultados permitieron utilizar la técnica de cointegración para calcular la relación entre los precios internacionales y nacionales de la carne de vacuno mexicana y entre los precios de un procesador y los de la carne de vacuno en granja; asimismo, coinciden con estudios anteriores sobre la no estacionariedad de los precios de la carne de vacuno(21,22,23).

Cointegración a largo plazo La estimación de la ecuación (1), para el modelo espacial (ecuación 4), muestra un R2 de 0.78, una estadística t de 34.78 y una estadística F de 1209,7, que indican cointegración a largo plazo. La prueba ADF sobre el término de error muestra un estadístico de prueba de 2.57 frente a un valor crítico del 5 % de -2.87, lo que indica que no se rechaza la nulidad de no estacionariedad. Diversos autores(21,22,23) informaron de resultados similares en cuanto a los precios de la carne de vacuno. Para el modelo vertical (ecuación 6), se encontró un R2 de 0.68, una estadística t de 27.47 y una estadística F de 74.4. En cuanto al término del error, el ADF muestra un estadístico de prueba de -2,696 frente a un valor crítico del 5 % de -2.87, lo que indica que no se puede rechazar la nulidad de no estacionariedad. Para los dos modelos, se estimó la ecuación (2). Los resultados mostraron un coeficiente negativo del término de error, lo que confirma la relación a largo plazo entre los precios de la carne de vacuno (Cuadro 2).

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Cuadro 2: Prueba de cointegración en dos pasos de Engle-Granger Precio del ganadero-int. Coeficiente Error estándar Valor de t -.148 .032 -4.53* m t-1

Dmt-1 Constante Prueba F R-cuadrada Ganadero-procesador

-.240

.052

-4.59*

.000 30.280 0.1501

.004

0.020

mt-1

-.014

.016

-1.291

Dmt-1

-.234

.053

-4.461*

Constante Prueba F R-cuadrada

.002 11.65 0.164

.002

Fuente: cálculos propios. * denota una significancia del 95%.

Los resultados de la prueba de Johansen (Cuadro 3) proporcionaron pruebas sólidas para rechazar la hipótesis nula de no cointegración entre el precio del ganadero nacional y el internacional y entre el precio del ganadero y los precios de la carne de vacuno del procesador, lo que sugiere la existencia de una relación de cointegración única a largo plazo. Cuadro 3: Prueba de cointegración de Johansen para la cointegración de precios Precio del ganadero internacional

Rango

Valor propio . 0.035 0.004

Variable Precio del ganadero Precio internacional Constante Ganadero-procesador

0 1 2 Coeficiente 1 -.826 .528 Rango

. 0.035 0.004

Variable Precio del ganadero Precio del procesador Constante

0 1 2 Coeficiente 1 -0.678 5.375

--Valor propio

Estadística de Valor crítico seguimiento del 5% 30.208 15.411 1.744* 3.761 EE Z --.083 -9.902 --Estadística de Valor crítico seguimiento del 5% 14.182* 15.41 1.537 3.761 EE

Z

0.1697

-3.998*

Fuente: Cálculos propios. EE= error estándar. * denota una significancia del 95%.

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Los estudios sobre los precios de la carne de vacuno, aplicando la prueba de Johansen, informaron de la existencia de cointegración entre los precios agrícolas nacionales y los precios internacionales. También se observó una cointegración a largo plazo entre los precios de la carne de vacuno de los ganaderos y de los procesadores y los minoristas(24). Los resultados sugieren que sus innovaciones históricas influyen profundamente en los precios del mercado internacional de la carne de vacuno. El precio internacional de la carne de vacuno tiene un fuerte impacto en los movimientos de los precios mexicanos a largo plazo. Ante una variación unitaria del precio internacional, el precio del ganadero para el ganado vivo cambia en un 82%, lo que implica un efecto considerable, pero diferente de la unidad. El resto lo explican otros fundamentos del mercado. En el caso de la relación entre la explotación ganadera y el procesador, un aumento del 1% del precio del procesador induce un aumento del 0.68% en el precio de la explotación ganadera. Dado que los resultados anteriores confirmaron la cointegración de los precios internacionales y nacionales de las explotaciones ganaderas y entre los precios de la carne de vacuno de los ganaderos y de los procesadores, estimamos un MCVE simétrico y otro asimétrico.

Modelo de corrección de errores vectorial espacial Para el modelo espacial, se estimó un MCVE para investigar la posible interdependencia de los precios nacionales e internacionales de la carne de vacuno, considerando que los precios de la explotación y los internacionales tienen una raíz unitaria y están cointegrados. Los resultados del MCVE muestran que tanto los precios de la carne de vacuno en granja como los internacionales responden a los desequilibrios, ya que los coeficientes son significativos al nivel del 5%. La corrección de los desequilibrios de precios es limitada, y los coeficientes tienen el signo correcto. En un estudio similar realizado en Europa(25) utilizando el MCVE asimétrico, se comprobó que el movimiento de los precios en los mercados mundiales de la carne de vacuno se transmitía a los mercados nacionales, pero en menor medida. El Cuadro 4 muestra que los coeficientes de cambio contemporáneo son significativamente inferiores a uno en ambas ecuaciones. Esto quiere decir que, en un mismo mes, los precios de la explotación ganadera no reaccionan totalmente a las variaciones de los precios mundiales. Este hecho demuestra que los datos mensuales son adecuados para revelar el proceso de transmisión de los precios de la carne de vacuno(18).

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Cuadro 4: Resultados del VECM; modelo espacial simétrico y asimétrico Modelo espacial simétrico Modelo espacial asimétrico Variable Valor Valor Valor Valor independiente Coef. EE Coef. EE de t de P de t de P Pprodt-1 0.27 0.054 4.99* 0.000 0.273 0.061 4.49* 0.000 Pprodt-2 0.017 0.056 0.31 0.768 0.017 0.056 0.31 0.768 Pprodt-3 0.043 0.056 0.77 0.441 0.042 0.056 0.75 0.453 Pprodt-4 0.04 0.055 0.65 0.514 0.034 0.055 0.62 0.535 Pint t-1 -.028 0.022 -1.26 0.210 -0.059 0.024 -2.44* 0.015 Pint t-2 0.022 -2.14* 0.033 -0.025 0.023 -2.09* 0.048 0.037 Pint t-3 0.022 -0.37 0.715 -0.005 0.022 -0.23 0.008 0.820 Pint t-4 0.022 0.019 1.17 0.243 0.023 0.018 1.27 0.215 ECTt-1 0.015 -3.26* 0.000 ------0.049 ECT+ t-1 -------0.049 0.021 -2.38* 0.018 ECT t-1 -------0.059 0.029 -2.05* 0.042 0.001 Constante 0.002 0.62 0.552 0.001 0.002 0.58 1 0.556 Prueba de la norma (Prob>z)=0.000 (Prob>z)=0.000 Prueba LM (Prob>chi2)=0.291 (Prob>chi2)=0.524 Prueba DW 0.299 0.532 R-cuadrada 0.320 0.353

H0 : b1+ = b1-

---

F(1,330)= 0.822

H0 : b2+ = b2-

---

F(1,330)= 12.084

Fuente: Cálculo propio. Coeff.= coeficiente; EE= error estándar. * denota una significancia del 95%.

Las estadísticas t- para ECT+ y ECT- indican que los precios de la explotación ganadera responden fuertemente a los choques negativos, pero permiten la persistencia de los choques positivos en el margen. El ECT- induce un cambio significativamente mayor en el precio de la explotación ganadera que el ECT+. Según un resultado similar, reportado en la literatura económica(26), el MCVE indicaba que la mayor parte del desequilibrio del mercado se corregía en un mes. Los precios corrigen un pequeño porcentaje de los desequilibrios en los mercados, sobre todo por fuerzas externas. Una prueba F de la hipótesis nula de simetría ( b 2

+

= b2- ) conduce al rechazo al nivel de significancia del 5 %

(F= 12.08). Este resultado implica que cuando el precio baja, la transmisión es más rápida que cuando el precio sube. Las subidas de precios llegan a los productores con retraso, con 903


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respecto a una caída de los precios internacionales, que se transmiten más rápido. Este resultado es coherente con el hecho de que los precios internacionales reaccionan más rápidamente cuando el margen se reduce que cuando se amplía (27). Una posible explicación de la asimetría de precios es el insuficiente acceso de los ganaderos a la información sobre precios y a la infraestructura (9). La integración espacial de los precios del ganado y la carne de vacuno entre el mercado internacional y el mexicano es un tema de gran importancia porque es un país deficitario, y por lo tanto un comercio eficiente tiene importantes implicaciones de política de seguridad alimentaria. Desde el punto de vista político, esto debería ayudar a diseñar programas de apoyo a la agricultura y herramientas de gestión de riesgos para la industria de la carne de vacuno. El hallazgo de fuertes efectos de transmisión entre los precios internacionales y los mexicanos corrobora la opinión de que los participantes en la cadena mexicana de suministro necesitan considerar la naturaleza altamente volátil de los precios internacionales en su proceso de toma de decisiones.

Modelo de corrección de errores vectorial vertical Dado que existe una cointegración entre los precios de la carne de vacuno de los procesadores y de las explotaciones, se estimó un MCVE, siguiendo el enfoque de Cramon-Taubadel (ecuación 5). El resultado del MCVE simétrico y asimétrico del Cuadro 5 indica que tanto el coeficiente de la TEC como el parámetro de corto plazo son significativos al nivel del 5 %. Cuadro 5: Resultados del MCVE; modelo vertical simétrico y asimétrico Modelo vertical simétrico Modelo vertical asimétrico Variable Valor Valor Valor Valor independiente Coef. EE Coef. EE de t de P de t de P 2.944 Pprodt-1 0.077 0.036 2.120* 0.035 0.094 0.031 * 0.004 Pprodt-2 -0.079 0.056 -1.411 0.158 -0.075 0.056 -1.321 0.187 Pprodt-3 0.026 0.056 0.47 0.645 0.023 0.056 0.41 0.675 Pprodt-4 0.067 0.053 1.242 0.214 0.068 0.054 1.263 0.21 3.090 Pint t-1 0.111 0.032 3.440* 0.001 0.104 0.033 * 0.002 Pint t-2 0.065 0.032 2.000* 0.046 0.063 0.032 1.93 0.054 Pint t-3 0.002 0.032 0.075 0.948 0.003 0.032 0.121 0.908 Pint t-4 -0.04 0.031 -1.28 0.202 -0.042 0.031 -1.33 0.184 ECTt-1 -0.029 0.008 -3.690* 0.000 -------

904


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ECT

+

---

t-1

ECT- t-1

---

Constante Prueba normalidad Prueba LM Prueba DW R-cuadrada Prueba:

0.001 de

b2+ ¹ b2-

---

--0.002

---

-0.033

---

-0.042

0.88

0.375 0.001

0.011 8 0.011 7 0.001 5

2.811 * 3.560 * 0.89

(Prob>z)=0.000

(Prob>z)=0.000

(Prob>chi2)=0.336 0.344 0.341

(Prob>chi2)=0.605 0.612 0.391

---

F(1,330)= 14.371

0.006

0.000 0.375

Fuente: Cálculo propio. Coef.= coeficiente; EE= error estándar. * denota una significancia del 95%

Este resultado sugiere que los precios del procesador y del ganadero comparten una relación de equilibrio a largo plazo. Un cambio en los precios de las explotaciones ganaderas tiene un efecto significativo en los precios de los procesadores durante el periodo siguiente. La TEC induce un cambio significativamente mayor en el precio del procesador que ECT+. Estos resultados corroboran la hipótesis de que los cambios de precios no se transmiten eficazmente de un nivel a otro(28). También apoya la hipótesis(9) de que los transformadores de carne de vacuno pueden tener cierto poder de mercado. Los resultados del MCVE asimétrico revelan que la transmisión de los precios de la carne de vacuno es asimétrica para la velocidad de ajuste. Los estadísticos t para ECT+ indican que los precios al por menor responden fuertemente a los choques negativos, lo que indica que cuando los precios del productor disminuyen, la velocidad de ajuste tiende a ser significativamente más rápida. Además, cuando los precios aumentan, se producen cambios estadísticamente significativos en la velocidad de ajuste. Una prueba F de la hipótesis nula de simetría ( b 2+ = b 2- ) conduce al rechazo al nivel de significancia del 5 % (F= 14.37). Sugiere que los precios agrícolas reaccionan más rápidamente cuando el margen se reduce que cuando se amplía. En un estudio sobre el mercado de la carne de vacuno estadounidense(29) se señaló una asimetría en la transmisión de los precios que es mucho más crítica en el caso de la venta al por mayor y al por menor que en el de la venta al por mayor. Asimismo, los choques de precios positivos se transmiten con mayor intensidad que los negativos.

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Las estimaciones de los coeficientes de ajuste, centradas en los ajustes de los precios al por menor para restablecer el equilibrio, indican que, en el plazo de un mes, los precios al por menor se ajustan para eliminar aproximadamente el 4.2 % de una variación negativa unitaria en la desviación de la relación de equilibrio creada por los cambios en los precios de producción. Por otra parte, los precios al por menor se ajustan en un 3 % de un cambio positivo en la desviación del equilibrio creado por los cambios en los precios de producción. Dado que la carne de vacuno y las canales son productos no almacenables sujetos a retrasos en la producción con una oferta inelástica a corto plazo, los productores no pueden ajustar la producción en respuesta a cambios transitorios en los precios. Por el contrario, el procesador de carne de vacuno puede responder inmediatamente a los cambios en los precios de los productores ajustando sus precios. Además, los procesadores, a diferencia de las unidades de engorde, se enfrentan a importantes costes fijos. Por lo tanto, a corto plazo, los márgenes pueden reducirse en un intento de mantener una planta que funcione casi a plena capacidad. Por lo tanto, como resultado de la competencia entre los distintos procesadores, los precios de las explotaciones pueden bajar más rápidamente de lo que suben. Dado que la transmisión asimétrica de los precios implica un cierto grado de poder de mercado y/o de ineficiencia del mismo, es necesario investigar más a fondo las posibles causas de la transmisión asimétrica de los precios del ganado y la carne de vacuno, a nivel no sólo nacional sino también regional.

Conclusiones e implicaciones Esta investigación aporta a México el hallazgo de que la transmisión de los precios de la carne de vacuno es asimétrica en los mercados nacional e internacional. Existe una relación de cointegración a largo plazo entre los precios internacionales y mexicanos de la carne de vacuno en la explotación y entre el precio de la explotación ganadera y el del procesador nacional. Para el análisis espacial, tanto los precios de la explotación ganadera como los internacionales muestran una respuesta significativa a los desequilibrios de los precios y a la transmisión asimétrica de éstos. Los movimientos de los precios en los mercados internacionales se transmiten asimétricamente al mercado mexicano, lo que indica que una disminución de los precios internacionales tiende a transmitirse más rápidamente a los agricultores que un aumento de los precios internacionales. Considerando el modelo de transmisión vertical de los precios durante el siguiente período, un cambio en los precios de producción tiene un efecto significativo en los precios del procesador. La velocidad a la que los precios tienden a converger para corregir totalmente la desviación es moderadamente lenta, pero cuando los precios de producción disminuyen, la velocidad de ajuste tiende a ser significativamente más rápida. La transmisión asimétrica de los precios en el mercado mexicano de la carne de vacuno tiene implicaciones para las políticas. El papel de la intervención gubernamental en el mercado a través de diversos programas de apoyo a los precios puede tener efectos de bienestar y redistribución de la renta. Por ejemplo, los

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programas de apoyo a la ganadería bovina en México pueden estar beneficiando más a los procesadores que a las explotaciones ganaderas (unidades de engorde). Los resultados de esta investigación pueden aportar valiosas contribuciones al debate sobre las políticas, revelando una transmisión unidireccional de los precios de la carne de vacuno de los productores a los procesadores, y que la transmisión de los precios de la carne de vacuno es asimétrica, dependiendo de si los precios están aumentando o disminuyendo. Agradecimientos y conflicto de intereses Al Colegio de Posgraduados-Campus Puebla por la elaboración de la base de datos y a la Lic. Leticia Portilla Durán por su colaboración en la elaboración de la base de datos. Declaro que no existe conflicto de interés de ningún tipo entre la institución financiadora y los datos y resultados publicados. Literatura citada: 1. SIAP. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Indicadores Económicos. https://www.gob.mx/siap 2018. Consultado 9 Dic, 2019. 2.

USDA. United States Department of Agriculture. Livestock and poultry. https://apps.fas.usda.gov/psdonline/circulars/livestock_poultry.pdf. 2019. Accessed Jan 11, 2020.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6138 Artículo

Explorando la microbiota bacteriana fecal bovina en la Reserva de la Biosfera de Mapimí, norte de México

Irene Pacheco-Torres a Cristina García-De la Peña b* César Alberto Meza-Herrera a Felipe Vaca-Paniagua c,d,e Clara Estela Díaz-Velásquez c Claudia Fabiola Méndez-Catalá c Luis Antonio Tarango-Arámbula f Luis Manuel Valenzuela-Núñez b Jesús Vásquez-Arroyo g

a

Universidad Autónoma Chapingo. Unidad Regional Universitaria de Zonas Áridas, Bermejillo, Durango, México. b

Universidad Juárez del Estado de Durango. Facultad de Ciencias Biológicas, Av. Universidad s/n Fracc. Filadelfia, 35010 Gómez Palacio, Durango, México. c

Facultad de Estudios Superiores Iztacala. Laboratorio Nacional en Salud, Diagnóstico Molecular y Efecto Ambiental en Enfermedades Crónico-Degenerativas. Tlalnepantla, Estado de México. d

Instituto Nacional de Cancerología. Ciudad de México, México.

e

Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores Iztacala Unidad de Biomedicina, Tlalnepantla, Estado de México, México. f

Colegio de Postgraduados, Campus San Luis Potosí, Salinas de Hidalgo, San Luis Potosí, México.

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Universidad Juárez del Estado de Durango. Facultad de Ciencias Químicas. Gómez Palacio, Durango, México.

* Autor de correspondencia: cristina.garcia@ujed.mx

Resumen: En México la información sobre la microbiota fecal bovina (Bos taurus) es escasa. El presente estudio describe la diversidad y abundancia de bacterias en muestras fecales de bovinos en pastizales, recolectadas en la Reserva de la Biosfera de Mapimí en la parte central del desierto chihuahuense. Las muestras fecales se analizaron mediante secuenciación masiva de siguiente generación de alto rendimiento utilizando la V3-V4 del ARNr 16S en Miseq de Illumina. Se identificaron un total de 17 filos, 24 clases, 33 órdenes, 50 familias, 281 géneros y 297 especies. Firmicutes y Verrucomicrobia fueron los filos más abundantes. Los géneros más abundantes fueron Sporobacter, PAC000748_g (géneros de la familia Ruminococcaceae) y Eubacterium_g23. Se registraron tres géneros (Clostridium, Corynebacterium y Fusobacterium) y una especie (Campylobacter fetus) de bacterias bovinas potencialmente patógenas. Esta información representa una línea base bacteriológica para monitorear el estado de salud intestinal de bovinos en pastoreo y para rastrear posibles interacciones con la microbiota fecal de la fauna nativa itinerante del área. Palabras clave: Bos taurus; Campylobacter fetus; Diversidad bacteriana; Gen ARNr 16S; Secuenciación masiva.

Recibido: 13/01/2022 Aceptado: 06/04/2022

Introducción La comunidad microbiana del sistema gastrointestinal del ganado sigue siendo poco estudiada. Debido a su influencia en la absorción de nutrientes, la productividad, el reservorio potencial de patógenos humanos y animales, así como la salud animal en general, existe la necesidad de comprender mejor las comunidades microbianas del intestino de los bovinos(1). Recientemente, la secuenciación de alto rendimiento utilizando amplicones de ARNr 16S ha proporcionado información más profunda sobre la composición de la microbiota fecal bovina, y los resultados obtenidos hasta la fecha indican una alta diversidad(2).

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La parte central del desierto chihuahuense en México tiene una alta diversidad de fauna silvestre(3,4). El bovino (Bos taurus) ha sido criado como ganado de pastoreo desde su introducción a finales del siglo XVI, siendo la actividad económica más importante en esta área(5). Sin embargo, esta actividad es la principal razón del deterioro ecológico que afecta a la fauna silvestre; por ejemplo, esta especie de rumiante compite por los recursos forrajeros con especies animales endémicas (es decir, Gopherus flavomarginatus, tortuga del Bolsón)(3). El pastoreo de ganado también ejerce una fuerte presión sobre las poblaciones vegetales, modificando su cobertura; esto puede aumentar la susceptibilidad a la erosión del suelo en este desierto(3,6). El microbioma intestinal del ganado tiene muchas especies microbianas que juegan un papel importante en la salud y la productividad(7,8). Estos microbios son esenciales para la fermentación de la materia vegetal consumida que se convierte en energía para el hospedero(9). No obstante, los bovinos transportan de forma asintomática especies bacterianas que son patógenos potenciales para la fauna silvestre, como Escherichia coli, Campylobacter spp., Salmonella spp. y Listeria spp.(6,10,). En los últimos años, el uso extensivo de la tierra para la agricultura ha aumentado las densidades de las poblaciones de ganado, creando correlaciones positivas con infecciones patógenas por bacterias fecales(11). Sin embargo, el conocimiento sobre la diversidad bacteriana fecal de bovinos bajo sistemas de manejo de pastoreo es relativamente escaso(12). Este estudio tuvo como objetivo explorar por primera vez la diversidad y abundancia de bacterias fecales de bovinos bajo condiciones marginales de pastoreo en la Reserva de la Biosfera de Mapimí, centro del desierto chihuahuense, utilizando secuenciación de siguiente generación (ARNr 16S).

Material y métodos Todos los métodos y actividades de este estudio estuvieron en estricta conformidad con las pautas aceptadas para el uso ético, el cuidado y el bienestar de los animales en investigación a nivel internacional(13) y nacional(14), con número de referencia de aprobación institucional UJED-FCB-2018-07.

Área de estudio El estudio se desarrolló en la localidad de Mohovano de las Lilas, al noreste de la Reserva de la Biosfera de Mapimí en México (26°00’ y 26°10’N, 104°10’ y 103°20’O) en el centro del desierto chihuahuense. Esta zona tiene un clima cálido, muy árido, con una temperatura promedio anual de 25.5 °C, y una precipitación promedio anual de 264 mm. La vegetación predominante es matorral rosetófilo y micrófilo, así como plantas halófitas y gipsófilas(15).

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Trabajo de campo En julio de 2018 se recolectaron tres muestras fecales frescas de tres bovinos macho sanos. De cada muestra fecal se recolectaron 0.25 g del centro de la muestra y se depositaron en tubos de lisis celular BashingBead™ (Zymo Research Corp.) agregando 750 μl de solución lisante/estabilizadora. Cada tubo se procesó en un disruptor celular TerraLyzer™ (Zymo Research Corp.) durante 20 seg de acuerdo con las especificaciones del equipo.

Trabajo de laboratorio El ADN se extrajo de las muestras utilizando el kit Soil/Fecal DNA MiniPrep Xpedition™ (Zymo Research Corp.) en una campana de flujo laminar UV en condiciones estériles. La cantidad de ADN obtenida se midió en un fluorímetro Qubit™ (Invitrogen). Luego, la región V3-V4 del gen ARNr 16S se amplificó utilizando los siguientes iniciadores(16): S-D-Bact0341-b-S-17, 5´-CCTACGGGNGGCWGCAG-3´ y S-D-Bact-0785-a-A-21, 5´GACTACHVGGGTATCTAATCC-3´. El paso posterior a la secuenciación se realizó utilizando un protocolo de Illumina(17,18) y en lo sucesivo, las muestras se secuenciaron en extremos emparejados de 2 × 250 de MiSeq. El proceso completo de secuenciación está disponible en García-De la Peña et al(19).

Disponibilidad de datos Los archivos utilizados en este estudio se depositaron en la base de datos Sequence Read Archive (SRA) del NCBI (Número de acceso: PRJNA614584).

Análisis bioinformático Las secuencias de ADN se analizaron utilizando el software bioinformático Quantitative Insights into Microbial Ecology (QIIME)(20). Tanto las secuencias hacia adelante como hacia atrás se ensamblaron utilizando el programa PEAR(21), considerando Q30 el criterio de calidad (una base falsa por cada 1,000 bases). Las secuencias quiméricas se descartaron con USEARCH(22). Luego, las unidades taxonómicas operativas (UTO) se seleccionaron con el método UCLUST(22) con una similitud del 97 %; se obtuvo una secuencia representativa para cada UTO, y la taxonomía se asignó utilizando la base de datos EzBioCloud como referencia(23). Se realizó un proceso de rarefacción aleatoria simple(24) con el fin de obtener un archivo estandarizado para todas las muestras. La abundancia relativa para los niveles de filo y familia se representó como gráficas de barras apiladas utilizando R, y el nivel de género se visualizó como un mapa de calor utilizando el software Morpheus (Morpheus, https://software.broadinstitute.org/morpheus); se utilizó el agrupamiento jerárquico (método

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de enlace promedio con distancia euclidiana) para visualizar el dendrograma de las muestras(25).

Resultados y discusión En este estudio el número promedio de secuencias ensambladas fue de 155,915. Se obtuvo una media de 109,814 ± 16,686 secuencias bacterianas después de la designación taxonómica. El número promedio de UTO con un 97 % de similitud fue de 6,661 ± 431 (Cuadro 1). Cuadro 1: Información de secuencias fecales de Bos taurus en la localidad de Mohovano de las Lilas, Reserva de la Biosfera de Mapimí, México Muestra Total

Ensambladas Descartadas SB

SBS

UTO

1

322,428 138,862

183,566

131,275

98,084

6,293

2

223,470 145,379

78,091

136,807

102,441

6,556

3

305,380 183,506

121,874

173,177

128,916

7,135

Media

283,759 155,915

127,843

147 086

109 814

6,661

SB= secuencias de bacterias después de la designación taxonómica, SBS= secuencias de bacterias después de la eliminación de singletons; UTO= unidades taxonómicas operativas.

Se determinó un total de 17 filos, 24 clases, 33 órdenes, 50 familias, 281 géneros y 297 especies. Los filos más abundantes (Figura 1) fueron Firmicutes (𝑥̅ = 88.9 %) y Verrucomicrobia (𝑥̅ = 6.4 %). Los mismos filos se reportaron en ganado Mongol en pastoreo en los pastizales de Hulunbuir y el desierto de Alxa en China(26). Estos filos se consideran componentes normales en la microbiota fecal básica de los herbívoros domésticos(27,28) y otras especies de rumiantes(29,30). Firmicutes ha sido reportado como el filo más frecuente en muestras fecales de bovinos, equinos(2,31,32) y ciervos rojos(33). Esta abundancia está relacionada con el alto consumo de fibra(34). Verrucomicrobia fue el segundo filo abundante en las muestras de ganado en este estudio. Aricha et al(26) determinaron que este filo era muy abundante en el tracto intestinal del ganado mongol en pastoreo en el desierto de Alxa, y argumentan que esto puede estar relacionado con la resistencia extremadamente fuerte a las enfermedades de esta raza de ganado. Es importante analizar más adelante si este filo confiere resistencia a las enfermedades del ganado en la reserva de Mapimí, lo que representaría una ventaja para la salud del bovino en esta zona. Asimismo, se reportó Bacteroidetes en estudios previos en Mongol(26), y Holstein Friesian(36) como el segundo filo más abundante en otras especies de ganado como la Angus de carne en pastoreo y en estabulación(35). Sin embargo, 914


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Bacteroidetes se encontró en una proporción mínima (0.001 %) en las muestras de ganado de la reserva de Mapimí. Esta disparidad puede estar relacionada con el tipo de dieta(37), las diferencias geográficas(26), y el ambiente en el que se distribuyen(38). Sin embargo, esta información sólo puede confirmarse mediante el desarrollo de estudios específicos al respecto. Figura 1: Abundancia relativa (%) de taxa de bacterias fecales (nivel de filo) de tres muestras de Bos taurus en la localidad de Mohovano de las Lilas. Solo se muestran los primeros 10 filos más abundantes

A nivel de familia, Ruminococcaceae (𝑥̅ = 68.9 %) y Lachnospiraceae (𝑥̅ = 10.9 %) fueron abundantes en las muestras fecales recolectadas; ambas familias se encuentran en el ambiente intestinal de los mamíferos y se han asociado con una buena salud(39), Figura 2. Algunos géneros de la familia Ruminococcaceae son parte de la microbiota intestinal normal de bovinos, ovinos y caprinos, metabolizando la celulosa y colonizando el rumen(40); estos taxa de bacterias son importantes para la degradación y fermentación de polisacáridos en la dieta de los rumiantes(41). Además, se ha reportado que miembros de la familia Lachnospiraceae exhiben actividades de hidrólisis de pectina en el rumen del ganado(42) asociadas a la producción de ácido butírico y a la proporción de energía para el crecimiento de células epiteliales intestinales(43). La alta abundancia de Lachnospiraceae en el ganado protege el intestino y actúa como una barrera que favorece la adaptación del hospedero a su entorno; también promueve una disminución en la incidencia de enfermedades intestinales(26).

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Figura 2: Abundancia relativa (%) de taxa de bacterias fecales (nivel de familia) de tres muestras de Bos taurus en la localidad de Mohovano de las Lilas. Solo se muestran las primeras 10 familias más abundantes

De los 281 géneros clasificados encontrados en este estudio, el 36.6 % tiene un nombre taxonómico; este porcentaje es mayor que el reportado por Kim y Wells(44) en heces de ganado, donde solo se clasificaron 110 géneros, y alrededor del 41 % de las secuencias totales no pudieron ser asignadas a un género conocido (Figura 3). Sin embargo, los resultados aquí mostrados aumentan el número de géneros de la microbiota fecal de B. taurus reportados previamente(12,45,46), que confirmó que la microbiota bacteriana fecal es extremadamente diversa en el ganado, y aún no se ha descrito completamente. Sporobacter fue el género más abundante encontrado en las muestras fecales de ganado en este estudio. Este género se reportó en alpaca(47), ciervo sica(28), caballo(48), burro(49), y las tortugas del Bolsón Gopherus flavomarginatus(19). Este género está relacionado con la digestión de la materia lignocelulósica de las plantas; sin embargo, se sabe relativamente poco sobre el papel de esta bacteria en el proceso de degradación(50). Durso et al(51) reportaron a Faecalibacterium, Ruminococcus, Roseburia y Clostridium como componentes importantes de la microbiota fecal bovina. Estos géneros también se determinaron en el presente estudio. De acuerdo con algunos estudios(52,53), estas bacterias constituyen del 50 al 70 % del número total de microorganismos en el sistema digestivo de los rumiantes. Estos animales tienen taxa microbianos intestinales específicos ya que dependen de estas bacterias para extraer energía y nutrientes de los alimentos(54), además de tener adaptaciones anatómicas y fisiológicas especializadas para la fermentación celulolítica de baja nutrición -material vegetal alto en fibra-(55). La presencia de otros géneros bacterianos reportados en este estudio podría ser el resultado de factores ambientales y genéticos, edad, raza, dieta, filogenia, entre otros(56,57,58). Recientemente(56,59,60) se demostró que los animales herbívoros tienen la microbiota más

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diversa, ya que dependen de las vías metabólicas microbianas para maximizar la extracción de energía y nutrientes de la alimentación(61). Figura 3: Mapa de calor de la muestra de bacterias fecales de Bos taurus a nivel de género en la localidad de Mohovano de las Lilas. Sólo se muestran los primeros 40 géneros más abundantes

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Aunque el microbioma intestinal generalmente permanece estable en el tiempo, ayudando como sistema de defensa contra patógenos y otros agentes causantes de enfermedades en el hospedero, la alteración de esta comunidad puede conducir a enfermedades animales(62,63). En el presente estudio las muestras recolectadas se obtuvieron de bovinos aparentemente sanos. Sin embargo, en estos animales se encontraron bacterias consideradas de importancia veterinaria; esto podría ser un riesgo potencial para la salud porque son portadores de estos microorganismos. Por ejemplo, Campylobacter, Clostridium, Corynebacterium y Fusobacterium se encontraron en las muestras fecales. Estos géneros se han asociado con enfermedades del ganado. Campylobacter ha sido reportado como una causa de infertilidad y aborto en rumiantes(64,65); también representa una amenaza crítica para la salud pública, porque puede transmitirse del ganado a los humanos(66,67,68). Clostridium ha sido reportado causando enfermedades y muerte en rumiantes, especialmente en ganado; ejemplos son las enfermedades respiratorias(69), el botulismo(70) y la pierna negra(71). Corynebacterium ha sido reportado en bovinos de carne y leche asociado con enfermedades renales(72), mastitis(73,74) y tuberculosis(75,76,77); asimismo, se considera como un importante patógeno emergente para los humanos(78). Finalmente, Fusobacterium fue reportado por otros(79-82), causando abscesos en el ganado. Es importante desarrollar otros estudios que proporcionen información sobre la patogenicidad y dinámica de estos patógenos potenciales en los bovinos de la reserva de Mapimí. A nivel de especie, Pseudobacteroides cellulosolvens y Campylobacter fetus se registraron en el presente estudio. Pseudobacteroides cellulosolvens es una bacteria anaeróbica que degrada los polisacáridos y celulósicos de la pared celular de las plantas, siendo capaz de utilizar la celulosa o celobiosa como única fuente de carbono(83). Campylobacter fetus es una especie relevante; los principales reservorios de esta bacteria son tanto el tracto intestinal como el genital en bovinos y ovinos(64,65). Esta especie causa aborto espontáneo e infertilidad en el ganado, además de ser un patógeno oportunista para los humanos(84). Debido al manejo de pastoreo libre en la Reserva de Mapimí, las heces bovinas permanecen sobre el suelo hasta que los procesos naturales las degradan. En consecuencia, la fauna nativa puede estar en contacto con estas heces, aumentando la probabilidad de transmisión interespecífica de algunas bacterias(85). Aunque previamente se ha reportado que no hay evidencia de infección cruzada por parásitos entre el ganado y el ciervo mulo en la Reserva de la Biosfera de Mapimí(86), es importante aclarar si este mismo escenario se presenta para las bacterias. McAllister y Topp(87) estiman que alrededor del 77 % de los patógenos que suelen infectar al ganado también pueden afectar a la fauna silvestre. No obstante, la fauna silvestre también es considerada una fuente importante de microorganismos que podrían causar enfermedades infecciosas a los animales domésticos y a los humanos(88,89). Por estas razones, es importante desarrollar estudios enfocados en la gestión del riesgo en la interfaz de especies domésticas y fauna nativa, considerando las implicaciones para la transmisión de microorganismos con potencial patógeno(88,89). Esta información podría llevar a establecer 918


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estrategias de control microbiológico para las poblaciones de fauna silvestre y de ganado dentro de la zona.

Conclusiones e implicaciones La información sobre la microbiota fecal de bovinos en condiciones de pastoreo extensivo es escasa. Desde la perspectiva económica, ecológica y sanitaria, es crucial determinar la diversidad bacteriana -desde el filo hasta la especie-, en el intestino de los rumiantes domésticos. El presente estudio es la primera visión de la composición bacteriana fecal de los bovinos en la Reserva de la Biosfera de Mapimí en México utilizando la secuenciación de siguiente generación. Esta información amplía significativamente el conocimiento sobre la composición y abundancia de las bacterias que forman parte de la comunidad microbiológica del intestino bovino. En este caso, el abordaje fue a través del análisis de heces en ganado en pastoreo libre. Aunque se reportó un gran número de taxa bacterianos a partir de las muestras recolectadas, no fue posible determinar el género o la especie de algunas bacterias, por lo que todavía es necesario profundizar en la taxonomía utilizando marcadores moleculares específicos. Sin embargo, los resultados obtenidos en el presente estudio podrían utilizarse como línea base bacteriológica para el monitoreo del estado de salud intestinal de bovinos en pastoreo y para rastrear posibles interacciones con la microbiota fecal de la fauna nativa itinerante de la zona. Finalmente, es importante enfatizar que la secuenciación masiva de siguiente generación es una técnica muy efectiva que simplifica el análisis de comunidades bacterianas completas; por lo tanto, se justifican estudios complementarios sobre la microbiota en esta y otras poblaciones bovinas en México. Agradecimientos A S.I. Barraza-Guerrero, D. Acosta-Astorga y R. Zapata-Fernández por su apoyo en el trabajo de campo. Los propietarios de la localidad de Mohovano de las Lilas dieron su autorización para tomar muestras fecales bovinas. Conflicto de interés Los autores declaran que no tienen ningún conflicto de interés. Literatura citada: 1. Haley BJ, Pettengill J, Gorham S, Ottesen A, Karns JS, Van-Kessel JAS. Comparison of microbial communities isolated from feces of asymptomatic Salmonella-shedding and non-Salmonella shedding dairy cows. Front Microbiol 2016;(7):691.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6042 Artículo

Perfil fitoquímico, actividad antimicrobiana y antioxidante de extractos de Gnaphalium oxyphyllum y Euphorbia maculata nativas de Sonora, México

Priscilia Yazmín Heredia-Castro a Claudia Vanessa García-Baldenegro a Alejandro Santos-Espinosa a Iván de Jesús Tolano-Villaverde a Carmen Guadalupe Manzanarez-Quin b Ramón Dolores Valdez-Domínguez c Cristina Ibarra-Zazueta c Reyna Fabiola Osuna-Chávez c Edgar Omar Rueda-Puente c Carlos Gabriel Hernández-Moreno c Susana Marlene Barrales-Heredia c Jesús Sosa-Castañeda c*

a

Universidad Estatal de Sonora (UES). Ingeniería en Horticultura. Sonora, México.

b

Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A. C. (CIAD, A. C.) Tecnología de Alimentos de Origen Animal. Sonora, México. c

Universidad de Sonora (UNISON). Departamento de Agricultura y Ganadería. Carretera 100 a Bahía de Kino km 21, 83000. Sonora, México.

* Autor de correspondencia: jesus.sosa@unison.mx

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Resumen: El uso de compuestos químicos sintéticos para conservar alimentos o tratar enfermedades de origen bacteriano está limitado debido a que pueden ocasionar daños en la salud. Por ello, las industrias alimentaria y pecuaria buscan estrategias naturales para conservar alimentos y mantener la salud de los animales destinados a consumo humano. En este sentido, algunos extractos de plantas provenientes de Sonora, México podrían ser una alternativa debido a la gran diversidad de plantas y que algunas de ellas se utilizan tradicionalmente para tratar enfermedades. Por otro lado, son pocos los estudios que sustentan la actividad biológica de los extractos etanólicos de Gnaphalium oxyphyllum (E1) y Euphorbia maculata (E2). En este estudio, el contenido de fitoquímicos se determinó por espectrofotometría, la actividad antimicrobiana se determinó por difusión en agar y la actividad antioxidante se evaluó por ABTS, DPPH y FRAP. Los resultados mostraron que los extractos E1 y E2 presentaron fenoles totales, flavonoides totales, flavonas y flavonoles, flavanonas y dihidroflavonoles totales, así como, taninos totales, ácido clorogénico total y polisacáridos totales. Además, ambos extractos mostraron mayor actividad antimicrobiana contra Listeria monocytogenes ATCC 19115, Staphylococcus aureus ATCC 25923, Escherichia coli ATCC 25922 y Salmonella entérica serovar Typhimurium ATCC 14028 cuando se utilizó 1 mg ml-1 (P<0.05). Además, presentaron actividad antioxidante por los métodos de ABTS, DPPH y FRAP. Por lo anterior, el potencial antimicrobiano y antioxidante de estas plantas representa una alternativa natural para controlar algunas bacterias Gram positivas y Gram negativas en la industria pecuaria, así como para la conservación de alimentos. Palabras clave: Gnaphalium oxyphyllum, Euphorbia maculata, antimicrobiana, Antioxidante, Alternativa natural, Industria alimentaria.

Actividad

Recibido: 16/08/2021 Aceptado: 05/05/2022

Introducción El interés de los consumidores por evitar alimentos con compuestos químicos sintéticos ha aumentado, debido a su potencial daño en la salud. En la comunidad científica hay un creciente interés en la búsqueda de estrategias naturales para la conservación de los alimentos; así como, en la producción pecuaria para prevenir las enfermedades recurrentes de los animales domésticos(1). Algunas de las alternativas naturales que se han considerado en la industria alimentaria y en la medicina veterinaria incluye el uso de probióticos, bacteriocinas, antioxidantes y compuestos químicos derivados de las plantas(1,2). Considerando lo anterior, los extractos de plantas presentan ventajas, ya que en algunas de ellas se ha evidenciado su potencial antioxidante y antimicrobiano(3). En este contexto, México es uno de los países a nivel mundial con gran biodiversidad de 929


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plantas, ocupa el cuarto lugar con aproximadamente 31,000 especies diferentes de plantas. De éstas, se estima que más de 3,350 se usan en la elaboración de tratamientos de medicina tradicional(4), y en algunas de estas plantas se ha visto que presentan el mismo ingrediente activo que se utiliza en la elaboración de medicamentos comerciales(5). Sin embargo, las investigaciones realizadas con plantas nativas de México son incipientes, ya que los compuestos fitoquímicos y su actividad biológica carecen de evidencia científica de su actividad. Además, son pocos los estudios científicos que han caracterizado la actividad antimicrobiana de plantas nativas de Sonora, México(6-9) y los que evalúan su actividad antioxidante son muy pocos. Particularmente, Gnaphalium oxyphyllum es una planta conocida en Sonora como “Gordolobo” y es endémica del noroeste de México. Se utiliza tradicionalmente en el tratamiento de algunos padecimientos, como la gripe, asma, tos, fiebre, bronquitis, hinchazones, enfermedades estomacales, heridas, dolor lumbar, en la prevención de malaria y en problemas de vías urinarias derivados de prostatitis y neuritis. Así como para el dolor de angina, antipirético y para disminuir la presión arterial(10,11). Además, se ha demostrado su capacidad para inhibir el crecimiento de algunas bacterias patógenas y hongos(11,12). Sin embargo, la actividad antimicrobiana y antioxidante de los extractos etanólicos de esta planta no ha sido evaluada(11). Por otro lado, Euphorbia maculata es una planta nativa del noroeste de México conocida localmente como “Golondrina”. Se utiliza tradicionalmente para tratar malestares estomacales y problemas en ojos, además, en la medicina China es utilizada en trastornos sanguíneos como la hematuria, hemoptisis, epistaxis y hemafecia, para el tratamiento del ántrax y algunas heridas. Sin embargo, la actividad antimicrobiana, antifúngica y antioxidante ha sido escasamente documentada, y no existen estudios que evalúen su potencial antimicrobiano en extractos etanólicos(13,14). La evidencia indica que estas plantas son de alto valor biológico, pero han sido poco estudiadas y no han sido cosechadas en Sonora, México, por lo que, la actividad biológica de las plantas puede verse comprometida, debido a que su perfil fitoquímico puede variar dependiendo de factores como la altitud, sitio de cultivo, condiciones agronómicas y ambientales en las que crecen(15). Por lo anterior, y tomando en cuenta que las plantas también pueden utilizarse como suplemento alimenticio(16), resulta interesante evaluar el valor nutricional, la actividad antimicrobiana, antioxidante y perfil fitoquímico de estas plantas crecidas en Sonora, México.

Material y métodos Preparación de los extractos etanólicos Los extractos fueron obtenidos de Gnaphalium oxyphyllum (E1) y Euphorbia maculata (E2), las plantas se cosecharon en el Departamento de Agricultura y Ganadería (DAG) de la Universidad de Sonora (DAG-UNISON). Los tallos y las hojas de cada planta se deshidrataron a 34 °C en una estufa de aire caliente (Thelco, Precision Science, modelo 28, USA). Después, el material vegetal deshidratado se pulverizó en un molino (Pulvex Mini 100, Mx) hasta un tamaño de partícula de 100 micras. Posteriormente, se mezclaron

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100 g del material vegetal pulverizado con 100 ml de etanol al 99 % de pureza (SigmaAldrich, St. Louis MO) en un frasco de vidrio color ámbar y se almacenaron por 5 días(17). Finalmente, los extractos se filtraron con papel filtro Whatman No. 41 y el alcohol remanente en el material vegetal fue evaporado. El rendimiento se calculó por diferencia de peso del material vegetal, y finalmente, los extractos etanólicos se almacenaron a 4 °C en la oscuridad.

Perfil fitoquímico de los extractos etanólicos El contenido de fenoles totales y flavonoides totales se cuantificaron por las metodologías utilizadas por Al-Rifai et al(18) y los datos se expresaron como miligramos de equivalente de ácido gálico por gramo de extracto (mg Eq.AG g-1) para fenoles totales, mientras que, para flavonoides totales los datos fueron expresados como miligramos de equivalente de quercetina por gramo de extracto (mg Eq.Q g-1). El contenido de flavonas y flavonoles, así como el contenido de flavanonas y dihidroflavonoles totales se determinaron siguiendo las metodologías propuestas por Popova et al(19) y los resultados se expresaron como miligramos de equivalente de hesperetina por gramo de extracto (mg Eq.H g-1). El contenido de taninos totales se determinó por la metodología reportada por Price y Butler(20) y los resultados se expresaron en miligramos de equivalente de catequina por gramo de extracto (mg Eq.C g-1), mientras que, el contenido de ácido clorogénico se cuantificó siguiendo la metodología reportada por Griffiths et al(21), donde los resultados se expresaron como miligramos de ácido clorogénico por gramo de extracto (mg AC g-1). Finalmente, el contenido de polisacáridos totales se determinó por la metodología reportada por DuBois et al(22) y los datos se expresaron como miligramos de equivalente de glucosa por gramo de extracto (mg Eq.G g-1). En todas las determinaciones se utilizaron curvas de calibración y las absorbancias fueron leídas en un espectrofotómetro (Spectro Max MD, EU).

Actividad antimicrobiana de los extractos etanólicos Se utilizaron las bacterias Gram positivas Listeria monocytogenes ATCC 19115 y Staphylococcus aureus ATCC 25923, y las bacterias Gram negativas Escherichia coli ATCC 25922 y Salmonella entérica serovar Typhimurium ATCC 14028 del Laboratorio de Microbiología del Departamento de Ciencias Químico Biológicas de la Universidad de Sonora. Las bacterias se reactivaron en medio de cultivo caldo BHI (infusión cerebrocorazón, BD Difco, Sparks, MD), y se utilizaron dos placas con agar BHI (infusión cerebro-corazón, BD Difco, Sparks, MD) para cada bacteria. Luego, en cada placa se colocaron cuatro discos estériles de papel filtro Whatman No. 41 de 6 mm de diámetro y se adicionaron 20 µl de extracto etanólico a cada disco. Posteriormente, las placas se incubaron a 37 °C por 24 h y la actividad antimicrobiana se midió en halos de inhibición, donde los halos mayores a 3 mm fueron considerados como inhibición(23).

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Análisis fisicoquímico de las plantas Se utilizaron los métodos analíticos de la AOAC(24). Los sólidos totales se determinaron por el método de secado en horno (990.19); cenizas por el método gravimétrico (945.46); grasa bruta por el método de extracción con éter (920.39); proteína bruta por el método micro-Kjeldahl (991.20) y humedad por diferencia numérica. Los datos se expresaron en gramos por 100 gramos de materia seca (g 100 g-1). Adicionalmente, el pH fue medido con un potenciómetro electrónico (Hanna Instruments pH 211, Cluj, Rumania).

Determinación de minerales en las plantas La cantidad de calcio (Ca), magnesio (Mg), sodio (Na) y potasio (K) de cada planta se determinó en un espectrofotómetro de absorción atómica de llama modelo 5000 (PerkinElmer®, CT, EE. UU.)(25), mientras que, la concentración de fósforo (P) se determinó por un método colorimétrico de molibdovanadato de amonio en un espectrofotómetro modelo 3030 (PerkinElmer®, CT, EE. UU.)(26). Los resultados se expresaron en gramos por 100 gramos de materia seca (g 100 g-1).

Método de inhibición del radical 2,2-difenil-1-picrylhydrazil (DPPH) Las concentraciones de cada extracto se ajustaron a 0.1, 0.5, 1.0 y 2.0 mg ml-1, luego se mezcló 1 ml de cada extracto con 2 ml de una solución metanólica preparada con el radical 2,2-difenil-1-picrilhidrazil (DPPH●) a una concentración de 1 x 10-4 M. La mezcla se dejó reaccionar durante 16 min en la oscuridad a temperatura ambiente. Finalmente, la absorbancia se midió en un espectrofotómetro (Spectro Max MD, EU) a una longitud de onda de 517 nm y la solución DPPH● fue utilizada como testigo(27).

Método de inhibición del radical 2,2'-Azinobis-3-etil-benzotiazolina-6ácido sulfónico (ABTS) Se preparó una mezcla en relación 1:1 (v/v) del radical 2,2'-Azinobis-3-etilbenzotiazolina-6-ácido sulfónico (ABTS●+) (7 mM) y persulfato de potasio (4.95 mM) y se mantuvo en la oscuridad por 16 h a temperatura ambiente. Luego, la mezcla se diluyó con metanol hasta que se obtuvo una absorbancia de 1 a 1.5. Después, se mezclaron 0.1 ml de cada extracto a diferentes concentraciones (0.1, 0.5, 1.0 y 2.0 mg ml-1) con 3.9 ml de la solución ABTS●+. Finalmente, los valores de absorbancia se midieron en un espectrofotómetro (Spectro Max MD, EU) a una longitud de onda de 734 nm. La solución ABTS●+ fue utilizada como testigo(27).

Método del poder antioxidante reductor del hierro (FRAP) El reactivo FRAP se preparó mezclando 10 partes de solución amortiguadora de acetato de sodio (300 mM) a pH de 3.6, con una parte de TPTZ (10 mM) (2,4,6-tri (2-piridil)-s932


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triazina) y una parte de FeCl3 hexahidratado (20 mM). Luego, se mezclaron 0.2 ml de extracto con 3.8 ml de reactivo FRAP y la mezcla se dejó reaccionar por 30 min a 37 °C. Finalmente, la absorbancia se midió en un espectrofotómetro (Spectro Max MD, EU) a una longitud de onda de 593 nm(27).

Análisis estadístico Se utilizó un diseño experimental completamente al azar de una vía al 95 % de confianza con tres repeticiones por tratamiento. La prueba de comparación de medias se realizó por Tukey-Kramer a un nivel de significancia de 0.05 y el coeficiente de correlación de Pearson se realizó con un 95 % de confianza. El software estadístico utilizado fue el NCSS versión 11.

Resultados y discusión Los resultados del análisis proximal de las plantas mostraron en E2 mayor humedad, menos solidos totales y cenizas con respecto a la planta E1 (P<0.05) (Cuadro 1), mientras que, no se encontraron diferencias en la cantidad de grasa y proteína de ambas plantas (P>0.05). Los resultados en la cantidad de humedad, solidos totales y cenizas de este estudio son similares a los encontrados en plantas comestibles silvestres de Bangladesh y en plantas consumidas por tribus nativas de la India(28,29). La variabilidad en los resultados se puede atribuir a factores biológicos, ambientales o la edad de las plantas(30). Además, el contenido de humedad de las plantas podría depender de la humedad y de la temperatura del medio ambiente, así como de la época de cosecha de la planta, mientras que, el contenido de cenizas hace referencia a la parte inorgánica de la planta, donde se incluyen las sales (fosfatos, sulfatos, cloruros) y algunos minerales (sodio, potasio, calcio, magnesio, hierro y manganeso), y su cantidad puede depender del contenido mineral del suelo donde se encuentra establecida la planta(31). Así mismo, los lípidos de las plantas se encuentran principalmente en forma de triacilgliceroles, fosfolípidos, galactolípidos y esfingolípidos, y su cantidad suele ser muy escasa en las plantas(30,32,33), lo cual coincide con lo encontrado en las plantas E1 y E2, y con lo reportado en plantas de Bangladesh y de la India(28,29,30). Aunque en este estudio no se encontró diferencia en la cantidad de lípidos entre las plantas E1 y E2 (P>0.05), se ha reportado que la variación en el contenido de lípidos puede depender de la especie y de las condiciones ambientales en las que se encuentre la planta(30,34).

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Planta E1 E2

Cuadro 1: Análisis proximal de las plantas E1 y E2 Humedad Sólidos totales Cenizas Grasa a a 61.53 ± 2.24ª 38.47 ± 2.23 5.74 ± 0.63 2.12 ± 0.12a 68.22 ± 1.22b 31.78 ± 1.13b 4.56 ± 0.73b 2.05 ± 0.15a

Proteína 11.98 ± 0.85a 11.17 ± 0.73a

E1 = Gnaphalium oxyphyllum; E2 = Euphorbia maculata; Datos expresados en g 100 g-1 de materia seca. ab Diferente literal indica diferencia entre los datos de la misma columna (P<0.05).

Así mismo, el contenido de proteína de las plantas E1 y E2 fue similar a lo encontrado en plantas de hortalizas de hoja verde(35), y se ha reportado que la cantidad de proteína en las plantas puede depender del estado fisiológico, edad, condiciones ambientales y nutrientes presentes en el suelo(36). Por otro lado, el contenido de P, Na y K fue mayor en la planta E1 con respecto a la planta E2 (P<0.05), mientras que, el contenido de Mg fue mayor en la planta E2 (P<0.05) y no se encontraron diferencias en el contenido de Ca entre ambas plantas (P>0.05) (Cuadro 2). Estos resultados son similares a los encontrados en plantas de Irán e India(30,37), y se ha reportado que la variabilidad en el contenido mineral de las plantas podría estar relacionada con la composición mineral del suelo, así como al área geográfica donde se encuentran establecidas las plantas(38).

Planta E1 E2

Cuadro 2: Contenido mineral de las plantas E1 y E2 Ca P Mg Na 1.12 ± 0.13a 0.33 ± 0.05b 0.21 ± 0.03a 1.63 ± 0.03b 1.15 ± 0.14a 0.25 ± 0.03a 0.55 ± 0.02b 1.22 ± 0.33a

K 1.23 ± 0.05b 1.07 ± 0.33a

E1 = Gnaphalium oxyphyllum; E2 = Euphorbia maculata; Datos expresados en g 100 g-1 de materia seca. ab Diferente literal indica diferencia entre los datos de la misma columna (P<0.05).

Los resultados de la actividad antimicrobiana mostraron que los extractos E1 y E2 inhibieron el crecimiento de los cuatro patógenos evaluados (P<0.05) y la mayor inhibición se presentó cuando los patógenos fueron expuestos a 1 mg ml-1 de cada extracto (Cuadro 3). Por otro lado, el extracto E1 fue más eficiente para inhibir a S. aureus y L. monocytogenes con respecto al extracto E2 (P<0.05), mientras que, ambos extractos no presentaron diferencias en la inhibición contra E. coli y S. entérica serovar Typhimurium. Resultados similares fueron reportados en el extracto de hexano de las flores de Gnaphalium oxyphyllum, el cual fue capaz de inhibir el crecimiento de S. aureus, B. cereus, E. coli y S. entérica serovar Typhimurium, además, el extracto metanólico de esas flores inhibió el crecimiento de S. aureus y B. cereus, mientras que, el extracto de hexano de las hojas de Gnaphalium oxyphyllum presentó actividad antimicrobiana contra S. aureus, B. cereus y E. coli(10). En otro estudio se observó que los extractos de hexano y cloroformo de la parte aérea de Gnaphalium oxyphyllum inhibieron el crecimiento de S. aureus, Streptococcus pneumoniae, Streptococcus pyogenes, Enterococcus faecalis, E. coli y Candida albicans(12). Además, se ha reportado que el extracto hidroetanólico de hojas de Euphorbia maculata mostró actividad antimicrobiana contra S. aureus(39), mientras que, los extractos metanólicos de otras plantas del género Euphorbia mostraron actividad antimicrobiana contra S. aureus, Bacillus megaterium, Proteus vulgaris, Klebsiella pneumoniae, E. coli, Pseudomonas aeruginosa y Candida albicans, Candida

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glabrata, Epidermophyton spp. y Trichophyton spp.(40), lo cual se asemeja a lo encontrado en este estudio. La actividad antimicrobiana de los extractos se asocia con daño en la pared celular y disminución del pH citoplasmático en bacterias patógenas Gram positivas y Gram negativas, además, la actividad antimicrobiana de las plantas se le atribuye a una amplia variedad de metabolitos secundarios, como taninos, alcaloides, compuestos fenólicos, flavonoides, xantonas e hiperforina(41,42). En este contexto, los resultados mostraron que el contenido de fenoles totales, flavonoides totales, flavonas y flavonoles, ácido clorogénico total y polisacáridos totales fue mayor en el extracto E1 con respecto a E2 (P<0.05) (Cuadro 4), mientras que, no se encontró diferencia en el contenido de flavanonas y dihidroflavonoles totales, y taninos totales entre el extracto E1 y E2 (P>0.05). Por otra parte, el extracto E1 presentó un pH de 4.18 y el extracto E2 de 5.26, mientras que, el rendimiento de los extractos de estas plantas varió de 12.24 a 15.68 %, respectivamente. Resultados similares fueron reportados por Rojas et al(12), quienes reportaron rendimientos de 1.76 y 5.64 % en extractos de hexano y cloroformo de la planta Gnaphalium oxyphyllum. Las diferencias en el rendimiento de esta planta se pueden deber a la polaridad del tipo de solvente que fue utilizado para la extracción de los compuestos fitoquímicos. Además, la variación en el pH de los extractos de las plantas se puede deber al carácter ácido de los compuestos presentes, tales como, flavonoides, taninos, ácido benzoico, oleico, esteárico, lignocérico, entre otros(43). En este sentido, se ha reportado que en Gnaphalium oxyphyllum y otras especies del género Gnaphalium se encontró la presencia de diterpenoides, flavonoides, compuestos acetilénicos y carotenoides(10,44), mientras que, en Euphorbia maculata se ha reportado la presencia de polifenoles y flavonoides(45,46,47), y en otras especies de Euphorbia se ha reportado la presencia de sesquiterpenos, diterpenos, esteroles, flavonoides y otros polifenoles(14). Cuadro 4: Perfil fitoquímico, pH y rendimiento de los extractos E1 y E2 Fitoquímicos Extractos E1 E2 181.62 ± 0.04a 173.22 ± 0.06b Fenoles totales, mg Eq.AG g-1 114.30 ± 0.05a 103.42 ± 0.04b Flavonoides totales, mg Eq.Q g-1 Flavonas y flavonoles, mg Eq.H g-1 110.15±2.35a 98.33±2.44b Flavanonas y dihidroflavonoles totales, mg 23.68±1.89a 21.58±2.16a Eq.H g-1 Taninos totales, mg Eq.C g-1 8.21±0.16ª 7.92±0.67a Ácido clorogénico total, mg AC g-1

33.14±1.01a

28.78±1.11b

Polisacáridos totales, mg Eq.G g-1 pH del extracto Rendimiento del extracto, %

257.92±2.19a 5.26 12.24

236.59±2.16b 4.18 15.68

ab

E1 = Gnaphalium oxyphyllum; E2 = Euphorbia maculata. Diferente literal indica diferencia entre los datos de la misma columna (P<0.05).

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La actividad antioxidante de las plantas está asociada a la presencia de vitaminas, compuestos fenólicos, carotenoides, entre otros. Particularmente, en este estudio se encontró que los extractos E1 y E2 presentaron mayor actividad antioxidante por los métodos DPPH y FRAP cuando fueron evaluados a una concentración de 1 mg ml-1 (P<0.05) (Cuadro 5), mientras que, en el método ABTS se observó la mayor actividad antioxidante de los extractos E1 y E2 cuando fueron evaluados a una concentración de 0.5 mg ml-1 (P<0.05). A la fecha, no existe un método universal para medir la actividad antioxidante de las plantas debido a que los reactivos químicos utilizados por estos métodos no reaccionan igual con los diferentes tipos de antioxidantes presentes en las plantas. Por ejemplo, ABTS• reacciona con antioxidantes de carácter lipofílicos e hidrofílicos, lo cual permite que sea aplicable en sistemas acuosos y lipídicos, mientras que DPPH•, solo puede disolverse en un medio orgánico por lo reacciona bien con compuestos poco polares o no polares, y ambos métodos se basan en la capacidad de los antioxidantes para neutralizar radicales libres de referencia (ABTS• y DPPH•). Por lo anterior, en los extractos E1 y E2 podrían existir más compuestos fenólicos de carácter hidrofóbico que hidrofílico. Así mismo, el método FRAP se basa en la capacidad de los antioxidantes para reducir el ion férrico al estado ferroso y mide la capacidad antioxidante total de la muestra, lo cual evidencia la presencia de compuestos fenólicos en los extractos E1 y E2(48). Estos resultados de la actividad antioxidante se asemejan a los reportados por Luyen et al(49), quienes observaron alto poder antioxidante en los extractos metanólicos, acetato de etilo y acuosos de Euphorbia maculata utilizando el método ORAC, mientras que, en otros estudios se ha evidenciado la actividad antioxidante de las plantas del género Euphorbia, donde Basma et al(50) evaluaron la actividad antioxidante de hojas, tallos, flores y raíces de Euphorbia hirta mediante las técnicas DPPH y FRAP. Además, Upadhyay et al(51) encontraron actividad antioxidante en hojas de Euphorbia hirta por los métodos DPPH y FRAP, mientras que, Zhang et al(52) reportaron actividad antioxidante en tallos, raíces, semilla y cubierta de la semilla de Euphorbia lathyris utilizando los métodos DPPH y FRAP. Cuadro 5: Actividad antioxidante de los extractos E1 y E2 Extracto DPPH (mg Eq.Q g-1)

ABTS (mg Eq.Q g-1)

FRAP (mg Eq.FeSO4 g-1)

(mg ml-1) E1

E1

E1

E2

E2

E2

0.1

0.028±0.001a 0.025±0.003a 0.008±0.0001a 0.005±0.0002a 0.062±0.002ª 0.054±0.004a

0.5

0.127±0.004b 0.128±0.006b 0.035±0.0002b 0.032±0.0002b 0.084±0.004b 0.072±0.006b

1

0.146±0.004c 0.140±0.004c 0.037±0.0002b 0.035±0.0003b 0.099±0.003c 0.095±0.005c

2

ab

-

-

-

-

-

E1= Gnaphalium oxyphyllum; E2= Euphorbia maculata; (-)= no cuantificable. Diferente literal indica diferencia significativa entre los datos de la misma columna y entre los tratamientos del mismo método (P<0.05).

Finalmente, los métodos ABTS, DPPH y FRAP suelen utilizarse comúnmente para medir la actividad antioxidante de los compuestos fenólicos por la alta correlación que se puede encontrar entre ellos. Por ello, se ha sugerido que no es necesario aplicar más de un método para medir actividad antioxidante; sin embargo, se ha reportado que no siempre 936


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suele ser así, debido a la naturaleza de los fitoquímicos presentes en las plantas(27). En este estudio se encontró un coeficiente de correlación alto (R2) entre los métodos DPPH, ABTS y FRAP (DPPH vs ABTS= 0.99; DPPH vs FRAP= 0.93; ABTS vs FRAP= 0.88), lo cual confirma la presencia de los compuestos fenólicos antioxidantes encontrados en los extractos E1 y E2, y evidencia la precisión de los métodos utilizados.

Conclusiones e implicaciones Los extractos de Gnaphalium oxyphyllum y Euphorbia maculata mostraron la presencia de los fitoquímicos fenoles totales, flavonoides totales, flavonas y flavonoles, flavanonas y dihidroflavonoles totales, taninos totales, ácido clorogénico total y polisacáridos totales. Además, ambos extractos presentaron actividad antimicrobiana contra bacterias patógenas Gram positivas y negativas, así como, actividad antioxidante por los métodos de DPPH, ABTS y FRAP. Por lo tanto, los extractos de las plantas nativas de Sonora, México Gnaphalium oxyphyllum y Euphorbia maculata representan una alternativa natural en la industria alimentaria y pecuaria para reducir el uso de compuestos químicos sintéticos. Agradecimientos A la Universidad de Sonora y a la Universidad Estatal de Sonora por el apoyo en el uso de materiales e instalaciones, así como al Lic. Gerardo Reyna Cañez por su apoyo técnico. Este trabajo de investigación se realizó en colaboración con el proyecto UES-PII-20UAH-IH-02. Literatura citada: 1. Aguilar CN, Ruiz HA, Rubio RA, Chávez-González M, Sepúlveda L, Rodríguez-Jasso RM, et al. Emerging strategies for the development of food industries. Bioengineered 2019;10(1):522-537. 2. Lillehoj H, Liu Y, Calsamiglia S, Fernandez-Miyakawa ME, Chi F, Cravens RL, et al. Phytochemicals as antibiotic alternatives to promote growth and enhance host health. Vet Res 2018;49(1):1-18. 3. Mateos-Maces L, Chávez-Servia JL, Vera-Guzmán AM, Aquino-Bolaños EN, AlbaJiménez JE, Villagómez-González BB. Edible leafy plants from Mexico as sources of antioxidant compounds, and their nutritional, nutraceutical and antimicrobial potential: A review. Antioxidants 2020;9(6):541. 4. Mata R, Figueroa M, Navarrete A, Rivero-Cruz I. Chemistry and biology of selected Mexican medicinal plants. Prog Chem Org Nat Prod 2019;108:1-142. 5. García de Alba GJE, Ramírez HBC, Robles AG, Zañudo HJ, Salcedo RAL, García de Alba VJE. Conocimiento y uso de las plantas medicinales en la zona metropolitana de Guadalajara. Desacatos 2012;39:29-44. 937


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CONC 0.1 0.5 1 2 3

Cuadro 3: Actividad antimicrobiana de los extractos E1 y E2 contra bacterias Gram positivas y negativas Gram positivas Gram negativas S. aureus L. monocytogenes E. coli S. typhimurium E1 E2 E1 E2 E1 E2 E1 E2 D Ca C Ba A Aa A 8.43±0.42 ª 6.10±0.52 7.50±0.20 ª 4.32±0.31 3.00±0.70 ª 2.30±0.21 2.50±0.15 ª 2.50±0.12Aª 12.10±0.61Eb 10.13±0.42Db 9.50±0.36CDb 8.11±0.43Cb 5.50±0.70Bb 4.20±0.32ABb 3.50±0.20Ab 3.50±0.14Ab 16.00±0.32Fc 14.00±0.36Ec 13.24±0.43Dc 10.34±0.41Cc 8.50±0.70Bc 8.10±0.34Bc 5.52±0.40Ac 6.52±0.22Ac 16.22±0.28Ec 14.10±0.51Dc 13.53±0.38Dc 10.40±0.36Cc 8.55±0.70Bc 8.30±0.41Bc 5.54±0.32Ac 6.54±0.32Ac 16.31±0.53Ec 14.23±0.39Dc 13.56±0.41Dc 10.48±0.38Cc 8.57±0.70Bc 8.35±0.42Bc 5.56±0.45Ac 6.55±0.31Ac

CONC= concentración de los extractos (mg ml-1); E1= Gnaphalium oxyphyllum; E2= Euphorbia maculata; Datos expresados en mm de halo de inhibición. Diferente literal en mayúscula indica diferencia significativa entre los datos en la misma fila y diferente literal en minúscula indica diferencia significativa entre los datos en la misma columna (P<0.05).

1942


https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5958 Artículo

Efectos del suero ácido sobre la calidad química fermentativa y la estabilidad aeróbica del ensilado de grano de maíz rehidratado

Ediane Zanin a* Egon Henrique Horst b Caio Abércio Da Silva a Valter Harry Bumbieris Junior a

a

State University of Londrina. Department of Animal Science, Londrina, Paraná, Brazil, 86057-970. b

Midwestern Paraná State University. Department of Veterinary Medicine, Guarapuava, Paraná, Brazil.

* Autor de correspondencia: ediane.z@hotmail.com

Resumen: El objetivo fue evaluar las características fermentativas, químicas y la estabilidad aeróbica de los ensilados de grano de maíz rehidratados con suero fluido (SF) o suero en polvo (SP) y agua, con o sin la adición de inoculante (I). El grano de maíz se molió e hidrató añadiendo agua sin cloro y/o suero para alcanzar el 35 % de humedad y se almacenó en silos de 4.36 kg. Tras 45 días de fermentación, se sometieron muestras de los ensilados a análisis químico-fermentativos en apertura de silos y 240 h de exposición al aire. Se considera que la estabilidad aeróbica de los ensilados evaluada durante 240 h se perdió cuando la temperatura de la masa ensilada sobrepasó la temperatura ambiente en 2 °C. Se observó una reducción en el contenido de fibra detergente ácida (FDA) y lignina de los ensilados con el uso de SF y SP. Los niveles de nitrógeno de amoniaco (NH3-N) fueron los más bajos para el SF y el SP (0.7 y 0.9 g/kg TN) y el pH fue de 4.31 para el SF tras 240 h de exposición aeróbica. El uso de inoculantes proporcionó mayores niveles de cenizas, extracto de éter (EE) y baja capacidad de amortiguación (BC), además de reducciones en los niveles de FDA. Los ensilados inoculados mostraron niveles más altos de NH3-N y de pH después de 240 h. El ensilado de granos de maíz rehidratados con SF proporcionó valores de pH ideales, un bajo contenido de NH3-N, niveles

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reducidos de FDA y lignina, y una mejor estabilidad aeróbica. Además de ser una alternativa sostenible, el uso de suero fluido para rehidratar los granos de maíz añade valor nutricional y mejora la fermentación del ensilado. Palabras clave: Suero ácido, Subproducto, Grano de maíz, Inoculante, Ensilaje, Sostenibilidad.

Recibido: 04/03/2021 Aceptado: 13/05/2022

Introducción El grano de maíz es uno de los ingredientes energéticos más utilizados en la alimentación animal; además, puede ser sometido a rehidratación para ser almacenado como ensilado. El ensilaje de grano de maíz rehidratado es una estrategia utilizada para garantizar la disponibilidad de piensos durante todo el año(1) disminuir los costos logísticos(2) y minimizar los efectos de las fluctuaciones del precio de esta materia prima(3). El proceso de molienda del grano de maíz seco y su posterior rehidratación también tiene como objetivo aumentar su digestibilidad, lo que se refleja positivamente en el rendimiento animal(4). En particular, estos recursos son apropiados ya que el maíz utilizado en la mayoría de los países se caracteriza por ser Flint, el cual tiene una menor digestibilidad. Asociada a la rehidratación, la fermentación del maíz en grano es un proceso interesante; el grano seco no es apto para el ensilado debido a su bajo contenido de humedad y azúcares, lo que se traduce en una producción limitada de ácidos totales(5). Por lo tanto, la rehidratación, comúnmente realizada con agua y destinada a alcanzar niveles finales de entre el 35 y el 37 % de humedad(6,7), es una aplicación práctica. El uso de una fuente líquida de bajo valor añadido o con características contaminantes pero no tóxicas también puede utilizarse para la rehidratación del maíz en grano seco. Los subproductos como el líquido de suero ácido, que tienen concentraciones considerables de bacterias ácido-lácticas y lactosa(8) así como un valor nutricional reconocido, constituyen un ejemplo adecuado para este propósito, y su utilización ofrece la doble ventaja de que suministra más nutrientes al ensilado(9) y a la vez da a este subproducto un destino final adecuado. Con objeto de mejorar la fermentación, reducir las pérdidas de nutrientes e inhibir el crecimiento de microorganismos indeseables(5,9), también se incorporan a la masa ensilada inoculantes microbianos compuestos por bacterias homofermentativas y

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heterofermentativas, que pueden prolongar la estabilidad aeróbica de los ensilados de grano de maíz húmedos y rehidratados(7,10). En este contexto, la hipótesis de este trabajo fue que la composición del líquido del suero y su capacidad microbiológica favorece el mejoramiento de la calidad del ensilado, reduce el uso de agua para la rehidratación de los granos y contribuye a un destino adecuado de este subproducto. En el caso del suero en polvo, además de considerar la carga de nutrientes de su composición como fuente líquida para la rehidratación, está disponible a escala comercial. Por último, la adición de inoculantes puede ayudar a estas dos fuentes líquidas a mejorar la calidad fermentativa y la estabilidad aeróbica del ensilado. Así, el objetivo del presente estudio fue evaluar los efectos de la rehidratación de los granos de maíz con suero ácido o suero en polvo y agua, con o sin la adición de un inoculante, sobre las características químicas, fermentativas y la estabilidad aeróbica de los ensilados.

Material y métodos Grano de maíz y preparación del ensilado Los granos de maíz se obtuvieron de los silos de almacenamiento de Cooperativa Agropecuaria Cocamar®, Londrina, Paraná, Brasil, y no se conoce su identidad genética. Estos granos se procesaron inicialmente en un molino de martillos hasta alcanzar un tamaño medio de partícula de 1.5 mm, y se sometieron a la evaluación del contenido de humedad según la metodología descrita por la AOAC(11), obteniendo un valor medio de 117 g/kg de materia seca (MS). El suero ácido se obtuvo de la empresa láctea Volpato®, en la ciudad de Arapongas, Paraná, Brasil, durante el procesamiento de la leche para la producción de derivados, y se lo usó poco después in natura para rehidratar los granos. El suero de leche en polvo utilizado se adquirió en la Cooperativa Cativa®, en la ciudad de Londrina, Paraná, Brasil. El grano de maíz se molió y se sometió a una hidratación según cada tratamiento añadiendo agua sin cloro y/o suero para alcanzar el 35 % de humedad, con o sin la adición de un inoculante definiendo cinco productos, que se incorporaron al grano de maíz seco correspondiente a los tratamientos experimentales: Ensilado de grano de maíz rehidratado con agua (TEST.O); Ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche fluido (ESF); Ensilado de grano de maíz rehidratado con suero fluido, más inoculante (ESF + I); Ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche en polvo reconstituido con agua (ESP); y Ensilaje de grano de maíz rehidratado con suero en polvo reconstituido con agua, más inoculante (ESP + I). El inoculante microbiano añadido a la masa a ensilar fue previamente diluido en una proporción de 2.5 ml del producto en 7 L de agua sin cloro y/o suero por cada 20 kg de maíz molido y homogeneizado manualmente. El inoculante utilizado fue Biotrato SLO® (SLO Biotecnologia & Agropecuária, Cambé, Paraná, Brasil), el cual consta de Propionibacterium acidipropionici, Lactobacillus plantarum, Lactobacillus acidophilus, Pediococcus acidilactici, Enterococcus faecium,

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Lactobacillus buchneri y Lactbacillus curvatus, a una concentración de 70×109 UFC/g y 8 % de enzimas celulolíticas. Una vez hidratada, la masa de cada uno de los cinco productos se almacenó en seis silos de polietileno con una capacidad de 4 L cada uno, determinando unidades con un peso medio inicial de 4.36 ± 0.17 kg. La compactación se realizó manualmente, con una densidad específica media de 1.020 ± 0.04 kg de materia natural (MN)/m3. Todos los silos se sellaron con una tapa y una cinta de plástico adecuada y se almacenaron en un lugar seco y ventilado durante 45 días hasta la fecha de apertura, cuando alcanzaron un peso final de 4.28 ± 0.20 kg. El diseño experimental fue completamente aleatorio con cinco tratamientos y seis repeticiones correspondientes a cada silo.

Análisis químico Las muestras de grano de maíz antes del ensilado (883 g de MS/kg de materia natural (MN), 92.7 g de proteína bruta (PB)/kg de MS, 11.5 g de cenizas/kg de MS, 31.8 g de extracto etéreo (EE)/kg de MS, 126.2 g de FDN/kg de MS, 25.8 g de FDA/kg de MS y 11.3 g de lignina/kg de MS) y la masa ensilada después de abrir los silos (Cuadro 1) se evaluaron según las metodologías de AOAC(11), mientras que la fibra detergente neutra (FDN) se ensayó con una alfa amilasa estable al calor y sulfito de sodio (aFDN), la fibra detergente ácida (FDA) y la lignina (lignina (as)) con ácido sulfúrico y corregida para cenizas se evaluaron según la metodología descrita por Van Soest et al(12). Los valores de los nutrientes digeribles totales (NDT) se calcularon según Sniffen et al(13); los de los carbohidratos totales (CHT) se estimaron según la ecuación propuesta por Chandler(14), y los de los carbohidratos no fibrosos (CHNF), según la ecuación de Hall(15). La composición del suero fluido antes del ensilaje fue: 60 g MS/kg MS, 865 g PB/kg MS, 3.40 g Ceniza/kg MS, 3.50 g EE/kg MS, un pH de 6.30, y acidez de 0.13 para el ácido láctico. El suero en polvo presentó las siguientes características: 970 g de MS/kg de NM, 110 g de PB/kg de MS, 60 g de cenizas/kg de MS, 15 g de EE/kg de MS, un pH de 6.306.0, y una acidez de 0.13 para el ácido láctico. Estos análisis siguieron los procedimientos descritos por Zenebon et al(16). Se recogieron muestras de los ensilados de cada tratamiento al momento de abrir los silos para determinar la composición químicofermentativa mediante un sistema de espectroscopía de infrarrojo cercano (NIRS DS2500; Foss, Dinamarca) (Tabla 2) del laboratorio 3rlab® (Chapecó, Santa Catarina, Brasil). Los resultados de los análisis mostrados en la Tabla 2 son sólo exploratorios y descriptivos, ya que se trata de una caracterización de los ensilajes sin la aplicación de análisis estadísticos.

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Cuadro 2: Composición químico-fermentativa de los ensilados de grano de maíz rehidratado determinada por el sistema NIRS Tratamiento 1 Variables 2 (g/kg DM)

ESF Sin 609.4 390.6 98.5 504.8 97.9 00.6 02.2 06.2 28.6 74.9 69.3 04.9 64.9 50.5

Con 655.0 344.0 100.1 520.6 99.2 00.9 02.9 09.1 31.4 87.9 82.1 05.1 58.5 49.0

ESP Sin 641.5 358.5 100.7 504.0 100.1 00.7 02.8 06.6 26.0 85.5 78.7 04.6 53.7 50.4

Con 621.7 378.3 95.1 509.5 94.4 00.7 02.3 07.5 27.4 76.6 69.4 04.7 61.8 48.3

Almidón 698.8 Almidón, g/kg CNF 919.7 Digestibilidad del almidón en el 466.4 rumen, g/kg almidón 0h

703.9 905.1 394.1

688.9 905.0 417.6

704.7 916.4 354.0

699.9 904.4 458.1

Digestibilidad del almidón en el 701.9 rumen, g/kg starch 7h

709.2

701.6

686.4

740.7

Lípidos Ceniza Calcio Fósforo Potasio Magnesio Azufre Ácido láctico Ácido acético Equivalente proteico del NH3-N NH3-N, g/kg de PB pH Kd de almidón (utilizando 3.7 h) %h

33.1 17.9 00.5 02.0 03.7 00.8 00.9 24.8 05.0 03.6 37.0 3.89 17.19

35.3 18.3 00.5 02.0 03.9 00.9 00.9 26.3 03.6 03.1 31.3 4.13 16.96

29.7 17.8 00.5 02.2 04.0 00.9 00.9 22.2 03.0 02.9 28.8 4.23 16.29

38.1 18.6 00.5 02.2 03.8 00.9 00.9 24.8 04.2 03.8 40.1 4.15 18.86

MS, g/kg MN Humedad PB Proteína soluble g/kg PB Proteína disponible PIDA PIDN PIDA g/kg PB FDA FDN aFDNmo Lignina Lignina, g/kg FDN Azúcares (carbohidratos solubles en agua)

TEST 652.9 347.1 97.2 496.0 96.2 01.0 02.8 10.0 31.3 91.0 85.4 05.1 56.3 44.5

36.2 18.5 00.5 02.2 03.9 00.9 00.9 21.5 03.2 03.3 33.6 4.78 17.00

1

Tratamiento: TEST= ensilado de grano de maíz rehidratado con agua; ESF= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche; ESF + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero fluido, más inoculante; ESP= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche en polvo reconstituido con

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agua; ESP + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero en polvo reconstituido con agua, más inoculante. 2 Variables: MS= materia seca (g/kg de materia natural); PIDA= proteína insoluble con detergente ácido; PIDN= Proteínas insolubles con detergente neutro; FDA= fibra detergente ácida; FDN= fibra detergente neutra; aFDNmo= fibra detergente neutra con amilasa y expresada excluyendo la ceniza residual; NH3N= nitrógeno amoniacal. Kd= tasa fraccionaria de degradación. Análisis determinados por el Laboratorio 3rLab.

Análisis fermentativo y estabilidad aeróbica Para evaluar el perfil de fermentación de los ensilados, se determinó la capacidad de amortiguación (CA) y el nitrógeno amoniacal (NH3-N) según la metodología de Playne y McDonald(17) al momento de la apertura de los silos y tras 240 h de exposición al aire (Cuadro 3). La estabilidad aeróbica de los ensilados se determinó utilizando 3 kg de la masa ensilada, homogeneizada y depositada en los silos según cada tratamiento, la cual permaneció en una sala cerrada expuesta en un banco a temperatura ambiente durante 240 h. Se midió la temperatura ambiente y la del ensilado (25.43 ± 2.38 °C) y las temperaturas del ensilaje se verificaron cada 12 h utilizando un termómetro digital (TP101 Xtrad 145 mm; Shenzhen Handsome Techn., Guangdong, China). Para esta medición se introdujo la varilla del termómetro a 10 cm de profundidad en el centro de la masa. Se consideró que la pérdida de estabilidad aeróbica se producía cuando la temperatura de la masa ensilada sobrepasaba la temperatura ambiente por 2 °C(18). El pH de la masa ensilada durante la exposición aeróbica se midió utilizando un potenciómetro (AZ Temp Meter; AZ Instrument Corp., Taichung City, Taiwán) según la metodología de Phillip y Fellner(19). Estos análisis se delimitaron en parcelas subdivididas, en las cuales la porción principal era el tratamiento y la subparcela el tiempo de exposición aeróbica.

Análisis estadístico Los datos se analizaron según un diseño completamente aleatorio utilizando el procedimiento de Modelo Lineal General (PROC GLM) de SAS (ver 9.2; SAS Inst. Inc., Cary, NC, EEUUA). Se utilizaron contrastes para verificar las hipótesis científicas utilizando el comando CONTRAST, lo que permitió comparar los impactos del uso de suero fluido y de suero en polvo en las variables investigadas, así como comparar los efectos del uso de inoculantes con estos agentes reconstituyentes. El modelo propuesto fue el siguiente: 𝐘𝐢𝐣𝐤𝐥= µ + α𝑖 + β𝑗 + δ𝑘 + (αβ)𝑖𝑗 + (αδ)𝑖𝑘 + (βδ)𝑗𝑘 + ξ𝑖𝑗𝑘𝑙 donde:

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Yijkl = valor observado respecto al nivel i del factor A, combinado con el nivel j del factor B y el nivel k del factor C, en la repetición l; µ = promedio general; αi = nivel de efecto i del factor A; βj = nivel de efecto j del factor B; δk = nivel de efecto k del factor C; (αβ)ij = efecto de la interacción de A con B; (αδ)ik = efecto de la interacción de A con C; (βδ)jk = efecto de la interacción de B con C; ξijkl = error experimental asociado a Yijkl y considerado independiente e idénticamente distribuido, con la distribución N(0, σ2). Inicialmente se sometió a prueba la interacción (αβδ)ijk, pero debido a su baja magnitud, se la eliminó del modelo estadístico. Los resultados se presentan como media ± desviación estándar, así como el correspondiente error estándar. La significancia fue declarada en P<0.01 y P<0.05, y las tendencias se debatieron cuando P<0.10. Para los datos de pH de la estabilidad aeróbica, el análisis de regresión (α= 0.05) se realizó para dividir la interacción temporal por tratamiento en el programa estadístico RStudio (v. 3.6.0; 2019).

Resultados Calidad de la composición química El contenido de ADF del ensilado de grano de maíz rehidratado con ESP difirió significativamente (P<0.01) entre los tratamientos (Cuadro 1), con un valor inferior de FDA observado de 14.7 g/kg de MS para el ensilado sin inoculación, seguido de ESP + I con un valor de 21.0 g/kg de MS. Hubo una interacción significativa (P<0.01) entre las fuentes líquidas utilizadas, en la que los ensilajes ESP tuvieron los valores más bajos de FDA. El contenido de lignina difirió significativamente (P<0.10) entre los ensilados de ESF y otros tratamientos: el mayor contenido de lignina se observó en el tratamiento ESF + I con 7.8 g/kg de MS, además de presentar una interacción significativa (P<0.05) entre ESF y ESP; el menor contenido de lignina se observó en el ensilado de ESF (Cuadro 1). El valor de EE difirió (P<0.05) para los ensilajes en los que se utilizó ESF como fuente de líquido para rehidratar los granos de maíz, con un mayor contenido de este nutriente en el tratamiento ESF + I. Hubo una interacción significativa (P<0.01) entre las fuentes de líquido de ESF y ESP utilizadas para rehidratar los granos (Cuadro 1), observándose un aumento de EE en la fuente ESF en comparación con los valores de los ensilajes con los tratamientos testigo y ESP.

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En relación con los niveles de ceniza se observó una diferencia significativa para las fuentes de los tratamientos (P<0.05), para la adición de inoculantes (P<0.01) y para la interacción entre las fuentes de líquido (P<0.05). Los ensilados de grano de maíz que se rehidrataron con ESP tuvieron los niveles más altos de ceniza en comparación con las otras fuentes de rehidratación, y la adición de inoculante en los tratamientos ESP y ESF arrojó los niveles más altos de este componente (Cuadro 1). Ni la fuente de líquido ni la adición inoculante influyeron en los valores de MS, PB, FND, CHT o CNF de los ensilajes (P>0.05).

Perfil de fermentación El NH3-N de la masa ensilada expuesta al aire durante 240 h mostró diferencias significativas entre los diversos ensilajes (Cuadro 3) con y sin inoculación (P<0.05) y entre los tratamientos ESP y ESF (P<0.01), y se observó una interacción significativa entre las fuentes de líquido de estos tratamientos (P<0.01). Los ensilados con adición de inoculante y el tratamiento testigo mostraron los niveles más altos de NH3-N a las 240 h. Los valores de pH evaluados en los ensilados mostraron una diferencia significativa tanto al momento de la apertura de los silos como después de 240 h de exposición al aire (Cuadro 3). Al momento de la apertura de los silos se observó una diferencia significativa entre los valores de pH de las fuentes de líquido de los ensilados ESF (P<0.05) y ESP (P<0.01) sin la adición de inoculante; la fuente ESF obtuvo un valor de pH inferior, de 4.26. Después de 240 h de exposición, los valores de pH difieren entre los tratamientos ESF y ESP (P<0.01; 0.10, respectivamente), con un valor observado inferior de 4.31 para el SF y una tendencia hacia un valor de pH más bajo para el ensilado con SP en comparación con los del tratamiento testigo (Cuadro 3). En cuanto a la adición de inoculante, los ensilados de grano de maíz rehidratados con ESP mostraron un valor de pH superior al de los tratamientos testigo y ESF (P<0.01). Además, se observó una interacción significativa (P<0.01) entre los ensilados ESP y ESF, en la cual los valores de pH más bajos se observaron para ESF, independientemente de la adición de inoculante. Los ensilados inoculados (P<0.05) que eran independientes de las fuentes de líquido utilizadas mostraron los valores de BC más bajos que los de los ensilados con los tratamientos ESF y testigo.

Estabilidad aeróbica La pérdida de estabilidad aeróbica difirió significativamente (P<0.05) entre los ensilados de grano de maíz rehidratados con agua y ESF + I y los sometidos a otros ensilados, que rompieron la estabilidad después de 84 h de exposición al oxígeno, mostrando una mayor estabilidad al momento de abrir los silos (Cuadro 4). La masa ensilada sometida a los tratamientos con agua y con ESF + I requirió de un tiempo significativamente más corto

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(76 y 75 h, respectivamente) que los demás tratamientos (P<0.05) para aumentar su temperatura en 2 °C por encima de la temperatura ambiente, comportamiento que caracteriza a la pérdida de estabilidad aeróbica y el inicio del deterioro del ensilado. El tiempo para alcanzar la temperatura máxima de la masa ensilada, excepto para el ensilado hecho con grano de maíz rehidratado con ESF (P<0.05), fue superior a 200 h, con una diferencia significativa entre tratamientos en el pH final de los ensilados expuestos al aire durante 240 h (Cuadro 4, Figura 1). Cuadro 4: Parámetros de estabilidad aeróbica de ensilados de grano de maíz sometidos a rehidratación Tratamientos Parámetros

TEST

ESP

ESF

ESP+I

ESF+I

Estabilidad aeróbica, hora Tiempo hasta alcanzar la temperatura máxima, hora pH-240 h

76b

84a

84a

84a

75b

Valor de P 0.0007

234a

234a

104b

204a

201a

0.0001

5.50±1.2ac 7.35±1.2b 4.40±0.3c 6.71±1.6ab 6.88±1.4ab 0.0006

TEST= ensilado de grano de maíz rehidratado con agua; ESF= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche fluido; ESF+I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero fluido, más inoculante; ESP= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche en polvo reconstituido con agua; ESP+I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero en polvo reconstituido con agua, más inoculante.

Figura 1: Valores de pH tras la exposición aeróbica de ensilados de grano de maíz rehidratados 10 9

TEST ESP ESF

8

ESP+I ESF+I

pH

7 6 5 4 3 2 0 12 24 36 48 60 72 84 96 108 120 132 144 156 168 180 192 204 216 228 240 Estabilidad aeróbica, h

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943-961 Test: 6.06±1.18, Ŷ=4.23+0.01x+0.0002x2-0.000001x3, R²=0.72, P=0.0011, CV=9.54; SWP: 5.38±1.18, Ŷ=4.52-0.0042x+0.0001x², R²=0.88, P=0.028, CV=21.88; ESF: 4.31±0.27, P=0.123, CV=6.26; ESP+I: 6.37±1.60, Ŷ=4.51-0.024x+0.0006x²-0.000002x³, R²=0.92, P=0.001, CV=25.17; SWP+I: 5.11±1.40, Ŷ=4.57-0.011+0.0001x², R²=0.89, P=0.005, CV=27.35.

Discusión Calidad de la composición química Se observó que el inoculante contribuyó a reducir la FDA en comparación con el tratamiento testigo. Estos valores más bajos de FDA pueden estar relacionados con la dilución del contenido de fibra evaluado(20) y con las enzimas celulolíticas presentes en los inoculantes, que degradan la fibra y alteran la estructura tridimensional de la pared celular del grano(9,21), determinando resultados positivos para la digestibilidad de este alimento. Los resultados de FDA y FDN para los ensilajes que utilizaron ESF coincidieron con los de Rezende et al(9), quienes también observaron pequeñas reducciones en los niveles de FDA en los tratamientos con suero ácido asociado a inoculantes, y en general observaron un menor contenido de FDN en los tratamientos con rehidratación del grano de maíz con suero ácido sin inoculante. Aún no está claro cómo se producen las reducciones de los niveles de estos nutrientes para estas variables y para la fuente de suero líquido. Sin embargo, la acidez del suero contribuye a potenciar la fermentación, lo que, junto con la hidrólisis ácida de la hemicelulosa, puede reducir los niveles de estas fibras. Los niveles de lignina en todos los ensilados, independientemente del tratamiento, podrían considerarse bajos, ya que el contenido obtenido en los granos de maíz antes de la rehidratación fue de 11.3 g/kg MS. Esta reducción puede ocurrir después del ensilaje, debido al proceso de hidrólisis ácida de las fibras y a la acidificación que debilitará las moléculas complejas de lignina(20) y así obtener valores más bajos de este componente. Sin embargo, la acción de las fuentes de fluido y suero de leche sobre las reducciones del contenido de lignina en los ensilados de grano de maíz rehidratado requiere estudios más específicos en términos de estructuras de fibra, ya que este nutriente, así como la FDN y la FDA, están directamente relacionados con la digestibilidad del alimento. Los niveles de lignina determinados en el presente estudio para el tratamiento testigo difieren de los obtenidos por Oliveira et al(1), quienes encontraron valores de lignina de entre 13.7 y 14 g/kg MS en ensilados de grano de maíz rehidratados con agua más aditivo enzimático. Un factor que puede explicar esta variación es que los niveles de lignina presentes en los ensilados de grano rehidratado pueden variar ampliamente debido a la diversidad de cultivares de maíz disponibles, la fase y la gestión agronómica. La adición del inoculante puede haber contribuido a un mayor valor del contenido de EE en el ESF + I, puesto que este aumento también fue observado por Tres et al(22) y Arcari 952


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et al(3) en ensilados de grano de maíz rehidratado inoculados con L. buchneri. La fuente del ESF aumentó en EE en comparación con la de los ensilados para los tratamientos testigo y ESP. Este aumento puede explicarse por el potencial microbiológico y la disponibilidad de nutrientes que presenta el ESF como producto fresco (8) en el momento de la rehidratación, ya que hubo un ajuste en la base de MS de las fuentes de líquido probadas, para una distribución homogénea de la carga de nutrientes presentada. Los niveles de EE determinados por el presente estudio en el tratamiento testigo fueron similares a los obtenidos anteriormente(1,22,23), quienes identificaron valores de 53.1, 45.2 y 39.6 g de EE/kg de MS, respectivamente, en muestras de ensilados de grano rehidratados con agua sin inoculantes añadidos. El uso de la fuente de líquido del ESP puede haber contribuido a los mayores niveles observados de cenizas, debido a que su composición tenía 60 g de cenizas/kg de MS, mientras que la ESF tenía 3.40 g de cenizas/kg de MS. Los valores de MS, PB, FDN, CHT y CNF de los ensilajes fueron similares a los resultados observados por Rezende et al(9) en ensilajes de grano de maíz rehidratados con suero, y por Da Silva et al.(10) y Oliveira et al.(1) –quienes evaluaron en ensilados de granos de maíz rehidratados con agua más inoculantes, así como sus efectos sobre los nutrientes.

Perfil de fermentación El ensilaje de grano de maíz rehidratado con ESF mostró una calidad de fermentación superior a la del ensilaje con ESP y agua, con el valor más bajo de NH3-N a 0.7 g/kg NT después de la exposición al aire durante 240 h. Según McDonald et al(20), conforme el pH disminuye rápidamente en el ensilaje, la fracción proteica se conserva y las concentraciones de NH3-N serán menores, caracterizando así una fermentación adecuada. El aumento de las concentraciones de NH3-N en los ensilados puede estar relacionado con la actividad proteolítica de los microorganismos de la población epífita y/o inoculada durante el ensilado, que afectará a la descomposición de la prolamina de los cereales, así como a la digestibilidad del almidón, y como consecuencia habrá mayores niveles de proteína disponible para la producción de NH3-N(21). En el presente estudio, el uso de suero fluido puede haber contribuido a una rápida reducción del pH y a la conservación de la fracción proteica durante el almacenamiento y la exposición al aire debido a la baja actividad proteolítica de las bacterias ácidolácticas(9,24) presente en el perfil microbiológico del suero de leche(8). Por el contrario, la inclusión del inoculante puede haber alterado el perfil de la población bacteriana del silo(10,24) y, en consecuencia, redujo el contenido de prolamina de los ensilados inoculados durante la exposición al aire, ya que se observaron mayores concentraciones de proteína soluble y de NH3-N en la apertura de los silos (Cuadro 2) y tras 240 h de exposición al aire (Cuadro 3), respectivamente, en los ensilados a los que se incorporaron los inoculantes, lo que puede indicar una mayor proteólisis(5,21). Esta hipótesis fue apoyada por los resultados obtenidos por otros autores(10), quienes al evaluar la adición de L. buchneri en ensilajes de grano de maíz húmedo y reconstituido, encontraron que el perfil 953


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bacteriano del ensilaje se modificaba, aumentando la concentración de bacterias lácticas a medida que aumentaba el período de almacenamiento del ensilaje, con una mayor concentración de NH3-N después de 90 días de almacenamiento en ambos tipos de ensilajes. El valor de pH más bajo de 4.26 para el suero de leche en los silos de apertura reforzó la hipótesis de que el perfil microbiano del suero de leche fluido preservaba la proteína en los granos de maíz debido a su baja actividad proteolítica de las bacterias del ácido láctico, además de contribuir a una rápida caída del pH después del ensilado. Se sabe que la matriz almidón-proteína de los granos de maíz presenta una mayor degradación debida a la actividad microbiana que a la simple solubilización de los productos finales de la fermentación, como los ácidos(21). Los valores de pH observados después de 240 días de exposición al aire mostraron la acción de la fuente de líquido del SF en los ensilajes e inoculantes. La modificación del perfil bacteriano en los silos puede deberse a la adición de inoculantes con L. buchneri, que pueden crear nichos ecológicos y beneficiar a las bacterias proteolíticas en la conversión del ácido láctico en ácido acético, aumentando en consecuencia el pH durante el proceso de fermentación en este tipo de ambiente(21,24). Este hecho se observó en los ensilados inoculados, que presentaron valores de pH más altos después de 240 h de exposición al aire (Cuadro 3). El pH de una muestra de ensilado es una medida de su acidez; corresponde a la suma de las concentraciones de ácidos presentes en la masa ensilada, cuyos principales ácidos fueron el acético, el propiónico y el láctico. El ácido láctico es producido por las bacterias ácido-lácticas; tiene una mayor concentración y contribuye más a la disminución del pH durante la fermentación(25). Algunos autores(12,20) consideran que los valores de pH de 3.8 a 4.2 son ideales; sin embargo, el pH en sí mismo no es capaz de inhibir la acción de los microorganismos indeseables, que también dependen de la velocidad de la reducción del pH observada a través del BC de los ensilados. La concentración de ácido láctico en el ESF y el ESF + I fue más expresiva en las muestras obtenidas para los ensilados al momento de la apertura de los silos (Cuadro 2), los cuales presentaron los valores más bajos de pH después de 240 h de exposición al aire. El ensilaje de grano de maíz rehidratado con ESF mantuvo el pH en la apertura y después de la exposición al aire, mostrando valores considerados cercanos a los ideales para la calidad fermentativa del ensilaje. Este hecho también puede deberse a la composición del suero, el cual incluía azúcares que fueron utilizados como sustratos por las bacterias lácticas en el proceso de fermentación, contribuyendo a una rápida caída del pH. También se observaron valores considerables para el ESF, a diferencia del agua, que presentó valores de pH más altos en la apertura de los silos. Los resultados obtenidos en el tratamiento testigo coinciden con los de Oliveira et al(1), que encontraron en el ensilado de maíz rehidratado con agua valores de pH de 4.25 al momento de la apertura del silo y de 6.50 al quinto día de exposición al aire. 954


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Los ensilajes inoculados que fueron independientes de las fuentes de líquido utilizadas mostraron los valores más bajos de BC en comparación con los de las fuentes del ESF y del tratamiento testigo (Cuadro 3), lo que podría caracterizarse como una acción importante del inoculante en términos de fermentación justo después del ensilaje, con un efecto directo de la inoculación en la velocidad de reducción del pH y la consecuente mejora de la BC del ensilaje. Según Jobim et al(26), esta medida depende de la composición de la planta en cuanto a los contenidos de PB, iones inorgánicos, y la combinación de ácidos orgánicos y sus sales, además de proporcionar información sobre la velocidad de reducción del pH, que debe ser baja para facilitar esta acidificación durante la fermentación, lo que culmina en una mejor conservación y calidad del ensilado. En el presente estudio, estas características (Cuadro 2) podrían considerarse para un BC positivo de los ensilados de grano de maíz rehidratado.

Estabilidad aeróbica La pérdida de estabilidad aeróbica en los ensilados de grano de maíz rehidratados con agua y suero de leche se produjo después de 55 h(9); sin embargo, en este trabajo se obtuvo una mayor estabilidad aeróbica con valores de 75 a 84 h de exposición sin perder estabilidad, lo que caracteriza un efecto positivo de la rehidratación. Uno de los factores que pueden influir en el deterioro de los ensilados es la humedad de la masa ensilada, ya que un alto contenido de humedad y una concentración elevada de ácido acético favorecen un medio idóneo para que se desarrollen microorganismos indeseables(9). En el presente trabajo, el contenido de humedad estaba entre los intervalos recomendados, de 35 a 37, para una alta calidad de ensilado de grano rehidratado(6,7), y las concentraciones de ácido acético fueron similares entre los ensilados. Además, el uso obligatorio de bacterias heterofermentativas en los inoculantes, como L. buchneri, aumenta la estabilidad aeróbica de los ensilados de grano de maíz húmedos y rehidratados(5,7,27), lo que justifica los resultados obtenidos en cuanto a la pérdida de estabilidad de los ensilados inoculados a las 84 h de exposición al aire. Por lo que respecta a la variable tiempo para alcanzar la temperatura máxima de la masa ensilada, dado que la tasa de calentamiento se obtuvo a través de los registros de temperatura máxima divididos entre el tiempo requerido para alcanzar la temperatura máxima, se observó que ésta se alcanzó del octavo al noveno día de exposición al aire, excepto para el ESF, que la alcanzó en el cuarto día, si bien los valores de temperatura máxima alcanzados para este ensilaje fueron bajos. En general, los ensilados de granos de maíz rehidratados, independientemente de la fuente de líquido utilizada para rehidratar los granos, fueron eficientes en cuanto al tiempo en que alcanzaron la temperatura máxima en este proceso. Esta justificación puede estar relacionada con el perfil fermentativo de estos ensilados y el mayor efecto del inoculante bacteriano utilizado, el cual mejora la estabilidad aeróbica de los ensilados. A pesar de que el ESF alcanzó la temperatura máxima antes que los otros ensilados, con un valor final de pH cercano al ideal (4.40) en términos de calidad, después de 240 h de exposición al aire, el ensilado seguía siendo superior, en términos cualitativos y de fermentación, a los de los otros 955


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ensilados. Estos resultados fueron similares a los obtenidos por Rezende et al(9), quienes observaron que tras 40 h de exposición aeróbica los ensilados de grano rehidratados aumentaban su temperatura, independientemente del líquido utilizado para la rehidratación. Si bien la pérdida de estabilidad aeróbica para el ensilaje de grano de maíz rehidratado con ESF se produjo a las 84 h de exposición, y se observó que, ante el desafío que implica el tiempo de exposición al aire, este ensilado también presentó valores medios de pH inferiores a los de los ensilados elaborados con las otras fuentes de rehidratación (Figura1). Esta característica de mantener la estabilidad tras la apertura de los silos puede explicarse por el perfil microbiano de la fuente de líquido utilizada para la rehidratación, la cual presenta una baja actividad proteolítica de las bacterias ácido-lácticas(24) y una aceleración de la fermentación del grano; éstas obedecen al hecho de que la presencia del ácido láctico ocasiona una reducción del pH tras el proceso de ensilado (Cuadro 2). Tras la exposición al aire, los tratamientos que a los que se les agregó un inoculante microbiano también mostraron un valor de pH final menor que el del ESP, pero no menor que el del ESF sin el inoculante ni que el del ensilaje testigo (Cuadro 4). Esto demuestra que, aunque la inoculación prolongó eficazmente el tiempo al que se alcanzó la tasa de calentamiento de los ensilados, se podría seguir considerando que los valores de pH sobrepasaron los valores ideales, como en el caso del valor obtenido para el ESF. También se observó un aumento significativo del pH en los tratamientos con agua, ESP y ESP + I tras 60 h de exposición al aire (Figura 1). Los valores de pH de los ensilados aumentaron con la exposición al aire debido a la acción de levaduras que pueden utilizar el lactato como fuente de carbono y energía, favoreciendo un entorno apto para el crecimiento de mohos y bacterias aeróbicas, a los cuales se debe el deterioro del ensilado(20). Los valores de pH del ensilado de grano de maíz rehidratado con ESF se mantuvieron más estables durante las 240 h de exposición y se acercaron a los valores al momento de la apertura del silo, en comparación con los de los otros tratamientos. Este comportamiento puede explicar la diferencia significativa en el valor del pH final de este tratamiento tras haber sido expuesto al aire. Sin embargo, el ensilado de grano de maíz rehidratado con agua, que también tuvo un valor de pH más bajo al final de la exposición al aire, no mostró un comportamiento estable durante dicha exposición. Por el contrario, el ensilado de grano de maíz rehidratado con ESP mostró un aumento constante del pH durante la exposición y alcanzó un valor de pH final más alto (7.35). Estos resultados son similares a los observados por Oliveira et al(1), quienes observaron en el pH de los ensilados de granos de maíz rehidratados con agua un aumento constante de las 48 h a las 120 h de exposición al aire. El pH final de los ensilados está influido por varios factores; pero, según Kung Junior et al(25), está más relacionado con la concentración de ácido láctico y CT en los alimentos ensilados, como se muestra en el Cuadro 2, en el que las mayores concentraciones de ácido láctico al momento de la apertura de los silos fueron para el ESF, seguido de los ensilados inoculados. Un estudio anterior(10) demostró que la mayor estabilidad aeróbica alcanzada con un período más largo de almacenamiento de 956


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los ensilados de grano de maíz rehidratados y húmedos inoculados con L. buchneri se debe a la acumulación de productos de fermentación tales como los ácidos acético y propiónico, que tienen propiedades antifúngicas. Los ensilados de grano de maíz rehidratados con el tratamiento ESF fueron superiores según los parámetros de calidad evaluados en el presente estudio. Además, el uso del suero fluido en la rehidratación del grano puede considerarse como una fuente de líquido alternativa al agua que favorece la conservación de los alimentos ensilados y da a este subproducto un destino adecuado para la preservación del medio ambiente. Si bien se demostró que el suero en polvo dio lugar a una mejor calidad química y fermentativa en comparación con la fuente de líquido comúnmente utilizada, puede no ser una opción alternativa adecuada para rehidratar los granos, ya que para diluir el polvo antes de rehidratar el grano se requiere añadir agua, lo cual lo aleja de la producción de alimentos sostenible. Otro hecho que no favorece el uso de esta fuente de líquido es el encarecimiento del proceso debido que los diversos procesos que intervienen en la producción del suero en polvo elevan su precio de compra.

Conclusiones e implicaciones El uso del suero fluido se presenta como una alternativa adecuada al uso del agua para la rehidratación de los granos de maíz para ensilaje, ya que además de ser una alternativa sostenible y que preserva el medio ambiente, también justifica su uso el hecho de que mejora la calidad química y fermentativa del ensilado, así como su estabilidad aeróbica. Por otra parte, los datos sugieren que es necesario realizar investigaciones más específicas sobre la acción del suero de leche en la reducción de las fibras del ensilado de grano de maíz rehidratado, y sobre el potencial microbiológico del producto como posible aditivo biológico para la conservación de este ensilado. Agradecimientos Los autores agradecen al programa de posgrado en Ciencia Animal de la Universidad Estatal de Londrina (UEL, Londrina, Brasil) y a la Coordinación de Perfeccionamiento del Personal de la Enseñanza Superior (CAPES, Brasilia, Brasil) por la beca otorgada. Conflictos de interés Los autores declaran no tener ningún conflicto de interés. Literatura citada: 1. Oliveira ER, Takiya SC, Del Valle AT, et al. Effects of exogenous amylolytic enzymes on fermentation, nutritive value, and in vivo digestibility of rehydrated corn silage. Anim Feed Sci Technol 2019;251:86-95.

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Cuadro 1: Calidad química (g/kg MS) de los ensilados de maíz en grano rehidratados con agua, suero en polvo y suero fluido Tratamiento 1 ESF Variables 2

Sin

Con

EEM 3

ESF

ESP

I

ESF × ESP 4

ESP

TEST Sin

Con

MS

633.4 ± 0.38 628.3 ± 0.53 637.0 ± 0.34

629.8 ± 0.68

625.7 ± 1.84

0.97

ns

ns

ns

ns

Ceniza

11.3 ± 0.25

12.0 ± 0.07

12.7 ± 0.06

0.06

ns

**

*

**

PB

103.0 ± 0.19 104.7 ± 0.42 103.2 ± 0.27

101.3 ± 0.17

104.7 ± 1.74

0.31

ns

ns

ns

ns

EE

37.0 ± 0.55

35.4 ± 0.30

43.6 ± 0.30

0.40

**

ns

ns

*

FDN

122.1 ± 2.07 112.8 ± 0.77 128.6 ± 1.42

137.4 ± 2.21

101.4 ± 0.96

1.44

ns

ns

ns

ns

FDA

23.0 ± 0.46

20.2 ± 0.23

22.1 ± 1.00

14.7 ± 0.75

21.0 ± 0.21

0.27

ns

*

**

*

Lignina

3.4 ± 0.57

3.3 ± 0.27

7.8 ± 0.14

3.4 ± 0.23

4.2 ± 0.31

0.24

***

ns

ns

**

CHT

847.7 ± 0.77 847.0 ± 0.46 843.2 ± 0.22

851.3 ± 0.36

845.9 ± 2.01

1.04

ns

ns

ns

ns

NDT

812.9 ± 0.02 813.1 ± 0.01 812.8 ± 0.05

813.3 ± 0.04

813.0 ± 0.01

0.02

ns

***

***

**

CNF

718.8 ± 2.64 734.2 ± 1.01 714.6 ± 1.29

714.0 ± 2.39

744.5 ± 2.49

2.12

ns

ns

ns

ns

11.1 ± 0.06 37.3 ± 0.35

11.8 ± 0.05 41.8 ± 0.47

1

Tratamiento: TEST= ensilado de grano de maíz rehidratado con agua; ESF= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche fluido; ESF + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero fluido, más inoculante; ESP= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche en polvo reconstituido con agua; ESP + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero en polvo reconstituido con agua, más inoculante. 2 Variables: MS= Materia seca (g/kg de materia natural); Ceniza= materia mineral; PB= proteína cruda; EE= extracto de éter; FDN= fibra detergente neutra; FDA= fibra detergente ácida; CHT= carbohidratos totales; NDT= Nutrientes digeribles totales; CNF= carbohidratos no fibrosos. 3 EEM= error estándar de la media. 4 Interacción “ESF x ESP”. *P<0.01; ** P<0.05; *** P<0.10; ns= no significativo.

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Cuadro 3: Calidad fermentativa (g/kg MS) de los ensilados de maíz en grano rehidratados con agua, suero en polvo y suero fluido Tratamiento 1

NH3-N-0 h

0.6 ± 0.04

0.5 ± 0.02

0.4 ± 0.01

0.5 ± 0.009

0.4 ± 0.03

0.02

ns

ns

ns

ESF × ESP 4 ns

NH3-N-240 h

1.9 ± 0.08

0.7 ± 0.01

1.3 ± 0.04

0.9 ± 0.03

2,20 ± 0.08

0.05

*

*

**

*

pH-0 h

4.53 ± 0.07

4.26 ± 0.09

4.43 ± 0.03

4.38 ± 0.14

4.35 ± 0.12

0.10

**

*

ns

ns

pH-240 h

6.13 ± 0.08

4.31 ± 0.11

5.14 ± 0.70

5.44 ± 0.41

6.47 ± 0.18

0.33

*

***

*

*

BC

259.9 ± 1.78 276.8 ± 5.27

266.3 ± 1.73

231.6 ± 3.03

243.4 ± 1.67

3.11

ns

ns

**

ns

Variables

1

TEST

2

ESF Sin

ESP Con

Sin

Con

EEM

3

ESF

ESP

I

Tratamiento: TEST= ensilado de grano de maíz rehidratado con agua; ESF= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche fluido; ESF + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero fluido, más inoculante; ESP= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche en polvo reconstituido con agua; ESP + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero en polvo reconstituido con agua, más inoculante 2 Variables: bc= capacidad de amortiguación (e.mg/100g MS); NH3-N= nitrógeno amoniacal g/kg de nitrógeno total) y el pH en la apertura (0h) y la exposición al aire (240 h); 3 EEM= error estándar de la media; 4 Interacción “ESF x ESP”. * P<0.01; ** P<0.05; *** P<0.10; ns= no significativo.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6023 Artículo

Rendimiento productivo y clasificación de canales de corderos Pelibuey puros y cruzados criados bajo un sistema de producción intensivo en un clima cálido-húmedo

Miriam Rosas-Rodríguez a Ricardo Serna-Lagunes b Josafhat Salinas-Ruiz a Julio Miguel Ayala-Rodríguez c Benjamín Alfredo Piña Cárdenas d Juan Salazar-Ortiz a*

a

Colegio de Postgraduados. Campus Córdoba. Carretera Federal Córdoba-Veracruz km 348, Congregación Manuel León, 94946, Amatlán de los Reyes, Veracruz, México. b

Universidad Veracruzana. Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, región Orizaba-Córdoba, Veracruz, México. c

Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo-Ganadería. Estado de México, México.

d

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Campo Experimental La Posta. Veracruz, México.

*Autor de correspondencia: salazar@colpos.mx

Resumen: Se estudió el efecto de la raza en el crecimiento, las características y la clasificación de la canal utilizando 11 corderos Charollais x Pelibuey (ChP), 10 corderos Dorper x Pelibuey (DP) y 18 corderos Pelibuey (P) bajo un sistema de producción intensiva en un clima cálidohúmedo. Se observó un efecto significativo del genotipo (P<0.05) en el peso al nacer (PN),

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el peso al destete (PD) y la ganancia diaria de peso (GDP), todos ellos fueron mayores en el genotipo ChP. Los corderos ChP y DP alcanzaron el peso comercial 35 y 23 días antes, respectivamente, que los corderos P. El genotipo tiene una marcada influencia en las características de la canal, afecta la conformación y la clasificación de la canal. La probabilidad de obtener una canal con buena conformación y clasificación MEX 1 (buena: MEX 1) es 72 % mayor para el genotipo ChP que para el genotipo P. Los rendimientos de lomo y pierna del genotipo ChP fueron mayores que los de los otros genotipos. El pH, la temperatura y el color instrumental de la canal, la carne y la grasa subcutánea fueron afectados por el genotipo. Los corderos ChP mostraron un mejor crecimiento, características y clasificación de la canal que los corderos de los genotipos DP y P. Palabras clave: Cordero, Ovino de pelo, Canal, Cortes comerciales, Carne.

Recibido: 15/07/2021 Aceptado: 31/01/2022

Introducción En México, la producción ovina es importante debido a la alta demanda y la insuficiente producción nacional de carne(1). En las regiones cálido-húmedas, la producción local de forraje es favorable, y la producción de carne de ovino podría mejorarse durante todo el año para satisfacer la demanda interna. En los sistemas locales de producción ovina, incluyendo los de las regiones cálido-húmedas, la producción de carne puede mejorarse mediante el uso de tecnologías y estrategias de manejo específicas(2). Una de estas estrategias es el cruzamiento de razas locales como la raza ovina Pelibuey con razas grandes de lana para producir corderos cruzados, ya que los animales resultantes de estas cruzas presentan mayor ganancia diaria de peso(3). La Pelibuey es una raza de pelo de tamaño mediano y se distribuye en una gran parte del territorio mexicano(4). Es una raza que se utiliza para la producción de carne porque posee características de rusticidad que le permiten adaptarse a diferentes climas(5,6). Tiene baja estacionalidad reproductiva, alta prolificidad y resistencia a parásitos, aunque los animales de engorda tienen tasas de crecimiento más bajas que las razas tradicionales de lana(7). Debido a sus características específicas y bajo las condiciones de los sistemas de producción utilizados en México, las ovejas Pelibuey pueden ser utilizadas como raza materna para el cruzamiento con otras razas especializadas para la producción de carne(6) para obtener corderos que desarrollen canales con mejor conformación cárnica. No obstante, el rendimiento productivo y las características de la canal de la raza Pelibuey han sido menos

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satisfactorios que los de otras razas con mejor conformación cárnica(4), y a veces estas características de la canal no se mejoran al cruzarse con ciertas razas de lana especializadas(5). Debido a la reciente introducción en México de nuevas razas de ovinos con mayor especialización para la producción de carne (por ejemplo, las razas Charollais y Dorper) y la posibilidad de que estas razas puedan ser de utilidad potencial en el cruzamiento con la raza Pelibuey, es necesario evaluar el rendimiento productivo (peso al nacer, peso al destete, ganancia diaria de peso y días de engorda) y las características de la carne en canal de corderos que resultan del cruzamiento con la raza Pelibuey. Los estándares para la evaluación de la calidad de la carne de ovino en canal varían en todo el mundo. Para orientar y fortalecer la cadena de producción, procesamiento, comercialización y consumo de carne de ovino y definir las características de calidad de las canales de ovino para su comercialización nacional en México, se utilizó la norma mexicana para la clasificación de la carne de ovino en canal, NMX-FF-106-SCFI-2006. Sin embargo, hay pocos reportes de su aplicación en la evaluación de la carne de ovino en canal. Asimismo, hay poca información sobre el crecimiento y las características de corderos Pelibuey de raza pura o corderos obtenidos al cruzar esta raza con razas como Dorper y Charollais. Para satisfacer la demanda actual y futura del mercado interno, es importante determinar el efecto de la raza en el crecimiento de los corderos, su edad al sacrificio y la calidad de la carne en canal para las razas actualmente utilizadas en México y, de ese modo, generar información que contribuya a la comercialización de carne en canal de calidad. El objetivo del presente estudio fue evaluar el efecto de la raza en el crecimiento, las características y la clasificación de la canal de corderos Pelibuey de raza pura y corderos obtenidos al cruzar la raza Pelibuey con las razas Dorper y Charollais.

Material y métodos La investigación se realizó de 2015 a 2017 en las instalaciones del Área Experimental de Ovinos del Colegio de Postgraduados Campus Córdoba, ubicado en la carretera federal Córdoba-Veracruz en el km 348, Amatlán de los Reyes, Veracruz, México. La ubicación geográfica es 18° 51’ 20” N y 96° 51’ 37” O, a una altitud de 650 msnm. El clima es cálidohúmedo con lluvias abundantes en verano, la temperatura promedio anual es de 22 °C, y la precipitación anual es de 2,000 mm(8). El experimento se realizó de acuerdo a los criterios establecidos en la Norma Oficial Mexicana sobre especificaciones técnicas para la producción y procesamiento sanitario de la carne (NOM-009-ZOO-1994), especificaciones técnicas para la producción y trato humanitario en la movilización de animales (NOM-051ZOO-1995), uso de animales de laboratorio (NOM-062-ZOO-1999), y métodos para dar muerte a los animales domésticos y silvestres (NOM-033-SAG/ZOO-2014), de conformidad con el Reglamento para el Uso y Cuidado de Animales Destinados a la Investigación del Colegio de Postgraduados.

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Animales de experimentación y dieta Treinta y nueve (39) corderos machos de un rebaño experimental: Charollais x Pelibuey (n= 11), Dorper x Pelibuey (n= 10) y Pelibuey (n= 18), fueron criados por sus madres. En la primera semana de lactancia, los corderos se quedaron con sus madres; después de este período, las ovejas salían a pastar de las 1000 a las 1400 h, regresando a amamantar a sus crías y a quedarse toda la noche. A los corderos se les proporcionó una dieta comercial (creep feeding de Agribrands Purina México®) desde el nacimiento hasta el destete en comederos con acceso restringido para las madres. Después del destete, los corderos se alimentaron con una dieta de forraje de caña de azúcar picado mecánicamente con un tamaño de partícula aproximado de 3.0 cm y un concentrado de alimento comercial (Agribrands Purina México®) que contenía 15 % de proteína cruda (PC) y que consistía principalmente en cereales molidos, una combinación de pastas de semillas oleaginosas, subproductos de cereales, melaza, pasta de coco y aceite vegetal. Este alimento se ofreció libremente a los corderos solo una vez al día (0700 a 0800 h). El agua estuvo disponible ad libitum en bebedores tipo taza. En la región central de Veracruz, México, donde se desarrolló el presente estudio, los productores de ovinos manejan la dieta ensayada en esta investigación durante el período de engorda. En este sentido, se están evaluando las condiciones de manejo que actualmente aplican los productores de ovino, por lo que no se modificó la dieta de las ovinos estudiados, con el fin de adoptar y trasladar los resultados de esta investigación a los ovinos locales del productor.

Rendimiento productivo del cordero El peso de los corderos se midió al nacer (dentro de las primeras 24 h de vida, PN) y cada 15 días a partir de entonces hasta que alcanzaron el peso de sacrificio (aproximadamente 45 kg). También se registraron los pesos al destete (PD) de los corderos (aproximadamente 75 d). Los días de engorda (DE) se determinaron como el número de días entre el destete y el sacrificio. La ganancia diaria de peso (GDP) se determinó a partir de la diferencia en el peso al sacrificio y el PD dividida entre los DE. Los corderos se sacrificaron con pesos vivos promedio similar.

Rendimiento de la canal del cordero El sacrificio de los animales se realizó en el rastro municipal de Orizaba, Veracruz, México, a 18 km de las instalaciones del Colegio de Postgraduados bajo las especificaciones establecidas en la norma NOM-033-SAG/ZOO-2014. Cada cordero se transportó de forma individual, y los animales se transportaron a una densidad de población de 0.2 m2/cordero para minimizar la probabilidad de lesiones. Antes del sacrificio (1200 h), se redujo la disponibilidad de alimentos para los corderos, y se mantuvieron en ayunas durante 4 h y se transportaron al rastro el día del sacrificio. El peso vivo (PV) de los corderos se registró en

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el rastro. Después fueron aturdidos utilizando una pistola de perno cautivo, y la exsanguinación se realizó a través de un corte en la arteria carótida y la vena yugular. Luego los animales se desollaron y evisceraron. Los componentes que no eran de la canal, como la cabeza y las pezuñas, se retiraron y pesaron por separado. También se registraron los pesos de la sangre, la piel, las vísceras verdes llenas y vacías, las vísceras rojas y la bilis. El peso de la canal caliente (PCC) se registró inmediatamente para determinar el rendimiento de la canal caliente (PCC/PV*100). Cuando las canales alcanzaron la temperatura ambiente, se almacenaron en una cámara frigorífica a 4 °C durante 24 h, donde se colgaron por ambos tendones de Aquiles. Posteriormente, se realizaron las siguientes mediciones: peso de la canal fría (PCF) para determinar el rendimiento de la canal fría (PCF/PV), pérdida de peso (PCC-PCF), grosor de la grasa dorsal y perímetro del ojo de la costilla. Para determinar el grosor de la grasa y el área del ojo de la costilla del Longissimus dorsi, se realizó un corte entre las costillas 12 y 13, el grosor de la grasa dorsal se midió con un calibrador digital y el perímetro del ojo de la costilla se dibujó en papel de acetato. El área del ojo de la costilla se estimó a partir del perímetro utilizando un medidor de área foliar LI 3100 (LICOR®, Lincoln, NE, EE.UU.).

Conformación-clasificación de la canal de cordero y cortes comerciales de carne Las canales fueron evaluadas por cinco evaluadores capacitados. La capacitación de los evaluadores consistió en varias sesiones de capacitación en calidad de canal de ovino. Los estándares fotográficos utilizados para la evaluación de las canales obtenidas en este experimento se muestran en la Figura 1. La evaluación de las canales se basó en los criterios de la norma mexicana para la clasificación de las canales de cordero (NMX-FF-106-SCFI2006)(9). Esta norma describe tres categorías de conformación de la canal (excelente, buena y deficiente) y cuatro categorías de grado de calidad para la canal entera; en orden de calidad decreciente, las mejores son México Extra (MEX EXT), México 1 (MEX 1), México 2 (MEX 2) y Fuera de Clasificación (F/C). Los criterios para la clasificación incluyen la edad del animal, el peso al sacrificio, la conformación de la canal y el grosor de la grasa dorsal en el músculo longissimus dorsi a la altura de la 12ª costilla (relación grasa/conformación).

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Figura 1: Canales de cordero clasificadas según la norma mexicana NMX-FF-106-SCFI2006

(A) Charollais x Pelibuey (Buena conformación, grado de calidad MEX 1); (B) Dorper x Pelibuey (Buena conformación, grado de calidad MEX 1); y (C) Pelibuey (Conformación deficiente, grado de calidad MEX 2).

Las canales se dividieron longitudinalmente a lo largo de la espina dorsal. La mitad derecha se dividió en seis secciones comerciales en una modificación del procedimiento descrito: cuello (vértebras cervicales de la 1 a la 5); hombro (base ósea: escápula y húmero incluyendo las primeras cinco costillas en una sección perpendicular ubicada debajo de este); brazuelo (parte superior de la pata delantera y pecho, incluyendo el radio, de la 2ª a la 11ª costilla en una sección perpendicular con la falda); costillar (vértebras torácicas de la 5 a la 12); lomo (longissimus lumborum de la 13ª vértebra torácica a la 7ª vértebra lumbar); y pierna (la sección entre la última vértebra lumbar y la primera vértebra sacra)(10). Las secciones se pesaron de forma individual, y el rendimiento (%) se determinó con respecto al peso de la mitad derecha de la canal(11).

Mediciones del color, la temperatura y el pH de la canal El color instrumental, la temperatura y el pH de las canales se midieron a los 30 minutos y 24 h después del sacrificio. El color instrumental se midió de acuerdo con la escala CIE L*a*b*. Para el color30min de la canal, la lectura se hizo del músculo Rectus abdominis(11); para el color24h, la lectura se hizo del Longissimus dorsi, y para el color de la grasa, la lectura se hizo de la cobertura de grasa de la pierna. Se utilizó un colorímetro portátil para medir esta variable (Mod CR-300/410, Minolta, Tokio, Japón). El iluminador D65 se utilizó como estándar de observación a un ángulo visual de 10º y 8 mm de apertura. La temperatura de la canal caliente (CC) y la de la canal fría (CF) se midieron insertando un termómetro de punción de grado alimenticio en la masa muscular (pierna). El pH30min se midió utilizando un

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potenciómetro equipado con un electrodo de punción (medidor de pH Mod HI 99163, Hanna, TX, EE. UU.) después de la calibración del equipo utilizando soluciones tampón de pH 4.0 y 7.0, eligiendo el mismo punto para todas las canales. El pH24h de la carne (Longissimus dorsi) se midió utilizando un potenciómetro (Mod pH 1100, Oaklon, Eutech Instruments, Singapur) previamente calibrado con soluciones tampón de pH 4.0, 7.0 y 10.0. Todas las mediciones se realizaron por triplicado.

Análisis estadístico Los datos se analizaron utilizando el procedimiento GLIMMIX en SAS 9.3 (SAS Institute Inc., Cary, NC, EE. UU.). El tipo de raza se consideró como el efecto principal en el modelo. Para las variables GDP y DE se utilizó el siguiente modelo de covarianza: yij = μ + razai + (β + δi )X ij + animalj + εij ; Donde: 𝒊 = 1,2,3; 𝒋 = 1, ⋯ ,39, 𝒚𝒊𝒋 son los DE la raza 𝑖 en animal 𝑗, 𝝁 es la media general, 𝒓𝒂𝒛𝒂𝑖 es el efecto fijo debido al genotipo 𝑖, (𝜷 + 𝜹𝒊 )𝑿𝒊𝒋 , 𝛽 es el intercepto de la covariable peso al destete 𝑋𝑖𝑗 , 𝜹𝒊 es la pendiente del genotipo, 𝒂𝒏𝒊𝒎𝒂𝒍𝒋 es el efecto aleatorio debido al animal, 2 ), 𝑎𝑛𝑖𝑚𝑎𝑙𝑗 ~𝐼𝐼𝐷𝑁(0, 𝜎𝑎𝑛𝑖𝑚𝑎𝑙 𝝐𝒊𝒋 es el error experimental con 𝜀𝑖𝑗𝑘 ~𝐼𝐼𝐷𝑁(0, 𝜎 2 ).

asumiendo

que

Para analizar las variables de desarrollo productivo, características de la canal, cortes comerciales y calidad de la canal y la carne, se utilizó el siguiente modelo mixto: yij = μ + razai + animalj + εij ; Donde 𝒊 = 1,2,3; 𝒋 = 1, ⋯ ,39, 𝒚𝒊𝒋 es la variable de la respuesta del tipo de cruza 𝑖, en el animal 𝑗, 𝝁 es la media general, 𝒓𝒂𝒛𝒂𝑖 es el efecto fijo debido a la raza, 𝑎𝑛𝑖𝑚𝑎𝑙𝑗 es el efecto aleatorio debido al animal, 2 ), asumiendo que 𝑎𝑛𝑖𝑚𝑎𝑙𝑗 ~𝐼𝐼𝐷𝑁(0, 𝜎𝑎𝑛𝑖𝑚𝑎𝑙 𝝐𝒊𝒋 es el error experimental, asumiendo que 𝜀𝑖𝑗𝑘 ~𝐼𝐼𝐷𝑁(0, 𝜎 2 ).

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El método de la DMS de Fisher y el método de corrección de grados de libertad de Satterthwaite se utilizaron para comparar las medias. Se utilizó el modelo logit acumulativo para comparar la conformación y el grado de calidad de la canal de los genotipos. El predictor lineal es 𝜂𝑐𝜄 = 𝜂𝑐 + 𝜏𝜄 , donde 𝜂𝑐𝜄 es el predictor lineal en la 𝑐-ésima categoría (𝑐 = 0, 1) para el 𝑖-ésimo genotipo(𝑖 = 1,2,3), 𝜂𝑐 es el intercepto para la 𝑐-ésima categoría y 𝜏𝜄 es el 𝑖ésimo efecto fijo del genotipo. La norma mexicana para la clasificación de canales de cordero establece tres categorías para la conformación de la canal (excelente, buena y deficiente) y cuatro categorías para el grado de calidad de la canal entera (en orden decreciente de calidad, estas categorías son MEX EXT, MEX 1, MEX 2 y F/C). En este estudio, sólo se obtuvieron y consideraron en el modelo para el análisis dos categorías para la conformación (buena y deficiente) y dos categorías para el grado de calidad (MEX 1 y MEX 2).

Resultados y discusión Rendimiento productivo del cordero El rendimiento productivo de los corderos de acuerdo con el genotipo se muestra en el Cuadro 1. El análisis de varianza mostró que existe un efecto altamente significativo (P=0.0001) del genotipo en las variables PN, PD y GDP. El PN y el PD promedio fueron significativamente mayores en el genotipo Charollais x Pelibuey (ChP) que en el genotipo Dorper x Pelibuey (DP) (en 0.47 kg y 2.94 kg, respectivamente) y en el genotipo Pelibuey (P) (en 0.69 kg y 4.05 kg, respectivamente). Hubo un efecto significativo del genotipo (P=0.0020) y la covariable peso al destete (P=0.0073) en el número de DE. El número de DE requeridos para que los corderos alcanzaran el peso comercial no fue significativamente diferente en los corderos ChP y DP, pero los DE en esos grupos difirieron significativamente de los de los corderos P. Los corderos ChP y DP alcanzaron el peso comercial 35 y 23 días antes, respectivamente, que los corderos P. La ganancia diaria de peso promedio (GDP) desde el destete hasta el sacrificio difirió significativamente en los tres grupos; los corderos ChP y DP mostraron una GDP más alta que los corderos P (Figura 2). La GDP fue mayor en el genotipo ChP que en el genotipo DP.

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Cuadro 1: Comportamiento productivo de corderos Charollais x Pelibuey (ChP), Dorper x Pelibuey (DP) y Pelibuey (P) ChP DP P Variable (n = 11) (n = 10) (n = 18) Peso al nacer, kg

3.93 ± 0.24a

3.46 ± 0.24ab

3.24 ± 0.16b

Peso al destete, kg

19.39 ± 0.91a

16.45 ± 0.92b

15.34 ± 0.60b

DE (destete al sacrificio)

106.87 ± 7.07b

118.01 ± 6.76b

141.35 ± 5.36a

GDP, kg/d (destete al sacrificio)

0.278 ± 0.01a

0.235 ± 0.01b

0.207 ± 0.01c

GDP= ganancia diaria de peso; DE= días de engorda. Los datos se reportan como la media ± el error estándar. abc Las medias dentro de la misma fila marcadas con letras diferentes son diferentes (P<0.05).

El presente estudio mostró que el cruzamiento de ovejas Pelibuey con carneros Charollais resulta en un mejor desarrollo productivo (PN, PD, DE y GDP) de corderos criados en condiciones de alta temperatura y humedad, es decir, en el área de estudio donde se desarrolló la presente investigación, la temperatura varía de 12 a 32 °C (mínima de 9 °C y máxima de 37 °C) y llueve 25.1 d en un mes con al menos 1 mm de precipitación. Los corderos de ovejas con aptitud cárnica (Katahdin) y carneros de cuatro razas (Charollais, Dorper, Suffolk y Textel) bajo mejores condiciones ambientales para la producción de ovinos (clima templado seco a 1,962 msnm), fueron que el mejor comportamiento productivo se encontró en corderos de la cruza Katahdin x Charollais(12). Los valores de producción citados en ese estudio son similares a los valores encontrados en el presente estudio. Los valores de PN encontrados en este estudio son superiores a los reportados en otros estudios(13) en corderos de ovejas Black Belly x Pelibuey y carneros de tres razas diferentes (Dorset, Hampshire y Suffolk) y corderos de ovejas Pelibuey y carneros de razas de pelo (Pelibuey, Katahdin y Dorper), con valores promedio reportados de 3.18 ± 0.34 y 2.9 ± 0.09 kg, respectivamente. La GDP (kg/d) en el presente estudio para los tres genotipos fue mayor que los valores en corderos P (0.181 ± 0.02), Pelibuey x Suffolk (0.206 ± 0.03), DP (0.222 ± 0.03), F1 x Dorset (0.217 ± 0.05), F1 x Hampshire (0.219 ± 0.05) y F1 x Suffolk (0.222 ± 0.04)(4,13). Estas diferencias pueden deberse a las razas utilizadas en la cruza y al manejo de los corderos durante la engorda. Es importante mencionar que no se han reportado previamente valores de PN, PD, DE o GDP para la cruza Charollais x Pelibuey (ChP). Por primera vez, se demuestra que el rendimiento de los corderos ChP con respecto a las variables es mejor que el de otras cruzas, incluso en condiciones climáticas estresantes de alta temperatura y humedad del área de estudio. Por lo tanto, esta cruza es una buena alternativa para producir ovinos en el trópico. La Figura 2 muestra el cambio en el peso vivo desde el nacimiento hasta los 5.5 meses según el genotipo. La gráfica muestra que a la edad de 5.5 meses, los corderos de los genotipos ChP

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y DP mostraron una mayor tasa de crecimiento, con ganancias de peso mensuales promedio de 6.71 y 5.42 kg, respectivamente, que los corderos del genotipo P (5.02 kg), a pesar de que los pesos iniciales de los corderos de los tres genotipos fueron muy similares. Los corderos ChP alcanzaron el peso comercial para el sacrificio 35 y 12 d antes que los corderos de los genotipos P y DP, respectivamente. La raza Dorper ha sido recomendada para la producción de corderos con aptitud cárnica en la cruza(14). Sin embargo, los resultados obtenidos en esta investigación muestran que el cruzamiento de carneros Charollais con ovejas Pelibuey resulta en corderos que son más adecuados para producir carne debido a su mejor tasa de crecimiento. Figura 2: Cambio en el peso vivo desde el nacimiento hasta los 5.5 meses de edad de corderos Charollais x Pelibuey (ChP, círculos cerrados), Dorper x Pelibuey (DP, cuadros abiertos) y Pelibuey (P, cuadros cerrados). Las líneas de regresión se presentan para cada raza desde el nacimiento hasta los 5.5 meses de edad 45.0

ChPy = 5.42x + 2.86 R² = 0.9964

40.0 35.0

DPy = 6.71x + 3.80 R² = 0.9952 P y = 5.02x + 2.55 R² = 0.9985

Peso vivo (kg)

30.0 25.0 20.0 15.0 10.0 5.0 0.0 0

1

2 3 Edad (meses)

4

5

Rendimiento de la canal de cordero El análisis de varianza mostró un efecto altamente significativo del genotipo en la pérdida de peso de la canal (P=0.0072) y en el peso de las vísceras verdes vacías (P=0.0001). Esto significa que la raza Charollais x Pelibuey presentó menor pérdida de vísceras verdes vacías, seguida de la raza Dorper x Pelibuey, mientras que la raza Pelibuey pura tuvo una menor pérdida de esta característica. No hubo efecto significativo del genotipo en las variables restantes (Cuadro 2), como pérdida de peso, grosor de la grasa dorsal, área de la costilla y vísceras rojas, por lo que el comportamiento de las características de las canales fue similar entre las razas y cruzas de ovinos evaluadas. La pérdida de peso entre canales calientes y

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frías fue menor en el genotipo ChP; el peso de las vísceras verdes vacías fue significativamente diferente entre las tres razas y fue mayor en las razas de pelo (P y DP). Los corderos de los tres genotipos mostraron valores promedio similares de rendimiento de la canal fría (RCC) porque se estandarizó el peso de los animales al sacrificio. Cuadro 2: Características de las canales de corderos Charollais x Pelibuey (ChP), Dorper x Pelibuey (DP) y Pelibuey (P) ChP DP P Variable (n = 11) (n = 10) (n = 18) Peso vivo vacío, kg 44.85 ± 0.85 42.96 ± 0.89 43.17 ± 0.66 Peso de la canal caliente, kg

22.21 ± 0.47

21.45 ± 0.49

21.40 ± 0.36

Peso de la canal fría, kg

21.86 ± 0.46

21.03 ± 0.49

20.91 ± 0.36

Rendimiento de canal caliente, % 49.53 ± 0.44

49.89 ± 0.46

49.53 ± 0.34

Rendimiento canal fría, %

48.74 ± 0.43

48.90 ± 0.45

48.46 ± 0.33

b

ab

0.50 ± 0.02a

Pérdida de peso, kg

0.35 ± 0.03

Grosor de la grasa dorsal, mm

1.51 ± 0.17

1.63 ± 0.18

1.56 ± 0.13

Área de la costilla, cm2

14.66 ± 0.69

15.43 ± 0.81

15.83 ± 1.33

Vísceras rojas, kg

1.98 ± 0.39

1.98 ± 0.41

2.39 ± 0.30

Vísceras verdes vacías, kg

3.84 ± 0.13c

4.31 ± 0.13b

4.87 ± 0.10a

abc

0.42 ± 0.03

Los datos se reportan como la media ± el error estándar (EE). Las medias dentro de una fila marcadas con letras diferentes son diferentes (P<0.05).

En este estudio no se encontró que el genotipo afectara al RCF y a los corderos con pesos estandarizados al sacrificio y de ovejas de pelo y carneros de las razas Dorset, Hampshire, Suffolk, Pelibuey y Rambouillet(5,13). Esos autores mostraron que no hubo diferencias significativas en el RCF entre los genotipos estudiados, pero los valores reportados para el RCF fueron inferiores a los obtenidos en esta investigación. El rendimiento de la canal puede ser afectado por factores como la edad del cordero, el crecimiento de lana, la nutrición y la raza(15). Estos resultados no mostraron ningún efecto de la raza en el RCF. En este sentido, se indica que con la estandarización del peso al sacrificio, no se afecta el rendimiento de la canal(5). En el presente estudio, las canales de corderos ChP perdieron menos peso a las 24 h después del sacrificio (0.15 kg) que las canales de P y DP. En contraste, en el cruzamiento de Pelibuey con las razas Rambouillet y Suffolk, no se encontraron diferencias en esta variable(5). Otra característica importante de la canal es el grosor de la grasa dorsal. Valores bajos de este parámetro son un indicador de carne magra, que es preferida en el mercado mexicano(5). Los valores promedio de grosor de la grasa dorsal en este estudio fueron muy bajos (ChP=

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1.51 ± 0.17 mm, DP= 1.63 ± 0.18 mm, P= 1.56 ± 0.13 mm) a pesar del elevado peso al sacrificio de los animales. Se han reportado valores similares para corderos Pelibuey(1.2 mm), Pelibuey x Katahdin (1.8 mm), DP (1.8 mm), Pelibuey x Rambouillet (1.7 mm) y Pelibuey x Suffolk (1.4 mm)(16,17). Por otro lado, se han reportado valores más altos de grosor de la grasa dorsal (6.33 ± 1.22 mm) en corderos obtenidos al cruzar ovejas Katahdin con carneros Charollais(16). Esto puede ser porque las razas Katahdin y Charollais experimentan un rápido crecimiento y acumulan grasa dorsal a una edad temprana en comparación con la raza Pelibuey, que es de crecimiento más lento y tiende a acumular más grasa visceral que grasa dorsal(2). El área del ojo de la costilla es un indicador de la conformación muscular de la canal(18); cuanto mayor es el área del ojo de la costilla, mejor es la conformación muscular. En este estudio, el genotipo no influyó en el área del ojo de la costilla ni en el área del músculo Longissimus dorsi (ChP= 14.66 ± 0.69 cm2, DP= 15.43 ± 0.81 cm2 y P= 15.83 ± 1.33 cm2). Se han reportado valores más bajos en corderos DP (11.01 cm2), Pelibuey, Pelibuey x Rambouillet y Pelibuey x Suffolk (5.16 ± 0.13 cm2) y Black Belly (10.89 cm2)(5,16,17,19). Los valores más altos del área del ojo de la costilla (19.8 ± 0.5 cm2) se encontraron en corderos Katahdin x Charollais y Katahdin x Dorper tratados con agonistas β-adrenérgicos durante la engorda(20). La raza, la dieta y el tratamiento hormonal afectan el desarrollo muscular(21).

Clasificación, conformación de la canal y cortes comerciales Las probabilidades estimadas de conformación y grado de calidad de la canal según el genotipo se muestran en la Figura 3. El análisis F mostró un efecto estadísticamente significativo entre los genotipos (P<0.0382) en la conformación y el grado de calidad de la canal. De las canales evaluadas según la norma NMX-FF-106-SCFI-2006, el genotipo ChP mostró mejor conformación y grado de calidad de la canal que los genotipos DP y P. Los corderos obtenidos del cruzamiento de ovejas Pelibuey con la raza Charollais mostraron mejor conformación y grado de calidad de la canal que los otros animales, como lo demuestra el hecho de que la probabilidad de obtener buena conformación y grado de calidad MEX 1 en el genotipo ChP es 0.10 y 0.72 unidades mayor, respectivamente, que la de los genotipos DP y P. El genotipo P mostró el mayor porcentaje (72 %) de canales con conformación deficiente y grado de calidad MEX 2, mientras que el 10 % de las canales del genotipo DP y ninguna de las canales del genotipo ChP mostraron una calidad y conformación deficientes. En general, la cruza de DP y ChP resultó en una mejor clasificación, una mejor conformación de la canal y un mejor grado de calidad que los obtenidos con el genotipo P.

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Figura 3: Probabilidades estimadas de alcanzar categorías de conformación y grados de calidad de la canal específicos para corderos Charollais x Pelibuey (ChP), Dorper x Pelibuey (DP) y Pelibuey (P) utilizando un modelo logit acumulativo Good/MEX 1

1

1

Deficient/MEX 2 0.9

Probabilidad

0.8

0.722

0.6 0.4

0.278

0.2

0.1

0 0 ChP

DP Genotipo

P

La Figura 1 muestra los estándares fotográficos utilizados para evaluar las canales obtenidas en este experimento. El cruzamiento de ovejas Pelibuey con carneros de las razas Charollais y Dorper confirió mejor conformación y grado de calidad de la canal porque las dos últimas razas presentan mejor conformación de la carne(1) que la raza Pelibuey pura. En este estudio, se demostró que el cruzamiento de Katahdin x Charollais produce canales con excelente conformación y grado de calidad MEX EXT; en ese caso, ambas razas utilizadas en la cruza son adecuadas para la producción de carne(16). El peso promedio de la mitad de la canal y el peso y rendimiento de los cortes comerciales según el genotipo se muestran en el Cuadro 3. El análisis de varianza mostró un efecto altamente significativo del genotipo en el peso promedio del cuello (P=0.0036), lomo (P=0.0339) y pierna (P=0.0001), pero no se observó ningún efecto significativo del genotipo para los otros cortes comerciales o para el peso promedio de la mitad de la canal. En el rendimiento de los cortes comerciales, hubo un efecto significativo del genotipo en el cuello (P=0.0060), el brazuelo (P=0.0289), el lomo (P=0.0484) y la pierna (P=0.0088). El genotipo P presentó mayor peso y rendimiento de cuello que los genotipos ChP y DP, mientras que solo el genotipo P presentó mayor peso de lomo que el genotipo DP. Se observó que, de los tres genotipos, el ChP presentó mayor peso y rendimiento de pierna y mayor rendimiento de brazuelo que los otros dos genotipos.

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Cuadro 3: Peso promedio de la mitad de la canal y peso y rendimiento de cortes comerciales de corderos Charollais x Pelibuey (ChP), Dorper x Pelibuey (DP) y Pelibuey (P) Variable

ChP (n= 11)

Peso de la mitad de la 10.45 ± 0.26 canal Cortes comerciales (kg) Cuello 0.58 ± 0.03b Hombro 1.57 ± 0.05 Brazuelo 2.43 ± 0.12 Costillar 1.18 ± 0.07 Lomo 1.58 ± 0.08ab Pierna 3.44 ± 0.09a Rendimiento de cortes comerciales (%) Cuello 5.68 ± 0.37b Hombro 15.52 ± 0.44 Brazuelo 24.28 ± 1.05a Costillar 10.51 ± 0.35 Lomo 15.31 ± 0.71ab Pierna 32.81 ± 0.58a ab

DP (n= 10)

P (n= 18)

10.17 ± 0.27

10.36 ± 0.20

0.56 ± 0.03b 1.57 ± 0.05 2.23 ± 0.13 1.14 ± 0.07 1.46 ± 0.08b 3.13 ± 0.09b

0.71 ± 0.02a 1.54 ± 0.04 2.13 ± 0.09 1.14 ± 0.06 1.72 ± 0.06a 3.15 ± 0.08b

5.64 ± 0.35b 15.51 ± 0.42 21.91 ± 0.99ab 11.22 ± 0.33 14.39 ± 0.68b 31.35 ± 0.55ab

6.96 ± 0.28a 14.83 ± 0.33 20.59 ± 0.79b 10.47 ± 0.26 16.57 ± 0.53a 30.41 ± 0.43b

Los datos se reportan como la media ± el error estándar. Las medias dentro de la misma fila marcadas con letras diferentes son diferentes (P<0.05).

La pierna y el lomo son cortes de gran valor comercial y representan el 43.3 % del rendimiento de la canal(10). En este estudio, el rendimiento obtenido para ambos cortes fue mayor que el valor reportado en los tres genotipos: ChP (48.12 %), DP (45.74 %) y P (46.98 %). En este estudio, el cruzamiento de Pelibuey con Charollais resultó en un mayor peso de la pierna, que es un corte de alto valor comercial(5). Sin embargo, se observaron diferencias del 1 al 4 % entre los genotipos en los pesos de los cortes de cuello, lomo, brazuelo, diferencias mínimas en los pesos de la mayoría de los cortes comerciales en la evaluación de 15 razas de lana especializadas para la producción de lana o carne(22). En corderos cruzados de razas de pelo (DP) y razas de pelo x lana y se reportaron diferencias en el rendimiento de cortes de aproximadamente 1 %, similares a las diferencias encontradas en este estudio(23).

pH, temperatura y color instrumental de la canal y la carne El Cuadro 4 presenta los valores promedio de pH, temperatura y color instrumental del músculo rectus abdominis, carne y grasa subcutánea según el genotipo. De las variables medidas en la canal, T30min (P=0.0658), L* (P=0.0001) y a* (P=0.0107) fueron afectadas por 975


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el genotipo. El análisis de varianza también mostró diferencias significativas en las variables pH24h (P=0.0607), L* (P=0.0001), a* (P=0.0001) y b* (P=0.0006), medidas en la carne (longissimus dorsi) y en L* (P=0.0001) de la grasa subcutánea; no se observaron diferencias en las variables restantes. El genotipo ChP presentó una temperatura de la canal más alta que el genotipo P; sin embargo, la temperatura 24h post mortem fue similar entre los tres genotipos (T24h, P=0.2643) porque las canales se mantuvieron en las mismas condiciones de almacenamiento (24 h a 4°C). El valor promedio de pH24h fue mayor en el genotipo ChP que en el genotipo P. Cuadro 4: pH, temperatura y color instrumental del músculo rectus abdominis y carne de corderos Charollais x Pelibuey (ChP), Dorper x Pelibuey (DP) y Pelibuey (P) ChP DP P Variable (n = 11) (n = 10) (n = 18) pH30min

6.64 ± 0.06

6.72 ± 0.06

6.75 ± 0.04

pH24h

5.66 ± 0.02a

5.61 ± 0.02ab

5.59 ± 0.02b

T30min (°C)

39.88 ± 0.23a

39.37 ± 0.24ab

39.19 ± 0.18b

T24h (°C)

4.64 ± 0.19

4.20 ± 0.20

4.33 ± 0.15

Rectus abdominis Longissimus dorsi24h Grasa subcutánea

ab

L* a* b* L* a* b* L* a* b*

b

41.35 ± 0.78 12.78 ± 1.40b -0.81 ± 0.33 33.69 ± 0.66b 14.73 ± 0.42b 4.29 ± 0.23a 68.41 ± 1.38b 3.32 ± 0.45 4.29 ± 0.46

c

38.20 ± 0.82 13.30 ± 1.46b -0.94 ± 0.35 32.61 ± 0.69b 13.84 ± 0.45b 3.33 ± 0.24b 67.98 ± 1.45b 3.6 ± 0.48 4.31 ± 0.49

44.32 ± 0.61a 17.80 ± 1.09a -1.22 ± 0.26 37.31 ± 0.51a 17.24 ± 0.33a 4.66 ± 0.18a 73.15 ± 1.08a 3.14 ± 0.35 4.93 ± 0.36

Los datos se reportan como la media ± el error estándar. Las medias dentro de la misma fila marcadas con letras diferentes son diferentes (P<0.05).

El pH y el color de la carne son indicadores importantes de calidad e influyen en la apariencia visual de la carne(24). La diferencia en el pH a las 24 h post mortem entre los genotipos en este estudio fue probablemente porque la T30min de la canal tiende a ser menor en las razas de pelo que en las razas de lana(25), y se ha demostrado que la carne de corderos de rápido crecimiento tiende a tener un pH más alto(26). No obstante, los valores de pH24h para los tres genotipos en este estudio cayeron dentro del rango preferido para este parámetro(27). El color del músculo rectus abdominis (30 min post mortem) fue afectado significativamente por el genotipo en este estudio. Los valores de a* fueron similares a los reportados en canales de corderos Rasa Aragonesa para diferentes grosores de grasa dorsal con un peso al sacrificio

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de 50-60 kg(28). Valores superiores reportados en el presente estudio para L* (51.12) y a* (11.64) en corderos Rasa Aragonesa, con un peso al sacrificio de 24 kg(29). En el color de la carne (longissimus dorsi), los genotipos ChP y DP presentaron índices de L* (luminosidad) y a* (rojo) inferiores a los presentados por el genotipo P. Durante el almacenamiento, la tasa de acumulación de metmioglobina férrica (MetMb) en la superficie de la carne se rige por factores intrínsecos (edad del animal, raza, sexo, dieta, pH y tipo metabólico del músculo) y factores extrínsecos (temperatura, disponibilidad de oxígeno, iluminación, crecimiento de microbios de superficie y tipo de empaque) o una combinación de estos factores(30,31). En este estudio se observó que el genotipo afectó el color de la carne; el color de la carne probablemente también fue afectado por el tiempo de exposición de las canales antes del almacenamiento en cámara frigorífica(26). Se encontró un efecto del genotipo en los índices a* y b* del color de la carne en corderos de razas de pelo y corderos obtenidos al cruzar razas de pelo y de lana(32). Con respecto a la grasa subcutánea, no hubo diferencias significativas en los índices a* (P=0.7484) o b* (P=0.4617) entre los tres genotipos. El índice b* (amarillo) de la grasa subcutánea fue similar en los tres genotipos porque los corderos se sometieron al mismo manejo durante la engorda y permanecieron estabulados; los corderos en pastoreo tienden a tener valores más altos del índice b*(26) debido a la presencia de altos niveles de carotenoides en la grasa(32), lo que resulta en un color amarillo que no es atractivo para los consumidores.

Conclusiones e implicaciones La raza tuvo un efecto significativo en el crecimiento, las características y la clasificación de las canales de cordero. El cruzamiento de ovejas Pelibuey con la raza Charollais (ChP) resultó en una mayor GDP. Los corderos ChP y DP alcanzaron el peso comercial un mes antes que los corderos P. Con la cruza ChP, existe una alta probabilidad (0.72) de obtener canales que muestren buena conformación y buen grado de calidad (MEX 1). Por lo tanto, la cruza ChP puede ser una opción para la cría y engorda comercial de corderos para producir carne de calidad en climas cálidos y húmedos. En este estudio se encontró que el genotipo de los ovinos evaluados presentó condiciones diferentes en la composición de la carne, como un aumento en el pH, variaciones de temperatura, cambios en el color instrumental de la canal, cantidad de carne y grasa subcutánea; sin embargo, estos parámetros están dentro de los rangos aceptables de calidad de la carne para cada raza. En este sentido, es factible que los productores ovinos del Centro de Veracruz, México puedan utilizar las cruzas de las razas evaluadas en este estudio para mantener o aumentar la productividad de sus rebaños.

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Agradecimientos y declaración de conflicto de interés Agradecemos a la Unidad de Enlace del Colegio de Postgraduados Campus Córdoba por el apoyo brindado para este trabajo en la Microrregión de Atención Prioritaria. Esta investigación fue financiada y apoyada por una beca estudiantil del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) México. Los autores declaran que no hay conflictos de intereses. Literatura citada: 1. Partida JA, Vázquez E, Rubio MS, Méndez D. Effect of breed of sire on carcass traits and meat quality of Katahdin lambs. J Food Res 2012;1(4):141-149. 2. Muñoz-Osorio GA, Aguilar-Caballero AJ, Sarmiento-Franco LA, Wurzinger M, CámaraSarmiento R. Technologies and strategies for improving hair lamb fattening systems in tropical regions: A review. Ecosist Recur Agropec 2016;3(8):267-277. 3. Pineda J, Palma JM, Haenlein GFW, Galina MA. Fattening of Pelibuey hair sheep and crossbreds (Rambouillet-Dorset×Pelibuey) in the Mexican tropics. Small Ruminant Res 1998;27(3):263-266. 4. Partida de la Peña JA, Braña VD, Martínez RL. Desempeño productivo y propiedades de la canal en ovinos Pelibuey y sus cruzas con Suffolk o Dorset. Téc Pecu Méx 2009;47(3): 313-322. 5. Gutiérrez J, Rubio MS, Méndez RD. Effects of crossbreeding Mexican Pelibuey sheep with Rambouillet and Suffolk on carcass traits. Meat Sci 2005;70(1):1-5. 6. Partida de la Peña JA, Braña VD, Jiménez SH, Ríos RFG, Buendía RG. Producción de carne ovina. Libro técnico. 2013;5:6-18. 7. Wildeus S. Hair sheep genetic resources and their contribution to diversified small ruminant production in the United States. J Anim Sci 1997;75:630-640. 8. García E. Modificación al sistema de clasificación climática de Koppen. 5a ed. México, Distrito Federal. Universidad Nacional Autónoma de México. 2005. 9. Secretaría de Economía. Productos pecuarios-carne de ovino en canal–clasificación. 1ra ed. Distrito Federal, México. Secretaría de Economía. 2006. 10. Martínez DE, Núñez GFA, Rodríguez AFA. Manual para la evaluación de corderos en pie y en canal. Chihuahua, México. Universidad Autónoma de Chihuahua. 2007.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6065 Artículo

Efecto del peso y la puntuación de la condición corporal de vacas gestantes en las características de la canal de su progenie: Meta análisis

Sander Martinho Adams a* John Lenon Klein a Diego Soares Machado b Dari Celestino Alves Filho a Ivan Luiz Brondani a Luiz Angelo Damian Pizzuti a

a

Universidade Federal de Santa Maria. Laboratório de Bovinocultura de Corte. Av. Roraima nº 1000 Cidade Universitária, Camobi, Santa Maria - RS, Brazil. b

Instituto Federal de Educação Ciência e Tecnologia Farroupilha – Alegrete. Brazil.

*Autor de correspondencia: sander.adams@hotmail.com

Resumen: El objetivo del meta análisis fue evaluar los efectos de la variación del peso de vacas de carne durante el 2º y/o 3º trimestre de gestación en algunos parámetros de la canal de la progenie. La ganancia de peso de la vaca durante este período gestacional se calculó para estandarizar los tratamientos: pérdida moderada (PM= vacas que perdieron de 0 a 5 % de peso) y ganancia moderada (GM= vacas que ganaron de 0 a 5 % de peso). El tamaño del efecto para todos los parámetros se calculó como la diferencia de medias (DM) con un intervalo de confianza del 95 % y la heterogeneidad se determinó utilizando la prueba Q y el estadístico I2. Se realizó un meta análisis de efectos aleatorios para cada indicador por separado como grupo de control medio y experimental. La variación del peso de la vaca durante la variación de tiempo estudiada no influyó en las características de la canal de la progenie (P>0.05). Aunque se observó una tendencia hacia un mayor peso de la canal caliente (P=0.15) y del grosor de la grasa subcutánea (P=0.10) en terneros de vacas GM en relación con terneros de vacas PM. Sin embargo, el meta análisis demostró que 981


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las pequeñas variaciones en el peso de la vaca durante la mitad final de la gestación no afectan las características de la canal de la progenie. Palabras clave: Vacas de carne. Marmoleado. Novillos. Grasa subcutánea.

Recibido: 16/09/2021 Aceptado: 30/05/2022

Introducción Entre los factores que pueden influir en el rendimiento postnatal del ganado de carne, se puede destacar los insultos nutricionales de las vacas durante la gestación, los cambios uterinos, también conocidos como programación fetal. El desarrollo prenatal del ganado influye en el rendimiento productivo a lo largo del período postnatal(1). Los autores agregan que el número de células musculares y grasas que un animal tendrá a lo largo de su vida se determina en la fase fetal y está influenciado por la nutrición de las vacas gestantes, porque los procesos de miogénesis y adipogénesis son exclusivos del período fetal(2). Así, Du et al(3) concluyen que los terneros de vacas mantenidas bajo un suministro restringido de nutrientes durante la gestación tienen un potencial de producción de carne comprometido. Según Reynolds et al(4), los cambios estructurales y funcionales en órganos y tejidos causados por el suministro de nutrientes durante la gestación sirven para permitir una rápida adaptación del feto en desarrollo a la presión de la selección ambiental uterina. Estos cambios pueden estar relacionados con la salud y el potencial productivo de la progenie en la edad adulta. Sin embargo, el desafío nutricional durante la formación fetal puede formar un fenotipo con mayor adaptabilidad cuando las condiciones nutricionales fueron más desafiantes en el período postnatal(5). Así, los efectos de la programación fetal son más notorios en los primeros meses de vida de la progenie(6). Los autores afirman que los efectos reales de la programación fetal en ganado de carne siguen siendo contradictorios y necesitan una mayor aclaración, ya que existen muchas divergencias entre las investigaciones, como la variabilidad de los nutrientes estudiados, el período gestacional y la intensidad de la restricción nutricional, así como las características evaluadas de la progenie. Por lo tanto, el objetivo de este meta análisis fue evaluar los efectos de la variación del peso de las vacas durante la gestación en las características de la canal de la progenie.

982


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Material y métodos Búsqueda de literatura Las búsquedas de literatura se realizaron utilizando bases de datos de búsqueda específicas en las plataformas: Scientific Electronic Library Online (https://scielo.org), Portal de Periódicos Capes (https://www.periodicos.capes.gov.br), ScienceDirect (https://www.sciencedirect.com) y Google Académico (http://scholar.google.com). Las búsquedas se basaron en las palabras clave: “fetal programming in beef cows and the performance of steers progeny” o “fetal programming in beef cattle and progeny performance”. Las búsquedas de literatura incluyeron publicaciones de los últimos diez años (2009 - 2019). Este meta análisis se realizó utilizando datos combinados de 10 estudios (9 artículos revisados por pares, 1 tesis doctoral), con un registro total de 1053 terneros durante las fases de finalización y después del sacrificio. Cuando fue posible, el mismo estudio se incorporó dos o más veces en la base de datos del meta análisis. Los estudios revisados evaluaron los efectos de la nutrición materna durante la gestación en el rendimiento postnatal de la progenie, como se describe en el Cuadro 1. Cuadro 1: Descripción de los estudios incluidos en la base de datos para la realización del meta análisis Estudio

Año

Lugar

Raza de la vaca

Sexo

PC inicial1 534 14 534 14 498 15 408 54

±

Número de observaciones Comparaciones PCC

GGS

M

ALD

Supl. x No Supl.

228

228

228

228

ECC alta x ECC baja

228

228

228

228

Supl. x No Supl.

24

24

24

24

24

24

24

24

11

11

11

11

101

101

101

101

7

2013

EUA

AxH

Todos

7

2013

EUA

AxH

Todos

8

2009

EUA

AxS

Macho

9

2019

ARG

A

Macho

10

2015a

EUA

AxS

Macho

440 ± 28

11

2015b

EUA

AxS

Todos

463 ± 3

12

2013

EUA

A

Macho

575 ± 9

Supl. x No Supl.

40

40

40

40

13

2015

EUA

AxS

Macho

600 ± 7

Supl. x No Supl.

71

71

71

71

14

2016

EUA

AxS

Macho

684 ± 7

100% TND x 125% TND

86

86

86

86

± ± ±

983

PC alta x PC baja Estado energético positivo x negativo Estado energético positivo x negativo


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15

2019

Total

-

BRA -

CxN

Macho -

413 ± 8 -

Ganancia de peso x pérdida moderada

240

240

-

240

1053

1053

813

1053

Raza de la vaca, A= Aberdeen Angus; S= Simmental; C= Charolais; N= Nelore. 1 Peso corporal inicial (kg) de la vaca y ± EEM. Variables, PCC= peso de la canal caliente; GGS= grosor de la grasa subcutánea; M= marmoleado; ALD= área del Longissimus dorsi. PC= proteína cruda; TND= total de nutrientes digestibles.

Criterios de inclusión y exclusión En total se identificaron 21 estudios publicados entre 2009 y 2020 a partir de la búsqueda preestablecida. Los criterios establecidos para la inclusión de estudios en la base de datos fueron: 1) posibilidad de calcular la ganancia diaria de peso promedio de la vaca durante la gestación y la adecuación a los tratamientos; 2) proporcionar variables de la canal de la progenie; 3) el período de insulto nutricional ocurre en el segundo o tercer trimestre de la gestación (mayor demanda de la vaca); y 4) reportar información sobre el tamaño de la muestra y las medidas de variabilidad de interés (es decir, desviación o error estándar). En el caso de los estudios que reportaron el error estándar de la media (EEM), la desviación estándar (σ) se obtuvo a través de la ecuación: 𝜎 = 𝐸𝐸𝑀 ∗ √𝑛 Un total de 11 estudios obtenidos mediante los términos de búsqueda se excluyeron de este meta análisis porque no respondieron a los criterios mencionados anteriormente: criterio 1) 6 estudios excluidos; criterio 2) 2 estudios excluidos; criterio 3) 3 estudios excluidos. Un gran número de estudios se excluyeron de esta investigación por no cumplir con los criterios de inclusión. Además, esto se justifica por la amplia variación entre estudios, especialmente en lo que respecta a la intensidad de la restricción alimentaria y la distancia entre tratamientos, el período de restricción alimentaria, así como la gran diversidad de variables evaluadas, según lo informado por Klein et al(6) en una revisión de la literatura sobre el tema.

Selección de datos y formación de grupos Se seleccionaron cuatro rasgos de la canal de la progenie como variables de respuesta, incluyendo machos y hembras. Para este meta análisis se utilizaron las mediciones del peso de la canal caliente (PCC), obtenida antes de entrar en la cámara fría, grosor de la grasa subcutánea (GGS), marmoleado y área del Longissimus dorsi (ALD). Estas tres últimas mediciones obtenidas en el músculo L. dorsi entre las costillas 12 y 13. La ganancia diaria de peso promedio (GDP) evaluada durante el período de lactancia, y la GDP posterior al destete considerada como la ganancia diaria de peso de los terneros durante la fase de crianza.

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La variación de peso de las vacas durante la gestación se utilizó para estandarizar los efectos (tratamientos) analizados, de acuerdo con la siguiente ecuación: 𝑉𝑃 =

(𝑃𝐼 − 𝑃𝑃) 𝑋 100 𝑃𝐼

donde VP representa la variación en el peso de la vaca entre el inicio del período experimental y el parto; PI representa el peso de la vaca al inicio del experimento; PP representa el peso de la vaca al parto. Esta estandarización fue necesaria debido a la gran variabilidad de los tratamientos de las investigaciones incluidas en la base de datos. Así, el meta análisis consiste en dos grupos según las clases de variación de peso: pérdida moderada (PM= vacas que perdieron de 0 a 5 % de peso durante la gestación) y ganancia moderada (GM= vacas que ganaron de 0 a 5 % de peso durante la gestación). En este meta análisis, la pérdida moderada (PM) se utiliza como grupo de control. Los datos de cada estudio, como el número de repeticiones, las medias y las desviaciones estándar, se organizaron en hojas de cálculo de Microsoft® Office Excel® para su posterior análisis.

Procedimiento meta analítico Los análisis estadísticos se realizaron utilizando el software R versión 4.0.2(16), a través del paquete ‘meta’, función ‘metacont’(17). Se utilizó la asimetría de la regresión lineal de Egger para examinar la presencia de sesgo de publicación(18), con un valor de sesgo significativo cuando P<0.05, a través de la función ‘metabias’. Además, se utilizaron gráficos de embudo para evaluar el sesgo de publicación en el meta análisis a través de la función ‘funnel’. El gráfico de embudo muestra gráficamente la precisión del efecto estimado de la intervención, donde los estudios más pequeños tuvieron una varianza más amplia y los más grandes tuvieron menos dispersión de la variabilidad. En ausencia de sesgo, el gráfico de embudo debe ser aproximadamente simétrico. El tamaño del efecto se calculó como la diferencia de medias (DM), que es la diferencia entre los grupos de control y experimental (subgrupos ganancia de peso y pérdida severa, GP y PS). La DM requiere que todos los estudios tengan la misma unidad de medida, pero permite la interpretación del tamaño del efecto en las unidades originales(19). Los efectos de la variación en el peso de la vaca durante la gestación se expresaron en gráficos de diagrama de bosque, construidos a partir de la función ‘forest’, utilizando la DM estimada. El paquete meta proporciona un diagrama de bosque con el tamaño del efecto y la contribución ponderada a cada estudio a partir de modelos de efectos fijos y aleatorios(17). La consistencia de los resultados entre los experimentos se cuantificó utilizando las medidas de heterogeneidad de la prueba Ji-cuadrada (Q) y el estadístico I2(20), que cuantifica el impacto de la heterogeneidad en el meta análisis, con un criterio matemático independiente del número de estudios y del efecto métrico de cada tratamiento. Aunque

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la prueba Q es útil para identificar la heterogeneidad, la medida I2 fue utilizada para medir la heterogeneidad(20). El estadístico I2 está dado por: 𝐼 2 (%) =

𝑄 − (𝑘 − 1) 𝑋 100 𝑄

donde Q es el estadístico de heterogeneidad χ2 y k es el número de ensayos. El estadístico I2 describe el porcentaje de variación entre los estudios debida a la heterogeneidad. Los valores negativos de I2 se establecen iguales a cero; en consecuencia, I2 se encuentra entre 0 y 100 %(21). Su valor podría no ser importante si cae dentro del rango de 0-40 %. Sin embargo, un valor de 30-60 % a menudo indica heterogeneidad moderada, 50-90 % podría representar heterogeneidad sustancial, y un valor en el rango de 75-100 % representa una heterogeneidad considerable(22).

Resultados Los gráficos de embudo para el efecto de la variación del peso de la vaca durante la gestación en las características de la canal de la progenie se expresan en la Figura 1, y no se observó asimetría sustancial en la mayoría de las características analizadas(22). La variación del peso de la vaca (PM y GM), el número de estudios, la diferencia bruta de medias y el tamaño del efecto de cada variable, los valores de P y la heterogeneidad se muestran en el Cuadro 2. La prueba de Egger mostró que las variables evaluadas no tienen sesgo de publicación (P>0.05). En general, el meta análisis no identificó efectos importantes de la variación del peso de la vaca durante la gestación en las características de la canal de la progenie (P>0.05). A pesar del bajo número de estudios publicados en esta línea de investigación, el peso de la canal caliente mostró una tendencia favorable para la progenie de las vacas GM (P=0.15), que produjo 3.25 kg más de canal en la progenie de las vacas PM (Figura 2). Asimismo, los animales de vacas GM al final de la gestación mostraron tendencia (P=0.10) a un mayor grosor de la grasa subcutánea en comparación con los animales de vacas PM (Figura 3). La diferencia promedio fue de 0.05 cm entre los grupos estudiados.

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Figura 1: Gráfico de embudo para la variación del peso de la vaca durante la gestación en el rendimiento de la progenie

a) Peso de la canal caliente; b) Grosor de la grasa subcutánea; c) Marmoleado; d) Área del Longissimus dorsi. Cada punto representa un ensayo aleatorio individual. El eje y es el error estándar de los ensayos y el eje x es el tamaño del efecto. Los estudios más grandes aparecen hacia la parte superior del gráfico y se agrupan alrededor del tamaño del efecto (media) y los estudios más pequeños aparecen hacia la parte inferior del gráfico. Cuando se ha producido un sesgo de publicación, se espera una asimetría en la dispersión de estudios pequeños, con más estudios que muestran un resultado positivo que aquellos que muestran un resultado negativo.

Cuadro 2: Tamaño del efecto y heterogeneidad para la variación del peso en vacas de carne durante la gestación en el rendimiento de la progenie Número Intervalos Valor Valor I2 Valor A Ítem de DM de confianza Q B C P P (%) PD estudios del 95% 3.23 -1.25, 7.72

0.1580**

2.54

0.9797 0

0.7841

10

0.05 -0.01, 0.10

0.1030**

8.07

0.5275 0

0.0825

9

-12.96, 12.63 0.9802NS 9.61 0.16

0.2932 17

-

10

1.13 -0.55, 2.82

PCC, kg 10 GGS, cm M, puntos ALD, cm²

0.1881NS 15.20 0.0857 41

A

0.9031

Ítem, PCC= Peso de la canal caliente; GGS= Grosor de la grasa subcutánea; M= Marmoleado; ALD = Área del Longissimus dorsi. B Valor P para DM, *Significativo al 5 % de probabilidad; ** Tendencia; NS No significativo. C Valor P para el estadístico Q; 2 I , Estadístico de la heterogeneidad estimada. D Valor P para la prueba de Egger; - Número de estudios (k<10) demasiado pequeños para evaluar los efectos de estudios pequeños(18).

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Figura 2: Diagrama de bosque para el peso de la canal caliente (PCC, kg) de la progenie de vacas con diferentes variaciones de peso durante la gestación

La línea sólida del eje x es la línea sin efectos y las líneas punteadas representan la diferencia estimada del modelo aleatorio; por lo tanto, los puntos a la izquierda de la línea representan una reducción en el rasgo, mientras que los puntos a la derecha de la línea indican un aumento. Cada peso relativo cuadrado del estudio de la estimación general del tamaño del efecto con los cuadrados más grandes que representan un peso mayor. El límite superior e inferior de la línea cuadrada representa los intervalos de confianza superior e inferior del 95 % para el tamaño del efecto. El diamante en la parte inferior representa el intervalo de confianza del 95 % para la estimación global.

Figura 3: Diagrama de bosque para el grosor de la grasa subcutánea (GGS, cm) de la progenie de vacas con diferentes variaciones de peso durante la gestación

La línea sólida del eje x es la línea sin efectos y las líneas punteadas representan la diferencia estimada del modelo aleatorio; por lo tanto, los puntos a la izquierda de la línea representan una reducción en el rasgo, mientras que los puntos a la derecha de la línea indican un aumento. Cada peso relativo cuadrado del estudio de la estimación general del tamaño del efecto con los cuadrados más grandes que representan un peso mayor. El límite superior e inferior de la línea cuadrada representa los intervalos de confianza superior e inferior del 95 % para el tamaño del efecto. El diamante en la parte inferior representa el intervalo de confianza del 95 % para la estimación global.

La progenie de vacas PM y GM no mostró diferencias (P=0.9802) en el contenido de marmoleado de la carne (Figura 4), con un valor promedio de 438 puntos, equivalente a un contenido pequeño de marmoleado según la clasificación utilizada. Asimismo, el área del Longissimus dorsi no fue influenciada (P=0.1881) por la variación de peso de las vacas gestantes (Figura 5).

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Figura 4: Diagrama de bosque para el marmoleado (puntos*) de la progenie de vacas con diferentes variaciones de peso durante la gestación

La línea sólida del eje x es la línea sin efectos y las líneas punteadas representan la diferencia estimada del modelo aleatorio; por lo tanto, los puntos a la izquierda de la línea representan una reducción en el rasgo, mientras que los puntos a la derecha de la línea indican un aumento. Cada peso relativo cuadrado del estudio de la estimación general del tamaño del efecto con los cuadrados más grandes que representan un peso mayor. El límite superior e inferior de la línea cuadrada representa los intervalos de confianza superior e inferior del 95 % para el tamaño del efecto. El diamante en la parte inferior representa el intervalo de confianza del 95 % para la estimación global. * 100 = Prácticamente desprovisto; 200 = Trazas; 300 = Leve; 400 = Pequeño; 500 = Modesto.

Figura 5: Diagrama de bosque para el área del Longissimus dorsi (ALD, cm2) de la progenie de vacas con diferentes variaciones de peso durante la gestación

La línea sólida del eje x es la línea sin efectos y las líneas punteadas representan la diferencia estimada del modelo aleatorio; por lo tanto, los puntos a la izquierda de la línea representan una reducción en el rasgo, mientras que los puntos a la derecha de la línea indican un aumento. Cada peso relativo cuadrado del estudio de la estimación general del tamaño del efecto con los cuadrados más grandes que representan un peso mayor. El límite superior e inferior de la línea cuadrada representa los intervalos de confianza superior e inferior del 95 % para el tamaño del efecto. El diamante en la parte inferior representa el intervalo de confianza del 95 % para la estimación global.

Discusión Entre los factores que pueden modificar el ambiente uterino(23) destaca la nutrición materna durante la gestación, que según los autores puede modificar el metabolismo y la fisiología del feto en desarrollo. Varios estudios han demostrado interferencias de la 989


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nutrición de la vaca gestante y la consiguiente variación en el peso y la puntuación corporal de la vaca, pero con muchas divergencias, en el rendimiento de la progenie en la edad adulta. En el meta análisis se encontraron algunas influencias de la variación del peso de la vaca en el período final de la gestación en las características de la canal del novillo. Las tendencias para un mayor peso de la canal caliente y grosor de la grasa subcutánea para la progenie de las vacas GM se presentan en las Figuras 2 y 3, respectivamente. Los resultados corroboran las teorías descritas por Du et al(2), quienes afirman que mejorar la nutrición durante la etapa final de la gestación favorece los procesos de miogénesis y adipogénesis de la progenie, y en consecuencia mejora la masa muscular y la grasa en la canal. En un estudio similar, Rodrigues et al(24) obtuvieron un mayor PCC en vacas que ganaron hasta un 10 % de su peso corporal durante la gestación en comparación con vacas que perdieron de 0 a 10 % y de 10 a 20 % de peso durante ese período. Los autores no observaron cambios en el GGS en ese estudio. El crecimiento corporal depende de los procesos de hiperplasia e hipertrofia de las fibras musculares preformadas durante la gestación(2), y la restricción nutricional en este período perjudica estos procesos debido a la menor prioridad nutricional en comparación con otros tejidos y órganos fetales(25). A diferencia de la grasa subcutánea, la variación de peso de la vaca gestante no alteró la deposición de grasa intramuscular, conocida como grasa de marmoleo (Figura 4). Al igual que la deposición de grasa corporal, la formación de adipocitos durante la gestación sigue una secuencia cronológica. En un esquema presentado por Du et al(26), existe una deposición secuencial y superpuesta de grasa visceral, subcutánea, intermuscular e intramuscular. Du et al(3) concluyen que la formación de adipocitos intramusculares, los últimos en formarse, puede extenderse durante los primeros meses de vida de un individuo (aproximadamente 250 días). Así, la nutrición en la vida postnatal podría tener más efecto que la adipogénesis intramuscular de la programación fetal(27), según los resultados obtenidos en el presente meta análisis, ya que los adipocitos, a pesar de ser escasos, pueden aumentar su tamaño a medida que se producen sobras nutricionales. En general, la similitud en la deposición de tejido adiposo puede ser consecuencia de la pequeña variación de peso entre las vacas que perdieron o aumentaron de peso durante la gestación, con un promedio de menos del 5 %. La ganancia de peso de la vaca durante el final de la gestación no mejoró el área del Longissimus dorsi (Figura 5), corroborando los hallazgos de Rodrigues et al(24). Este resultado puede ser una consecuencia de la adaptación ambiental de los terneros de las vacas después del nacimiento. Webb et al(5) describen que la desnutrición o restricción alimentaria durante la gestación termina produciendo un fenotipo que tiene mayores habilidades adaptativas cuando se expone a ambientes desfavorables en la edad adulta. Ramírez et al(27) concluyen que la restricción severa de nutrientes durante la gestación también puede compensar el crecimiento del individuo después del nacimiento, cuando está expuesto a ambientes restringidos también después del nacimiento. Bell et al(28) también agregan que puede haber una plasticidad de los sistemas de cría postnatal en la 990


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regulación de la hipertrofia muscular capaz de superar los efectos negativos de la restricción nutricional en la gestación. Además de la mayor capacidad de adaptación de la progenie en la vida postnatal, los efectos de la programación fetal y el suministro de nutrientes del feto pueden depender de la capacidad de adaptación metabólica de las vacas gestantes. Bauman et al(29) describen la partición de nutrientes de las vacas a través de mecanismos hemorrágicos y homeostáticos, donde el feto tiene prioridades corporales nutricionales. Estos mecanismos pueden explicar la movilización de las reservas corporales y la pérdida de peso de la vaca durante la gestación para mantener un suministro adecuado de nutrientes al feto en condiciones moderadas de restricciones nutricionales(5). Por lo tanto, se puede aceptar una pequeña reducción en el peso corporal de la vaca gestante, dentro de 0 a ± 5 %, en los sistemas de producción, ya que no interfiere con las características de la canal de la progenie. Así, estos resultados corroboran los de Klein et al(6), quienes encontraron a través de la revisión de literatura que los efectos de la programación fetal, o nutrición de vacas gestantes, son más notorios en los primeros meses de vida de la progenie, con efectos menores a medida que avanza la edad de estos animales. Brameld et al(30) complementan que, con suficiente tiempo durante la vida postnatal, el animal es capaz de superar o compensar la mayoría de estas diferencias iniciales, resultando en sólo efectos residuales pequeños (si los hay) en la composición corporal en etapas posteriores de crecimiento. En general, la ausencia de efectos en la nutrición de las vacas gestantes en las características de la canal verificadas en este estudio se puede atribuir a la baja variación de peso o desafío a las vacas gestantes. La intensidad del insulto nutricional es un factor importante a considerar en la evaluación de los efectos de la programación fetal en la calidad de la descendencia. Por lo tanto, la adopción de un sistema nutricional que proporcione ganancia de peso a las vacas gestantes no solo depende de la evaluación del rendimiento de la progenie, sino también de un análisis económico de todo el ciclo de producción de terneros de acuerdo con los objetivos deseados.

Conclusiones e implicaciones Los resultados obtenidos en este meta análisis indican que los efectos de las variaciones pequeñas de peso de las vacas durante el segundo o tercer trimestre de la gestación, son difíciles de encontrar en la edad adulta y las características de la canal posteriores al sacrificio de la progenie. Literatura citada: 1. Zago D, Canozzi MEA, Barcellos JOJ. Pregnant cow nutrition and its effects on fetal weight – a meta-analysis. J Agric Sci 2019;157(1):1-13.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6006 Artículo

Factores de riesgo asociados a la seroprevalencia de lentivirus en rebaños ovinos y caprinos del noreste de México

Rogelio Ledezma Torres a José C. Segura Correa b Jesús Francisco Chávez Sánchez a Alejandro José Rodríguez García a Sibilina Cedillo Rosales a Gustavo Moreno Degollado a Ramiro Avalos Ramírez a*

a

Universidad Autónoma de Nuevo León, Nuevo León. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Campus de Ciencias Agropecuarias, calle Francisco Villa s/n colonia ExHacienda El Canadá, 66050. General Escobedo, Nuevo León, México. b

Universidad Autónoma de Yucatán. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Mérida, Yucatán, México.

*Autor de correspondencia : ramiro.avalosrm@uanl.edu.mx

Resumen: Se realizó un estudio transversal con el propósito de determinar los factores de riesgo asociados a la frecuencia serológica de Lentivirus de los pequeños rumiantes (LvPR) en ovinos y caprinos del noreste de México. De 128 rebaños, 71 de caprinos, 32 de ovinos y 25 mixtos (caprinos + ovinos), se recolectaron 768 sueros individuales de animales ≥1 año de edad. De cada rebaño 4 a 5 muestras de suero fueron mezcladas y analizadas por ELISA para identificar anticuerpos contra la glucoproteína 135 del LvPR. Las muestras se obtuvieron de animales seleccionados al azar en los años 2019 y 2020. Se aplicó un cuestionario a los

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):995-1008

productores y los datos se analizaron para determinar los factores de riesgo asociados a la seropositividad del rebaño mediante regresión logística. La proporción de rebaños seropositivos en general fue estimada en 50.6 %. Acorde al tipo de rebaño la seropositividad en rebaños caprinos fue de 62.0 %, en ovinos de 25.4 % y de 50.2 % en rebaños mixtos. Los factores de riesgo asociados a la presencia de anticuerpos contra el LvPR fueron presencia de animales con artritis, asistencia veterinaria, reutilizar agujas, alteraciones nerviosas, bajo índice de preñez, tipo de rebaño y mastitis. La frecuencia serológica indica una alta endemicidad del LvPR en rebaños de pequeños rumiantes del noreste de México. Palabras clave: Epidemiología de retrovirus, Pequeños rumiantes, Artritis, Asistencia veterinaria, Bioseguridad en granjas.

Recibido: 11/06/2021 Aceptado: 07/04/2022

Introducción En el noreste de México los ovinos y caprinos son las dos especies de rumiantes con mayor dispersión territorial y conforman uno de los principales sustentos económicos para la población rural de esta zona(1,2). En la mayoría de los rebaños de esta zona se practica un sistema de manejo semi-extensivo, en el cual los animales pastorean de día, y pernoctan en corrales artesanales fabricados con material vegetal de la región. Usualmente no se ofrece suplemento proteínico, vitaminas, ni se aplica un adecuado manejo sanitario. En los rebaños son comunes los reportes asociados a trastornos de la salud, reproducción y productividad(3,4,5). Evidentemente la falta de asistencia técnica, capacitación, ausencia o nula bioseguridad, entre otros, contribuyen a estos problemas sanitarios (2,6). De los agentes virales que afectan a ovinos y caprinos, la infección causada por el Lentivirus de Pequeños Rumiantes (del inglés Small Ruminant Lentivirus, SRLV), ha adquirido relevancia en los últimos años(7,8). SRLV es un virus no zoonótico del género Lentivirus, subfamilia Orthoretrovirinae y familia Retroviridae, altamente contagioso e infecciosos entre caprinos y ovinos(9). Inicialmente, el SRLV fue nombrado virus de la artritis encefalomielitis caprina o virus de la neumonía progresiva ovina (también llamado virus de Maedi-Visna) puesto que se consideraba como dos patógenos distintos específicos de caprinos y ovinos, respectivamente. Sin embargo, ha sido reconocido que este virus puede cruzar la barrera de especie e infectar a ambos rumiantes(10,11). Además, estudios de genética molecular han mostrado que el SRLV genéticamente es el mismo virus, por lo que actualmente se reconoce como un solo virus con variantes virales adaptadas a caprinos y

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ovinos(12). Las infecciones por SRLV son de por vida y se caracterizan por causar una enfermedad inflamatoria crónica multisistémica, de desarrollo lento y progresivo que puede o no manifestarse de forma clínica en la vida del animal(13). Se caracterizan por emaciación paulatina que conlleva a una condición corporal pobre y dificultad para respirar asociado a una neumonía intersticial; alteraciones en el sistema nervioso central, artritis múltiple y mastitis indurativa en ambas especies(9). La presentación clínica depende de las características genéticas de la cepa del SRLV infectante, su tropismo de tejido, la especie animal afectada y su genética(9,14). Las infecciones por SRLV tienen distribución mundial(7) y están asociadas a pérdidas económicas importantes(15,16). En México, la presencia serológica del SRLV en caprinos de México se reportó en el año 1985(17) y el aislamiento del virus en 1999(18). La presencia serológica del SRLV en rebaños caprinos del noreste de México fue reportada en 1994(19). Inicialmente, se estimó mayor seroprevalencia del SRLV en rebaños caprinos con manejo intensivo en producción de leche y recién importados de Estados Unidos de América (17,19). En México, se ha reportado la detección serológica(20,21,22) y los daños patológicos asociados a la infección por SRLV en caprinos como en ovinos(23). Hasta el año 2012, México se consideraba libre de la infección por SRLV en ovinos, pero actualmente se considera endémica esta infección y ubicada dentro del grupo 3 de enfermedades y plagas del territorio nacional(24). La evidencia serológica y molecular de la infección por SRLV en ovejas mexicanas Pelibuey fue demostrada en rebaños de Jalisco, Veracruz y Chiapas(25), Estado de México y Querétaro(22). Sin embargo, los estudios de la presencia, efectos e impacto de los SRLV en la salud y productividad de caprinos y ovinos de México son escasos. La coexistencia e interrelaciones múltiples entre las poblaciones de pequeños rumiantes en México, particularmente en el noreste del país, suele aumentar el riesgo de adquisición y propagación de SRLV y otros patógenos(6,22). Es conocido que ovinos y caprinos pueden albergar agentes infecciosos multi-especie con potencial para afectarlos a éstas y otras especies animales e incluso el humano(26,27). De hecho, SRLV puede considerarse dentro de esta categoría, por lo que infecciones asociadas podrían desencadenar brotes de enfermedad y mortalidad. Dadas estas condiciones, se considera una alta frecuencia serológica del SRLV a nivel rebaño y puede potencializarse por al menos un factor de riesgo. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue estimar la seroprevalencia y determinar los factores de riesgo asociados a la infección por el Lentivirus de Pequeños Rumiantes en rebaños de ovinos y caprinos en el noreste de México.

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Material y métodos Localización y características de los rebaños Se realizó un estudio transversal seleccionándose 128 rebaños localizados en el noreste de México, en los estados de Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas. El sistema de manejo de los rebaños en su mayoría era semi-extensivo. En general, los animales mostraban complicaciones de tipo nutricional, reproductivo y sanitario.

Número de rebaños y animales muestreados Un total de 768 animales fueron muestreados a partir de 71 rebaños caprinos, 32 ovinos y 25 mixtos (n=128 rebaños). Para el estado de Nuevo León, el muestreo consideró al número total de ranchos registrados en el padrón de beneficiarios del 2017 del Programa de Producción Pecuaria Sustentable y Ordenamiento Ganadero y Apícola obtenidos por la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación de México. Para los estados de Coahuila (Región de la Laguna) y Tamaulipas, los animales muestreados fueron rebaños de ganaderos que manifestaron su deseo de cooperar en entrevista directa. El tamaño de muestra de 128 rebaños y 768 animales, se calculó mediante el programa computacional EpiMuestra(28). Debido a que no existía información de infecciones por SRLV para caprinos y ovinos en el noreste de México, se consideró una prevalencia esperada de 50 %, un nivel de confianza del 95 % y precisión absoluta del 5 %. El muestreo fue dos etapas seleccionándose primero los rebaños y posteriormente los animales dentro de cada rebaño, considerándose arbitrariamente, un efecto de diseño de 2(28). La unidad de muestreo para análisis fue el rebaño. Los análisis serológicos se analizaron por grupos que correspondían a una mezcla homogénea de 4 a 5 sueros por rebaño(29) a razón de 200 µl por animal. Se consideró como positivo el rebaño cuya mezcla de sueros resultó positiva a la prueba de ELISA comercial.

Muestras de suero y su manejo Las muestras de suero se obtuvieron entre otoño del 2019 y finales de primavera del 2020. La sangre se obtuvo mediante punción de la vena yugular y tubos al vacío con gel activador de coagulación (Becton Dickinson, www.bd.com). Las muestras fueron identificadas y transportadas al laboratorio bajo condiciones de refrigeración a 7 °C (±3) en un contenedor de poliestireno. En el laboratorio los sueros se separaron del coagulo después de centrifugar los tubos a 2,500 rpm durante 5 min. Cada muestra de suero se depositó en tubos de plástico nuevos estériles de 2 ml. Cada tubo se etiquetó con su clave individual, fecha y procedencia.

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Todas las muestras se almacenaron a -20 °C en el banco de sueros del Laboratorio de Virología de la FMVZ-UANL, hasta su uso en la prueba de ELISA.

Colecta de información de campo La identificación de posibles factores de riesgo se realizó a partir de las respuestas de los productores en una encuesta aplicada individualmente. La encuesta consistió en 30 preguntas e incluían aspectos del tipo de explotación, aspectos sanitarios y de salud animal, así como la identificación y localización del rebaño.

Detección de anticuerpos anti-SRLV La detección de anticuerpos anti-SRLV se realizó mediante ELISA de competencia con el estuche comercial “Small Ruminat Lentivirus Antibody Test Kit, cELISA”, (WMRD Inc., Pullamn, WA, USA). Esta prueba, detecta anticuerpos dirigidos contra sitios antigénicos altamente conservados de la glucoproteína 135 de virus de la artritis encefalomielitis caprina. La sensibilidad y especificidad reportada para la prueba fue de 100 % y 96.4 %, respectivamente(30). La lectura de la reacción en cada pocillo se realizó a una densidad óptica de 650 nm en el lector de ELISA (ELx800, Bio-Tek®) y empleando el paquete computacional “KC Junior software” (www.biotek.com). La presencia de anticuerpos fue derivada del cálculo de porcentaje de inhibición acorde a lo recomendado por el fabricante mediante la fórmula: I = 100 {1 – (DO de la muestra/ DO del CN)} Donde: I es el porcentaje de inhibición; DO es la densidad óptica detectada; CN es control negativo. Para la validación de la prueba se consideró una media de DO del CN ≥ 0.300. Si el valor del I de la muestra fue ≥ 35 % se consideró como positivos, mientras que un I <35 % como negativo(30).

Análisis estadístico De las reacciones positivas en la prueba de ELISA de cada rebaño se estimó la seroprevalencia real del SRLV mediante la herramienta en línea WinEpi versión 2.0 (31). Para la estimación de proporciones e intervalos de confianza al 95% (IC95%) se incluyó la sensibilidad y especificidad reportada por el fabricante de estuche de ELISA (30). Para determinar la asociación entre los factores de riesgo y la seropositividad a SRLV

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inicialmente, los posibles factores de riesgo se identificaron en un análisis univariado mediante la prueba de Ji cuadrada o la prueba exacta de Fisher (PROC FREQ). Aquellos factores con una (P>0.20) fueron sometidos a un análisis multivariado de regresión logística (Cuadro 1) mediante el procedimiento LOGISTIC. Los factores significativos a la prueba exacta de Fisher con menos de 5 observaciones no se incluyeron en el análisis de regresión logística. Todos los análisis se hicieron mediante el paquete estadístico SAS de 2010.

Resultados y discusión Seroprevalencia de rebaño El valor de seroprevalencia de rebaño contra SRLV obtenido en el presente estudio de 50.6 % (Cuadro1) concuerda con las obtenidas en otras partes del mundo(30,31,32), pero contrasta con los estudios previos realizados en México(21,33,34,35). Recientemente, MartínezHerrera et al(33) usando una prueba de ELISA indirecta reportaron una menor seroprevalencia a nivel de rebaño en caprinos criollos de Veracruz, México con 6.4 %. También, TorresAcosta et al(21) usando inmunodifusión en gel agar (IDGA), en el año 2003 reportaron una seroprevalencia aparente de 3.6 % en rebaños caprinos en su mayoría criollos del estado de Yucatán, México. Anteriormente, en 1984 Adams et al(34) empleando IDGA, reportaron a nivel individual en caprinos del estado de México y Guanajuato frecuencias serológicas de 22.1 % y 6.3 %, respectivamente. Estos mismos investigadores mencionaron no encontrar anticuerpos en rebaños de caprinos criollos nativos(34). Santiago et al(35) empleando la misma prueba de ELISA del presente trabajo, encontraron una seropositividad a nivel de rebaño de 41.3 % en muestras de caprinos del estado de Guanajuato, México. Acorde a lo anterior, el diseño del estudio, el manejo, tipo y propósito de los rebaños, así como la carencia de medidas de bioseguridad contra SRLV probablemente influyeron sobre los parámetros de seropositividad del presente y de cada uno de los anteriores estudios. En los años 1984 y 1985 se reportó elevada seropositividad en caprinos de razas lecheras importados hacia México y ausencia de seropositividad en caprinos criollos nativos(17,34). Estas observaciones y los datos del presente estudio sugieren que el SRLV ingresó hacia los rebaños criollos nativos del noreste de México, tal vez mediante el contacto con caprinos de raza importados con el propósito de mejorar la productividad. En el presente estudio, no se encontró diferencia significativa(36) entre la seroprevalencia de los tipos rebaños caprinos (63.0 %), ovinos (25.4 %) o mixto (50.2 %). Estos datos contrastan con los obtenidos en rebaños similares de otros países(30,31,32) en la cuales los índices de seropositividad son relativamente bajos comparados a los del presente trabajo. No obstante, esto coincide con lo reportado en estudios previos para el manejo de una sola especie ya sea ovinos o caprinos(32,36,37) y cuando se manejan en condiciones mixtas(36). El tipo de prueba serológica empleada, el manejo y características del medio ambiente podrían explicar las diferencias encontradas.

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Cuadro 1: Prevalencia de anticuerpos contra lentivirus de pequeños rumiantes (LvPR) en rebaños ovinos y caprinos en el noreste de México Rebaño Caprino Ovino Mixto (caprinos + ovinos) General

n 71 32 25 128

(+) 45 9 13 67

Preal 62.0 25.4 50.2 50.6

IC95% 50.7 – 73.3 10.3 – 40.5 30.6 – 69.8 41.9 – 59.2

Preal = prevalencia real, *Sensibilidad (100%) y especificidad (96.4%) de la prueba de ELISA (30), nivel de confianza 95%(31).

Factores de riesgo asociados a la serología a nivel de rebaños Después del análisis en tablas de contingencia se seleccionaron un total de 21 factores de 30 para evaluar su asociación con la seropositividad hacia SRLV en los rebaños caprinos y ovinos. Los factores de riesgo que contribuyeron significativamente a la explicación de la seropositividad hacia SRLV fueron: tipo de rebaño, asistencia veterinaria, uso múltiple de agujas, bajo índice de preñez, presencia de animales con artritis, reporte de alteraciones nerviosas y animales con mastitis; estas tres últimas alteraciones asociadas a procesos inflamatorios crónicos (Cuadro 2). El análisis de regresión logística mostró efecto significativo de los mismos factores que en las pruebas de Ji-cuadrada o exacta de Fisher; pero no se incluyeron los factores: tamaño del rebaño, introducción de animales, cuarentena, bioseguridad y hatos mixtos por tener cada una de ellas ≤5 observaciones. Diversos reportes(32,33,36), han señalado estas últimas variables como factores de riesgo por lo que fueron incluidos en la discusión. En el Cuadro 2 se muestran los factores de riesgo asociados a la seropositividad hacia SRLV en rebaños caprinos y ovinos del noreste de México. En el noreste de México, es relativamente común encontrar rebaños mixtos caprinos-ovinos. La coexistencia de ambas especies podría facilitar la trasmisión del SRLV no solo a través del contacto directo sino también a través de la ingesta de calostro o leche(37,38) y mediante otras prácticas de manejo como el uso de agujas en varios animales durante la aplicación de medicamentos, vacunas o aretes de identificación(6,37,39).

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Cuadro 2: Seroprevalencia de rebaño y factores de riesgo para la seropositividad a SRLV en rebaños caprinos y ovinos del noreste de México Variable

n

Seroprevalencia

P

OR (IC95%)

ART

Si 63 No 65

82.5 23.1

<0.0001

31.3 (6.7-142.8) 1

ASIST

Si 19 No 109

94.7 44.9

<0.0001

11.9 (1.0-142.9) 1

AGUJ

Si 69 No 59

63.8 38.9

0.005

9.6 (2.1-43.5) 1

NERV

Si 47 No 81

78.7 37.0

<0.001

7.4 (1.9-28.6) 1

PREÑ

Si 50 No 78

74.0 38.5

<0.0001

6.8 (1.8-25.6) 1

Caprino 71 Mixto 25 Ovino 32

63.4 52.0 28.1

0.0041

5.4 (1.0-28.2) 2.2 (0.4-12.3) 1

Si 66 No 62

71.2 32.5

<0.0001

4.9 (1.3-17.9) 1

REB

MAST

OR= razón de momios; IC= intervalos de clase, ART= presencia de artritis, ASIST= asistencia veterinaria, AGUJ= repite uso de agujas, NERV= presencia de alteraciones nerviosas, PREÑ= índice bajo de preñez, REB = tipo de rebaño, MAST= presencia de mastitis.

Se encontró fuerte asociación entre el tipo de rebaño caprino (OR 5.4; IC95%= 1.0-28.2) o mixto (caprinos + ovinos) (OR 2.1; IC95%= 0.3-12.3) con la seropositividad hacia SRLV. Similares observaciones han reportado que la presencia de los caprinos es un factor de riesgo que contribuye a la seropositividad hacia SRLV en ovinos(39,40). El tamaño del rebaño se ha reportado como otro factor importante que influye en la seropositividad hacia el SRLV, debido a que una de las vías de transmisión de este virus es por contacto directo entre animales infectados(36,39,40). No obstante, esta variable fue excluida del análisis de regresión logística debido a la baja cantidad de observaciones y para cumplir con los criterios de calidad de datos para análisis. En el presente trabajo, se encontró fuerte asociación entre la presencia de animales con artritis (OR 31.2; IC95%= 6.7-142.8) y con mastitis (OR 4.8; IC95%= 1.3-17.8) en los rebaños seropositivos. Las infecciones por SRLV se caracterizan por estar fuertemente relacionadas a estas condiciones clínico-patológicas(40,41,42). Para ovinos se ha reportado una

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alta asociación entre la ocurrencia de mastitis con la infección de SRLV en rebaños endémicos(9,39,40). En un estudio reciente se determinó que cuando el caprinocultor reconoce la presencia de artritis la infección por SRLV está muy diseminada en el rebaño(42). También se ha propuesto que el desarrollo de artritis depende de las características genéticas de la cepa SRLV infectante(43). Lo observado en el presente estudio indica que animales con artritis crónica se presentan con alta frecuencia en rebaños seropositivos independientemente de la especie animal y el tipo de manejo. Se encontró asociación entre problemas reproductivos y la seropositividad hacia SRLV. En los rebaños en los cuales el productor anotó baja tasa de preñez (≤50 %) tuvieron más probabilidad de resultar seropositivos que aquellos con tasas de preñez ≥50 %. Pocos estudios se han enfocado a conocer las repercusiones del SRLV sobre la reproducción en rumiantes pequeños. Recientemente se reportó la habilidad de este virus para inducir infecciones intrauterinas en pequeños rumiantes y transmitirse vía semen ya sea con inseminación artificial o monta natural(44). Sin embargo, no se encontró asociación entre la presencia de abortos o animales de bajo peso al nacimiento en el rebaño lo cual contrasta con estudios previos en los cuales se asoció el retraso del desarrollo de los cabritos recién nacidos con la seropositividad de la madre(37,39). Probablemente, las diferencias entre ambas observaciones se expliquen debido a la naturaleza de ambos estudios o al sesgo en las respuestas emitidas por los productores en la presente investigación. Interesantemente, se encontró asociación (P<0.0001) entre la seropositividad hacia SRLV y la asistencia del veterinario (OR=11.9; IC95%= 1.0-142.8). Una forma importante en la transmisión horizontal del SRLV es el contacto con humanos, particularmente el movimiento de veterinarios y trabajadores entre y dentro de los rebaños(39). Es posible considerar que la asistencia veterinaria jugaría un papel importante para controlar la infección por SRLV; se ha reportado el aumento de la seropositividad en rebaños de pequeños rumiantes con la vectorización por parte del veterinario de un rebaño a otro en sus visitas(39). Los datos obtenidos en el presente trabajo probablemente reflejen que un mismo veterinario asiste a diferentes rebaños. Lo anterior no fue incluido en las encuestas, posibilitando la transferencia horizontal del virus en la región estudiada debido al desconocimiento de la presencia del virus en la región, sus consecuencias y formas de dispersión. Un estudio señala que, la presencia del humano, así como el número de empleados y años de experiencia en el manejo dentro de los rebaños están relacionados con la presencia y circulación del virus(39). Por otra parte, la ausencia de medidas de bioseguridad, higiene y desinfección aumenta en gran medida la presencia de la infección por SRLV(42). Por lo tanto, es necesario concientizar a los productores sobre este agente, así como darles a conocer las pautas de bioseguridad para evitar la circulación del virus en sus rebaños. Con base en lo anterior, se confirman y amplían las observaciones epidemiológicas señaladas desde hace más de 25 años para SRLV en caprinos de México(17,19,34). Aunado a esto, el presente trabajo es el primer reporte serológico de la infección por SRLV en ovinos del noreste de México. 1003


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SRLV es considerado como un solo virus con variantes genéticas adaptadas a caprinos u ovinos(8,9). También se ha reportado la posibilidad de infecciones cruzadas(10,11) y el aislamiento de recombinantes entre las variantes genéticas del virus(41). Dado lo anterior, resulta interesante determinar si la respuesta serológica encontrada en los pequeños rumiantes está dirigida hacia variantes genéticas de SRLV adaptadas a caprinos u ovinos(22). Así mismo, poder precisar si en la zona noreste de México circulan SRLV recombinantes(8,10), que hayan logrado adaptarse tanto a los ovinos como a caprinos de la zona(11).

Conclusiones e implicaciones La seropositividad frente a SRLV en los ovinos y caprinos del noreste de México es relativamente alta. Este es el primer reporte serológico de la infección por SRLV en ovinos del noreste de México. La seroprevalencia estimada y factores de riesgo detectados en rebaños seropositivos deberían ser considerados en el diseño de programas de bioseguridad y de política pública aplicada a la salud y productividad de rebaños de caprinos y ovinos en México. Agradecimientos A los productores de caprinos y ovinos participantes del noreste de México sin cuya disposición no hubiese sido posible el presente trabajo. El estudio fue apoyado financieramente a través del Programa de Apoyo a la Investigación Ciencia y Tecnología (PAICyT) 2019 de la Universidad Autónoma de Nuevo León. Literatura citada: 1. Escareño-Sánchez LM, Wurzinger M, Pastor-López F, Salinas H, Sölkner J, Iñiguez L. La cabra y los sistemas de producción caprina de los pequeños productores de la Comarca Lagunera, en el norte de México. Rev Chapingo Serie Cienc Forest Amb 2011;17(Esp):235-246. https://doi.org/10.5154/r.rchscfa.2010.10.087. Consultado 5 Oct, 2021. 2. Alva-Pérez J, López-Corona LE, Zapata-Campos CC, Vázquez-Villanueva J, BarriosGarcía HB. Condiciones productivas y zoosanitarias de la producción caprina en el altiplano de Tamaulipas, México. Interciencia 2019;44(3):154-160. 3. Mellado M, Valdez R, Lara LM, Garcıa JE. Risk factors involved in conception, abortion, and kidding rates of goats under extensive conditions. Small Ruminant Res 2004;55:191-198.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6100 Artículo

Caracterización de los sistemas de producción familiar ovina en la Mixteca Oaxaqueña, México

Jorge Hernández Bautista a Héctor Maximino Rodríguez Magadán a Teódulo Salinas Rios a Magaly Aquino Cleto a Araceli Mariscal Méndez a*

a

Universidad Autónoma Benito Juárez de Oaxaca. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Oaxaca, México

*Autor de correspondencia: mariscalma@hotmail.com

Resumen: El objetivo fue analizar las características de las unidades de producción familiar ovina de dos municipios de la Mixteca Oaxaqueña teniendo como referencia el sistema de producción, acceso al mercado y el uso del territorio. Se usó una metodología mixta, empleando un cuestionario estructurado donde se analizaron variables de carácter socioeconómico y productivo; y observación participativa en 29 ovinocultores familiares. Los resultados señalan que el 100 % de los productores ven a la ovinocultura como principal fuente de ingresos, 86 % produce bajo un sistema de subsistencia, 100 % emplea la mano de obra familiar, la estrategia alimentaria principal es el pastoreo debido a las características del territorio y el tipo de tenencia de la tierra comunal en un 90 %, la función zootécnica es producción de carne destinada al comercio local y autoconsumo, 83 % de los productores cuentan con corral de encierro construido con material de la región, 86.7 % de los productores mantienen su corral dentro del predio familiar, se aplican escasas medidas de manejo y sanitarias. El análisis de los sistemas productivos permitió identificar formas de gestión de su producción la cual está ligada a los servicios dentro de su territorio, desarrollando una 1009


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producción de tipo familiar que cumple con funciones económicas, sociales, ambientales y culturales, sin embargo, se cuenta con una baja productividad. Por lo cual, se considera necesario la adopción de tecnología e innovación a través de estrategias y políticas públicas que impulsen el desarrollo rural en zonas marginales tendientes a disminuir el nivel de pobreza e inseguridad alimentaria. Palabras clave: Producción familiar, Ovinocultura, Pequeños productores, Mixteca.

Recibido: 24/11/2021 Aceptado: 08/04/2022

Introducción México tiene un inventario de 8.9 millones de ovinos(1); la ovinocultura se desarrolla en diferentes regiones y está condicionada por disponibilidad de recursos y mercado. La escala de las unidades de producción (UP) está determinada por condiciones socioeconómicas, acceso a la tierra, disponibilidad de insumos y tecnología. En el país existen diversos sistemas de producción, predominando aquellos extensivos de tipo familiar (UPF), los cuales se acotan a zonas rurales de montaña, sierra y valles(2); aumentando la utilidad de tierras agrícolas aptas para cultivo y visualizadas como UPF de zonas menos favorecidas, ofrecen ventajas ambientales, socioeconomicas o nutricionales(3). Estos se consideran como un sistema de producción, modo de vida, entramado de relaciones sociales y como un elemento identitario de las culturas campesinas(4). El 63.4 % de las UPF de subsistencia están en los estados de México, Oaxaca, Guerrero, Puebla, Chiapas, Veracruz, Hidalgo y Michoacán; el 52.0 % en zonas de alta marginación y el 16.4 % en las de muy alta marginación(5). Oaxaca está dentro de las cinco entidades con mayor pobreza, con el 61.7 % de su población en pobreza(6). Es el sexto lugar en inventario ovino producidos principalmente bajo un sistema familiar de subsistencia concentrándose en la región de la Mixteca y Valles Centrales(7). La Mixteca Oaxaqueña presenta un 78 % de sus municipios en alta y muy alta marginación, 77.4 % de la población vive en localidades rurales, pequeñas y dispersas, donde la agricultura de temporal y la producción de pequeños rumiantes son sus principales actividades económicas(8). Se presenta una cultura ancestral de cría de ganado menor que data de 1530, organizada en trabajo comunal y su alimentación se basó en el pastoreo(9), caracteristicas aún presentes, siendo una especie importante para la tradición culinaria de la región y para la economía campesina, dado que tienen la ventaja de que pueden criarse a bajo costo y proporcionan múltiples beneficios(10,11). Estos sistemas tradicionales de producción contribuyen al fomento de la soberanía y seguridad alimentaria;

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la generación de empleo del sector agropecuario y con ello mitigar la pobreza y arraigo; e importantes para la sostenibilidad ambiental, climática y cultural rural(12). Sin embargo, se enfrentan a desafíos como los cambios en los factores tecnológicos, sociales, económicos, ambientales y políticos, como la globalización, donde los pequeños productores rurales resultan particularmente afectados, dada su precariedad económica, observando una regresión tecnológica de la agricultura campesina(13). En la Mixteca Oaxaqueña el gran inventario ganadero no corresponde al bajo valor de la producción, esto dado al precio promedio existente en la región de $59.74 kg respecto al precio a nivel nacional que es de $76.34 kg(7,14). Las diversas tipologías de productores rurales reflejan una gran heterogeneidad; dado que existen diferentes dotaciones de recursos naturales, humanos y financieros, y los niveles de acceso a instituciones y mercados son muy disparejos. Los impactos de las estrategias para fomentar y fortalecer la pequeña producción familiar tienen que partir de esa heterogeneidad para que políticas que se ejecuten no sean de alcance generalizado, sino que estén diferenciadas por tipo de productor(13). Es importante identificar características particulares de los sistemas de producción de la Mixteca Oaxaqueña a partir del uso de la escala de producción, prácticas de manejo, y territorio, con el objeto de generar estrategias acordes al tipo y nivel de recursos de las UP, así como generar bases para su análisis, promover acciones de organización, participación de actores sociales y diseño de políticas diferenciadas que abonen al desarrollo de zonas rurales marginadas como en los municipios de Suchixtlahuaca y Coixtlahuaca. El objetivo fue analizar las características de las unidades de producción familiar ovinas de dos municipios de la Mixteca Oaxaqueña.

Material y métodos El estudio se realizó en los municipios de Coixtlahuaca y Suchixtlahuaca ubicados en la región de la Mixteca, el primero se ubica entre los paralelos 17°38’ y 17°49’ N; los meridianos 97° 09’ y 97° 25’ O; altitud entre 2,000 y 2,900 msnm; Suchixtlahuaca se ubica entre los paralelos 17° 43’ y 17° 72’ N; los meridianos 97°22’ y 97° 36’ O; altitud entre 2,000 y 2,900 msnm (Figura 1). Estos municipios se caracterizan por un clima templado subhúmedo con lluvias en verano, presentan un clima templado a frío, la temperatura promedio es de 15.6 °C con una precipitación de 500 a 1,000 mm anuales(15,16).

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Figura 1: Lugar de estudio, San Juan Bautista Coixtlahuaca y San Cristóbal Suchixtlahuaca, Oaxaca, México

Se muestra la División política estatal 1:250000.201¨2’, escala 1:250000(17)

En ambos municipios la vegetación es muy escasa, existiendo árboles de encino, enebro, sabinos, plantas silvestres y cactáceas, así como guaje (Leucaena leucocephala), huizache (Vachellia farnesiana), mezquite (Prosopis laevigata) y morera (Morus spp) que sirven de alimento para el ganado ovino. El clima que predomina en la mayor parte del año es templado, en invierno la temperatura desciende drásticamente(15,16). El sistema hidrográfico de Suchixtlahuaca es muy escaso, al norte de la población se encuentra el río Grande y al sur se encuentra el río de la Cruz, el cual únicamente tiene agua en tiempos de lluvia(15), para el caso de Coixtlahuaca se cuenta con el río La Culebra el cual tiene poca afluencia(16). Coixtlahuaca presenta un grado de marginación alto, el 64.72 % de la población se considera indígena, Suchixtlahuaca reporta un grado de marginación medio y 65.59 % de su población se considera indígena(17). La investigación se basó en una metodología mixta, desarrollada en un periodo de estudio de agosto de 2017 a febrero de 2018, empleando como caso de análisis a productores de ovinos bajo sistema familiar. Como no se conocía el número de unidades de producción y la localización de los productores, se utilizó un muestreo no probabilístico denominado método de la bola de nieve(18) obteniendo una muestra de 29 productores. Se utilizó un cuestionario estructurado en dos apartados:

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1) Datos socio-económicos. Se registraron las variables género, años de experiencia en la actividad, edad, escolaridad, principal fuente de conocimiento técnico para manejo del rebaño, carácter de la unidad de producción, tenencia de la tierra, tipo de sistema productivo y principal actividad económica. 2) Datos del sistema productivo. Teniendo variables como inventario ganadero, raza, fin zootécnico, destino de la producción, estrategia alimentaria, infraestructura, manejo sanitario, acceso a programas de gobierno y diversificación de la producción. Esta información fue respaldada y triangulada a través de la observación participativa de los productores que conformaron el estudio. Los sistemas de producción ovina (SPO) familiares se clasificaron en tres estratos los cuales son diferentes entre sí en términos de su acceso a los mercados y sistema productivo(19,20): a) Subsistencia. En este sistema, la alimentación es a base de pastoreo de gramíneas y leguminosas en agostadero. En época de estiaje a los ovinos se les proporciona rastrojos y pajas cosechadas en la época de lluvias; ofrecen sal común y sal mineral esporádicamente, y presenta un manejo sanitario deficiente. Cuentan con un corral de encierro. Los animales representan un ahorro para el productor, con ventas esporádicas. En este sistema también se tomaron en consideración las UPO (unidades de producción ovinas) que cuentan con un corral de encierro en donde los animales permanecen todo el día y son alimentados con rastrojos y pajas de mala calidad. b) Transición. En estas los ovinos son alimentados con pastoreo en agostadero, potreros manejados de forma extensiva, complementan la alimentación con suplementos, presentan un manejo preventivo sanitario en el rebaño, tienen un acceso al mercado, pero presentan dificultades para lograr una articulación eficiente, debido al intermediarismo. c) Consolidada. Se distingue como una actividad intensiva, bajo dos manejos. En el primero, los animales se encuentran estabulados y la alimentación se les proporciona en el comedero, se ofrecen ensilados, henos, alimento balanceado y raciones integrales; la estrategia de alimentación se realiza de acuerdo a la etapa fisiológica de los animales. En el segundo grupo manejan sus animales en pastoreo intensivo de forrajes mejorados y cerco eléctrico, siendo común la suplementación con concentrados. En ambos grupos existe un calendario de sanidad animal y un sistema de registros. Tienen sustento suficiente en la producción propia y acceso a mercados locales. Sin embargo, esto es posible debido a los apoyos gubernamentales de fomento ganadero y otras fuentes de ingreso que también perciben.

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El análisis de la información se realizó mediante estadística descriptiva y análisis de varianza por medio del paquete estadístico Infostat y la observación participante sirvió para triangular y contextualizar el análisis.

Resultados y discusión Se tuvo un registro de 29 productores, 66 % (19) pertenecientes al municipio de Coixtlahuaca y 34 % (10) al municipio de Suchixtlahuaca. Se catalogaron 86 % (25) unidades productivas bajo un sistema de subsistencia, localizándose 60 % (15) en Coixtlahuaca y 40 % (10) en Suchixtlahuaca, solo 14 % (4) se catalogaron en transición ubicándose en Coixtlahuaca (Cuadro 1); cabe señalar que el total de unidades de producción solo emplean como fuerza de trabajo la mano de obra familiar. Cuadro 1: Municipios y sistemas de producción de ovinos Suchixtlahuaca Coixtlahuaca Total Sistema de producción FA FR (%) FA FR (%) FA Subsistencia 10 100 15 79 25 Transición 0 0 4 21 4 Total 10 34 19 66 29

FR (%) 86 14 100

FA= Frecuencia absoluta; FR= Frecuencia relativa.

Datos socioeconómicos La edad promedio de los productores es de 55.5 años, de manera porcentual se identificaron 62 % (18) productores adultos catalogados dentro de los 20 a 59 años y 38 % (11) reportan una edad de 60 años o más, lo cual concuerda con lo reportado por Hernández et al(19) quienes señalan que el promedio de edad de los jefes de hogar es de 52.6 años en las unidades de pequeña producción ovina. Si bien, los propietarios de las unidades de producción en promedio tienen una edad avanzada, en éstas participan los hijos, los cuales han heredado el conocimiento en la cría de ovinos y caprinos, aunque eso no garantiza que sigan ejerciendo la actividad cuando a corto o mediano plazo los padres les hereden sus unidades. Por lo cual, es importante pensar en el relevo generacional para afrontar los grandes retos para mantener estos sistemas bajo la perspectiva de conservar los agroecosistemas combinando especies de valor económico y de uso (mercado y cultura), no descuidando el autoconsumo basado en las preferencias alimentarias del grupo y la conservación o resiliencia de los recursos naturales de la región. En cuanto a la distribución por género, se observa que el 97 % (28) son varones y 3 % (1) está representado por productoras mujeres, si bien, la partición de la mujer en la cría de ovinos se ha reportado frecuentemente sobre todo en los sistemas de producción subsistencia, para este caso el manejo del territorio y el sistema de alimentación, se considera

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pesado para las mujeres o niños, que hacen esta labor sólo cuando el hombre se emplea en otras actividades. La distribución de los productores según el nivel de escolaridad, denota que en los SPO de subsistencia el 48 % (12) de los productores cuentan con estudios de primaria, 32 % (8) estudiaron la secundaria, 12 % (3) no cuentan con estudios y 8 % (2) el bachillerato, datos que son consistentes con los sistemas de producción familiares ovina de subsistencia(17,18). Para el caso de los sistemas de transición se observa un 50 % (2) con estudios de secundaria y 25 % (1) de productores de estudio de nivel bachillerato y profesional, considerando estos datos en años de escolaridad se tiene un promedio de 6.8 y 11.7 en los sistemas de subsistencia y transición respectivamente, dato que coincide con lo señalado por Pérez et al(20) que al incrementar los años de escolaridad se incrementa la tecnificación de los sistemas de producción. Por otro lado(10) se señala que la actividad agropecuaria en las zonas rurales, es manejada principalmente por campesinos con un bajo nivel de escolaridad y de especialización, lo cual coincide con lo reportado en este estudio. En este sentido se pude señalar que los municipios en estudio están catalogados de alta y media marginación, siendo territorios entrampados en carencias sociales entre ellas el rezago educativo, lo que dificulta el acceso a niveles de escolaridad que les permitan mejorar su especialización o capacitación, aunado a ello se tiene una mayor dependencia de las actividades agropecuarias, conocimientos que son heredados por familiares, y que no requieren de una educación formal pero si de conocer y comprender su territorio a partir de sus interacciones y el aprovechamiento de sus bienes tangibles e intangibles para su reproducción social. El promedio de años dedicados a la ovinocultura es de 28.1 años, lo cual remarca la tradición arraigada de estas comunidades en la producción de ovinos. Cabe señalar que en los SPO de transición se observa un promedio de 29.5 años de experiencia en la producción ovina (± 2.18) y en los de transición una experiencia promedio de 19.5 años (± 5.45). Siendo un factor común entre los productores, es que incursionaron en la actividad debido a que algún familiar ya la desarrollaba, es decir, dan continuidad a la actividad de sus antecesores continuando con una tradición, a pesar de que, en ocasiones se les presentan eventualidades en su producción (problemas sanitarios, bajo precio a la venta, etc.). Del total de productores, 65.5 % (19) tienen como única actividad económica las labores del campo mezclando la agricultura y la ganadería, siendo la producción ovina la principal fuente de ingresos. En el caso de los productores de subsistencia 52 % (13) se identifican como campesinos que viven de la agricultura y el ganado, 20 % (5) sólo como ganaderos, 24 % (6) como comerciante, para el caso de los productores en transición sólo 25 % (1) refiere la agricultura y la ganadería como su actividad principal y 50 % (2) como comerciante (Cuadro 2), datos que concuerdan con lo señalado por otros autores(10,21) quienes refieren que los

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pequeños productores agropecuarios diversifican sus estrategias de ingresos, ocupando las actividades agrícolas, ganadería ovina y el comercio, los primeros lugares. Cuadro 2: Actividades principales de los ovinocultores, clasificados de acuerdo al sistema de producción adoptado Sistema de producción ovina Subsistencia FA FR (%)

Transición FA

FR (%)

Agricultor/Ganadero

13

52

1

25

Ganadero

5

20

0

0

Construcción

1

14

0

0

Comerciante

6

24

2

50

Maestro

0

0

1

25

Ocupación principal

FA= Frecuencia absoluta; FR= Frecuencia relativa.

En cuanto a la tenencia de la tierra se registró un 88 % (22) de productores de subsistencia hacen uso de tierras comunales y 12 % (3) tienen un régimen de pequeña propiedad, los productores en transición el 100 % (4) hacen uso de tierra comunales, datos que se contraponen a lo reportado por Pérez et al(20) que reporta que los sistemas en transición y comerciales se registra mayor uso del régimen de pequeña propiedad; esto puede deberse a que la región de la mixteca posee una conformación histórica de comunidades agrarias, siendo la principal forma de la tenencia de la tierra es comunal(22), por lo cual se pudiera señalar que la mixteca es un territorio como un espacio socialmente construido, más que como un espacio geográfico, lo cual permite el acceso y uso de algunos recursos de las tierras bajo ciertas reglas; tal es el caso del uso de los agostaderos para el pastoreo libre entre los ovinocultores que pastorean en un misma zona durante todo el año, no considerando la capacidad de carga del agostadero.

Datos del sistema productivo Con referencia al inventario ganadero en las unidades productivas identificadas se registraron 1,222 ovinos, teniendo un promedio de tamaño de rebaño de 42 cabezas con una desviación estándar de s= 43. En particular a nivel de municipio, Coixtlahuaca reportó una media de 23.58 (± 11.16) y Suchixtlahuaca de 68.50 (± 12.54), para el tipo de sistema de producción de subsistencia el promedio de inventario fue de 50.08 (± 8.10) y de transición 15.50 (± 19.83). La tenencia de muchos o pocos animales está relacionada con el tipo de sistema productivo que son factibles de implementar mejoras tecnológicas. Siendo más difícil producir cambios en los pequeños productores, al presentar generalmente, sistemas

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productivos rudimentarios, con escasa infraestructura, dificultad por el acceso al crédito y baja escolaridad, bajo este criterio los SPO de subsistencia observados presentan un inventario mayor, esto puede deberse al tipo de sistema alimentario que ocupan este tipo de unidades que es mediante pastoreo con el uso de los bienes naturales del territorio, lo cual permite que sea una actividad de bajo costo, a diferencia de los SPO en transición donde se implementan mayor tecnologías y los costos se incrementan por el manejo que realizan dentro del rebaño. El fin zootécnico de las unidades de producción es la venta en pie del ganado para carne, en los SPO de subsistencia la venta se realiza a bulto, el precio lo impone el introductor sin considerar el peso de los animales, aunado a que en este sistema no se lleva registro de los pesos, en los SPO de transición se tiene un promedio de peso final a la venta de 35 kg. El 55.1 % (16) de las unidades de producción tiene como raza principal el ganado criollo o cruzas derivadas de éste, al categorizar estos datos por sistema de producción se observa que en el de subsistencia el 56 % (14) poseen ganado criollo o cruzas de este con otra raza comercial, 40 % (10) Pelibuey o cruza de éste con otra raza, para el caso de las UPO en transición se tiene un 50 % (2) que tienen como base genética a la raza criolla o cruza de este con otra raza, también se registró la raza Pelibuey y Dorper cada uno con un 25 % (Figura 2). Figura 2: Genotipos ovinos existentes en los sistemas de producción ovina de subsistencia y transición en los Municipios de Coixtlahuaca y Suchixtlahuaca, México 25

Razas

Pelibuey cruzado Pelibuey

0

Dorper cruzado

0

Dorper

0

12 4 25

Criollo cruzado

25

Criollo

25

8

0

28

10

20

Transición

30 40 Porcentaje

48

50

60

Subsistencia

También se observa la introducción de razas comerciales, se denota la persistencia de ganado criollo; en este sentido Díaz y Valencia(23) refieren que el uso de razas locales o criollas han sido adaptadas y conservadas por los pequeños productores, dado el uso sostenible de los cultivos propios del territorio que hacen estos animales, siendo una fuente para la alimentación humana y animal; haciendo uso del territorio para desarrollar su actividad ganadera.

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En cuanto a infraestructura el 100 % (29) cuenta con un corral de encierro para los ovinos, de manera general las unidades de producción cuentan con una infraestructura básica, donde el 83 % (24) están construidos con material de la región (maderos de mezquite y encino), y 17 % (5) con herrería de los cuales el 40 % (2) son productores en transición, el total de este tipo de productores poseen comederos y bebederos dentro de sus corrales, no así en el caso de los productores de subsistencia donde ninguno posee comederos y solo 76 % (19) cuenta con bebederos dentro de sus corrales; esto pude deberse a que los animales pastorean durante todo el día, y solo llegan a pernoctar a sus corrales, por lo cual los productores no consideran la necesidad de implementar un bebedero. Este tipo de instalaciones coincide con lo citado por Cuellar et al(24), quienes refieren que en la producción ovina de tipo familiar las instalaciones son de tipo rústico construidas con materiales propios de la región, lo anterior recalca el uso de los bienes naturales o de provisión de los servicios ecosistémicos del territorio que realizan los ovinocultores, por otro lado, los corrales que contaban con herrería un 60 % correspondían a programas sociales, el resto era material reciclado que puede considerare como acciones que buscan los ovinocultores para reducir sus costos de producción manteniendo su cultura productiva. En el Cuadro 3, se observa que 88 % (22) de los productores de subsistencia emplean el pastoreo como estrategia alimentaria, el cual se desarrolla entre las 8 de la mañana y las 6 de la tarde durante todos los días del año, llevando a los animales por la mañana al agostadero y regresándolos por la tarde al corral, y un 12 % (3) basa la alimentación del ganado en forraje y grano; este mismo porcentaje corresponde a los productores con régimen de pequeña propiedad, que al carecer del uso de extensiones de tierra se ven en la necesidad de ofrecer la alimentación en corral; así mismo, es importante señalar el impacto alimentario a través de forrajes de tipo arbóreo-arbustivo como el guaje (Leucaena leucocephala), huizache (Vachellia farnesiana), mezquite (Prosopis laevigata) y morera (Morus spp) de gran palatividad para los ovinos, ya que, este forraje natural mantiene porcentajes de proteína cruda alta por la presencia de leguminosas en este sistema de producción(25), aunado a que constituyen un recurso natural renovable, que al ser manejadas en forma racional son productivas y ambientalmente estables por tiempo indefinido; aunado a que son terrenos comunales que significan un ahorro en un insumo principal para la producción de ganado. Con respecto a los sistemas en transición el 50 % basa su alimentación en ofrecer forraje al ganado, 25 % (1) ofrece a su ganado dieta integral y 25 % (1) en pastoreo más dieta integral, es decir, el 100 % de estos productores ofrecen alimento en corral; esto puede deberse a que este tipo de sistemas poseen un mayor conocimiento, capacitación técnica y recursos económicos para invertir en su sistema productivo. Cabe señalar que sólo 19 (66 %) de productores realizan rotación de agostadero, siendo estos de tipo de subsistencia, sin embargo, esta rotación no se hace mediante una estrategia técnica-productiva, sino con referencia al uso del territorio y cambios de veredas donde pastan los animales, sin considerar la carga animal; permaneciendo los rebaños durante todo el año en un área o región, lo cual no permite un periodo de descanso prolongado para el renuevo y regeneración de las 1018


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vegetación, este escenario hace necesario replantear el pastoreo como una actividad planeada que permita aprovechar mejor los servicios ecosistémicos planificando el pastoreo considerando: la cantidad de forraje que proporciona la vegetación, los animales que van a aprovechar mejor ese forraje, la disminución del tiempo de pastoreo, animales a vender cada año, considerando los eventos productivos y reproductivos del rebaño. Cuadro 3: Características generales de las unidades de producción ovina de subsistencia y transición Subsistencia

Categoría

Transición

FA

FR (%)

FA

FR (%)

Región

22

88

2

50

Convencional (herrería, otro)

3

12

2

50

Comedero

0

0

4

100

Bebedero Comercio Autoconsumo Comercio/autoconsumo Intermediario Mercado local No vende Dieta integral Forraje Forraje/grano Pastoreo Pastoreo/dieta integral

19 21 1 3 20 4 1 0 0 3 10 0

76 84 4 12 80 16 4 0 0 12 40 0

4 3 0 1 0 4 0 1 2 0 0 1

100 75 0 25 0 100 0 25 50 0 0 25

Pastoreo/forraje/grano

12

48

0

0

Rotación de potreros

Si

19

76

0

0

No

6

24

4

100

Tenencia de la tierra

Comunal

22

88

4

100

Pequeña propiedad

3

12

0

0

Si

0

0

3

75

No

25

100

1

25

Si

24

96

4

100

1 22

4 88

0 1

0 25

3

12

3

75

Corral Infraestructura dentro del corral Destino de la producción

Comercialización

Estrategia alimentaria

Vacunación Desparasitación

No Diversificación de Si la producción No ganadera FA= Frecuencia absoluta

FR= Frecuencia relativa.

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De acuerdo con Lasanta(26) el pastoreo planificado tiene efectos beneficios para el ecosistema, como lo son: el estercolado, el crecimiento de especies de bajo porte y la disminución de material vegetal seco, que es combustible para los incendios. En este sentido se deja ver el uso de los recursos naturales por los productores en virtud de que los productores hacen usufructo de tierras comunales enmarcadas dentro de su territorio para entrelazar sus medios de vida. Por otro lado, si esta estrategia no se realiza de manera adecuada conlleva a la degradación de la vegetación, la mayor erosión de los suelos, y el deterioro de su fertilidad y estructura, disminuyendo la disponibilidad de forraje para el alimento del ganado. Por lo que se refiere al destino de la producción se registró que en los SPO de subsistencia 84 % (21) se destina a la venta de ganado en pie, 12 % (3) se destina a la venta en pie y autoconsumo, y 4 % (1) solo al autoconsumo, para el caso del sistema en transición el 75 % (3) se destina a la venta en pie y 25 % (1) a la venta en pie y autoconsumo, datos que coinciden por lo citado por Vázquez(11) que refiere que los pequeños rumiantes se utilizan para la venta como para el autoconsumo, siendo adaptados a la cultura rural y culinaria de México para la elaboración de platillos tradicionales, como lo es la barbacoa para el caso de la mixteca oaxaqueña. Así mismo, y de acuerdo con Samper(4) los sistemas familiares cumplen una función tangible y otra intangible; para este caso se identifica como tangible el dinero que el productor obtiene de la venta de sus animales, el alimento por el autoconsumo y en muchos casos el abono que les sirve para completar su ciclo productivo en la cosecha; la función intangible tiene que ver con parte de la cultura alimenticia (barbacoa principalmente) considerado como un platillo de festividades familiares y religiosas que se trasmite y enriquece inter-generacionalmente formando parte sus propias dinámicas socioculturales. Por otro lado, de acuerdo con Partida(2) se puede referir que la ovinocultura desarrollada en los municipios de estudio es de tipo familiar en relación a que se maneja con mano de obra familiar, se pastorea en terrenos comunales, emplea métodos tradicionales transferidos de padres a hijos y el rebaño sirve como un medio de vida; una vida contenida dentro de un territorio con su paisaje, naturaleza y costumbres que han venido reproduciendo el sistema de producción ovina. Al contrastar el acceso al mercado se observan diferencias entre los sistemas de producción (P<0.05); se observa que en los SPO de subsistencia el 80 % (20) se realiza con intermediarios, solo un 16 % (4) realiza esta comercialización en un mercado local y los de transición el 100 % (4) vende en mercados locales (Cuadro 3), siendo adquiridos por intermediarios, barbacolleros, engordadores u otros productores. Este panorama puede estar entrelazado con el bajo nivel educativo, la falta de recursos, organización e información por parte de los productores de subsistencia, lo que se traduce en una marcada inequidad en el acceso al mercado, bajo precios de sus productos impuestos por introductores y baja retención del valor generado, no así en los productores en transición.

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Así mismo, en el Cuadro 3 se observa que sólo los SPO en transición reportaron vacunar en un 75 % (3), sin embargo, al cuestionar sobre el tipo de vacuna empleada desconocían la vacuna aplicada aunado a que es una práctica que reportan realizar de manera inusual; la desparasitación interna es una actividad más empleada por los productores registrando para el caso de SPO en transición el 100 % (4) realiza esta actividad, mientras que los SPO de subsistencia lo realiza el 96 % (24), pocos son los productores que realizan otra actividad sanitaria como la aplicación de vitaminas y minerales en su ganado. Lo descrito coincide con lo citado por Cuéllar et al.(24) quienes refieren que las producciones de tipo familiar presentan escasas prácticas de control sanitario y mínimo manejo, lo cual incide en los bajos niveles de producción y productividad, consecuencia de ello bajos ingresos en la economía de los productores. Por otro lado, sólo el 6.8 % (2) de los productores entrevistados han accedido a programas gubernamentales, siendo estos de transición. La falta de acceso a estos programas por los productores principalmente de subsistencia puede deberse al bajo nivel educativo, falta de información y difusión de estos programas, así como a la falta de institucionalidad, programas específicos, políticas diferenciadas, asistencia técnica, investigación y financiamiento focalizada hacia este tipo de productores demarcando el grado de rezago que presentan los municipios en estudio. Con respecto a la diversificación de la producción agropecuaria un 79 % (23) productores la realiza, en los SPO de transición solo el 25 % (1) diversifica su producción a diferencia de los SPO de subsistencia donde el 88 % (22) la diversifica, se observa que la especie que reporta mayor crianza son las aves de corral donde su empleo es 100 % para el autoconsumo (huevos o carne), el resto reporta la cría de porcinos, bovinos y equinos, siendo sus usos para el trabajo y/o autoconsumo; para el caso de los equinos se emplean como animales de trabajo, lo mismo para algunos bovinos que sirven para las labores agrícolas (Cuadro 3 y Figura 2).

Conclusiones e implicaciones En los municipios estudiados la ovinocultura se clasifica predominantemente en un sistema de subsistencia el cual responde a una lógica de economía campesina, hacen uso de los bienes y servicios que les provee el territorio, como zonas de pastoreo y recursos zoogeneticos. La ovinocultura es medio de vida y una actividad tradicional que cumple funciones socioeconómicas, ambientales y culturales en el territorio. Sin embargo, existen factores limitantes como la edad avanzada de los productores, su bajo nivel educativo, el desconocimiento o poca participación en programas gubernamentales, la falta de organización y acceso a eficientes canales de comercialización, impacta de manera sustancial en la baja productividad y rentabilidad de la actividad ovina. Si bien se identificaron SPO en transición, fue en un pequeño porcentaje, por lo cual, se considera hace falta impulsar

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políticas públicas que permitan el desarrollo de las zonas rurales marginadas. Estas deben tener como eje rector la organización y asociatividad de pequeños productores familiares para la innovación, transferencia de tecnología, acceso a financiamiento y a mercados locales, dado que existe una urgencia en solventar temas de pobreza e inseguridad alimentaria. Conflicto de interés Los autores declaran no tener conflicto alguno de interés sobre la publicación de este manuscrito. Literatura citada: 1. SADER. Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural. Atlas agroalimentario 2012-2018. 2019. https://nube.siap.gob.mx/gobmx_publicaciones_siap/pag/2018/AtlasAgroalimentario-2018. Colsultado 20 jul, 2019. 2. Partida de la Peña J, Braña V, Jiménez S, Ríos R, Buendía R. Producción de carne ovina. México: Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. 2013. 3. Moreno DC, Grajales HA. Caracterización de los sitemas de producción ovinos de trópico alto en Colombia: Manejo e indicadores productivos y reproductivos. Rev Med Vet Zoot 2017;64(3):36-51. 4. Samper M. Sistemas territoriales de agricultura familiar. IICA, Ed. San José, Costa Rica. 2016. 5. SAGARPA, & FAO. Agricultura familiar con potencial productivo en México. http://www.sagarpa.gob.mx/programas2/evaluacionesExternas/Lists/Otros%20Estudio s/Attachments/42/Agricultura%20Familiar_Final.pdf . Consultado 2 feb, 2022. 6. CONEVAL. Consejo Nacional de Evaluación de la Política de Desarrollo Social. Medición de la pobreza en entidades federarivas. https://www.coneval.org.mx/coordinacion/entidades/Oaxaca/Paginas/principal.aspx. Consultado 2 feb, 2022. 7. SIACON NG. Sistema de Información Agroalimentaria de Consulta. Pecuario Estatal 2020. México: Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera, SADER. https://www.gob.mx/siap/documentos/siacon-ng-161430. Consultado 20 mar, 2022. 8. UTM. Universidad Tecnológica de la Mixteca. Diagnóstico Regional de la Mixteca. Oaxaca: Comité de Planeación para el Desarrollo del Estado. 2017. 9. Romero F. Economía y vida de los españoles en la Mixteca Alta: 1519-1720. México, DF: Instituto Nacional de Antropología e Historia. 1990. 1022


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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5277 Revisión bibliográfica

La hipocalcemia en la vaca lechera. Revisión

Carlos Fernando Arechiga-Flores a* Zimri Cortés-Vidauri a Pedro Hernández-Briano a Renato Raúl Lozano-Domínguez a Marco Antonio López-Carlos a Ulises Macías-Cruz b Leonel Avendaño-Reyes b

a

Universidad Autónoma de Zacatecas. Unidad Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia. El Cordovel, Enrique Estrada, Zacatecas, México. b

Universidad Autónoma de Baja California. Instituto de Ciencias Agrícolas. Mexicali, B.C. México.

*Autor de correspondencia: arechiga.uaz@gmail.com

Resumen: Los niveles de calcio (Ca) disminuyen en sangre y citosol al momento del parto, alterando la transmisión del impulso nervioso, la contracción muscular y la actividad de las células inmunes. En el sistema nervioso el Ca participa en la conducción de estímulos. En el sistema muscular disminuye la contracción causando alteraciones en músculo liso, útero y glándula mamaria. En el útero hay retención y almacenamiento de fluidos y desechos uterinos, con complicaciones bacterianas. En el sistema inmune, es importante la función de los neutrófilos y se manifiesta con una disminución de células dedicadas a la fagocitosis predisponiendo a mastitis y metritis. En la hipocalcemia bovina se distinguen dos presentaciones: clínica y subclínica. En la clínica (valores de Ca inferiores a 5.5 mg/dl) se altera la homeostasis con

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pérdida de apetito, decúbito y letargo. La hipocalcemia subclínica es más común (Ca entre 8.0 y 5.5 mg/dl), y no se altera la homeostasis, pero si se reduce la contracción muscular y la función inmune. El tratamiento se basa en la aplicación de calcio vía oral en vacas de pie, y vía endovenosa en las vacas postradas. La prevención depende de la inclusión de raciones que contengan sales aniónicas con lo cual se favorece el estímulo de mantener los niveles de Ca sanguíneos para controlar el nivel de cationes y aniones. Además, se puede administrar Ca vía oral. La homeostasis de calcio en la lactancia es regulada por la hormona serotonina, que estimula a la hormona paratiroidea y la reabsorción ósea en los osteoclastos. Palabras clave: Hipocalcemia, Vaca lechera, Homeostasis, Calcio, Serotonina, Metritis.

Recibido: 22/02/2019 Aceptado: 12/03/2020

Introducción El periodo de transición de la vaca lechera comprende 3 semanas antes y 3 semanas después del parto(1) y ocurren varios cambios fisiológicos en la obtención de nutrientes para el proceso de parto, expulsión de membranas fetales y producción de calostro y leche. Por ello, los niveles circulantes de calcio (Ca) disminuyen en sangre y citosol(2,3). La homeostasis o autoregulación del Ca normalmente utiliza el siguiente mecanismo de retroalimentación: disminuye la concentración del calcio ionizado (iCa2+), estimulando a la glándula paratiroides a secretar la hormona paratiroidea (PTH). La PTH se une a sus receptores hormonales en riñones y tejido óseo. En los riñones, la PTH incrementa la reabsorción renal de Ca así como el incremento en la producción de 1,25-dihidroxivitamina D, la forma activa de la vitamina D(4). La vitamina D, estimula a las células epiteliales del intestino para incrementar el transporte activo de Ca(5). Si el calcio en la dieta es insuficiente para generar la homeostasis, el mecanismo se dirige al tejido óseo(4). Las vacas lecheras, inician lentamente la reabsorción del Ca del tejido óseo, pero la demanda acelerada de la glándula mamaria, induce una hipocalcemia clínica(2). La glándula paratiroidea (PTH), participa en la homeostasis del Ca, pero existe también la función de la proteína paratiroidea (PTHrP), secretada en glándula mamaria(6). La hormona serotonina se encarga de estimular la producción de la proteína PTHrP(7). El Ca sérico está presente en tres formas: calcio iónico (iCa2+) o libre (50 % del calcio total), unido a proteínas (aproximadamente 40 %) y en forma de complejos con aniones (10 %). El iCa2+ es el único calcio biológicamente activo. El calcio participa en la función nerviosa, muscular e inmunitaria(8-10). A nivel nervioso, participa en la conducción de los estímulos. A

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nivel muscular, en la contracción muscular, y en la parte inmunitaria, con la función de las células inmunes. Por lo tanto, las vacas con hipocalcemia alteran estas funciones dependiendo de la severidad en la disminución del calcio. Existen dos tipos de hipocalcemia: 1) clínica y 2) subclínica. El propósito de ésta revisión es evaluar en forma sucinta la incidencia de la hipocalcemia, así como sus consecuencias en la función inmune, metritis y mastitis(11-13).

Hipocalcemia La hipocalcemia es una enfermedad metabólico-nutricional, causada por la disminución del Ca sanguíneo. Generalmente ocurre después del parto, su presentación puede ser clínica y subclínica.

Hipocalcemia clínica La hipocalcemia clínica también conocida como fiebre de leche o paresia puerperal, se caracteriza por un desequilibrio momentáneo en la regulación de la concentración del calcio (Ca) en sangre entre 48-72 h postparto. Los niveles séricos de Ca disminuyen hasta 5.5 mg/dl, con la subsiguiente alteración en la homeostasis(14-15). Esta enfermedad ocasiona grandes pérdidas económicas en las unidades de producción lechera, fundamentalmente debido al costo de los tratamientos, las complicaciones secundarias y las muertes que ocasiona(13). Entre los factores de riesgo de la hipocalcemia se consideran: 1) la edad de la vaca, 2) la demanda elevada de Ca para producir calostro y leche, 3) la dieta consumida durante el periodo de transición. Los animales recuperados de un cuadro de hipocalcemia puerperal, producen 5 a 15 % menos leche en esa lactancia(14-15). Es decir, se altera la homeostasis del Ca(16), afectando principalmente a vacas altas productoras, mostrando pérdida de apetito, decúbito y letargo. Su incidencia varía de 5 a 7 %(14-21) y se incrementa conforme transcurren las lactancias. El calcio se relaciona con la contracción muscular. Durante la fiebre de leche no se mantienen la contracción y el tono muscular en los sistemas gastrointestinal y cardiovascular, pudiendo causar la muerte del animal. La función inmune disminuye(2,22), y se incrementa el riesgo de enfermedades del postparto como mastitis, retención de membranas fetales (RMF), metritis y desplazamiento de abomaso(11-14,23-26). Los signos clínicos de la hipocalcemia se dividen en tres fases(11). En la fase I, la vaca no presenta paresia, incluso puede pasar inadvertida, sus signos son tenues y transitorios; se muestra hipersensible, nerviosa, excitable, con temblores musculares, anorexia, ataxia y debilidad general. Algunas vacas pierden peso rápidamente y arrastran sus miembros traseros. El animal evita caminar o desplazarse, no se alimenta, la temperatura corporal puede ser normal y puede permanecer varias horas en ese estado. Algunas vacas presentan signos clínicos de hipocalcemia similares a los descritos, pero sin haber parido. Esta alteración generalmente se presenta después de períodos de estrés o disminución del consumo de materia seca. Esta

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condición es más común en vacas en estro o celo, con severos trastornos digestivos o mastitis tóxica severa. Puede presentarse hipocalcemia transitoria en vacas con anorexia y baja motilidad intestinal(17). La fase II, (podrómica), presenta depresión moderada a severa, parálisis parcial y el signo característico de echarse con el cuello doblado y con la cabeza dirigida hacia el flanco. La tetania observada en la primera fase, avanza a imposibilidad para levantarse, paresia y decúbito prolongado, extremidades frías, hocico seco y temperatura superior a la normal (36.5 a 38 °C); pulso arterial débil, ruidos cardiacos, apenas audibles y moderada frecuencia cardiaca (80/min). Se detecta ausencia de movimientos ruminales que pueden conducir a estados de agotamiento secundario. La fase III, es la más severa. El animal presenta decúbito lateral completo. Depresión cardiaca severa y pulso irregular (casi imperceptible), respiración superficial disminuida. Los animales sin una terapia establecida, mueren en pocas horas, con presentación de un estado de choque. El diagnóstico de fiebre de leche se basa en la historia del animal, edad de la madre y concentración sérica del calcio. La disminución sérica de los niveles de magnesio y fósforo se pueden asociar con eosinopenia y linfopenia (hiperactividad adrenal), pero estos últimos no son específicos. Es necesario realizar el diagnóstico diferencial con esteatosis hepática, endometritis séptica, mastitis y acidosis ruminal aguda.

Hipocalcemia subclínica Se presenta al disminuir el Ca sanguíneo a niveles menores de 2.00 a 1.38 nM, pero se mantiene la homeostasis(14). La concentración normal de Ca es de 8.5 a 10 mg/dl (2.1 a 2.5 nM). Puede iniciar 12-24 h después del parto, cuando se registra la menor concentración de Ca, y se incrementa a mayor número de lactancias, llegando a incidir hasta en un 50 % de las vacas(2,14,20,27-28). Es por ello, que la hipocalcemia subclínica es más costosa(29-30). La disminución en Ca sanguíneo se relaciona con la transmisión de impulsos nerviosos que conducen a una menor contracción muscular; con menor motilidad ruminal y abomasal, con el subsiguiente desplazamiento del abomaso y menor consumo del alimento(14,31). Por ejemplo, con la reducción del nivel sanguíneo del Ca a 7.5 y 5 mg/dl, se disminuye la motilidad abomasal de las vacas en un 30 a 70 %, respectivamente(32). Sus efectos en la contracción muscular también previenen el cierre efectivo del conducto del pezón mamario (teta), lo cual contribuye a la presentación de mastitis, y sus consecuencias biológicas y económicas(13-14). Además de la relación del Ca con la contracción muscular, el Ca también afecta la función inmune y la secreción de insulina(12). La función de los neutrófilos disminuye, al disminuir la concentración citosólica de calcio ionizado (iCa2+) en las células mononucleares de la sangre periférica(2,33). Por lo cual, la severidad del problema se manifestará con desórdenes secundarios relacionados con producción y reproducción, como

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retención de membranas fetales y metritis(12,30-33). El iCa2+ corresponde aproximadamente al 50 % del calcio total, el restante se encuentra unido a proteínas y es biológicamente inactivo. Las vacas con hipocalcemia subclínica disminuyen la secreción de insulina, e incrementan la concentración sanguínea de glucosa(3,33-35). Debido a que se reduce el ingreso de glucosa en los tejidos periféricos, como sucede en el período de resistencia a la insulina durante el posparto de la vaca lechera(36). El citosol de las células pancreáticas requiere iCa2+, que disminuye durante la hipocalcemia, para la liberación de insulina(35-37). La disminución de insulina permite la liberación de la hormona lipasa, responsable de participar en la lipólisis. Lo anterior, incrementa la concentración plasmática de ácidos grasos no esterificados (NEFA)12,20,23,27,37-39) con su correspondiente riesgo de cetosis(23-25) por elevación de los cuerpos cetónicos: acetona, β-hidroxibutirato y ácido acetoacético en el torrente circulatorio.

Función inmune El sistema inmune contiene células y moléculas con capacidad de reconocer y eliminar a los microorganismos invasores o extraños; es regulado por medio de la concentración citosólica de calcio iónico(8-10). La unión [Antígeno-Receptor] de la célula inmune, desencadena una serie de eventos que se caracterizan por el aumento de iCa2+ en el citosol y agotamiento de las reservas de iCa2+ en el retículo endoplásmico; esto se continúa con la obtención de iCa2+ adicional proveniente del espacio extracelular(40). La hipocalcemia reduce la concentración citosólica de iCa2+ en las células mononucleares de la sangre, reduciendo también la función inmune(2). Las bombas ATPasa para iCa2+ de los retículos sarcoplásmico y endoplásmico regulan la entrada y reposición de iCa2+ en el retículo endoplásmico(41). El incremento citosolico de iCa2+ se necesita para la adhesión de los neutrófilos a las células endoteliales, su transmigración hacia los tejidos, quimiotáxis y fagocitosis(42). Esto se podría alterar en los casos de disminución del iCa2+ extracelular. Además, para las funciones de las células inmunes también se requiere el control en la magnitud, la amplitud y la duración del destino de iCa2+ en la célula inmune(43). La inmunidad puede ser innata y específica.

Inmunidad innata La inmunidad innata se activa rápidamente y constituye la primera defensa inmune al iniciar la infección. Depende de fagocitos como neutrófilos polimorfonucleares, macrófagos y células epiteliales mamarias. Los macrófagos identifican y reconocen los patógenos extraños, producen citocinas (interleucina-1γ, interleucina-6 y factor de necrosis tumoral-α) para iniciar la respuesta inmune, así también, reclutan neutrófilos polimorfonucleares. Además, fagocitan y eliminan a los patógenos invasores y constituyen un puente entre la respuesta innata y la respuesta específica a través del complejo mayor de histocompatibilidad clase II, para preparar células T(44). Después del inicio de la respuesta inflamatoria, las células predominantes son los neutrófilos polimorfonucleares, los cuales por medio de la circulación

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sanguínea se dirigen por quimiotaxis, a localizar el lugar de invasión(45). Los neutrófilos polimorfonucleares, así como los macrófagos, engloban y eliminan a los microorganismos extraños. En los fagocitos activados se desencadena el estallido oxidativo (estallido respiratorio) por medio de la activación de la enzima nicotinamida-adenina-dinucleótido fosfato (NADPH) que cataliza la reducción de oxígeno hacia el anión superóxido, extremadamente tóxico para los microorganismos extraños. Finalmente, los microorganismos extraños son eliminados por exocitosis. En la hipocalcemia(12,22) se reduce la función de los neutrófilos, se disminuye el porcentaje de neutrófilos dedicados a la fagocitosis(3,12,22,33-34), se debilita la respuesta celular mononuclear al estímulo antígenoactivado(2) y se reduce la respuesta del estallido oxidativo después de la incubación con bacterias patógenas(3). En los neutrófilos de vacas con hipocalcemia subclínica, se ha observado que el nivel citosólico de iCa2+ se reduce más rápidamente que en vacas normocalcémicas, por consiguiente, la afluencia de calcio no es suficiente para mantener y utilizar el iCa2+ citosólico, o reaprovisionar los depósitos del retículo endoplásmico, o los dos. Esto conlleva a una disminución de su capacidad para fagocitar y eliminar a las bacterias patógenas(3). La reducción de la respuesta inmune conduce a la manifestación de otras infecciones de origen bacteriano como mastitis(23-24) y metritis(12,46-48).

Inmunidad específica Depende de anticuerpos, macrófagos y linfocitos T y B que reconocen microorganismos específicos(47). Esta inmunidad se activa en caso de persistir la infección. Las células T se subdividen en linfocitos T colaboradores y linfocitos T citotóxicos. Las células colaboradoras producen citocinas, como interleucina (IL-2) e interferón gamma (IFN-γ), cruciales en la respuesta inmune. Las células T citotóxicas reconocen y eliminan células infectadas con un antígeno, así como a las células inmunes predecesoras o células dañadas, que, al estar presentes, incrementan la susceptibilidad de la infección. Los linfocitos B se diferencian en células plasmáticas que producen anticuerpos o inmunoglobulinas (Igs): IgG1, IgG2 e IgM, o células de memoria(47).

Metritis La metritis (metritis puerperal) es una complicación bacteriana posparto que puede ser causada por una menor contracción del músculo uterino (miometrio), facilitando el ingreso y proliferación de bacterias en el útero, o por una menor actividad de las células inmunes. Ambos factores causados por la hipocalcemia. Esta infección puede conducir a consecuencias negativas en la función reproductiva durante el período posparto(48-49). En los primeros 65 días postparto, el porcentaje de gestación a primer servicio se ha encontrado en 39.4 % en vacas con diagnóstico de metritis, 38.7 % en vacas con endometritis clínica y 51.4 % en las vacas sin infección uterina(50). La función inmune se compromete antes de la

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metritis. Los neutrófilos circulantes en éstas vacas han presentado disminución de glicógeno en el momento del parto, y los monocitos estimulados por la bacteria Escherichia coli han reducido la expresión del factor de necrosis tumoral-α(51). La metritis se caracteriza por aumento del tamaño uterino, por descargas uterinas acuosas color rojo obscuro y de olor fétido, asociadas con decaimiento, inapetencia, frecuencia cardiaca elevada, fiebre y disminución en la producción de leche(52-54). Existen factores predisponentes como la retención de las membranas fetales (RMF)(55), la maceración fetal y distocias(53-58). La incidencia de metritis varia de 2.2 a 37.3 %(59). A nivel de hato, los factores de mayor riesgo para la presentación de la metritis son el tamaño del hato (mayor en hatos grandes), época del año (mayor en noviembre y abril), número de parto (mayor en animales de tres partos o menos), distocia y retención placentaria(60-61). El proceso de la infección es como sigue: después del parto, el cérvix y el canal cervical permanecen abiertos durante algunos días para la expulsión de los fluidos y los desechos del útero, por medio de la contracción de la musculatura uterina(62-65). Este proceso es más eficiente en vacas normocalcémicas vs hipocalcémicas(60,66-69). Las vacas hipocalcémicas son más propensas a la retención y al estancamiento de fluidos, y desechos uterinos, y por consiguiente a un mayor riesgo de complicaciones bacterianas(60,66-69). El estancamiento de fluidos y desechos es un excelente medio para la multiplicación bacteriana(70-73). La abertura del cérvix permite la entrada de bacterias al útero, aunque su presencia no necesariamente desarrollará la infección. En la mayoría de las vacas se han aislado bacterias después del parto(60,74-75), pero se controla con la acción de los neutrófilos y otros leucocitos(57-60,67,76-79). Los cuales emigran hacia el lumen uterino como respuesta a la presencia de bacterias, y generalmente son capaces de controlar las poblaciones bacterianas hasta eliminar la infección. La vaca permanece sana y realiza su periodo posparto normal: producción de leche, y una nueva concepción y gestación. Lo anterior, sin embargo, no siempre sucede. En algunas vacas con hipocalcemia subclínica(12), los neutrófilos no detienen la infección, crecen las poblaciones bacterianas y las hembras presentan descargas purulentas y fétidas, características de metritis(80-81). En el diagnóstico de gestación por medio de palpación rectal, el útero presenta un aumento de tamaño y la inflamación de éste, suprime el crecimiento y desarrollo folicular postparto(7982) . Las vacas presentan fiebre y permanecen deprimidas e inapetentes. La falta del consumo adecuado de alimento predispone a la presencia de otros desórdenes como desplazamiento de abomaso y el complejo hígado graso/cetosis. Sí la inflamación continua, generalmente progresa hacia una endometritis, la cual compromete enormemente la fertilidad de la vaca. Las vacas con hipocalcemia subclínica presentaron menor tasa de gestación y mayor intervalo del parto a la concepción en comparación a las vacas normocalcémicas; el riesgo de metritis disminuye con niveles altos de Ca en sangre(12).

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Mastitis Se reconocen dos modelos de transmisión de la mastitis: mastitis ambiental y mastitis contagiosa(83).

Mastitis ambiental Algunos microorganismos normales del ambiente como Escherichia coli, Klebsiella spp, Enterobacter spp, Serratia spp, Pseudomona spp, Proteus spp y algunas bacterias grampositivas como Streptococcus uberis y Streptococcus dysgalactiae, son los involucrados en provocar la mastitis ambiental(84-87). La vaca utiliza inmunidad innata para combatir a la mastitis ambiental, con barreras físicas como el esfínter del pezón; barreras químicas como la queratina y la lactoferrina, y componentes del sistema inmune como los macrófagos, las células dendríticas, los mastocitos, los neutrófilos, los eosinófilos y las células naturales asesinas (NKC´s)(88-93). La hipocalcemia afecta al canal del pezón y a los neutrófilos. Puede influir sobre el sistema inmune a través de la secreción de cortisol durante el parto. El canal del pezón es la primera línea de defensa contra la mastitis debido a que es el camino por el cual los patógenos pueden ingresar a la glándula mamaria. El canal se sella entre los ordeños y durante el período seco mediante un tapón de queratina derivado del revestimiento del epitelio estratificado del canal. Probablemente, la función principal de este tapón ceroso sea establecer una barrera física para prevenir la penetración bacteriana. El pezón dispone de músculos en su esfínter que lo mantienen cerrado entre una ordeña y otra. Después del ordeño, se necesitan dos horas para la contracción del esfínter y cierre del canal del pezón(94). El calcio, disminuye al momento del parto, tanto en la circulación sanguínea como en los depósitos internos de las células sanguíneas(2). Normalmente, el nivel de calcio se reestablece en pocos días. En las vacas con hipocalcemia, se acentúa ésta disminución, lo que conduce a otras alteraciones vinculadas con el Ca. En las vacas con hipocalcemia subclínica probablemente el esfínter del pezón permanece distendido durante más tiempo debido a una ineficiente contracción muscular causada por la deficiencia de Ca. Aunado a ello, al iniciar la lactancia, las vacas permanecen postradas durante periodos largos, en comparación a las vacas normocalcémicas. Esto facilita el ingreso de patógenos ambientales a través del canal del pezón, que llegan a la cisterna de la glándula mamaria, en donde proliferan y por consiguiente inducen la mastitis(95). La lactoferrina es una proteína que ejerce diferentes funciones relacionadas con la inmunidad innata, se sintetiza en los neutrófilos(96) y presenta gran afinidad por el hierro (Fe; actividad quelante), por lo que se une al hierro libre y lo reduce. Los microorganismos requieren Fe para su crecimiento(97-99), su efecto bacteriostático impide la proliferación bacteriana(100-101), aunque la lactoferrina también puede actuar como bactericida(102). En la hipocalcemia se reduce la función de los neutrófilos(3,22), y disminuye la actividad de la lactoferrina, generando una mayor incidencia de mastitis en vacas hipocalcémicas.

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La hipocalcemia puede reducir la función inmune a través del cortisol al momento del parto. El feto inicia el parto en la vaca, estimulando al eje hipotálamo-hipófisis-adrenal e incrementando la secreción de cortisol. El cortisol cambia la ruta esteroidogénica, en lugar de dirigirla hacia la síntesis de progesterona (P4), la orienta hacia la síntesis de estradiol (E2). Como resultado, se reduce la síntesis de progesterona y se incrementa la de estradiol, induciendo el parto. La secreción de cortisol aumenta considerablemente en las vacas con hipocalcemia. La secreción de cortisol es mayor en vacas hipocalcémicas que en las vacas normocalcémicas(103). Además, el cortisol es considerado un agente imuno-supresivo muy potente y probablemente aumente la inmunosupresión observada en la vaca durante el periparto(104), con el subsiguiente riesgo de incidencia de mastitis.

Mastitis contagiosa Los microorganismos involucrados en la mastitis contagiosa son: Staphylococcus aureus, Streptococcus agalactiae, Arcanobacterium pyogenes, Mycoplasma spp(105-106). La difusión de la bacteria responsable de la infección, se presenta durante el ordeño, por prácticas como el uso compartido de toallas para lavar y secar ubres, por medio de manos contaminadas de los ordeñadores y uso de las pezoneras del ordeño mecánico sin desinfectarse entre vaca y vaca. El empleo de guantes o toallas individuales, así como el ordeño en forma separada y el ordeño de las vacas infectadas hasta el final, con previa desinfección de las unidades de ordeño, ayuda a prevenir la infección(107-109).

Tratamiento El tratamiento debe aplicarse inmediatamente. La mejor opción es aplicar calcio por vía oral en las vacas que aún permanecen de pie. El nivel de calcio sanguíneo se incrementa en el transcurso de 30 min después de su administración(110), y se mantiene elevado durante 4 a 6 h(110-111). El tratamiento endovenoso incrementa rápidamente los niveles de calcio sanguíneo, pero esta elevación puede ser extremosa y potencialmente peligrosa, pudiendo ocasionar complicaciones cardiacas fatales, por lo cual no es recomendable administrarlo en vacas que aún permanecen de pie(112). Posterior al tratamiento endovenoso el nivel de Ca sanguíneo se reduce nuevamente a concentraciones menores a lo normal; por consiguiente la vaca vuelve a mostrar hipocalcemia en un lapso de 12 a 18 h(112-113). Incluso, la dosificación de Ca por vía endovenosa suspende la capacidad del animal para movilizar el Ca necesario y cubrir los requerimientos en los momentos críticos(111-113). Experimentalmente, la arritmia inducida con atropina se ha revertido alternando estados de hipercalcemia e hipocalcemia en las vacas lecheras(114). Para vacas en las fases II y III de la enfermedad clínica, se debe administrar de inmediato, 500 ml de solución de gluconato de calcio al 23 % vía intravenosa lenta. Esto proporciona 10.8 g de calcio elemental, lo cual es suficiente para corregir la deficiencia de calcio total en la vaca (4-6 g). La administración de Ca por vía endovenosa es poco

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recomendable(115). En vacas que responden favorablemente al tratamiento, es importante reforzarlo con administración vía oral 12 h después de su recuperación, para evitar recaídas(111).

Prevención La hipocalcemia se previene manipulando la dieta y administrando calcio por vía oral(113-119).

Manipulación de la dieta Se administran dietas con bajo nivel de calcio (LCD) y se ajusta la ración para cubrir las necesidades nutricionales considerando la diferencia catión-anión en la dieta (DCAD). La alimentación con LCD conduce a una hipocalcemia transitoria, con la subsiguiente reabsorción del tejido óseo e incremento de la absorción del intestino delgado e incrementos en la disponibilidad del calcio(120). Raciones con 8 a 10 g de calcio por día, producen efectos favorables para el propósito mencionado(120). La utilización de sales aniónicas para reducir la hipocalcemia se basa en su carácter acidógeno, que provoca acidez digestiva y metabólica, y genera condiciones óptimas para la circulación de Ca en el organismo(121-122). Otra estrategia alimenticia, para reducir la incidencia de hipocalcemia consiste en suministrar una ración deficiente en Ca antes del parto. Esto causa un balance negativo de Ca en la vaca antes del parto y estimula la secreción de la hormona paratiroidea (PTH) y de la 1,25dihidroxivitamina D promoviendo la homeostasis del Ca al parto. En campo, se recomienda proporcionar raciones preparto con niveles reducidos de Ca (aproximadamente 0.5 % de Ca)(123-124). La acidificación del pH en rumen e intestino conduce al incremento de la solubilización del Ca; la acidosis promueve la activación de la paratohormona (PTH), y ésta a su vez participa en la absorción del Ca intestinal(124-125). La acidez aumenta la función de los osteoclastos, encargados de la resorción ósea, transfiriendo iCa2+ de los huesos a la circulación sanguínea e incrementando la excreción de Ca en la orina(125-127). Las vacas alimentadas con una dieta DCAD negativa en el preparto, incrementan la concentración sanguínea de iCa2+(127). En condiciones normales, el organismo mantiene un pH entre 7.35 y 7.45(128), a través de diversos mecanismos físico-químicos reguladores, como son: los sistemas amortiguadores (buffer o tampón) del plasma (bicarbonatos y proteínas) y el tejido óseo. Existen otros reguladores fisiológicos como la eliminación de CO2 por vía respiratoria en detrimento de los bicarbonatos, la eliminación de ácidos por vía renal y la reabsorción de bicarbonatos. La concentración de iones (miliequivalentes), establecen una igualdad en los diferentes medios, la suma de aniones (iones cargados negativamente con carácter ácido) es igual a la suma de cationes (iones cargados positivamente con carácter básico). Con base en que los iones Na+, K+ y Cl- (iones biodisponibles que no se pueden metabolizar en formas más simples) determinan el equilibrio ácido-base del medio plasmático y la función acidógena de los sulfatos (SO= ; acidifican directamente los fluidos biológicos)(129), estos

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cuatro iones se toman en cuenta para el cálculo del balance catión-anión de la materia prima y la formulación de dietas para vacas secas(117-118,125). Mediante el cálculo de la diferencia catiónica y aniónica en la dieta (DCAD) se puede formular la dieta sobre el equilibrio iónico y pH del medio plasmático(117-118). La DCAD se define como la diferencia entre los cationes y los aniones. Al alimentar vacas con una dieta DCAD negativa a vacas secas al final de la gestación se incrementan los aniones (SO4= y Cl-), por lo que se altera la capacidad amortiguadora sanguínea y se acidifica la sangre(125). En respuesta, el organismo libera cationes (H+) para neutralizar los aniones y mantener la electroneutralidad. Esto provoca la disminución del pH y genera acidez en la orina y mayor excreción de Ca; el nivel de iCa2+ en la circulación sanguínea se reduce y estimula la secreción de PTH y ésta a su vez participa en la formación activa de la 1,25 dihidroxivitamina D3 (1,25(OH)2 D3) y en la movilización de Ca óseo(4,130) con el incremento de la concentración de iCa2+ en sangre(123-125,130). Además, las vacas alimentadas con dietas DCAD negativa, incrementan sus concentraciones de serotonina(127), la cual es importante para la función de la glándula mamaria durante la lactancia. Con base en lo anterior, la utilización de DCAD reduce la incidencia de hipocalcemia(34,116-118,124,131-132), con el subsiguiente incremento en la función leucocitaria y en la salud reproductiva(34). Un problema de las sales aniónicas es su baja palatabilidad, ya que reducen el consumo de alimento y predisponen a otros desórdenes alimenticios como la baja ingestión de energía en el período de transición. Afortunadamente, las nuevas DCAD son más palatables y evitan esta situación. Otra desventaja es su costo, pero se debe analizar el costo-beneficio de su utilización(133-137).

Administración de calcio por vía oral Se ha demostrado el efecto favorable del calcio vía oral, para la prevención de la hipocalcemia en vacas lecheras, incluso teniendo acceso a raciones con sales aniónicas o en hatos con baja incidencia de casos de fiebre de leche(119). Cuando el animal consume menos Ca del requerido, se incrementa la absorción del Ca. Por el contrario, cuando el animal consume más Ca del requerido, la absorción del Ca disminuye(138). Los eventos que causan los cambios en la absorción eficiente del Ca, se inician con cambios en el Ca plasmático pero dependen del control del metabolito activo de la vitamina D3, conocido como la 1-25dihidroxivitamina D3 [1-25-(OH)2 D3]. A pesar de que existe evidencia de la absorción preduodenal de Ca, la mayor absorción de Ca ocurre en el duodeno o parte alta del intestino delgado(139). La transferencia de Ca a través de las vellosidades intestinales ocurre por transporte facilitado y es iniciado por el 1,25-(OH)2 D3, que entra al enterocito por medio de difusión celular y se une a su receptor en el citoplasma celular(140). El complejo receptor 1,25(OH)2 D3 se traslada hacia la fracción de cromatina en el núcleo celular y éste complejo hormona-receptor sintetiza más ARN mensajero y proteínas específicas que regulan el transporte del Ca.

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Existen varios componentes que limitan la biodisponibilidad y absorción del Ca. Los oxalatos, que pudieran reducir la cantidad de Ca en henos y alfalfas, o niveles bajos de fósforo (P) en la dieta, así como niveles altos de fluoruro de magnesio, concentración de lípidos en la dieta, o por ácidos nucleicos producidos por bacterias o paredes celulares bacterianas(138). Existen compuestos como el cloruro de calcio (CaCl3) que tienen la capacidad de mantener la concentración de calcio sanguíneo(110-111), esto se debe a su biodisponibilidad y su habilidad para estimular la respuesta ácida en la vaca, la cual incrementa su propia movilización de calcio(110). Una buena absorción se obtiene con 50 g de calcio elemental disueltos en 250 ml de agua. Sin embargo, se debe tener cuidado con la dosificación del calcio. Existe el riesgo de una aspiración y resulta muy cáustico para los tejidos de las vías respiratorias altas(110). El propionato de calcio se absorbe lentamente, probablemente porque no incrementa la acidez. La administración de 75 a 125 g disueltos en agua y propilenglicol, ofrece buenos resultados(110-111). El carbonato de calcio disuelto en agua es otra presentación que se ha evaluado, sin resultados satisfactorios ya que no incrementa el nivel de calcio sanguíneo(110), probablemente debido a su baja biodisponibilidad. Además, el carbonato de calcio produce una respuesta alcalogénica, la cual actúa de manera opuesta a las sales aniónicas e impide la movilización de calcio óseo. Para facilitar la dosificación de calcio se ha estudiado el uso de bolos con cloruro y sulfato de calcio. El bolo se administra inmediatamente después del parto y 12 h después. Con este tratamiento se ha incrementado la concentración iónica de calcio plasmático(134-136). Este bolo tiene la ventaja de ser palatable, no se desperdicia el Ca, no hay riesgos de aspiración y la liberación del calcio es más lenta y eficaz. La aplicación de calcio por vía subcutánea no se recomienda debido a que causa irritación y necrosis en los tejidos(11).

Serotonina La serotonina regula la fisiología de la glándula mamaria durante la lactancia. Se sintetiza en varios tejidos del organismo a partir del aminoácido L-triptófano, por acción de la enzima triptófano hidroxinasa (TPH) para transformarlo en 5-hidroxitriptófano (5-HTP). La descarboxilasa convierte el 5-HTP en serotonina(137-140). En roedores, la serotonina se sintetiza en intestino y otros tejidos(141-144), viaja por torrente circulatorio y actúa en la glándula mamaria. La glándula mamaria posee receptores para serotonina(145-148). Además, expresa a la enzima TPH(147) y sintetiza serotonina durante la lactancia(148-151). La serotonina estimula la síntesis y secreción de la proteína relacionada con la hormona paratiroidea (PTHrP) en glándula mamaria(145-146;151-157) y participa en la expresión de los receptores sensibles al calcio (CaSR) durante la lactancia(158-160). La PTHrP se secreta en la circulación materna y actúa sobre las células óseas para estimular la reabsorción ósea en los osteoclastos, liberando calcio en la circulación sistémica(142), con destino hacia glándula mamaria(160). La adición de 5-HTP, el precursor de serotonina, a la ración alimenticia, durante el período de transición gestación-lactación en roedores, incrementa la concentración circulante de

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serotonina, PTHrP y Ca, así como el contenido de Ca en leche(151). La PTHrP, a diferencia de la PTH, actúa como un regulador parácrino y se ubica en la circulación durante la lactancia o hipercalcemia humoral(160). Por lo tanto, al igual que la PTH, la PTHrP actúa como un regulador hormonal del Ca y es importante para la homeostasis y movilización de Ca durante el parto y lactancia(161-162). Además, el PTHrP se detecta en sangre únicamente durante la lactancia. Disminuye su producción, su concentración plasmática y la preservación de la masa ósea(159). La nula concentración sérica de PTHrP durante la lactancia, se restaura con la aplicación de 5-HTP en el transcurso de 1 h(146). Ello demuestra la importancia de 5-HTP en la producción de PTHrP durante la lactancia y en el incremento del Ca sanguíneo(152-153). La CaSR identifica variaciones del calcio libre extracelular, se unen sus iones y se establece el vínculo para la respuesta celular en varios órganos (163-167). Durante la lactancia, se inhibe la producción de PTHrP y se estimula el transporte de calcio hacia la leche, se activa con el incremento de calcio en la circulación(158,168). Por lo tanto, la glándula mamaria actúa como un órgano sensible al calcio durante la lactancia, que responde a los cambios en su concentración extracelular, principalmente a través del receptor sensible al calcio. El cual identifica la concentración de Ca en la circulación sanguínea y en conjunto con la PTHrP regula su nivel en la sangre(159). La serotonina ayuda a mantener la homeostasis del calcio en la lactancia. La PTHrP libera el calcio del tejido óseo hacia la circulación, y activa a los CaSR, que presentan retroalimentación negativa sobre la PTHrP. En consecuencia, se suspende la estimulación sobre los osteoclastos, es decir, se disminuye su liberación del tejido óseo. La CaSR también promueve el transporte de calcio sanguíneo a leche. Por consiguiente, reduce el Ca en sangre y causa una mayor secreción de PTHrP en las células epiteliales mamarias, aumentando la reabsorción de calcio. Por lo tanto, la glándula mamaria regula sus propios requerimientos de calcio bajo un sistema de retroalimentación negativa (159) que le permite mantener sus requerimientos de calcio durante la producción láctea. En el ganado bovino productor de leche, puede presentarse un proceso similar a los roedores. Hay expresión de receptores de serotonina en el epitelio mamario(144,169). La concentración circulante de serotonina en el primer día de la lactancia se ha correlacionado positivamente con el nivel circulante de Ca en vacas lecheras(153-156), así como en la mayor parte de la lactancia(170). La aplicación intravenosa de 5-HTP, el precursor de la serotonina, administrado al final de la lactancia en vacas Holstein no gestantes(157) y al final de la gestación en vacas preñadas(148-151), ha incrementado el nivel sistémico de serotonina y calcio, y ha disminuido la eliminación de calcio por orina, aumentando la concentración de calcio en leche y calostro. El efecto de la serotonina es independiente a la hormona paratiroidea(151). Además, la PTHrP ha sido identificada previamente en el sistema circulatorio de la vaca(170-172).

Conclusiones La hipocalcemia puede presentarse en el periparto por alteraciones en la homeostasis del calcio, cuando la concentración sanguínea y citosólica del Ca disminuye. La hipocalcemia

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puede presentarse en forma clínica y subclínica. La reducción del calcio conlleva a una disminución de la función inmune, y de las contracciones del músculo liso, incrementando el riesgo de metritis y mastitis, entre otras alteraciones. La hipocalcemia clínica se trata con calcio vía endovenosa y la hipocalcemia subclínica con calcio vía oral. La prevención requiere de la adición de sales aniónicas en la ración y la adición de calcio por vía oral. Además de inducir una leve hipocalcemia preparto para estimular la secreción de la hormona paratiroidea (PTH) y de la 1,25-dihidroxivitamina D y así inducir la homeostasis del Ca después del parto. La absorción eficiente del Ca depende del nivel de Ca plasmático y del metabolito activo de la vitamina D3, denominado 1,25-dihidroxivitamina D3 [1-25-(OH)2 D3]. Durante la lactancia, la serotonina participa en mantener la homeostasis del calcio por medio de la síntesis y secreción de la proteína relacionada con la hormona paratiroidea (PTHrP), y este efecto es independiente a la acción de la hormona paratiroidea. Literatura citada: 1. Drackey JK. Biology of dairy cows during the transition period the final frontier? J Dairy Sci 1999;82:2259-2273. 2. Kimura K, Reinhardt TA, Goff JP. Parturition and hypocalcemia blunts calcium signals in immune cells of dairy cattle. J Dairy Sci 2006;89:2588-2595. 3. Martinez N, Sinedino LDP, Bisinotto RS, Ribeiro ES, Gomes GC, Lima FS, et al. Effect of induced subclinical hypocalcemia on physiological responses and neutrophil function in dairy cows. J Dairy Sci 2014;97:874-887. 4. Horst RL, Reinhardt TA. Vitamin D metabolism in ruminants and its relevance to the periparturient cow. J Dairy Sci 1983;66:661-678. 5. Goff JP. Calcium and magnesium disorders. Vet Clin North Am Food Anim Pract 2014;30:359-381. 6. Moseley JM, Kubota M, Diefenbach-Jagger H, Wetthenhall RE, Kemp BE, Suva LJ, et al. Parathyroid hormone-related protein purified from a human lung cancer cell line. Proc Natl Acad Sci USA 1987;84:5048-5052. 7. Horseman ND, Hernandez LL. New concepts of breast cell communication to bone. Trends Endocrinol Metab 2014;25:34-41. 8. Saris NE, Carafoli E. A historical review of cellular calcium handing, with emphasis of mitochondria. Biochem (Mosc) 2005;70:187-194. 9. Parekh AB. Cell biology. Cracking the calcium entry code. Nature 2006;441:163-165. 10. Vig M, Kinet JP. Calcium signal in immune cell. Nat Immunol 2009;10:21-27.

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Cuadro 1: Niveles sanguíneos de calcio (Ca) en vacas lecheras expuestas a distintos tratamientos y condiciones del sistema de producción País

Tratamiento

No. de animales

Ca (mg/dl)

Argentina

Control Tratamiento3

240 280

7.11 9.32

Estados Unidos de América

Control4 Tratamiento5

México

Control

10

Tratamiento

10

Sistema: Intensivo Silvopastoril

256 354

10.96 + 0.06 9.35 + 0.09

76

2.0-2.6 mmol/L

Preparto: 1986-20026 2003-2011

471 270

2.37 + 0.14 2.29 + 0.18

Posparto: 1986-2002 2003-2011

1041 766

2.35 + 0.14 2.27 + 0.12

Raza: Holstein Jersey Guernsey

49 62 41

7.85 7.49 8.06

España y Uruguay

Chile

Chile

Costa Rica

Colombia

Producción láctea: Baja

Hipocalcemia subclínica

Hipocalcemia clínica

RMF1 (%) 9.4 6.0

3.8 4.3

80 % (8/10) 40 % (4/10)

Vacas caídas (%) 12.5 0.6

Ref2

173

82 % 30 %

174

0% (0/10) 0% (0/10)

175

176

51 %

26

177

178

27 (55 %) 31 (50 %) 18 (44 %)

2 (4 %) 8 (13 %) 0 (0 %)

Etapa:

179

180

Preparto 2.14 + 0.10 Posparto 2.39 + 0.10 Alta Preparto 2.42 + 0.11 Posparto 2.40 + 0.12 1 RMF= Retención de membranas fetales (%). 2 Ref=Referencias bibliográficas. 3 Tratamiento: mezcla de sales minerales (150g Cl2Ca, 150g NHSO4, 29g MgO2). 4 Control= Dieta con +50 meq/kg; 5Dieta con -250meq/kg. 6Periodos (años).

1053


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Cuadro 2: Comparación de incidencia de casos de hipocalcemia subclínica e hipocalcemia clínica en hatos lecheros de distintos países País

Raza

No. de animales

Hipocalcemia Niveles plasmáticos subclínica (%) de calcio (mg/dl)

Hipocalcemia clínica (%)

Ref.1

Costa Rica (Pastoreo)

Holstein Jersey Guernsey

49 62 41

7.85 7.49 8.06

27 (55) 31 (50) 18 (44)

2 (4) 8 (13) 0 (0)

180

Costa Rica

Raza: Jersey

No. de partos 1 2 3 4 5 6

Hipocalcemia subclínica (%) 25 41 49 51 54 42

Hipocalcemia clínica (%) 1 4 6 10 8 13

181

(Pastoreo)

No. de animales 454 447 291 166 72 32

Estados Unidos

Holstein

No. de partos

Hipocalcemia subclínica (%)

Hipocalcemia clínica (%)

182

1 2 3 4 5 6

53 42 78 44 47 63

6 13 2 29 29 25

(Estabulado)

México

Holstein

No. de partos 1-2 3-4 5-6 7-8 >9

(Estabulado)

1

Índices de riesgo RFM2 Hipocalcemia 0.68 1.33 1.57 1.65 1.12

Ref= Referencia bibliográfica. RMF=Retención de membranas fetales.

2

1054

0.31 0.32 5.80 3.37 2.14

183


https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5217 Nota de investigación

Comportamiento productivo y valor nutricional del pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT-115, a diferente edad de rebrote

Gloria Esperanza de Dios-León a Jesús Alberto Ramos-Juárez a* Francisco Izquierdo-Reyes a Bertín Maurilio Joaquín-Torres a† Francisco Meléndez-Nava b

a

Colegio de Postgraduados, Campus Tabasco. Periférico Carlos A. Molina. Km 3.5 carretera Cárdenas-Huimanguillo, 86500, H. Cárdenas, Tabasco, México. b

Universidad Popular de la Chontalpa. Departamento de Zootecnia. Cárdenas, Tabasco.

*Autor de correspondencia: ramosj@colpos.mx

Resumen: Se evaluó el rendimiento de forraje y valor nutritivo del pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT-115, en cinco edades de rebrote: 30, 45, 60, 75 y 90 días, en tres épocas del año: seca, lluvias y nortes. Se utilizó un diseño de bloques completos al azar con medidas repetidas, con cuatro repeticiones por tratamiento. La mayor altura se registró a partir de los 75 días, en todas las épocas, con valores de 127.1, 151.6 y 137.0 cm, en seca, lluvias y nortes, respectivamente. El rendimiento más alto de forraje (27.0 t MS ha-1) se obtuvo a los 90 días en la época de lluvias, con una tasa de crecimiento (TC) de 300.2 kg MS ha-1 día-1, 7.3 % de proteína cruda (PC) y 37.0 % de degradación in situ de la materia seca (DIMS). La relación hoja:tallo fue mayor a los 30 días de rebrote, con un valor promedio de 1.65. El contenido de PC fue mayor en la época de nortes a 30 y 45 días, con un valor promedio de 15.6 %. La DIMS fue más alta a 30, 45 y 60 días, con valores promedio de 49.3, 51.8 y 48.2 %, respectivamente. Con base al rendimiento de forraje, se recomienda el uso del pasto Cuba CT-115 para corte a 90 días de rebrote durante la época de lluvias, mientras que, por su 1055


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calidad nutricional, se recomienda su uso para pastoreo a 60 días de crecimiento después del corte. Palabras clave: Pennisetum purpureum, Rendimiento de forraje, Tasa de crecimiento, Calidad.

Recibido: 14/01/2019 Aceptado: 30/08/2021

En las regiones tropicales húmedas de México, los forrajes constituyen la fuente principal de alimento de los bovinos. Sin embargo, la cantidad de forraje disponible y su valor nutritivo varía con la época del año. Al respecto, Sosa et al(1) indicaron que en la época de lluvias se presenta la mayor producción de forraje, disminuyendo en las épocas de nortes y seca y, en consecuencia, la producción de carne o leche también disminuye. Por tanto, se hace necesario la búsqueda de especies forrajeras que satisfagan los requerimientos nutricionales de los animales asegurando un nivel de producción constante a través de todo el año(2). En la búsqueda de alternativas para solucionar dicho problema, se introdujo el pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT-115, el cual se originó en Cuba en la década de los 90s a partir de un clon obtenido del pasto King grass mediante cultivo de tejidos. Este cultivar presenta entrenudos cortos y baja altura; por tanto, tiene potencial para su utilización en pastoreo directo; además, de 4 a 6 meses de edad tiene mayor valor nutritivo, en comparación con los cultivares King grass, Camerún, Enano y Taiwán, con una alta producción de biomasa, de hasta 15 t MS-1 ha(2,3). El estudio del crecimiento y producción de forraje en las especies de interés para una determinada región, es importante, ya que permite conocer la mayor y menor disponibilidad de forraje a través del año y así poder adoptar estrategias de manejo para maximizar la producción animal(4). También se ha indicado que la estacionalidad de la TC, biomasa de hojas, índice de área foliar y altura de planta, son criterios para el manejo óptimo y sostenible de los pastos(5,6). Asimismo, la frecuencia de corte es otro factor que influye en el rendimiento de forraje de las gramíneas forrajeras(7). Otros autores(8) indicaron que el crecimiento y rendimiento estacional y anual de forraje está en función directa de las condiciones climatológicas, la fertilidad del suelo y prácticas de manejo. De ahí que cada especie de planta debe recibir un manejo estacional diferente, con la finalidad de obtener el máximo rendimiento de forraje(9). Por ello, es importante conocer el comportamiento productivo de las especies forrajeras, así como el momento óptimo de cosecha, ya que es un factor importante que determina el rendimiento de forraje y persistencia de la pradera(10).

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Para las condiciones climáticas y edáficas del estado de Tabasco no existe información sobre el comportamiento productivo del pasto P. purpureum cv Cuba CT-115. Por ello, el objetivo del presente estudio fue evaluar el rendimiento de forraje y valor nutritivo de esta especie forrajera y cultivar, a diferentes edades de rebrote, durante las épocas de seca, lluvias y nortes en un suelo cambisol en la región de la Chontalpa, Tabasco. El experimento se realizó en condiciones de temporal durante abril de 2011 a abril de 2012, en el Campo Experimental del Colegio de Posgraduados, Campus Tabasco, México, ubicado en el km 21 de la carretera Cárdenas-Coatzacoalcos. Las coordenadas son 17°59’15.6” N y 93°35’06.9” O, a 12 msnm. El clima del lugar es del tipo Am y corresponde al cálido húmedo, con lluvias en verano. La precipitación total anual es de 2,251 mm y la temperatura promedio anual de 26 °C(11). La precipitación registrada en el periodo de evaluación fue de 2,576 mm, con una distribución de 6.9, 70.3 y 22.8 % en las épocas de seca, lluvias y nortes, respectivamente, donde el mes más lluvioso fue octubre, con 723 mm; mientras que la temperatura promedio fue de 24.4 °C, con promedios de 25.6, 25.7 y 21.8 °C en las épocas de seca, lluvias y nortes, respectivamente, donde la temperatura máxima (35.3 °C) se alcanzó en el mes de abril y la mínima (16.0 °C) en diciembre (Figura 1). El suelo se clasifica como Cambisol, textura franco arcilloso, pH 5.5, MO 1.9 %, N 0.14 % y P 21.4 mg kg-1. Figura 1: Temperatura promedio mensual y precipitación registradas durante el periodo de estudio en Cárdenas, Tabasco

La pradera de pasto P. purpureum cv Cuba CT-115 en la que se realizó el estudio se sembró en 2009, en surcos espaciados a 0.80 m y 1 m entre plantas, la cual se utilizaba para pastoreo con ganado bovino. Se realizó un corte de uniformidad el 1 de abril de 2011, mediante corte manual a una altura aproximada de 10 cm. Se fertilizó con 100 kg de nitrógeno (urea), dividido en tres aplicaciones de 33.3 kg cada una; la primera se realizó en el mes de abril, la

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segunda en el mes de julio y la tercera en el mes de octubre. Las malezas se controlaron al inicio del experimento con chapeos manuales con machete. Se evaluaron cinco tratamientos, los cuales fueron edades de rebrote: 30, 45, 60, 75 y 90 días en tres épocas del año: seca (marzo-mayo), lluvias (junio-octubre) y nortes (noviembrefebrero). Los tratamientos, con cuatro repeticiones, se distribuyeron en un diseño experimental de bloques completos al azar, con medidas repetidas(12), siendo la época del año el factor de medidas repetidas, consecuentemente, durante cada época, en cada parcela experimental se realizaron muestreos sucesivos a las edades de rebrote indicadas. El tamaño de las 20 parcelas experimentales fue de cuatro surcos de 4 m de largo a 0.80 m de separación; por tanto, las dimensiones de cada parcela fue de 4 x 3.2 m, para un total de parcela de 12.8 m2, con una parcela útil de 4.8 m2, en los surcos centrales. Se evaluó la altura de planta, rendimiento de forraje, relación hoja:tallo, tasa de crecimiento (TC), contenido de materia seca (MS), proteína cruda (PC), digestibilidad in vitro de la materia seca (DIMS), fibra detergente neutra (FDN) y fibra detergente ácida (FDA). La altura de la planta se midió al momento del corte; la medición se realizó desde la superficie del suelo hasta la parte superior de hoja bandera(13). El rendimiento de forraje se estimó al cosechar a ras del suelo las plantas presentes en 4.8 m2. Del forraje cosechado se tomó una submuestra representativa de 3 kg, la cual se lavó y secó a 65 °C, durante 72 h en una estufa de aire forzado. El cálculo del rendimiento de materia seca (RMS) se realizó mediante la fórmula siguiente: RMS = RMV x % MS/100, donde RMV= rendimiento de materia verde(13). Para determinar la relación hoja:tallo se tomó una submuestra de 2 kg del forraje cosechado, la cual se separó en sus componentes hoja y tallo, los cuales se pesaron y se secaron a la misma temperatura y tiempo anteriormente indicados. La TC se calculó con la fórmula siguiente: TC = FC/t, donde TC = tasa de crecimiento (kg MS ha-1 d-1), FC = forraje cosechado (kg MS ha-1) y t = días transcurridos entre cosechas de forraje(14). El contenido de MS y PC, se determinó siguiendo la metodología de la AOAC(15). La DIMS se evaluó a las 24 h de acuerdo a la técnica propuesta por Orskov et al(16); mientras que la FDN y FDA se determinaron mediante la metodología descrita por Van Soest et al(17). Dichas determinaciones se realizaron en el Laboratorio de Ciencia Animal del Colegio de Postgraduados, Campus Tabasco. Para cada una de las variables evaluadas se realizó un análisis de varianza (ANOVA) para probar diferencias estadísticas entre los factores estudiados: tratamientos, épocas y la interacción tratamientos x época. La comparación múltiple de medias de tratamientos, épocas e interacción tratamientos x época, se efectuó mediante la prueba de Tukey, con un nivel de significancia del 5 % (α=0.05). Para las variables donde la interacción fue significativa, se empleó la guía general para analizar este tipo de efectos: efectos del factor A (tratamientos)

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dentro de cada nivel del factor B (épocas)(18). La información fue procesada utilizando el procedimiento Proc Mixed y la instrucción Slice del software SAS versión 9.4(19). Los resultados del ANOVA indicaron que existieron diferencias significativas en la interacción tratamientos x épocas en todas las variables evaluadas. La altura de la planta se incrementó conforme se aumentó la edad de rebrote, y el valor más alto (165.1 cm) se registró a los 90 días en la época de lluvias, valor que fue 10.8 y 15.4 % mayor al obtenido a 90 días en las épocas de nortes y seca, respectivamente. El rendimiento de forraje se incrementó conforme se aumentó la edad de rebrote, y la mayor cantidad de forraje (27.0 t MS ha-1) se obtuvo a 90 días en la época de lluvias. En cuanto a la relación hoja:tallo, se observó que en las tres épocas del año, los valores disminuyeron conforme se incrementó la edad rebrote, donde el valor más alto (1.79) se registró a los 30 días en la época de lluvias. El valor más alto de TC (300.2 kg MS ha-1 día-1) se obtuvo a 90 días en la época de lluvias, la TC promedio en la época de lluvias fue de 237.3 kg MS ha-1 día-1, valor que fue mayor en 105 y 148 % al promedio obtenido en las épocas de nortes y seca, respectivamente (Cuadro 1). Cuadro 1: Altura, rendimiento de forraje, relación hoja:tallo y tasa de crecimiento de Pennisetum pupureum cv Cuba CT-115, a diferente edad de rebrote en tres épocas del año Edad de rebrote (días) Época del año 30 45 60 75 90 Altura de planta (cm) Seca 59.4c 91.5b 96.0b 127.1a 147.2a c b b a Lluvias 64.4 103.8 123.3 151.6 165.1a Nortes 45.0c 64.7c 98.5b 137.0a 138.9a Rendimiento de forraje (t MS ha-1) Seca 4.0b 4.2b 3.9b 5.0b 10.7a Lluvias 5.9c 6.6c 16.3b 20.3b 27.0a Nortes 3.1c 2.9b 7.8ab 11.8a 11.3a Relación hoja:tallo Seca 1.73a 1.69a 0.79b 0.82b 0.76b Lluvias 1.79a 1.15b 0.88bc 0.72c 0.56c Nortes 1.43a 1.26ab 0.85bc 0.94bc 0.75c Tasa de crecimiento (kg MS ha-1 d-1) Seca 134.8a 92.9a 65.4a 66.8a 119.3a Lluvias 196.4bc 147.7c 272.0ab 270.9ab 300.2a Nortes 103.4ab 65.3b 129.2ab 156.9a 125.5ab abc

Valores con diferente literal en la misma fila, son estadísticamente diferentes (Tukey, P<0.05).

Con relación al contenido de materia seca (MS), se incrementó conforme se aumentó la edad de rebrote en las tres épocas del año, los mayores valores se obtuvieron a 90 días, con promedios de 23.7, 19.4 y 15.4 % en las épocas de seca, lluvias y nortes, respectivamente; 1059


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en la época seca, en las cinco edades de rebrote, los valores fueron mayores, respecto a las otras épocas, con un promedio de 19.7 %, valor que superó en 16.2 y 35.0 % a los valores promedios obtenidos en las épocas de lluvias y nortes, respectivamente. Los valores de proteína cruda (PC) disminuyeron conforme se incrementó la edad de rebrote, y los valores más altos (15.7, 12.5 y 10.4 %) se encontraron a los 30 días en las épocas de nortes, seca y lluvias, respectivamente; en la época de nortes, en las cinco edades de rebrote, los valores fueron mayores, respecto a las otras épocas, con un promedio de 13.1 %, valor que fue mayor en 50.6 y 57.8 % a los valores promedios obtenidos en las épocas de lluvias y seca, respectivamente. La DIMS se mantiene similar en las tres épocas hasta los 60 días y disminuye a partir de los 75 días de rebrote. Con relación a la FDN, los valores más bajos se observan a los 45 días en las épocas de seca y lluvias, en la época de nortes, no se encontró diferencias significativas en todas las edades de rebrote estudiadas. En cuanto al contenido de FDA, los valores se incrementaron conforme se aumentó la edad de rebrote, y el valor más alto (47.1 %) se obtuvo a 90 días de rebrote, en la época de lluvias, con un promedio de 43.2 % para dicha época. El aumento de la altura de planta conforme se incrementó la edad de rebrote es un comportamiento normal en los pastos de crecimiento erecto, lo cual ha sido reportado por varios autores(20). La mayor altura registrada en la época de lluvias se atribuyó a la mayor precipitación y temperatura ocurridas en dicha época, la cuales fueron de 1,812 mm y 25.7 °C, respectivamente, lo que favoreció la fotosíntesis y, en consecuencia, hubo mayor crecimiento de las plantas. Contrariamente, durante la época de nortes el descenso de la precipitación y temperatura (586 mm y 21.8 °C, respectivamente), así como la presencia de días cortos, vientos y nubosidad afectaron negativamente la capacidad de fotosíntesis de las plantas y, en consecuencia, disminuyó el crecimiento. Otros autores reportaron para el pasto Cuba CT-115 alturas inferiores a las encontradas en el presente estudio. Por ejemplo, Casanovas et al(21) reportaron para la época seca alturas de 31 y 53 cm a 75 y 90 d de rebrote, respectivamente. En otro estudio, Herrera et al(22) al evaluar varios clones de P. purpureum para la época de lluvias reportaron 68 cm a 60 días de rebrote y para la época seca 64 cm a 90 días. Estos mismos autores al evaluar 12 especies de P. purpureum encontraron, para la época de lluvias, alturas de 56.4 y 66.3 cm a 60 y 90 días de rebrote, respectivamente. En el presente estudio, independientemente de la época del año, se observó que, a 60 días de rebrote, el pasto Cuba CT-115 alcanzó una altura promedio de 105.9 cm, lo cual indica que es el momento óptimo para su aprovechamiento, ya que se ha mencionado que para utilizarlo mediante pastoreo directo debe tener una altura máxima de 100 cm(23). El mayor rendimiento de forraje (27.0 t MS ha-1) obtenido durante la época de lluvias a 90 días de rebrote fue superior en 139 y 151 %, con respecto al rendimiento obtenido a esa misma edad, durante las épocas de nortes y seca, respectivamente (Cuadro 2), con lo que se confirma lo señalado por otros autores de que existe una correlación positiva entre la edad de la planta y el rendimiento(24), así como con la precipitación. Los rendimientos de forraje 1060


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encontrados en el presente estudio son diferentes y superiores a los reportados por otros autores para esta misma especie y cultivar. Así, Herrera et al(22) reportaron para P. purpureum cv Cuba CT-115 un rendimiento promedio de 3.8 y 1.2 t MS ha-1, durante las épocas de lluvias y seca, respectivamente. Mientras que para ocho clones de P. purpureum se encontraron rendimientos de 2.5 y 0.47 t MS ha-1 para las épocas de lluvias y seca, respectivamente(25). Las discrepancias de resultados posiblemente se deban a las condiciones climáticas, manejo del cultivo y fertilidad del suelo donde se efectuaron dichos estudios. En el presente estudio también se observó que la distribución del rendimiento de forraje fue de 5.6, 7.4 y 15.2 t MS ha-1 para las épocas de seca, nortes y lluvias, respectivamente. El rendimiento menor de forraje durante la época seca se atribuyó a la poca precipitación registrada (178 mm), con lo que se afectó negativamente el proceso bioquímico de la fotosíntesis de la planta(24); mientras que en la época de nortes el rendimiento de forraje fue menor, en comparación con la época de lluvias, debido a las bajas temperaturas más que a la precipitación. Cuadro 2: Valor nutritivo de Pennisetum purpureum cv Cuba CT-115, a diferente edad de rebrote en tres épocas del año Edad de rebrote (días) Época del año 30 45 60 75 90 Materia seca (%) Seca

17.4b

18.4b

19.3b

19.6b

23.7a

Lluvias

14.4b

14.7b

16.2ab

17.9ab

19.4a

Nortes

10.6b

11.2ab

12.2ab

14.4ab

15.4a

Proteína cruda (%) Seca

12.5a

7.8b

7.1b

7.0b

7.4b

Lluvias

10.4a

10.9a

7.9b

7.0b

7.3b

Nortes

15.7a

15.5a

13.0b

11.2bc

10.3c

Degradación in situ de la materia seca (%) Seca

48.1ab

54.3a

49.4ab

46.7b

42.9b

Lluvias

51.3a

49.8a

45.1ab

40.2b

37.0c

Nortes

48.6a

51.3a

50.1a

39.0b

39.3b

Fibra detergente neutra (%) Seca

60.7c

62.9bc

67.4ab

70.5a

64.4bc

Lluvias

70.1b

70.0b

77.0a

79.7a

80.6a

Nortes

65.4a

68.0a

67.1a

70.8a

68.2a

1061


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Fibra detergente ácida (%) Seca

31.6c

33.6bc

39.3ab

34.3bc

43.6a

Lluvia

38.8b

40.3b

44.9ab

45.0ab

47.1a

Nortes

33.8b

34.9ab

35.9ab

36.9ab

40.8a

abc

Valores con diferente literal en la misma fila, son estadísticamente diferentes (Tukey, P<0.05).

La mayor relación de hoja:tallo obtenida a 30 días de rebrote, en las tres épocas del año, se atribuyó a la mayor cantidad de hojas presente a edades tempranas. En el presente estudio se observó que la relación hoja:tallo, considerando las tres épocas, disminuyó de 1.65 a 0.69 en las edades de 30 a 90 días, respectivamente. Un comportamiento similar al anterior fue reportado para P. purpureum, donde la relación hoja:tallo disminuyó de 1.33 a 0.77 al aumentar la edad de 33 a 90 días, respectivamente(26). La mayor TC observada durante la época de lluvia, se atribuyó a la mayor precipitación y temperaturas (1,812 mm y 25.7 °C, respectivamente) registradas durante dicha época, las cuales favorecieron la actividad metabólica de la planta, con lo que se aumentó la cantidad de fotosintatos y, en consecuencia, se incrementó la producción de MS. Contrariamente, durante la época seca, la falta de humedad limitó el crecimiento de las plantas. Por otro lado, las tasas mayores de crecimiento observadas a 60, 75 y 90 días después del rebrote, en las tres épocas del año, indican que existe un aumento del rendimiento de MS conforme avanza la edad de la planta, hasta un cierto límite, ya que, a mayor edad de rebrote, las hojas se hacen viejas y pierden su capacidad fotosintética, lo que ocasiona una reducción de la tasa de fotosíntesis y, en consecuencia, el crecimiento se ve limitado. Esta misma respuesta fue observada por Fortes et al(27), quienes para P. purpureum cv Cuba CT-115, encontraron un aumento lineal de la TC conforme se incrementó la edad de la planta. El incremento del contenido de MS conforme se aumentó la edad de rebrote, en las tres épocas del año, indica que los forrajes al madurar acumulan mayor cantidad de fibra, lo cual es un comportamiento normal que ocurre en pastos tropicales(26). Resultados similares fueron reportados al evaluar la composición química del pasto P. purpureum cv Cuba CT-115 con contenidos de 15, 17, 19 y 23 % de MS a 28, 58, 84 y 112 días de rebrote, respectivamente(28). Asimismo, Para P. purpureum cv King grass se reportaron contenidos de 12.2, 13.8, 15.2 y 17.4 % de MS a 45, 60, 75 y 90 d de rebrote, respectivamente(29). Al respecto, se ha señalado que al aumentar la edad de la planta, se incrementa la proporción de la pared celular, la cual está asociada directamente con el aumento de la MS; además, al avanzar la edad, se producen cambios en las plantas tales como disminución de la aparición de hojas, aumento de haces vasculares, pérdida del agua, menor contenido celular y mayor proporción de tallos(28,29). El mayor contenido de MS (23.7 %) observado en la época seca, en comparación con las épocas de lluvias y nortes, pudo deberse a que el estrés hídrico ocasionó mayor maduración y senescencia de hojas y, en consecuencia, hubo mayor acumulación de MS, ya que se ha 1062


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indicado que la senescencia de hojas es mayor, en comparación con la de tallos, debido a que su cubierta es más sensible y la pérdida de agua es mayor(29). La disminución del contenido de PC en la planta conforme se incrementó la edad de rebrote se atribuyó a la presencia de una menor cantidad de hoja y mayor cantidad de tallos, ya que la relación hoja:tallo fue menor conforme avanzó la edad de planta. Contrariamente, en edades tempranas al haber una mayor relación de hoja:tallo, se incrementa la concentración de PC, ya que este nutriente se encuentra en mayor cantidad en las hojas de las plantas; además, con la madurez, se incrementa la síntesis de componentes estructurales tales como celulosa, hemicelulosa y lignina y, en consecuencia, disminuye la calidad del pasto. Los resultados del presente estudio son menores a los reportados para el pasto Cuba CT-115 durante la época de lluvias, donde encontraron 14.5, 12.0 y 11.0 % de PC a 28, 56 y 84 d de rebrote, respectivamente(28). Por otro lado, se ha señalado que el nivel mínimo de PC que debe tener un forraje, para el buen funcionamiento del rumen, es del 7 %(30), por lo tanto, el pasto Cuba CT-115 cumple con lo indicado anteriormente, ya que su contenido de PC osciló de 7.0 a 15.7 %. La disminución de DIMS conforme aumentó la edad de rebrote se debió a que en las edades de 30, 40 y 60 días existió mayor cantidad de hoja y menor proporción de tallos, en comparación a 75 y 90 días, donde se observó mayor porcentaje de MS y una mayor cantidad de FDN y FDA, ya que conforme maduran los forrajes se incrementa la proporción de tallos y disminuye la de hojas y, en consecuencia, se aumenta la cantidad de carbohidratos estructurales y lignina, lo cual influye directamente en la digestibilidad y eficiencia de utilización de los forrajes por los animales(31). En este estudio, el promedio de la DIMS fue de 46.2 %, valor que se considera bajo; sin embargo para esta misma especie y cultivar a 56 días de rebrote y 24 h de incubación se reportó una digestibilidad de 50.1 %(32). Los valores promedio de FDN y FDA (75.5 y 43.2 %, respectivamente) obtenidos en la época de lluvias, son similares a los reportados por Valles et al(33), en especies del género Pennisetum, encontraron 72.2 y 44.1 % de FDN y FDA, respectivamente. En el presente estudio, los valores más altos de FDN y FDA obtenidos durante la época de lluvias a 60, 75 y 90 días de rebrote, se atribuyeron a las mayores precipitación y temperatura ocurridas en dicha época, lo cual ocasionó un mayor crecimiento de las plantas y más producción de tallos y, en consecuencia, hubo más acumulación de MS, celulosa, hemicelulosa y lignina(17). Los resultados del presente estudio confirman lo indicado en la literatura, donde se mencionaron que las gramíneas tropicales crecen y maduran rápidamente, lo que ocasiona cambios en su composición química y una disminución en su calidad nutricional. Con base en los resultados obtenidos, se concluye que el rendimiento de forraje del pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT-115, en las épocas de lluvias, nortes y seca, se incrementó conforme avanzó la edad de rebrote, con una distribución del rendimiento de 53.9, 26.2 y 19.9 %, respectivamente, y una producción total anual de 28.2 t MS ha-1. 1063


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Mientras que el valor nutritivo en términos del contenido de PC, DIMS, FDN y FDA, disminuyó con la edad del rebrote. Desde el punto de vista del rendimiento y calidad del forraje, se recomienda usar el pasto Cuba CT-115 a los 60 días de rebrote para pastoreo directo y a 90 días para corte. Literatura citada: 1. Sosa REE, Cabrera TE, Pérez RD, Ortega RL. Producción estacional de materia seca de gramíneas y leguminosas forrajeras con cortes en el Estado de Quintana Roo. Téc Pecu Méx 2008;46(4):413-426. 2. Araya MM, Boschini C. Producción de forraje y calidad nutricional de variedades de Pennisetum purpureum en la Meseta Central de Costa Rica. Agron Mesoamericana 2005;16(1):37-43. 3. Cruz R, Torres V, Herrera RS, Martínez RO. Cultivo de tejido y fitotecnia de las mutaciones de pastos tropicales. Pennisetum purpureum: otro ejemplo para la obtención de nuevos clones. Rev Cubana Cienc Agríc 1996;30(1):1-10. 4. Hernández GA, Hodgson JG, Matthew C. Effect of spring grazing management on perennial ryegrass and ryegrass-white clover pastures. 1. Tissue turnover and herbage accumulation. N Z J Agric Res 1997;40(1):37-50. 5. Da Silva SC, Hernández GA. Manejo del pastoreo en praderas tropicales. En: Velasco ZME et al, editores. Los Forrajes y su impacto en el trópico. 1ra. ed. Universidad Autónoma de Chiapas. Chiapas, México; 2010:63-95. 6. Velasco ZME, Hernández GA, González HVA, Pérez PJ, Vaquera HH. Curvas estacionales de crecimiento del ballico perenne. Rev Fitotec Mex 2002;25(1):97-106. 7. Herrera RS, Martínez RO, Cruz R, Tuero R, García M, Guisado I et al. Producción de biomasa con hierba elefante (Pennisetum purpureum) y caña de azúcar (Saccharum officinarum) para la ganadería tropical. II. Carbohidratos solubles y estructurales. Rev Cubana Cienc Agric 1995;29(2):245-252. 8. McKenzie BA, Kemp PD, Moot DJ, Matthew C, Lucas RJ. Enviromental effects on plant growth and development. In: White J, Hodgson J editors. New Zealand pasture crop science. Oxford: University Press; 1999:29-44. 9. Zaragoza EJA, Hernández GA, Pérez PJ, Herrera HJG, Osnaya GF, Martínez HP et al. Análisis de crecimiento estacional de una pradera asociada alfalfa-pasto ovillo. Téc Pecu Méx 2009;47(2):173-188.

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1066


https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5959 Nota de investigación

Evaluación bacteriana de queso artesanal Zacazonapan madurado bajo condiciones no controladas en dos épocas de producción

Jair Jesús Sánchez-Valdés a Vianey Colín-Navarro a Felipe López-González a Francisca Avilés-Nova b Octavio Alonso Castelán-Ortega c Julieta Gertrudis Estrada Flores a*

a

Universidad Autónoma del Estado de México. Instituto de Ciencias Agropecuarias y Rurales. Campus UAEM El Cerrillo, El Cerrillo Piedras Blancas. 50295, Toluca, Estado de México, México. b

Universidad Autónoma del Estado de México. Centro Universitario UAEM Temascaltepec. Temascaltepec, Estado de México, México. c

Universidad Autónoma del Estado de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Campus UAEM El Cerrillo, Toluca, Estado de México, México.

* Autor de correspondencia: jgestradaf@uaemex.mx

Resumen: Los quesos tradicionales Zacazonapan tienen características organolépticas únicas y se caracterizan por estar vinculados al territorio de origen. En el proceso de maduración se tienen numerosas variables interactivas que son responsables de los cambios físicos, químicos, biológicos y estructurales. Con el objetivo de evaluar la evolución bacteriológica de quesos artesanales durante su maduración bajo condiciones no controladas en dos épocas de producción, se colectaron muestras de leche cruda y de queso a los 0, 30, 60, 120 y 150

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días de maduración. Se determinó la presencia de mohos y levaduras (MyL), bacterias mesófilas aerobias (BMA), Staphylococcus spp. (Staph), coliformes totales (CT), coliformes fecales (CF), Salmonella spp. (Salm) y Listeria spp. (List). La carga microbiana promedio fue 9.68, 9.38, 8.55 y 8.10 log10 UFC/g de queso para MyH, BMA, Staph y CT respectivamente, así como 2.68 log10 NMP/g de queso para CF. No se detectó Salm pero si List. La evolución microbiológica del queso madurado Zacazonapan presentó conteos que superan los niveles máximos de la Norma Oficial Mexicana 243 SSA1 2010. Palabras clave: Maduración ambiental, añejamiento, evolución microbiológica, leche cruda.

Recibido: 08/03/2021 Aceptado: 07/04/2022

Los quesos tradicionales se producen a partir de un sistema complejo que da lugar a características organolépticas únicas y se caracterizan por fuertes vínculos con su territorio de origen(1). En el proceso se tienen numerosas variables interactivas que son responsables de los cambios físicos, químicos, biológicos y estructurales. Su calidad depende de factores ambientales, y de interacciones entre los microorganismos inoculados y los sustratos de cuajada que resultan de las variaciones en la calidad de la leche cruda y las condiciones de elaboración(2). La microflora láctica es de particular interés porque las actividades bioquímicas de estos organismos participan en la elaboración del queso y pueden desempeñar un papel en el desarrollo de características organolépticas durante la maduración(3); sin embargo, por su proceso de elaboración y uso de leche cruda, pueden generar brotes de intoxicaciones alimentarias(4). El queso de Zacazonapan se elabora artesanalmente con leche cruda proveniente de bovinos criollos de la región sur del Estado de México en la época de lluvias (julio-noviembre). En esta temporada la alimentación del ganado se basa en pastoreo y los quesos se consumen después de cuatro meses de maduración a temperatura y humedad relativa ambiental. Este queso ha sido descrito también como Queso Añejo de Zacazonapan(5). Conocer la evolución de los principales grupos microbianos durante la maduración de este queso y la calidad microbiológica final, puede sugerir modificaciones al proceso de maduración que mejoren la calidad sin perder ninguna de sus características. Por lo tanto, el objetivo del estudio fue evaluar la evolución bacteriológica de quesos artesanales durante su maduración bajo condiciones no controladas en dos épocas de producción. 1068


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El trabajo se realizó en siete queserías del municipio de Zacazonapan (19° 07´ 27” N, 100° 02´ 57” O y 1470 msnm). Su temperatura y precipitación media anual es de 23.0 °C y 1,041.8 mm respectivamente. El estudio se llevó a cabo al final de la temporada de producción de queso (de noviembre de 2010 a abril de 2011), el cual se le denominó como lote de “queso de secas” por las condiciones ambientales en las que es madurado. A mediados de la temporada de producción del siguiente año (de septiembre de 2011 a febrero de 2012), el lote se le llamó “queso de lluvias”. Antes de la elaboración del queso se tomó una muestra de leche de cada sitio de producción de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana (NOM) 109 (manejo y toma de muestras)(6). Las muestras se colocaron en contenedores estériles cerrados y se transportaron a 4 °C para su análisis en laboratorio de microbiología al siguiente día. Se adquirieron dos piezas de queso fresco de aproximadamente 2.0 kg de peso en ambas temporadas de muestreo y se llevaron a una quesería de la zona donde se dejaron madurar por 150 días en condiciones normales de temperatura y humedad relativa. Usando un sacabocado, de cada pieza de queso se colectaban dos muestras de 50.0 g a los 0, 30, 60, 120 y 150 días de maduración. Se utilizó cera de Campeche para sellar los huecos del lugar donde se tomaba la muestra. De cada muestra de queso se determinó la presencia de mohos y levaduras (MyL), bacterias mesófilas aerobias (BMA), Staphylococcus spp. (Staph), coliformes totales (CT), coliformes fecales (CF), Salmonella spp. (Salm) y Listeria spp. (List). Para determinar MyL, se homogenizaron 10 g de la parte central del queso + 10 ml de leche de cada muestra obtenida en 90 ml de agua peptonada al 0.1 % (por duplicado) y se prepararon diluciones decimales a partir de esta primera dilución, obteniendo las diluciones 10-2 hasta 10-7. Posteriormente, se incubaron durante 24 h a una temperatura de 25 °C(7). Para determinar BMA, Staph, CT, CF, Salm y List se colectaron 25 g de la parte central del queso + 25 ml de leche de cada muestra y se homogenizaron en 225 ml de agua peptonada al 0.1 % (por duplicado). De esta solución se realizaron diluciones decimales hasta 10-7, posteriormente se incubaron por 24 h a una temperatura de 35 °C(7). De acuerdo a NOM´s, la presencia de MyL fueron determinadas mediante el conteo en placa con agar papa dextrosa después de incubación a 25 °C por 48 h(8). Para BMA se utilizó agar triptona-extracto de levadura incubando a 35 °C por 48 h(9). Las CT se determinaron en plato mediante agar rojo violeta bilis después de incubación a 35 °C por 24 h(10). La presencia de CF se determinó mediante la técnica del número más probable, utilizando caldo lauril sulfato triptosa, después de incubar a 35 °C por 24 h(11). La determinación de Staph con agar Baird-Parker y la adición de telurito de yema de huevo, incubados 37 °C por 48 h después del crecimiento(12). Análisis para Salm en agar Salmonella Shigella incubados por 48 h a 35 °C(13) y List incubados a 35 °C por 48 h en agar Oxford(14). Los datos obtenidos se normalizaron mediante log10, se utilizó un diseño 1069


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experimental de bloques completamente al azar y se analizaron con el comando del modelo general lineal del minitab V.14(15). Cuando se observaron diferencias significativas (P<0.05) se aplicó la prueba de Tukey. La evolución de la temperatura y la precipitación en la región de estudio se observa en la Figura 1. La temperatura de maduración de los quesos de secas inicia a 24.8 °C en noviembre y finaliza con 31.8 °C en abril; las precipitaciones son casi nulas (<12 mm/mes) características propias de la época de estiaje (Figura 1a). En los quesos de lluvias la temperatura de maduración comienza con 22.1 °C en septiembre y finaliza con 22.7 °C en febrero, las precipitaciones fueron de 240 mm al inicio de la maduración y de 36 mm al final (Figura 1b). Figura 1: Precipitación y temperatura durante la maduración ambiental del queso Zacazonapan

a) Queso de secas

b) Queso de lluvias

La humedad relativa, la temperatura y el tiempo son factores importantes durante la maduración de los quesos(16). Las temperaturas de maduración observadas en este trabajo favorecieron el desarrollo de los microorganismos y las precipitaciones afectaron la textura final de los quesos; la ausencia de lluvias produjo quesos más secos, presentando cortezas agrietadas y la presencia de lluvias produjo quesos más suaves con corteza húmeda, lo que evitó que los quesos reventaran por la producción de gas. Sin embargo, estos quesos presentaron al interior agujeros y zonas putrefactas, fenómeno conocido como hinchazón tardía(17).

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Los conteos realizados a la leche utilizada para la elaboración del queso (Cuadro 1) fueron de 7.03, 7.02 y 4.9 (log10 UFC/ml de leche) para MyL, BMA y CT. El uso de leche de mala calidad microbiológica, es una práctica común durante la producción de quesos artesanales de leche cruda y se atribuye a las malas prácticas de ordeño. De igual forma, la ausencia de la cadena fría y deficientes condiciones de transporte, conlleva a las cuentas de MyL, BMA y CT(18). Cuadro 1: Calidad microbiológica de la leche y del queso Zacazonapan durante la maduración Leche / Queso MyL 1 Leche 7.03 Días de maduración de queso 0 9.250b 30 9.632b 60 9.628b 120 9.908ab 150 10.102a Promedio 9.704 Época de producción de queso Secas 9.722 Lluvias 9.648 Promedio 9.685 EEM 0.21

BMA 1 7.02

Staph 1 ND

CT 1 4.9

CF 2 ND

9.499 a 9.882 a 9.403 a 8.858 b 8.900 b 9.308

9.090ab 9.827a 7.133b 8.438b 7.797b 8.457

9.468 a 9.854 a 7.276 b 6.680 b 7.147 b 8.085

3.040 a 3.040 a 3.040 a 2.340 b 1.767 c 2.645

8.912 b 9.865 a 9.388 0.26

7.992 b 9.123 a 8.558 0.529

8.189 8.022 8.106 0.947

3.040 a 2.195 b 2.618 0.264

MyL= mohos y levaduras; BMA= bacterias mesófilas aerobias; Staph= Staphylococcus spp. CT= coliformes totales; CF= coliformes fecales. 1= log10 unidades formadoras de colonias / g de queso o ml de leche. 2= log10 número más probable / g de queso. ac= letras diferentes dentro de una columna indican diferencias (P<0.05). EEM= error estándar de la media. ND: No determinado

En ambos lotes de queso se observa que, en los primeros días de maduración hay un incremento de las cuentas microbianas (día 30), las cuales disminuyen a lo largo del proceso de maduración debido a los procesos bioquímicos y microbiológicos que ocurren al interior del queso como la reducción del contenido de agua, la concentración de sólidos, el incremento de la acidez y una reducción del pH causada por la acción de bacterias lácticas. Lo anterior provoca una competencia microbiana por los nutrientes(19). El grupo de los MyL (Cuadro1), presentó diferencias significativas (P<0.05) entre días de maduración. Esto se debe a la retención física de los microorganismos en el cuajo y a la

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multiplicación microbiana durante el cuajado de la leche y drenado del suero(18). La reducción de MyL a partir del día 60 se atribuye a que a medida que la maduración transcurre, el centro del queso se comprime y se reduce el oxígeno necesario para la reproducción microbiana(20). Los conteos de MyL observados en este estudio concuerdan con los encontrados en quesos similares. Por ejemplo, el queso Tepeque oreado, en la época de estiaje presentó conteos de 7.6 log10 UFC/g de queso y de 7.7 log10 UFC/g de queso en época de lluvias; y cuando el queso Tepeque se llevó hasta la maduración, en la época de estiaje presentó 6.2 log10 UFC/g y 6.4 log10 UFC/g en queso madurado en la época de lluvias(21). Durante la maduración del queso Kurdish, el queso fresco inicia con 5.6 log10 UFC/g de queso, a los 20 días presenta 5.95 log10 UFC/g de queso, hasta llegar a 9.28 log10 UFC/g de queso en los 40 días, posteriormente la carga comienza a disminuir llegando a 9.06 log10 UFC/g de queso en el día 60(22). La misma dinámica poblacional se observó en el presente estudio y se relaciona con el agotamiento en el contenido de lactosa por la utilización simultánea de las bacterias acido lácticas(18,20,22). La NOM 243 SSA1, que refiere las disposiciones y especificaciones sanitarias para leche y derivados lácteos(23), no especifica la determinación de BMA como microorganismos indicadores de calidad en quesos, debido a que este grupo incluye a las bacterias ácido lácticas que son microorganismos deseables en la maduración del queso(24), las cuales por sus actividades proteolíticas y lipolíticas a largo plazo, contribuyen al desarrollo del sabor y aroma(18,20,22), proporcionando las características propias al producto de una región. En este estudio, las BMA presentaron diferencias significativas (P<0.05) entre días de maduración y entre épocas de producción. Al respecto, los conteos del queso de secas fueron de 8.91 log10 UFC/g de queso y el de lluvias de 9.86 log10 UFC/g de queso (Cuadro 1). Los conteos microbiológicos aumentaron en los primeros 30 días de maduración, debido a la presencia de bacterias ácido lácticas inherentes en la leche o en el cuajo usado para la elaboración del queso, obtenido de becerros jóvenes de la región. La disminución de los conteos de BMA a partir del día 60 se atribuye a que el crecimiento de estos organismos durante la maduración del queso es controlado por algunos factores fisicoquímicos como la actividad del agua, concentración de sal, pH, ácidos orgánicos, temperatura durante la maduración, el potencial de óxido reducción y presencia de nitratos(25). La dinámica poblacional de las BMA de este estudio concuerda con la de otros quesos. En el queso de poro artesanal con tres días de elaboración las BMA estaban presentes con una 1072


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concentración de 6.77 log10 UFC/g de queso y a los 12 días de elaboración se incrementaron a 7.44 log10 UFC/g de queso(16). En el queso Tepeque oreado, en la época de estiaje se reportaron concentraciones de 7.9 log10 UFC/g de queso y en la de lluvias de 7.6 log10 UFC/g de queso. En el queso Tepeque llevado hasta la maduración, la concentración tanto en el queso producido en época de estiaje como en la de lluvias fue de 6.1 log10 UFC/g de queso(21). En el estudio realizado por Hernández et al(26) al queso añejo de Zacazonapan, los quesos fueron madurados a una temperatura de 24 °C y a una humedad relativa de 65 % y a los 27 días de maduración las BMA estuvieron presentes a una concentración de 1.5 a 7.8 log10 UFC/g de queso. El grupo de los Staph (Cuadro 1) presentaron diferencias (P<0.05) entre días de maduración y entre época de producción. El promedio de los conteos realizados al queso en la época de secas fue de 7.99 log10 UFC/g de queso y en el de la época de lluvias de 9.12 log10 UFC/g de queso. La presencia de estafilococos y la aparición de enterotoxinas en los alimentos son parámetros importantes en la evaluación de la inocuidad de los alimentos(27). Staphylococcus aureus se encuentra a menudo en la leche cruda y en el ambiente de las plantas de queso (equipo y personal), es tolerante a la sal y puede crecer bajo una amplia gama de condiciones; la baja producción de ácido puede permitir que el estafilococo crezca y produzca enterotoxinas(16,27). En queso de poro artesanal, se encontró que S. aureus estuvo presente con una concentración promedio de 5.91 log10 UFC/g de queso en queso de tres días y de 6.29 log10 UFC/g de queso con 12 días de maduración(16). En queso Tepeque oreado, la carga microbiana fue de 7.9 y 7.7 log10 UFC/g de queso en queso de la época de estiaje y de la época de lluvias respectivamente(21). En el queso Kurdish la concentración fue de 3.06 log10 UFC/g de queso en queso fresco y de 1.12 log10 UFC/g de queso a los 40 días de maduración(22). Resultados similares a los encontrados en este trabajo indican serias fallas en las condiciones higiénico-sanitarias de las queserías(28) y, en consecuencia, el consumo de este queso puede provocar una intoxicación estafilocócica representando un peligro para el consumidor(29). Diferencias significativas (P<0.05) se observaron en el contenido de CT entre días de maduración, disminuyendo durante todo el proceso. El promedio de ambos lotes de queso fue de 8.10 log10 UFC/g de queso (Cuadro 1). Los CT son un buen indicador de la calidad higiénica, su presencia es indeseable porque causa defectos estructurales en el queso y son un indicador de contaminación fecal y refleja falta de higiene durante la elaboración o manipulación del producto y advierten la posible presencia de otros patógenos(30). Durante el salado, se presenta un proceso lento de deshidratación natural de los quesos, favoreciendo la sobrevivencia de estas bacterias por más tiempo(16). 1073


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La carga bacteriana de CT en los quesos del día cero (Cuadro 1) fue similar a lo reportado en quesos frescos(28,29). La carga mínima observada en este estudio fue de 6.68 log10 UFC/g de queso a los 120 días, similar al queso Tepeque madurado(21). Sin embargo, supera los conteos reportados en quesos oreados o de maduración controlada como el queso de poro artesanal(16), el queso Añejo de Zacazonapan(26) y el queso de Corrientes(31), lo que deja en claro la importancia de controlar las condiciones de maduración de este tipo de quesos. Los conteos para CF (Cuadro 1) presentaron diferencias significativas (P<0.05) entre época de producción, siendo mayor en los quesos de secas (3.04 log10 NMP/g de queso). Los resultados de este trabajo fueron menores a lo encontrado en el queso crema tropical mexicano elaborado con leche sin pasteurizar de la región de Tonalá, Chiapas(24) y su presencia en queso, indica la contaminación por heces(32). La disminución de los conteos a partir de los 120 días de maduración en los quesos de lluvias, se debe a la acción de las bacterias ácido lácticas(27). Los resultados de los análisis realizados para Salm y List durante la maduración de los quesos (Cuadro 2) indican que Salm solo fue detectada en los quesos del día 0 (quesos frescos) y List estuvo presente durante toda la maduración. Cuadro 2: Salmonella spp. y Listeria spp. durante la maduración del queso Zacazonapan Días de maduración Grupo microbiano Lote 0 30 60 120 150 Secas P Salm Lluvias P Secas P P P P P List Lluvias P P P P P Salm= Salmonella spp. List= Listeria spp. P= Presente en 25 g de muestra.

La presencia de Salm en quesos se relaciona a la elaboración de productos con leche no pasteurizada y se ha detectado en quesos frescos(29), en los primeros días de maduración(22,27,32). En quesos con 7 días de maduración no se detectó Salm y se atribuye a la acumulación de ácido láctico y a la disminución del pH (< 4.7)(27). La presencia de List en los quesos (Cuadro 2) sugiere una contaminación al utilizar leche contaminada por vacas que sufren de mastitis subclínica(33). Bacterias del género List se han detectado en los equipos utilizados en la manufactura de quesos(34), en quesos oreados y madurados(21,28). Aunque no se determinó la especie, se debe considerar el riesgo a la salud

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del consumidor que List representa, ya que puede producir alteraciones importantes al sistema nervioso central e incluso la muerte(34). Los resultados obtenidos en esta investigación, el conteo bacteriano de los grupos estudiados supera lo permitido por la NOM 243 SSA1(23). Sin embargo, existe una tendencia a nivel mundial de consumir productos artesanales que son buscados por su sabor y calidad ligados al lugar de origen. La diversidad microbiana, así como las interacciones entre las poblaciones, son los principales factores que contribuyen al sabor de los quesos tradicionales(16,20). Se concluye que la maduración por 150 días de ambos lotes de quesos, como se realiza tradicionalmente, es insuficiente para inhibir el desarrollo de microorganismos patógenos, aunque el queso de lluvias presentó menor carga microbiana. La presencia de bacterias del género List y Salm indicaron un riesgo sanitario mayor y no es apto para el consumo. Es necesario realizar acciones en todo el proceso del queso, y se sugiere implementar buenas prácticas de manufactura para la producción del queso, y que se adapte un espacio de la quesería como cámara de maduración. Agradecimientos y conflictos de interés Trabajo financiado por los proyectos FE016/2009 (COMECYT) y 3101/2011 (Universidad Autónoma del Estado de México). Los autores agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la subvención al primer autor en sus estudios de posgrado y a los productores de queso del Municipio de Zacazonapan el apoyo brindado para la realización de esta investigación. Los autores de este trabajo declaran que no existe conflicto de interés de ningún tipo. Literatura citada: 1. Cardoso VM, Dias RS, Soares BM, Clementino LA, Araújo CP, Rosa CA. The influence of ripening period length and season on the microbiological parameters of a traditional Brazilian cheese. Braz J Microbiol 2013;44:743-749. 2. Sicard M, Perrot N, Leclercq-Perlat MN, Baudrit C, Corrieu G. Toward the integration of expert knowledge and instrumental data to control food processes: Application to Camembert-type cheese ripening. J Dairy Sci 2011;94:1-13. 3. Licitra G, Carpino S. The microfloras and sensory profiles of selected protected designation of origin Italian cheeses. Microbiol Spectr 2014;2(1):1-12.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5976 Nota de investigación

Producción de antígenos y estandarización de un ELISA casero indirecto para la detección de anticuerpos contra Anaplasma marginale

Elizabeth Salinas Estrella a* María Guadalupe Ortega Hernández b Erika Flores Pérez b Natividad Montenegro Cristino b Jesús Francisco Preciado de la Torre a Mayra Elizeth Cobaxin Cárdenas a Sergio D. Rodríguez a

a

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad (CENID-SAI), Carretera Cuernavaca-Cuautla no. 8534, Col. Progreso, 62574, Jiutepec, Morelos, México. b

Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA), Jiutepec, Morelos, México.

*Autor de correspondencia: mvz.elisalinest@gmail.com, salinas.elizabeth@inifap.gob.mx

Resumen: Las pruebas serológicas son importantes para la detección de anticuerpos específicos contra agentes infecciosos. Los ELISA indirectos comerciales son costosos y, por lo general, son tan efectivos como los ELISA caseros. En el presente trabajo fue preparado un lote de antígeno crudo de Anaplasma marginale a partir de sangre infectada, y se probó contra controles oficiales de suero positivos y negativos y comparado con un lote viejo de antígeno. El nuevo lote de antígenos mostró una eficiencia similar a la del lote viejo. La sensibilidad de la prueba entre los lotes nuevo y viejo fue comparable. Tanto el lote de antígeno nuevo

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como el viejo se están utilizando en exceso. El nuevo lote de antígeno es lo suficientemente grande como para ejecutar miles de pruebas a un precio más asequible que el de los kits comerciales. Palabras clave: Anaplasmosis bovina, ELISA indirecto, Diagnósticos serológicos.

Recibido: 06/04/2021 Aceptado: 08/03/2022

La anaplasmosis, causada por la bacteria Gram-negativa Anaplasma marginale (Rickettsiales; Anaplasmataceae), es una enfermedad infecciosa que afecta al ganado y a los rumiantes silvestres(1). La enfermedad tiene una alta prevalencia en zonas tropicales, subtropicales e incluso templadas y causa ictericia, anemia, pérdidas de producción de carne y leche, ineficiencia reproductiva, mortalidad y costos terapéuticos relacionados, así como restricciones comerciales para el traslado de reactores positivos(2). La infección por A. marginale induce la producción de anticuerpos que pueden ser detectados por pruebas de laboratorio(3,4,5). Se han desarrollado muchas pruebas serológicas para la detección de anticuerpos anti-A. marginale específicos, incluyendo la prueba de aglutinación en tarjeta(6), la prueba de fijación del complemento(7), la prueba indirecta del anticuerpo fluorescente(8,9) y el ensayo inmunoabsorbente ligado a enzimas (ELISA, por sus siglas en inglés)(4,5,10). Las pruebas serológicas no distinguen entre animales infectados y no infectados, pero la presencia de anticuerpos específicos se puede utilizar para la eliminación de reactores positivos al comprar o introducir ganado dentro de un rebaño o área libre de anaplasmosis. La eficiencia de la prueba es de considerable relevancia, y los datos serológicos también pueden ser valiosos en la evaluación de la efectividad de las vacunas(4,11). El Manual Terrestre, Capítulo 3.4.1 de la Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE)(12) recomienda kits comerciales de ELISA para la detección de anticuerpos de A. marginale. Estos incluyen un ELISA competitivo (ELISAc) basado en una proteína MSP5 recombinante(5,13,14) y un kit de ELISA indirecto convencional (ELISAi) también basado en MSP5r(15). El Manual Terrestre también recomienda el uso de ELISAi casero y proporciona un protocolo para la preparación del antígeno y el ensayo(12). Se han desarrollado ELISA caseros para el diagnóstico serológico de muchos patógenos(16-20). En el INIFAP se desarrolló un kit de ELISAi casero para la detección de anticuerpos contra A. marginale en suero bovino. El ensayo se basa en el uso de cuerpos

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iniciales extraídos de eritrocitos infectados. Aunque la producción de este antígeno requiere una inversión inicial sustancial, la cantidad, calidad y longevidad del antígeno permite la realización de miles de pruebas durante un largo período. Este ensayo fue estandarizado hace más de 20 años(11) y el lote de antígeno preparado entonces todavía está en uso. El procedimiento de producción de antígenos de A. marginale se llevó a cabo nuevamente para determinar la validez del procedimiento y la prueba. Los resultados en el presente estudio son consistentes para el diagnóstico serológico de anaplasmosis en muestras experimentales y de campo y a diferentes concentraciones de antígenos. Para el presente trabajo se produjo un lote de antígenos siguiendo un protocolo desarrollado originalmente para la preparación de antígeno para la prueba de aglutinación en tarjeta (PATAg), y la prueba de fijación del complemento y adaptado para ELISA (9,21,22). El antígeno también se probó para detectar antigenicidad contra muestras de control y de campo. Para la replicación del microorganismo se utilizaron novillos Black Aberdeen Angus del ganado del Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA). Al inicio del procedimiento todos los animales resultaron negativos en la PCR de punto final para A. marginale(23), Babesia bovis y B. bigemina(24,25), así como para anticuerpos contra los tres patógenos. Durante el período experimental, los animales se alimentaron con una dieta balanceada de acuerdo con el peso; se proporcionó agua ad libitum. Los animales se mantuvieron en aislamiento y se manejaron en condiciones que proporcionaban seguridad tanto para el ganado como para los operadores. Las cirugías, el tratamiento postquirúrgico y el cuidado del ganado se realizaron por personal veterinario certificado de acuerdo con el protocolo aprobado por el Comité Interno para el Cuidado y Uso de Animales de Experimentación (CICUAE) del CENID-SAI del INIFAP(27), con base en la técnica quirúrgica descrita por Alexander(28) por personal veterinario certificado. La cepa mexicana Tizimín MEX-31-096-01 de Anaplasma marginale(11,26) se utilizó como fuente del antígeno. Esta cepa se criopreserva en nitrógeno líquido como volumen celular empaquetado al 50 % en PVP-40 al 10 % a 17 % de eritrocitos infectados. Para el monitoreo se extrajeron muestras de sangre de la vena coccígea utilizando tubos evacuados con heparina como anticoagulante. La temperatura rectal (TR), el volumen celular aglomerado (VCA) estimado mediante la técnica del microhematocrito y el porcentaje de eritrocitos infectados (PEI, cuantificado por observación al microscopio de frotis de sangre) se registraron para su análisis con cada recolección de muestras. La cría 1 se inoculó por vía intramuscular (IM) con 4 ml de la cepa Tizimín recién descongelada. El monitoreo se realizó tres veces a la semana hasta la aparición de eritrocitos infectados en frotis de sangre teñidos con Giemsa, momento en el cual el monitoreo se realizó diariamente. Se extrajo el contenido de una bolsa de sangre CPD. La capa leucocitaria y el plasma se eliminaron por centrifugación y aspiración (Hermle Labortechnik, Modelo: Z 400 K, Serie: 50095021); las 1081


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células sedimentadas se suspendieron al 50 % en solución salina fisiológica (NaCl al 0.85 %) y se inocularon por vía IM a la segunda cría. El mismo procedimiento se utilizó para la inoculación de la tercera cría. En el pico del PEI, la sangre de la tercera cría se extrajo mediante punción de la vena yugular en bolsas de sangre CPD comerciales equipadas con agujas de 16G (450 ml + 10 % CPDA). Se aplicó xilacina a una dosis adecuada como sedante para evitar el sufrimiento y el animal fue sujetado físicamente con cuerdas. La sangre se filtró a través de gasa estéril y los eritrocitos se sedimentaron por centrifugación en volúmenes de 500 ml a 2,500 rpm a 4 °C durante 20 min (Hermle Labortechnik, Z 400 K, Serie: 50095021). La capa leucocitaria y el plasma se eliminaron por aspiración. Los eritrocitos (glóbulos rojos o GR) se suspendieron al 50 % en PBS frío pH 7.2 y se lavaron por centrifugación un total de tres veces; en el último lavado, los GR se suspendieron en PBS-antibióticos (PBS-Ab, penicilina 1,000 U/estreptomicina 1 mg/ml). La suspensión de eritrocitos se disgregó en un microfluidizador (Microfluidics, Hc-8000, Serie: 99100) a 7,400 PSI. El lisado se centrifugó a 10,000 xg (Hitachi, RPR 9 12 818 rotor) a 4 °C durante 30 min; el sobrenadante se desechó y el sedimento se suspendió con 30 ml de PBS-Ab y se homogeneizó por sonicación (Omni Sonic Ruptor 400) durante tres ciclos de 2 min al 50 % de potencia en un baño de hielo con pausas de 1 min para evitar sobrecalentamiento. El homogeneizado se procesó en un homogeneizador de alta presión a 1,200 PSI para liberar todos los cuerpos iniciales que permanecían en los GR no lisados y se centrifugó a 16,300 xg, durante 30 min a 4 °C. Para monitorear el proceso, frotis teñidos con Giemsa se hicieron a partir del sedimento de cada etapa para monitorear los núcleos de glóbulos blancos y las membranas de GR. El Ag se ajustó al 4 % p/v en tampón de acetato y se homogeneizó por agitación con un agitador magnético durante 30 min a temperatura ambiente. La proteína en el Ag se cuantificó mediante el método micro-Bradford (BioRad®) utilizando albúmina sérica bovina como estándar. La antigenicidad de este nuevo lote de antígeno de A. marginale (Ag-2018) se verificó comparándolo con un lote en uso (Ag-2012). Se mezcló suficiente antígeno de cada lote con un volumen igual de SDS al 0.1 % en H2O(29) y se incubó durante 30 min a temperatura ambiente (20 a 25 °C). Las mezclas de antígeno-SDS se diluyeron en tampón de carbonatobicarbonato pH de 9.6 a un volumen final de 25 ml. El Ag-2012 se utilizó rutinariamente a 1.07 μg/200 μl de proteína/pozo. Ambos antígenos se ajustaron a la concentración antes mencionada. Para el propósito de este estudio, los pozos de las placas de microtitulación recibieron volúmenes de 200 μl por pozo de reactivos y soluciones de lavado en cada etapa del procedimiento. Las placas recibieron 1.07 μg de proteína/pozo (concentración 1X) y se incubaron durante la noche a 4 °C, después las placas se lavaron tres veces con PBS pH 7.2Tween-20 al 0.05 % (PBS-T20) y se corrieron con leche descremada al 5 % en PBS-T20 pH 7.2 durante 30 min. Después de tres lavados con PBS-T20, las muestras de suero de control diluidas 1:100 en PBS-T20 se ejecutaron por duplicado o triplicado. Las placas se incubaron durante 1 h a 37 °C y se lavaron tres veces con PBS-T20. IgG antibovina de conejo conjugada 1082


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con fosfatasa alcalina (Jackson ImmunoResearch Laboratories, Lote: 112108) diluida 1:10,000 en PBS-T20 se colocó en cada pozo; las placas se incubaron durante 60 min a 37 °C y se lavaron como se describió; se añadió P-nitrofenilfosfato al 0.075 % en tampón Tris pH 9.5 y se dejó incubar durante 30 min a 37 °C. Las placas se leyeron a 405 nm en un lector de absorbancia de microplacas (BioRad, iMark™) y se registraron los valores de densidad óptica (DO). Se utilizaron como blancos dos pozos que contenían todos los componentes, excepto el suero. La absorbancia media de estos pozos blancos se restó de los valores de absorbancia de todos los demás pozos de la placa. También se calculó la media y la desviación estándar de las réplicas y los controles de suero positivos y negativos. El nuevo antígeno se sometió a tres ensayos para: a) verificar su antigenicidad en comparación con el Ag-2012, contra sueros control conocidos, b) definir el límite de antigenicidad y c) verificar su sensibilidad frente a muestras de suero de campo. Para verificar la antigenicidad, 12 sueros de control positivos y 10 negativos utilizados rutinariamente para realizar el ELISAi y utilizados oficialmente en el Laboratorio de Hemoparásitos del Centro Nacional de Servicios de Constatación en Salud Animal (CENAPA) se corrieron por duplicado contra cada uno, Ag-2012 y Ag-2018 a la misma concentración de proteína (a 1.07 μg/200 μl, 1X). La media, desviación estándar y el error se calcularon para cada conjunto de réplicas para determinar que el ensayo no tuviera errores. Para evaluar el límite de antigenicidad, cuatro sueros de control positivos y cuatro negativos se corrieron por duplicado contra cada antígeno a concentraciones de 2X (2.14 μg), 1X (1.07 μg), ½ X (0.535 μg) y ¼ X (0.268 μg). El resto del ensayo se llevó a cabo como se describe. Para verificar la antigenicidad contra muestras de campo, se probaron veinte (20) sueros problema desconocidos contra ambos lotes de antígenos a una concentración de 1X; todas las muestras se ejecutaron por duplicado. El punto de corte (PC) se calculó como se describe. Los resultados se expresan como el valor de la DO de la muestra menos el valor de la lectura del blanco. El índice de positividad (IP) para cada muestra de suero se calculó como el cociente de la absorbancia media dividido entre el valor del PC, donde ≥1= positivo; <1= negativo. Los resultados se sometieron a un análisis de varianza (ANOVA) aplicando la prueba t de Student utilizando Social Science Statistics disponible en https://www.socscistatistics.com/tests/anova/Default2.aspx. Para los propósitos de este reporte, se utilizó como error el porcentaje que representa el valor de la desviación estándar (DE) de la media de cada par de repeticiones, con el fin de verificar el desempeño del operador. Siempre que el error era ≥20, el resultado se descartaba y la muestra se repetía. Las medias de las muestras de campo se sometieron a un análisis de χ2 con las herramientas en línea VassarStats, (http://vassarstats.net), y la calculadora de evaluación de pruebas de diagnóstico (https://www.medcalc.org/calc/diagnostic_test.php). 1083


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Utilizando el procedimiento descrito, se alcanzó un PEI máximo de 65.7 en la última cría en el día 7 con un VCA del 26 %. De este último animal se extrajeron catorce bolsas de sangre de 500 ml de sangre infectada. La sangre se procesó y el antígeno producido tuvo un rendimiento total de 144.26 mg de proteína en un volumen final de 210 ml, equivalente a 0.687 μg/μl de antígeno. El Ag-2012, que se utiliza rutinariamente en una dilución 1/200, se volvió a cuantificar ya que se utilizó como referencia; este lote tenía 0.494 μg/μl. Para verificar la antigenicidad, 12 sueros de control positivos y 10 negativos se ejecutaron por duplicado contra cada uno, Ag-2012 y Ag-2018 a la misma concentración de proteína (1.07 μg/pocillo). La media, la desviación estándar y el error se calcularon para cada par para determinar que el ensayo no tuviera errores. El análisis de varianza y la prueba t de Student de los valores medios de cada suero no mostraron diferencias significativas (P≥0.5) con un valor F de 0.99826 entre las muestras de control positivas con cualquiera de los antígenos. La comparación de los sueros negativos mostró que las lecturas de DO fueron ligeramente mayores cuando se probaron contra Ag-2012 (Figura 1); el análisis de la varianza de las medias negativas de DO mostró una diferencia significativa (P>0.01) entre los resultados para Ag-2018 vs Ag-2012 con un valor F de 33.54294. A partir de esta primera comparación, el punto de corte calculado para los sueros negativos probados con Ag-2018 fue de 0.40, mientras que para los mismos sueros probados con Ag2012 fue de 0.570. El índice medio de positividad para todos los sueros positivos probados con Ag-2018 fue de 3.44, mientras que para los mismos sueros probados con Ag-2012 fue de 2.73 (Figura 2). Figura 1: Valores de DO de sueros de control. Distribución de dispersión de 12 sueros de control positivos y 10 negativos probados contra Ag-2012 y Ag-2018 DIS TR IBUC IÓ N DE S UER OS DE C ONTR OL positives 2012

positives 2018

negatives 2012

negatives 2018

2.0 1.5 1.0

0.5 0.0 0

2

4

6

8

10

12

14

Todas las muestras de suero se diluyeron 1:100 y se probaron por duplicado. Los antígenos se utilizaron a 1.07 g/pocillo.

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Figura 2: Distribución de dispersión del índice de positividad (IP). Valores de IP ≥1= positivo (línea roja); <1= negativo

El valor medio del IP para todos los sueros positivos probados con Ag-2018 fue de 3.44 (línea punteada); el IP medio para los mismos sueros probados con Ag-2012 fue de 2.73 (línea discontinua).

Los valores del IP para todos los sueros positivos (Figura 2) se calcularon para su respectivo PC. Los índices de positividad fueron de 2.69 y 2.093 con Ag-2018 y Ag-2012, respectivamente. Si dividimos el IP medio (2.69) para Ag-2018 entre el IP de Ag-2012 (2.093), da un cociente de 1.28, este valor indica que el Ag-2018 es 1.28 veces mejor para discriminar sueros positivos que el Ag-2012. Determinación del límite de antigenicidad. Los dos antígenos se probaron en cuatro concentraciones de proteínas contra cuatro sueros de control positivos y cuatro negativos como se describe. Como se observa, los sueros positivos y negativos mostraron distribuciones similares a concentraciones decrecientes contra Ag-2012 (panel superior) y Ag-2018 (panel inferior, Figura 3). El análisis de varianza dentro de cada antígeno y entre antígenos se realizó tomando como valor independiente la lectura de DO de cada réplica. No se observaron diferencias significativas al comparar los resultados entre antígenos o por concentración contra los sueros positivos; en el caso del Ag 2018, cuando se toman los valores de los sueros positivos, se observa que la prueba F no fue significativa, f= 0.56757 y un valor de P= 0.639377, en P>0.05. Asimismo, cuando los sueros positivos se prueban contra diferentes concentraciones de Ag-2012, tampoco se observa una diferencia significativa, f= 1.66871 y un valor de P= 0.187871, que no es significativo (P>0.05).

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Figura 3: Límite de límite de antigenicidad

Se probaron cuatro sueros de control positivos y cuatro negativos contra concentraciones de antígeno (de izquierda a derecha) de 0.25 X, 0.5 X, 1.0 X y 2.0 X El panel superior muestra la distribución de la relación de controles positivos y negativos entre las concentraciones utilizadas para Ag-2012, mientras que el panel inferior muestra la respectiva para Ag-2018.

Al aplicar el ANOVA a los valores de cada suero positivo para cada concentración entre antígenos, hubo diferencias significativas. Por ejemplo, cuando se compararon los resultados de los sueros a la concentración doble (2.14 μg/pocillo), se obtuvo un valor de F= 18.56523; el valor de P fue de 0.000342, que fue significativo para P>0.05. Finalmente, con el fin de verificar la eficiencia de los antígenos en la discriminación de muestras de campo, se probaron 20 sueros de casos de campo contra ambos antígenos en paralelo a 1.07 μg de proteína por pocillo. Los sueros se corrieron por duplicado. Además, se corrieron tres sueros de control negativos y tres positivos en la misma placa. El punto de corte para cada antígeno fue de 0.446 y 0.354 para Ag-2012 y Ag-2018 respectivamente. Trece de veinte muestras fueron positivas y 7/20 negativas contra Ag-2012; en contraste con

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12/20 positivas y 8/20 negativas cuando se probaron contra Ag-2018. Adicionalmente, dos muestras positivas para Ag-2012 fueron negativas para Ag-2018; por otro lado, una muestra negativa para Ag-2012 fue positiva para Ag-2018, por lo tanto, no hubo una coincidencia del 100 % entre los dos antígenos (Cuadro 1). Sin embargo, cuando los resultados se analizaron mediante la prueba χ2, el valor del estadístico de la prueba exacta Fisher fue de 0.2049; por lo tanto, no hubo una diferencia significativa en P>0.05 entre los dos antígenos al discriminar positivos de negativos. Según la calculadora de evaluación de pruebas de diagnóstico (Cuadro 2), hubo 100.00 % de sensibilidad, 87.5 % de especificidad, un valor predictivo positivo de 92.31 % y un valor predictivo negativo de 100.00 % para las dos pruebas (Cuadro 2). Cuadro 1: Verificación de antigenicidad contra muestras de campo. Ambos antígenos se utilizaron a una proteína de 1.07 μg/pozo Ag 2012 Ag 2018 Sueros

Media

IP

Media

IP

1

0.514

1.15

0.365

1.03

2

0.449

1.01

0.386

1.09

3

0.466

1.05

0.386

1.09

4

1.123

2.52

1.167

3.30

5

0.350

0.79

0.269

0.76

6

0.397

0.89

0.310

0.87

7

0.491

1.10

0.356

1.00

8

0.464

1.04

0.328

0.93

9

0.967

2.17

0.937

2.65

10

0.462

1.04

0.335

0.95

11

0.353

0.79

0.279

0.79

12

0.509

1.14

0.435

1.23

13

0.424

0.95

0.376

1.06

14

0.368

0.83

0.316

0.89

15

0.414

0.93

0.319

0.90

16

0.466

1.04

0.431

1.22

17

0.999

2.24

0.973

2.75

18

0.691

1.55

0.583

1.65

1087


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19

0.497

1.12

20

0.370

0.83

Control negativo

0.444

1.26

0.306

0.86

0.427

0.334

0.385

0.299

0.400

Control positivo

13.0

0.404

0.291

1.114

1.051

1.125

1.023

1.132

1.124

1.123

Media de los negativos

0.404

0.308

DE

0.021

0.023

PC

0.446

0.354

0.308

1.066

Las muestras de suero se diluyeron 1/100 y se corrieron por duplicado. Las condiciones de prueba fueron las mismas que las utilizadas para el examen de rutina de muestras desconocidas. Las muestras en fondo amarillo son aquellas con un índice de positividad ≥1.

Cuadro 2: Evaluación de pruebas de diagnóstico de MedCalc. El estadístico 2 es 7.2. El valor P es 0.00729 Estadístico Valor IC del 95 % (%) Sensibilidad 100.00 73.54 a 100.00 % Especificidad

87.50

47.35 a 99.68 %

Razón de verosimilitud positiva

8

1.08 a 43.43

Razón de verosimilitud negativa

0

1.28 a 50.04

Prevalencia de la enfermedad (*)

60.00

36.05 a 80.88 %

Valor predictivo positivo (*)

92.31

65.73 a 98.69 %

Valor predictivo negativo (*)

100.00

Precisión (*)

95.00

75.13 a 99.87 %

* Este resultado es significativo en P<0.01. El estadístico 2 con corrección de Yates es 5. El valor P es 0.025347. No significativo en P<0.01.

La anaplasmosis bovina es una enfermedad infecciosa que se presenta principalmente en regiones tropicales y subtropicales, es de importancia mundial y, en México, se distribuye por todo el territorio nacional(30,31), causando pérdidas considerables en el ganado(2). El

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diagnóstico serológico de esta enfermedad es una herramienta útil para las estrategias de profilaxis, tratamiento y control a nivel individual y de rebaño(4). Se han adaptado varias técnicas para la detección de anticuerpos contra A. marginale, pero se prefieren los inmunoensayos debido a su escalabilidad, idoneidad para la automatización, objetividad y, a menudo, mayor sensibilidad y especificidad para la identificación de bovinos asintomáticos(3). Cuando se desarrolló una prueba ELISA indirecta para el diagnóstico de anaplasmosis bovina y se comparó con la prueba de fijación del complemento (PFC)(8,32), el ensayo mostró varias ventajas sobre la PFC, como la interpretación objetiva y la capacidad de usar suero contaminado con hemoglobina (no ideal pero muy común cuando se trabaja con muestras de campo). Además, el ELISAi se basa en la afinidad anticuerpo-antígeno y no en la concentración de anticuerpos. Sin embargo, desde entonces se han realizado varias adaptaciones a la técnica. Como la presencia de A. marginale y A. centrale es común en otros países, se ha incorporado el uso de antígenos recombinantes en ELISAi para la detección de anticuerpos contra ambos agentes(5). La ausencia de A. centrale en México permite el uso continuo de ELISAi con antígeno crudo para el diagnóstico serológico de rutina de A. marginale. Además, los reportes de una tasa positiva para un ELISA basado en bacterias enteras que fue significativamente mayor que la tasa de seropositividad para un ELISA donde se utilizan antígenos recombinantes(16,33,34) llevaron a la hipótesis de que los antígenos nativos crudos permiten la detección de una gama más amplia de anticuerpos, ya que presentan más de un epítopo del patógeno. En el presente trabajo, se produjo un lote de antígeno crudo de A. marginale a partir de la sangre de un novillo esplenectomizado infectado. La producción de antígenos crudos implica un gran esfuerzo en términos de horas-hombre y costosos animales libres de enfermedades, además, requiere cirugías en los animales de experimentación y cuidados postoperatorios durante la recuperación. Sin embargo, a través de este procedimiento, fue posible alcanzar 65 % de eritrocitos infectados en el último bovino, del cual se exanguinaron aproximadamente 14 L de sangre. Después de un proceso laborioso de extracción y lavado, se obtuvieron 210 ml de antígeno con una concentración final de proteína de 144.26 mg, equivalente a 0.687 μg/μl. Esta concentración es mayor en comparación con las concentraciones de proteína recombinante(5) donde el rendimiento fue de 40 mg/L y 60 mg/L de cultivo por cada proteína recombinante utilizada en ese trabajo. Esto apoya el uso de proteínas nativas crudas como el antígeno de recubrimiento para las pruebas ELISAi, ya que su rendimiento implica ahorros económicos y precios más asequibles para los productores. Para probar la antigenicidad del nuevo lote, se corrieron 12 sueros de control positivos y 10 negativos contra ambos antígenos. Las lecturas medias de DO de sueros positivos ejecutados 1089


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contra Ag-2012 y Ag-2018 no fueron significativamente diferentes; en contraste, los valores de DO de los sueros negativos fueron más altos cuando se probaron contra Ag-2012 que con Ag-2018 (Figura 1). La media de todos los sueros negativos fue de 0.314 para Ag-2018, mientras que fue de 0.450 cuando se probó con Ag-2012. Cuando la media para los positivos se dividió entre la media de los negativos probados con Ag-2012, el cociente fue 2.93, mientras que ese valor fue de 3.79 para Ag-2018. Dividiendo 3.79 entre 2.93, se obtiene un valor de 1.28. Esto indica que el Ag-2018 es 1.28 veces mejor para discriminar positivos de negativos. Para la prueba de límite de antigenicidad, los antígenos se ensayaron a una concentración de proteína de 2X, 1X, ½X y ¼X contra un lote de cuatro sueros de control positivos y cuatro negativos. Si bien hubo una disminución gradual en las lecturas de DO correspondientes a la concentración de antígenos, esta disminución no fue estadísticamente significativa, lo que indica que ambos antígenos se estaban utilizando en exceso. Las variaciones observadas entre las concentraciones de Ag-2018 fueron mínimas, mientras que los valores de los mismos sueros a las mismas concentraciones de Ag-2012 fueron más heterogéneos incluso cuando no fueron significativamente diferentes. No sabemos si estas variaciones se deben al envejecimiento o a la presencia de residuos en el lote de antígenos, pero las lecturas con el nuevo lote fueron más consistentes. En la tercera prueba, la eficiencia del nuevo antígeno se probó contra 20 sueros de campo. Hubo 13 y 12 positivos para Ag-2012 y Ag-2018 respectivamente. Si bien no hubo una coincidencia del 100 % (Cuadro 1), las muestras que no coincidieron fueron diferentes sólo por centésimas de unidad (IP), es decir, cuando fueron positivas para una y negativas para la otra, estaban justo por encima del IP y viceversa, cuando fueron negativas estaban justo por debajo del IP. Esto da una correlación del 80 % entre los antígenos. Sin embargo, el análisis estadístico mostró una sensibilidad del 100 % (una mejora notable con respecto a la reportada previamente para un antígeno similar)(32), una especificidad del 87.5 %, un valor predictivo positivo del 92.31 %, un valor predictivo negativo del 100 % y una precisión del 95 % (Cuadro 2). Estos resultados en términos de sensibilidad y especificidad son comparables a los ELISA desarrollados más recientemente(3,5,17). Por lo tanto, estos resultados muestran que ambos lotes de antígenos son igualmente confiables para ejecutar rutinariamente el ELISAi casero. El presente trabajo proporciona evidencia de la reproducibilidad en la producción de un lote de antígeno a otro, incluso muchos años después de haber sido preparado, siempre y cuando se siga el protocolo. La única diferencia en la preparación de estos dos lotes de antígenos fue el uso de tecnología más nueva para la disrupción de los eritrocitos infectados, es decir, un microfluidizador, un dispositivo que facilita el proceso en términos de disgregación de mayores volúmenes y aparentemente menos residuos en la preparación final. Estos dos lotes de antígeno ya están en uso en el Laboratorio del Departamento de Helmintos y 1090


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Hemoparásitos del SENASICA para el diagnóstico de anaplasmosis bovina en ganado de productores mexicanos. Se concluye que el nuevo lote de antígeno (Ag-2018) es tan bueno como el lote viejo. Ambos lotes deben titularse para reducir la concentración con el fin de optimizar el uso de cada lote, lo que a su vez reducirá el costo de la prueba haciéndola más asequible para los productores. Los antígenos producidos por un laboratorio gubernamental tienen un estándar de alta calidad y son confiables, ya que están regulados por agencias internacionales e internacionales. La necesidad de kits ELISA disponibles comercialmente se evita cuando se dispone de un ELISAi casero que reduce los costos y los períodos de importación, lo que hace que las pruebas sean más eficientes y rápidas. Agradecimientos Los resultados forman parte de las actividades de los proyectos fiscales “Conservación de germoplasma de la rickettsia Anaplasma marginale” (INIFAP 1162734713) y “Establecimiento de cultivo in vitro de cepas mexicanas de Anaplasma marginale en células de garrapata” (INIFAP 13341734501). Se agradece todas las facilidades otorgadas por el SENASICA para la realización de este trabajo. Literatura citada: 1.

Aubry P, Geale DW. A review of bovine anaplasmosis. Transbound Emerg Dis 2011;58(1):1-30.

2.

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Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias

Edición Bilingüe Bilingual Edition

Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 13 Núm. 4, pp. 846-1094, OCTUBRE-DICIEMBRE-2022

ISSN: 2448-6698

ARTÍCULOS / ARTICLES

Pags.

Evaluation of morphological and yield traits in the populations of Vicia spp.

Evaluación de rasgos morfológicos y de rendimiento en las poblaciones de Vicia spp. Hamideh Javadi, Parvin Salehi Shanjani, Leila Falah Hoseini, Masoumeh Ramazani Yeganeh.......……………………………………………………………………........………………....…....…....…....…....…....…....…..........….......…846

Efecto de la cobertura del suelo sobre el crecimiento y productividad del zacate buffel (Cenchrus ciliaris L.) en suelos degradados de zonas áridas

Effect of soil cover on the growth and productivity of buffel grass (Cenchrus ciliaris L.) in degraded soils of arid zones Ernesto Herssaín Pedroza-Parga, Aurelio Pedroza-Sandoval, Miguel Agus�n Velásquez-Valle, Ignacio Sánchez-Cohen, RicardoTrejo-Calzada, José Alfredo Samaniego-Gaxiola………………………....................866

Tipología de consumidores de miel con educación universitaria en México

Typology of honey consumers with a university education in Mexico Fidel Ávila Ramos, Lizeth Paula Boyso Mancera, Mercedes Borja Bravo, Venancio Cuevas Reyes, Blanca Isabel Sánchez Toledano......……..…….....…….....……................……..…..........................................…….879

Vertical and spatial price transmission in the Mexican and international cattle and beef market

Transmisión vertical y espacial de precios en el mercado mexicano e internacional de ganado vacuno José Luis Jaramillo Villanueva……………………………………………….......……...................…….....……......…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....……..........…….....…….....……...........894

Exploring bovine fecal bacterial microbiota in the Mapimi Biosphere Reserve, Northern Mexico

Irene Pacheco-Torres Cristina García-De la Peña, César Alberto Meza-Herrera, Felipe Vaca-Paniagua, Clara Estela Díaz-Velásquez, Claudia Fabiola Méndez-Catalá, Luis Antonio Tarango- Arámbula, Luis Manuel Valenzuela-Núñez, Jesús Vásquez-Arroyo…….................…..….…............….…............….…............…..........……..910

Perfil fitoquímico, actividad antimicrobiana y antioxidante de extractos de Gnaphalium oxyphyllum y Euphorbia maculata nativas de Sonora, México

Phytochemical profile, antimicrobial and antioxidant activity of extracts of Gnaphalium oxyphyllum and Euphorbia maculata native to Sonora, Mexico Priscilia Yazmín Heredia-Castro, Claudia Vanessa García-Baldenegro, Alejandro Santos-Espinosa, Iván de Jesús Tolano-Villaverde, Carmen Guadalupe Manzanarez-Quin, Ramón Dolores Valdez-Domínguez, Cris�na Ibarra-Zazueta, Reyna Fabiola Osuna-Chávez, Edgar Omar Rueda-Puente, Carlos Gabriel Hernández-Moreno, Susana Marlene Barrales-Heredia, Jesús Sosa-Castañeda………………...........……..............…….....…….....…….....…….....…….....…….....……...…….....……...…….....……...…….....……...…….....…….....……..........….............928

Effects of acid whey on the fermentative chemical quality and aerobic stability of rehydrated corn grain silage

Efectos del suero ácido sobre la calidad química fermentativa y la estabilidad aeróbica del ensilado de grano de maíz rehidratado Ediane Zanin, Egon Henrique Horst, Caio Abércio Da Silva, Valter Harry Bumbieris Junior.........……………….............………….………….………….………….………….………….………….………….…………........................…...... 943

Growth performance and carcass classification of pure Pelibuey and crossbred lambs raised under an intensive production system in a warm-humid climate

Rendimiento productivo y clasificación de canales de corderos Pelibuey puros y cruzados criados bajo un sistema de producción intensivo en un clima cálido-húmedo Miriam Rosas-Rodríguez, Ricardo Serna-Lagunes, Josa�at Salinas-Ruiz, Julio Miguel Ayala- Rodríguez, Benjamín Alfredo Piña Cárdenas, Juan Salazar-Or�z.…….....……..….....…….....…....….....……...……..…..962

Effect of weight and body condition score from pregnant cows on the carcass characteristics of their progeny: Meta-analysis

Efecto del peso y la puntuación de la condición corporal de vacas gestantes en las características de la canal de su progenie: Meta análisis Sander Mar�nho Adams, John Lenon Klein, Diego Soares Machado, Dari Celes�no Alves Filho, Ivan Luiz Brondani, Luiz Angelo Damian Pizzu�……………………….…….......….…………..............................……….981

Factores de riesgo asociados a la seroprevalencia de lentivirus en rebaños ovinos y caprinos del noreste de México

Risk factors associated with lentivirus seroprevalence in sheep and goat herds from northeastern Mexico Rogelio Ledezma Torres, José C. Segura Correa, Jesús Francisco Chávez Sánchez, Alejandro José Rodríguez García, Sibilina Cedillo Rosales, Gustavo Moreno Degollado, Ramiro Avalos Ramírez……………………………………………….....……..........…….....…….....…….....…….....…….......…….....……...........…......995

Caracterización de los sistemas de producción familiar ovina en la Mixteca Oaxaqueña, México

Family sheep production systems in the Mixteca region of Oaxaca, Mexico Jorge Hernández Bau�sta, Héctor Maximino Rodríguez Magadán Teódulo Salinas Rios, Magaly Aquino Cleto, Araceli Mariscal Méndez………………………....…….......….....…….......….....….....….....…….....……...1009

REVISIONES DE LITERATURA / REVIEWS La hipocalcemia en la vaca lechera. Revisión

Hypocalcemia in the dairy cow. Review Carlos Fernando Arechiga-Flores, Zimri Cortés-Vidauri, Pedro Hernández-Briano, Renato Raúl Lozano-Domínguez, Marco Antonio López-Carlos, Ulises Macías-Cruz, Leonel Avendaño-Reyes…............…1025

NOTAS DE INVESTIGACIÓN / TECHNICAL NOTES Comportamiento productivo y valor nutricional del pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT-115, a diferente edad de rebrote

Productive performance and nutritional value of Pennisetum purpureum cv. Cuba CT-115 grass at different regrowth ages Gloria Esperanza de Dios-León, Jesús Alberto Ramos-Juárez, Francisco Izquierdo-Reyes, Ber�n Maurilio Joaquín-Torres, Francisco Meléndez-Nava……………………………….........………....……....……....…….......1055

Evaluación bacteriana de queso artesanal Zacazonapan madurado bajo condiciones no controladas en dos épocas de producción

Bacterial evaluation of Zacazonapan artisanal cheese matured under non-controlled conditions in two production periods Jair Jesús Sánchez-Valdés, Vianey Colín-Navarro, Felipe López-González, Francisca Avilés-Nova, Octavio Alonso Castelán-Ortega, Julieta Gertrudis Estrada Flores......……..………………..………...……....…..……1067

Antigen production and standardization of an in-house indirect ELISA for detection of antibodies against Anaplasma marginale

Producción de antígenos y estandarización de un ELISA casero indirecto para la detección de anticuerpos contra Anaplasma marginale Elizabeth Salinas Estrella, María Guadalupe Ortega Hernández, Erika Flores Pérez, Na�vidad Montenegro Cris�no, Jesús Francisco Preciado de la Torre, Mayra Elizeth Cobaxin Cárdenas, Sergio D. Rodríguez…….........................………........………........………........………........………........………........………........………........………........………........………...............…………..…..1079

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