RMCP Vol. 12 (2021): Supl 3 [versión en español] by Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias

Edición Bilingüe Bilingual Edition

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 12 Suplemento 3, pp. 1-307, NOVIEMBRE-2021

ISSN: 2448-6698

Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 12 Suplemento 3, pp. 1-307, NOVIEMBRE-2021

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 12 Suplemento 3, Noviembre 2021. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada, editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Avenida Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán, C.P. 04010, Cuidad de México, www.inifap.gob.mx Distribuida por el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad, Km 15.5 Carretera México-Toluca, Colonia Palo Alto, Cuidad de México, C.P. 05110. Editor responsable: Arturo García Fraustro. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número 042021-051209561700-203. ISSN: 2428-6698, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor (INDAUTOR). Responsable de la última actualización de este número: Arturo García Fraustro, Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad, Km. 15.5 Carretera México-Toluca, Colonia Palo Alto, Ciudad de México, C.P. 015110. http://cienciaspecuarias. inifap.gob.mx, la presente publicación tuvo su última actualización en noviembre de 2021. Concurso Nacional de Fotografía INIFAP en tu Vida 2020 1er Lugar, Categoría Pecuaria Autor: Guillermo Martínez Velázquez Título: Mujer cuidando vacas en pastoreo

DIRECTORIO EDITOR EN JEFE Arturo García Fraustro

FUNDADOR John A. Pino EDITORES ADJUNTOS Oscar L. Rodríguez Rivera Alfonso Arias Medina

EDITORES POR DISCIPLINA Dra. Yolanda Beatriz Moguel Ordóñez, INIFAP, México Dr. Ramón Molina Barrios, Instituto Tecnológico de Sonora, Dr. Alfonso Juventino Chay Canul, Universidad Autónoma de Tabasco, México Dra. Maria Cristina Schneider, Universidad de Georgetown, Estados Unidos Dr. Feliciano Milian Suazo, Universidad Autónoma de Querétaro, México Dr. Javier F. Enríquez Quiroz, INIFAP, México Dra. Martha Hortencia Martín Rivera, Universidad de Sonora URN, México Dr. Fernando Arturo Ibarra Flores, Universidad de Sonora URN, México Dr. James A. Pfister, USDA, Estados Unidos Dr. Eduardo Daniel Bolaños Aguilar, INIFAP, México Dr. Sergio Iván Román-Ponce, INIFAP, México Dr. Jesús Fernández Martín, INIA, España Dr. Maurcio A. Elzo, Universidad de Florida Dr. Sergio D. Rodríguez Camarillo, INIFAP, México Dra. Nydia Edith Reyes Rodríguez, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, México Dra. Maria Salud Rubio Lozano, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dra. Elizabeth Loza-Rubio, INIFAP, México Dr. Juan Carlos Saiz Calahorra, Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas, España Dr. José Armando Partida de la Peña, INIFAP, México Dr. José Luis Romano Muñoz, INIFAP, México

Dr. Alejandro Plascencia Jorquera, Universidad Autónoma de Baja California, México Dr. Juan Ku Vera, Universidad Autónoma de Yucatán, México Dr. Ricardo Basurto Gutiérrez, INIFAP, México Dr. Luis Corona Gochi, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dr. Juan Manuel Pinos Rodríguez, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Veracruzana, México Dr. Carlos López Coello, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dr. Arturo Francisco Castellanos Ruelas, Facultad de Química. UADY Dra. Guillermina Ávila Ramírez, UNAM, México Dr. Emmanuel Camuus, CIRAD, Francia. Dr. Héctor Jiménez Severiano, INIFAP., México Dr. Juan Hebert Hernández Medrano, UNAM, México Dr. Adrian Guzmán Sánchez, Universidad Autónoma Metropolitana-Xochimilco, México Dr. Eugenio Villagómez Amezcua Manjarrez, INIFAP, CENID Salud Animal e Inocuidad, México Dr. José Juan Hernández Ledezma, Consultor privado Dr. Fernando Cervantes Escoto, Universidad Autónoma Chapingo, México Dr. Adolfo Guadalupe Álvarez Macías, Universidad Autónoma Metropolitana Xochimilco, México Dr. Alfredo Cesín Vargas, UNAM, México Dra. Marisela Leal Hernández, INIFAP, México Dr. Efrén Ramírez Bribiesca, Colegio de Postgraduados, México

TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera

Indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI . Inscrita en el Sistema de Clasificación de Revistas Científicas y Tecnológicas de CONACyT; en EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal (RedALyC) (www.redalyc.org); en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso (www.veterinaria.org/revistas/ revivec); en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier. com).

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias es un órgano de difusión científica y técnica de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada. Su objetivo es dar a conocer los resultados de las investigaciones realizadas por cualquier institución científica, relacionadas particularmente con las distintas disciplinas de la Medicina Veterinaria y la Zootecnia. Además de trabajos de las disciplinas indicadas en su Comité Editorial, se aceptan también para su evaluación y posible publicación, trabajos de otras disciplinas, siempre y cuando estén relacionados con la investigación pecuaria. Se publican en la revista tres categorías de trabajos: Artículos Científicos, Notas de Investigación y Revisiones Bibliográficas (consultar las Notas al autor); la responsabilidad de cada trabajo recae exclusivamente en los autores, los cuales, por la naturaleza misma de los experimentos pueden verse obligados a referirse en algunos casos a los nombres comerciales de ciertos productos, ello sin embargo, no implica preferencia por los productos citados o ignorancia respecto a los omitidos, ni tampoco significa en modo alguno respaldo publicitario hacia los productos mencionados. Todas las contribuciones serán cuidadosamente evaluadas por árbitros, considerando su calidad y relevancia académica. Queda entendido que el someter un manuscrito implica que la investigación descrita es única e inédita. La publicación de Rev. Mex. Cienc. Pecu. es trimestral en formato bilingüe Español e Inglés. El costo

total por publicar es de $ 7,280.00 más IVA por manuscrito ya editado. Se publica en formato digital en acceso abierto, por lo que se autoriza la reproducción total o parcial del contenido de los artículos si se cita la fuente. El envío de los trabajos de debe realizar directamente en el sitio oficial de la revista. Correspondencia adicional deberá dirigirse al Editor Adjunto a la siguiente dirección: Calle 36 No. 215 x 67 y 69 Colonia Montes de Amé, C.P. 97115 Mérida, Yucatán, México. Tel/Fax +52 (999) 941-5030. Correo electrónico (C-ele): rodriguez_oscar@prodigy.net.mx. La correspondencia relativa a suscripciones, asuntos de intercambio o distribución de números impresos anteriores, deberá dirigirse al Editor en Jefe de la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, CENID Salud Animal e Inocuidad, Km 15.5 Carretera México-Toluca, Col. Palo Alto, D.F. C.P. 05110, México; Tel: +52(55) 3871-8700 ext. 80316; garcia.arturo@inifap.gob.mx o arias.alfonso@inifap.gob.mx. Inscrita en la base de datos de EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal (RedALyC) (www.redalyc.org), en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso (www.veterinaria.org/revistas/ revivec), indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI (http://thomsonreuters. com/) y en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier.com)

VISITE NUESTRA PÁGINA EN INTERNET Artículos completos desde 1963 a la fecha y Notas al autor en: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is an open access peer-reviewed and refereed scientific and technical journal, which publishes results of research carried out in any scientific or academic institution, especially related to different areas of veterinary medicine and animal production. Papers on disciplines different from those shown in Editorial Committee can be accepted, if related to livestock research. The journal publishes three types of papers: Research Articles, Technical Notes and Review Articles (please consult Instructions for authors). Authors are responsible for the content of each manuscript, which, owing to the nature of the experiments described, may contain references, in some cases, to commercial names of certain products, which however, does not denote preference for those products in particular or of a lack of knowledge of any other which are not mentioned, nor does it signify in any way an advertisement or an endorsement of the referred products. All contributions will be carefully refereed for academic relevance and quality. Submission of an article is understood to imply that the research described is unique and unpublished. Rev. Mex. Cien. Pecu. is published quarterly in original lenguage Spanish or English. Total fee charges are US $ 425.00 per article in both printed languages.

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REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS

REV. MEX. CIENC. PECU

VOL 12 (Suplemento 3)

NOVIEMBRE-2021

CONTENIDO Contents REVISIONES Reviews

Pág.

Logros, retos y perspectivas de la investigación en mejoramiento genético de bovinos productores de carne en el INIFAP Beef cattle genetic improvement research at the INIFAP: accomplishments, challenges and perspective Ángel Ríos Utrera, Guillermo Martínez Velázquez, René Calderón Chagoya, Moisés Montaño Bermúdez, Vicente Eliezer Vega Murillo ......................................................................................1 El ganado bovino Criollo Coreño del occidente de México en la producción de carne: caracterización, retos y perspectivas Criollo Coreño cattle in western Mexico: characterization, challenges and outlook Guillermo Martínez-Velázquez, Ángel Ríos-Utrera, José Antonio Palacios-Fránquez, Vicente Eliezer Vega-Murillo, Moisés Montaño-Bermúdez ……………………………………………………………………………….23 Biotecnologías reproductivas en el ganado bovino: cinco décadas de investigación en México Reproductive biotechnologies in beef cattle: five decades of research in Mexico Jorge Víctor Rosete Fernández, Horacio Álvarez Gallardo, David Urbán Duarte, Abraham Fragoso Islas, Marco Antonio Asprón Pelayo, Ángel Ríos Utrera, Sandra Pérez Reynozo, José Fernando De La Torre Sánchez ..............................................................................................................39 Principales aportes de la investigación del INIFAP a la nutrición porcina en México: retos y perspectivas Main contributions of INIFAP research to swine nutrition in Mexico: challenges and perspectives José Antonio Rentería Flores, Sergio Gómez Rosales, Luis Humberto López Hernández, Gerardo Ordaz Ochoa, Ana María Anaya Escalera, César Augusto Mejía Guadarrama, Gerardo Mariscal Landín ...................................................................................................................................79 Antecedentes y perspectivas de algunas enfermedades prioritarias que afectan a la ganadería bovina en México Background and perspectives of certain priority diseases affecting cattle farming in Mexico Carmen Rojas Martínez, Elizabeth Loza Rubio, Sergio Darío Rodríguez Camarillo, Julio Vicente Figueroa Millán, Francisco Aguilar Romero, Rodolfo Esteban Lagunes Quintanilla, José Francisco Morales Álvarez, Marco Antonio Santillán Flores, Guadalupe Asunción Socci Escatell, Jesús Antonio Álvarez Martínez ……………………………………………………………………………………………………111

III

Salud porcina: historia, retos y perspectivas Swine health: history, challenges and prospects José Francisco Rivera-Benítez, Jazmín De la Luz-Armendáriz, Luis Gómez-Núñez, Fernando Diosdado Vargas, Guadalupe Socci Escatell, Elizabeth Ramírez-Medina, Lauro Velázquez-Salinas, Humberto Ramírez-Mendoza, Maria Antonia Coba Ayala, Catalina Tufiño-Loza, Marta Macías García, Víctor Carrera-Aguirre, Rebeca Martínez-Bautista, María José Martínez-Mercado, Gerardo Santos-López, Irma Herrera-Camacho, Ignacio Siañez-Estrada, Manuel Zapata Moreno ……………149 Control y prevención de nematodosis en pequeños rumiantes: antecedentes, retos y perspectivas en México Control and prevention of nematodiasis in small ruminants: background, challenges and outlook in Mexico David Emanuel Reyes-Guerrero, Agustín Olmedo-Juárez, Pedro Mendoza-de Gives ……………….…186 Enfermedades infecciosas de relevancia en la producción caprina, historia, retos y perspectivas Important infectious diseases in goat production in Mexico: history, challenges and outlook Gabriela Palomares Resendiz, Francisco Aguilar Romero, Carlos Flores Pérez, Luis Gómez Núñez, José Gutiérrez Hernández, Enrique Herrera López, Magdalena Limón González, Francisco Morales Álvarez, Francisco Pastor López, Efrén Díaz Aparicio ……………………………………………………………..205 Resultados e impacto de la investigación en genética y mejoramiento genético de las abejas melíferas desarrollada por el INIFAP en México Results and impact of research on honeybee genetics and breeding conducted by INIFAP in Mexico Miguel Enrique Arechavaleta-Velasco, Claudia García-Figueroa, Laura Yavarik Alvarado-Avila, Francisco Javier Ramírez-Ramírez, Karla Itzel Alcalá-Escamilla ..................................................224 Rehabilitación de praderas degradadas en el trópico de México Rehabilitation of degraded pastures in the tropics of Mexico Javier Francisco Enríquez Quiroz, Valentín Alberto Esqueda Esquivel, Daniel Martínez Méndez ….243 Los pastizales y matorrales de zonas áridas y semiáridas de México: Estatus actual, retos y perspectivas The grasslands and scrublands of arid and semi-arid zones of Mexico: Current status, challenges and perspectives Pedro Jurado-Guerra, Mauricio Velázquez-Martínez, Ricardo Alonso Sánchez-Gutiérrez, Alan Álvarez-Holguín, Pablo Alfredo Domínguez-Martínez, Ramón Gutiérrez-Luna, Rubén Darío GarzaCedillo, Miguel Luna-Luna, Manuel Gustavo Chávez-Ruiz .........................................................261

Historia y perspectivas del modelo GGAVATT (Grupos Ganaderos de Validación y Transferencia de Tecnología) History and perspectives of the GGAVATT model (Groups for Livestock Technological Validation and Transfer) Heriberto Román Ponce, Miguel Arcangel Rodríguez Chessani, José Antonio Espinosa García, Tomás Arturo González Orozco, Alejandra Vélez Izquierdo, Juan Prisciliano Zárate Martínez, Martha Eugenia Valdovinos Terán, Rubén Cristino Aguilera Sosa, Rafael Guarneros Altamirano, Rubén Santos Echeverría, Héctor Macario Bueno Díaz, Ubaldo Aguilar Barradas ……………………………..…286

Actualización: marzo, 2020 NOTAS AL AUTOR La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de investigación y Revisiones bibliográficas.

Los autores interesados en publicar en esta revista deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se indican, los cuales en términos generales, están de acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 1.

Página del título Resumen en español Resumen en inglés Texto Agradecimientos y conflicto de interés Literatura citada

Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán si están basados en pruebas de rutina, ni datos experimentales sin estudio estadístico cuando éste sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos que previamente hayan sido publicados condensados o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o Congresos (a excepción de Resúmenes). Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un Comité Científico Editorial, conformado por Pares de la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el nombre e Institución de los autores proponentes. El Editor notificará al autor la fecha de recepción de su trabajo. El manuscrito deberá someterse a través del portal de la Revista en la dirección electrónica: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando el “Instructivo para envío de artículos en la página de la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Para su elaboración se utilizará el procesador de Microsoft Word, con letra Times New Roman a 12 puntos, a doble espacio. Asimismo se deberán llenar los formatos de postulación, carta de originalidad y no duplicidad y disponibles en el propio sitio oficial de la revista.

Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el trabajo de los revisores, todos los renglones de cada página deben estar numerados; asimismo cada página debe estar numerada, inclusive cuadros, ilustraciones y gráficas.

Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título, y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de ocho y ser incluidos en el texto). Las Notas de investigación tendrán una extensión máxima de 15 cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y 5 cuadros.

Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán contener los componentes que a continuación se indican, empezando cada uno de ellos en página aparte.

Página del Título. Solamente debe contener el título del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así como el título traducido al idioma inglés. En el manuscrito no es necesaria información como nombres de autores, departamentos, instituciones, direcciones de correspondencia, etc., ya que estos datos tendrán que ser registrados durante el proceso de captura de la solicitud en la plataforma del OJS (http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx).

Resumen en español. En la segunda página se debe incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En él se indicarán los propósitos del estudio o investigación; los procedimientos básicos y la metodología empleada; los resultados más importantes encontrados, y de ser posible, su significación estadística y las conclusiones principales. A continuación del resumen, en punto y aparte, agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o frases cortas clave que ayuden a los indizadores a clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con el resumen.

Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en inglés y a continuación redactar el “abstract” con las mismas instrucciones que se señalaron para el resumen en español. Al final en punto y aparte, se deberán escribir las correspondientes palabras clave (“key words”).

10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo siguiente: a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos originales derivados de resultados parciales o finales de investigaciones. El texto del Artículo científico se divide en secciones que llevan estos encabezamientos:

Introducción Materiales y Métodos Resultados Discusión Conclusiones e implicaciones Literatura citada

referencias, aunque pueden insertarse en el texto (entre paréntesis).

Reglas básicas para la Literatura citada Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las iniciales, empezando por el apellido paterno, luego iniciales del materno y nombre(s). En caso de apellidos compuestos se debe poner un guión entre ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de un autor no se debe poner ningún signo de puntuación, ni separación; después de cada autor sólo se debe poner una coma, incluso después del penúltimo; después del último autor se debe poner un punto.

En los artículos largos puede ser necesario agregar subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer más claro el contenido, sobre todo en las secciones de Resultados y de Discusión, las cuales también pueden presentarse como una sola sección. b) Notas de investigación. Consisten en modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos de interés especial, preliminares de trabajos o investigaciones limitadas, descripción de nuevas variedades de pastos; así como resultados de investigación que a juicio de los editores deban así ser publicados. El texto contendrá la misma información del método experimental señalado en el inciso a), pero su redacción será corrida del principio al final del trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los subtítulos, sino que se redacte en forma continua y coherente.

El título del trabajo se debe escribir completo (en su idioma original) luego el título abreviado de la revista donde se publicó, sin ningún signo de puntuación; inmediatamente después el año de la publicación, luego el número del volumen, seguido del número (entre paréntesis) de la revista y finalmente el número de páginas (esto en caso de artículo ordinario de revista). Puede incluir en la lista de referencias, los artículos aceptados aunque todavía no se publiquen; indique la revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).

c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el tratamiento y exposición de un tema o tópico de relevante actualidad e importancia; su finalidad es la de resumir, analizar y discutir, así como poner a disposición del lector información ya publicada sobre un tema específico. El texto se divide en: Introducción, y las secciones que correspondan al desarrollo del tema en cuestión.

En el caso de libros de un solo autor (o más de uno, pero todos responsables del contenido total del libro), después del o los nombres, se debe indicar el título del libro, el número de la edición, el país, la casa editorial y el año. Cuando se trate del capítulo de un libro de varios autores, se debe poner el nombre del autor del capítulo, luego el título del capítulo, después el nombre de los editores y el título del libro, seguido del país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el capítulo.

11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre que corresponda, se deben especificar las colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales como a) la ayuda técnica recibida; b) el agradecimiento por el apoyo financiero y material, especificando la índole del mismo; c) las relaciones financieras que pudieran suscitar un conflicto de intereses. Las personas que colaboraron pueden ser citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, “revisión crítica de la propuesta para el estudio”, “recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda, los autores deberán mencionar si existe algún conflicto de interés. 12. Literatura citada. Numere las referencias consecutivamente en el orden en que se mencionan por primera vez en el texto. Las referencias en el texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben identificar mediante números arábigos entre paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el texto el nombre de los autores de las referencias. Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como referencias; las “observaciones inéditas” y las “comunicaciones personales” no deben usarse como

En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el nombre de la ciudad, estado y en su caso país, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de la escuela), y finalmente el año. Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a continuación, los cuales están parcialmente basados en el formato que la Biblioteca Nacional de Medicina de los Estados Unidos usa en el Index Medicus. Revistas

Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el nombre de todos los autores cuando sean seis o menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de los seis primeros y agregue “et al.”).

VII

Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35-48.

XI)

Sólo número sin indicar volumen. II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6-10.

XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic animals: strategies for conservation and development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in genetic improvement of farm animals. USDA. 1996:13.

III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status ofthe use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.

Tesis.

No se indica el autor.

XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.

IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;84:15.

Suplemento de revista.

XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

Organización como autor. XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984.

Organización, como autor. VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-284.

XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996.

En proceso de publicación. VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000.

XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990.

Libros y otras monografías

XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.

Autor total. VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.

XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

Publicaciones electrónicas

Autor de capítulo. IX)

XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. Accessed Jul 30, 2003.

Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.

Memorias de reuniones. X)

Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. Concentración de insulina plasmática en cerdas alimentadas con melaza en la dieta durante la inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 1998:13.

XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 5725.pdf. Consultado 30 Ago, 2003.

Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores. Tercera reunión anual del centro de investigaciones forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. Veracruz. 1990:51-56.

VIII

XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. com/science/journal/03016226. Accessed Sep 12, 2003.

ha hectárea (s) h hora (s) i.m. intramuscular (mente) i.v. intravenosa (mente) J joule (s) kg kilogramo (s) km kilómetro (s) L litro (s) log logaritmo decimal Mcal megacaloría (s) MJ megajoule (s) m metro (s) msnm metros sobre el nivel del mar µg microgramo (s) µl microlitro (s) µm micrómetro (s)(micra(s)) mg miligramo (s) ml mililitro (s) mm milímetro (s) min minuto (s) ng nanogramo (s)Pprobabilidad (estadística) p página PC proteína cruda PCR reacción en cadena de la polimerasa pp páginas ppm partes por millón % por ciento (con número) rpm revoluciones por minuto seg segundo (s) t tonelada (s) TND total de nutrientes digestibles UA unidad animal UI unidades internacionales

13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible que sean pocos, concisos, contando con los datos necesarios para que sean autosuficientes, que se entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos convencionales. 14 Versión final. Es el documento en el cual los autores ya integraron las correcciones y modificaciones indicadas por el Comité Revisor. Los trabajos deberán ser elaborados con Microsoft Word. Las fotografías e imágenes deberán estar en formato jpg (o compatible) con al menos 300 dpi de resolución. Tanto las fotografías, imágenes, gráficas, cuadros o tablas deberán incluirse en el mismo archivo del texto. Los cuadros no deberán contener ninguna línea vertical, y las horizontales solamente las que delimitan los encabezados de columna, y la línea al final del cuadro. 15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para su traducción al idioma inglés o español, según corresponda. Si los autores lo consideran conveniente podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas. 16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de Investigación, siempre y cuando se ajusten a las normas de esta revista. 17. Los trabajos no aceptados para su publicación se regresarán al autor, con un anexo en el que se explicarán los motivos por los que se rechaza o las modificaciones que deberán hacerse para ser reevaluados.

versus

gravedades

Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis inmediatamente después de la(s) palabra(s) completa(s).

18. Abreviaturas de uso frecuente: cal cm °C DL50 g

caloría (s) centímetro (s) grado centígrado (s) dosis letal 50% gramo (s)

19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se deben escribir en cursivas.

Updated: March, 2020 INSTRUCTIONS FOR AUTHORS Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific journal published in a bilingual format (Spanish and English) which carries three types of papers: Research Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested in publishing in this journal, should follow the belowmentioned directives which are based on those set down by the International Committee of Medical Journal Editors (ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 1.

Title page Abstract Text Acknowledgments and conflict of interest Literature cited

Only original unpublished works will be accepted. Manuscripts based on routine tests, will not be accepted. All experimental data must be subjected to statistical analysis. Papers previously published condensed or in extenso in a Congress or any other type of Meeting will not be accepted (except for Abstracts). All contributions will be peer reviewed by a scientific editorial committee, composed of experts who ignore the name of the authors. The Editor will notify the author the date of manuscript receipt. Papers will be submitted in the Web site http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the “Guide for submit articles in the Web site of the Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Manuscripts should be prepared, typed in a 12 points font at double space (including the abstract and tables), At the time of submission a signed agreement co-author letter should enclosed as complementary file; coauthors at different institutions can mail this form independently. The corresponding author should be indicated together with his address (a post office box will not be accepted), telephone and Email.

Title page. It should only contain the title of the work, which should be concise but informative; as well as the title translated into English language. In the manuscript is not necessary information as names of authors, departments, institutions and correspondence addresses, etc.; as these data will have to be registered during the capture of the application process on the OJS platform (http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).

Abstract. On the second page a summary of no more than 250 words should be included. This abstract should start with a clear statement of the objectives and must include basic procedures and methodology. The more significant results and their statistical value and the main conclusions should be elaborated briefly. At the end of the abstract, and on a separate line, a list of up to 10 key words or short phrases that best describe the nature of the research should be stated.

Text. The three categories of articles which are published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias are the following:

a) Research Articles. They should originate in primary

works and may show partial or final results of research. The text of the article must include the following parts:

To facilitate peer review all pages should be numbered consecutively, including tables, illustrations and graphics, and the lines of each page should be numbered as well.

Introduction Materials and Methods Results Discussion Conclusions and implications Literature cited

Research articles will not exceed 20 double spaced pages, without including Title page and Tables and Figures (8 maximum and be included in the text). Technical notes will have a maximum extension of 15 pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.

In lengthy articles, it may be necessary to add other sections to make the content clearer. Results and Discussion can be shown as a single section if considered appropriate.

Manuscripts of all three type of articles published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should contain the following sections, and each one should begin on a separate page.

b) Technical Notes. They should be brief and be evidence for technical changes, reports of clinical cases of special interest, complete description of a limited investigation, or research results which

should be published as a note in the opinion of the editors. The text will contain the same information presented in the sections of the research article but without section titles.

names(s), the number of the edition, the country, the printing house and the year. e. When a reference is made of a chapter of book written by several authors; the name of the author(s) of the chapter should be quoted, followed by the title of the chapter, the editors and the title of the book, the country, the printing house, the year, and the initial and final pages.

c) Reviews. The purpose of these papers is to

summarize, analyze and discuss an outstanding topic. The text of these articles should include the following sections: Introduction, and as many sections as needed that relate to the description of the topic in question.

f. In the case of a thesis, references should be made of the author’s name, the title of the research, the degree obtained, followed by the name of the City, State, and Country, the University (not the school), and finally the year.

10. Acknowledgements. Whenever appropriate, collaborations that need recognition should be specified: a) Acknowledgement of technical support; b) Financial and material support, specifying its nature; and c) Financial relationships that could be the source of a conflict of interest.

Examples The style of the following examples, which are partly based on the format the National Library of Medicine of the United States employs in its Index Medicus, should be taken as a model.

People which collaborated in the article may be named, adding their function or contribution; for example: “scientific advisor”, “critical review”, “data collection”, etc. 11. Literature cited. All references should be quoted in their original language. They should be numbered consecutively in the order in which they are first mentioned in the text. Text, tables and figure references should be identified by means of Arabic numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the text the name of the authors. Abstain from using abstracts as references. Also, “unpublished observations” and “personal communications” should not be used as references, although they can be inserted in the text (inside brackets).

Journals

Standard journal article (List the first six authors followed by et al.) I)

Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35-48.

Issue with no volume

Key rules for references

II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6-10.

a. The names of the authors should be quoted beginning with the last name spelt with initial capitals, followed by the initials of the first and middle name(s). In the presence of compound last names, add a dash between both, i.e. Elias-Calles E. Do not use any punctuation sign, nor separation between the initials of an author; separate each author with a comma, even after the last but one.

III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.

No author given

b. The title of the paper should be written in full, followed by the abbreviated title of the journal without any punctuation sign; then the year of the publication, after that the number of the volume, followed by the number (in brackets) of the journal and finally the number of pages (this in the event of ordinary article).

IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;84:15.

Journal supplement V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

c. Accepted articles, even if still not published, can be included in the list of references, as long as the journal is specified and followed by “in press” (in brackets). d. In the case of a single author’s book (or more than one, but all responsible for the book’s contents), the title of the book should be indicated after the

Organization, as author VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282284.

In press VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000. Books and other monographs

Author(s) VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.

Organization as author XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984. XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996. XVII) AOAC. Official methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990. XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988. XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

Chapter in a book IX)

Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.

Conference paper X)

XI)

Thesis XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.

Electronic publications XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. Accesed Jul 30, 2003. XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 5725.pdf. Consultado 30 Jul, 2003. XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect.com/science/journal/030 16226. Accesed Sep 12, 2003. 12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable that they should be few, brief and having the necessary data so they could be understood without reading the text. Explanatory material should be placed in footnotes, using conventional symbols.

13. Final version. This is the document in which the authors have already integrated the corrections and modifications indicated by the Review Committee. The works will have to be elaborated with Microsoft Word. Photographs and images must be in jpg (or compatible) format with at least 300 dpi resolution. Photographs, images, graphs, charts or tables must be included in the same text file. The boxes should not contain any vertical lines, and the horizontal ones only those that delimit the column headings, and the line at the end of the box.

XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

XII

14. Once accepted, the final version will be translated into Spanish or English, although authors should feel free to send the final version in both languages. No charges will be made for style or translation services.

MJ m µl µm mg ml mm min ng

mega joule (s) meter (s) micro liter (s) micro meter (s) milligram (s) milliliter (s) millimeter (s) minute (s) nanogram (s) P probability (statistic) p page CP crude protein PCR polymerase chain reaction pp pages ppm parts per million % percent (with number) rpm revolutions per minute sec second (s) t metric ton (s) TDN total digestible nutrients AU animal unit IU international units

15. Thesis will be published as a Research Article or as a Technical Note, according to these guidelines. 16. Manuscripts not accepted for publication will be returned to the author together with a note explaining the cause for rejection, or suggesting changes which should be made for re-assessment.

17. List of abbreviations: cal cm °C DL50 g ha h i.m. i.v. J kg km L log Mcal

calorie (s) centimeter (s) degree Celsius lethal dose 50% gram (s) hectare (s) hour (s) intramuscular (..ly) intravenous (..ly) joule (s) kilogram (s) kilometer (s) liter (s) decimal logarithm mega calorie (s)

versus

gravidity

The full term for which an abbreviation stands should precede its first use in the text. 18. Scientific names and other Latin terms should be written in italics.

XIII

https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.6084

Editorial La

Concurso Nacional de Fotografía INIFAP en tu Vida 2020 2° Lugar, Categoría Pecuaria Autor: Jerónimo Sepúlveda Vázquez Título: Ovejas curiosas

producción pecuaria en México enfrenta actualmente presiones de la globalización y del crecimiento de la demanda nacional y mundial por alimentos de origen animal. A pesar de la caída en la economía nacional de 8.5% provocada por la pandemia de Sars-CoV-2 durante el año 2020, el PIB primario asociado a la ganadería creció 2.8% en este periodo y mantiene una tendencia ininterrumpida de crecimiento en los últimos cinco años, con una tasa por encima de la economía nacional.

De acuerdo a los datos reportados por el SIAP (enero 2021), durante el año 2020 la producción de leche bovina aumentó 2.3%, huevo para plato 2.0%, carne de pollo 3.6%, carne porcina 3.1%, carne bovina 2.6%, carne ovina 1.1%, carne caprina, sin cambios, y solamente la producción de miel disminuyó 12.7%, respecto al 2019. Estos indicadores son positivos; sin embargo, contrastan con las alarmantes cifras de degradación de los recursos naturales, vulnerabilidad al cambio climático y niveles de pobreza en las zonas rurales de alta y muy alta marginación. Por esta razón y en el marco del 35 aniversario de nuestra Institución, la Dirección General del INIFAP quiere compartir en este Suplemento 3, una serie de revisiones sobre los avances y perspectivas de las investigaciones desarrolladas en el INIFAP en temas pecuarios, de sumo interés para la ganadería nacional, como son la producción y salud animal. En la mayoría de los casos, los trabajos de investigación se realizaron en cooperación con otras instituciones de investigación y de enseñanza a nivel nacional e internacional, además de la activa participación de autoridades federales, estatales y productores.

XIV

Se espera que, al compartir este Suplemento 3, se estimule el desarrollo de nuevos sistemas ganaderos integrales a partir de la investigación científica, que continúe contribuyendo al aumento de la productividad, el manejo sostenible y la protección de los recursos naturales, el mejoramiento de la calidad de vida de los productores pecuarios y, al mismo tiempo, disminuyan su vulnerabilidad al cambio climático. Para lograr estos objetivos, es indispensable la participación de tomadores de decisión y asociaciones de productores en la búsqueda de instrumentos de política agropecuaria y de apoyo tecnológico que faciliten la incorporación de los sistemas sostenibles que se generen, en los programas de desarrollo ganadero a nivel nacional. Finalmente, quiero expresar mi más sincero reconocimiento a todos los investigadores pecuarios que a lo largo de estos 35 años han contribuido a la generación de conocimientos y tecnologías para el desarrollo de las explotaciones pecuarias en el país, así como al posicionamiento de nuestra Institución.

ATENTAMENTE, EL ENCARGADO DEL DESPACHO DE LOS ASUNTOS CORRESPONDIENTES A LA DIRECCIÓN GENERAL DEL INIFAP

DR. LUIS ÁNGEL RODRÍGUEZ DEL BOSQUE

Concurso Nacional de Fotografía INIFAP en tu Vida 2020 3° Lugar, Categoría Pecuaria Autor: María del Carmen Zavaleta Córdova Título: Pesaje de pasto

https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5883 Revisión

Logros, retos y perspectivas de la investigación en mejoramiento genético de bovinos productores de carne en el INIFAP

Ángel Ríos Utrera a Guillermo Martínez Velázquez b René Calderón Chagoya c Moisés Montaño Bermúdez c Vicente Eliezer Vega Murillo d*

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Campo Experimental La Posta, km 22.5 carretera federal Veracruz-Córdoba, Paso del Toro, Municipio de Medellín, 94277. Veracruz, México. b

INIFAP. Sitio Experimental El Verdineño. Nayarit, México.

INIFAP. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal. Querétaro, México. d

Universidad Veracruzana. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Veracruz, México.

*Autor de correspondencia: vvega@uv.mx

Resumen: El objetivo fue presentar resultados de investigación sobre mejoramiento genético de bovinos productores de carne realizados por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, así como los retos y perspectivas de investigación a corto, mediano y largo plazo en dicha área del conocimiento. Se utilizaron tesis de maestría, trabajos de congresos y artículos científicos publicados de 1987 a 2020. En los últimos 34 años, se logró caracterizar productiva y reproductivamente animales Bos indicus y Bos taurus x Bos indicus

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en condiciones tropicales, implementar evaluaciones genéticas multirraciales para las poblaciones Simmental-Simbrah y Charolais-Charbray, determinar la importancia de los efectos maternos en características de crecimiento y estimar la heredabilidad y correlaciones genéticas para características de crecimiento y reproductivas de machos y hembras en animales Bos taurus y Bos indicus, comprobar que la interacción genotipo-ambiente es un factor importante en la expresión de peso al destete en Simmental, desarrollar factores de ajuste de edad de la madre para pesos al nacimiento y destete, desarrollar un prototipo de evaluación genética nacional para permanencia productiva y otro para fertilidad de vaquillas, estimar la diversidad genética de las poblaciones Simmental, Charolais y Simbrah, e identificar SNP asociados a características de crecimiento en Simmental y Simbrah. En el corto plazo, se espera desarrollar índices de selección y predecir el mérito genético de características de canal; en el mediano, realizar evaluaciones genómicas para tolerancia al estrés calórico, consumo de alimento residual y características de salud; y a largo plazo, realizar predicciones genómicas a través de razas. Palabras clave: Asociación genómica, Bovinos de carne, Correlaciones genéticas, Cruzamientos, Diversidad genética, Heredabilidad, Mejoramiento genético.

Recibido: 27/11/2020 Aceptado: 29/03/2021

Introducción El propósito del cruzamiento entre razas en bovinos productores de carne es utilizar las diferencias entre razas y los efectos de heterosis para mejorar la producción. Se estima que la heterosis en un programa de cruzamiento puede incrementar la productividad del hato de vacas en 26 %, en promedio, en comparación con un programa similar usando animales puros. El beneficio mayor se tiene por el uso de vacas cruzadas(1,2,3). El incremento en la productividad por cruzamientos depende de las razas utilizadas. A principios de los ochenta, los ganaderos mexicanos no utilizaban vacas cruzadas para producir becerros para engorda y la disponibilidad de toros de razas especializadas era limitada, sobre todo en las regiones tropicales. En 1978 el Gobierno Federal a través del Instituto Nacional de Inseminación Artificial y Reproducción Animal de la Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos, puso a disposición de los ganaderos semen de razas Bos taurus especializadas en la producción de carne (Angus, Chianina, Charolais, Hereford, Limousin, Simmental y Suizo Pardo Europeo)(4). Por otro lado, el mejoramiento genético resulta de la selección de animales superiores al promedio como padres de la siguiente generación. Para identificar los animales

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genéticamente superiores, es necesario que las asociaciones de criadores de bovinos de registro integren bases de datos que permitan la realización de evaluaciones genéticas nacionales. La primera evaluación genética nacional en bovinos productores de carne fue realizada en el 2001, por un grupo de investigadores del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), usando la base de datos de la Asociación Mexicana Simmental Simbrah (AMSS). Desde entonces, el INIFAP ha celebrado convenios con algunas asociaciones que le permiten el uso de sus bases de datos con fines de investigación. Algunas características de importancia económica son complejas, o difíciles o caras de medir, como comportamiento reproductivo, eficiencia alimenticia y características de canal. Para estas características puede resultar muy difícil realizar evaluaciones genéticas convencionales, como las que se realizan para características de crecimiento. Sin embargo, como resultado de la secuenciación del genoma bovino se desarrollaron arreglos con miles de marcadores conocidos como SNP (polimorfismos de un solo nucleótido) que permiten desarrollar estudios para predecir el mérito genético(5). El objetivo es presentar resultados de estudios realizados en el INIFAP sobre mejoramiento genético de bovinos productores de carne, así como los retos y perspectivas de investigación a corto, mediano y largo plazo en dicha área de conocimiento.

Resultados de cruzamientos entre razas Bos taurus y Bos indicus en el campo experimental Las Margaritas en clima subtropical cálido húmedo Af(c) En un estudio que comparó el comportamiento reproductivo hasta el destete de vacas Cebú (C) apareadas con sementales Bos taurus (Bt), Angus (A), Charolais (Ch), Hereford (H) y Suizo Pardo (S), y Bos indicus (Bi), Brahman (B) e Indubrasil (I), se encontró que cuando los empadres fueron en primavera la tasa de destete de vacas apareadas con toros H, B y S fue mayor, la de las apareadas con toros A y Ch intermedia y la de las apareadas con toros I menor (64.3, 60.7, 59.2, 56.1, 52.7 y 39.5 %, respectivamente), pero cuando fueron en otoño, la tasa de destete de las vacas apareadas con toros H fue mayor, la de las apareadas con toros S intermedia y la de las apareadas con toros Ch, I, A y B menor (72.4, 56.0, 55.9, 49.8, 44.9 y 43.0 %, respectivamente). En general, la tasa de destete de las vacas apareadas con toros B e I fue 16.5 y 23.7 puntos porcentuales menor que la de las apareadas con toros H. Estos resultados indican que la selección de la raza de toro y la época del año en que se realizarán los empadres son consideraciones importantes cuando se plantean esquemas de cruzamiento para la producción comercial de becerros al destete(6).

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Por otro lado, el análisis de información de apareamientos que incluyó hembras I y B, y cruzadas F1 A x C, H x C, Ch x C y S x C mostró que las F1, con excepción de la Ch x C, tuvieron un comportamiento reproductivo superior desde la gestación hasta el destete, comparado con el comportamiento reproductivo de las vacas I y B (Cuadro 1). Cuadro 1: Medias de cuadrados mínimos de productividad de vacas F1 Bos taurus x Bos indicus apareadas con toros Bos taurus y de vacas Cebú apareadas con toros Bos indicus Grupo genético TG¥ TP¥ TD¥ PT* PD210₰ PTL₰ PP2₪ PP5₪ de la vaca (%) (%) (%) (kg) (kg) (kg) (%) (%) Hereford x Cebú Suizo Pardo x Cebú Charolais x Cebú Angus x Cebú Brahman Indubrasil

82.0a 79.0a 65.0b 85.0a 67.0b 66.0b

81.0a 76.0ab 67.0abc 80.0a 65.0bc 56.0c

73.0a 73.0a 61.0ab 74.0a 56.0b 48.0b

738.8ab 667.9bc 777.3a 871.8a 521.1c ---

164.0bc 185.0ab 178.0c 191.0a 113.0d ---

1008b 1256a 1012b 1454a 902b ---

92.0b 75.0ac 92.0b 84.0ab 66.0a ---

47.0b 42.0b 55.0bc 62.0c 32.0a ---

Tasas de gestación (TG), parto (TP) y destete (TD), producción total de por vida (PT), peso al destete ajustado a 210 días de edad de las crías (PD210), producción total de leche (PTL) y permanencia productiva al segundo (PP2) y quinto parto (PP5). ¥ Las vacas fueron apareadas con toros de la misma raza que el padre (Ríos et al(7)). *Vega et al(9). ₰ Quiroz-Valiente et al(11). ₪ Vega et al(10). a,b,c,d Valores con distinta literal dentro de columna son diferentes (P<0.05).

La superioridad de las vacas F1 en tasa de destete y peso al destete (PD) de sus crías sobre las vacas C, fue de 26 y 5.9 unidades porcentuales, respectivamente, lo que en términos de kilogramos de becerro destetado por vaca en empadre resultó en una ventaja total de 30.6 %. Similarmente, las vaquillas F1 tuvieron su primer parto a menor edad (17 meses en promedio) que las Bi(7). Además, al estudiar las causas de desecho y la vida productiva, se encontró que el porcentaje de vacas desechadas por infertilidad fue mayor en las vacas Bi comparado con el de las F1, con promedios de 66.20 y 17.39 %, respectivamente. Los resultados indicaron que las vacas F1 tuvieron una vida productiva más larga que las Bi, debido a que la habilidad de las hembras cruzadas para permanecer más tiempo en el hato se debió a su mayor capacidad reproductiva, puesto que las diferencias en mortalidad y habilidad materna no fueron importantes. En conclusión, las vacas cruzadas F1 tuvieron una mayor vida productiva que las vacas puras Bi; la diferencia promedio entre los dos grupos fue 2.8 años(8). Por otro lado, estudios adicionales permitieron evaluar la productividad total de por vida (PT) y la permanencia productiva (PP) a diferentes edades de vacas B y F1 A x C, S x C, Ch x C y H x C(9,10). La PT se definió como el peso al destete acumulado de los becerros destetados hasta los 9 años de edad por vaca en empadre, mientras que PP se definió como la probabilidad de que una vaca tuviera 2 (PP2), 3 (PP3), 4 (PP4) o 5 (PP5) crías dado que había

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parido su primera cría antes de los 3 años de edad. Durante el desarrollo de los estudios, las vacas B se aparearon con toros B, mientras que las F1 se aparearon con toros Bi de 1986 a 1989 y con toros Bt de 1990 a 1994. En relación a la PT, las vacas F1 fueron superiores a las B en 101.2 kg a los 3 años de edad y en 242.9 kg a los 9 años de edad, observándose que a los 9 años de edad las vacas A x C y Ch x C acumularon significativamente más kilogramos de becerro destetado que las S x C y B (Cuadro 1)(9). En cuanto a la PP, se encontraron diferencias importantes para PP2, con promedio de 92 % para vacas Ch x C y H x C, y de 66 y 65 % para vacas B y S x C, respectivamente; similarmente, se detectaron diferencias significativas para PP5, con promedios extremos de 62 y 32 % para vacas A x C y B, respectivamente (Cuadro 1). Las vacas Ch x C, H x C y S x C tuvieron un comportamiento intermedio. El estudio mostró que las vacas F1 Bt x Bi tuvieron mayor probabilidad de producir más crías que las vacas B(10). Así, los dos estudios mencionados previamente reafirman la recomendación de utilizar vacas F1 como opción para incrementar la productividad hasta el destete en los sistemas vaca-cría de las regiones tropicales de México. En otra investigación se estimó la producción de leche de vacas B y de los cuatro grupos raciales F1 Bt x Bi y su correlación con el PD de las crías. Para medir la producción de leche, se utilizó la técnica de pesaje del becerro antes y después del amamantamiento. En el estudio se determinó un coeficiente de correlación entre producción total de leche y PD ajustado a 210 días de edad de 0.61. Además, se encontró que las vacas A x C y S x C tuvieron mayor producción total de leche y crías con mayor PD ajustado a 210 días de edad que las vacas Ch x C, H x C y B (Cuadro 1)(11).

Resultados de cruzamientos entre razas Bos taurus y Bos indicus en el campo experimental El Macho en clima tropical cálido subhúmedo Aw1 Un estudio permitió evaluar las diferencias en el comportamiento productivo de crías F1 Bt x Bi y crías Bi para peso al nacer (PN), ganancia diaria promedio predestete (GDP) y PD ajustado a 232 días de edad (Cuadro 2). Las crías nacieron de vacas C apareadas con toros Ch, Chianina (Ci), Limousin (L), Simmental (Sm), S e I. En general, el PN de las crías F1 Bt x Bi fue 7% mayor que el de las crías de sementales Bi. No se detectaron diferencias importantes en los PN de las crías Ci x C, Sm x C, L x C y S x C, pero sí entre los de éstas y los de las Ch x C (Cuadro 2). Los PN de las crías Ch x C, Sm x C, S x C, L x C y Ci x C fueron mayores que los de las crías de toros I en 13, 8, 6, 5 y 4%, respectivamente. En cuanto al PD ajustado a 232 días de edad, los mayores pesos correspondieron a las crías Sm x C y Ch x C, sin que se detectara diferencia importante entre ellas. No se detectaron diferencias significativas entre los PD de crías S x C, L x C, Ci x C e I (Cuadro 2). En PD ajustado a 232 días de edad se encontró una tendencia similar a la observada en PN, las crías Sm x C y Ch x C fueron 13 y 12 % más pesadas al destete que las de padres I, mientras que las crías Sm x C y Ch x C fueron 8 y 13 % más pesadas al nacer que las de padres I(12).

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Cuadro 2: Medias de cuadrados mínimos para peso al nacer (PN), ganancia diaria promedio predestete (GDP) y peso al destete ajustado a 205 días (PD205) y 232 días (PD232) de edad de crías Bos indicus y F1 Bos taurus x Bos indicus Grupo genético PN GDP PD232 PN GDP PD205 ¥ ¥ ¥ ₭ ₭ (kg) (kg) (kg) (kg) (kg) (kg)₭ Simmental x 31.70b 0.713b 197.3b 30.80bc 0.620bc 157.80c Cebú Charolais x 33.08c 0.693b 193.7b 31.58b 0.634b 159.45c Cebú Suizo Pardo x 31.24b 0.644a 180.5a 30.24c 0.602bc 154.44bc Cebú Limousin x 30.90b 0.617a 174.1a 30.17c 0.594cd 151.15bc Cebú Chianina x Cebú 30.61b 0.605a 171.0a 31.17b 0.602bc 154.56bc Indubrasil 30.34a 0.610a 171.3a 30.08c 0.564d 148.91b a,b,c,d

Valores con distinta literal dentro de columna, son diferentes (P<0.05). ¥ Reynoso et al.(12). ₭Martínez(13).

En el estudio de Martínez(13), con más información que la que se había analizado previamente, se obtuvieron los promedios para PN, GDP y PD ajustado a 205 días que se muestran en el Cuadro 2. Las crías Ch x C y Ci x C resultaron con PN mayores que las crías L x C, S x C e I; las crías Sm x C tuvieron PN intermedios. En GDP, las crías Ch x C fueron superiores a las crías L x C e I. No se encontraron diferencias en GDP entre crías Ch x C, Sm x C, Ci x C y S x C, sin embargo, estos grupos genéticos fueron mejores que I. Las crías Ch x C y Sm x C tuvieron mayor PD ajustado a 205 días de edad que las I. No se detectó diferencia significativa entre el PD de las crías I y el de las crías Ci x C, S x C y L x C. Al igual que para PN, las crías Ch x C y Ci x C mostraron, entre las cruzas F1, los promedios más alto y más bajo, respectivamente, para PD ajustado a 205 días (Cuadro 2). Con esta información se estimaron los efectos genéticos aditivos individuales para PN, GDP y PD ajustado a 205 días de edad que se muestran en el Cuadro 3.

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Cuadro 3: Efectos genéticos aditivos individualesa para peso al nacer (PN), ganancia diaria promedio predestete (GDP) y peso al destete ajustado a 205 días de edad (PD205) de cuatro razas Bos taurus y una raza Bos indicus Raza PN (kg) GDP (kg) PD205 (kg) Indubrasil Charolais Simmental Chianina Suizo Pardo

1.65 2.73 1.22 1.93 0.14 a

51 73 47 15 15

17.9 15.4 12.3 6.3 6.1

Expresados como desviación con respecto a la raza Limousin. Martínez(13).

Estos resultados sugieren que el comportamiento de los becerros C puede ser superado significativamente al utilizar vientres C en cruzamiento terminal, empleando Ch o Sm como raza paterna.

Evaluaciones genéticas de ganado Bos taurus y Bos indicus En el Cuadro 4 se presentan los estimadores de heredabilidad y correlaciones genéticas, por raza o población, obtenidos en los estudios realizados por el INIFAP. Población Simmental-Simbrah. La AMSS fue la primera asociación de criadores de ganado de registro para producción de carne en realizar una evaluación genética nacional (año 2001). Actualmente, con el respaldo del INIFAP, esta asociación publica diferencias esperadas en la progenie para PN, PD, PA, circunferencia escrotal (CE), talla corporal (TC), PP y fertilidad de vaquillas (FV) para Simmental y Simbrah. En las evaluaciones genéticas, así como en los diversos trabajos de investigación que se han realizado con éstas y otras razas (Charolais, Charbray, Brangus Rojo), la FV se define como la probabilidad de que una vaquilla para antes de los 1,281 días (42 meses) de edad; por su parte, la PP se define como la probabilidad de que una vaca tenga una segunda cría o más antes de los seis años de edad, dado que tuvo una cría antes de los tres años de edad. Las diferencias esperadas en la progenie son producto de una evaluación genética multirracial en la que, en general, el modelo animal incluye el grupo contemporáneo (hato-año-estación-sexo de la cría), la edad de la madre al parto (covariable), la proporción de genes Simmental, la heterocigosis y la pérdida por recombinación como efectos fijos. En una evaluación genética multirracial en la que se compararon diferentes variantes del modelo animal se determinó que el modelo más apropiado para la estimación de componentes de varianza de PN, PD y PA fue el que incluyó los efectos genéticos directo y materno y el efecto del ambiente materno permanente, observándose que la exclusión de los efectos maternos (genético y ambiental permanente) o la inclusión de la covarianza entre los efectos genéticos directo y materno causaba

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sobreestimación de la varianza genética aditiva y, en consecuencia, de la heredabilidad; los valores estimados de heredabilidad directa y materna obtenidos con el modelo más apropiado fueron 0.17 y 0.01, 0.14 y 0.02, y 0.15 y 0.01 para PN, PD y PA, respectivamente (Cuadro 4)(14). Adicionalmente, en un análisis multivariado se encontró que las correlaciones genéticas fueron 0.26, 0.26 y 0.62 para PN-PD, PN-PA y PD-PA, respectivamente, lo que sugiere la presencia de efectos pleiotrópicos; sin embargo, dada la magnitud de los valores estimados, se esperaría que la selección para mayor PD resultara en una mayor respuesta correlacionada en PA, comparada con la selección individual para menor PN, lo cual es favorable para los criadores(15). Cuadro 4: Valores estimados de heredabilidad (en la diagonal dentro de cada población) y correlaciones genéticas Población Simmental-Simbrah

Charolais-Charbray

Brangus Rojo

Limousin

Gelbvieh

Santa Gertrudis

PNd PNd PNm PDd PDm PAd PAm CE TC PP FV PNd PNm PDd PDm PAd PAm CE TC PP FV PNd PNm PDd PDm PAd PAm CE TC PP FV PNd PNm PDd PDm PAd PNd PNm PDd PDm PAd PNd PNm

PNm

0.17

PDd

PDm

0.26

PAd

PAm

0.36

0.47

0.35

0.59 0.42

-0.24

-0.65

0.26

0.01 0.14

0 0.02

0.62 0.15 0.01

0.47 0.07

0.36 0.13 0.27

-0,81 0.15 0.30

0.37

0.42

0.21

0.15 0.25

0.12

0.40

0.41

-0.03

0.39

0.51

0.68

0.88

0.50

0.88

0.81

0.18

0.97 0.25

0.76

-0.08

0.26

0.57 0.06

0.22 0.30

-0,15 0.06

0.30 -

0.06 0.13

0.36

0.58

0.15 0.21

-0.69 0.32

0.42 0.20

0.30 0.21 0.45 0.06 0.03

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Indubrasil

PDd PDm PAd PNd PNm PDd PDm PAd

0.32

-0.63 0.07 0.41

0.27 0.10 0.11

-0.27 0.09 0.13

PNd= peso al nacer directo, PNm=peso al nacer materno, PDd=peso al destete directo, PDm=peso al destete materno, PAd=peso al año directo, PAm=peso al año materno, CE= circunferencia escrotal, TC=talla corporal, PP=permanencia productiva, FV=fertilidad de vaquillas.

Posteriormente, el análisis genético multirracial de toros jóvenes Simmental y Simbrah mostró que los valores estimados de la heredabilidad para PA, CE y TC fueron 0.33, 0.35 y 0.42, mientras que los de las correlaciones genéticas para PA-CE, PA-TC y CE-TC fueron 0.36, 0.47 y 0.59, respectivamente (Cuadro 4), los cuales sugieren la factibilidad de que PA, CE y TC respondan a la selección individual; sin embargo, la selección individual para mejorar una de estas características resultaría en una respuesta correlacionada en las otras dos(16); por lo tanto, los criadores tendrían que sopesar la conveniencia de producir animales más pesados o con mayor CE al año de edad, ya que la TC de las hembras de reemplazo podría no ser acorde con los recursos disponibles en el sistema de producción. En lo que concierne a hembras, el análisis genético multirracial de la FV reveló que al comparar la heredabilidad del modelo semental logístico con los modelos lineales, este no condujo a una mejor predicción de los valores genéticos; además, la estimación de los valores genéticos no fue afectada por la distribución de la variable ajustada; sin embargo, la calidad de la información y la conectividad impactaron en la predicción y el ordenamiento de los animales basado en sus valores genéticos(17). Al considerar todos los criterios usados para comparar los modelos, se concluyó que es mejor realizar la evaluación genética de la FV con un modelo animal lineal, dado que la base de datos era lo suficientemente grande (n=37,390), ya que el número de animales con diferencias esperadas en la progenie fue mayor que con los modelos semental, además de que la interpretación de los resultados obtenidos con el modelo semental logístico es más complicada. En dicho estudio se encontró que la heredabilidad de la FV es baja (0.07)(17); sin embargo, los rangos observados de las diferencias esperadas en la progenie, -5.79 a 8.72 para Simmental y -9.56 a 8.84 para Simbrah, indican que puede haber cambio genético en la FV en respuesta a la selección(18). Adicionalmente, en otros dos estudios se determinó la asociación entre características reproductivas de hembras y de machos, encontrándose en uno de ellos que la correlación genética estimada entre CE y FV (-0.65; Cuadro 4) sugiere que la selección de sementales basada en sus valores genéticos para CE, puede conducir a un mejoramiento de la FV, mientras que la correlación genética detectada entre PP y FV (0.47) sugiere que se puede incrementar la probabilidad de permanencia de las vacas en los hatos cuando éstas son seleccionadas como vaquillas de reemplazo por su valor genético para FV(19), mientras que 9

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en el otro estudio se encontró que la edad a primer parto (EPP), el intervalo entre partos (IEP) y el PD acumulado a segundo parto (PDA) están significativamente correlacionados, con valores de 0.42, 0.63 y 0.97 para EPP-IEP, EPP-PDA e IEP-PDA, respectivamente. Adicionalmente, se predijo que la respuesta directa a la selección para IEP y PDA fue mayor que la respuesta correlacionada esperada por la selección para EPP, independiente del número de progenie por semental. La proporción de la superioridad de la selección indirecta a la selección directa fue de 42 y 63 % para EPP-IEP y EPP-PDA, respectivamente(20). Más recientemente, en un estudio(21) en el que PD se analizó considerándolo como una característica diferente en tres regiones diferentes del país, se encontró que los valores estimados de heredabilidad directa, heredabilidad materna, correlación entre efectos directos y correlación entre efectos maternos fueron diferentes entre regiones, con valores de 0.10 a 0.54, 0.44 a 0.71, 0.35 a 0.69, y -0.76 a 0.16, respectivamente, los cuales sugieren la existencia de interacción genotipo-ambiente, ya que se ha considerado que una correlación genética menor que 0.80 indica la existencia de interacción(22), por lo que las evaluaciones genéticas de la raza Simmental deben considerar este factor. Por lo tanto, es importante conocer las condiciones ambientales en donde los toros se seleccionan, dando prioridad a los genotipos superiores en sistemas de producción similares a los del país o la región en donde se criaron. Por otro lado, en otro estudio se compararon los factores de ajuste aditivos de edad de la madre para PN y PD generados con información de la AMSS con aquellos recomendados por la Federación para el Mejoramiento Genético de los Bovinos de Carne (BIF) de los Estados Unidos de América y los generados por la Asociación Simmental estadounidense (ASA). Para PN no ajustado, la suma de cuadrados (SC) asociada a la edad de la madre fue 8,812 kg², pero aplicando los factores de corrección de la BIF, la ASA y la AMSS fue 4,595, 1,151 y 184 kg², respectivamente. Para PD no ajustado, la SC asociada a la edad de la madre fue 110,138 kg², pero con los factores de corrección de la BIF, la ASA y la AMSS fue 32,0733, 241,840 y 11,245 kg², respectivamente. Los cuadrados medios del error para PN y PD no ajustados fueron 881 y 11,014 kg², respectivamente, pero con los factores de corrección estimados fueron 18 y 1,124 kg². Por lo tanto, se recomienda el uso de los factores de ajuste estimados para ganado Simmental bajo las condiciones ambientales de México, ya que el uso de los factores de ajuste de edad de la madre recomendados por la BIF y la ASA podría sesgar la estimación de los valores genéticos, debido a que las condiciones ambientales de los Estados Unidos de América son diferentes a las de nuestro país. Los factores de ajuste obtenidos para ganado Simmental mexicano son: 1.95, 1.12, 0.41, 0.00 y 0.48 kg, para PN de hembras; y 2.30, 1.21, 0.36, 0.00 y 0.61 kg, para PN de machos hijos de vacas de 2, 3, 4, 5-11 y 12 años de edad; para PD de hembras hijas de vacas de 2, 3, 4, 5-7 y 8-12 años de edad son: 9.30, 5.86, 1.08, 0.00 y 3.04 kg, respectivamente, mientras que para PD de machos hijos de vacas de 2, 3, 4-8 y 9-12 años de edad son: 10.20, 5.55, 0.00 y 3.56 kg, respectivamente(23). 10

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En una investigación con ganado Simbrah se evalúo la expresión del gen HSP60 en dos momentos, el primero durante la madrugada (AM), cuando la temperatura del ambiente no es elevada y el segundo por la tarde (PM), cuando la temperatura es alta. Los valores 2-ΔΔCt promedio de las muestras estudiadas en Coahuayana fueron 2.02 en la AM y 1.91 en la PM, en Compostela fueron 3.12 en la AM y 5.16 en la PM, en Tamazula fueron 1.94 en la AM y 2.93 en la PM y en Puerto Vallarta fueron 0.21 en la AM y 0.47 en la PM. De las cuatro localidades de clima tropical estudiadas, en Compostela y Tamazula se observaron diferencias significativas, mientras que en Coahuayana y Puerto Vallarta las diferencias no fueron significativas. Los resultados obtenidos indican que es potencialmente posible identificar animales que podrían incorporarse a programas de mejoramiento genético relacionados con tolerancia al estrés calórico en la raza Simbrah(24). Población Charolais-Charbray. La Charolais Charbray Herd Book de México actualmente publica diferencias esperadas en la progenie para las mismas características que evalúa la AMSS, las cuales también son estimadas mediante un modelo animal multirracial. La primera investigación realizada en la población Charolais-Charbray demostró que el modelo animal más apropiado para estimar parámetros genéticos para PN, PD y PA fue el que consistió del efecto genético aditivo directo, el efecto genético aditivo materno, la covarianza entre los efectos genéticos directo y materno y el ambiente materno permanente, ya que este modelo, comparado con otros cinco modelos, redujo sustancialmente -2[logaritmo de la verosimilitud], proporcionando el mejor ajuste para las tres características; los valores estimados de la heredabilidad directa, heredabilidad materna y varianza del ambiente materno permanente como proporción de la varianza fenotípica obtenidos con el modelo más apropiado fueron 0.36, 0.13 y 0.042; 0.27, 0.15 y 0.060; y 0.30, 0.12 y 0.045 para PN, PD y PA, respectivamente (Cuadro 4). En el análisis de cada característica, se observó que el modelo animal más simple, integrado únicamente por el efecto genético aditivo directo, subestimó la varianza genética aditiva directa, pero sobreestimó la varianza residual, en comparación con el modelo más complejo(25). En un estudio posterior(26) en el que se analizó información de toros jóvenes Charolais y Charbray, CE, TC y PA mostraron ser moderadamente heredables, con valores de 0.21, 0.25 y 0.30, respectivamente (Cuadro 4). Adicionalmente, las correlaciones genéticas de PA con CE y TC resultaron ser moderadamente fuertes (0.37 y 0.42, respectivamente; Cuadro 4), lo que significa que algunos genes que controlan PA también controlan CE y TC (efecto pleiotrópico), por lo tanto, se espera que toros jóvenes que destacan en PA también destaquen en CE y TC; por el contrario, éstas últimas dos características estuvieron débilmente correlacionadas (0.15; Cuadro 4). Para CE, TC y PA, el estimador de la respuesta directa a la selección basada en cinco descendientes medios hermanos por toro fue 0.38 cm, 0.18 unidades y 8.30 kg, respectivamente. Por otro lado, si se selecciona para mayor PA, se espera que la respuesta correlacionada en la siguiente generación sea 0.16 cm para CE y 0.08 unidades para TC; por lo tanto, se deduce que la selección indirecta de CE y TC basada en 11

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PA, no sería tan efectiva como la selección directa para mejorar CE y TC. Finalmente, se observó que las respuestas directa y correlacionada a la selección basadas en 500 descendientes medios hermanos por toro fueron alrededor de dos veces mayores que las basadas en solo cinco descendientes. Por otro lado, para mejorar genéticamente de la reproducción de las hembras, se desarrolló un prototipo de evaluación genética nacional para la FV Charolais y Charbray, equivalente al desarrollado para la FV Simmental y Simbrah. Con dicho prototipo, el valor estimado de heredabilidad para FV fue 0.06 (Cuadro 4), mientras que los intervalos de las diferencias esperadas en la progenie para Charolais y Charbray fueron -7.94 a 8.22, y -7.29 a 6.14, respectivamente, los cuales indican que es factible identificar toros sobresalientes en FV. Adicionalmente, las tendencias genéticas estimadas con este prototipo mostraron un cambio genético favorable en la FV de las dos razas durante el período 2007-2011(18). Una de las investigaciones más recientes, en la que se evaluó la asociación entre aspectos reproductivos de machos y hembras, reveló una fuerte correlación genética entre CE y PP (0.76; Cuadro 4), lo que significa que la selección de toros con base en sus diferencias esperadas en la progenie para CE podría inducir un cambio genético favorable en PP; adicionalmente, esta investigación mostró una relación genética importante entre PP y FV (0.57), lo que sugiere la posibilidad de aumentar la probabilidad de que una vaca permanezca en el hato, si a edad temprana se selecciona como vaquilla de reemplazo debido a que cuenta con una alta diferencia esperada en la progenie para FV. En este mismo estudio, los valores estimados de heredabilidad para CE, PP y FV fueron 0.18, 0.26 y 0.11, mientras que los de la respuesta directa a la selección, asumiendo cinco descendientes medios hermanos por toro, fueron 0.15 cm, 0.04 puntos porcentuales y 0.15 puntos porcentuales, respectivamente; asumiendo este mismo número de descendientes, se espera una respuesta correlacionada a la selección en PP de 0.20 puntos porcentuales en la siguiente generación, si los toros se seleccionan con base en sus diferencias esperadas en la progenie para CE; sin embargo, no se espera respuesta correlacionada en FV; además, para CE, FV y PP, los estimadores de la respuesta directa a la selección basada en 10 descendientes fueron 42.3, 50.0 y 40.0 % mayores, respectivamente, que los estimadores de la respuesta directa a la selección basada en solo 5 descendientes por toro(27). Población Brangus Rojo. En las evaluaciones genéticas de la raza Brangus Rojo se han incorporado un número importante de características, las mismas que para las razas Simmental, Simbrah, Charolais y Charbray, excepto PP. Un análisis multivariado reciente reveló que el efecto genético aditivo directo de PN, PD, PA y TC es moderadamente heredable (40, 30, 30, 25 %, respectivamente; Cuadro 4), pero el de CE escasamente heredable (18 %); además, mostró que el efecto genético aditivo materno de PN es moderadamente heredable (22 %), pero el de PD poco heredable (6 %). Concerniente a la relación entre caracteres, dicho análisis permitió deducir que la selección para mayor PD 12

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puede resultar en una respuesta correlacionada considerable en PN, PA, CE y TC, debido a la magnitud de los estimadores de las correlaciones genéticas de PD con estas cuatro características, la cual fue 0.41, 0.68, 0.88 y 0.50, respectivamente; adicionalmente, permitió determinar que PA y CE, PA y TC, y CE y TC están fuertemente correlacionados, pues proporcionó valores de 0.88, 0.81 y 0.97, respectivamente(28). Por otro lado, un análisis univariado con un modelo animal lineal mostró que la heredabilidad de FV en Brangus Rojo es baja (0.06; Cuadro 4)(29), así como en las poblaciones citadas previamente. Población Limousin. En las evaluaciones genéticas de la raza Limousin se incluyó PN, PD, PA y CE. En uno de los trabajos de investigación realizados en esta raza, se determinó que el modelo animal más adecuado para PN y PD incluyó los efectos genéticos directo y materno más su covarianza, mientras que para PA solo incluyó el efecto genético directo, observándose que los modelos para PN y PD que no consideraban efectos maternos, sobreestimaban la varianza genética y la heredabilidad. Los efectos genéticos directo y materno de PD resultaron ser más heredables que los de PN (0.21 y 0.32 vs 0.13 y 0.15, respectivamente; Cuadro 4), mientras que los efectos genéticos directos de PD y PA fueron similarmente heredables; el valor estimado de heredabilidad para PA fue 0.20 (Cuadro 4)(30). En otro estudio, en el que se realizó un análisis trivariado, PN, PD y PA resultaron estar moderadamente correlacionados, con valores de 0.36 (PN-PD), 0.58 (PN-PA) y 0.42 (PDPA), por lo que al seleccionar cualquiera de estas características se espera una respuesta correlacionada en las otras dos(31). Poblaciones Gelbvieh y Santa Gertrudis. En las evaluaciones genéticas de la Asociación Mexicana de Criadores de Ganado Santa Gertrudis y la Asociación de Criadores de Ganado Gelbvieh de la República Mexicana se han calculado diferencias esperadas en la progenie para PN, PD y PA. En una investigación en la que se utilizó información de PN, PD y PA para comparar modelos susceptibles de usarse en la evaluación genética de la raza Gelbvieh, los efectos aleatorios considerados en los modelos fueron: genético directo (D), genético materno (M), la covarianza (C) entre D y M, materno ambiental permanente (P) y residual; del primero al sexto y de acuerdo a los efectos aleatorios incluidos, los modelos se definieron como D, DP, DM, DMP, DMC y DMCP, respectivamente, sin que se detectaran diferencias significativas entre modelos para ninguna de las variables. La inclusión de C en el modelo subestimó para PN y sobrestimó para PD la heredabilidad directa. Considerando lo anterior y la importancia de los efectos genéticos maternos en ambas características, se sugiere a DMP como el modelo más adecuado para la evaluación genética de PN y PD, pero, para PA, se sugiere a D, considerando la escasa importancia de M y P para esta última característica; los valores estimados de heredabilidad directa obtenidos con el modelo más adecuado fueron 0.30, 021 y 0.45 para PN, PD y PA, respectivamente (Cuadro 4)(32). En un estudio posterior, pero en la raza Santa Gertrudis, se observó que los estimadores de la varianza genética aditiva directa, como proporción de la varianza fenotípica, señalan escasa variabilidad genética aditiva directa para PN, en comparación con la variabilidad estimada para PD y PA. Lo 13

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anterior se refleja en los valores de heredabilidad directa estimados para PN, PD y PA (0.06, 0.32 y 0.41, respectivamente; Cuadro 4). Por otro lado, los valores estimados de la heredabilidad materna sugieren que muy poca de la variabilidad que existe en PN y PD se debe a efectos genéticos maternos(33). Población Indubrasil experimental. En un estudio realizado con información de un hato Indubrasil experimental del INIFAP, mantenido en clima tropical húmedo, se observó que para PN y PD el efecto genético directo fue más importante que el efecto genético materno; además, se observó que el efecto materno ambiental permanente no influyó en la expresión de PD. Los valores estimados de heredabilidad directa fueron 0.27, 0.11 y 0.13 para PN, PD y PA, mientras que los de heredabilidad materna fueron 0.10 y 0.09 para PN y PD, respectivamente (Cuadro 4)(34). Por otro lado, en un estudio en el que se analizaron características reproductivas de hembras, IEP, edad a primer servicio y EPP mostraron considerable variación genética y valores de heredabilidad moderados o elevados (0.13, 0.31 y 0.39, respectivamente); por el contrario, la duración de la gestación, los días abiertos y el número de servicios por concepción manifestaron poca variación genética, por lo que fueron poco heredables (0.08, 0.03 y 0.03, respectivamente)(35).

Estimación de la diversidad genética de ganado Bos taurus y Bos taurus x Bos indicus utilizando información genealógica La diversidad genética de una población se puede conocer analizando la información contenida en los registros de pedigrí. Esta información genealógica junto con estadísticos basados en las probabilidades de origen de los genes, proveen información valiosa para el estudio de poblaciones que han estado bajo selección por varios años(36). En el análisis de la población mexicana de ganado Simmental de registro se incluyeron animales nacidos entre 1985 y 2014. En 1985 se registraron los primeros animales Simmental nacidos en México. Se encontró que el coeficiente de consanguinidad fue bajo, variando entre 0.68 % para animales nacidos en 2014 y 1.65 % para los nacidos en 1997. Considerando subpoblaciones de cinco años a partir de 1985, el tamaño efectivo de la población aumentó de 134.7 en 19851989 a 186.6 en 2010-2014. El número de fundadores, ancestros y genomas fundadores aumentó de 1985 a 2004, pero disminuyó de 2005 a 2014. La proporción del número efectivo de ancestros en relación con el número efectivo de fundadores y del número efectivo de genomas fundadores en relación con el número efectivo de ancestros para animales nacidos en los períodos 2005-2009 y 2010-2014 sugiere pérdida de diversidad por cuellos de botella y deriva génica en ambos períodos. Por otro lado, un ancestro explicó el 3.4 % de la variabilidad genética total de los animales nacidos en 2010-2014 y 15 ancestros explicaron el 20 % de dicha variabilidad; la contribución genética marginal de cada uno de estos 15 ancestros fue similar(37).

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Para el análisis de la diversidad de la población mexicana de ganado Simbrah de registro se incluyeron animales nacidos entre 1990 y 2014. El coeficiente de consanguinidad fue bajo y con una clara tendencia a disminuir con los años, variando de 0.14 % para animales nacidos en 1990 a 0.03 % para los nacidos en 2014. Considerando subpoblaciones de cinco años a partir de 1990, el tamaño efectivo de la población disminuyó de 79.3 en 1990-1994 a 36.4 en 2010-2014. El número de fundadores, ancestros y genomas fundadores aumentó de 1990 a 2009, pero disminuyó drásticamente en el período de 2005 a 2014. La proporción del número efectivo de ancestros en relación con el número efectivo de fundadores y del número efectivo de genomas fundadores en relación con el número efectivo de ancestros para animales nacidos en el período 2010-2014, sugiere pérdida de diversidad por cuellos de botella y deriva génica. Por otro lado, un ancestro explicó el 0.21% de la variabilidad genética total de los animales nacidos en 2010-2014 y 10 ancestros explicaron el 1.4 % de dicha variabilidad(38). Para estudiar la evolución de la diversidad genética de la población mexicana de ganado Charolais de registro se utilizó la información de animales nacidos entre 1984 y 2018. El coeficiente de consanguinidad se mantuvo entre 2.1 y 1.3 % durante los 35 años del estudio. El tamaño efectivo de la población aumentó gradualmente de 105.0 en 1984 a 237.1 en 2013, disminuyendo ligeramente a 233.2 en 2018. Se observó un aumento en el número efectivo de ancestros de 1984 a 2008, seguido por una disminución en la última década. El número efectivo de genomas fundadores aumentó de 1984 (130.1) a 2003 (143.7), pero disminuyó en los siguientes 15 años (127.7), resultando en pérdida de alelos de 2004 a 2018. La proporción del número efectivo de ancestros en relación con el número efectivo de fundadores sugiere que la pérdida de diversidad genética en el período de 1999 a 2018 se debió, en parte, a la formación de cuellos de botella en el pedigrí. Además, la proporción del número efectivo de genomas fundadores en relación con el número efectivo de ancestros sugiere pérdida de alelos fundadores por deriva génica(39).

Estudios de asociación de genoma completo para características de crecimiento en ganado Bos taurus Se realizaron análisis de asociación con el genoma completo (GC) y por cromosoma (PC) en ganado Simmental(40) y Simbrah(41) de registro, para identificar SNP asociados a características de crecimiento. Se utilizaron genotipos y fenotipos de 967 animales (473 Simmental y 494 Simbrah). Los fenotipos utilizados fueron los valores genéticos deregresados de PN, PD directo (PDD), PD materno (PDM) y PA. Los genotipados se realizaron con paneles de alta densidad. Después del control de calidad, se obtuvieron 105,129 SNP autosómicos. En Simmental, se encontraron 22, 25, 28 y 42 SNP asociados a PN, PDD, PDM y PA, respectivamente. Para PN, se hallaron 18 SNP en el GC y 8 PC; para PDD, 15 SNP tanto en el GC como PC; para PDM, 21 SNP en el GC y 8 PC; para PA, 18 SNP en el GC y 34 PC. Cabe resaltar que 4, 5, 1 y 10 SNP se encontraron tanto en el GC como PC, para PN, PDD, PDM y PA, respectivamente(40). En Simbrah, se encontraron 50,

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29, 18 y 19 SNP asociados a PN, PDD, PDM y PA, respectivamente. Para PN, 24 SNP resultaron significativos en los análisis del GC y 38 SNP en los análisis PC; para PDD, 25 SNP se encontraron en el GC y 9 PC; PDM se asoció a 16 SNP en el GC y 5 PC; para PA, 14 SNP se hallaron en el GC y 12 PC. De los SNP encontrados para PN, PDD, PDM y PA, se hallaron 12, 5, 3 y 7 SNP, respectivamente, tanto en los análisis para el GC como en los análisis PC(41).

Retos y perspectivas de investigación Los objetivos del mejoramiento genético moderno han evolucionado hacia el desarrollo de mejores métodos de evaluación, mediante los cuales se ha podido incrementar la confiabilidad de las estimaciones del valor genético, acortar el intervalo generacional y producir animales cruzados más eficientes(42). A pesar de que desde el 2001 se realizan evaluaciones genéticas en diferentes razas bovinas para producción de carne en México, el mejoramiento genético enfrenta nuevos retos, tanto en su ritmo como en la dirección de sus enfoques. Se ha logrado muy poco o nulo avance en algunas características porque son caras de medir (consumo de alimento residual, producción de metano, tolerancia al estrés calórico), su variación genética es escasa (fertilidad) o la correlación genética es desfavorable entre algunas de estas características(43). Las perspectivas al corto, mediano y largo plazo son las siguientes: Actualmente, la selección se realiza para un gran número de características para las que se tienen predicciones genéticas y están disponibles a los ganaderos. En el corto plazo es necesario seleccionar animales con base en características de interés a través de índices de selección, como pueden ser los maternos o terminales(44). Se debe incrementar el énfasis en características de la canal; algunas asociaciones de ganado de registro en México han establecido la medición de fenotipos para estas características desde el 2016 y se espera tener predicciones del mérito genético para estas características en corto tiempo. Para las características que se evalúan actualmente se debe contar con estimaciones de las correlaciones genéticas entre ellas y su respuesta correlacionada a la selección. Es necesario mejorar la estructura de la información fenotípica (mayor número de progenie por semental), de tal manera que se establezcan o incrementen las poblaciones de referencia y a mediano plazo se pueda realizar selección genómica(45). En el mediano plazo, es importante considerar nuevos fenotipos (que pueden ser caros y difíciles de medir) que contribuyen a la eficiencia en la producción, dentro de los que se encuentran la producción de metano, tolerancia al estrés calórico, consumo de alimento residual, y características de salud animal que contribuyen a su bienestar, así como la realización de evaluaciones genómicas periódicas para ellos.

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Existe una gran motivación para desarrollar métodos que permitan la comparación entre individuos de diferentes razas, dado las oportunidades comerciales que representa. A mediano y largo plazo, se deberá trabajar en predicción genómica a través de razas, sin embargo, esto será mucho más problemático, ya que diferentes razas pueden exhibir diferentes QTL, puede ocurrir dominancia o epítasis y las frecuencias alélicas pueden variar entre poblaciones(5). El rol del mejoramiento genético en la producción de carne de bovino es identificar individuos que puedan proveer proteína de alta calidad de forma eficiente, la cual debe de estar balanceada con el ambiente, la emisión de gases de efecto invernadero y la creciente preocupación de los consumidores por el bienestar animal e inocuidad de los alimentos. La producción de carne en México como se desarrolla actualmente no es eficiente, por lo que es necesario que con las herramientas disponibles para el mejoramiento genético se continúe a mediano y largo plazo con la identificación, a través de la selección y cruzamiento, de animales que incrementen la eficiencia productiva y biológica, disminuyendo su huella ambiental, garantizando los estándares más altos de bienestar animal y seguridad alimentaria de la industria.

Conclusiones En bovinos Bt, Bi y Bt x Bi, en general, se ha logrado: 1) caracterizar productiva (crecimiento, producción de leche, longevidad, productividad total de por vida) y reproductivamente (edad a primer parto, tasas de gestación, parto y destete, kilogramos de becerro destetado por vaca en empadre) animales Bi y Bt x Bi en condiciones tropicales; 2) implementar un modelo de evaluación genética multirracial para las poblaciones SimmentalSimbrah y Charolais-Charbray de registro; 3) determinar la importancia de los efectos maternos (genético y ambiental permanente) en características de crecimiento, lo que permitió la identificación del modelo animal más conveniente para la evaluación genética de PN, PD y PA; 4) estimar la magnitud de la heredabilidad y la correlación genética para características de crecimiento y reproductivas de machos y hembras, incluyendo EPP, IEP y PDA, lo que permite predecir la respuesta directa y correlacionada a la selección basada en diferente número de crías por toro en dichas características; 5) comprobar que la interacción genotipo-ambiente es un factor importante en la expresión de PD en la raza Simmental, por lo que se debe tomar en cuenta en la evaluación genética nacional; 6) desarrollar factores de ajuste de edad de la madre para PN y PD, evitando así el uso de factores de ajuste generados en otros países, lo que podría resultar en estimadores de valores genéticos sesgados; 7) desarrollar un prototipo de evaluación genética nacional para PP y otro para FV, basados en las condiciones ambientales y de manejo de nuestro país; 8) evaluar la expresión del gen HSP60 en bovinos Simbrah expuestos a estrés calórico en el trópico de México; 9) estimar

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la diversidad genética de las poblaciones Simmental, Charolais y Simbrah de registro; y 10) identificar SNP asociados a características de crecimiento en Simmental y Simbrah.

Impactos A principios de los ochenta, cuando la mayoría de los ganaderos del trópico mexicano usaban vacas Cebú en la producción de becerros para engorda, se inició el proyecto cuyos resultados se presentan en este documento y mostraron las ventajas de usar vacas cruzadas para producir becerros en los sistemas vaca-cría. En la actualidad, se estima que en más del 50 % de las unidades de producción pecuaria de bovinos para carne del país se usan hembras cruzadas. A raíz de la primera evaluación genética nacional en bovinos productores de carne realizada por investigadores del INIFAP en 2001, con información de la AMSS, las otras asociaciones de criadores de registro comenzaron a realizar sus evaluaciones genéticas nacionales. Actualmente, el INIFAP realiza las evaluaciones genéticas para los criadores de ganado Simmental-Simbrah-Simangus, Charolais-Charbray, Brangus Rojo, Santa Gertrudis, Razas Italianas y Braford, dándoles las herramientas para contribuir al mejoramiento genético del hato nacional, a través de alrededor de 14,000 toros que anualmente venden a productores de registro y comerciales. Literatura citada: 1. Cundiff LV, Gregory KE, Schwulst FJ, Koch RM. Effects of heterosis on maternal performance and milk production in Hereford, Angus and Shorthorn cattle. J Anim Sci 1974;38:728-745. 2. Koger M, Peacock FM, Kirk WG, Crockett JR. Heterosis effects on weaning performance of Brahman-Shorthorn calves. J Anim Sci 1975;40:826-822. 3. Gregory KE, Cundiff LV. Crossbreeding in beef cattle: Evaluation of systems. J Anim Sci 1980;51:1224-1242. 4. SAGARPA. Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. Informe sobre la situación de los recursos genéticos pecuarios (RGP). México. 2002. 5. Garrick DJ. The nature, scope and impact of genomic prediction in beef cattle in the United States. Genet Sel Evol 2011;43(17):1-11. 6. Vega MVE, Ríos UA, Montaño BM. Comportamiento productivo hasta el destete de vacas Cebú apareadas con sementales Bos taurus y Bos indicus. Téc Pecu Méx 1996;34:1219.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5884 Revisión

El ganado bovino Criollo Coreño del occidente de México en la producción de carne: caracterización, retos y perspectivas

Guillermo Martínez-Velázquez a Ángel Ríos-Utrera b José Antonio Palacios-Fránquez a Vicente Eliezer Vega-Murillo c Moisés Montaño-Bermúdez d*

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Sitio Experimental “El Verdineño”, km 7.5 carretera Navarrete-Sauta, Municipio de Santiago Ixcuintla Nayarit, México. b

INIFAP, Campo Experimental La Posta, Veracruz, México.

Universidad Veracruzana. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Veracruz, México. d

INIFAP. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal, Querétaro, México.

Autor de correspondencia: montano.moises@inifap.gob.mx

Resumen: El objetivo fue presentar resultados generados en el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, sobre la caracterización productiva, genética y molecular del Criollo Coreño (C) de la Sierra Madre Occidental, así como los retos y perspectivas de investigación a corto, mediano y largo plazo. Se evaluaron 35 características de crecimiento, calidad de la canal, fertilidad y producción de leche, en bovinos C, Guzerat (G), CG y GC generados en cruzamiento dialélico, lo que reveló la influencia de la heterosis individual en 23

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la reproducción y producción de leche, así como de la heterosis materna en los kilogramos de becerro destetado por vaca en empadre. Los efectos genéticos directos y maternos no influyeron de manera relevante sobre las características analizadas. Se observó que toretes C alimentados con dietas energéticamente altas producen carne con perfiles favorables de ácidos grasos y canales de buena calidad, y que es factible utilizar dosis reducidas de FSH para la superovulación en vaquillas C sin afectar la producción de embriones. Los resultados señalan a las vacas GC como la mejor opción para producir becerros para engorda, entre los grupos genéticos evaluados. Los resultados muestran también que la población C mantiene niveles importantes de diversidad genética. Se recomienda, para las poblaciones mexicanas de bovino Criollo, realizar estudios de diversidad genética utilizando información genética molecular e integrar hatos para el registro sistemático de fenotipos relacionados con su productividad y adaptabilidad, y así poder identificar genes exclusivos de interés en esta población. Palabras clave: Bovinos carne, Caracterización productiva, Criollo Coreño, Cruzamiento dialélico, Diversidad genética, Heterosis.

Recibido: 27/11/2020 Aceptado: 09/03/2021

Introducción En México hay varias poblaciones de bovinos criollos, descendientes de los bovinos introducidos durante la Colonia, entre las que se encuentra el Criollo Coreño de la Sierra Madre Occidental. Estas poblaciones se han mantenido aisladas por más de 500 años en diferentes regiones del país, sujetas a la selección natural en condiciones adversas, por la baja disponibilidad de alimento y la ausencia total de manejo sanitario(1). Por ello, se considera que estos animales han desarrollado la capacidad genética para adaptarse a condiciones difíciles, y pueden contribuir a la sustentabilidad de los sistemas vaca-cría al no requerir cambios radicales en los agostaderos que utilizan. La rusticidad de estas poblaciones proviene de la selección natural y se refleja a través de características que les permiten superar las variaciones aleatorias y adversas del medio ambiente, sin disminuir de forma significativa su capacidad productiva. Así, la diversidad genética del bovino Criollo mexicano constituye un recurso genético importante que puede contribuir al diseño de sistemas de producción pecuaria con requerimientos de bajos insumos. En mayor o menor medida, las poblaciones de bovinos criollos han estado disminuyendo o han sufrido erosión genética como resultado del cruzamiento con razas transfronterizas, por lo que cada una de ellas puede estar en una situación de riesgo diferente.

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La conservación exitosa de las poblaciones de bovinos criollos depende del conocimiento que se tenga de las mismas. El objetivo principal de la conservación debe ser preservar tanta diversidad genética como sea posible. La información que es importante conocer para definir una estrategia para la conservación de las poblaciones de bovinos criollos es: 1) el tamaño efectivo de población, que depende del número de machos y hembras que se usan como reproductores cada generación y permite conocer los niveles de consanguinidad y la posible pérdida de diversidad genética; 2) la diversidad genética de la población, que puede determinarse con el conocimiento de la historia de la raza o con su información genética molecular, que puede también usarse para cuantificar el potencial de evolución futura e identificar la existencia de genes asociados a características de interés presente o futuro; 3) el comportamiento fenotípico en características de producción y adaptación, que puede utilizarse para estimar su variabilidad genética(2). Los núcleos de ganado bovino Criollo de la Sierra Madre Occidental denominados Criollo Coreño (C) se localizan en las comunidades indígenas de dicho sistema montañoso, que comparten los estados de Durango, Jalisco, Nayarit y Zacatecas. Tradicionalmente, estas poblaciones se han utilizado para producir becerros al destete en regiones agroecológicas caracterizadas por la escasa disponibilidad de alimento durante el año, y por presentar condiciones ambientales difíciles que se reflejan en la disminución de la eficiencia productiva del ganado C. Se estima que existen alrededor de 16,000 cabezas de ganado C en esta región que forma parte del área de influencia del Sitio Experimental “El Verdineño” (S.E. “El Verdineño”) del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP)(3). El S.E. “El Verdineño” se ubica en el municipio de Santiago Ixcuintla, Nayarit, México, en las coordenadas 21º 42’ N 105º 07’ O. El clima es tropical cálido subhúmedo Aw2, altitud de 60 msnm, precipitación pluvial promedio de 1,200 mm y temperatura media anual de 24 ºC. Cuenta con vegetación de selva mediana subcaducifolia en sucesión secundaria y praderas introducidas de Andropogon, Megathyrsus y Cynodon. En este S.E. se tiene un hato de bovinos C para fines experimentales, que se originó a partir de una adquisición de 50 vacas y 10 toros, realizada en 1982. Los animales se adquirieron en comunidades rurales de la Sierra Madre Occidental y no se contaba con ningún tipo de información sobre ellos. Para 1990 ya se contaba con un hato de 70 hembras nacidas en el S.E. “El Verdineño”, de las cuales se tenía información genealógica y productiva y de las que se conocían las condiciones de manejo a las que habían estado sujetas. Con estos animales se inició un cruzamiento dialélico con animales Guzerat (G) para evaluar la capacidad productiva y estimar los efectos genéticos directos y maternos del C (Bos taurus) y del G (Bos indicus) y los de heterosis individual y materna, para características de importancia económica(4). En la primera etapa del cruzamiento dialélico (1990-1994) se utilizaron 14 toros C y 12 toros G que se aparearon con 70 vacas C y 70 vacas G, para producir 25

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animales puros C y G y sus cruzas recíprocas F1, CG y GC. A partir de 1993, en la segunda etapa del cruzamiento dialélico, las hembras de los cuatro grupos raciales (C, G, CG y GC), producidas en la primera etapa, se aparearon con toros Angus Rojo. En ambas etapas las crías permanecieron con las vacas hasta el destete, que se realizó a los siete meses de edad, en promedio. El objetivo es presentar los resultados generados por el INIFAP sobre la caracterización productiva, genética y molecular del bovino C de la Sierra Madre Occidental a través de la caracterización de los grupos raciales de las vacas producidas en el cruzamiento dialélico, así como plantear los retos y perspectivas de investigación a corto, mediano y largo plazo para las poblaciones de bovinos criollos de México.

Caracterización productiva del bovino Criollo Coreño Estudios realizados en el INIFAP han demostrado que el ganado C puede contribuir a mejorar la producción de becerros para engorda en la región tropical cálida subhúmeda del Occidente de México(5,6,7). Además, se ha documentado que toretes C y sus cruzas con G o Angus Rojo, desarrollados y finalizados en confinamiento en la región tropical de Nayarit, producen canales de buena calidad y con buenos rendimientos(8,9). A continuación, se presentan resultados sobre la caracterización productiva, genética y molecular del ganado C durante el período 1990-2019.

Efectos raciales, genéticos aditivos y genéticos no aditivos En el Cuadro 1 se presentan las medias de cuadrados mínimos para características reproductivas, de crecimiento predestete, de producción y calidad de leche, de crecimiento en corral y de la canal de bovinos C, G, GC y CG, mientras que en el Cuadro 2 se muestran los estimadores de efectos genéticos directos (gi), maternos (gm), de abuela (gn) y de heterosis individual (hi) y materna (hm) para las mismas características. Cuadro 1: Medias de cuadrados mínimos para características reproductivas, de crecimiento predestete, de producción y calidad de leche, de crecimiento en corral y de la canal de bovinos Guzerat (G), Guzerat x Criollo Coreño (GC), Criollo Coreño x Guzerat (CG) y Criollo Coreño (C), publicadas en el periodo 2006-2012 Característica 1 Tasa de estro, % 1 Tasa de gestación, % 1 Tasa de parto, % 1 Tasa de destete, % 2 Peso al nacer, kg 2 Peso al destete, kg

G 49a 46a 42a 38a 31.72a 177.42a

Grupo racial GC CG 82b 75b 72b 64b b 71 56ac b 63 54b ab 30.44 31.11a a 187.45 183.34a

C 69b 60b 59bc 52b 28.86b 153.50b

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Kilogramos de becerro parido por vaca en 17.69a 19.73a 18.21a 16.38a empadre, kg 2 Kilogramos de becerro destetado por vaca en 98.44ac 143.50b 116.15ab 83.97c empadre, kg 2 Duración de la gestación, días 283.25ab 283.87ab 280.98a 284.10b 3 a b ab Producción total de leche, kg 949 1,059 990 805c 3 a b ab Producción diaria de leche, kg 4.50 5.00 4.70 3.90c 3 a b ab Producción máxima en lactancia, kg 6.50 7.30 6.70 5.80c 3 Día de máxima producción, días 76a 74a 77a 70a 3 Persistencia de la lactancia, días 147a 147a 149a 143a 4 Grasa láctea, % 2.80 2.98 3.09 2.81 4 Grasa láctea, kg 25.90 29.50 28.80 22.30 4 Proteína láctea, % 3.56a 3.83b 3.72b 3.88b 4 Proteína láctea, kg 33.90 38.20 37.20 31.60 4 Lactosa, % 4.79 4.82 4.75 4.71 4 Lactosa, kg 47.10a 52.10a 48.60a 39.50b 4 Sólidos no grasos lácteos, % 9.09 9.36 9.19 9.29 4 Sólidos no grasos lácteos, kg 88.20a 98.90a 93.20a 76.90b 5 Peso al inicio de la engorda en corral, kg 226.00a 206.70ab 208.90b 164.60c 5 a ab b Peso al año, kg 359.50 338.50 329.50 279.40c 5 a ab b Peso al final de la engorda en corral, kg 405.60 388.60 377.10 335.20c 5 a a a Ganancia diaria de peso en corral, kg 1.15 1.13 1.07 1.09a 5 a b a Eficiencia alimenticia en corral, kg 0.105 0.114 0.103 0.109ab 5 a a b Área del ojo de la costilla, pulgadas 10.73 11.83 9.66 8.40c 5 Grasa de cobertura, pulgadas 0.37a 0.48a 0.38a 0.40a 5 Peso de canal caliente, kg 241.70a 249.60a 210.60b 187.50b 5 Porcentaje de rendimiento en canal, % 60.20a 58.60ab 58.20b 54.20c 5 a b b Grasa en riñón y pelvis, kg 8.06 2.91 5.34 7.95a 5 a ab a Grado de rendimiento de canal, unidades 2.61 2.92 2.62 3.21b 5 a ab a Porcentaje de rendimiento en cortes, % 50.79 50.06 50.80 49.48b 5 a ab a Porcentaje total de cortes al menudeo, % 76.58 75.12 76.61 73.97b a,b,c 1,2 3,4,5 Literales diferentes en el mismo renglón indican diferencia estadística: (P<0.10); (P<0.05). Fuente: 1Martinez et al(5); 2Martinez et al(6); 3Martinez et al(11); 4Martinez et al(12); 5Martinez et al(8).

Comportamiento reproductivo de hembras y crecimiento predestete de sus crías En un estudio en el que se evaluaron características reproductivas, hembras C, CG y GC mostraron mayores (P<0.10) tasas de estro (TE) y gestación (TG) que hembras G, con diferencias de 20, 26 y 33 puntos porcentuales en TE, y de 14, 18 y 26 puntos porcentuales en TG. Esto indica que las hembras C, CG y GC son reproductivamente más eficientes. Sin embargo, no se observaron diferencias entre G y CG en la tasa de parto (TP) (Cuadro 1), lo que pudo deberse a una mayor pérdida embrionaria o fetal en las hembras CG, sugiriendo que las hembras G proveen un ambiente uterino menos favorable para la sobrevivencia del embrión o del feto que las hembras C. En forma similar, la TP sugiere un ambiente uterino desfavorable de las hembras CG para la sobrevivencia prenatal de sus crías, comparado con el de las GC. Las vacas C, CG y GC tuvieron mayor (P<0.10) tasa de destete (TD) que las G (14, 16 y 25 puntos porcentuales más, respectivamente; Cuadro 1); en relación con esto, los

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autores señalaron que se pudo deber a una menor habilidad materna de las vacas G durante el periodo nacimiento-destete, una menor sobrevivencia de sus crías durante este periodo, o la combinación de ambas desventajas. Los estimadores de hi indicaron que ésta influyó (P<0.10) de manera favorable sobre todas las tasas reproductivas, lo que se manifestó en una mayor (P<0.10) TD de las hembras cruzadas con respecto a la de las puras; por el contrario, no se observaron diferencias importantes entre los gi de C y G para ninguna variable reproductiva (Cuadro 2). Igualmente, la diferencia entre los gm indica que ésta fue poco importante para TE, TG y TD; sin embargo, sí se observaron diferencias (P<0.10) entre los gm para TP a favor de las vacas C (15 puntos porcentuales más) (Cuadro 2)(5). Cuadro 2: Estimadores de efectos genéticos directos (gi), maternos (gm), de abuela (gn) y de heterosis individual (hi) y materna (hm) para características reproductivas, de crecimiento predestete, de producción y calidad de leche, de crecimiento en corral y de la canal, estimados a partir de un dialelo generado con bovinos Criollo Coreño (Bos taurus) y Guzerat (Bos indicus) y publicados en el periodo 2006-2012 Característica 1 Tasa de estro, % 1 Tasa de gestación, % 1 Tasa de parto, %

hi 20.00β 15.00β 13.00β

13.00β

Tasa de destete, % Peso al nacer, kg 2,4 Peso al destete, kg 2 Kilogramos de becerro parido por vaca en empadre, kg 2 Kilogramos de becerro destetado por vaca en empadre, kg 2 Duración de la gestación, días 3 Producción total de leche, kg 3 Producción diaria de leche, kg 3 Producción máxima en lactancia, kg 3 Día de máxima producción, días 3 Persistencia de la lactancia, días 4 Grasa láctea, % 4 Grasa láctea, kg 4 Proteína láctea, % 4 Proteína láctea, kg 4 Lactosa, % 4 Lactosa, kg 4 Sólidos no grasos lácteos, % 4 Sólidos no grasos lácteos, kg 5 Peso al inicio de la engorda en corral, kg 5 Peso al año, kg 5 Peso al final de la engorda en corral, kg 5 Ganancia diaria de peso en corral, kg 5 Eficiencia alimenticia en corral, kg 5 Área del ojo de la costilla, pulgadas 5 Grasa de cobertura, pulgadas 5 Peso de canal caliente, kg 5 Porcentaje de rendimiento en canal, % 2,4

Efecto genético hm gi gm -14.00 -6.00 -6.00 -7.00 -2.00 15.0β -5.00 -9.00 0.48 3.80* 0.74 19.93* 37.60* 8.45 1.93 38.62*

-1.25 147.00* 0.60* 0.80* 2.50 3.00 0.23 5.07* 0.05 4.97* 0.03 7.04* 0.09 13.48*

-0.12 4.34 -0.21* 3.38 0.15 11.08* -0.03 16.98* 12.51 14.60 12.40 -0.02 0.02 1.18β 0.04 15.5 1.16

-0.11 0.68 0.11 1.06 0.07 3.48 0.17 6.64 2.26 -9.05 -11.47 -0.06 -0.01β -2.20β -39.02β

Rev Mex Cienc Pecu 2021;12(Supl 3):23-38 Grasa en riñón y pelvis, kg -3.88β Grado de rendimiento de canal, unidades -0.14 5 Porcentaje de rendimiento en cortes, % 0.30 5 Porcentaje total de cortes al menudeo, % 0.59 Efecto genético directo= Guzerat-Criollo. Efecto genético materno= Criollo-Guzerat. Efectos genéticos en negritas fueron estadísticamente significativos: *(P<0.05); β(P<0.10). Fuente: 1Martínez et al(5); 2Martínez et al(6); 3Martinez et al(11); 4Martínez et al(12); 5Martínez et al(8). 5 5

Por otro lado, para estudiar algunos aspectos relacionados con la superovulación de hembras C, se realizó un estudio en el que se aplicaron dosis reducidas de FSH en tres tratamientos (T1=280 mg, T2=200 mg y T3=140 mg) a vacas (experimento 1) y vaquillas C (experimento 2), encontrándose diferencias (P<0.05) entre tratamientos para número de corpúsculos recuperados (CR) y número de óvulos no fertilizados (ONF) favorables a T1; sin embargo, no se detectaron diferencias importantes entre tratamientos para número de embriones transferibles (ET), número de embriones no transferibles (ENT), número de cuerpos lúteos (CL), volumen ovárico (VO), concentración sérica de progesterona (P4), porcentaje de fertilización (%F) y porcentaje de recuperación (%R), por lo que los autores comentaron que los promedios de ENT, CL, ONF, VO y %R señalaron a T1 como el mejor tratamiento para favorecer la superovulación en vacas. Además, en éstas se observó una reducción en CR a medida que disminuyó la dosis de FSH, observándose la mayor respuesta con T1 (10.3 corpúsculos recuperados), que fue diferente (P<0.05) a la observada con T3 (4.1 corpúsculos recuperados); en contraste, se encontró que T1 produjo el mayor ONF, que fue diferente (P<0.05) al producido con T3. Lo anterior mostró que T3 promovió una menor respuesta superovulatoria en vacas, comparado con T1; sin embargo, con T1 no se tuvo una mayor producción de embriones, debido al gran ONF producido con este tratamiento. Por el contrario, no se detectaron diferencias estadísticas entre tratamientos para ninguna variable en vaquillas. La similitud entre tratamientos mostró la factibilidad de utilizar dosis reducidas de FSH en vaquillas sin afectar su respuesta a la superovulación. Para el total de hembras se encontró una correlación positiva (P<0.05) entre CL y P4, lo que se reflejó en que las hembras con mayor CL fueron las que presentaron las mayores P4. Además, se detectó una correlación positiva (P<0.05) entre VO y P4, lo que significó que las hembras con mayor VO presentaron también la mayor P4. Considerando los resultados de los tres tratamientos en ambos experimentos, se observó que las vacas respondieron mejor a la superovulación al producir mayor CL (10.4, 9.1 y 8.8 para T1, T2 y T3, respectivamente) que las vaquillas (5.8, 5.5 y 4.5 para T1, T2 y T3, respectivamente); en contraste, las vacas tuvieron menor %F (44.6, 52.5 y 36.9 % para T1, T2 y T3, respectivamente) que las vaquillas (96.5, 95.7 y 97.3 % para T1, T2 y T3, respectivamente). Igualmente, considerando los resultados de los tres tratamientos en ambos experimentos, se observó que las vacas tuvieron mayor VO, CL y P4 que las vaquillas. Con los tres tratamientos en ambos experimentos, se observó que la respuesta ovulatoria fue menor en vaquillas (3.8, 2.3 y 2.0 corpúsculos recuperados para T1, T2 y T3, respectivamente) que en vacas (10.3, 7.2 y 4.0 corpúsculos recuperados para T1, T2 y T3, respectivamente); sin embargo, el ET (2.3, 1.8 y 1.7 para T1, T2 y T3, respectivamente)

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y el ENT (1.3, 0.3 y 0.2 para T1, T2 y T3, respectivamente) en vaquillas fueron similares al ET (1.2, 2.9 y 1.1 para T1, T2 y T3, respectivamente) y ENT (2.0, 1.8 y 0.8 para T1, T2 y T3, respectivamente) en vacas. Los promedios de ET y ENT de vacas y vaquillas indicaron que vacas y vaquillas tuvieron producciones embrionarias similares, debido a una mayor fertilidad de las vaquillas. No se detectaron diferencias importantes entre tratamientos en el ET en ninguno de los dos experimentos. Finalmente, los autores concluyeron que es factible utilizar dosis reducidas de FSH para la superovulación en vaquillas C, disminuyendo así los costos de superovulación y producción de embriones. Las vacas C mostraron una mejor respuesta a la superovulación comparadas con las vaquillas; en contraste, las vaquillas tuvieron mayor %F(10). En un estudio en el que se analizaron características productivas predestete, las crías de vacas G y CG tuvieron mayores (P<0.05) pesos al nacer (PN) que las de vacas C, con una diferencia de hasta 2.9 kg; por su parte, las crías de vacas GC mostraron PN intermedios (Cuadro 1). Las crías de vacas G, CG y GC tuvieron mayores (P<0.05) pesos al destete (PD) que las de vacas C, con una diferencia de 24, 30 y 34 kg, respectivamente; en contraste, no se detectaron diferencias (P>0.05) en los kilogramos de becerro parido por vaca en empadre (KBP) entre estos grupos raciales (Cuadro 1). Las vacas GC produjeron más (P<0.05) kilogramos de becerro destetado por vaca en empadre (KBD) que las G y C, mientras que las CG solo fueron superiores (P<0.05) a las C (Cuadro 1). Las hembras C tuvieron una gestación 3.1 d más larga (P<0.05) que las CG, mientras que las GC y G mostraron una duración de la gestación (DG) intermedia (Cuadro 1). La hi no fue importante para DG (P>0.05), ni la hm para PN y KBP (P>0.05); en contraste, la hm fue importante (P<0.05) para PD y KBD (Cuadro 2). En relación a PD, el efecto de la hm se reflejó en un incremento de 19.93 kg (P<0.05); por su parte, el estimador de hm para KBD indica que, en promedio, las vacas GC y CG produjeron 38.6 kilogramos más de becerro al destete (P<0.05) que las G y C (Cuadro 2). Las vacas GC produjeron entre 45 y 60 más KBD que las vacas G o C (P<0.05), lo que señala a este grupo genético como una opción recomendable para aumentar la productividad al destete en hatos G o C que producen becerros para la engorda(6).

Producción y calidad de leche Por otro lado, en una investigación en la que se analizó la producción de leche y su relación con PD, se encontró que las vacas GC tuvieron mayor (P<0.10) producción total de leche (PTL; 1,059 vs 805, 949 y 990 kg, respectivamente), producción diaria de leche (PDL; 5.0 vs 3.9 y 4.5 kg, respectivamente) y producción máxima en lactancia (PML; 7.3 vs 5.8 y 6.5 kg, respectivamente) que las C y G, mientras que las CG tuvieron un desempeño intermedio. Entre G y C también se encontraron diferencias (P<0.10) favorables a G en PTL (144 kg) y PDL (0.6 kg). Por el contrario, no se observaron diferencias en día de máxima producción (DMP) y persistencia de la lactancia (PER) entre grupos genéticos (Cuadro 1). La hi influyó

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(P<0.05) sobre PTL, PDL y PML, pero no influyó sobre DMP y PER. Igualmente, se detectaron diferencias (P<0.05) en gi favorables a G sobre C para PTL, PDL y PML; por el contrario, no se observaron diferencias en gm para ninguna variable de producción de leche (Cuadro 2). Los estimadores de la correlación entre PTL y PD fueron significativos (P<0.05) para todos los grupos genéticos; sin embargo, la diferencia entre los estimadores para las cruzas recíprocas indicó una correlación más fuerte para GC (r= 0.49) que para CG (r= 0.25). En relación con estos estimadores, los autores argumentaron que la recomendación de utilizar vacas GC o CG para producción de becerros al destete, debe incluir la utilización de estrategias diferentes para el manejo alimenticio durante la lactancia de cada uno de estos grupos genéticos. El estimador de la correlación global entre PTL y PD para los cuatro grupos genéticos fue 0.44 (P<0.05). Los mayores coeficientes de regresión de PD sobre PTL correspondieron a C y GC (P<0.05), por lo que los autores comentaron que estos coeficientes sugieren que crías de madres o abuelas C tuvieron una menor dependencia nutricional de leche materna y dependieron en gran medida de fuentes alimenticias alternas de menor valor nutricional. En relación a los kilogramos de leche por lactancia requeridos por cada grupo genético para producir 1 kg de PD, los autores comentaron que dichos resultados sugieren un uso más eficiente de la leche disponible por parte de las crías de vacas C y GC, que consumieron, en promedio, 22.5 y 27.3 kg de leche por cada kilogramo de PD, mientras que el consumo de las crías de vacas G y CG fue de 30.9 y 37.3 kg, respectivamente. Además, hicieron hincapié en que la diferencia de 10 kg de leche consumida entre crías de vacas CG y GC, para producir 1 kg de PD, debe tomarse en cuenta al hacer recomendaciones sobre el uso de estos grupos genéticos para la producción de becerros al destete(11). En un estudio complementario al de producción de leche, en el que se determinó la composición de la misma y su relación con PD, no se observaron diferencias en porcentaje de grasa (PG), lactosa (PL) y sólidos no grasos (PS), ni en kilogramos de grasa (KG) y proteína (KP), entre grupos genéticos; en contraste, la leche de vacas C, GC y CG tuvo mayor (P<0.05) porcentaje de proteína (PP) que la de vacas G; además, las vacas G, GC y CG produjeron más (P<0.05) kilogramos de lactosa (KL) y sólidos no grasos (KS) que las C (Cuadro 1). Las vacas G parieron becerros más pesados (P<0.05) que las C, GC y CG, mientras que las vacas G, GC y CG destetaron becerros más pesados (P<0.05) que las C (Cuadro 1). El hecho de que los becerros de vacas cruzadas pesaron menos al nacer que los de vacas G y que los tres grupos genéticos produjeron becerros con PD similares, se atribuyó a un mejor comportamiento productivo durante el período nacimiento-destete de las vacas cruzadas y sus crías. En cuanto a efectos genéticos no aditivos, se encontró que la hi no influyó los componentes de leche en porcentaje, pero si influyó (P<0.05) en la expresión de los componentes de leche en kilogramos; además, la hm influyó (P<0.05) en la expresión de PN y PD. Los efectos de hm fueron importantes (P<0.05) y favorables al disminuir PN (hm= -1.3 kg) y aumentar PD (hm= 12.7 kg) (Cuadro 2). En lo que concernió a efectos genéticos aditivos, las diferencias entre los gm no fueron significativas para ninguna de las variables de composición de leche; sin embargo, las diferencias (P<0.05) entre los gi para PP fueron 31

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favorables a C en 0.20 puntos porcentuales. Para componentes de leche en kilogramos las diferencias (P<0.05) entre los gi para lactosa y sólidos no grasos fueron favorables para G en 11.1 y 17.0 kg; igualmente, las diferencias (P<0.05) entre los gi para PN y PD favorecieron a G en 3.8 y 37.6 kg (Cuadro 2). Las correlaciones entre PD y los componentes de leche en porcentaje no fueron significativas, excepto para PP (r= -0.18; P<0.05), lo que sugiere que la calidad de la leche influyó poco sobre PD. Por otro lado, para componentes de leche en kilogramos se detectaron correlaciones importantes (P<0.05) de PD con KG (r= 0.16), KL (r= 0.21) y KS (r= 0.19), sin que fuera significativa la correlación con KP (r= 0.13)(12).

Comportamiento en corral y características de canal En un estudio adicional en el que se evalúo el comportamiento en engorda confinada y características de la canal, los pesos al inicio de engorda (PI), año de edad (PA) y final de engorda (PF) de la progenie de vacas C fueron menores (P<0.10) que los pesos de la progenie de vacas G, GC y CG, con diferencias de hasta 61.4, 80.1 y 70.4 kg a favor de las vacas G; sin embargo, la ganancia diaria de peso (GDP) y la eficiencia alimenticia (EA) de la progenie de vacas C fueron similares (P> 0.05) a las de la progenie de vacas G, GC y CG (Cuadro 1). La progenie de vacas G y GC tuvo mayor área del ojo de la costilla (AOC) y peso de canal caliente (PCC) que la de vacas CG y C (P<0.10); además, se encontró que la progenie de vacas C tuvo el menor porcentaje (P<0.10) de rendimiento en canal (PRC), pero similar grasa de cobertura (GRC) en comparación con la progenie de las vacas de los otros grupos genéticos (Cuadro 1). Con relación al grado de rendimiento de la canal (GR), al porcentaje de rendimiento en cortes (RC) y al porcentaje total de cortes al menudeo (PTC), se observó que la progenie de vacas G y CG fue superior (P<0.10) a la de vacas C, mientras que las crías de vacas GC tuvieron un desempeño intermedio; sin embargo, G y C tuvieron similar cantidad de grasa en riñón y pelvis (RP) (Cuadro 1). Por el otro lado, hijas de vacas C produjeron becerros con mayor (P<0.10) EA (0.01 kg) que hijas de vacas G. Similarmente, los nietos de abuelas C fueron superiores (P<0.10) a los de abuelas G en AOC (2.2 pulgadas2) y PCC (39.0 kg). Globalmente, las diferencias tendieron a favorecer a los nietos de abuelas C, aunque sólo se detectaron diferencias significativas (P<0.10) para EA, AOC y PCC. Finalmente, se observó que la hm no fue importante (P>0.10) para ninguna de las variables medidas en confinamiento, pero si lo fue (P<0.10) para AOC (1.18 pulgadas2) y RP (-3.88 kg) (Cuadro 2)(8). Otro estudio(13), cuyo objetivo fue conocer el perfil de ácidos grasos de la carne de toretes C alimentados con diferentes niveles de energía (NE) en la dieta (NE 1=2.2, NE 2=2.4, NE 3=2.2+2.4, NE 4=2.4+2.6 Mcal de EM/kg de MS), mostró que la dieta con el mayor nivel de energía (NE 4) resultó en un menor contenido (P<0.05) de ácidos grasos saturados (AGS), pero en un mayor contenido (P<0.05) de ácidos grasos no identificados (Cuadro 3). El contenido de los ácidos palmítico C16.0 y esteárico C18.0 se redujo (P<0.05) al incrementar

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el nivel de energía en la dieta. Los ácidos grasos monoinsaturados (AGM) aumentaron (P<0.05) a partir del NE 2, en contraste, los cambios en el ácido palmitoleico C16:1cis-9 fueron en sentido inverso, pero la cantidad del ácido oleico C18:1cis-9 no varió significativamente (Cuadro 3). Además, el mayor contenido (P<0.05) de ácidos grasos poliinsaturados (AGP) se obtuvo con el mayor contenido de energía (NE 4). Aunque los cambios fueron variables en los ácidos linoleico C18:2 cis-9, 12 (C18:2ω-6) y linolénico C18:3 cis-9, 12, 15 (C18:3ω-3), se observaron cambios (P<0.05) por efecto de la energía. Asimismo, las relaciones AGP/AGS, (AGM+AGP)/AGS y C18:2ω-6/C18:3ω-3 fueron afectadas (P<0.05) por la dieta, mejorando con los mayores niveles de energía (Cuadro 3). Estos resultados son de gran importancia en la salud humana, dado que la relación omega6:omega-3 llega hasta 17:1 en algunas dietas occidentales(14). Cuadro 3: Perfil de ácidos grasos (gramos de ácidos grasos/100 g de grasa) de carne de toretes Criollo Coreño alimentados con distintos niveles de energía Variable NE 1 NE 2 NE 3 NE 4 Ácido palmítico C16.0 27.0a 24.2c 26.6a 20.5b a a a Ácido palmitoleico C16:1cis-9 3.2 3.3 3.4 2.7b a b b Ácido esteárico C18.0 20.7 17.6 16.9 17.0b Ácido oleico C18:1cis-9 37.0a 38.9a 39.5a 37.5a a bc ac Ácido linoleico C18:2 cis-9, 12 3.0 4.0 3.6 3.8ac Ácido linolénico C18:3 cis-9, 12, 15 1.07a 0.71a 0.68a 1.90b a a a Ácidos grasos saturados 45.0 42.8 45.0 35.0b Ácidos grasos monoinsaturados 39.7ac 42.4bc 42.6b 41.2bc b b b Ácidos grasos poliinsaturados 4.1 4.6 4.6 5.5a Relación AGP/AGS 0.08a 0.12b 0.11b 0.15c b b b Ácidos grasos no identificados 8.7 6.6 6.4 17.6a a b b Relación (AGP+AGM)/AGS 0.98 1.13 1.09 1.33c Relación ácido linoleico/ácido linolénico 0.37b 0.26b 0.10b 0.82a NE 1= 2.2 Mcal EM/kg MS de inicio a fin; NE 2= 2.4 Mcal EM/kg MS de inicio a fin; NE 3= 2.2 Mcal EM/kg MS del inicio hasta los 300 kg de peso corporal, continuando con 2.4 Mcal EM/kg MS hasta el final de la prueba; NE 4= 2.4 Mcal EM/kg MS del inicio hasta los 300 kg de peso corporal, continuando con 2.6 Mcal EM/kg MS hasta el final de la prueba. AGP= ácidos grasos poliinsaturados; AGM= ácidos grasos monoinsaturados; AGS= ácidos grasos saturados. a,b,c Literales diferentes en el mismo renglón indican diferencia estadística (P<0.05). Fuente: Bustamante et al(13).

Por otro lado, un estudio en el que se evaluaron características de canal de toretes(9), estableció que el NE 4 fue diferente (P<0.05) al NE 2 (53.1 vs 51.2 %, respectivamente), pero similar (P>0.05) al NE 1 (52.0 %) y NE 3 (51.9 %), para rendimiento en canal. Sin embargo, para área del ojo de la costilla, grasa renal, pélvica y cardiaca, y rendimiento en cortes magros, el NE 4 fue diferente (P<0.05) al NE 1 (12.3 vs 11.2 pulgadas2, 3.05 vs 3.95 %, y 50.1 vs 49.2%, respectivamente), pero similar (P>0.05) al NE 2 (11.6 pulgadas2, 3.37 % y 48.1 %, respectivamente) y NE 3 (11.4 pulgadas2, 3.45 % y 48.9 %, respectivamente) (Cuadro 4). El NE 3 produjo más grasa de cobertura (P<0.05) que el NE 4

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(0.31 vs 0.22 pulgadas), pero estos fueron similares (P>0.05) a los NE 1 y 2. En contraste, el NE 2 produjo mayor grado de rendimiento (P<0.05) que el NE 4 (2.4 vs 1.6 unidades), pero estos fueron similares (P>0.05) a los NE 1 y 3 (Cuadro 4). El NE 4 produjo mayor porcentaje de cortes primarios y porcentaje de cortes totales (P<0.05) que el NE 2 (53.1 vs 51.2 %, y 81.2 vs 77.4 %, respectivamente), pero estos fueron similares (P>0.05) a los NE 1 y 3 (Cuadro 4). Por lo tanto, en el estudio se concluyó que toretes C alimentados en corral producen canales con notables características de rendimiento y calidad en respuesta a dietas altas en energía, las cuales se utilizan comúnmente en la finalización comercial de bovinos productores de carne. Cuadro 4: Características de canal de toretes Criollo Coreño alimentados con distintos niveles de energía Característica NE 1 NE 2 NE 3 NE 4 Rendimiento de canal, % 52.0ab 51.2b 51.9ab 53.1a 2 b ab ab Área del ojo de la costilla, pulgadas 11.2 11.6 11.4 12.3a Grasa de cobertura, pulgadas 0.26ab 0.25ab 0.31a 0.22b b ab ab Grasa renal, pélvica y cardiaca, % 3.95 3.37 3.45 3.05a ab a ab Grado de rendimiento, unidades 2.0 2.4 2.1 1.6b Cortes primarios, % 52.0ab 51.2a 51.9ab 53.1b ab b ab Cortes totales, % 79.4 77.4 78.7 81.2a Cortes magros, % 49.2b 48.1ab 48.9ab 50.1a NE 1= 2.2 Mcal EM/kg MS de inicio a fin; NE 2= 2.4 Mcal EM/kg MS de inicio a fin; NE 3= 2.2 Mcal EM/kg MS del inicio hasta los 300 kg de peso corporal, continuando con 2.4 Mcal EM/kg MS hasta el final de la prueba; NE 4= 2.4 Mcal EM/kg MS del inicio hasta los 300 kg de peso corporal, continuando con 2.6 Mcal EM/kg MS hasta el final de la prueba. a,b,c Literales diferentes en el mismo renglón indican diferencia (P<0.05). Fuente: Bustamante et al(9).

Caracterización molecular Un estudio de la diversidad autosómica entre siete grupos genéticos (criollos de Chihuahua, Durango, Nayarit (Criollo Coreño) y Guerrero; ganado de Lidia; Criollo Lechero Centroamericano; y Guzerat), en el que se utilizaron 9 microsatélites mostró que ha ocurrido una diferenciación genética considerable entre las poblaciones de bovinos criollos de Nayarit, Chihuahua, Durango y Guerrero; además, se encontró que no hay evidencia de influencia de Bos indicus en los bovinos criollos de Nayarit, Chihuahua y Durango, pero si en los de Guerrero(15). Usando marcadores SNP en plataforma de alta densidad en un estudio de la diversidad genética del ganado C de tres localidades de Nayarit: El Nayar (N), La Yesca (Y) y Santiago Ixcuintla (S), se encontró que estas poblaciones mantienen moderados niveles de heterocigosidad promedio observada (de 0.29 a 0.34) y que la coancestría molecular estimada indica que la población de N es diferente de las otras dos, que pueden considerarse como 34

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parte de una misma población(16). Por otro lado, los análisis de la variación en el número de copias (CNV) en estas poblaciones resultaron en la identificación de 2,170 CNV en 40 animales, localizadas en 733 regiones, con una cobertura de 32.1 Mb del genoma autosómico. El análisis funcional llevó a la asociación de estas CNV con 131 genes involucrados principalmente en inflamación y respuesta inmune y 923 QTLs superpuestos, clasificados en 6 categorías diferentes de QTL-term: características reproductivas, productivas, de conformación, producción de leche, de la canal y de la carne, y de salud. Los análisis de grupo y componentes principales mostraron que los animales se agruparon de acuerdo con la localidad de origen, aunque mostraron un origen genético común por compartir 75 de las 302 CNV identificadas en más de dos animales. Asimismo, se encontró que los criollos Y compartieron otros 34 y 30 CNV con los N y S, respectivamente; mientras que N y S compartieron 56 CNV, lo que sugiere que los criollos N y S son más cercanos entre ellos, lo que puede deberse a que la población S se originó en parte de animales traídos de N hace 25 años. Las CNV propias de cada población fueron 36 para N, 37 para Y, y 34 para S, lo que sugiere la existencia de diversidad genética entre las poblaciones(17).

Retos y perspectivas de investigación La conservación de la diversidad de los recursos genéticos animales es importante para la sostenibilidad de los sistemas de producción pecuarios. La variación genética en las poblaciones de ganado en el mundo está disminuyendo, tanto dentro como entre razas. Sin embargo, la variación genética es necesaria para que se mejore genéticamente la productividad y la adaptación a condiciones ambientales cambiantes, como el clima y condiciones de producción o de mercado. En el caso del ganado Criollo Coreño, la investigación generada en el INIFAP sugiere que este ganado puede jugar un papel destacado como raza materna en el contexto de la producción comercial de carne de bovino. En el corto plazo es importante continuar, de manera sistemática, el registro de la información productiva de interés económico en el hato experimental del S.E. “El Verdineño”, así como identificar los genotipos más productivos utilizando arreglos de alta densidad. Esto permitirá que a mediano plazo se puedan 1) identificar regiones genómicas sujetas a selección natural y evidencias de selección artificial con enfoques cuantitativos, y 2) estimar relaciones genómicas entre individuos y niveles de consanguinidad utilizando corridas de homocigosis(18). No se tiene un conocimiento real de la situación de riesgo de este ganado, por lo que es importante, a mediano plazo, hacer una evaluación del tamaño efectivo y estructura de la población y repetirla cada cinco años para tener un monitoreo efectivo que permita conocer la tendencia en el tamaño de la población(19). En el largo plazo, se deben realizar estudios para identificar genes asociados a características de interés presente y futuro.

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En cuanto a otras poblaciones mexicanas de ganado bovino Criollo, en el corto plazo se deben hacer estudios de diversidad genética dentro y entre grupos, utilizando información genética molecular. En el mediano plazo se deben integrar hatos controlados que permitan el registro sistemático de las características productivas y adaptativas de los distintos fenotipos, y en el largo plazo realizar estudios para la identificación de polimorfismos únicos que distingan a estas poblaciones. Debido al tamaño pequeño de las poblaciones de bovino criollo mexicano, a largo plazo se podrían esperar pequeñas ganancias, en término económicos, con la utilización de la información genómica(20); sin embargo, las poblaciones de bovino criollo mexicano se pueden beneficiar de los desarrollos tecnológicos que se obtienen en otras razas, cuyas poblaciones son mayores, como son los métodos para la optimización de la respuesta genética y para el mantenimiento de la diversidad, los cuales pueden ser más fácilmente aplicados en poblaciones pequeñas(21).

Conclusiones La información generada por el INIFAP en los últimos 20 años indicó la influencia de hi en la reproducción y producción de leche, así como la influencia de hm en el crecimiento durante la etapa nacimiento-destete de las crías, lo que se reflejó en mayor productividad al destete por vaca en empadre. Los efectos genéticos directos y maternos no influyeron sobre las características analizadas. Por otro lado, se determinó que toretes C alimentados con dietas altas en energía en confinamiento producen carne con perfiles favorables de ácidos grasos y canales de buena calidad, y que es factible utilizar dosis reducidas de FSH para la superovulación en vaquillas C, sin afectar la respuesta a la producción de embriones. Las vacas GC son mejor opción que las vacas CG para la producción de becerros para engorda, con respecto a la productividad de las vacas G o C. Las poblaciones C mantienen niveles importantes de diversidad genética. Se recomienda, para todas las poblaciones mexicanas de ganado bovino Criollo, hacer estudios de diversidad genética utilizando información genética molecular, e integrar hatos controlados que permitan el registro sistemático de fenotipos con su productividad y adaptabilidad, para poder identificar genes exclusivos en esta población. Literatura citada: 1. SAGARPA. Informe sobre la situación de los Recursos Genéticos Pecuarios (RGP) de México. Coordinación General de Ganadería. 2002. http://www.sagarpa.gob.mx/ganaderia/Publicaciones/Paginas/InfoRGPecuariosM.aspx 2. FAO. The management of global animal genetic resources. Proc Expert Consultation, Anim Prod Health. Hodges J, editor. FAO, Rome. Paper No. 104, 1992:1-263. 3. Martínez VG. El ganado bovino Criollo en Nayarit: Ubicación y población estimada. Sitio Experimental “El Verdineño”. CIRPAC- INIFAP. Folleto Técnico Número 1. 2005. Nayarit, México. 36

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5918 Revisión

Biotecnologías reproductivas en el ganado bovino: cinco décadas de investigación en México

Jorge Víctor Rosete Fernández a Horacio Álvarez Gallardo b David Urbán Duarte b Abraham Fragoso Islas a Marco Antonio Asprón Pelayo c Ángel Ríos Utrera d Sandra Pérez Reynozo b José Fernando De La Torre Sánchez b*

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Sitio Experimental Las Margaritas. Km 9.5 carretera federal Hueytamalco-Tenampulco, Hueytamalco, Puebla. México. b

INIFAP. Centro Nacional de Recursos Genéticos. Blvd. De la Biodiversidad Nº 400, Tepatitlán de Morelos, Jalisco. México. c

Universidad Autónoma de Querétaro. Facultad de Ciencias Naturales. Av. de las Ciencias S/N, Juriquilla, Querétaro. México. d

INIFAP. Campo Experimental Paso del Toro. Km 22.5 carretera federal Veracruz-Córdoba, Medellín, Veracruz. México.

* Autor de correspondencia: delatorre.fernando@inifap.gob.mx

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Resumen: A lo largo de cinco secciones, se recapitulan las principales biotecnologías reproductivas en el bovino, se analiza su desarrollo histórico, estado actual, y se incluyen resultados generados en México. En la década de 1970, se inició la sincronización estral e inducción de la ovulación donde, basados en el conocimiento de la fisiología reproductiva bovina, se empezó a controlar el ciclo reproductivo con recursos disponibles en aquel entonces. Con los años, la terapia hormonal evolucionó conforme se descubrieron nuevos compuestos, refinando métodos para estandarizar el efecto y generar nuevos métodos de liberación de las hormonas. La biotecnología más usada en el mundo, la inseminación artificial, debe su expansión a los avances en el procesamiento del semen, donde destaca el desarrollo de diluyentes, la criopreservación, el sexado del semen y el análisis espermático asistido por computadora. La era embrionaria inició con el desarrollo de la multiovulación y los métodos para colectar, evaluar, transferir y criopreservar los embriones. La segunda era embrionaria llegó con la producción de embriones completamente in vitro, partiendo de óvulos inmaduros y semen congelado, en lo que se denominó la producción in vitro de embriones. En ésta, se han invertido grandes recursos de investigación, y materiales, para hacerla un pilar del mejoramiento genético y la productividad, en combinación con otras dos herramientas, el semen sexado y las evaluaciones genómicas. Se vislumbra una época de oro de la producción in vitro de embriones con la posibilidad de modificar el genoma de embriones con precisión, gracias a la tecnología de edición de genes. Palabras clave: Sincronización, Semen sexado, Embriones, Multiovulación, Transferencia de embriones, Producción in vitro, Bovinos.

Recibido: 04/01/2021 Aceptado: 30/04/2021

Introducción El texto de la Convención para la Diversidad Biológica (CDB) de la FAO(1), en funciones desde 1993, establece que el término “biotecnología” se refiere a cualquier aplicación tecnológica que utilice sistemas biológicos, organismos vivos (o sus derivados) para hacer o modificar productos o procesos para un uso específico. En este sentido y para efectos de los temas que serán cubiertos en la presente revisión, se entenderá como biotecnología reproductiva las aplicaciones tecnológicas que incidan en los procesos fisiológicos de la reproducción de los animales, sus gametos y embriones, con el propósito de lograr mejoras productivas.

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El presente documento abarcará únicamente el ámbito de la especie bovina y hará particular énfasis en la investigación realizada por instituciones y universidades en México, particularmente en el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), en sus 35 años de existencia, y en su antecesor: el Instituto Nacional de Investigaciones Pecuarias (INIP). Sin pretender que la presente sea una revisión exhaustiva de todas las biotecnologías reproductivas que se han aplicado en los bovinos, se abordan aquellas que más impacto han tenido en la productividad, y se menciona brevemente las que han tenido mínima o nula aplicación en México, como la transgénesis y la clonación. Se habla en primera instancia de los temas de sincronización del estro e inducción de la ovulación, por ser tópicos en los que se ha registrado investigación por más tiempo (50 años) y donde el INIP-INIFAP han generado una mayor cantidad de tecnologías. Las biotecnologías desarrolladas para la colección, dilución y criopreservación del semen, han apuntalado el uso masivo de toros de alto mérito genético, a través de la inseminación artificial (IA). Se tocará este tema, haciendo énfasis en desarrollos recientes como el sexado de semen y el análisis espermático asistido por computadora. Los temas relacionados con la manipulación de embriones, incluyendo la multiovulación y transferencia de embriones (MOET, por sus siglas en inglés), la producción in vitro de embriones (PIV) y la obtención de ovocitos por la vía transvaginal (TVA por sus siglas en inglés), han tenido importantes desarrollos en los últimos años, mismos que serán abordados. Además de incluir resultados de investigación en estos temas, en algunos casos se mencionarán programas gubernamentales o de organizaciones de productores que marcaron un hito en la divulgación y adopción de estas biotecnologías reproductivas.

Sincronización estral e inducción de la ovulación En el ganado bovino, un problema frecuente es el anestro posparto prolongado, condición que se caracteriza por un retraso en el retorno a la ciclicidad estral después del parto por diversos factores(2-6). Se han hecho muchos esfuerzos para resolver esta condición: se han estudiado tratamientos hormonales para inducir el estro y la ovulación(7,8), controlando el amamantamiento(9,10), la frecuencia y calidad de los estímulos del mismo(11), la alimentación(12) y las diferentes épocas de apareamiento(13). En la presente sección se revisan resultados de inducción de la ovulación en hembras anéstricas y de sincronización del estro y la ovulación en hembras ciclando, realizados por el INIP (1971-1985) y el actual INIFAP (1986-2021), así como por otras instituciones.

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Estudios sobre sincronización estral e inducción de la ovulación

Los primeros estudios datan de 1948(14), cuando se utilizó progesterona (50 mg/d, vía i.m.) para bloquear la ciclicidad estral en un periodo de hasta 13 d y se observó que, al finalizar su efecto, una buena proporción de hembras presentaban estro a los 4 y 5 d. Más tarde, con la adición de estrógenos al tratamiento, se aumentó la presentación de estros y se redujo el tiempo de bloqueo de la progesterona(15). En los años 70, se inició el uso de productos hormonales, como el 19 alfa acetoxy-11 beta-methyl-19 nor preg 4 ene 3, 2 diona (progestágeno muy potente conocido como SC21009), la progesterona natural, el valerato de estradiol (VE) y la prostaglandina F2α (PGF2α); en esta época los trabajos se enfocaban en la sincronización estral(16), la resolución del anestro posparto prolongado en vacas y en intentar adelantar la pubertad en vaquillas(17-21). Así, vaquillas de razas europeas, criollas y encastadas de cebú prepúberes, tratadas con 5 mg de VE (i.m.) + 3 mg de SC21009 (i.m.) + 6 mg de SC21009 (implante auricular que se retiró el d 9), tuvieron un 79 % de presentación de estros en las primeras 48 h de retirado el implante, comparadas con vaquillas testigo, de las cuales sólo el 6 % manifestó estro(21). En otro trabajo(22) con vacas anéstricas y vaquillas encastadas de cebú, se observó que, en las hembras tratadas con progesterona (25 mg por vía i.m. durante 5 días) + cipionato de estradiol (CE; 2 mg por vía i.m. el primer día) o con SC21009 (3 mg durante 5 días en implante subcutáneo) + CE (2 mg por vía i.m. el primer día), el estro se sincronizó a las 72 h, con una tasa de estro (TES) de 61.1 y 73.7 %, y una tasa de concepción (TC) de 44.4 y 31.3 %, respectivamente. Por el contrario, en las hembras que recibieron los tratamientos testigo e individuales (progesterona, SC21009 o CE) con las mismas dosis, el estro no se sincronizó a las 72 h y tuvieron una TC baja, de 10.5 a 21.1 %, durante los 30 días que duró la investigación. En otro experimento(23) con vacas cebú con cría y 60 días posparto, se evaluó la efectividad del SC21009 + VE. En los primeros 48 días, la TES en las vacas tratadas fue 24 % y en las no tratadas 0 %, mientras que la TC fue 12 y 0 %, respectivamente. Sin embargo, al final del período de IA (día 48) resultaron gestantes 20 % de las vacas tratadas y 12 % de las no tratadas; al final del empadre (día 68; IA + monta natural) se preñaron 28 % de las vacas tratadas, pero sólo 12 % de las no tratadas. Estas TC resultaron ser muy bajas comparado con lo reportado previamente(22); sin embargo, en vacas cebú sin cría, después de aplicar 6 mg de VE + 3 mg de SC21009 vía i.m. + 6 mg de SC21009 en implante subcutáneo, se observó que el 100 % de las vacas tratadas presentaron estro en las primeras 48 h después de retirado el implante, en contraste con las vacas no tratadas, de las que sólo 29.4 % presentaron estro. Por su parte, la TC fue 42.8 % en las vacas tratadas y 14.7 % en las no tratadas. Esto indica que la sincronización agrupa los estros para facilitar la IA y el manejo general del hato(24), pero evidencia que es más difícil reducir el periodo de anestro en vacas con cría, circunstancia

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que revela la importancia de disminuir o eliminar el efecto del amamantamiento sobre el retorno a la ciclicidad estral.

Sincronización estral con acetato de melengestrol En vacas y vaquillas Suizo Pardo x Cebú se ensayó el uso del progestágeno acetato de melengestrol (0.5 mg/día durante 9 días) en el alimento, en combinación con VE (dosis única de 6 mg por vía i.m. el día 1) y progesterona (dosis única de 50 mg el día 1). Se observó que el porcentaje de vacas inseminadas a los 48 días de empadre fue 38.9, 51.5 y 75.8 % en las vacas testigo, en las inseminadas convencionalmente a estro detectado, y en las inseminadas a cualquier signo de estro, respectivamente. El porcentaje de vacas inseminadas fue significativamente mayor cuando se realizó ante cualquier signo de estro. Las TC fueron estadísticamente similares entre los tratamientos (20.9, 28.8 y 37.1 %, respectivamente), a pesar de que los estros se agruparon en las vacas de cada tratamiento(25). La sincronización del estro con acetato de melengestrol no es una práctica muy difundida en México, a pesar de demostrar su eficacia, lo anterior porque no es práctico realizarla en grupos pequeños de animales y en nuestro país predominan los hatos pequeños.

Sincronización estral con inseminación artificial a tiempo fijo (IATF) Debido a que algunas hembras no presentaban estro aun siendo tratadas hormonalmente, se decidió investigar la conveniencia de inseminar en horarios preestablecidos. Así, en vaquillas Brangus y criollas, la IA se realizó en horarios preestablecidos en hembras anéstricas, ya que el porcentaje de animales en estro era muy bajo en los primeros 5 días después de retirado el implante (53.1 %). Con esta premisa, las vaquillas se inseminaron a las 48, 54 y 60 h después de retirado el implante, con lo que se logró una TC de 54.5, 60.6 y 47.0 %, siendo mayores las TC a las 48 y 54 h(26). Estos resultados dieron la pauta para el inicio de muchos trabajos de sincronización estral con IATF. Por otro lado, en ganado de carne en pastoreo se hicieron estudios con sincronización estral en épocas de apareamiento (empadres) de 85 días, donde es complicado realizar IA. Así, en clima subtropical húmedo con vacas cebú sin cría, la TES en las primeras 60 h del empadre en vacas tratadas con SC21009 (9 o 6 mg por 9 días) + VE (6 mg el día 1 del tratamiento por 9 días), fue mayor que en las vacas no tratadas (84 vs 0 %). En forma similar, la TC a los 26 días de empadre favoreció a las vacas tratadas con respecto a las no tratadas (59 vs 40 %), aunque al término del empadre no existieron diferencias entre tratamientos en la TC(27).

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Inclusión de la PGF2α en la sincronización estral Con la disponibilidad de la PGF2α, a principios de los años 70, se iniciaron trabajos de sincronización estral en hembras ciclando, confirmando dicho estatus mediante la detección de un cuerpo lúteo(28,29). En vaquillas Brangus, Gyr y Charolais ciclando, tratadas con PGF2α e inseminadas artificialmente 80 h después del tratamiento, se obtuvo una TC de 34.8 %, que fue similar a la de vaquillas sincronizadas e inseminadas 12 h después de observado el estro (TC= 26.1 %). Al término del empadre (90 días), en las vaquillas inseminadas a las 80 h, se obtuvo una TC de 69.6 %, similar a la TC (56.5 %) de vaquillas inseminadas artificialmente 12 h después del estro(30). Los estudios con sincronización estral facilitaron el manejo reproductivo del ganado en pastoreo, ya que ésta permite servir a las hembras en los primeros días del empadre(13,23-26).

Uso del progestágeno norgestomet en la sincronización estral El norgestomet (CRESTAR®), (progestágeno más potente que la progesterona natural), aplicado subcutáneamente en el dorso de la oreja y retirado 9 días después de su implantación, asociado con VE y PGF2α (sólo en vacas ciclando), también demostró ser útil en la sincronización estral y la ovulación(31-34). De tal manera que en un estudio(35) con vacas cebú y sus cruzas con europeo, sin cría, en empadre de 63 días (42 días de IA y 21 de monta natural), se lograron, a los 5 días del retiro del implante, TES de 86.1 y 95.0 % en vacas anéstricas y ciclando, respectivamente. Posteriormente, a los 42 días del retiro del implante la TES fue de 100 % en ambos grupos de vacas. Al realizar el diagnóstico de preñez, se determinó que 49.5 % de las vacas anéstricas y 54.0 % de las cíclicas concibieron durante los primeros 5 días de empadre, con los siguientes porcentajes: 90.7 y 98.3 % a los 42 días; y al término del empadre (63 días), con la presencia del toro desde el día 43 hasta el final del mismo, de 96.2 % y 98.3 %, respectivamente. Este estudio demostró la utilidad de la inducción y sincronización del estro en vacas en épocas de empadre (principalmente las anéstricas) que, de lo contrario, se retrasarían hasta 21 días para concebir. Los resultados con el implante auricular SC21009 combinado con VE, para realizar IATF a las 56-60 h después de retirado el implante (día 9), también fueron atractivos, pues se logró una TES de 95 % y una TC de 85 % en empadres de 45 días(36).

Uso del dispositivo intravaginal liberador de progesterona (CIDR) en la sincronización estral Con la introducción en el mercado del CIDR la sincronización estral revolucionó(37), por lo que investigadores del INIFAP(38,39) incursionaron en su uso en vacas en anestro y ciclando, con buena condición corporal (CC), obteniendo una TC de 44.8, 77.1 y 100.0 % a los 3, 30 y 60 días post-retiro del CIDR, respectivamente(38). En vaquillas Bos taurus x Bos indicus(39),

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la TC con CIDR e IATF a las 84 h después del retiro del dispositivo fue mayor que con IA convencional a las 12 h de detectado el estro (36.4 vs 18.2 %, respectivamente); similarmente, la TC con CRESTAR e IATF a las 84 h después del retiro del dispositivo fue mayor que con IA convencional (27.3 vs 18.2 %, respectivamente). En este trabajo se demostró la ventaja de la IATF a las 84 h después el retiro del dispositivo, ya que lograron preñeces en algunas vaquillas que no manifestaron estro. Una práctica frecuente en los protocolos de sincronización del estro y la ovulación con IATF en los que se utiliza el CIDR y la PGF 2α, asociados con benzoato de estradiol (BE) (el cual se aplica al insertar el CIDR el día 0 y al día siguiente de su retiro, es decir, el día 8), es la sustitución del BE por la GnRH, pues la GnRH, al igual que el BE, sincroniza la emergencia de una nueva ola de desarrollo folicular, que culmina en la ovulación del folículo maduro, dando buenos resultados; sin embargo, si se sospecha que hay una proporción importante de vacas en anestro, se recomienda aplicar adicionalmente 400 UI de gonadotropina coriónica equina (eCG) el día 7 del protocolo. Además, el BE puede ser sustituido por la GnRH (100 µg i.m.), en la primera aplicación (día 1 del CIDR), pero la segunda se realiza al momento de la IATF. En la Figura 1 se esquematiza un ejemplo para vacas ciclando(40).

Importancia de la condición corporal en la inducción y sincronización estral Se ha demostrado que la condición corporal (CC) es un indicador del estado nutricional de la vaca y que, si ésta tiene buena CC antes y después del parto, mejora su fertilidad, gestándose pronto después del parto(41). Además, se ha demostrado que ésta se asocia con altas concentraciones del factor de crecimiento semejante a la insulina tipo 1 (IGF-1), leptina e insulina, lo que permite el reinicio temprano de la actividad estral posparto(42). Por lo tanto, otras investigaciones se enfocaron en estudiar los cambios en la concentración sanguínea de estas tres hormonas, como indicadores metabólicos del estado nutricional de los animales, observándose que una baja CC en las hembras (<6.0 unidades; escala 1 a 9), se asocia con reducción en la concentración sanguínea de la insulina e IGF-1, sin cambios en la leptina, reduciendo la respuesta a la inducción del estro posparto en vacas de carne(43,44). Por lo tanto, las hembras que son sincronizadas e ingresan al empadre deben tener buena CC (no menor a 6.0), para favorecer la presentación de estros y lograr la gestación(45).

La kisspeptina en la sincronización estral e inducción de la ovulación Las kisspeptinas son péptidos que por su número de aminoácidos se denominan: kisspeptina54, kisspeptina-14, kisspeptina-13 y kisspeptina-10(46). Las neuronas sintetizadoras son consideradas como integradoras de señales que modulan la funcionalidad del eje somatotrópico y gonadal(47). En estudios con la kisspeptina-10 (kiss-10) intravenosa (5 µg/kg de peso) se produjeron aumentos en la secreción de LH, FSH y hormona del crecimiento en

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becerras y becerros prepúberes(48,49), observándose que en todas las becerras aumentó la LH con la edad, con valores promedio de 6.1, 7.2 y 11.6 ng/ml a los 4, 7 y 11 meses de edad, respetivamente(50). La mayor concentración de LH se presentó en las becerras de 11 meses de edad. Con la intención de conocer la sensibilidad del eje gonadotrópico a la kiss-10, en otros estudios se probaron dosis intravenosas de 0.1, 1.0, 2.0, 3.0, 4.0 y 5.0 µg/kg de peso(51) y de 50.0 µg/kg(52) en becerras prepúberes, resultando que las dosis efectivas para inducir la liberación de LH fueron desde 1.0 hasta 5.0 µg/kg. Por lo tanto, la aplicación de dosis bajas, menores a 5 µg/kg de peso, podrían reducir considerablemente el costo del tratamiento con dicho péptido(51). En un siguiente experimento con becerras prepúberes en el que se usó kiss10 en dosis de 5 µg/kg de peso, aplicada cada 2 h durante 84 h (3.5 días), se logró inducir la ovulación y la formación de un cuerpo lúteo en 28.5 % de las becerras, aunque después el cuerpo lúteo desapareció y las becerras volvieron a su estado prepuberal(53). Más tarde, se comprobó que en vacas para producción de carne (europeo x cebú), con 78 días posparto, anéstricas y amamantando a su cría, la kiss-10 a una dosis de 1 μg/kg de peso cada 2 h durante 24 h también incrementó la concentración de LH sérica, aumento que emuló un pulso breve de LH(54). Este resultado promovió un estudio de sincronización de la ovulación, de tal manera que se probó la kiss-10 en dosis total de 500 µg en el momento de la IATF, comparándola con GnRH (100 µg en el momento de la IATF) y eCG (400 UI al retirar el CIDR el día 7), en un protocolo en que cada hormona se combinó con CIDR, BE (2 mg al aplicar el CIDR + 1 mg al día siguiente de retirado el CIDR) y cloprostenol (dosis total de 500 µg al retirar el CIDR), en vacas de carne, sin cría y con 180 días posparto, inseminadas entre 54 y 56 h después de retirar el CIDR. La tasa de ovulación para los tratamientos con eCG, GnRH y kiss-10 fue 89.2, 96.5 y 93.8 %, mientras que la de concepción fue 43.6, 73.8 y 54.3 %, respectivamente, sin existir diferencias estadísticas significativas entre tratamientos en ninguno de los dos casos(55). Este resultado podría ser de interés para la industria farmacéutica, como una alternativa para la sincronización e inducción de la ovulación. Figura 1: Esquema general de la sincronización estral en vacas y vaquillas con IATF(40) Inserción del CIDR, 1.9 g + BE, 2 mg i.m.

Retiro del CIDR + PGF2α, 25 mg i.m.

Día 0

Día 7

BE, 1 mg i.m.

Día 8

IATF

Día 9

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En conclusión, la sincronización estral e inducción de la ovulación en ganado bovino en clima tropical, revolucionó el manejo reproductivo, pues permitió concentrar los estros entre 52 y 56 h después del retiro del CIDR en una época de empadre con IATF, de tal manera que facilitó el uso de la IA, con la posibilidad de volver a inseminar a estro manifiesto a las hembras que no concibieron al primer servicio, aumentando el número de vacas gestantes con IA, lo que sin duda favorece genéticamente al hato.

Procesamiento de semen e inseminación artificial La IA fue la primera biotecnología reproductiva aplicada para mejorar la producción a través del uso más eficiente de toros de alto mérito genético. El uso generalizado de esta técnica y el logro de su completo potencial requirió de la criopreservación del semen por largos periodos de tiempo. El primer reporte de criopreservación de semen se realizó en 1776(56), donde se observó que cuando los espermatozoides de humano, garañón y rana eran enfriados en nieve hasta 30 min se volvían inactivos, pero podían ser reactivados. En 1940(57), se comenzó a utilizar la yema de huevo para proteger a las células espermáticas de toro del choque térmico al enfriarse. En 1941(58), se mejoraron los diluyentes espermáticos mediante el uso de yema de huevo con citrato de sodio, lo que permitió la conservación del semen a 5 °C durante un máximo de 3 días. En 1949, se congelaron por primera vez los espermatozoides de toro mediante el uso de glicerol en el diluyente. El gran descubrimiento de la acción crioprotectora del glicerol abrió una era exitosa en la criopreservación no sólo de gametos de varias especies, sino también de otras células y tejidos(59). El llamado diluyente Cornell, creado por Foote y Bratton en 1950(60), contenía una mezcla de los antibióticos penicilina, estreptomicina y polimixina B y fue utilizado durante muchos años como estándar. En 1952, en Cambridge, nació el primer ternero después del uso de semen bovino congelado-descongelado(61). Los reportes de fertilidad con espermatozoides congelados de toro condujeron a un intenso desarrollo de métodos de criopreservación para tratar de mejorar los resultados obtenidos, por lo que se empezaron a usar otras disciplinas (como la biología molecular) asociadas al proceso de criopreservación. Tal es el caso de la proteómica(62) y la ingeniería genética(63). En estos temas, en México se realizó un trabajo con personal del INIFAP, donde se evaluó la adición del FAA recombinante (antígeno asociado a la fertilidad, por sus siglas en inglés) y TIMP-2 recombinante (inhibidor tisular de metaloproteinasas 2, por sus siglas en inglés) al semen congelado de bovino, con lo que se logró incrementar significativamente su fertilidad(64).

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Sexado espermático Los avances obtenidos con la IA generaron el interés de utilizarla para seleccionar el sexo en el ganado lechero. Por este motivo, a lo largo del tiempo, muchos investigadores trataron de separar los espermatozoides con cromosomas “X” y “Y” mediante varias técnicas(65). A partir de la década de 1980, comenzó a aplicarse la citometría de flujo, la cual permitió separar los espermatozoides de acuerdo con sus cromosomas sexuales y cantidad de ADN. Tomó alrededor de 20 años que esta tecnología fuera comercializada para su uso en IA en ganado bovino. Esta técnica se basa en que los espermatozoides que presentan cromosoma “X” en el bovino contienen 3.8 % más ADN que los “Y”(66). Esta tecnología tenía una eficacia de 85 a 95 % (en cuanto a la separación de espermatozoides con cromosoma X o Y), sin embargo, no estaba completamente perfeccionada(67). La primera producción comercial de semen sexado fue en la compañía Cogent en Reino Unido(65). Aunque tuvo un inicio relativamente lento, aumentó exponencialmente la producción de semen sexado bovino con un estimado de 4 millones de dosis en 2008(68). El semen sexado se comercializaba en pajillas de 0.25 ml a una concentración de 2.1 millones de espermatozoides(69). Esta concentración se debía a que, al momento de sexar el semen, se perdía aproximadamente 80 % del eyaculado entre los espermatozoides del sexo no deseado y los espermatozoides que no se lograban diferenciar, además del prolongado tiempo que tardaba el proceso de separación(70). A pesar de las limitantes del semen sexado, claramente hubo una buena aceptación(68). Se consiguieron porcentajes de gestación aceptables con la dosis reducida (2.1 x 106 espermatozoides) de semen sexado en vaquillas, pero se realizaron pocos trabajos con vacas lactantes(66). En la actualidad, la tecnología del sexado espermático ha evolucionado, modificando las técnicas, incrementando la velocidad del sexado, disminuyendo el estrés sobre los espermatozoides, aumentando la concentración y, por ende, mejorando los parámetros de viabilidad espermática.

IA con dosis baja de semen sexado En 1997 se realizó una investigación con dos objetivos: 1) evaluar las tasas de concepción de vaquillas inseminadas (en el cuerno uterino, ipsilateral al ovario con folículo de mayor tamaño) con dosis reducidas de semen (1 x 105; 2.5 x 105; 2.5 x 106 espermatozoides/0.21 ml) refrigerado a 5 °C bajo condiciones ideales a nivel de campo; 2) evaluar las tasas de concepción de vaquillas inseminadas (en el cuerno uterino, ipsilateral al ovario con folículo de mayor tamaño) con dosis reducidas de semen sexado (1-2 x105 espermatozoides/0.1 ml) refrigerado a 5 °C. En el experimento 1 los porcentajes de gestación a los 40 días fueron de 41, 50 y 61 % para 1 x 105; 2.5 x 105; 2.5 x 106 espermatozoides/IA respectivamente. En el experimento 2, de 67 vaquillas inseminadas 22 % resultaron gestantes y 82 % de las crías

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fueron del sexo seleccionado(71). La investigación realizada indica que la IA con dosis de semen menores a las convencionales es posible cuando se usa semen sexado, siendo lo más común utilizar 2.1 x 106 espermatozoides en la dosis de inseminación, contra al menos 10x106 que se emplea con semen no sexado.

Criopreservación exitosa del semen sexado Posteriormente, en 1999, se llevó acabo otra investigación con el objetivo de evaluar el proceso de congelación del semen sexado; esto se logró debido a que el semen se procesó en un citómetro de flujo MoFlow SX™, con lo cual se pudo tener suficiente cantidad de espermatozoides, a diferencia de cuando se trabajó con el citómetro de flujo EPICS V. En este trabajo se determinó que el uso del láser a una potencia de 100 mW tenía un menor impacto sobre la motilidad progresiva del semen post-descongelado que cuando se utilizó a 150 mW. También se observó que la motilidad progresiva post-descongelado fue superior cuando se usó un diluyente en base a TRIS que cuando se utilizó citrato-yema de huevo o TEST. En cuanto al tiempo de equilibrio (adaptación al crioprotector) a 5 °C previo a la congelación, se concluyó que fue mejor la motilidad progresiva post-descongelado de 3 a 6 h que cuando duró 18 h. Por otra parte, se determinó que fue mejor mantener de 4 a 7 h el semen fresco a 22 °C que diluirlo con el medio TALP adicionado con el fluorocromo Hoechst 33342. Con estos nuevos procedimientos para el sexado espermático se consiguieron resultados ligeramente menores que con semen convencional en cuanto a motilidad e integridad acrosomal. Con estos resultados se consideraba que el uso de semen sexado para IA de forma comercial estaría disponible en, aproximadamente, 2 años(72).

Inicios de la comercialización del semen sexado La compañía Monsanto ubicada en St, Louis, Mo, USA, desarrolló un sistema de selección espermática único en su clase, el cual utilizaba 16 boquillas de selección en vez de una sola como en el caso de los citómetros MoFlow SX™. Se pretendía comercializar este equipo, pero, al parecer, debido a problemas con bajos porcentajes de concepción que se detectaron en sus primeras pruebas, la compañía desistió. En 2003, Genetic Resources International/Sexing Technologies en Navazota TX, USA compró la propiedad intelectual y el equipo de sexado espermático desarrollado por Monsanto y toda la infraestructura de XY Inc (primera compañía que tuvo la propiedad intelectual del sexado espermático y fue la creadora de los citómetros MoFlowTM)(69). Actualmente, la compañía cambió su nombre a STgenetics®(72).

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Semen sexado SexedULTRA™ La diferencia en la fertilidad entre el semen convencional y el semen sexado no mejoró al aumentar la concentración espermática por IA. Las causas de una menor fertilidad del semen sexado se han atribuido a los diversos cambios bioquímicos a los que se someten los espermatozoides durante el sexado. La tecnología XY descrita en previas publicaciones(73,74) se modificó, ahora es un sistema de sexado totalmente nuevo llamado SexedULTRA™ (Navazota, TX, USA). La tecnología SexedULTRA™ se ha diseñado para ser más inocua para el espermatozoide durante los puntos más críticos del proceso, mejorando particularmente los cambios de pH (sistema buffer) y estrés oxidativo. Modificaciones a la técnica de sexado SexedULTRA™ Aunque en la actualidad existen muy pocos datos acerca de esta nueva tecnología, se ha reportado que se facilita el ingreso del fluorocromo Hoechst 33342 y se retiene dentro de la célula, lo que permite que haya mayor fluorescencia y con esto se logre una mejor discriminación entre las poblaciones “X” y “Y”. Se modificó el protocolo, con un tratamiento previo al proceso de tinción, además del uso de un nuevo medio de tinción que mantiene el pH estable durante un periodo de tiempo más prolongado. El medio de congelamiento también se modificó, tomando en cuenta la dosis de semen sexado por pajilla(72). En el éxito del proceso de ultrasexado influyeron principalmente dos factores: las modificaciones en los medios y los equipos para realizar el sexado. Los citómetros MoFlo SX™ (Cytomation Inc, Fort Collins, CO, USA) eran equipos muy costosos, voluminosos, tenían bajo rendimiento y requerían de personal altamente capacitado para operarlos. Los modernos citómetros Genesis desarrollados por Cytonome ST™ (Boston, MA, USA) tienen características electrónicas avanzadas y automatizadas con múltiples cabezas en una máquina para una separación paralela. El citómetro Genesis III™, utiliza un láser de estado sólido, dos detectores ortogonales (0° y 90° con respecto al láser), una boquilla de orientación y una separación de subpoblaciones de ~8000 espermatozoides/segundo con ~90 % de pureza, alcanzando un máximo de separación de 500 millones de espermatozoides/h(75).

Pruebas de laboratorio de la tecnología SexedULTRA™ Con las modificaciones mencionadas se incrementó la motilidad espermática, así como la integridad del acrosoma con respecto a la tecnología XY Legacy (sexado convencional) considerando las mismas concentraciones espermáticas(76). Por otra parte, en 2018(77), se evaluó la calidad espermática considerando: integridad de la membrana plasmática, porcentaje de acrosomas intactos y el índice de fragmentación de

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DNA del semen SexedULTRA™ comparado con el semen convencional (no sexado). En el semen SexedULTRA™ a las 3 h post-descongelado, el porcentaje de acrosomas intactos fue significativamente mayor con respecto al semen convencional. Además, el semen SexedULTRA™ tuvo un índice de fragmentación del DNA significativamente menor en todos los puntos de evaluación con respecto al semen convencional. Los autores concluyen que la tecnología SexedULTRA™ mantiene la calidad del semen y, en muchos casos, tiene mayor longevidad in vitro comparado con el semen convencional.

Pruebas de campo de la tecnología SexedULTRA™ En la primera evaluación a nivel de campo utilizando la tecnología SexedULTRA™ para IA(78,79), hubo un incremento del 7.4 % en las tasas de concepción de vaquillas con respecto a la tecnología XY Legacy (sexado convencional). La segunda prueba se realizó en colaboración con la compañía comercial Select Sires, en esta prueba se utilizaron ocho toros de los cuales se colectó semen y se procesó utilizando tanto la tecnología SexedULTRA™ como la tecnología XY Legacy, con lo que se inseminaron 6,930 vaquillas. Los resultados mostraron que el semen SexedULTRA™ incrementó 4.5 % la tasa de concepción con respecto al semen XY Legacy, 46.1 y 41.6 % respectivamente. Con estas pruebas se observó que los efectos deletéreos de la tecnología XY Legacy fueron parcialmente aminorados con la nueva tecnología SexedULTRA™, por lo que el siguiente paso lógico fue incrementar la concentración espermática por dosis, aunque en el pasado el aumento en la concentración espermática no mejoró la fertilidad. La siguiente prueba se realizó en colaboración con la compañía German Genetics International, se colectó semen de cinco toros, cada eyaculado se dividió en 4 partes y se procesó con la tecnología XY Legacy de 2.1 millones de espermatozoides, SexedULTRA™ de 2.1, 3 y 4 millones de espermatozoides por dosis. Además, se utilizó semen de estos mismos toros de eyaculados contemporáneos congelados de forma convencional, con una concentración de 15 millones de espermatozoides por dosis. Se calcularon las tasas de no retorno al estro (NRR) a 65 días a partir de 7,855 IA con semen sexado y 62,398 IA con semen convencional. En general, el semen XY Legacy de 2.1 millones de espermatozoides por dosis resultó en menores NRR (55.9 %) comparado con todos los tratamientos de SexedULTRA™ (2.1 millones 59.9; 3.0 millones 60.0 %; 4.0 millones 66.7 %) y semen convencional (65.7 %). Los tratamientos de SexedULTRA™ de 2.1 y 3 millones de espermatozoides por dosis fueron similares (59.9 y 60.0 % respectivamente), pero menores que el semen convencional (65.66 %); sin embargo, el tratamiento de SexedULTRA™ de 4 millones de espermatozoides por dosis tuvo NRR similares al semen convencional de 15 millones de espermatozoides por dosis(79). Con los datos obtenidos se demostró por primera vez el efecto de la dosis respuesta utilizando semen sexado.

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Pruebas de campo con la tecnología SexedULTRA-4M™ Se evaluó el uso del semen SexedULTRA-4M™ en IATF(80) utilizando vacas y vaquillas de carne. Los resultados muestran que no hubo diferencia significativa en cuanto al porcentaje de preñeces entre el semen convencional (61.9 %) y el semen SexedULTRA-4M™ (63.8 %) cuando las hembras presentaron celo antes de la IATF. En otro experimento(81) se comparó el uso de semen convencional y semen SexedULTRA4M™ en IA utilizando tres toros diferentes y vacas de carne. En este estudio, se encontró que la fertilidad está influenciada por el toro, ya que sólo uno de tres toros no tuvo diferencias en cuanto al porcentaje de gestaciones al comparar el semen convencional y el SexedULTRA4M™, lo cual muestra que existe diferencia entre toros, así como con el semen sexado Legacy. Existe poca investigación sobre la efectividad del uso de semen sexado en México, aunque ya está disponible por varias compañías procesadoras de semen y es de uso rutinario, sobre todo en unidades de producción lecheras. En los experimentos se ha usado semen sexado Legacy y se ha encontrado que funciona tanto para vacas como para vaquillas Holstein, con una tasa de preñez de entre 80 a 90 % de la que se registra en hembras inseminadas con semen convencional y con valores de entre 85 a 93.6 % de crías nacidas con el sexo predicho(82-85). También se comprobó que el uso del semen sexado no influye en la presentación de abortos ni de partos distócicos(86).

Evaluación espermática asistida por computadora La fertilidad es un evento multiparamétrico relacionado con la calidad y cantidad del semen, el tiempo exacto y método de IA, la fertilidad intrínseca del toro y un adecuado manejo del hato(87). La morfología, motilidad, viabilidad, concentración e integridad del acrosoma y del DNA han sido usados como parámetros para evaluar la calidad espermática de semen de bovinos(87-90). Algunos de estos parámetros (como la morfología y motilidad) se pueden evaluar de forma manual a través de métodos convencionales que usan un microscopio de luz visible. Sin embargo, esas evaluaciones están sujetas a criterios subjetivos y errores técnicos que disminuyen su precisión y repetibilidad. A mediados de los años 1980, los sistemas de análisis de espermatozoides asistidos por computadora (CASA por sus siglas en inglés) fueron introducidos de forma comercial para maximizar la precisión y repetibilidad de las evaluaciones de semen(91). Estos sistemas CASA tienen como principal función la evaluación objetiva de la calidad seminal. Los componentes básicos de esta tecnología consisten en un microscopio para visualizar la muestra, una cámara

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digital para la captura de imágenes y una computadora con un software especializado que analiza las imágenes. La motilidad es una de las características más importantes del espermatozoide asociadas con la habilidad de fertilizar(92). Con el uso del sistema CASA, se obtienen diversos parámetros de motilidad que describen movimientos específicos del espermatozoide. Los porcentajes de motilidad total y progresiva son los parámetros más importantes en la evaluación de la cinética de los espermatozoides(87). La motilidad total se refiere a la fracción de espermatozoides que muestran cualquier tipo de movimiento, mientras que los espermatozoides con motilidad progresiva tienen un movimiento hacia adelante, esencialmente en línea recta. Existen otros parámetros cinéticos específicos determinados por el sistema CASA que son útiles para evaluar varias características espermáticas de forma simultánea y objetiva. Estos parámetros cinéticos se componen principalmente por tres valores de la velocidad de movimiento, tres índices de velocidad y tres parámetros que reflejan las características de oscilación de los espermatozoides(93). Los tres valores de la velocidad de movimiento son la velocidad curvilínea (VCL), la velocidad rectilínea (VSL) y la velocidad media de trayectoria (VAP). A partir de estos tres valores se calculan tres índices, la linealidad (LIN=VSL/VCL), la rectitud (STR=VSL/VAP) y la oscilación de las trayectorias (VAP/VCL), con lo que queda caracterizada la calidad del movimiento espermático. Los parámetros que muestran las características de oscilación de los espermatozoides son el desplazamiento lateral de la cabeza, la frecuencia de batido de la cola y la media del desplazamiento angular. Los parámetros de movimiento del sistema CASA se han usado para la identificación de subpoblaciones de espermatozoides y su posterior correlación con la resistencia a la congelación(94,95). Además, se han evaluado los efectos de diferentes medios durante el procesamiento in vitro sobre la función de los espermatozoides(96). Por otra parte, con el uso del sistema CASA, diversos grupos han reportado una correlación significativa entre la motilidad total (r=0.26-0.61) y progresiva (r=0.26-0.33) del semen de toros, y su fertilidad asociada al campo(97-101). El sistema CASA colecta un amplio rango de parámetros de la cinética espermática. Algunos grupos de investigación mostraron una correlación positiva entre la VSL (r=0.17-0.67), la LIN (r=0.28-0.46) y la STR (r=0.33), y la fertilidad en campo(98,102,103). Las correlaciones entre los parámetros de motilidad y la fertilidad tienden a ser de bajas a medias y no se recomienda su uso de forma aislada para predecir la fertilidad de una muestra de semen(101-103). Sin embargo, la combinación de varios parámetros de motilidad proporciona una herramienta mejor para predecir la fertilidad, ya que la regresión de múltiples parámetros del sistema CASA explicó hasta el 0.98 (valor de r2) de la variación de la fertilidad, comparado con el 0.34 explicado sólo por la motilidad total(103). Por otro lado, recientes análisis del movimiento espermático en tercera dimensión, 53

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así como el estudio del movimiento flagelar representarían nuevos parámetros funcionales que podrían ser relacionados con la fertilidad(104). La morfología de los espermatozoides es una de las pruebas más importantes del control de calidad del semen, ya que refleja el estado fisiológico o patológico de la funcionalidad de los testículos, epidídimo y glándulas accesorias de los reproductores(105); además, es considerada como una mejor prueba para evaluar las características genéticas y del DNA del espermatozoide comparada con la motilidad(106,107). Diversos estudios han mostrado una correlación significativa entre la morfología espermática (r=0.22-0.76) y la fertilidad en campo(94, 98,108). Sin embargo, la mayoría de los análisis morfológicos se realizan a través de métodos convencionales, lo que permanece como una problemática debido a la subjetividad en la evaluación, así como a la inconsistencia observada intra e inter técnicos(109,110). Por tal motivo, el análisis morfológico no se ha considerado confiable en la predicción de la fertilidad en campo(94,98). El desarrollo de módulos específicos para el análisis morfológico de los espermatozoides dentro del sistema CASA ha permitido la evaluación individual de características morfométricas de la cabeza del espermatozoide en cuanto a tamaño (área, perímetro, longitud y anchura) y forma (elipticidad, elongación, regularidad y rugosidad)(111). Algunos sistemas ofrecen incluso información sobre la pieza intermedia (área y anchura) y datos referentes a la inserción de la pieza intermedia en la cabeza, como son la distancia y el ángulo de la inserción(112). Dentro de estos parámetros, la anchura de la cabeza de los espermatozoides mostró una correlación significativa (r=0.53) con la fertilidad en campo(113). Por otro lado, se han reportado subpoblaciones de espermatozoides basadas en su estructura morfométrica(114). La evaluación de nuevos parámetros, así como la identificación de subpoblaciones de espermatozoides podría proveer información sobre una población óptima que mejore la fertilidad(90). Existen otros parámetros que estudian la función espermática, tales como la vitalidad, integridad del acrosoma y fragmentación del DNA. La viabilidad clasifica los espermatozoides como vivos o muertos y muestra la existencia de daño en la membrana plasmática del espermatozoide(115). La integridad del acrosoma es una de las pruebas funcionales espermáticas más importantes, ya que sólo un espermatozoide con acrosoma intacto puede penetrar al ovocito(116). En el caso de la integridad del DNA espermático, se ha demostrado su importancia en la fertilización y en las primeras etapas del desarrollo embrionario, siendo reconocida como un parámetro indicativo del potencial de fertilización del espermatozoide(117,118). Diversos estudios han mostrado una correlación significativa entre la vitalidad (r=0.19-0.40), la integridad del acrosoma (r=0.52) y la fragmentación del DNA (r=-0.49), y la fertilidad en campo de toros(94,95,97,99). En adición, cuando se combinaron varios parámetros (cinética espermática, vitalidad, fragmentación del DNA y morfología) en modelos obtenidos por regresión, la correlación con fertilidad aumentó a más del 90 %(12). Aunque la mayoría de estas pruebas se realiza a través del uso de citometría de flujo, se han desarrollado nuevas generaciones de módulos del sistema CASA para la evaluación 54

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automática de la vitalidad, la integridad del acrosoma y la fragmentación del DNA(92). Sin embargo, se han realizado pocos estudios en bovinos usando estos nuevos módulos. Por lo tanto, la motilidad y morfología se muestran como los módulos más importantes del sistema CASA en términos de uso. Estos estudios muestran el gran potencial de los sistemas CASA para estimar la calidad del semen, estudiar la función espermática y predecir la fertilidad. Sin embargo, los parámetros proporcionados por el sistema CASA, también han mostrado que tienen limitaciones y no se pueden usar de forma aislada como predictores confiables de la habilidad de fertilización del espermatozoide. Además, los espermatozoides son células complejas que requieren un gran número de criterios a considerar para lograr la fertilización(119), por lo que el uso de diversos parámetros proporcionados por el sistema CASA dentro de un modelo de regresión se presenta como la mejor opción para tratar de predecir la fertilidad de una muestra de semen. Sin embargo, no existe un consenso sobre cuáles parámetros de la funcionalidad espermática usar(99), quizá debido a las diferencias encontradas entre grupos de trabajo respecto a los parámetros correlacionados con la fertilidad. Actualmente, el análisis de espermatozoides a través de un sistema CASA se usa ampliamente dentro de los protocolos de control de calidad de los centros de procesamiento de semen, principalmente el módulo de motilidad. En dichos protocolos se establecen umbrales para ciertas variables como la motilidad total y progresiva; los eyaculados por debajo de estos umbrales suelen ser descartados antes o después de la congelación(99). En México, existen diversas asociaciones, instituciones y empresas relacionadas al ámbito pecuario que cuentan con sistemas CASA. Estos se han usado de forma regular principalmente en el control de calidad de dosis comerciales de semen de bovinos, ovinos y porcinos. Sin embargo, también se han realizado estudios de la cinética de espermatozoides post-criopreservación de carneros Pelibuey-Blackbelly(120), del cerdo Pelón Mexicano(121) y de borregos Merino de la isla Socorro(122), así como evaluaciones de muestras de semen criopreservadas del borrego Chiapas(123) y del bovino criollo corriente de Tamaulipas(124) que se encuentran resguardadas en el Centro Nacional de Recursos Genéticos del INIFAP (CNRG-INIFAP). Por otro lado, los sistemas CASA se han vuelto más atractivos como parte de la evaluación práctica de la calidad espermática de muestras de semen en muchas especies domésticas. Sin embargo, existen múltiples causas por las que una evaluación de semen por medio de un sistema CASA puede variar, por ejemplo el mantenimiento del sistema y equipo, el manejo de las muestras y la experiencia del técnico(89). Por tal motivo, es de vital importancia corroborar la eficacia del análisis. Para asegurarse de que el sistema CASA trabaja de forma adecuada, es crucial la validación de técnicos, protocolos y equipo. En este sentido, el CNRG-INIFAP cuenta con un ensayo validado ante la entidad mexicana de acreditación denominado “Evaluación de semen de animales domésticos” el cual se realiza a

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través de un sistema CASA. Esto permite que las evaluaciones de semen realizadas con este sistema se lleven a cabo con estándares de alta calidad(125). Los sistemas CASA han evolucionado en los últimos años para convertirse en herramientas poderosas para la evaluación rápida y objetiva de la calidad y función espermática de muestras de semen de bovinos. Los sistemas CASA continuarán desarrollándose para realizar nuevas, repetibles y cada vez más precisas pruebas que permitan aportar a la mejora de la fertilidad en campo.

Multiovulación y transferencia de embriones (MOET) Bajo este concepto se agrupan una serie de biotecnologías reproductivas que tiene como propósito aumentar la capacidad de reproducción por el lado materno y se utiliza como una herramienta de mejoramiento genético. Estas biotecnologías incluyen: la selección de donadores (hembras y machos) de alto mérito genético, la superovulación de las donadoras, la recolección y evaluación de los embriones, su transferencia a vacas receptoras o la criopreservación de los mismos. Esta técnica ha tenido su mayor desarrollo en el ganado bovino, sin embargo, es ampliamente aplicada en especies como equinos, ovinos, caprinos y cérvidos entre otros(126). Además del propósito ya referido (el mejoramiento genético), la MOET también se ha utilizado con fines de conservación de Recursos Zoogenéticos, ya que de acuerdo con la FAO(127), es una excelente opción para conservar la diversidad genética y es la forma más rápida de restaurar una población en riesgo, por tal motivo el INIFAP cuenta con el Centro Nacional de Recursos Genéticos, donde se han realizado trabajos con el fin de generar bancos de germoplasma de razas bovinas con diferentes estatus de riesgo(128). El primer nacimiento a partir de la transferencia de embriones en mamíferos se logró en 1890, con embriones de conejo(129), y la primera transferencia quirúrgica con éxito en bovinos se logró en 1951(130). El conjunto de biotecnologías que involucran la MOET se desarrolló entre 1940 y 1960, estableciendo las bases de la industria de la transferencia de embriones, la cual inició en 1970, como una herramienta para la introducción masiva de razas europeas continentales a norteamérica(131). La actividad moderna de la MOET, es el resultado de los esfuerzos de dos grupos: a) los científicos, quienes inicialmente desarrollaron los procedimientos y técnicas de la transferencia de embriones, y b) los veterinarios de campo, quienes aplicaron esta tecnología de forma comercial haciéndola práctica y disponible para la industria del ganado bovino, y posteriormente para otras especies productivas(131). A inicios de 1970, en Norteamérica se establecieron los primeros centros de transferencia de embriones entre los cuales se encontraban “Alberta Livestock Transfer” (Alberta, Canadá), “Modern Ova Trends” (Ontario, Canadá), Colorado State University (Colorado, Estados

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Unidos), “Carnation Genetics” (California, Estados Unidos) y “Codding Embryological Science, Inc.” (Oklahoma, Estados Unidos)(132). En nuestro país, las primeras transferencias embrionarias (TE) en bovinos, se realizaron en 1978 por técnicos norteamericanos, pero se desconocen los resultados. En febrero de 1979 se inauguró en Ajuchitlán, Querétaro, la Clínica de Transferencia de Embriones, como parte del Centro Nacional de Reproducción Animal, dependiente del Instituto Nacional de Inseminación Artificial y Reproducción Animal (INIARA), de la entonces Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH). Ahí, en ese mismo año, nació la primera becerra holstein de MOET(132). La primera cría cebú por TE nació en 1981 en la empresa Carnation de México (133). El Centro de Mejoramiento Genético y Transplante de Embriones (CEMEGEN), dependiente de la paraestatal Leche Industrializada Conasupo (LICONSA), inició sus actividades en noviembre de 1986, produciendo embriones de las razas Holstein Friesian, Suizo Pardo, Jersey, Simmental, Simbrah y F1 Holstein x Gyr lechero (Gyrholando) y Holstein x Guzerat. Se estimaba que, a partir de 1993, se producirían 20,000 embriones al año a partir de 2,200 donadoras. El centro dejó de funcionar en 1994, entre 1987 y 1993 tuvo una producción de casi 42,000 embriones. Además, se realizaron 18 cursos de capacitación en la técnica a alrededor de 300 profesionistas y se efectuaron trabajos para 23 tesis de nivel licenciatura y 4 de maestría. La mayoría de los embriones producidos fueron congelados y posteriormente transferidos en diversos estados de la República(134). Para 1990, el Centro Nacional de Reproducción Animal se volvió parte de la Comisión Nacional para el Mejoramiento Genético y la Reproducción Animal (CONAMEGRA), constituida mediante un convenio entre la Secretaría y la Confederación Nacional Ganadera (CNG). Se hicieron varios trabajos de TE para ganaderos de diversas partes del país y se estableció con LICONSA un convenio para la comercialización, entre 1993 y 1994, de 1,343 embriones producidos en el CEMEGEN, al precio de $100.00 por embrión, cantidad muy por debajo de su costo de producción. CONAMEGRA vendió ese material genético a 33 productores de 11 estados de la República Mexicana, sus propios técnicos descongelaron 447 embriones, los transfirieron y lograron obtener 51 % de gestaciones(135). En 1993, el INIFAP recibió la donación de 1,558 embriones de CEMEGEN, siendo estos embriones F1 y ¾ Holstein x Cebú para los programas genéticos de sus campos experimentales en el trópico. Ese mismo año, al Colegio de Posgraduados se le donaron 800 embriones y 300 cabezas de ganado bovino. En 1994, LICONSA finiquita el comodato con la UNAM, subasta el ganado, liquida al personal y devuelve a la UNAM sus instalaciones, poniendo con ello fin a la operación del CEMEGEN(135). La recolecta y transferencia de embriones fue un proceso en un inicio harto complejo, pues tanto la colección de los embriones en la donadora como su posterior transferencia a hembras receptoras se hacía por métodos quirúrgicos y usando anestesia general, implicando un enorme esfuerzo de logística, pues las donadoras y receptoras tenían que ser preparadas para 57

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la cirugía al mismo tiempo(132). En una primera instancia, se logró que las cirugías tanto a donantes como a receptoras se realizaran con anestesia local; posteriormente, se desarrollaron los procedimientos para la colección no quirúrgica de embriones y su transferencia a receptoras, lo que facilitó el uso más generalizado de la técnica(136). Los resultados obtenidos empleando los métodos no quirúrgicos, poco a poco se aproximaron a los obtenidos con los quirúrgicos, razón por la cual estos últimos cayeron en desuso(131). En lo que respecta a la estimulación ovárica para inducir multiovulación, siempre ha existido una alta variabilidad en la respuesta superovulatoria, a pesar de esfuerzos por controlar las fuentes de variación, lo que constituye uno de los principales problemas que afectan la eficiencia y rentabilidad de la MOET a nivel comercial(137). En un trabajo realizado con superovulaciones sucesivas en vacas cebú en el campo experimental “El Macho”, INIFAP; donde se contemplaron las variables de época, dosis de FSH y edad, se concluyó que no se puede afirmar que la respuesta inicial de una vaca cebú a la superovulación sea un buen predictor de respuestas subsecuentes de la misma vaca(138). Aunque a la fecha hay considerables avances en cuanto al estudio de la fisiología ovárica, así como factores inherentes a la donadora, aún quedan aspectos por entender para generar protocolos más eficientes de estimulación ovárica(139). En sus inicios, la superovulación era inducida con eCG, sin embargo, pocos años después se descubrió que el extracto crudo de pituitaria (FSH con 20 % de LH) generaba mejor respuesta superovulatoria que la eCG(140). En la actualidad los extractos de pituitaria son ampliamente utilizados, pero existe una alta variabilidad en cuanto a la cantidad de LH en los extractos crudos, en cambio, los purificados tienen una menor variación en la cantidad de LH. Se han realizado múltiples estudios para evaluar la producción in vivo de embriones utilizando extractos crudos y purificados(131). En uno realizado en 1995, en México, en el CEMEGEN, se encontró que el extracto crudo produjo más embriones que el purificado en bovinos productores de leche(141). Por el contrario, en un estudio realizado en 2014, en el INIFAP, con bovinos productores de carne, el extracto purificado generó más embriones que el extracto crudo(142); esto puede deberse a que el metabolismo hepático de los bovinos productores de leche es más acelerado comparado con el de bovinos productores de carne(143). A pesar de los muchos esfuerzos realizados por incrementar la producción de embriones por vaca por año a través de aumentar la respuesta ovárica al tratamiento superovulatorio, se ha avanzado poco(131). El uso de CIDR en combinación con BE y prostaglandinas, ha permitido el desarrollo de un protocolo denominado Reciclado Rápido de Donadoras. Este protocolo reduce casi a la mitad el intervalo entre superovulaciones (33 a 35 días) sin que decline la respuesta, tanto en número de embriones producidos como en su calidad, en superovulaciones sucesivas hasta por año y medio(131,142), lo cual permite que casi se duplique la producción de embriones transferibles por donadora por año. 58

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La primera criopreservación exitosa de embriones fue reportada en murinos en 1972(144). Un año después, se logró el nacimiento del primer becerro procedente de un blastocisto previamente criopreservado usando una solución 2M de dimetilsulfóxido y empleando una tasa de congelación y descongelación de 0.2 °C/min y 36 °C/min, respectivamente(145). Los primeros becerros nacidos a partir de embriones criopreservados en México, provinieron de embriones congelados en Colorado, EUA y transferidos en Nayarit, México, en un campo experimental del INIFAP(146). Por más de 10 años el glicerol fue el crioprotector de elección para la criopreservación de embriones bovinos; sin embargo, en 1992 se anunció un sistema de criopreservación para transferencia directa con el uso de etilenglicol como crioprotector; esto tuvo un efecto rápido y positivo a nivel mundial en la industria de la transferencia de embriones hasta nuestros días(131). Según datos de la Asociación Americana de Transferencia de Embriones, en 2009 se tenía contabilizado que aproximadamente 99 % de los embriones bovinos de razas cárnicas y 94 % de embriones bovinos de razas lecheras fueron congelados en etilenglicol para transferencia directa(131).

Producción in vitro de embriones bovinos (PIV) La biotecnología de PIV tiene una variedad de aplicaciones en ciencia básica y aplicada; en primera instancia, ha soportado la producción de embriones usados para una amplia variedad de investigaciones, incluyendo el tratamiento de la infertilidad en humanos. Desde luego es una herramienta para aumentar la productividad de animales de granja al incrementar el potencial de reproducción de animales de mayor mérito genético y, también, juega un papel relevante en la conservación de recursos genéticos animales, sobre todo en aquéllos en peligro de extinción(147). Conocida genéricamente como FIV (fertilización in vitro) o PIV (producción in vitro) es una biotecnología reproductiva, que al igual que la MOET, está compuesta de varias biotecnologías como: la maduración in vitro de óvulos, la capacitación espermática, la fertilización in vitro propiamente dicha y el cultivo de cigotos y embriones hasta estadios pre-eclosión (7 a 8 d post-fertilización)(148). La PIV consiste en recuperar óvulos u ovocitos de los folículos ováricos para ser madurados y fertilizados en condiciones de laboratorio; los cigotos resultantes se cultivan hasta estadios post-compactación (mórula o blastocisto), momento en el que se transfieren a una vaca receptora o se criopreservan para posterior transferencia. Los ovocitos pueden provenir de ovarios de rastro o bien de animales vivos, por medio de aspiración guiada por ultrasonido (OPU) o TVA(148).

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Esta biotecnología data de los años 70, donde investigaciones y logros registrados en los temas de desarrollo de medios de cultivo, maduración de ovocitos, capacitación espermática y fertilización (ocurridos en esa década y la siguiente(126)) condujeron al nacimiento, en 1987, del primer becerro producido completamente in vitro(149). Si bien esta biotecnología en un inicio estuvo orientada primordialmente a la investigación y se basó en ensayos realizados a partir de ovarios obtenidos en rastro, con la incorporación de la TVA (que hizo posible obtener ovocitos inmaduros de donadoras vivas) se vislumbró la aplicación comercial como una herramienta más prometedora que la MOET para la producción masiva de crías a partir de progenitores de alto mérito genético. Lo anterior se confirma al observar que, a nivel mundial, en tanto el número de embriones colectados in vivo y transferidos se ha mantenido estable en los últimos años, el número de embriones FIV transferidos ha tenido un promedio anual de crecimiento del 12 % y, por vez primera, en 2017, el número de embriones viables producidos in vitro, superó al número de embriones transferibles colectados in vivo(150); esa tendencia se ha mantenido hasta el reporte de la Sociedad Internacional de Tecnología de Embriones (IETS por sus siglas en inglés) de 2019, con datos de 2018(151). En este mismo reporte, se deja constancia de que la inmensa mayoría de embriones FIV viables fueron obtenidos a partir de óvulos colectados por TVA (98.9 %), en contraste con los pocos embriones obtenidos a partir de ovarios de rastro(151). La razón de lo anterior es la incertidumbre que se tiene con los ovarios de rastro desde el punto de vista genético y sanitario de obtener germoplasma apropiado para la producción comercial. Se sabe que existe un importante número de laboratorios de investigación donde se producen embriones PIV viables que se desechan una vez que cumplen su función, pero estos datos no los registra el comité de estadísticas de la IETS(152). A nivel mundial, existen dos eventos que han operado como fuerzas motoras en la PIV: la biotecnología de semen sexado y la de evaluaciones genómicas. La primera porque gracias a la PIV es posible maximizar el uso de semen sexado, al poder fertilizar un importante número de ovocitos (100+) con una sola dosis de semen, y la segunda porque hace posible intensificar el poder de la selección, gracias a que permite acortar intervalos de generación (TVA en becerras, habilitando el uso de su germoplasma antes de la edad para servicio) y aumentar la capacidad de reproducción por el lado materno. Así, estas tres biotecnologías (PIV, semen sexado, evaluaciones genómicas) juegan un papel relevante en el mejoramiento genético y la industria ganadera bovina en general(152). La PIV tuvo una época de gran crecimiento a principios del presente siglo, sobre todo en Brasil, donde en 2009, 85 % de los embriones disponibles provenían de producción in vitro, lo que era equivalente a un 50 % de la producción mundial. El éxito de las empresas brasileñas incentivó su expansión a otros países de Latinoamérica, incluyendo México, donde se asentaron, trabajando de manera independiente o asociadas con empresas mexicanas u organizaciones de productores. Lo logrado en Brasil no se ha podido replicar en México porque no se tienen las ventajas competitivas que sí posee ese país sudamericano (razas, 60

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demanda, tamaño de las unidades de producción, disponibilidad de receptoras)(148). No obstante lo anterior, sigue habiendo actividad moderada de estas empresas y otras nacionales; así, en 2018, se reportó en México la transferencia de casi 28,000 embriones, casi todos provenientes de PIV y en contraste se transfirieron poco más de 4,000 embriones obtenidos in vivo(151). A pesar de que se ha generado un considerable volumen de investigación respecto a los principales componentes de esta biotecnología (desarrollo de medios de cultivo secuenciales, control de agentes potencialmente tóxicos, exclusión de componentes séricos, inclusión de aminoácidos, vitaminas, agentes quelantes y hormonas, entre otros)(153-156), así como de investigación en los procesos de maduración y fertilización in vitro de ovocitos(152-157), lo cierto es que no se ha podido rebasar el límite de 40 a 50 % de blastocistos obtenidos a partir de los ovocitos fertilizados, valor no muy alejado del de 30 a 40 % que se tenía hace 20 años. Ello ha inclinado la atención hacia la falta de homogeneidad en la fuente de ovocitos como la causa más probable de las limitadas tasas de éxito de la PIV(155,157,158). Por ello es imperativo que, a la par de seguir promoviendo a la PIV-TVA (en combinación con otras biotecnologías como el uso de semen sexado y evaluaciones genómicas) como una valiosa herramienta productiva, se siga realizando investigación para la PIV en mayores cantidades con respecto a los óvulos que se ponen a madurar, más competentes en su desarrollo posttransferencia y con mayor tolerancia a la criopreservación. Por la complejidad y altos requerimientos de infraestructura y equipo, así como de personal capacitado en esta biotecnología, la investigación en PIV en México ha sido incipiente. Sólo algunas universidades como la Universidad Nacional Autónoma de México, Universidad Autónoma Metropolitana, la Universidad Veracruzana, la Universidad Autónoma de Nuevo León, la Universidad Autónoma de Tamaulipas, el Colegio de Posgraduados y la Universidad Autónoma de Chihuahua; algunas organizaciones de productores y empresas ganaderas y el INIFAP han trabajado con algunos temas de investigación en PIV. A continuación, se citan algunos resultados obtenidos en investigaciones realizadas en México en temas relacionados con la PIV de bovino: sobre agentes y condiciones de cultivo para reducir la producción de especies reactivas de oxígeno (ROS) en el medio de cultivo, en un trabajo realizado en el INIFAP, se encontró que reduciendo la tensión de O2 al 2 %, se incrementó el número de células en los blastocistos y se redujo la producción de ROS(159). En otro trabajo realizado también en el INIFAP, se utilizó una fitoalexina, el Pterostilbene, como agente antioxidante a una concentración de 0.33 μM, encontrándose que redujo la producción de ROS y la presencia de lípidos intracitoplasmáticos en embriones de 7 días(160); esto último se presenta como una alternativa para mejorar la criopreservación de embriones PIV. En un trabajo colaborativo entre el INIFAP y la UANL, se evaluó el efecto de la adición de una proteína de choque térmico (HSP70) sobre el desarrollo de embriones bovinos producidos in vitro, encontrándose que la adición de HSP70 a los medios de cultivo tiene efectos favorables sobre el porcentaje de blastocistos y número de células(161). Se evaluó, también en el INIFAP, un 61

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sistema para cultivo individual de embriones denominado “WOW”, encontrándose que, aunque produce similar número de embriones comparado con el cultivo grupal en microgotas, en el sistema WOW se produce un mayor porcentaje de embriones de mejor calidad morfológica(162). En otro trabajo realizado en la UNAM, se comparó la efectividad de dos dispositivos de vitrificación para criopreservar embriones bovinos. Se comprobó que el Cryotop® es un soporte de vitrificación más efectivo que el Open Pulled Straw®, al resultar en mayor viabilidad post-vitrificación(163). En otro trabajo realizado entre el Colegio de Posgraduados y la Universidad Veracruzana, se probó la alternativa de emplear medios de cultivo usados en el sistema FIV de humanos para cultivar embriones bovinos, encontrándose que se pueden producir blastocistos con resultados similares(164). Cabe señalar que los medios de cultivo que se emplean en humanos son frecuentemente más fáciles de conseguir en el mercado nacional. En otro trabajo, realizado en la Universidad Autónoma de Chihuahua, se comprobó que la adición IGF-I agregado a diferentes tiempos del proceso de PIV no produjo un efecto benéfico sobre el porcentaje de blastocistos(165). El futuro de la PIV en bovinos enfrenta importantes retos que se deben resolver para asegurar su utilidad como herramienta productiva, y soporte para investigación en múltiples áreas del conocimiento. La evolución de los medios de cultivo para proveer condiciones cercanas a las fisiológicas a gametos y embriones ha sido una de las áreas con mayor avance(152), pese a lo cual, hoy en día, se siguen teniendo dificultades para producir embriones similares a los obtenidos in vivo, lo que se manifiesta en bajas tasas de preñez a la transferencia, baja tolerancia a la criopreservación y alteraciones en el desarrollo fetal y placentario(157). Los esfuerzos de investigación se han centrado en el desarrollo de medios de cultivo químicamente definidos(166), uso de compuestos reguladores del nivel de oxidación(167), uso de compuestos deslipificantes o reguladores del metabolismo de lípidos(160,168) y mecanismos tales como el uso de medios secuenciales para remover la presencia de moléculas tóxicas para el embrión(169). Así mismo, en el desarrollo de métodos de criopreservación más amigables con el embrión producido in vitro, como la vitrificación(170). Por otra parte, con el desarrollo de biotecnologías como el trasplante nuclear embrionario (blastómeros en estadio de 16 células) y somático (células cumulares, fibroblastos, etc.)(171), se percibía un futuro importante para la modificación genética de embriones con fines productivos, médicos y de investigación (estudios de función génica, xenotransplantes, producción de proteínas recombinantes, mejoramiento genético y producción de alimentos)(172) y su eventual clonación; sin embargo, a pesar de haberse obtenido algunos resultados alentadores, la inserción aleatoria de los transgenes generó resultados altamente variables e impredecibles, haciendo inviable el uso de esta tecnología(173). Actualmente, con el advenimiento de las tecnologías de edición de genes (CRISPR – Cas – 9), ya es posible realizar ediciones precisas de genes, incluso realizar reprogramaciones epigenéticas, lo que augura una época dorada en la modificación genética de animales de granja, con los fines antes mencionados, con el fuerte soporte de las biotecnologías de PIV(174). Aún habrá impedimentos éticos y escollos legales que deberán resolverse. 62

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Conclusiones A manera de reflexión final se puede decir que, aunque las instituciones de investigación en México y señaladamente el INIP-INIFAP han acompañado el desarrollo de las biotecnologías reproductivas en el mundo en las últimas cinco décadas, conforme han pasado los años, éstas han evolucionado de forma meteórica y ha sido cada vez más complicado mantener una base de investigación de frontera sólida que permita estar alineados con los desarrollos tecnológicos que van sucediendo. A pesar de que la información generada por instituciones mexicanas en temas actuales como la producción in vitro de embriones es modesta, la industria ganadera nacional está demandando la inmersión en estas tecnologías. Lo anterior debe empujar a las instituciones de investigación a generar componentes tecnológicos que permitan el uso eficiente de ésta y otras tecnologías bajo las condiciones locales. Literatura citada: 1. Secretariat of the Convention on Biological Diversity. Handbook of the Convention on Biological Diversity Including its Cartagena Protocol on Biosafety, 3rd ed. Montreal, Canada; 2005. 2. Kiracofe GH. Uterine involution: Its role in regulating postpartum intervals. J Anim Sci 1980;51(Suppl 2):16-28. 3. Short RE, Bellow RA, Staigmiller RB, Berardinelli JG, Custer EE. Physiological mechanisms controlling anestrous and fertility in postpartum beef cattle. J Anim Sci 1990;68:799-816. 4. Wettemann RP, Lents CA, Ciccioli NH, White FJ, Rubio I. Nutritional and sucklingmediated anovulation in beef cows. J Anim Sci 2003;81(Suppl 2):E48-E59. 5. Montiel F, Ahuja C. Body condition and suckling as factors influencing the duration of postpartum anestrous in cattle: a review. Anim Reprod Sci 2005;85:1-26. 6. Lozano DRR, Asprón PMA, González PE, Vásquez PCG. Estacionalidad reproductiva de vacas Bos indicus en el trópico mexicano. Téc Pecu Méx 1987;25(2):192-205. 7. Lozano DF, Román PH, Castillo RH, González PE. Tratamiento del anestro posparto en vacas de ordeña en el trópico. Téc Pecu Méx 1984;46:19-24. 8. Zárate-Martínez JP, Ramírez-Godinez JA, Rodríguez-Almeida FA. Comportamiento reproductivo de vacas criollas con amamantamiento restringido y sincronización del estro. Agron Mesoam 2010;21(1):121-130.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5866 Revisión

Principales aportes de la investigación del INIFAP a la nutrición porcina en México: retos y perspectivas

José Antonio Rentería Flores a † Sergio Gómez Rosales a Luis Humberto López Hernández a Gerardo Ordaz Ochoa a Ana María Anaya Escalera a César Augusto Mejía Guadarrama a Gerardo Mariscal Landín a*

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. Centro Nacional de Investigación en Fisiología y Mejoramiento Animal. km 1 Carretera a Colón, 76280 Ajuchitlán, Querétaro, México.

*Autor de Correspondencia: mariscal.gerardo@inifap.gob.mx

Resumen: En esta revisión se hace una retrospectiva de las actividades de investigación realizadas en nutrición porcina por los investigadores del INIFAP en los 35 años de existencia del Instituto. El producto principal de esta actividad, ha sido el sentar las bases para una mejor alimentación del hato reproductor y del cerdo para abasto, enfocándola a resolver los problemas particulares de la porcicultura mexicana, con respecto al uso de las materias primas utilizadas en la alimentación del cerdo; así como la evaluación y mejora de la calidad de la canal, el enriquecimiento de la carne con metabolitos que incrementan su vida de anaquel y mejoran sus propiedades organolépticas. Asimismo, se hace una reflexión sobre los retos que enfrentará la nutrición porcina en el presente siglo, proponiendo las áreas que se tendrán que investigar para garantizar la sustentabilidad del sector, así como las acciones 79

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que los investigadores del programa y el INIFAP tendrán que realizar para responder adecuadamente a los desafíos a los que se enfrenta la porcicultura mexicana. Palabras clave: Nutrición porcina, Retos, Aportes, INIFAP.

Recibido: 16/11/2020 Aceptado: 22/03/2021

Introducción La investigación en nutrición porcina es importante, ya que esta especie se caracteriza por su alta prolificidad, ciclo de producción corto y alta eficiencia alimenticia; características que han hecho que sea la carne más consumida a nivel mundial, representando el 36 % del mercado(1), y la segunda a nivel nacional representando el 26 % del consumo de carne en el país(2). En México la investigación pecuaria inició en 1947 al crearse el Instituto Pecuario, dependiente de la Secretaría de Agricultura y Ganadería; en 1962 se transformó en el Centro Nacional de Investigaciones Pecuarias (CNIP), el cual en 1968 se convirtió en el Instituto Nacional de Investigaciones Pecuarias (INIP), que al fusionarse en 1985 con los Institutos de Investigación Agrícola y Forestal dieron origen al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Los primeros cuatro artículos de nutrición porcina aparecieron en 1966; fueron publicados en el número 7 de la revista Técnica Pecuaria en México, revista creada en 1963 por el CNIP, la cual en 2010 se transformó en la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias. Desde ese momento hasta la fecha, el personal del Instituto ha realizado investigaciones que responden a las necesidades de la porcicultura nacional, ya sea generando la tecnología necesaria para el uso de materias primas en las diferentes fases productivas, o estudiando el impacto de la alimentación sobre la calidad del producto; así como el impacto de la alimentación en la eficiencia reproductiva y en la productividad del hato reproductor. Durante todo este periodo, la investigación realizada por el INIFAP ha contribuido al desarrollo de la porcicultura nacional y de su cadena de valor. En este manuscrito se resumen las principales aportaciones del INIFAP a la nutrición porcina y los retos a mediano y largo plazo a los que se enfrenta la investigación en el mundo y particularmente en México. Para la selección del material se consideró lo generado de 1985 a la fecha por investigadores del INIFAP, tanto en material impreso como digital, dando preferencia a los artículos científicos publicados y en segundo lugar las publicaciones en tesis y congresos. La información se organizó en la nutrición del hato reproductor y del cerdo para abasto, incluyendo desde el destete hasta finalización; así como el rendimiento en canal y la calidad de carne.

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Hato reproductor El tamaño de la camada, el número de partos por cerda por año y el número de cerdos producidos durante la vida productiva de la cerda, son los parámetros que establecen las bases de la productividad y rentabilidad de una granja porcina. Los avances científicos y tecnológicos generados en las disciplinas de genética, nutrición, reproducción y salud animal han permitido incrementar estas variables durante los últimos 35 años.

Situación actual En la mayoría de las explotaciones tecnificadas, se espera destetar 30 cerdos por hembra por año, y que la cerda produzca más de 70 cerdos al abasto, a lo largo de su vida productiva. En el caso de Dinamarca en particular, el número total de lechones destetados por camada se incrementó de 9.9 en 1996, a 12.2 en 2009(3), mientras que en un reporte más reciente se menciona que el número de lechones destetados por camada para este país en 2017, fue de 14.6, lo que corresponde a 33.3 lechones destetados por cerda por año(4). La evaluación estadística de la producción porcina que se realiza en México está orientada al inventario de cerdos, a la producción por estado, a las importaciones y exportaciones, costos de insumos y materias primas, precio del cerdo en pie y de cortes primarios. Los pocos datos del análisis de la productividad del hato con que se cuenta en México, obedecen a reportes aislados de granjas en las que existen registros detallados del comportamiento. Ek-Mex et al(5) al analizar la información de cuatro granjas comerciales, para cerdas de primero y segundo parto, encontraron variación en la cantidad de lechones nacidos vivos por cerda por año, presentando un rango entre 17.4 a 27.2 lechones. Por otro lado, Pérez Casillas(6), presentó datos de cuatro granjas comerciales donde el promedio de lechones nacidos totales fue de 14.96, lechones nacidos vivos 13.59 y lechones destetados 11.58, valores similares a los reportados por PigChamp en 2019, para las granjas de los Estados Unidos.

Problemática Si bien el incremento en la eficiencia reproductiva ha significado una mayor rentabilidad para las explotaciones porcinas, también representa nuevos desafíos, entre los que destacan elaborar alimentos y esquemas de alimentación de precisión, que permitan expresar el potencial genético en los diferentes estados fisiológicos, mejorar su permanencia en el hato, manteniendo la sustentabilidad de las granjas porcinas. El consumo inadecuado de nutrientes puede influenciar la respuesta reproductiva de diversas maneras; puede alterar el proceso de ovulación y retrasar el inicio de la pubertad en las cerdas jóvenes. La sobrealimentación en gestación provoca ganancia excesiva de peso, interfiere

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con el desarrollo normal de las glándulas mamarias, y tiene impacto negativo sobre la producción de leche y el consumo voluntario de alimento durante la lactación. El incremento en el tamaño de la camada y, por consiguiente, en la demanda de producción de leche, resultan en un déficit nutricional para la cerda lactante, lo cual puede alargar la duración del intervalo destete-estro, reducir la tasa ovulatoria y la calidad de los ovocitos liberados, así como el desarrollo de los cuerpos lúteos, durante el primer estro posdestete. Lo anterior probablemente resulte en una reducción en la habilidad de los embriones para desarrollarse y sobrevivir, impactando negativamente en el tamaño de la camada al parto subsiguiente. Estos problemas son una causa importante de desecho de animales, particularmente en las hembras jóvenes, porque dificultan mantener la integridad de los grupos de parición en la granja e inducen una reducción en el número de lechones producidos anualmente por cerda(7). Alimentación de la cerda púber La alimentación de las cerdas de reemplazo durante su crecimiento influye sobre la edad a la que éstas inician su vida reproductiva (pubertad) y sobre el número de óvulos liberados (tasa ovulatoria) durante los primeros ciclos estrales, así como a la conformación de su estructura ósea, muscular y grasa. De acuerdo con investigaciones del INIFAP, la alimentación de cerdas de reemplazo debe de iniciar a partir de los 75 kg/120 días de edad, limitando la ganancia diaria de peso a 700 g/día, para ello se tiene que restringir el consumo de energía a 8 Mcal de EM/día, utilizando un alimento con 0.78 % de lisina digestible, y nivel de proteína no mayor a 17 %(8). Alimentación de la cerda cíclica La nutrición influye sobre la función reproductiva de las cerdas, afectando particularmente la tasa de ovulación, pero existe poca información sobre el efecto específico de un déficit energético o proteico sobre la supervivencia embrionaria. Mejía-Guadarrama et al(9) reportaron que, la restricción proteica en cerdas nulíparas ciclando disminuye las concentraciones plasmáticas de urea sin afectar la tasa de ovulación. Una mayor masa muscular materna al parto amortigua el impacto negativo de una restricción proteica moderada sobre la producción de leche(10), pero cuando esta restricción es severa se tienen repercusiones en la reproducción(11-13). Alimentación de la cerda gestante A nivel mundial, es preocupante la competencia entre la producción animal y los seres humanos por granos básicos, por lo que una de las líneas de investigación que el INIFAP ha desarrollado, es el utilizar ingredientes alternativos y estrategias nutricionales, que garanticen el aporte de nutrientes adecuados a la cerda gestante, aprovechando subproductos de la industria e insumos locales; convencionales y no convencionales. La alfalfa achicalada y los 82

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ensilados de maíz, sorgo o pastos, pueden ser utilizados como la ración completa de la cerda gestante; así mismo, la sustitución del 33.3 % de sorgo por planta de yuca en harina(14) o la adición de 3 kg/día de ensilado de yuca(15), mejora la ganancia de peso de la cerda durante el último tercio de gestación, siempre y cuando se fortifiquen con vitaminas, minerales, y suplementos proteicos(16-18), asegurándose que, en el último tercio de gestación, se cubra el requerimiento de energía. Respecto al uso de melaza como fuente de energía, Ángeles y Cuarón(19) reportan mayor vida productiva de la cerda y mejor productividad debido al uso de sustratos cetogénicos. Al evaluar la adición de diferentes fuentes y niveles de fibra soluble e insoluble a la dieta de cerdas gestantes, se demostró que la composición de la fibra afecta de manera diferente la digestibilidad de energía y nitrógeno dietario(20), por lo que es importante conocer el tipo de fibra que se está utilizando. El 78 % de la variación en la digestibilidad de la energía en una dieta, podría ser explicado por el consumo de fibra soluble e insoluble: DIGAE= 88.74+0.083(CFS)- 0.02(CFIN); (P<0.01; R2=0.78), donde: DIGAE es la digestibilidad aparente de energía, CFS es el consumo de fibra soluble en gramos y CFIN es el consumo de fibra insoluble en gramos. Rentería et al(20), demostraron que la inclusión de fibra insoluble disminuyó la digestibilidad aparente de energía en 0.2 %, y la digestibilidad aparente de nitrógeno en 0.1 % con un consumo de fibra insoluble de 250 g/día equivalente a 13.5 % de fibra insoluble en la dieta(21). También se demostró que el consumo de fibra soluble no afectó la digestibilidad del nitrógeno, mientras que, la digestibilidad de la energía se relacionó positivamente al consumo de fibra soluble. Lo anterior significa que, es posible incluir altos niveles de fibra en la dieta de cerdas gestantes, sin comprometer su productividad, siempre que la influencia de la fibra en la digestibilidad de los nutrientes se considere en la formulación de la dieta y el cálculo de la ración diaria(22). Además de que la inclusión de fibra en la dieta de la cerda gestante ayuda a mitigar el impacto de la restricción alimenticia a la que es sometida, y mejora el consumo de alimento en lactancia. Alimentación de la cerda en lactación En general, una disminución en el aporte energético durante la lactación no afecta la producción de leche, la cual es mantenida gracias a la movilización de las reservas corporales maternas(23). Sin embargo, si la restricción energética es particularmente severa (6.5 vs 16.5 Mcal EM/día) el crecimiento de las camadas se reduce(24). Para la cerda en lactación, los aportes en aminoácidos se calculan en función del aporte en lisina, que es el primer aminoácido limitante. Los aportes proteicos son expresados en cantidad de proteína bruta o de lisina proporcionada en el alimento. Las camadas de cerdas sometidas a una restricción proteica durante la lactación (300-400 g de proteínas vs 700-900 g/día), mostraron reducción en su velocidad de crecimiento(25), especialmente a partir de la tercera semana de lactación(26). La disminución en la velocidad de crecimiento de las camadas 83

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se debe a la reducción en la cantidad de leche producida, así como a una baja exportación de proteína y de lípidos en la leche de las cerdas racionadas(27). Sin embargo, otros autores(10), no observaron efectos significativos de una restricción proteica severa (350 a 410 g de proteína vs 830 g/día) sobre el crecimiento de las camadas y composición de la leche. Estos resultados contrastantes, podrían ser explicados a partir de las diferencias en el estado de reservas corporales de las cerdas al inicio de la lactación, ya que una mayor masa muscular materna al parto amortigua el impacto negativo de una restricción proteica sobre la producción de leche(10-12). La producción de leche depende de la cantidad y calidad del alimento consumido durante la lactación, así como de la capacidad de las cerdas para movilizar sus reservas corporales. El nivel de ingestión de lisina y de energía metabolizable, interactúan para influenciar la producción láctea(28). La investigación realizada por el INIFAP en cerdas lactantes ha estado dirigida a mejorar el consumo de energía, aminoácidos, vitaminas y minerales, esenciales en esta fase, así como a desarrollar programas y técnicas de alimentación, que fomenten el consumo diario de alimento con la finalidad de minimizar la pérdida excesiva de peso, proteína y grasa corporal, para mejorar los parámetros reproductivos y disminuir la alta tasa de desecho(8). Las investigaciones realizadas en el INIFAP muestran que la adición a la dieta de sacarosa, melaza(19,29,30), melaza-planta de yuca(15) o picolinato de cromo(31,32), puede contribuir a disminuir parcialmente el problema de un bajo consumo voluntario de alimento y de una reducción en el tamaño de la camada al parto siguiente, lo anterior, siempre y cuando se considere el nivel de lisina de la dieta(33-35), si bien la mejor estrategia para evitar esta problemática es evitar sobrealimentar a la cerda durante la gestación. La demanda de lisina digestible para la mayor productividad está entre 49 y 56 g/día(21). Al evaluar la concentración de lisina en la dieta (0.85 a 1.05 %), en cerdas durante su primera lactancia, se reportaron ganancias de peso de la camada, superiores a 2.5 kg/día (peso de camada al destete a 21 días ≥67 kg), cuando el consumo de lisina digestible fue 45 g/día, y se incrementó la respuesta hasta un consumo de lisina digestible de 66.2 g/día(21). Con respecto al aporte de minerales en cerdas lactantes se ha investigado el selenio (0.2 a 0.3 ppm) por su relación con la producción, el uso de selenio “orgánico” es recomendable debido a su mejor distribución en tejidos periféricos(36). Con respecto al aporte de vitaminas, se observó que la inclusión de β caroteno (250 mg/kg) antes del primer servicio y durante la lactancia aumenta la supervivencia embrionaria(8) y el uso de 4 mg/kg de 25-OHcolecalciferol, contribuye a la solidez estructural y a la diferenciación celular en la actividad reproductiva(8). Reinicio de la actividad sexual al destete La restricción nutricional durante la lactación puede influir sobre el desempeño reproductivo posdestete de la cerda, induciendo primeramente incremento en el intervalo destete-estro, y en el caso de que la cerda quede preñada, un aumento en la mortalidad embrionaria y una 84

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disminución en el tamaño de la camada al parto subsiguiente(28). Diversos autores reportan una disminución del 39 % en el número de folículos preovulatorios (≥ 7 mm de diámetro) durante los 3 a 4 días después del destete, en cerdas primerizas sometidas exclusivamente a una restricción proteica (aproximadamente 460 g/día), sugiriendo que la tasa ovulatoria de estas cerdas podría verse afectada negativamente(37). Por su parte, Mejia-Guadarrama(10,11) y Quesnel(12), establecieron que un déficit proteico durante la lactación, no afecta la supervivencia embrionaria, pero sí disminuye la tasa ovulatoria al primer estro posdestete en cerdas primerizas, a diferencia de lo encontrado por otros autores(38). Esta discordancia probablemente se explique, al menos parcialmente, por la diferencia en la capacidad ovulatoria de las cerdas empleadas en estos trabajos 20 óvulos o más vs 12-15 óvulos, la cual podría acentuar el impacto negativo del déficit proteico sobre la tasa ovulatoria, en cerdas con un alto potencial ovulatorio.

Nutrición del cerdo para abasto Alimentación del lechón Situación actual El destete es uno de los eventos más estresantes en la vida del cerdo, predisponiéndolo a desórdenes digestivos en el corto y mediano plazo, afectando negativamente su productividad y su sobrevivencia; en esta etapa se reportan niveles de mortalidad entre 6 y 20 %(39). Dicha mortalidad está vinculada a diferentes factores de estrés asociados al destete, como cambio de alimento, ambiente, separación de su madre, la interacción con lechones de otras camadas y la presencia de agentes patógenos. El cambio de alimento es relevante, ya que, al sustituir la leche por un alimento sólido con diferentes fuentes y proporciones de nutrientes derivados de granos de cereales y pastas de oleaginosas, que contienen almidones y proteínas complejas que el lechón no digiere completamente, debido a que su capacidad digestiva no ha alcanzado la madurez suficiente para asimilarlos. Además, de que, en algunas ocasiones, estos ingredientes, pueden contener antígenos o factores anti nutricionales, lo que provoca menor digestibilidad del alimento sólido, dando lugar a diarreas, de tipo mecánico o infeccioso(40,41). Al destete los lechones se exponen a diferentes tipos de patógenos, algunos de los cuales forman parte de la microbiota normal del tracto digestivo. Asimismo, el sistema inmune asociado a la mucosa intestinal (innato y adaptativo), es inmaduro en lechones destetados entre los 21 y 28 días de edad, debido a los cambios que sufre la superficie de la mucosa intestinal derivados del destete. En esta etapa, también se elevan las concentraciones de cortisol en la sangre, lo que causa una inmunosupresión adicional(42,43). Es por ello que los cerdos jóvenes son susceptibles a una serie de enfermedades bacterianas, que incluyen la

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colibacilosis causada por serotipos de Escherichia (E). coli enterotoxigénica y la salmonelosis causada por Salmonella spp(44). Por otro lado, los lechones muestran un consumo de alimento bajo y errático, lo que provoca retraso o la suspensión total de la motilidad estomacal, congestión de los vasos sanguíneos intestinales afectando su revestimiento con hemorragias y ulceraciones, edema e inflamaciones con presencia de células epiteliales inmaduras en la superficie de absorción. Esto conlleva al deterioro de la función protectora de la mucosa intestinal, debido a que la matriz proteica que se encuentra en los espacios intercelulares se debilita por la inflamación del intestino, aumentando la permeabilidad del epitelio(40,41). Después de algunas horas de ayuno y de sufrir hambre, los lechones pueden consumir alimento en cantidades superiores a su capacidad de digestión, lo que aunado a los cambios en la permeabilidad de la mucosa puede conducir a una digestión incompleta de los alimentos, provocando cambios osmóticos y de pH en el intestino, induciendo mayores secreciones hacia el lumen intestinal, lo que se traduce en aumento de la motilidad y la presencia de diarreas. Asimismo, los componentes alimenticios no digeridos pueden servir como sustrato para el crecimiento de microorganismos patógenos, aumentando la incidencia y severidad de las diarreas, lo que puede reflejarse en un retraso del crecimiento en el lechón(45). La duración y magnitud de la depresión del crecimiento causado por los factores mencionados, puede variar de 7 a 14 días, dependiendo de la edad y condición física del lechón al destete, la calidad del alimento, el programa alimenticio, el manejo ambiental y sanitario. Si bien, la mayoría de los lechones alcanzan a superar la recesión y continuar con su crecimiento, existe evidencia de que los cerdos que sufren retraso del crecimiento en esta etapa, depositan mayores cantidades de grasa subcutánea y menores cantidades de proteína en la canal en etapas posteriores, respecto a los cerdos que no fueron afectados en su crecimiento. De ello se infiere que la capacidad productiva posterior al destete es afectada por la magnitud de la reducción de la tasa de crecimiento posdestete. Desde el punto de vista nutricional, para acortar el retraso del crecimiento posdestete, se requiere formular dietas con ingredientes altamente digestibles, y con los aportes de nutrientes adecuados al peso y edad de los animales, diseñar un programa de alimentación que considere el desarrollo digestivo del lechón, así como el uso de aditivos alimenticios que favorezcan la integridad de la mucosa. Resultando esto en mayor aprovechamiento de los alimentos y consecuentemente mejor desempeño productivo de los lechones.

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Salud intestinal En cerdos, la salud intestinal y los criterios que la definen no se han esclarecido completamente(45,46). El enfoque que normalmente se ha dado a la salud intestinal, ha estado dirigido a la prevención de enfermedades infecciosas, así como a mejorar la productividad de los animales, que incluye la utilización de nutrientes y el comportamiento productivo(47). En los estudios sobre salud intestinal se han evaluado diferentes componentes de la barrera intestinal, sobresaliendo el epitelio de la mucosa, los componentes del sistema inmune y la microbiota, los cuales son interdependientes, y en conjunto con los factores dietéticos influyen de manera determinante en el desarrollo morfológico y funcional del aparato digestivo. El bajo consumo de alimento causado por el destete provoca los cambios morfológicos y funcionales en el intestino descritos anteriormente; así como el acortamiento de las vellosidades, hiperplasia de las criptas, aumento de la mitosis y reciclaje de células epiteliales, disminuyendo por lo tanto la actividad enzimática del borde de cepillo y la capacidad de absorción. Los daños histológicos mencionados causan aumento en la permeabilidad paracelular, con mayor transporte de antígenos hacia la lámina propia, provocando inflamación. El consumo adecuado de alimento después del destete previene la pérdida de la función de barrera de las uniones estrechas localizadas en los espacios intercelulares, lo que indica la importancia de la presencia de nutrientes en el interior del intestino para mantener la función protectora del epitelio(44,47). La pérdida de la integridad intestinal, también reduce el desarrollo de la actividad inmunológica innata al limitar su capacidad presentadora de antígenos, así como la liberación de citocinas y quimiocinas que regulan la respuesta inmunitaria local(48,49). Aunque la monocapa de enterocitos representa alrededor del 80 % de las células epiteliales, el 20 % restante del epitelio intestinal realiza otras tareas importantes y está constituido por: células caliciformes que secretan mucinas, células de Panneth que producen defensinas, células M que forman parte del sistema inmune entérico y células endocrinas que liberan hormonas y neuropéptidos. En estudios de salud intestinal, la producción y función de las mucinas han tenido un papel relevante debido a que los cambios en la cantidad, o composición del moco pueden conducir a deficiencia en la absorción de nutrientes o a la reducción de la función protectora de las mucinas(50). La mucina intestinal 2 (MUC2), es una de las principales mucinas formadoras de gel, representa el componente primario de la barrera de las capas de moco, es un sitio donde reside la IgA secretora y es la primera línea de defensa que limita el contacto epitelial o la penetración de la microbiota y otros antígenos potencialmente peligrosos al organismo(51). Las modificaciones en la secreción de mucinas y la respuesta inflamatoria resultante al destete, aumentan la susceptibilidad del lechón a sufrir infecciones bacterianas.

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El sistema inmune del cerdo destetado es inmaduro, por lo que su respuesta a la presencia de antígenos y agentes patógenos es deficiente. Algunos ejemplos de esto se observan en la función limitada de los linfocitos B y T durante las primeras semanas de vida, y las escasas respuestas específicas a antígenos en cerdos de menos de seis semanas, en comparación con los animales de mayor edad. Los linfocitos T se dividen en CD4 (colaboradores) y CD8 (citotóxicos), cuya función es establecer y maximizar las capacidades del sistema inmunitario; las células CD4 aparecen en la mucosa intestinal entre la tercera y cuarta semana de vida, mientras que las células T CD8 comienzan a aparecer en el epitelio entre las cuatro y seis semanas de edad. En cerdos al destete, se aumentan los linfocitos T CD4+ y CD8+ y se aumenta en el yeyuno, la expresión de citocinas pro-inflamatorias (TNF-α, IL-1β, IL-6 e IL-8) a los dos días posteriores al destete, debido a una inflamación intestinal transitoria. La microbiota intestinal en los cerdos es muy dinámica y está sujeta a cambios con el tiempo, especialmente en la vida temprana. En el cerdo recién nacido la microbiota es modulada por la leche de las cerdas, y contiene una mayor abundancia de bacterias del tipo ácido láctico(39,52). Sin embargo, al momento del destete se ha reportado la presencia de patógenos oportunistas en el interior del intestino delgado y grueso de los lechones, por lo que este reservorio de patógenos puede desencadenar la aparición de infecciones durante este período crítico conduciendo a la aparición de diarreas severas(53). Inmediato al destete se reduce la abundancia relativa de Lactobacilos, y proliferan otro tipo de bacterias como Clostridium spp., Prevotella spp., Proteobacteriaceae y E. coli, resultando en una pérdida de la diversidad microbiana, esto como consecuencia del cese de la ingestión de leche y el inicio del consumo de alimento sólido(39,52). La composición y diversidad de la microbiota intestinal de los cerdos a partir del destete, puede ser modificada por los niveles y fuentes de proteínas, azúcares o fibras dietéticas presentes en los alimentos iniciadores, además de los factores de manejo, ambientales y estatus sanitario de la granja(44,45,54). Por lo que para evitar alteraciones severas tanto en la integridad de la mucosa, como en la capacidad de respuesta inmune y la microbiota intestinal, es necesario el diseño de dietas especiales que aporten las cantidades y proporciones de nutrientes adecuadas a la edad y peso de los cerdos al destete, que incluyan ingredientes altamente digestibles pero también ingredientes convencionales que favorezcan una adecuada maduración del epitelio digestivo, y que faciliten la transición al uso de dietas menos complejas. Así mismo, en esta etapa se pueden incluir en la dieta aditivos dirigidos a mejorar la asimilación de los nutrimentos, aumentar la velocidad y efectividad de la respuesta inmune, así como para modular los cambios en la dinámica de las poblaciones microbianas durante el período de cambio del consumo de leche por el alimento sólido. Sin embargo, estas recomendaciones tendrán éxito en la medida en que sean acompañadas por estrategias y programas de alimentación que aseguren consumos adecuados de alimento en las etapas pre- e inmediatas al destete.

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Aportaciones del INIFAP La relevancia de mantener altos consumos de alimento al destete a través de estrategias que induzcan la maduración de las capacidades digestivas de manera gradual, y con base a la presencia de los sustratos adecuados, se prioriza a la inducción de la maduración temprana de la actividad enzimática digestiva por medios farmacológicos(55,56). Por esto, se han evaluado diferentes estrategias para inducir el consumo temprano de alimento sólido en lechones en lactancia y en el período inmediato al destete. Durante la lactancia, la introducción de un alimento preiniciador, a partir de los 14 días de edad, sirve de estímulo para que los cerdos empiecen a sensibilizarse al olor y textura de alimentos diferentes a la leche. Aunque el consumo de alimento sólido es bajo y variable en lechones lactantes, el uso de ingredientes como melaza y aceite, en especial si también se usan en los alimentos de las cerdas(57), además de subproductos lácteos, pueden facilitar y acelerar el reconocimiento del alimento al destete. También durante la lactancia y los primeros días inmediatos al destete se recomienda ofrecer el alimento en pequeñas cantidades, pero de manera frecuente, con el fin de simular los hábitos de amamantamiento de lechones que en promedio amamantan cada 50 min(58). El mayor beneficio de alimentar “poco y frecuente” al destete se observa durante la primera semana postdestete y, en especial es una práctica efectiva en la adaptación al consumo de dietas simples(59,60). Para diseñar alimentos que aporten las cantidades y proporciones de nutrientes adecuadas a la edad y peso de los cerdos al destete, se desarrolló una metodología para la canulación ileal de cerdos para evaluar la digestibilidad ileal, así como el impacto de diferentes ingredientes sobre las pérdidas endógenas de nutrientes(61). A través de esta metodología se ha determinado la digestibilidad ileal de materia seca, proteína y energía de ingredientes como sebo de res y aceite de coco(62), diferentes fuentes de lactosa(63), cereales como avena, maíz y sorgos altos y bajos en taninos(64), fuentes de proteína como concentrado de soya, aislado de soya y suero de leche(65) y ajonjolí(66). La digestibilidad ileal aparente de aminoácidos se ha obtenido en pasta de soya y pasta de ajonjolí(66,67) pasta de canola(68) caseína(69) y sorgo(70). Además, se han determinado las pérdidas ileales endógenas de nitrógeno y aminoácidos usando como referencia la caseína(69,71). También se han evaluado los cambios morfofisiológicos postdestete, como la histología de las vellosidades y la actividad de enzimas digestivas, asociados al uso de diferentes ingredientes alimenticios como cereales, incluyendo maíz, avena e híbridos de sorgo(72), sorgos bajos y altos en taninos(73), fuentes de proteína como ajonjolí y pasta de soya(74), y concentrado de soya, aislado de soya y suero de leche(75). Otra área importante de estudio es el de la adición de probióticos y prebióticos a los alimentos, y el diseño de estos. El uso de dietas bajas en proteína combinadas con Bacillus (B). subtilis y B. licheniformis en cerdos al destete, permitió cambiar el patrón fermentativo de la microbiota intestinal aumentando la concentración de ácido acético, propiónico y 89

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butírico, y reduciendo la concentración de amoniaco en el intestino delgado y ciego, disminuyendo la incidencia y severidad de diarreas, y mejorando los parámetros productivos comparados con los cerdos que recibieron dietas altas en proteína más antibiótico(76). La adición de ácido benzoico y una mezcla de B. subtilis y B. licheniformis en lechones al destete mantuvo los parámetros productivos, redujo los conteos de coliformes y la liberación de amoniaco en aguas residuales comparados con las respuestas de cerdos al destete alimentados con dietas que contenían antibióticos(77). La suplementación con Saccharomyces (S.) cerevisiae y S. boulardii mejoró la altura de las vellosidades y redujo las concentraciones de citosinas pro-inflamatorias en el epitelio intestinal; el control de la inflamación intestinal y la preservación de la mucosa fue más efectiva con el uso de S. boulardii en lechones al destete(52,78). También el uso de concentrado de proteína de papa en lechones que consumieron dietas desprovistas de antibióticos, logró disminuir la severidad de las diarreas y se mantuvieron parámetros productivos comparados con lechones que recibieron alimentos adicionados con antibióticos(79).

Alimentación del cerdo en crecimiento-finalización Situación actual La formulación moderna de alimentos para cerdos, en lo que respecta al aporte de macronutrientes, se basa en el uso de tres conceptos desarrollados en la segunda mitad del siglo pasado. El primero es el de proteína ideal, el cual se refiere a una proteína en la que todos los aminoácidos esenciales son co-limitantes para el rendimiento productivo del cerdo. Es decir, el suministro de aminoácidos coincide exactamente con su requerimiento y se toma como base al primer aminoácido limitante que en los cerdos es lisina. Este concepto teórico fue desafiado experimentalmente por el grupo inglés de Reading(80). Actualmente ha sido modificado por diversos investigadores afinando cada vez más el perfil para las diferentes etapas productivas. El segundo es el uso en la formulación de raciones del contenido de energía neta de las materias primas, optimizando el uso de los nutrientes por parte del animal al disminuir el uso de la proteína dietética como fuente de energía; el desarrollo de este concepto fue realizado por Noblet y su equipo del INRA(81). El tercero es el uso de la digestibilidad de los nutrientes. La digestibilidad ileal de aminoácidos tuvo su apogeo en el último cuarto del siglo pasado(82) y el tipo de coeficiente que se eligió para usarse en formulación fue el de digestibilidad ileal estandarizada que tiene dos características esenciales, la primera es su aditividad, aspecto esencial al formular una ración, ya que permite estimar de la mejor manera la cantidad del aminoácido que será utilizado metabólicamente por el animal. La otra característica es que su valor no está influenciado por el nivel de proteína de la dieta utilizada en su determinación, aspecto importante sobre todo para los cereales y materias primas bajas en proteína. El uso

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del contenido de fósforo digestible en la formulación de raciones comienza con el uso comercial de la enzima fitasa, ya que su empleo permite disminuir el uso de fósforo mineral en la dieta(83), la implementación práctica de este concepto ha sido realizado por varios grupos de investigación. A principios de este siglo, estos tres principios de formulación fueron integrados en modelos capaces de predecir los requerimientos nutritivos(84,85), lo que ha permitido el acercarse a la “Nutrición de Precisión”, concepto que aplica los resultados de la investigación en nutrición y de ciencias afines, utilizando grandes bases de datos a través de la informática para predecir y proporcionar los requerimientos de nutrientes con la mayor precisión posible, buscando una producción eficiente segura y de alta calidad, además de asegurar el menor impacto posible al medio ambiente. El uso conjunto de estos conceptos abrió la posibilidad de uso de nuevas materias primas y sub-productos de la industria, ya que potencializa su uso al estimar tanto su aporte nutricional, como su efecto sobre el crecimiento y la conformación de la canal del cerdo. Aportaciones del INIFAP El programa de investigación en Nutrición Porcina primeramente compiló información de los coeficientes de digestibilidad ileal estandarizada de diversas materias primas(86); pero posteriormente el INIFAP contribuyó a la metodología de estudio de la digestibilidad ileal de los aminoácidos(61), así como a la estimación de las pérdidas endógenas basales del nitrógeno y aminoácidos tanto en lechones como para cerdos en crecimiento(69,71) lo que permitió generar información sobre los coeficientes de digestibilidad ileal estandarizada de los aminoácidos de los principales cereales utilizados en México: sorgo(87-89), maíz(90); y de diversas fuentes de proteína: pasta de ajonjolí(67), de cártamo(91), de canola(68,92), gluten feed(90). En lo que respecta al uso del fósforo digestible, el INIFAP ha realizado investigación sobre el impacto del uso de la enzima fitasa sobre el incremento en la digestibilidad del fósforo de diversas materias primas(66,93,94). También se realizaron estudios sobre el uso de aminoácidos cristalinos(95-98) y sobre la adecuación nutricional que debe realizarse al utilizar moduladores metabólicos(99-101); toda la investigación antes mencionada se enfocó a generar la información necesaria para optimizar el uso de las materias primas más utilizadas en el país y que en algunos casos son escasamente investigadas a nivel internacional. En lo que respecta al uso de la energía dietética, el aporte del INIFAP consistió en estudios de balances de energía metabolizable(102,103). Actualmente, el Instituto cuenta con las cámaras respiratorias para determinar en cerdos el contenido de Energía Neta de las dietas, lo que abre la posibilidad de realizar estudios sobre este tema.

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Conformación de la canal y calidad de la carne La generación de canales porcinas de buena conformación, y con calidad, empieza con la selección de los progenitores(104), del manejo correcto desde el destete hasta la finalización, e incluye los procedimientos adecuados durante la matanza y el manejo post-mortem de la carne. Al respecto, en algunos países existen sistemas de gradeo para canales porcinas, por ejemplo: USDA Pork Carcass Grading System en EUA; Pork Carcass Classification and Grading en Canadá; REGLAMENTO (CE) No 1249/2008 Unión Europea y la Norma Mexicana (NMX-FF-081-SCFI-2003) para la evaluación de Carne de Porcino en CanalCalidad de Carne-Clasificación, en México(105). La finalidad de estos sistemas es facilitar el comercio y dar a los productores un sistema que permita calificar y pagar el precio justo por la canal. La generación de la NMX(106) fue el inicio de la evaluación objetiva de las canales porcinas en México. En general, los sistemas de gradeo obligan a la evaluación de estirpes completas, mediante la evaluación subjetiva y objetiva de los cortes primarios (después de su disección), y su correlación con los kilogramos producidos en pie o en canal (cantidad de magro) para generar modelos matemáticos(107). En los modelos se han incluido factores como magro libre de grasa, contenido de grasa, mediciones de ultrasonografía en región dorsal y peso de canal caliente(108). En los años 90 se generó información sobre la calidad de la carne obtenida de razas puras y de algunas cruzas(109). En esos estudios, la raza Duroc predominantemente mostró mayor potencial productivo (ganancia diaria de peso) y calidad de carne (menor espesor de grasa dorsal, mayor grasa infiltrada, menor resistencia al corte, mayor jugosidad y terneza), por lo que actualmente es de las razas más utilizadas en los cruzamientos terminales. Sin embargo, la evaluación de la calidad de carne a nivel industrial se complica, ya que, al buscar el menor daño en canales y cortes primarios, se hacen mediciones en sitios no representativos de la variabilidad, generando estudios deficientes; por ejemplo, al evaluar en la superficie ventral de lomos, cuando lo correcto debería ser realizar un corte transversal al músculo en el punto P2, a la altura de la décima costilla. El CENID Fisiología y Mejoramiento Animal, del INIFAP ha generado una serie de documentos de divulgación técnica-científica para ayudar a realizar estas evaluaciones de manera objetiva, los cuales pueden ser solicitados al siguiente correo: lopez.lhumberto@inifap.gob.mx. Existen estudios en los que se revisaron los aspectos clave para producir carne de cerdo de calidad, en los cuales se consideró la interacción de las rutas metabólicas (gluconeogénesis, glucogenólisis, beta-oxidación y adipogénesis) y los sistemas antioxidantes endógenosexógenos en el animal(110-112). Específicamente el impacto de los micronutrientes y de los procedimientos ante-mortem (ayuno, manejo), en la matanza (insensibilización) y

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posmortem(113) tendrán incidencia en calidad de carne. Durante la transformación del músculo a carne, la glucólisis anaerobia juega un papel fundamental, por lo que el estudio del potencial glucolítico(114) es determinante para poder explicar el pH final en la carne y su relación en poblaciones con los genes del Halotano y Rendement Napole(104,115), con alta susceptibilidad a la generación de la carne pálida, suave y exudativa (PSE) y de carne ácida en el cerdo, respectivamente. La condición PSE caracteriza a la carne con bajo pH (<5.5), baja capacidad de retención de agua (CRA) y un color pálido consecuencia del desjugado superficial. La CRA es una propiedad que describe la aptitud tecnológica de la carne y la carne PSE es consecuencia directa de un desbalance oxidativo a nivel membrana(116). Con la finalidad de asegurar una alta CRA, se generaron diversas líneas de investigación en el CENID Fisiología y Mejoramiento Animal, en la que los minerales traza(117), funcionando como cofactores de las enzimas antioxidantes endógenas: selenio en glutatión peroxidasa (GPx), hierro en catalasa y cobre en superóxido dismutasa, disminuyeron parcialmente los daños ocasionados por el estrés oxidativo, al reducir la pérdida de peso por goteo y mejorar el color. Sin embargo, los factores pro-oxidantes podrían ser mayores, por lo que, se buscaron alternativas con la vitamina E (antioxidante exógeno) suplementada en la dieta. La vitamina E reduce considerablemente las reacciones de oxidación medidas principalmente por la técnica de TBARS (Substancias Reactivas al Ácido 2-Tiobarbitúrico) que inciden en el color de la carne y la vida de anaquel(117,118). Se ha comprobado que el uso de niveles adecuados de minerales traza y vitamina E provocan efectos positivos sobre la calidad de carne(119). En México, la investigación realizada en el CENID Fisiología y Mejoramiento Animal, recomienda reducir la dosis de minerales traza a partir de fuentes queladas(120) y manejar valores de 120 UI de vitamina E (alfa-tocoferol acetato) por kilogramo de alimento en los últimos 42 días de la engorda(121,122), sin detrimento de la productividad y calidad de la carne. Además, se han encontrado beneficios de otros micronutrientes, tal es el caso de 25hidroxicolecalciferol, metabolito secundario de la vitamina D3 con menor toxicidad, que al ser adicionado en la dieta, incide en la hiperplasia muscular durante el desarrollo de embriones con posibles efectos en la calidad de carne(123), y una disminución de problemas de patas en cerdos de peso promedio a alto, favoreciendo el desempeño productivo al disminuir la cantidad de animales de bajo rendimiento, con efectos positivos en el color, CRA y textura de la carne(124,125). Enriquecimiento de la carne El enriquecimiento de la carne es una cualidad finita, intrínseca a la genética y la región anatómica, pero fuertemente marcada por la nutrición, especialmente durante la etapa de finalización. Las moléculas ampliamente estudiadas para enriquecer la carne son los ácidos grasos de cadena larga, las vitaminas (básicamente las liposolubles) y los minerales traza. En adición, la Encuesta Nacional de Salud y Nutrición ENSANUT(126) mediante sondeos y algunos muestreos en la última década, han identificado las deficiencias en vitaminas y 93

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minerales de la población mexicana, siendo los productos de origen animal los recomendados para resolverlas. Hoy en día, la obtención de alimentos de origen animal enriquecidos con grasas de buena calidad, como los ácidos grasos omega 3 y 6 de cadena larga, son necesarios para la nutrición humana. En el cerdo, el perfil de lípidos depositado en la carne y grasa diferenciará a los productos enriquecidos con estos ácidos grasos de los no enriquecidos(127). El uso de lípidos altamente oxidables junto con otros factores pro-oxidantes, como es la alta concentración de algunos minerales, pueden provocar un retraso en el crecimiento del cerdo(128); por lo que se recomiendan dosis bajas de minerales, lo que se puede lograr usando fuentes queladas(120). Al respecto, la investigación realizada por el INIFAP en torno al enriquecimiento de la carne de cerdo en los últimos años se ha enfocado en la modificación del perfil de lípidos (linoleico, linolénico, ácido docosahexaenoico)(129-131), concentración de vitaminas (25-OHD3 y vitamina E)(125,132,133) y de minerales traza (Se, Zn, Cu, Mn, Mg y Fe) (134,135).

Impactos del INIFAP Es difícil cuantificar el impacto que el INIFAP ha tenido en la producción porcina y en la sociedad mexicana a través de la investigación en nutrición porcina, ya que, las mejoras en la producción observadas en los últimos 35 años son producto de varios factores como la genética, alimentación-nutrición, reproducción, sanidad y manejo. Sin embargo, se puede resaltar que la investigación del INIFAP generó la primera norma mexicana de calidad de la canal y los criterios de calidad para la carne porcina producida en México. Asimismo, generó información sobre ingredientes no convencionales y la digestibilidad de varias de las materias primas más utilizadas en el país, lo que ha permitido su inclusión en los alimentos del cerdo. Sin embargo, se considera que el mayor impacto se ha logrado a través del convenio con la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), en el que se han formado más de 170 Nutriólogos que actualmente se desempeñan en la industria, y se han realizado cursos de capacitación especializada a un gran número de agentes de cambio; además del papel preponderante que sus investigadores han tenido y tienen en las asociaciones gremiales que inciden en el sector como la Asociación Mexicana de Especialistas en Nutrición Animal (AMENA) y en la Asociación Mexicana de Veterinarios Especialistas en Cerdos (AMVEC).

Retos La población mundial en la actualidad es de casi 7,500 millones, y se espera que para el año 2050 habrá más de 9,000 millones de personas; por lo que la FAO estima que el mundo tendrá que producir aproximadamente un 60 a 70 % más de alimentos en los próximos 30 años.

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También se predice que la producción de proteína animal deberá de aumentar al menos tres veces y la producción de carne duplicarse para el año 2050(136). Por lo que el desafío de la producción animal en general y de la porcicultura en particular en el siglo XXI, será el de producir de manera sostenible alimentos de origen animal en la cantidad y calidad adecuadas. El reto será producir esa cantidad de alimentos con recursos decrecientes año tras año, y de manera sustentable. Por lo anterior, los temas que adquieren relevancia y se deben de investigar son: Uso de ingredientes alternativos: La incorporación de cereales y fuentes de proteína en la nutrición animal, que también son consumidos por el humano, crea una presión cada vez mayor en la industria pecuaria por crear o utilizar materias primas que no compitan directamente con el humano. Esta situación favorece el uso de subproductos y de nuevos productos como las fuentes de proteína de larvas, gusanos, algas, etc. El uso racional de esas materias primas dependerá de la generación de información a través de la investigación de la composición y digestibilidad de su proteína, del fósforo, del aporte de energía neta, así como del conocimiento sobre sus factores anti nutricionales o tóxicos. Requerimientos nutricionales: La selección y el continuo mejoramiento genético produce animales con mayor velocidad de crecimiento y capacidad de deposición de proteína, características que modifican sus requerimientos nutricionales. Esta área de investigación tradicionalmente la han realizado los países desarrollados, donde la porcicultura se realiza en instalaciones cerradas con clima controlado, lo que hace que no necesariamente el conocimiento generado para estas condiciones, sea repetible para nuestro país; ya que en México la fase de crecimiento-engorda se realiza en instalaciones abiertas, con importantes variaciones climáticas en algunas estaciones del año, las cuales son capaces de modificar el comportamiento productivo de los animales, por lo que se requerirá realizar investigación en ese aspecto para ser capaces de adaptar los requerimientos nutritivos a la situación ambiental del país. Salud intestinal: El destete está asociado con factores de estrés social, ambiental y nutricional, que pueden conducir a una reducción de la capacidad digestiva de los lechones y un retraso en su crecimiento. Los antibióticos se han utilizado en dosis sub-terapéuticas en las dietas de inicio con la finalidad de disminuir la presencia de diarreas severas y el impacto negativo del destete. Sin embargo, su uso como promotores del crecimiento ha sido prohibido, ya que favorece la presencia de bacterias resistentes a los antibióticos. Por lo que es necesario tener alternativas a su uso en la fase de destete cuando los animales son más susceptibles(79). Mitigación del impacto climático: Se estima que la producción porcina emite 668 millones de toneladas de CO2-eq/año, o el 9 % de las emisiones totales de la ganadería(137). Teóricamente, esta cantidad puede ser reducida al mejorar la eficiencia alimenticia al utilizar 95

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los criterios de formulación mencionados (proteína ideal, energía neta, aminoácidos y fósforo digestibles) y traducirlos a la nutrición de precisión. Estudios realizados muestran que, a través del uso de esos conceptos en la formulación de la dieta y programa alimenticio, se puede disminuir hasta un 22 % la excreción de nitrógeno, que es el contaminante principal en las excretas porcinas, y a partir de él se forman los nitratos, el amoniaco y el óxido nitroso, el cual es el principal gas de efecto invernadero producido por la porcicultura. Nuevos enfoques de la nutrición: Actualmente ha tomado importancia la interacción metabólica entre nutrientes y cómo afectan la expresión de genes específicos que pueden influir en el consumo de alimento, en el uso preferencial de los nutrientes hacia la deposición de proteína. También ha tomado importancia desde el punto de vista nutricional el impacto de la dieta sobre la microbiota intestinal, y cómo modula la relación nutriente-microbiota al metabolismo del animal, particularmente en el caso de lechones para disminuir la presencia de diarreas posdestete. Asimismo, se ha incrementado la investigación del uso de nutrientes por el organismo que impacte la producción del cerdo, como sería el uso funcional de algunos aminoácidos. Otro enfoque que ha adquirido importancia es el que a través de la alimentación se promueva el bienestar animal disminuyendo el estrés y conductas estereotipadas, sobre todo en el hato reproductor y en lechones destetados. Productos biotecnológicos: La biotecnología ha sido definida como "cualquier aplicación tecnológica que utiliza sistemas biológicos, organismos vivos o derivados de los mismos, para hacer o modificar productos o procesos para un uso específico". Cada vez hay más productos biotecnológicos disponibles para la alimentación de los animales, como son: pro y prebióticos, aminoácidos cristalinos, enzimas exógenas, hormona del crecimiento, vitaminas, minerales traza quelados, etc. Cuyo uso, ha permitido aumentar la eficiencia en la producción, así como disminuir el impacto ambiental de la porcicultura. Del hato reproductor En cuanto a los retos y perspectivas en el corto, mediano y largo plazo, en una encuesta realizada en 2015, en Canadá, EUA, México, Brasil, Ecuador y Chile, para determinar los principales factores que inciden en la producción porcina, se encontró que los factores preponderantes hasta el 2015 eran las “Estrategias de Nutrición y Alimentación, la Bioseguridad, la Salud, así como aumentar el Volumen de Producción”, siendo la eficiencia alimenticia y los lechones destetados por hembra por año, los principales factores en la producción porcina(138). Las estrategias alimenticias empleadas durante el crecimiento de las cerdas de reemplazo pueden influenciar el desempeño reproductivo de éstas, a corto y largo plazo. Por ejemplo, a corto plazo es posible manipular la tasa ovulatoria y, a largo plazo, la cantidad y el tipo de reservas corporales, lo que puede tener una gran repercusión en la eficiencia reproductiva subsiguiente y en la longevidad de las cerdas. En particular, las estrategias alimenticias usadas durante la gestación y lactación, son factores importantes que

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inciden sobre el desempeño productivo de la hembra y pueden interactuar, en mayor o menor medida, con la alimentación que recibieron las cerdas durante su crecimiento.

Conclusiones Debido a la gran diversidad de temas que se tienen que investigar y a la amplitud y diversidad de áreas de conocimiento involucradas (nutrición, reproducción, inmunología, microbiología, proteómica, metabolómica, etc.), así como los costos asociados al desarrollo de la investigación, es imperante la vinculación con diferentes instituciones y grupos de investigación tanto a nivel nacional (UNAM, Universidades Estatales, Colegio de Postgraduados, etc.) como internacional, que trabajen en temas de interés común. El fortalecimiento debe desarrollarse en dos vertientes. La primera es fortalecer la investigación conjunta a través de la formación de grupos interdisciplinarios e interinstitucionales, incluida la incorporación de nuevos investigadores al programa, el segundo es fortalecer la infraestructura física con que cuenta el INIFAP, la cual se concentra en el CENID Fisiología y Mejoramiento Animal (granja experimental y unidad metabólica); así como el fortalecimiento de los laboratorios institucionales de Nutrición, Calidad de Carne, Biología Molecular, Proteómica, y la creación del laboratorio de Metabolómica, lo que favorecería la realización de investigación de frontera en cerdos. Obituario: Los autores deseamos expresar nuestro reconocimiento póstumo al Dr. José Antonio Rentería Flores fallecido el 17 de diciembre de 2020, quien siempre se caracterizó por su entrega al trabajo y su interés por la investigación, así como su activa participación en el desarrollo de esta publicación. Descanse en paz. Literatura citada: 1. USDA. Ask USDA. Date acces: September 8th, 2020. https://ask.usda.gov/s/article/What-is-the-most-consumed-meat-in-theworld#:~:text=According%20to%20the%20United%20Nations,goats%2Fsheep%20 (5%25). 2.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5848 Revisión

Antecedentes y perspectivas de algunas enfermedades prioritarias que afectan a la ganadería bovina en México

Carmen Rojas Martínez a Elizabeth Loza Rubio b Sergio Darío Rodríguez Camarillo a Julio Vicente Figueroa Millán a Francisco Aguilar Romero b Rodolfo Esteban Lagunes Quintanilla a José Francisco Morales Álvarez b Marco Antonio Santillán Flores b Guadalupe Asunción Socci Escatell b Jesús Antonio Álvarez Martínez a*

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. CENID Salud Animal e Inocuidad, Carretera Cuernavaca-Cuautla 8534. Col. Progreso Jiutepec, 62574 Morelos. México. b

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. CENID Salud Animal e Inocuidad. Ciudad de México. México.

*Autor de correspondencia: alvarez.jesus@inifap.gob.mx

Resumen: La revisión se enfocó en presentar de manera concisa las aportaciones que investigadores del INIFAP, han desarrollado directamente o en colaboración con investigadores de otras 111

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instituciones sobre diferentes aspectos de las enfermedades que afectan a la ganadería bovina en México. Se describen investigaciones sobre enfermedades virales como la rabia y la diarrea viral bovina; bacterianas como la anaplasmosis, brucelosis, tuberculosis, paratuberculosis, leptospirosis y enfermedad respiratoria bovina; de las enfermedades parasitarias se incluye a la infestación por garrapatas y a la babesiosis. Se identifican posibles líneas de investigación que pueden coadyuvar a mitigar el impacto de las enfermedades en la producción. Se señalan aportes sobre el desarrollo o adaptación de técnicas diagnósticas de tipo serológico y molecular y se considera el diagnóstico de resistencia a los ixodicidas. Además, se indican parámetros epidemiológicos de las enfermedades y se refieren los biológicos generados que comprenden vacuna contra rabia, anaplasmosis y babesiosis; bacterina contra leptospirosis y una bacterina-toxoide contra neumonías. Asimismo, se comentan las evaluaciones del uso de BCG contra tuberculosis y una vacuna de nueva generación contra la brucelosis. En la revisión se concluye que la investigación del INIFAP en salud animal debe forzosamente tener como perspectiva las ciencias ómicas. Solo así se complementará el entendimiento de los mecanismos de las enfermedades, el desarrollo de nuevas técnicas diagnósticas y el diseño de vacunas efectivas y seguras. De modo que el gran reto será el involucramiento del área de salud animal al concepto de "Una Salud". Palabras clave: Enfermedades, Vacunas, Prevención, Control.

Recibido: 11/11/2020 Aceptado: 08/03/2021

Introducción La producción ganadera tiene como propósito producir alimentos de calidad, asequibles para la sociedad y que se obtengan en un ambiente sustentable; lo cual, es difícil ante una creciente necesidad de carne y leche. Por lo que investigadores del INIFAP mantienen una constante atención a las demandas de los productores, mediante la generación de conocimientos científicos e innovación tecnológica en los problemas de salud animal. En México el inventario es de poco más de 34 millones de bovinos(1) mismos que están expuestos a agentes patógenos de naturaleza viral, bacteriana o parasitaria, los que con frecuencia se comportan como coinfecciones o complejos. Las enfermedades presentan una distribución y frecuencia que varía de acuerdo a las interacciones entre el agente patógeno, el hospedador bovino y las condiciones ecológicas. Su presentación ocasiona diferentes tasas de morbilidad, mortalidad y baja productividad, con un efecto detrimental en el 112

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aprovechamiento del potencial de producción. De manera inherente, se generan restricciones del comercio nacional e internacional; se ha estimado que un brote de enfermedad puede afectar el 20 % de las actividades comerciales del hato(2). En las enfermedades se involucra una amplia variabilidad de la relación costo-beneficio de los programas de prevención y control; lo cual genera subestimaciones de los impactos en la producción y por ende hay inconsistencia en la información sobre las pérdidas. Asimismo, es importante remarcar que algunas enfermedades de los bovinos afectan a la población humana(3). Cada enfermedad tiene una carga económica diferente que se determina a través de los costos directos, indirectos del consumo o de la pérdida de recursos; en términos generales incluye recursos humanos, estructurales y económicos. El objetivo de esta revisión es presentar de manera concisa, las aportaciones que investigadores del INIFAP han realizado, directamente o en colaboración con investigadores de otras instituciones, sobre diferentes aspectos de las principales enfermedades que afectan a la ganadería bovina en México. Al mismo tiempo se trata de identificar líneas de investigación que permitan mitigar el impacto de las enfermedades en la producción.

Rabia paralítica bovina La rabia paralítica bovina (RPB) o derriengue es una encefalitis causada por un virus ARN de polaridad negativa de la familia Rhabdoviridae y del género Lyssavirus. En México el principal transmisor es el quiróptero Desmodus rotundus que es un murciélago hematófago, cuya distribución en América Latina es desde las costas de México hasta el Norte de Argentina(4). En México es una enfermedad frecuente, en el año 2019 se diagnosticaron 284 casos positivos(5). Aportes del INIFAP Diagnóstico. En países endémicos como México, el diagnóstico es crítico para la prevención y control de la rabia. La prueba de referencia es la inmunofluorescencia directa (IFD); sin embargo, en climas tropicales frecuentemente ocurre la descomposición del tejido cerebral cuando se manipula, lo cual imposibilita la ejecución del diagnóstico o deriva en resultados falsos negativos. Por lo que, a partir de secuencias de 40 aislamientos de virus provenientes de diferentes reservorios y zonas geográficas del país, se desarrolló una prueba de reacción en cadena de la polimerasa en tiempo real (RT-PCR). Para lo cual, del gene N que es el más conservado del virus, se diseñaron iniciadores. Con la aplicación de la prueba se obtuvieron tasas de sensibilidad, especificidad y valor predictivo de 86, 91 y 96 %, respectivamente(6). También se logró detectar al virus en muestras conservadas a 27 °C durante 23 días. Así, la RT-PCR actualmente se acepta como una excelente alternativa para el diagnóstico del virus(7).

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Epidemiología Molecular. Investigadores del INIFAP han sido pioneros de la caracterización antigénica y molecular del virus de la rabia. Realizaron la detección de variantes antigénicas usando un panel de anticuerpos monoclonales obtenido del Instituto Pasteur en Paris, Francia(8). Posteriormente, utilizando anticuerpos monoclonales del Centro para el Control de Enfermedades de los EE.UU. lograron la caracterización molecular de muestras provenientes de humanos y animales domésticos y silvestres recolectados de 1990 a 1995. Con lo que se reconoció un nuevo ciclo denominado “hipervariables” que circula en zorrillos en Baja California Sur. Al mismo tiempo, se identificaron variantes antigénicas y moleculares que circulaban en vampiros y en otra fauna silvestre(9,10). En un estudio colaborativo con investigadores del Instituto Pasteur, se determinaron los principales ciclos epidemiológicos de rabia en México mediante la técnica de Fragmentos de restricción de longitud polimórfica (RFLP)(8). En otra investigación, usando una porción del gen P se descubrió que una variante del virus que circula en gato, también lo hace en el murciélago Tadarida brasiliensis(11,12). Vacunación. Con el uso de radiación gamma con una fuente de Cobalto-60 se logró mantener la potencia, inocuidad, estabilidad y caducidad en vacunas tradicionales(13-16). Para la aplicación de una vacuna génica en perros, se pudo sustituir con éxito a la pistola de genes por una jeringa de insulina(17). Se generaron vacunas antirrábicas comestibles en las que se usó el gen N expresado en jitomate, aunque se obtuvo un bajo nivel de inmunogenicidad(18). En contraste con la proteína G expresada en callos embriogénicos de zanahoria, se alcanzó una protección del 60 % en ratones(19). Posteriormente se produjo una vacuna antirrábica en maíz con la que la protección se incrementó al 80 % en borregos ante un desafío con virus letal(4). Recientemente en investigaciones colaborativas, se han descubierto diferencias de los receptores tipo Toll (TLR) entre los quirópteros y mamíferos terrestres(20). En la serie Nature se ha publicado el hologenoma del vampiro, y se ha inferido que el murciélago hematófago se ha adaptado a la sangre a través de una estrecha relación entre su genoma y el microbioma intestinal(21). Perspectivas. En condiciones tropicales el mantenimiento de la cadena fría es un serio inconveniente; por lo que es una exigencia generar una vacuna termoestable que permita su uso a nivel masivo. También, es forzoso aplicar pruebas masivas para detectar anticuerpos neutralizantes que se asocian con protección, para evaluar la efectividad de las vacunas. Además, es esencial producir un conjugado de buena calidad que permita altas tasas de sensibilidad, especificidad y menor costo de la prueba.

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Diarrea viral bovina La diarrea viral bovina (DVB) es una enfermedad de distribución mundial que ocasiona importantes pérdidas a la ganadería. El agente causal es un Pestivirus de la familia Flaviviridae, tiene un efecto inmunodepresor que facilita infecciones secundarias o concomitantes. Afecta el sistema digestivo, respiratorio y reproductivo, y es un componente del complejo respiratorio bovino(22). El virus posee alta variabilidad genética, se clasifica en dos genotipos y varios subgenotipos. Aportes del INIFAP Epidemiología. En México la primera descripción de DVB se hizo en 1975, específicamente en bovinos con problemas reproductivos en los que se detectaron anticuerpos circulantes(23). Los estudios realizados por el INIFAP se han limitado a entender la epidemiología y a la medición de factores de riesgo. No obstante, en México se ha demostrado la presencia de los subgenotipos 1a, 1b, 1c y 2a(24). En un reporte se describe un muestreo en ganado lechero en diferentes estados del país, en el que se determinó una seroprevalencia de 78.8 %. En el mismo estudio los factores de riesgo significativos fueron tamaño de hato, corrales, producción intensiva y periodos interparto largos(25). Perspectivas. La alta prevalencia de la DVB sugiere la oportunidad para crear líneas de investigación de tipo básico y aplicado para su prevención y control. El reto ideal sería la eliminación de la DVB, para lo cual, se debería desarrollar una vacuna con aislados mexicanos que representen a los subgenotipos presentes. Sería deseable que se desarrollen vacunas de nueva generación, así como técnicas diagnósticas con alta sensibilidad y especificidad que permitan reconocer infecciones concomitantes.

Anaplasmosis bovina La anaplasmosis bovina es una enfermedad causada por la bacteria Gram-negativa Anaplasma marginale, afecta mayormente a ganado en pastoreo de las zonas tropicales en donde se concentran las mayores poblaciones de bovinos en explotaciones extensivas en México. La enfermedad puede ocasionar hasta 25 % de las pérdidas totales por muerte de animales que se movilizan al trópico para programas de mejoramiento genético(26). La forma clínica se manifiesta por anemia, ictericia, inapetencia, pérdida de peso y producción láctea, aborto en el tercer tercio y muerte. En el INIFAP, la Unidad de Anaplasmosis fue fundada por el Dr. Ramón Aboytes Torres en 1994, ahí se realizan investigaciones sobre

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diagnóstico, epidemiología, respuesta inmune del bovino, cultivo in vitro de la bacteria y la generación de vacunas. Aportes del INIFAP

Diagnóstico y epidemiología. Se han efectuado estudios serológicos y moleculares de las que se estimaron tasas de prevalencia del 50 % en el norte de Veracruz(27). El diagnóstico serológico se mejoró con el desarrollo de un ensayo inmuno enzimático indirecto en placa (ELISAi), el cual ha sido adoptado por el SENASICA(28). En estudios de epidemiología molecular usando como marcadores a los genes msp1α y msp4, se ha observado que las cepas mexicanas poseen una distribución que permite suponer su migración. También se encontró que varias cepas de A. marginale presentes en México, son más parecidas a las caracterizadas en Brasil que a cepas de los EE.UU.(29). En el laboratorio se tienen resguardadas más de 20 cepas, las que han sido recolectadas en diferentes estados de la República, mismas que se han usado para la comprobación de antígenos conservados(30,31). Inmunidad y vacunas contra la anaplasmosis. A. marginale infecta eritrocitos maduros lo que hace que se comporte como una bacteria extracelular, ya que no infecta células nucleadas por lo que no induce una respuesta típica tipo Tc con células CD8+, y se presenta una respuesta Th1. Ese modelo de respuesta inmune tipo Th1 había sido previamente postulado(32); en el INIFAP fue ensayado en terneras en las que normalmente se establece la infección pero resisten la presentación clínica de la enfermedad. El modelo también fue corroborado en bovinos adultos, en los que se observó una respuesta de tipo Th1, asociada a la presencia de IgG2, Interferón-γ y linfocitos T cooperadores (Th) CD4+, lo cual, es esencial para la resistencia a la presentación clínica de la anaplasmosis(33). Se desarrolló un inmunógeno inactivado con el que se logró inducir inmunidad protectora a un desafío homólogo(28,34,35). Buscando alternativas de amplio espectro, se identificó una cepa de A. marginale del estado de Yucatán, a la que se le denominó “Tizimín” y se caracterizó como cepa de baja virulencia natural(36). Esa cepa se utilizó como vacuna y se demostró que protegió ante un desafío heterólogo en bovinos vacunados con dosis de 1x104-1x1010(37). Con el inmunógeno inactivado se han vacunado animales tanto locales como de importación en Veracruz y Tamaulipas; de esa manera se ha contribuido para reducir la morbilidad y mortalidad por anaplasmosis. Por otra parte, el uso del inmunógeno vivo se ha limitado debido a la dificultad de su mantenimiento en nitrógeno líquido. En México se sabe que el vector biológico más importante de A. marginale son las garrapatas Rhipicephalus microplus(38,39). En los laboratorios del propio INIFAP se demostró la transmisión trans-ovárica, lo que se logró con larvas de R. microplus que fueron alimentadas sobre bovinos infectados, las que posteriormente transmitieron la infección a bovinos susceptibles(40). 116

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Estudios del genoma. La publicación del primer genoma completo de A. marginale fue en 2005(41). Lo que revolucionó el estudio de los candidatos potenciales para vacunas de esta bacteria; actualmente existen 23 secuencias completas, incluyendo a siete cepas mexicanas(42,43). Para el desarrollo de inmunógenos se han analizado proteínas de membrana con potencial vacunal(44), y se han realizado ensayos con proteínas recombinantes o péptidos sintéticos(31). Sin embargo, todavía no existe un inmunógeno capaz de proteger de manera total a bovinos desafiados experimental o naturalmente contra esta bacteria. Actualmente, en la Unidad de Anaplasmosis los estudios están enfocados en dichas secuencias, para que en el diseño de vacunas se incluyan proteínas asociadas a vías de transporte, señalización o metabólicas(30). Perspectivas. Con la publicación de los 23 genomas de A. marginale, las secuencias se deben analizar mediante procedimientos de bioinformática. De modo que se establezcan criterios para la identificación de candidatos vacunales, ligados a funciones vitales o de virulencia. Actualmente, existen ejemplos de vacunas multiepitópicas y estrategias de vacunología reversa; por lo que el grupo de investigación está haciendo uso de esas herramientas para diseñar nuevas vacunas contra A. marginale(30). Es muy probable que se identifiquen proteínas diferentes a las ya estudiadas para incluirlas en una vacuna. Lo cual, puede ocurrir en un periodo no mayor de cinco años, para entonces disponer de un inmunógeno que se use de manera amplia y segura.

Brucelosis La brucelosis es una enfermedad infecciosa causada por bacterias del género Brucella que afecta a diferentes especies domésticas como los bovinos, ovinos y caprinos. La especie más importante que afecta al ganado bovino es Brucella abortus(45). En México la brucelosis es la principal zoonosis de origen bacteriano. En los bovinos los signos clínicos más notorios son de tipo reproductivo, incluyen aborto y reducción en la producción láctea, por lo que tiene alto impacto en la ganadería bovina. Para el control de la enfermedad en el país existe la Campaña Nacional contra la Brucelosis en los animales, en la que se aplica la norma NOM-041-ZOO-1995 basada en el diagnóstico y la vacunación. A nivel nacional para la inmunización del ganado bovino se usan las cepas S19 y RB51 ambas de B. abortus. La S19 induce la presencia de anticuerpos en el suero y en la leche, pero interfiere con las pruebas diagnósticas oficiales; por lo que la alternativa es la RB51(46-49). Para el diagnóstico los métodos serológicos más utilizados son la prueba de tarjeta al 8% y la de rivanol(50); estas pruebas detectan anticuerpos contra los componentes de la membrana externa de Brucella, dirigidos contra la cadena O del lipopolisacárido (LPS) que es la estructura más antigénica de las cepas lisas(51).

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A pesar de los esfuerzos realizados en la campaña, la brucelosis en México continúa con un efecto desfavorable en la salud animal y humana. La prevalencia en las unidades de producción es superior al 20 %; en humanos cada año en promedio se reportan 3,000 casos nuevos (Secretaria de Salud, CENAPRECE 2013-2018). Aportes del INIFAP En el INIFAP los investigadores han hecho contribuciones relevantes a la campaña en múltiples aspectos. Las pruebas diagnósticas que se aplican de manera directa o indirecta han sido producto de sus investigaciones, y son avaladas por la Norma Oficial Mexicana. Las pruebas que se utilizan son la de rosa de bengala, rivanol, fijación de complemento y anillo en leche. No obstante, con el uso de esas pruebas se dificulta diferenciar entre animales vacunados e infectados, especialmente en los que son revacunados; lo cual, se ha solventado con la prueba de inmunodifusión radial (IDR)(52). Esa prueba a su vez facilitó el desarrollo de otras con mayor sensibilidad y especificidad, como la ELISA y la fluorescencia polarizada, en las que se utiliza como antígeno el polisacárido denominado hapteno nativo (HN)(49,53). En relación a la patogenia de la brucelosis, se estudió la sobrevivencia y tráfico intracelular de la cepa vacunal RB51 vs cepas de campo en células fagocíticas. De esa manera se observó menor tiempo de sobrevivencia de la cepa vacunal y se infirió una menor probabilidad de causar enfermedad(54). Para demostrar la efectividad de las vacunas que se usan en la campaña se ha evaluado el efecto de la revacunación y el manejo de hatos infectados. También se han realizado ensayos con vacunas de nueva generación como las mutantes rfbK(47,55,56). Con la vacuna RB51 se expuso el riesgo potencial para la salud pública, debido a que se demostró su eliminación en leche y en secreciones vaginales de las vacas(57). Si bien la cepa vacunal RB51 desplazó a la Cepa19, aún se desconoce su potencial protector real; aunque se ha demostrado su eficacia en la eliminación de animales reactores a las pruebas convencionales. La vacunación per se no ha sido suficiente para reducir la alta incidencia en hatos infectados(46,47). La vacunación con la cepa RB51 se ha descrito que no interfiere con las pruebas de diagnóstico oficiales por carecer de la cadena “O”. Si bien se han observado algunas respuestas “atípicas” positivas, estas se han atribuido a contacto con cepas de campo ocurridas durante los estudios(58,59). Al usar como vacunas las mutantes rugosas RB51 y la rfbK se ha descrito la inducción de una protección adecuada en un hato en condiciones de prevalencia media(56). Perspectivas. A pesar de la existencia de la campaña nacional para el control de la brucelosis se mantiene un nivel de prevalencia e incidencia que conlleva repercusiones económicas y sociales. Por lo que la prevención y control de la brucelosis podría plantearse 118

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bajo el concepto de “Una Salud”; así se involucraría a los productores y a las autoridades encargadas de la salud animal y salud humana. Técnicamente se deben continuar proyectos que permitan mejorar la eficacia y seguridad de las vacunas existentes y, desarrollar nuevos tipos de vacunas.

Tuberculosis La tuberculosis bovina es una enfermedad crónica causada por la micobacteria Mycobacterium bovis que pertenece al complejo de Mycobacterium tuberculosis. M. bovis afecta a una gran variedad de especies incluyendo al humano. En México la tuberculosis es la segunda zoonosis de origen bacteriano más importante después de la brucelosis(60). El control depende de la aplicación de la Norma Oficial Mexicana NOM-031-ZOO-1995 de la Campaña Nacional Contra la Tuberculosis Bovina (Mycobacterium bovis)(61), cuya estrategia se basa en el diagnóstico y la eliminación de reactores. Para el diagnóstico se realiza la prueba de la tuberculina, utilizando como antígeno el derivado proteico purificado bovino (PPD) elaborado con M. bovis de la cepa AN5. El PPD bovino se aplica en el pliegue caudal o bien a la par con el PPD aviar elaborado con M. avium cepa D4, en una prueba cervical comparativa(62). Los animales positivos a esta prueba son enviados al rastro, el diagnóstico se confirma por análisis bacteriológico específico y por histopatología de lesiones granulomatosas, lo que está establecido en la NOM-031-ZOO-1995(61). En nuestro país la prevalencia usualmente superior al 2.5 % en las unidades de producción de leche, en ganado productor de carne es inferior, pero en ambos sistemas afecta la comercialización del ganado. En humanos cada año se reportan más de 15,000 casos nuevos de tuberculosis (Secretaria de Salud, CENAPRECE 2017). Aportes del INIFAP El INIFAP a través de sus investigadores ha contribuido en el desarrollo y aplicación de las diferentes técnicas de diagnóstico que se aplican en la campaña, las cuales son avaladas por la Norma Oficial Mexicana. Destaca el estudio que demostró que animales en las fases terminales de la tuberculosis no se pueden identificar con la prueba de la tuberculina. Por lo que se instrumentaron pruebas complementarias como ELISA, Interferón-γ y spoligotyping con las que se mejoró la confiabilidad del diagnóstico y, se logró identificar a esos animales anérgicos(62). Para el aislamiento de micobacterias se estableció como rutina el uso del tetraborato de sodio para la conservación óptima de muestras hasta por 90 días, esa también es una contribución de investigadores del INIFAP. Otro aporte fue el uso de la PCR y del análisis histopatológico con tinción de Ziehl-Neelsen, con lo que se mejoró la sensibilidad y especificidad sobre el cultivo bacteriológico(63). Un logro a destacar fue el desarrollo de la 119

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PCR de punto final y de la PCR-multiplex, pruebas con las que es posible diferenciar entre animales vacunados con BCG e infectados con cepas de campo(64,65). En México no existe ninguna vacuna autorizada para prevenir la tuberculosis en animales; no obstante, en el INIFAP se han realizado estudios de la vacuna BCG utilizada en humanos, para evaluar su capacidad protectora en animales. Se han utilizado animales de laboratorio como modelo y se han realizado ensayos preliminares en bovinos. En un estudio con becerras vacunadas con BCG y desafiadas con una cepa patógena de M. bovis, se demostró una marcada reducción de lesiones granulomatosas. Por lo que se ha sugerido su uso para el control de la tuberculosis en zonas de alta prevalencia(66). Perspectivas. La información científica que se ha generado, asociado a la existencia de una campaña para el control de la tuberculosis con una Norma Oficial presume la factibilidad de un control eficiente de la tuberculosis bovina. Sin embargo, se debe demostrar sólidamente la conveniencia del uso de la vacuna BCG, que es actualmente la única posible vacuna para prevenir la tuberculosis en el ganado bovino. Al mismo tiempo, se debe establecer una línea de investigación alterna para otra vacuna que no interfiera con la discriminación entre animales vacunados e infectados. Lo que implicaría una reducción de la prevalencia y un control eficiente de la tuberculosis bovina.

Paratuberculosis La paratuberculosis es una enfermedad infectocontagiosa crónica que afecta al ganado bovino, ovino y caprino. Es causada por Mycobacterium avium subespecie paratuberculosis (Map); se caracteriza por producir lesiones de tipo granulomatoso en intestino delgado. Ocasiona el síndrome de mala absorción de los nutrientes, los animales infectados pierden su condición corporal y disminuye la capacidad productiva. El agente etiológico es eliminado en las heces, por lo que los animales se infectan al ingerir calostro, leche, alimento o agua contaminados. La propagación lenta de la enfermedad y su curso crónico ocasionan pérdidas económicas periódicas(67). Aportes del INIFAP Investigadores del entonces CENID-Microbiología obtuvieron un antígeno protoplásmico de una cepa denominada Map 3065 derivada de un caso clínico de un ovino. Ese antígeno se usó para estandarizar las técnicas de inmunodifusión en agar (IDGA) y el ensayo inmuno-enzimático (ELISA)(68). En México se han determinado indicadores epidemiológicos en unidades de producción (UP) de los estados de Chihuahua, Coahuila, Sinaloa, Durango, San Luis Potosí, Jalisco, 120

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Aguascalientes, Guanajuato, Querétaro, Hidalgo, Puebla, Chiapas y Veracruz. Las prevalencias variaron de 1.0 a 32.37 % en los diferentes estados; al considerar a cada UP las prevalencias variaron de 1.0 a 88.87 %. En otro estudio epidemiológico la presencia de la paratuberculosis se asoció a las condiciones sanitarias de cada UP, lo cual, permitió emitir recomendaciones del manejo sanitario del para el control de la enfermedad(67,69,70,71). Otra técnica que se instrumentó fue la fluorescencia polarizada (FPA), con la que se mejoraron las tasas de sensibilidad y especificidad epidemiológicas(72). También se implementó una PCR, en la que la extracción del ADN se hace a partir de las heces, leche, quesos, o tejidos con lesiones. Usando esa técnica se confirman casos de animales negativos en serología; los cuales en caso de permanecer en el hato serían la principal fuente de infección. Así es que la PCR resulta útil como prueba confirmatoria de la enfermedad. Adicionalmente se ha estandarizado una PCR en formato anidado (PCRa), para la que se diseñaron iniciadores que amplifican una región del gen de la secuencia de inserción 900 específica de Map. Con la PCRa los resultados se consiguen en un tiempo más corto y se obtiene alta sensibilidad y especificidad. Se debe contrastar que con el aislamiento bacteriológico regularmente se requieren 16 semanas(73). Perspectivas. Para entender los procesos de la inmunidad humoral y celular del bovino hacia M. avium subespecie paratuberculosis, se requiere generar una línea de investigación, y el reto será desarrollar un inmunógeno efectivo para la prevención de la enfermedad.

Enfermedad respiratoria de los bovinos Es una enfermedad multifactorial que involucra la exposición a agentes virales, bacterianos, factores del ambiente y fisiológicos que estresen a los bovinos. Se ha descrito que es la enfermedad más común y costosa que afecta al ganado bovino en el mundo. Clínicamente se manifiesta fiebre (>40 °C), secreción nasal y ocular, disnea, inapetencia, depresión, postración y muerte. El impacto económico es cuantioso debido a la morbilidad, mortalidad, costos de los tratamientos y baja en la producción. En la enfermedad respiratoria de los bovinos (ERB) participan los virus de la rinotraqueitis infecciosa bovina (IBR), el respiratorio sincitial bovino (VRSB), el de diarrea viral bovina (DVB), el de parainfluenza-3(PI3) y el herpes virus bovino tipo 1. Los virus crean las condiciones propicias para la colonización y replicación de las bacterias, facilitando su adhesión en las células infectadas. De esta manera en bovinos con infecciones virales y sometidos a condiciones de estrés, se presentan infecciones respiratorias severas asociadas a bacterias. Las más frecuentes son Mannheimia haemolytica, Pasteurella multocida e Histophilus somni, estas normalmente son parte de la microbiota del tracto respiratorio alto. 121

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Poseen diversos factores de virulencia, M. haemolytica produce una leucotoxina que afecta a leucocitos de rumiantes; P. multocida tiene una cápsula antifagocítica y lipopolisacáridos; H. somni puede sobrevivir intracelularmente y es capaz de producir biopelícula(74). El complejo es capaz de alterar las funciones de los macrófagos alveolares, se suprime la proliferación de los linfocitos, se induce apoptosis, se modifican la expresión de citocinas y se provoca un proceso inflamatorio(75). Aportes del INIFAP Se desarrolló un proyecto colaborativo entre el entonces CENID-Microbiología del INIFAP y la UNAM denominado "Complejo Neumónico en Rumiantes", cuyo objetivo fue determinar los géneros bacterianos participantes en la ERB, sus serotipos y resistencia a los quimioterapéuticos. Así se logró el aislamiento de H. somnus (H. somni)(76), P. haemolytica (M. haemolytica) y P. multocida. También se hizo la serotipificación y la caracterizaron de su resistencia a productos quimioterapéuticos. Asimismo, se encontró que la mayoría de los serotipos de M. haemolytica pertenecían al tipo A1 y los de P. multocida al tipo A(77,78,79); concretamente se detectó resistencia a la penicilina, ampicilina y estreptomicina(80,81). Posteriormente, se evidenciaron factores de virulencia como la leucotoxina en M. haemolytica(82) y la formación de biopelícula en P. multocida, M. haemolytica y H. somni(83). Además se observó que P. multocida produce vesículas en la membrana externa(84). De los aislados se generaron cepas con las que se logró formular una bacterina-toxoide para la prevención de la ERB, el cual fue evaluado en ovinos como modelo(85,86,87). El biológico generado es actualmente producido en el INIFAP y se usa en algunos programas sanitarios de ovinos. Perspectivas. La prioridad será desarrollar biológicos con cepas nacionales de virus IBR, VRSB y PI3, y combinarlas con cepas vivas atenuadas o subunidades de M. haemolytica, P. multocida y H. somni para conferir protección efectiva contra la ERB. Para mejorar el diagnóstico será necesario iniciar estudios de metabolómica, así se podrá monitorear los metabolitos durante el curso de la enfermedad. También sería deseable crear una línea de investigación sobre la resistencia genética de los bovinos a la ERB. Colateralmente, la transcritómica sería una herramienta muy útil para tratar de hacer una selección genética y conformar hatos resistentes a la ERB.

Leptospirosis La leptospirosis es una zoonosis de distribución mundial, es causada por bacterias del género Leptospira. Con base en el análisis de ADN éste género incluye a 22 especies 10 122

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patógenas, 5 intermedias y 7 saprófitas(88). Por serología se reconocen más de 300 serovariedades(89). A nivel mundial hardjo es la serovariedad más comúnmente detectada en bovinos(90). Los pequeños mamíferos son los reservorios más importantes de la bacteria, los grandes herbívoros son fuente de infección, el humano puede ser hospedador accidental(91). Los bovinos son portadores renales de la Leptospira spp. por lo que eliminan a la bacteria por la orina y contaminan el medio ambiente(92). La leptospirosis ocasiona trastornos reproductivos tales como abortos, mortinatos, becerros prematuros débiles y una reducción de la producción láctea; lo que implica pérdidas económicas considerables(93). En México las primeras descripciones de leptospirosis se hicieron en 1928 y 1930 en humanos y en bovinos, respectivamente(94). Aportes del INIFAP En un trabajo colaborativo entre INIFAP, UAM y UAEM se reportó la situación de la leptospirosis bovina en México. Se determinaron tasas de prevalencia en diferentes zonas ecológicas del país; en la árida y semiárida la prevalencia fue 37.8 %; en el trópico seco 45.9 %; en trópico húmedo 63.8 % y en la zona templada 39.4 %. En todas las regiones se demostró la presencia de las serovariedades hardjo, wolffi y tarassovi. En la región templada se detectaron las serovariedades icterohaemorrhagiae, portland-Vere, bratislava, pyrogenes, canicola y pomona(95). Se aislaron las serovariedades grippotyphosa, mini y tarassovi, lo que no se había realizado en México(96,97). En otros estudios epidemiológicos fueron identificadas las mismas serovariedades, pero las prevalencias tuvieron una amplia variación de 31 a 91 %(98-103). Para el diagnóstico, en el INIFAP se instrumentó la técnica de la PCR que permitió la detección de bacterias en la orina recolectada de bovinos con antecedentes de problemas reproductivos(100). Para la prevención de la enfermedad se generaron bacterinas, una adicionada con adyuvante usando vitaminas liposolubles, con la que se obtuvieron resultados satisfactorios(104). Otra bacterina se elaboró con serovariedades aisladas en el estado de Chiapas, las cuales no estaban contenidas en las bacterinas comerciales; con ese biológico homólogo se observó excelente nivel de protección en bovinos susceptibles. Actualmente en el INIFAP se dispone de una bacterina que ha sido validada en hatos de animales de lechería familiar(105). Perspectivas. Es evidente la endemicidad y alta prevalencia de la leptospirosis en México, por lo que es un verdadero reto masificar el uso de la microaglutinación que es la prueba de referencia. Para determinar las serovariedades de Leptospira presentes en las diferentes regiones, y entonces elaborar bacterinas homólogas que prevengan efectivamente la 123

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leptospirosis. Se debe generar una línea de investigación sobre el desarrollo de vacunas de tipo molecular que se puedan usar en cualquier región ecológica. También, sería recomendable instrumentar alguna metodología precisa con alta sensibilidad y especificidad, rápida en su ejecución y de bajo costo. Lo cual puede redundar en un mejor diagnostico que incrementará parámetros reproductivos y productivos del ganado bovino.

Garrapatas Las garrapatas son ectoparásitos hematófagos capaces inyectar toxinas y de transmitir diferentes patógenos como A. marginale y Babesia spp. con altas tasas de morbilidad y mortalidad en el ganado. De la diversidad de garrapatas identificadas en México la más importante es Rhipicephalus microplus. Actualmente son un problema global por su gran adaptabilidad a diferentes nichos ecológicos, se considera que el 65 % del territorio nacional está infestado con esa garrapata. Aportes del INIFAP Epidemiología. En un estudio epidemiológico que comprendió diferentes estados del país, se corroboró que la distribución de R. microplus se asoció esencialmente a la temperatura ambiental, lluvia y vapor de agua(106). En otra investigación se observó mayor eficiencia y aptitud reproductiva de garrapatas de una cepa nativa recolectada en campo en Sinaloa, comparada con una cepa de referencia del CENID-SAI(107). Control biológico. Para el control de garrapatas esta estrategia ha sido bien documentada en estudios realizados en el INIFAP. De la evaluación de técnicas para la recolección de larvas de garrapatas R. microplus, la de bandera con doble recorrido fue seleccionada para diferentes estudios. Se evaluó el efecto de la recuperación de larvas R. microplus usando leguminosas tropicales en el estado de Morelos(108). En otro estudio se evaluó el efecto antilarvas usando los pastos Stylosanthes humilis, S. hamata, Cenchurus ciliaris y Andropogon gayanus en parcelas infestadas artificialmente. Del cual se observó efecto favorable en las parcelas de S. humilis en las que se recuperó solo 3 % de larvas vivas(109). En otra investigación usando plantas maduras de S. humilis y S. hamata no hubo ningún efecto anti-garrapata(110). Por otra parte, al evaluar a las leguminosas Leucaena leucocephala, Macroptilium artropurpureum, S. humilis y S. hamata se notó importante reducción de larvas de R. microplus(111). Con base en estos hallazgos, se identificaron algunos compuestos químicos en S. humilis y S. hamata como posibles causantes del efecto repelente(112). Asimismo, en otro estudio usando el pasto gordura M. minutiflora también se observó reducción en la recuperación de larvas(113).

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Otras estrategias han involucrado el uso de hongos o bacterias para el control de las garrapatas; así al utilizar al hongo entomopatógeno Metarhizium anisopliae se demostró su capacidad para infectar a las garrapatas y de inducir hasta 100 % de mortalidad, lo que permitió inferir que puede ser un acaricida potencial para el control biológico de R. microplus(114). Por otra parte, en garrapatas adultas ingurgitadas que se infectaron experimentalmente con la bacteria Staphylococcus saprophyticus, se logró inducir mortalidad de las garrapatas(115). Se reportó por primera vez que el hongo Aspergillus flavus es capaz de infectar al 80 % de garrapatas adultas ingurgitadas, a las masas ovígeras y a las larvas que emergen después de la incubación, en condiciones controladas(116). Resistencia. Este es uno de los tópicos más estudiados en el INIFAP; en uno de los primeros estudios se demostró que en poblaciones de garrapatas R. microplus resistentes a organofosforados, hay una elevada expresión de enzimas carboxilesterasas(117). Posteriormente, se caracterizaron algunos genes que codifican para esterasas, cuya utilidad era disponer de marcadores moleculares para discriminar cepas de garrapatas susceptibles y resistentes a ixodicidas(118). Se analizaron genes que codifican para carboxilesterasas B mediante ensayos de la PCR en larvas individuales de R. microplus, con lo que se detectaron polimorfismos al hacer la traducción a proteína(119,120), además se identificó una esterasa en la cepa “Coatzacoalcos” (Cz EST9)(121). En otra investigación se trató de identificar la asociación de mutaciones de genes con resistencia a los piretroides. Notándose que la presencia de la mutación no se asocia con la resistencia en la forma dosis-respuesta(122). En estudios referentes a la resistencia a piretroides, trataron de correlacionar diferentes pruebas diagnósticas, y se concluyó que la resistencia está mediada por una mutación en el gen blanco kdr(123). Adicionalmente se ha estudiado sobre la participación del citocromo P450, y se ha observado que se expresa en altos niveles en cepas resistentes a piretroides(124). Pero se ha evidenciado un proceso multifactorial en la resistencia de R. microplus a los organofosforados y a los piretroides(125). Se reportó el primer caso de resistencia al amitraz(126) y se describió que la presión de selección con amitraz incrementaba el nivel de resistencia en poblaciones de campo(127). Adicionalmente se instrumentó la metodología de la RT-PCR para medir la expresión de colinesterasa y carboxilesterasa en garrapatas resistentes a acaricidas(128). Control inmunológico. Para el control de garrapatas, se han identificado proteínas inmunogénicas derivadas de extractos de los ovarios de R. microplus obtenidas de bovinos después de su inmunización(129). En otros estudios se ha caracterizado y evaluado la homología de las proteínas vitelogenina(130) y ATAQ, ambos como posibles candidatos vacunales contra R. microplus(131,132). Algunos experimentos de inmunización contra garrapatas R. microplus y R. annulatus han mostrado resultados no concluyentes. No 125

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obstante, se han continuado estudios similares; tales como el uso de la proteína subolesina, que se describió como un blanco potencial para desarrollar una vacuna contra las garrapatas(133,134). Perspectivas. Es innegable la necesidad de hacer mayor énfasis en la investigación de la epidemiología de las garrapatas; especialmente el cambio climático es un factor que está favoreciendo su mayor distribución espacial y, por ende la infestación de ganado no previamente expuesto. También es imperativo desarrollar técnicas moleculares para el diagnóstico rápido de resistencia a los diferentes principios químicos de los ixodicidas. Colateralmente se debe mantener una línea de investigación del control biológico que involucre la identificación y caracterización de plantas. Debe ser prioritaria una línea de investigación sobre el desarrollo de inmunógenos a partir de proteínas conservadas, asociadas a funciones vitales de las garrapatas. El reto mayor será instrumentar un programa de control integrado para el control de R. microplus.

Babesiosis La babesiosis bovina o piroplasmosis es una enfermedad parasitaria causada por protozoarios del genero Babesia que invaden a los eritrocitos del hospedador bovino. En México las especies reconocidas son Babesia bovis y B. bigemina, ambas son transmitidas por garrapatas R. microplus y R. annulatus(135). Del inventario ganadero de país que es de 35’224,960 cabezas(136), aproximadamente el 70 % se mantiene con exposición permanente a la infestación por garrapatas. Por lo que la prevalencia de Babesia spp. varía entre 50 y 96 %, lo que a su vez explica el alto riesgo de la ocurrencia de brotes(137). Se ha señalado que la babesiosis es la enfermedad más importante transmitida por artrópodos al ganado bovino(138). En nuestro país se estiman pérdidas por 573.61 millones de dólares anuales por las garrapatas y enfermedades que transmiten(139). No obstante, no existe ninguna vacuna comercial, ni la producción de reactivos diagnósticos nacionales. Aunado a lo antes citado, la amplia distribución de resistencia a los ixodicidas y el cambio climático, son factores preponderantes que contribuyen a la abundancia de vectores y a la facilitación en la transmisión de patógenos(140). Aportes del INIFAP Diagnóstico y epidemiología. En el INIFAP se han instrumentado métodos directos para el diagnóstico confirmatorio de babesiosis. Están disponibles rutinariamente técnicas para la identificación de los estadios intraeritrocíticos. El más común es el frotis de sangre periférica con el que se hace la identificación de B. bovis y B. bigemina mediante la observación microscópica; igualmente se elaboran improntas de tejido cerebral 126

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particularmente para la detección de B. bovis(141,142). También se puede hacer el análisis histopatológico de tejidos recolectados a la necropsia(143,144,145). Se han desarrollado métodos indirectos cuyo fundamento es inmunológico, con los que se detectan anticuerpos circulantes anti-B. bovis o anti-B. bigemina(143,146,147). Para estos procedimientos se han obtenido antígenos parasitarios que han sido definidos y caracterizados(148,149). Se han observado ventajas al compararlos con antígenos crudos con los que regularmente se obtiene una baja especificidad en las pruebas diagnósticas, esto ocurre por la similitud de epitopos presentes entre diferentes especies de Babesia(146,150,151); además de que puede generar reacciones cruzadas con otras especies(148,151,152). En nuestro grupo de investigación también se ha mejorado la especificidad de las pruebas serológicas. Para lo cual se han clonado genes que codifican por péptidos inmunodominantes y específicos de especie; además se han usado anticuerpos monoclonales(148,149,153). En otros estudios se han identificado los antígenos más conservados para B. bovis(154-158), los cuales se utilizaron para desarrollar pruebas de ELISA indirecta para ambas especies(159,160), que a su vez fueron herramientas para el seguimiento serológico de animales experimentalmente inmunizados(161,162,163). Esas pruebas también se incorporaron en estudios seroepidemiológicos de hatos de bovinos localizados en diferentes zonas ganaderas del país(160,164). Por otra parte, hubo un notorio avance en el diagnóstico directo; se reportaron procedimientos moleculares que detectan material genético de los parásitos. Estos han incluido el uso de sondas de ácidos nucleicos o técnicas de amplificación del ácido nucleíco(165,166), las cuales se han usado en estudios epidemiológicos en diferentes regiones ganaderas del país(167). Usando el ADN genómico de B. bigemina se desarrolló una PCR con alta sensibilidad analítica, para lo cual se hacía la hibridación del producto amplificado con una sonda de ADN no radiactiva(168,169). También se instrumentó un formato múltiple para la detección simultánea de B. bovis y B. bigemina; a lo que se agregó el diagnóstico de A. marginale(166,170,171). Las sondas de ADN fueron utilizadas en estudios epidemiológicos en Yucatán, Tabasco y Campeche(172,173). De igual forma se usaron para el monitoreo de bovinos inoculados con cepas vacunales de B. bovis y B. bigemina(149,174); así como en el monitoreo de animales susceptibles introducidos a zonas endémicas(175,176). Esta misma metodología demostró su utilidad para la detección del ADN de patógeno en las garrapatas(177); así como para la identificación específica de B. bovis y B. bigemina en la garrapata R. microplus(178,179). Prevención. Hasta ahora la mejor estrategia de prevención de babesiosis en regiones endémicas es la inmunización con vacunas vivas atenuadas, las cuales pueden ser derivadas de subinoculación en becerros esplenectomizados, o del cultivo in vitro de B. bovis y B. 127

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bigemina(180). Con la aplicación de vacunas atenuadas en bovinos susceptibles, se ha demostrado la inducción de una respuesta inmune sólida ante confrontaciones con parásitos de alta virulencia(181,182). Investigadores del INIFAP han participado en el desarrollo y adaptación del cultivo in vitro y actualmente se dispone de cepas atenuadas de B. bovis y B. bigemina en México(183,184). El desarrollo en México de la vacuna atenuada a partir del cultivo in vitro se puede reseñar mediante diferentes estudios. Entre los que se incluye la demostración de la baja virulencia de las clonas de parásitos cultivados in vitro que fueron inoculados en bovinos susceptibles(185). Al usar el material como inmunógeno fresco, se determinó que la dosis adecuada son 1 x 107 eritrocitos infectados para B. bovis o B. bigemina(186,187). En otro estudio se evidenció la necesidad de incluir ambas especies de Babesia para inducir protección exitosa contra la enfermedad(188). Resultados similares se obtuvieron con la vacunación de bovinos ante un desafío natural en el trópico(189). Posteriormente, se determinó que el material derivado del cultivo in vitro que se retiraba de la criopreservación en nitrógeno liquido (-196 °C), requería incrementar la dosis a 1 x 108 eritrocitos infectados de cada especie, para así proteger a bovinos ante el desafío con parásitos virulentos (190). También se evaluó el uso de la vacuna en ganado nativo mantenido en explotaciones de alta endemicidad e inestabilidad enzoótica, en donde también se demostró un excelente nivel de protección contra la babesiosis(191). En otro estudio, la vacuna fue adicionada con Lactobacillus casei y fue evaluada ante un desafío natural; se observaron mayores niveles de IgG1 específicos contra B. bovis y B. bigemina; sin embargo, el nivel de protección fue análogo al de la vacuna sin la bacteria(192). El cultivo in vitro de B. bovis y B. bigemina es aparentemente una metodología sencilla; sin embargo, pocos los laboratorios en el mundo lo hacen exitosamente. Después de más de 30 años de haberse establecido en México, existía una baja eficiencia en la producción de biomasa. En los últimos años, el INIFAP se ha posicionado como institución líder a nivel internacional por innovaciones que se han integrado al cultivo in vitro de B. bovis y B. bigemina. Se ha logrado eliminar el suero de bovino del medio de cultivo, que se sustituyó por componentes vitales como la insulina, transferrina, selenito y putrescina. Por primera vez, se logró transferir el proceso a un biorreactor de perfusión, de esa manera se incrementó 300 % el número de eritrocitos infectados. Lo cual, implicó la obtención de un elevado número de dosis vacunales comparado con el procedimiento tradicional(193,194,195). El material derivado del biorreactor al ser evaluado como inmunógeno confirió en bovinos un nivel de protección superior al 80 % en un desafío de campo(196). Ese inmunógeno sin la presencia de proteínas del suero, se ha propuesto que puede inducir una respuesta con mayor especificidad inmunológica(197). Al mismo tiempo, la incorporación del biorreactor ha generado una línea de investigación sobre el uso de antígenos solubles derivados del sobrenadante del cultivo. Recientemente, el laboratorio del INIFAP se ha logrado por primera vez la proliferación de B. bigemina en medio de cultivo libre de componentes de 128

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origen animal, y también se transfirió exitosamente al biorreactor. Esto último representa un escalamiento del proceso para la producción de vacuna(198). Esos cambios facilitarán la continuidad al desarrollo de vacunas subunitarias(199). Las innovaciones antes descritas por su grado de invención han generado dos patentes otorgadas a favor del INIFAP y una más en trámite. Una denominada "Composición del cultivo in vitro libre de suero para la obtención de eritrocitos parasitados con Babesia spp." (Patente 347729). La otra denominada "Proceso para la elaboración de reactivo vacunal de eritrocitos parasitados con Babesia bovis o Babesia bigemina" (Patente 337161). Perspectivas. Se requiere generar pruebas diagnósticas altamente sensibles con capacidad para identificar cepas de Babesia resistentes o susceptibles a los compuestos antibabesiales. También sería relevante instrumentar un procedimiento para discriminar cepas atenuadas (vacunales, convencionales, genéticamente modificadas) o virulentas de campo. Es indispensable un mapeo dinámico de la distribución y frecuencia para hacer la aplicación oportuna de procedimientos de prevención o control de la babesiosis. Las vacunas vivas ahora son la única forma de prevenir a la enfermedad, pero es imprescindible mantener a las ciencias ómicas para generar mayor conocimiento de las interacciones entre los parásitos y los bovinos. Ese conocimiento facilitará la conducción de vacunas subunitarias que pueden resultar más seguras y más fácilmente escalables.

Conclusiones En el INIFAP se han desarrollado y adaptado herramientas diagnósticas de tipo serológico y molecular, que han contribuido en programas de prevención y control de las enfermedades del ganado bovino. También se han instrumentado técnicas para la detección de resistencia a los ixodicidas. Se ha determinado la distribución y frecuencia de algunas de las enfermedades más importantes que afectan la ganadería bovina en México. Los biológicos desarrollados comprenden vacunas contra la rabia, anaplasmosis y babesiosis; también una bacterina contra leptospirosis y una bacterina-toxoide contra neumonías. Además, ha se estudiado una vacuna con BCG contra tuberculosis y una vacuna de nueva generación contra la brucelosis. La perspectiva de la salud animal en enfermedades zoonóticas como la tuberculosis y la brucelosis sugieren dirigir esfuerzos científicos y técnicos a su eliminación. Se deberán desarrollar investigaciones sobre el efecto del cambio climático especialmente en enfermedades transmitidas por vectores. En futuros estudios de los investigadores del INIFAP sobre las enfermedades de los bovinos se deberán inevitablemente abarcar estudios moleculares. A través de protocolos y métodos de las ciencias ómicas, como la genómica, epigenómica, transcriptómica, proteómica, metabolómica y otras ómicas derivadas. Actualmente es la forma más apropiada para comprender los mecanismos de enfermedad, de esa manera se logrará generar vacunas más efectivas y se podrán diseñar herramientas diagnósticas más precisas; mismas que serán 129

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fundamentales en programas de control integral. Probablemente el reto mayor será que la investigación en salud animal que se realice en el INIFAP, se incorpore al concepto de "Una Salud". La que se ha definido como un proceso colaborativo multisectorial y transdiciplinario a nivel local, regional, nacional y global, basado en la vinculación entre humanos, animales, plantas y medio ambiente(200). Literatura citada: 1. INEGI. Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática. Encuesta Nacional Agropecuaria. 2019. 2.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5879 Revisión

Salud porcina: historia, retos y perspectivas

José Francisco Rivera-Benítez a* Jazmín De la Luz-Armendáriz b Luis Gómez-Núñez a Fernando Diosdado Vargas a Guadalupe Socci Escatell a Elizabeth Ramírez-Medina c,d Lauro Velázquez-Salinas c,e Humberto Ramírez-Mendoza b Maria Antonia Coba Ayala f Catalina Tufiño-Loza a,b Marta Macías García g Víctor Carrera-Aguirre h Rebeca Martínez-Bautista i María José Martínez-Mercado i Gerardo Santos-López j Irma Herrera-Camacho j Ignacio Siañez-Estrada k Manuel Zapata Moreno b

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad, Km 15. 5 Carretera MéxicoToluca, Palo Alto, Cuajimalpa, CP. 05110, Ciudad de México, México.

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Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Ciudad de México, México. c

USDA/ARS Plum Island Animal Disease Center. Foreign Animal Disease Research Unit, Greenport NY, USA. d

University of Connecticut. Department of Pathobiology and Veterinary Science, Storrs, CT, USA. e

Kansas State University. College of Veterinary Medicine, Manhattan, KS, USA.

Práctica privada.

LAPISA Salud Animal. La Piedad, Michoacán, México.

SANFER Salud Animal. Ciudad de México, México.

Zoetis Swine, Ciudad de México, México.

Instituto Mexicano del Seguro Social. Centro de Investigación Biomédica de Oriente, Atlixco, Puebla, México. k

Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Centro de Química, Instituto de Ciencias, Puebla, México.

* Autor de correspondencia: rivera.francisco@inifap.gob.mx

Resumen: En los sistemas de producción porcina, uno de los puntos críticos que deben ser atendidos con estricto rigor, es la salud de los cerdos. La salud, es un componente estructural del bienestar animal y refleja un estado óptimo de los animales, lo que repercute directamente en un mayor desempeño productivo y mejores condiciones de desarrollo. Uno de los eslabones más frágiles de la salud de los cerdos, es la presencia de enfermedades infecciosas más importantes, las cuales pueden representar pérdidas hasta del 100 % de la producción, por lo cual, debe ser un tema de atención constante, y continuamente vigilado por el Médico Veterinario Zootecnista y los productores, en perfecta coordinación con las autoridades sanitarias oficiales. En la actualidad, la implementación de mejores prácticas en la cadena productiva es de interés para productores y consumidores. El control de las enfermedades infecciosas debe ser un tema de colaboración entre los diferentes actores del entorno y ser considerado un bien público, ya que las repercusiones negativas, pueden ser desde el nivel local hasta mundial. En la presente revisión, se abordará la temática relacionada con las 150

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principales enfermedades infecciosas que ponen en riesgo la salud porcina, el impacto, las principales aportaciones realizadas por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) en sus 35 años de vida, específicamente en el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad (CENID-SAI), anteriormente conocido como el emblemático CENID-Microbiología o Palo Alto. Palabras clave: Porcicultura, Enfermedades infecciosas, Tecnología, Innovación.

Recibido: 24/11/2020 Aceptado: 11/03/2021

Introducción La porcicultura en México y su contexto mundial En el mundo se estima que hay cerca de 100 millones de cabezas de cerdo, siendo China, Estados Unidos y Brasil los países con mayor inventario. En 2018, la FAO estimó que el consumo per capita de carne de cerdo a nivel mundial fue de 12.3 kg al año, por lo que se considera la segunda carne en ser consumida(1). En México, los Estados de Jalisco, Sonora y Puebla son los mayores productores. En 2020, el Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP), reportó un estimado de producción de 134,953 t y la FAO registró un consumo per capita de 12.8 kg en México (2018), por lo cual, la carne de cerdo es considerada como el tercer bien pecuario con mayor participación económica en nuestro país(2). Las unidades de producción porcina en México han sido clasificadas por su nivel de tecnificación y por su objetivo de producción; con respecto al nivel de tecnificación se encuentran las unidades de producción tecnificada, semi-tecnificada y de baja escala, comúnmente conocidas como traspatio(3). Las unidades de producción tecnificadas abarcan del 40 al 50 % del inventario nacional y aporta el 75 % de la producción nacional de carne de cerdo(4). Las unidades de producción semi-tecnificadas tienen un 20 % de participación nacional y son sistemas de producción que van en decremento. Por último, se encuentran las unidades de producción de baja escala o de traspatio, este tipo de producción tiene un 30 % de distribución a nivel nacional(3,4). En estos tres tipos de producción porcina, es importante destacar que, para que la especie pueda ser producida eficientemente, es necesario cumplir con el bienestar animal durante su producción, los parámetros de calidad durante su transporte y sobre todo controlar los principales puntos críticos durante su matanza, con la finalidad de obtener la mejor calidad de carne que será ofrecida al consumidor final.

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La porcicultura mundial se ha visto desafiada constantemente por diversos factores directos o indirectos. En la actualidad, el caso de la pandemia mundial COVID-19, generada por el virus SARS-CoV-2, el cual es responsable de más de 45 millones de casos confirmados, incluyendo más de un millón de fallecimientos, hasta octubre de 2020(5). Se ha confirmado que los cerdos no son susceptibles a la infección con SARS-CoV-2, sin embargo, la industria porcina ha sido afectada, ya que se ha restringido la exportación e importación de cerdos, y es común el contagio entre los trabajadores de granjas y en plantas procesadoras, disminuyendo la capacidad de producción de carne de cerdo(6). Se ha registrado un bajo consumo de productos cárnicos durante este periodo; por tal motivo, existieron granjas que debieron eliminar el inventario que estaba destinado a mercado, debido a la falta de ventas. Además, el precio del cerdo en pie fue afectado, en México alcanzando precios sumamente bajos (15 a 16 pesos por kilo), ocasionando que los productores prescindieran de algunos programas de salud empleados en las granjas. La pandemia mundial Covid-19 ha alterado el comportamiento del consumidor, la distribución, la producción y los precios del mercado. Los retrocesos en la producción fueron uno de los mayores desafíos que enfrentó la industria cárnica, pero la capacidad de este sector ha vuelto a la normalidad en gran medida, durante estos últimos meses. Otro de los factores que afecta la porcicultura son los agentes infecciosos que causan altas tasas de morbilidad y mortalidad. Un ejemplo reciente es, la peste porcina africana (PPA), la cual es una enfermedad viral que causa altas tasas de mortalidad en cerdos domésticos. En el año 2018, se reportaron brotes de esta enfermedad en diferentes provincias de China y actualmente causa brotes en Europa y Asia; la implementación de estrictas medidas de bioseguridad son la herramienta para evitar el ingreso de este agente viral y la despoblación es el protocolo de control, hasta que se logre el desarrollo de un biológico eficaz(7,8). Afortunadamente, el continente americano aún se mantiene libre de este agente infeccioso y esto lo convierte en uno de los potenciales exportadores de carne de cerdo a China. En este contexto, las exportaciones mexicanas de carne de cerdo a China, reportaron un crecimiento del 929 % durante enero del 2020, al sumar 4,076 t de carne, contra las 396 t reportadas en enero del 2019. Al cierre del 2019, México exportó 30,072 t de cerdo a China, lo que colocó al país asiático como el segundo comprador de este tipo de carne mexicana(9).

La salud porcina, los agentes infecciosos y sus repercusiones En la actualidad, la estabilidad de la sociedad humana alrededor del mundo ha sido afectada por varios aspectos, como el crecimiento demográfico, la seguridad alimentaria, la necesidad de métodos de producción más eficaces y sostenibles, y el cambio climático. Se prevé que debido al crecimiento de la población se requerirá un 70 % más de la producción actual de alimentos para el año 2050(10). Esto exige sistemas de producción más intensivos, con poblaciones animales más numerosas, lo que propicia el surgimiento de enfermedades

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emergentes y re-emergentes, las cuales son un reto continuo en salud animal. A continuación, se describen las principales enfermedades que deben ser atendidas, algunas son exóticas y otras endémicas; no obstante, todas causan un impacto negativo, en términos económicos y productivos en la porcicultura.

Agentes bacterianos Enfermedades respiratorias Desde 1960, las enfermedades respiratorias en cerdos(11) han sido descritas y a partir de entonces, diversas investigaciones se han realizado con el objetivo de identificar a los agentes etiológicos involucrados en ellas. En diferentes estudios realizados en cerdos se ha demostrado que las co-infecciones entre bacterias y virus conducen a una exacerbación en las lesiones pulmonares, esto debido a una mayor reacción inmunológica caracterizada por un aumento en la producción de citocinas proinflamatorias(12). Los agentes relacionados con el complejo respiratorio porcino (CRP) se pueden dividir en patógenos primarios y secundarios o también llamados oportunistas(13). Dentro de los agentes primarios, se encuentran algunas bacterias con algunos serotipos de alta virulencia de Actinobacillus pleuropneumoniae (App), Mycoplasma hyopneumoniae y Bordetella bronchiseptica. En las bacterias incluidas como patógenos secundarios u oportunistas se han reportado a las cepas de baja virulencia de App, Glaesserella parasuis (antes Haemophilus parasuis), Pasteurella multocida y Streptococcus suis(13). Actinobacillus pleuropneumoniae (App), bacteria Gram-negativa que ocasiona una pleuritis fibrinosa, bronconeumonía hemorrágica y necrótica, que puede provocar un aumento en la mortalidad(14). Las cepas más virulentas de App tienen tropismo por el tracto respiratorio bajo (bronquiolos y neumocitos), su principal daño es por las exotoxinas (Apx I, II, III y IV) que ocasionan lisis celular, provocando las lesiones características(14). Mycoplasma hyopneumoniae, es causante de la neumonía enzoótica(15). Los mecanismos derivados por M. hyopneumoniae y su participación en el CRP, se pueden clasificar en dos: i) alteración en las células del epitelio ciliado, con pérdida de los cilios y por lo tanto, permisividad a la invasión de patógenos secundarios y ii) alteración de la respuesta inmunológica(15). La infección con M. hyopneumoniae inhibe la actividad fagocítica de algunas células de la respuesta inmune innata, como los macrófagos, favoreciendo las infecciones de otros patógenos(15,16). Una infección por M. hyopneumoniae establecida, contribuye a potencializar infecciones virales(12,17). En los últimos años se han llevado a cabo diferentes esfuerzos por eliminar M. hyopneumoniae, principalmente en las hembras reproductoras(18). La probabilidad de que la piara se mantenga negativa al menos por un año, después de la eliminación, es del 83 %(19).

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Bordetella bronchiseptica, bacteria Gram-negativa, que puede considerarse como patógeno primario o secundario, dependiendo del momento de infección. En lechones puede ocasionar una bronconeumonia necrótica y hemorrágica, como patógeno primario. Los signos clínicos pueden ir desde un catarro transitorio hasta la rinitis atrófica, cuando se asocia con otro patógeno como Pasteurella multocida. La mayoría de los estudios sobre las interacciones de los patógenos del CRP, se centran en la evaluación de los signos clínicos y el impacto de la enfermedad, sin embargo, los mecanismos involucrados a nivel molecular han sido poco estudiados(12), lo cual abre un campo de investigación en esta área. Glasserella parasuis, (antes Haemophilus parasuis) bacteria Gram-negativa causante de la enfermedad de Glässer, provoca una poliserositis fibrinosa y septicemia con localización en encéfalo, articulaciones y/o pulmones(13). La mortalidad puede ser elevada, principalmente en poblaciones sin exposición previa(18). Streptococcus suis, es un coco Gram-positivo encapsulado(20) que afecta principalmente a cerdos de 5 a 10 semanas de edad. Provoca muerte aguda por septicemia, causa meningitis, poliartritis, poliserositis, endocarditis valvular, además puede causar daño en tracto digestivo y genital, ocasionalmente, los cerdos, pueden presentar disnea y cianosis. En cerdos sanos se encuentra de manera habitual en tonsilas y tracto respiratorio superior. Es un microorganismo zoonótico que ha incrementado su importancia en los últimos 10 años, siendo el serotipo 2, el más importante en salud pública(21). S. suis se ha clasificado en 35 serotipos(22) y su distribución depende de la ubicación geográfica(23). En EEUU y Canadá, los serotipos 2 y 3 son los más abundantes, en el caso de México no se tienen datos, pero se puede sugerir que son similares. En el CENID-SAI se han realizado estudios para identificar la presencia de estos agentes infecciosos; en 1997 se realizó una encuesta serológica en la que se detectó una asociación significativa en la infección bacteriana con M. hyopneumoniae, App y la infección con el virus de la enfermedad Aujeszky (EA)(24). En 2008, se evaluó y estandarizó una prueba de PCR en punto final, con la que se identificaron diferentes cepas de App(25). En 2011, se identificó M. hyopneumoniae, por PCR en cerdos infectados de forma temprana, con o sin la presencia de signos clínicos(26).

Enfermedades digestivas En las granjas de producción intensiva, las enfermedades entéricas en los cerdos ocasionan pérdidas económicas debido a un incremento en los costos por medicación y al retraso en el crecimiento.

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Brachyspira hyodysenteriae, es considerada como una espiroqueta anaeróbica intestinal, la cual causa una colitis mucohemorrágica conocida como disentería porcina. La disentería porcina afecta a los cerdos en la etapa de crecimiento y finalización, los cuales manifiestan diarrea mucosa moderada sin afectar la condición corporal o, en algunos casos, diarrea hemorrágica con tasas de mortalidad del 50 al 90 %(27). En piaras afectadas, la disentería porcina causa pérdidas económicas debido a la mortalidad, índices de crecimiento disminuidas, una menor conversión alimenticia y a los costos del tratamiento(28). Lawsonia intracellularis, es una bacteria intracelular obligada, Gram-negativa, causante de la enteropatía proliferativa o ileitis. La enfermedad se caracteriza por un engrosamiento de la mucosa intestinal debido a una proliferación en el epitelio de las criptas intestinales, principalmente localizadas en íleon(29). La enfermedad se manifiesta en forma aguda y crónica. La presentación aguda origina la enteropatía proliferativa hemorrágica, con alta mortalidad y diarrea sanguinolenta, afectando a cerdos en etapa de finalización, y hembras de reemplazo. La adenomatosis intestinal es la manifestación crónica de la enfermedad, de manera subclínica y autolimitante en cerdos jóvenes, aunque es posible la complicación por bacterias oportunistas, resultando en una enteritis necrótica con presencia de exudado fibrinoso y necrosis(30). Tiene una amplia distribución en granjas porcícolas, su impacto económico se debe a que los casos clínicos provocan un menor peso en la finalización y poca conversión alimenticia(31). Salmonella spp., es una bacteria ubicua. Para el caso de cerdos, S. typhimurium, tiene una presentación entérica con diarrea, consecuencia de una enterocolitis, mientras que S. cholerasuis tiene un cuadro septicémico(32). Es más frecuente en animales durante la etapa de destete hasta cinco meses de edad. En la forma superaguda, la septicemia provoca muerte súbita, principalmente en cerdos de dos a tres meses de edad, con hemorragia difusa en diferentes órganos; la forma aguda presenta diarrea amarillenta, fiebre y emaciación, con úlceras, que puede derivar en una forma crónica, con la presencia de úlceras botonosas, necrosis intestinal y estenosis. Los animales infectados permanecen como portadores durante meses y excretan la bacteria intermitentemente, vía heces(33). Escherichia coli, bacilo Gram-negativo, anaerobio facultativo, clasificado dentro de la familia Enterobacteriaceae, coloniza normalmente la microbiota intestinal de los animales domésticos. Sin embargo, es el agente causal de la diarrea neonatal en lechones y la enfermedad del edema, en la etapa posterior al destete, asociada comúnmente a cepas enterotoxigénicas, las cuales producen como factor de virulencia, enterotoxinas que causan secreción de agua y electrolitos al lumen intestinal, provocando diarrea, deshidratación y acidosis, así como edema(34). Otros factores de virulencia, relacionados con la adherencia e infección de células epiteliales, son la fimbria y el pili, los cuales son identificados para realizar un diagnóstico más preciso del tipo de cepa involucrada en el cuadro clínico. Existen otras cepas que producen la toxina Shiga (Stx2e) causante de la enfermedad del edema(35). 155

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La colibacilosis tiene implicaciones económicas que resultan de los índices de mortalidad del 50 hasta 90 %, las bajas tasas de crecimiento, la pérdida de peso, los costos de tratamiento, por el uso de antibióticos, fármacos antisecretores o probióticos, y la vacunación(36). En 1998, se estableció por primera vez en México; en el CENID-SAI del INIFAP, la prueba de PCR, con el objetivo de detectar L. intracellularis(37). Las ventajas de esta metodología son su versatilidad, rapidez, alta sensibilidad y especificidad. En 2005, se realizó un estudio para determinar la frecuencia de piaras infectadas con L. intracellularis, detectando un 37 % de granjas positivas(38). Con el establecimiento de esta metodología, se brindó servicio de diagnóstico a empresas privadas, y se realizaron diversos estudios sobre los patrones de excreción de L. intracellularis. En 2004, se identificaron fagos causantes de la resistencia microbiana en cepas de Salmonella spp(39). En estudios recientes, se logró detectar L. intracellularis, B. hyodisenteriae y Salmonella spp., en un 26 %, 11 % y 4 %, respectivamente. En el CENID-SAI, se generó y validó la tecnología basada en la detección simultánea de B. hyodysenteriae, L. intracellularis y Salmonella spp., por PCR a partir de una sola muestra de heces. El diagnóstico clínico y de laboratorio para estas tres enfermedades era difícil, laborioso y costoso. Esta tecnología fue transferida a laboratorios privados, los cuales pudieron ofrecer el servicio a los productores para confirmar la presencia de estos agentes en sus piaras. Esto se reflejó en una diferencia en el ingreso neto de los usuarios de la tecnología INIFAP comparado con una tecnología testigo, del 650 %, y una derrama económica de $936,000.00 MN, derivados del análisis de 900 muestras de cerdos(40).

Agentes virales Enfermedades endémicas Infección por Circovirus porcino tipo 2 (PCV2) El circovirus porcino (PCV), pertenece al género Circovirus de la familia Circoviridae, son virus con genoma ADN circular monocatenario. Hasta la fecha, se han reportado cuatro tipos de circovirus porcino (PCV1-4)(41,42). Existe una alta diversidad genética de PCV2 y se tienen identificados ocho genotipos (PCV2a-h). Los genotipos de PCV2 no se pueden identificar con serología convencional, ya que tienen alta antigenicidad cruzada, esta característica ha mantenido el uso de las vacunas disponibles contra PCV2. Sin embargo, no existe antigenicidad cruzada entre PCV2 y PCV3(41,42). A la fecha, el PCV1 (contaminante de la línea celular PK-15) es considerado no patógeno en el cerdo(43,44). En el año 1997, el PCV fue asociado a una enfermedad que afectaba a cerdos de destete conocida como síndrome multisistémico de adelgazamiento posdestete (PMWS, en inglés postweaning multisystemic wasting síndrome)(45,46). El PMWS se encuentra distribuido mundialmente y es habitualmente descrito en cerdos de destete o inicio de la engorda en granjas no vacunadas.

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La seroprevalencia frente a PCV2 dentro de las granjas oscila entre el 15 y 100 %, independientemente de la existencia de PMWS(46,47). En el año de 2003, se realizó el primer aislamiento y detección de anticuerpos frente a PCV2 en México. En una investigación retrospectiva se demostró la presencia de anticuerpos contra PCV2 en México, desde el año de 1973. Este estudio mostró que la infección por PCV2 ha sido enzoótica en México durante muchos años antes de la primera descripción del PMWS(48). Estudios epidemiológicos realizados, han detectado hasta un 98 % de seroprevalencia en cerdos de producciones de traspatio(49). Estudios actuales, han demostrado la existencia de los genotipos PCV2a (12.5 %), PCV2b (87.5 %)(50), PCV2d y recientemente, PCV3(51). En 2018, se identificó un 49 % de casos positivos a la presencia de PCV2 y se confirmó la co-infección con el virus de PRRS, estos resultados fueron obtenidos a partir de pruebas moleculares estandarizadas y validadas en CENID-SAI(52). Infección por Circovirus porcino tipo 3 (PCV3) En 2015, en unidades de producción porcina en Estados Unidos, se identificaron problemas reproductivos y síndrome de nefropatía, neumonía y dermatitis porcina; al realizar el diagnóstico molecular para la identificación de PCV2 los resultados fueron negativos, por lo que se decidió realizar estudios de metagenómica, identificando la presencia de un nuevo genogrupo de circovirus porcino, el cual fue nombrado como circovirus porcino tipo 3 (PCV3)(53). En años posteriores ha sido identificado en Japón(54), China(55,56), Reino Unido (desde 1992)(57), Italia(58), Alemania(59) y en Suecia(60). Con respecto a América latina, el primer reporte de identificación de anticuerpos específicos en contra de PCV3, fue en muestras obtenidas en unidades de producción porcina de México y EE.UU., estos resultados fueron reportados en 2016(53), en 2017 se reportó la presencia del PCV3 en Brasil(61), y se confirmó la presencia de PCV3 en América, Europa y Asia. Los principales signos clínicos asociados a la infección fueron síndrome de desgaste multisistémico post destete, síndrome de nefropatía, dermatitis y falla reproductiva. En México, en 2018, se confirmó la presencia de PCV2a y PCV2b(50), por lo que se implementaron estrategias de vacunación que han permitido el control de estos signos clínicos, el impacto económico y productivo. Estas estrategias de control habían sido eficientes, sin embargo, a partir de 2013, se reportó la aparición de algunos signos clínicos asociados, y al realizar diagnóstico se descartó la presencia de PCV2, sin embargo, se confirmó la de PCV3. En 2017, en CENID-SAI, INIFAP, se realizó la identificación y amplificación del genoma completo de PCV3, detectado en una unidad de producción con falla reproductiva y en cerdos con signos clínicos asociados al síndrome de desgaste multisistémico posdestete, dermatitis y nefropatía; las secuencias fueron reportadas en el banco mundial de genes (GenBank: MH192340.1 y MH192341.1)(51). En CENID-SAI se ha continuado con el estudio de esta enfermedad; en 2019 se analizaron muestras de suero obtenidas entre 2012 y 2017, en los estados de Guanajuato y Jalisco se identificó la presencia de PCV3 desde 2012 en ambos estados, con una frecuencia del 31 %, además detectó que existe co-infección vPRRS y PCV2. Con las 157

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muestras positivas se realizaron estudios de secuenciación, caracterización genética y análisis filogenéticos. En 2020, se reportaron las secuencias del genoma completo de PCV3, de muestras de suero de cerdos del estado de Jalisco y Guanajuato; estas secuencias fueron enviadas al GenBank y actualmente se encuentran en revisión. Con estos estudios se confirmó la presencia de PCV3 en México y se establecieron homologías genéticas entre las cepas, sin embargo, es necesario aumentar el número de secuencias representativas de diferentes unidades de producción porcinas, con la finalidad de establecer estrategias de control como el diseño de biológicos para su vacunación. Síndrome respiratorio y reproductivo porcino (PRRS) El síndrome respiratorio y reproductivo porcino (PRRS, por sus siglas en inglés) es una enfermedad causada por un virus que pertenece a la familia Arteriviridae, género Arterivirus. Es un virus envuelto, con genoma ARN de 15 kb que contiene nueve marcos de lectura abiertos(62). PRRS afecta a cerdos de todas las edades, pero los mayores problemas se producen en las cerdas gestantes y lechones. En las hembras, el cuadro clínico se caracteriza por disminución de la fertilidad, abortos tardíos, aumento en las repeticiones y alta incidencia de nacidos muertos, débiles y momificados. En lechones principalmente ocasiona problemas respiratorios. El PRRS fue descrito por primera vez en 1987 en Carolina del Norte, EE.UU.(63). El virus del PRRS (vPRRS) fue aislado por primera vez en 1991, en Lelystad, Holanda(64). En EE.UU. se logró aislar en 1992 (cepa VR-2332)(65). El vPRRS posee una alta tasa de mutación, generando el surgimiento de diferentes cepas virales las cuales se agrupan en dos genogrupos que son las cepas europeas (EU-PRRS1) y las cepas americanas (NAPRRS2), las cuales presentan una homología del 63 %, lo que indica una alta variabilidad genética(66). A pesar del gran impacto productivo y económico, no se ha logrado la obtención de vacunas que sirvan como herramientas de prevención y control para los signos clínicos causados por este agente viral(67). El vPRRS es uno de los problemas infecciosos de origen viral más importantes, por el impacto económico que ocasiona a la industria porcina nacional e internacional. A nivel mundial, se han reportado pérdidas anuales de hasta $664 millones de dólares. En 2016, se estimó el gasto económico asociado a este virus en más de 40 granjas en México, identificando pérdidas de más de $3,000.00 pesos al año por cerda(68). Las pérdidas económicas en la porcicultura mexicana por esta enfermedad se estiman en 400 millones de pesos al año, por lo que se considera uno de los padecimientos más importantes. En cerdos en la línea de producción el costo estimado es de $130 a $260 pesos por animal al año. En México, el primer estudio en el que se mostró serología positiva al vPRRS, fue realizado en cerdos importados de Canadá y Estados Unidos, además se identificó una prevalencia de entre el 2.7 y 13 % en los estados de Sonora, Jalisco, Guanajuato y Aguascalientes(69). En 1997, se reportó que del 78 al 84 % de las unidades de producción porcinas fueron positivas a la presencia de PRRS(70). En el año 2000, se realizó el primer aislamiento viral en México(71). En los últimos años, los estudios epidemiológicos realizados por el CENID-SAI han mostrado que la frecuencia de granjas con animales con anticuerpos 158

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es elevada, llegando hasta un 70 %, en la zona centro del país. En 2007 se generó una prueba de diagnóstico molecular para la detección del vPRRS en CENID-SAI, la cual fue adoptada por el Centro Nacional de Diagnóstico en Salud Animal (CENASA), de la Dirección General de Salud Animal (DGSA). Actualmente en México, se han realizado estudios de caracterización antigénica y genética con las cepas que circulan en México, y se ha reportado que las cepas de PRRS presentan variaciones antigénicas y genéticas en una misma unidad de producción(72). Diferentes grupos de investigadores se encuentran trabajando en el estudio de las regiones antigénicas del vPRRS(73), con el objetivo de identificar cepas prototipos para la elaboración de herramientas de diagnóstico y vacunas, como posibles herramientas que coadyuven en la prevención y control en México. Enfermedad del ojo azul El Rubulavirus porcino (RVP) es el agente causal de la enfermedad del ojo azul de los cerdos, se descubrió a principios de la década de 1980(74-76). El RVP está clasificado actualmente como Orthorubulavirus porcino (en inglés, Porcine orthorubulavirus o PRV), dentro de la familia Paramyxoviridae(77). El RVP se ha sido descrito solamente en México(78). La enfermedad se caracteriza por alteraciones neurológicas, respiratorias y reproductivas acompañadas de opacidad de la córnea en cerdos de diferentes edades(75,79-83). El diagnóstico serológico puede realizarse con pruebas de inhibición de hemaglutinación, neutralización viral, inmunoperoxidasa y ELISA. La prueba de inhibición de la hemaglutinación es la más empleada, aunque frecuentemente puede dar falsos positivos, si no es estandarizada correctamente(84). Se ha reportado la detección y cuantificación del RVP mediante RT-PCR en tiempo real(85,86); estas pruebas pueden resultar costosas si son aplicadas en grandes poblaciones. Por lo tanto, existen campos de oportunidad para el desarrollo de pruebas rápidas aplicables en campo. Aun no se ha logrado el control de la enfermedad debido, principalmente, a que los animales pueden presentar cuadros subclínicos e infecciones persistentes(82). La secuenciación de cepas neurovirulentas que afectaron los estados de Jalisco y México en 2015, así como otros estudios, indican que existen variaciones genéticas respecto a los primeros brotes(87). Estos cambios en las proteínas virales pueden generar una diversidad antigénica, lo cual ocasionaría que los anticuerpos producidos contra una variante pierdan la capacidad de reconocimiento en otras(88). Desde el punto de vista de la salud humana, no se han reportado zoonosis por RVP, aunque si se ha demostrado la presencia de anticuerpos contra el virus en personal veterinario(89). Se ha sugerido que el RVP tiene potencial de ocasionar zoonosis, esto debido al contacto amplio que se presenta entre humanos y cerdos, como ha ocurrido con otros paramixovirus que infectan animales(90). Existen en el mercado dos vacunas comerciales de virus inactivado. Los resultados de estudios realizados, sugieren que el uso de una cepa vacunal no actualizada, puede generar poca protección en contra de las cepas circulantes de RVP(88), debido a la acumulación de mutaciones. Por ello, se han investigado más opciones, por ejemplo, la posibilidad de emplear proteínas recombinantes de RVP como antígenos para producir una respuesta protectora. Se 159

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ha estudiado el uso de la proteína HN expresada en E. coli y Pichia pastoris, las cuales inducen la formación de anticuerpos(91,92). Estudios de predicción estructural y antigénica demuestran que, además de la proteína HN, la proteína F, NP y M, potencialmente inducirían una respuesta inmunitaria. Se debe considerar que la proteína F de los paramixovirus es ampliamente conservada, en la mayoría de los epítopos predichos para RVP se identificaron muy pocas o ninguna variación(93). El RVP ha circulado en México al menos 40 años y el reto es erradicar la enfermedad, por lo que es importante centrarse en tres puntos importantes. Primero, en el desarrollo de un método de diagnóstico efectivo, rápido y económico que permita un uso amplio; segundo, la obtención de una vacuna eficaz contra distintas variantes del virus que circulan normalmente y, tercero, un programa de vigilancia epizootiológica molecular que permita la actualización tanto del diagnóstico como de la vacuna. Estos puntos van a contribuir de forma importante en el control y la erradicación del RVP en granjas porcícolas en México y con ello enfocar esfuerzos hacia otras afecciones importantes en cerdos. Enfermedad por coronavirus Dentro de la familia Coronaviridae existen dos subfamilias: Coronavirinae, con los géneros Alphacoronavirus, Betacoronavirus, Gammacoronavirus y Deltacoronavirus, y la subfamilia Torovirinae(94). Se han identificado cinco coronavirus en cerdos: cuatro pertenecen al género Alphacoronavirus, el virus de la gastroenteritis transmisible (vGET), descrito en 1946; el coronavirus respiratorio porcino (CovRP), originado por mutación del vGET, aislado en 1984 y el virus de diarrea epidémica porcina (vDEP) identificado en 1977 y el coronavirus entérico porcino (SECoV, por sus siglas en inglés) descubierto recientemente, resultado de la recombinación del gen S del vDEP CV777 y el vGET; el virus de la encefalomielitis hemoaglutinante porcina (vEHP), aislado en 1962, que pertenece al género Betacoronavirus; el deltacoronavirus porcino (DCovP), del género Deltacoronavirus, detectado en 2012(95-97). El vGET fue descrito en 1946, en EE.UU, siendo altamente prevalente durante las décadas de 1970 y 1980. El CovRP tiene su origen debido a una deleción natural en la proteína S del vGET, modificando su tropismo entérico a uno respiratorio, provocando una enfermedad subclínica en los cerdos. La aparición y diseminación del CovRP trajo como consecuencia una disminución en el impacto de la GET en EE.UU. y Europa, debido a que las granjas seropositivas al CovRP disminuían la mortalidad atribuida a GET, mediante inmunidad cruzada. En contraste con Europa, los brotes con el vGET y el vDEP se observaban de manera frecuente en los países asiáticos, generando coinfecciones y la necesidad de un diagnóstico diferencial(98). La infección con el vGET, el vDEP, el DCovP y el SECov afecta el tracto gastrointestinal de los cerdos ocasionando signos clínicos severos de diarrea y vómito, con tasas de mortalidad elevadas atribuidas a la deshidratación, especialmente en lechones recién nacidos, no existe inmunidad cruzada entre estos coronavirus entéricos(95,98). La presencia de estos patógenos en los principales países porcícolas se debe a que son altamente contagiosos y al comercio 160

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internacional de animales vivos o subproductos, extendiéndose en países como China, EE.UU., Canadá, Corea del Sur y México. La presión inmunológica y el alto pasaje del virus entre los animales, generó mutaciones en el virus, surgiendo cepas variantes altamente patógenas del vDEP, responsables de los brotes epidémicos en 2010. En 2013, el primer brote de DEP en EE.UU. (relacionado filogenéticamente a la cepa AH2012) fue descrito con una mortalidad del 90 a 95 % en lechones, posteriormente se han identificado cepas con menor virulencia que registran inserciones y deleciones (INDEL) en el gen S(99). De acuerdo a la secuencia de la proteína spike o S, las cepas del vDEP se han clasificado en genogrupos G1a, G1b, G2a y G2b. El grupo G1a incluye la cepa prototipo CV777 y las cepas atenuadas distribuidas históricamente en Europa y Asia; el G1b incluye las cepas S-INDEL, localizadas en Europa, Asia y Norteamérica. Las cepas del genogrupo G2a son exclusivas del continente asiático y en el G2b se encuentra la cepa prototipo de EE UU del año 2013. El DCovP se identificó en 2014, durante los brotes epidémicos de diarrea epidémica porcina (DEP), en coinfección con el vDEP, en EE UU. Mediante un estudio retrospectivo, utilizando muestras colectadas antes de 2014, se comprobó que el DCovP se encontraba circulando previamente a su aislamiento. Los signos son similares a los provocados por el vDEP, sin embargo, la tasa de mortalidad es significativamente menor(96). Los primeros casos de DEP en México ocurrieron en la región del bajío, en Jalisco y Michoacán, en el año 2013. Investigadores del INIFAP y colaboradores fueron pioneros en la atención a productores preocupados por la situación sanitaria. En los primeros casos se observó diarrea, vómito y anorexia en hembras gestantes y cerdos en crecimiento; en lechones se presentó diarrea profusa amarillenta, vómito y mortalidad de 100 %(100). Para el año 2014, la enfermedad se extendió por los estados de Jalisco, Michoacán, Guanajuato, Querétaro, Hidalgo, México, Aguascalientes, Puebla, Veracruz, Nuevo León, Tamaulipas, Sinaloa y Sonora, provocando graves pérdidas económicas. Se comprobó la presencia de la enfermedad debido a las características clínicas y epidemiológicas de los brotes ocurridos en 2013 y principios de 2014(101). En ese año, el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Alimentaria (SENASICA), reconoció de manera oficial la DEP en nuestro país(102). Las primeras secuencias de las cepas circulantes en México, en el año 2013, fueron reportadas por INIFAP, en el repositorio mundial GenBank. El análisis del impacto económico reveló una disminución del hato porcino de 16.2 millones en el 2013 a 16.1 millones de cabezas al año 2014. Por otra parte, la tasa anual de producción de carne de cerdo reportó un crecimiento de 1.9 % entre 2005 y 2013, sin embargo, en 2014 se registró sólo un 0.5 % de crecimiento. Finalmente, para 2014 se procesaron 8.7 % menos cerdos, que en 2013(103). En 2016, se da a conocer el reporte de la enfermedad del año 2014, el cual tuvo índices de mortalidad de 100 % en lechones(104). De acuerdo al último informe enviado a la OIE el 11 de febrero de 2016, los casos de DEP continúan y se considera actualmente una enfermedad endémica en México(102,105). En el laboratorio de Virología del CENID-SAI, se 161

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realizó la caracterización genética del vDEP circulante en seis estados de la República Mexicana en el periodo 2013-2016, identificando la presencia de los genotipos G2 e INDEL(106). A partir de la identificación del vDEP y el DCovP en diferentes estados(101), en INIFAP se han desarrollado tecnologías para apoyar a los productores, se han generado dos métodos de diagnóstico disponibles: ELISA para la detección de anticuerpos(107) y RT-PCR en tiempo real para la cuantificación del ARN viral. Se han desarrollado investigaciones para aislar, identificación del tropismo, susceptibilidad celular y como parte del proceso de innovación, se ha planteado el desarrollo de un biológico recombinante, el cual ha mostrado resultados satisfactorios en una segunda fase de evaluación(108,109). Actualmente se trabaja en la obtención de mayor masa antigénica a través de procesos de escalamiento(110) para realizar pruebas bajo condiciones de granja y buscar el registro del producto para su transferencia laboratorios interesados del área. Influenza porcina La influenza es una enfermedad respiratoria aguda emergente y reemergente que afecta una gama amplia de aves y mamíferos, incluido el humano. Los virus de influenza A pertenecen a la familia Orthomyxoviridae, presentan una envoltura conformada por las glicoproteínas hemaglutinina (HA) y neuraminidasa (NA), que corresponden a los antígenos de superficie. Estas proteínas participan en la patogenia, determinan los subtipos virales y juegan un rol crucial en la interacción entre el virus, la célula hospedera y el sistema inmune del cerdo. Actualmente se reconocen 18 tipos de HA y 11 tipos de NA(111-115). El mecanismo de transmisión es por vía aérea a través de aerosoles o por contacto directo con secreciones nasales u objetos contaminados (fómites). Cuando el virus ingresa a la mucosa del tracto respiratorio superior, la NA evade la acción defensiva de cilios y mucus, y el inicio de la replicación del virus está mediada por la unión de la HA a los receptores de ácido siálico (SA) de las células epiteliales del tracto respiratorio. Estos receptores se encuentran asociados a la galactosa a través de un enlace α-2,6-SA, presentes en las células epiteliales de la tráquea en humanos y α-2,3-SA, presentes en las células epiteliales del tracto intestinal de las aves, principalmente. Sin embargo, se ha demostrado su presencia en células del tracto respiratorio en humanos(116). El cerdo expresa receptores para virus humanos y aviares, dando lugar a la posibilidad de generar nuevos subtipos virales(117,118). Los subtipos H1N1, H3N2 y H1N2 de virus de influenza porcina son los más frecuentemente reportados(114,119,120). Los brotes de enfermedad se observan generalmente en la época invernal con una morbilidad casi del 100 % y mortalidad cercana a 1 %(121,122). Debido a que esta enfermedad es una zoonosis y por lo tanto de importancia en la salud pública, debe considerarse el diagnóstico temprano y oportuno del virus de influenza porcina(123). El diagnóstico debe realizarse mediante pruebas de laboratorio que incluyen, aislamiento viral, RT-PCR y pruebas serológicas. Además, se debe efectuar el diagnóstico diferencial(122). Durante el 2009, se presentó la primera pandemia de influenza 162

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del siglo, ocasionada por el subtipo pH1N1(124). Se demostró que los cerdos son susceptibles a este subtipo(125); en estudios retrospectivos se ha registrado seropositividad desde el año 2009(126). El origen y las características genéticas y antigénicas de estos virus difieren según el continente o región en el que se aíslen, debido a dos fenómenos, la recombinación y la deriva genética(115,127). En la actualidad, la enfermedad se encuentra ampliamente distribuida en todos los países productores de porcino, cursando de forma endémica en México(120). En 2004, se realizó un estudio en el que se determinó la asociación del PRRS con otros agentes virales y bacterianos en los que se incluyó influenza porcina(128). En 2016, en un estudio experimental, identificaron que la co-infección del virus de influenza A H1N1, en conjunto con el Rubulavirus porcino, exacerba la enfermedad respiratoria en cerdos en crecimiento(129). En CENID-SAI se trabaja actualmente en la validación de pruebas de diagnóstico molecular, serológico y en el desarrollo de un biológico universal que confiera inmunidad, indistintamente del subtipo que circule en la granja. Parvovirosis El parvovirus porcino (PPV, recientemente llamado Ungulate Protoparvovirus 1) causa trastornos reproductivos en cerdas(130). Debido a la ausencia de la respuesta inmunológica en el embrión o el feto en etapas tempranas, el virus puede replicarse, por lo que, ocurre la muerte de los productos(131). El PPV se encuentra presente en las áreas con mayor producción porcina, describiéndose ampliamente en Estados Unidos de Norte América, China, Alemania, Europa, Hungría, México, Colombia y Cuba. Una gran proporción de hembras primerizas se infectan naturalmente con PPV antes de ingresar al hato reproductor(131,132). A pesar del uso continuo de vacunas, recientemente se han descrito nuevas cepas. Se consideraba que el PPV tiene un genoma más conservado que otros parvovirus y virus ssDNA, el primer análisis evolutivo se realizó en 2011, estudiando los virus que afectan a cerdos en producción intensiva(133) y a jabalíes(134), se encontraron altas tasas de mutación (aproximadamente 3-5 x 10-4) en el gen VP. Las principales divergencias se introdujeron en los últimos 10 a 30 años. Esta historia evolutiva, es similar a la de los parvovirus carnívoros y humanos, lo que sugiere que las altas tasas de mutación pueden ser típicas de los parvovirus porcinos. Los estudios con cepas de eventos clínicos en varios países, incluidos Austria, China, Rumania y Suiza, han informado la existencia de seis genotipos, con nuevos perfiles y grupos (A, B y E), con predominio de cepas de cerdos domésticos observadas en los Clusters C y D en Europa y en Cluster F en China(133-136). Se han descrito perfiles moleculares de nuevas cápsides con distintas propiedades antigénicas, incluidos los virus utilizados en vacunas comerciales(137). Estos hallazgos, han llevado a la hipótesis de que la aparición de nuevos perfiles de cápside podría deberse a la adaptación viral a las vacunas más utilizadas y, por lo tanto, puede representar "mutantes de escape" en una población parcialmente inmune(133,134). El hecho de que los nuevos parvovirus porcinos se hayan encontrado en cerdos domésticos y jabalíes sugiere un flujo genético 163

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interespecie activo(132). Como el PPV es capaz de replicarse en células de origen bovino y humano, su rango de hospedadores puede ser más amplio de lo que se piensa comúnmente. En 1991, se identificaron de anticuerpos específicos en contra de parvovirus porcino en cerdas y ratas(138). En 1996, investigadores del CENID-SAI, identificaron que no existe diferencia estadística entre la inmunidad otorgada por la vacunación, con la inmunidad que confiere la infección natural y que el uso de la vacunación no previene completamente los problemas reproductivos asociados a la infección por este virus(139). En 2004, también condujeron un estudio que se basó en identificar la asociación que existe entre el virus de PRRS con otros agentes infecciosos y describieron que, con parvovirus, no se encontró ninguna asociación estadística, ya que todas las cerdas presentaron anticuerpos en contra de este virus(128). En la CDMX se ha descrito la seroprevalencia en cerdos de traspatio durante el año 2000-2009(140). Es necesario continuar con el monitoreo de PPV en las diferentes regiones productoras de cerdos del país, para determinar la epidemiología y tener una imagen de la distribución a nivel nacional. Con acciones como el establecimiento de métodos de diagnóstico eficientes y actualización de cepas vacunales para PPV, se ayudará a fortalecer las estrategias para el control de la enfermedad.

Enfermedades exóticas Fiebre porcina clásica Uno de los problemas sanitarios más grandes en la porcicultura mexicana en las décadas pasadas, fue la fiebre porcina clásica. En 2018, se reconoció internacionalmente, la erradicación de esta enfermedad y se ha mantenido el estatus de libre en todo el territorio nacional. La fiebre porcina clásica es causada por un Pestivirus de la familia Flaviviridae. Es una enfermedad altamente contagiosa, que ocasiona, como principales signos, fiebre, inapetencia, debilidad general, deterioro neurológico y hemorragias. La morbilidad y mortalidad en casos agudos puede alcanzar el 100 %(141). En 1975, los esfuerzos realizados por el INIP (ahora INIFAP), a través del trabajo realizado por el Dr. Pablo Correa, en coordinación con los científicos de la Universidad de Cornell, U.S.A., dieron como resultado que se obtuviera con una excelente vacuna, la PAV-250 (porcine attenuated virus-passage 250), que demostró tener características superiores a las vacunas comerciales existentes. Mediante estudios se identificó que la vacuna era inocua, que poseía una potencia satisfactoria y que no se diseminaba. La tecnología desarrollada se puso al servicio de la Productora Nacional de Biológicos Veterinarios (PRONABIVE), y a la industria privada (Laboratorios SANFER y Litton), hecho que contribuyó al éxito de la Campaña Nacional de Erradicación de la FPC. Se realizaron estudios con la vacuna PAV-250 para analizar la estabilidad del biológico(142) y la potencia ante el desafío con cepas altamente virulentas(143). De la misma forma, se comprobó la seguridad al aplicar la vacuna en diferentes etapas productivas(144,145). Con la validación de la PAV-250 en condiciones de campo, se concluyó

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que al ser aplicada en zonas con brotes frecuentes de la enfermedad era efectiva y segura. Todos los trabajos desarrollados en INIFAP sobre la vacuna PAV-250, contribuyeron de forma importante a la erradicación de la enfermedad(146). Como parte del proceso, fue de vital importancia contar con métodos y técnicas para el diagnóstico de la enfermedad. Para la detección del virus, se elaboraron diferentes lotes de conjugado que resultó altamente específico, de excelente calidad y con un título satisfactorio. Este fue constatado por el CENASA ya que lo utilizó de manera rutinaria. También fue comercializado a la industria privada y proporcionado a través de la FAO (ONU), a varios países de Latinoamérica. Por otra parte, en el año 2003, se estableció por primera vez la técnica de RT-PCR para la detección del virus de la FPC. La prueba se comparó con las pruebas oficiales de diagnóstico establecidas por la campaña de control y erradicación de la enfermedad, inmunofluorescencia directa y aislamiento viral. Resultó comparable con ambas técnicas, por lo que se recomendó utilizarla como una prueba confirmatoria de la enfermedad(147). Con la tecnología establecida se logró determinar la cinética del virus vacunal y la caracterización de cepas de campo(148). Con el empleo generalizado de la vacuna PAV-250 se logró erradicar la FPC en el país en el año 2009. Se estima que el empleo de esta vacuna, evitó pérdidas de al menos 26 mil millones de pesos en las etapas más críticas de la campaña de control y erradicación de esta enfermedad. Enfermedad de Aujeszky La enfermedad de Aujeszky (EA) fue la segunda enfermedad de los cerdos que requirió la implementación de una campaña nacional para su control y erradicación. En la actualidad, se considera erradicada en México. El agente etiológico es el alfaherpesvirus porcino 1, el cual causa, principalmente, una severa enfermedad neurológica en cerdos jóvenes, en animales adultos las manifestaciones incluyen cuadros respiratorios y falla reproductiva(149). En los países dónde la enfermedad de Aujeszky (EA) se encuentra de manera endémica, provoca pérdidas económicas elevadas y constituye una barrera para el comercio de los cerdos y subproductos. La EA todavía afecta a algunos países de Europa, Asía y Sudamérica. En México, la EA fue diagnosticada por primera vez en bovinos en el año de 1945(150), posteriormente se logró realizar su aislamiento y tipificación(151). Los brotes en cerdos fueron observados a finales de la década de los setentas. A principios de la década de los 90 se realizaron estudios epidemiológicos enfocados en la evaluación sanitaria en animales de granjas porcinas y cerdos de traspatio(152-154). Estos estudios sirvieron para que las autoridades de salud animal tomaran decisiones en la campaña en beneficio de la porcicultura nacional. Con la generación de conocimientos basados en estudios epidemiológicos, evaluación de vacunas, el empleo de una vacuna deletada y de la prueba de ELISA para la detección de animales infectados con el virus de campo, el 24 de junio de 2015, el país fue declarado libre de la EA. La vacuna empleada en la Campaña Nacional contra la Enfermedad de Aujeszky (NOM-007-ZOO-1994) y que fue clave en este enorme esfuerzo, fue elaborada a partir de una cepa con una deleción en el gen gE. Previamente, diversas cepas vacunales empleadas 165

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en México fueron evaluadas para identificar cuales conferían mayor protección(155). En el año 1997, en el INIFAP se desarrolló y evaluó una metodología de Dot-ELISA propuesta como prueba tamiz alternativa para la detección de anticuerpos contra el virus de la EA. En el estudio se reportó una alta concordancia con la prueba de seroneutralización(156). A petición de las autoridades del CENASA, en el año 2012 se estableció la prueba de reacción en cadena de la polimerasa (PCR) para la detección del virus de EA. La prueba mostró una alta sensibilidad y especificidad y fue recomendada como una prueba complementaria a las establecidas en la campaña de control y erradicación de la enfermedad(157). Posteriormente, se generó la prueba de diagnóstico molecular simultáneo de la EA y la neumonía enzoótica en cerdos. Ésta fue adoptada por el Laboratorio de Investigación y Patología S.A. de C.V., ubicado en el municipio de Tepatitlán, Jalisco. La tecnología adoptada, permitió a los productores detectar al agente infeccioso de manera temprana, y así reducir sus gastos por medicación hasta en un 15 % en las etapas de desarrollo y finalización, y un 10 % por retraso en el crecimiento. Por otra parte, esta tecnología contribuyó a la campaña de control y erradicación de la Enfermedad de Aujeszky al ser empleada como una prueba de diagnóstico complementaria en la vigilancia epidemiológica de la región. Peste porcina africana El virus de la peste porcina africana (vPPA) es un arbovirus responsable de producir la enfermedad que lleva el mismo nombre (PPA) y representa en la actualidad una de las principales amenazas económicas para la porcicultura en el mundo, debido a su elevada tasa de morbilidad y mortalidad en cerdos domésticos y salvajes(158). El vPPA es un virus de doble cadena de ADN y único miembro de la familia Asfarviridae(159). La secuencia del gen B646L, ha sido utilizado para caracterizar al vPPA en 22 genotipos (I-XXII), sin embargo, no es predictiva de la virulencia(160). En términos de virulencia, las diferentes cepas del vPPA pueden mostrar características clínicas contrastantes que van desde presentaciones agudas, asociadas con cuadros de fiebre hemorrágica y muerte en pocos días posteriores a la infección, a presentaciones crónicas con una presentación subclínica, siendo los mecanismos biológicos relacionados con las diferencias de virulencia entre cepas, desconocidos en la actualidad(161). El vPPA fue descrito por primera vez en Kenia en el año de 1921, desde entonces se ha mantenido endémico en un ciclo selvático entre garrapatas y jabalíes, siendo estos últimos capaces de producir viremia durante la infección, sin desarrollar signos clínicos(158). Los primeros reportes de vPPA (genotipo I) fuera del continente africano fueron descritos entre las décadas de los cincuentas y los ochentas en Rusia, España, Italia, Francia, Sardina, Malta, Bélgica, Holanda, Brasil, Cuba y las islas del Caribe(158). Los últimos brotes en el continente americano se registraron en 1984, mientras que el vPPA fue erradicado a mediados de la década de los noventas en países fuera del continente africano, con excepción de Portugal donde se registró un brote aislado en 1999, y la isla de Sardina, donde el virus se ha establecido de manera endémica hasta la actualidad(162,163). En el año 2007, se registró la emergencia del vPPA relacionado al genotipo II, el cual emergió en la República de Georgia 166

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y se diseminó en diversos países en Europa y Asia(164). De acuerdo con la OIE, uno de los más recientes reportes fue en cerdos salvajes de Alemania, el 10 de septiembre del 2020, entre los años de 2016 y 2020 en Europa se han reportado el 67 % de los brotes asociados con este genotipo, principalmente en cerdos salvajes. Por otro lado, en términos de mortalidad, Asia representa el 82 %, con un total de 6,733,791 cerdos domésticos muertos. La elevada virulencia de cepas asociadas con el genotipo II ha sido evidenciada experimentalmente en cerdos domésticos y jabalíes, se ha identificado hasta el 100 % de mortalidad de los animales infectados en un lapso no mayor a los 7 a 10 días posteriores a la infección(165-168). Indudablemente, uno de los retos más importantes en términos de control y prevención de la PPA, es el desarrollo de una vacuna eficaz, la cual no existe de manera comercial en la actualidad. Diferentes estrategias han sido empleadas con la finalidad de obtener una vacuna contra el vPPA(169), siendo las vacunas atenuadas los candidatos más prometedores(170). En este sentido, la obtención de candidatos vacunales atenuados se ha basado en la deleción selectiva de genes del vPPA(166,167,171-174). Uno de los candidatos vacunales más prometedores en la actualidad es el virus recombinante ASFV-G/∆I77L(167). Esta recombinante fue desarrollada mediante la deleción del gen I177L de la cepa altamente virulenta Georgia (genotipo II) del vPPA. En las pruebas iniciales, ninguno de los cerdos inoculados con diferentes dosis (1x102- 1x106 HAD) de la recombinante ASFV-G/∆I77L, desarrollaron signos clínicos. De manera interesante, después de 28 días de la inoculación, el 100 % de los animales logró sobrevivir al desafío con la cepa parental, produciendo en estos animales una inmunidad de tipo estéril. Los resultados son prometedores; sin embargo, aún es necesario mayor investigación. Otro cuestionamiento interesante, planteado previamente por otros autores(170), es asociado con la capacidad de los vPPA atenuados de establecerse de manera endémica en las regiones donde se usen este tipo de vacunas, debido a que la presencia de una fase de viremia producida por virus como ASFV-G/∆I77L, lo que podría representar una fuente de virus para las garrapatas, con el potencial de producir ciclos selváticos. Todos estos cuestionamientos reflejan la complejidad en el control de la PPA y la necesidad de realizar múltiples trabajos de investigación en el corto, mediano y largo plazo. Si bien la PPA es una enfermedad que no se encuentra en el territorio mexicano, es fundamental contar con un sistema de diagnóstico y prevención contra la misma. El Servicio Nacional de Seguridad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA), además de contar con un laboratorio de alta seguridad nivel 3, además cuenta con una red laboratorios a lo largo de México, todos ellos dirigidos por la Comisión México-Estados Unidos para la Prevención de la Fiebre aftosa y otras enfermedades (CPA). Con base en esta infraestructura, se considera que uno de los mayores retos para México, es mantenerse a la vanguardia en términos de diagnóstico y capacitación de los involucrados en laboratorio y en campo. En este sentido es posible sugerir la realización de convenios de colaboración interinstitucional con laboratorios importantes en la región, como el de Plum Island Animal Disease Center, en los Estados 167

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Unidos y el National Center for Foreign Animal Disease, en Canadá, los cuales están dedicados a realizar diagnostico e investigación de múltiples enfermedades virales con impacto económico para los animales domésticos. Asimismo, se puede proponer la creación de un grupo de armonización de diagnóstico de PPA entre los tres países. Finalmente, es importante que la Productora Nacional de Biológicos Veterinarios (PRONABIVE) tenga una participación proactiva en cuanto a la posibilidad de obtener licencias para el uso de diferentes candidatos vacunales del vPPA, y estar así preparada para brindar una respuesta rápida en caso de la llegada de esta enfermedad a México.

Retos y perspectivas La creciente presión de producción porcina, la amplia red de importaciones-exportaciones, la constante evolución de los agentes patógenos que les permite desarrollar nuevos mecanismos de adaptación y diversificación, y el cambio climático, son algunos de los retos que enfrenta la industria porcícola mundial. Los protocolos de control basados en la despoblación y repoblación del hato, históricamente han sido prácticas empleadas para frenar el daño ocasionado por enfermedades de alto impacto. En la actualidad, los grandes avances tecnológicos en el desarrollo de biológicos eficaces, herramientas de diagnóstico, desarrollo e implantación de medidas de bioseguridad entre otros, han contribuido positivamente en la resolución de dichos retos, disminuyendo la transmisión de enfermedades y evitando, en algunos casos, el uso de métodos de control tan agresivos. Es importante que en nuestro país se realicen estudios más completos sobre las cepas y serotipos predominantes, así como una mejora en las técnicas de diagnóstico para poder evaluar mediante métodos moleculares, con un perfil genético, que permita conocer las propiedades y virulencia de los agentes infecciosos. Los modelos de infección requieren optimización y tienen el potencial de mejorar el conocimiento sobre la patogenicidad de la enfermedad; estos modelos contribuirán significativamente para el desarrollo de nuevas vacunas. En los siguientes años, en los que las restricciones de antibióticos y el consumo de carne de cerdo se incrementarán; el uso de vacunas efectivas será un factor importante. Actualmente, las vacunas autógenas han mostrado alta efectividad, en Europa y Estados Unidos la utilización de las mismas se está regulando con buenas prácticas de fabricación (BPF), aunque hace falta la validación con estudios de eficacia. El país necesita disminuir y en su caso, evitar la dependencia tecnológica que se tiene del extranjero, para ello, el INIFAP continuará con investigaciones enfocadas en la generación de pruebas de diagnóstico y vacunas basadas en la biotecnología y biología molecular. La adopción de estas tecnologías, contribuirá a complementar un conjunto de herramientas, encaminadas a preservar la salud de los animales y como consecuencia, mejorar la productividad de las unidades de producción porcina. Con este antecedente, se puede implementar un programa de apoyo a pequeños y medianos productores, dirigido a fortalecer

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la sanidad en las piaras y con esto mejorar su productividad a corto y mediano plazo. Un punto importante a considerar durante los siguientes años, es el aumento de consumo de carne de cerdo, no sólo a nivel nacional, sino a nivel internacional, para esto hay que considerar la sanidad en las granjas porcinas, ya que el manejo adecuado y control de los diferentes patógenos permitirá una mayor producción y la reducción en los costos de la misma.

Conclusiones Se debe trabajar en estrategias de control y erradicación, bajo la premisa de que muchas de las enfermedades son controlables a través de las buenas prácticas pecuarias. El diagnóstico oportuno y eficaz debe proponerse como método de control y prevención en las unidades de producción, así como la vacunación, incentivando la actualización y empleo de cepas propias, que circulan a nivel nacional. Se deben reforzar las medidas de bioseguridad y favorecer la tecnificación de unidades productivas, mediante la divulgación de la información y transferencia de tecnología a pequeños y medianos productores. Fomentar la aplicación de pruebas de diagnóstico en unidades de producción para identificar la circulación de los agentes infecciosos, para establecer la prevalencia en diferentes regiones del país y definir programas de control. Desarrollar métodos de diagnóstico validados, de fácil aplicación, con sensibilidad y especificidad adecuadas, empleando muestras colectadas con procedimientos no invasivos. Se deben diseñar estudios que evidencien la eficacia de las vacunas disponibles comercialmente, en la población objetivo (cerdas gestantes o sus camadas). En el proceso de innovación, se debe impulsar el desarrollo de biológicos nacionales utilizando diferentes estrategias y formulaciones (virus inactivado, atenuado, vacunas subunitarias, de partículas replicantes, vacunas de ADN, vectorizadas, etc.), con la evaluación de seguridad, eficacia y mejor relación costo-beneficio. Todas estas tecnologías desarrolladas por el INIFAP, podrán beneficiar a los productores, logrando con ello mejores rendimientos y ganancias. Agradecimientos A todos los investigadores del CENID-Microbiología Animal que entregaron su vida profesional a la investigación en enfermedades del cerdo, en especial al M.A. Pablo Correa Girón†, M en C. Atalo Martínez Lara†, M en C. María Antonia Coba Ayala, M en C. Laura Zapata Salinas, Dr. Antonio Morilla González y todo el personal técnico y de apoyo que laboró y labora actualmente en el INIFAP. Al proyecto FONSEC SADER-CONACYT 201706-292826. Conflictos de interés Los autores declaran no tener ningún conflicto de interés con la información presentada.

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Control y prevención de nematodosis en pequeños rumiantes: antecedentes, retos y perspectivas en México

David Emanuel Reyes-Guerrero a Agustín Olmedo-Juárez a Pedro Mendoza-de Gives a*

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad. Unidad de Investigación en Helmintología. Boulevard Paseo Cuauhnahuac No. 8534, Col. Progreso, 62550, Jiutepec, Morelos, México.

*Autor de correspondencia:pedromdgives@yahoo.com; mendoza.pedro@inifap.gob.mx

Resumen: En esta revisión se presenta un panorama general de las nematodosis en pequeños rumiantes en México; así como los principales problemas que enfrentan los productores para mantener su actividad productiva. Del mismo modo, se muestra información general sobre las nematodosis gastrointestinales y sus efectos en la salud animal y en la productividad. Por otra parte, se analizan los principales retos o desafíos que se enfrenta el sector pecuario para contrarrestar estas importantes enfermedades, haciendo énfasis en las distintas estrategias de control y prevención incluyendo la quimioterapia, resistencia antihelmíntica, manejo del pastoreo, desparasitación selectiva, estrategia nutricional proteica, vacunación, selección de animales genéticamente resistentes a los nematodos, el uso de plantas y compuestos con actividad nematicida; así como los resultados más recientes en cuanto al uso de hongos nematófagos como agentes de control biológico, entre otras herramientas de control. En este trabajo se hace mención a importantes resultados obtenidos en la investigación generada en el Área de Helmintología del CENID-SAI del INIFAP y se plantea como perspectiva el establecimiento de un método integral de control de estas enfermedades a las distintas fases de desarrollo de los parásitos como “blancos” de ataque hacia dónde dirigir las estrategias de control, a los diferentes estadios evolutivos de estos parásitos, con lo que se esperan los mejores resultados contra

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este grupo de parásitos que tanto afectan a la salud de los rebaños y a la economía de los productores. Palabras clave: Nematodosis, Parásitos, Ovinos, Caprinos, Control, Prevención.

Recibido: 06/11/2020 Aceptado: 19/01/2021

Introducción Importancia de la producción ovina y caprina nacional La producción de pequeños rumiantes en México, proporciona un importante aporte de proteína de origen animal para los mexicanos(1), genera 50 mil empleos directos e indirectos para aproximadamente 400 mil familias(2). No obstante, la mala calidad de los pastos(3), los elevados costos de los alimentos(4), las sequías e inundaciones y otros desastres derivados del cambio climático(5), junto con un grupo de nematodiasis amenazan la salud animal y la economía de los productores.

Nematodosis gastrointestinales en pequeños rumiantes Los nematodos gastrointestinales (NGI) son gusanos cilíndricos que habitan el tracto digestivo de rumiantes y son considerados como parásitos de gran importancia en la industria ganadera principalmente en sistemas extensivos, tanto de climas tropicales como templados(6). Los parásitos adultos copulan y se produce una gran cantidad de huevos que salen al medio junto con las heces en donde desarrollan hasta larvas infectantes (L3) que contaminan los pastos. Los animales se infectan al consumir el pasto contaminado con estas larvas(7). Los principales NGI en pequeños rumiantes en México son: Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis, T. axei, Teladorsagia (Ostertagia) circumcincta, Cooperia spp., Oesophagostomum, Trichuris ovis, Strongyloides papillosus and Bunostomum spp.(8,9). Estos parásitos se presentan generalmente de manera simultánea provocando un cuadro clínico con mayor o menor grado de severidad, dependiendo en gran medida de la edad y del estado nutricional de los animales(10). Haemomchus contortus es considerado uno de los nematodos de mayor patogenicidad en rebaños ovinos y caprinos debido a sus hábitos de hematofagia y a su alta prolificidad. La enfermedad causada por este nematodo es conocida como “hemoncosis” y provoca pérdidas de peso, falta de apetito, disminución de la condición corporal, anemia, debilidad, emaciación, edemas de regiones bajas del cuerpo, susceptibilidad a otras enfermedades y la muerte en animales jóvenes(11).

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Estas enfermedades se presentan en países con climas tropicales y subtropicales(11); y también en países con climas templados(12). Por otra parte, las nematodosis gastrointestinales en pequeños rumiantes son causantes de importantes repercusiones económicas reflejadas en una disminución del potencial productivo de los animales(13). En un estudio realizado en México sobre el impacto económico por NGI en bovinos reportan pérdidas económicas de US$ 445.10 millones de dólares(14). Hasta ahora no se cuenta con un estudio sobre las pérdidas económicas que generan los NGI en pequeños rumiantes en México; sin embargo, lo citado anteriormente nos puede dar una idea del impacto negativo que causan estos parásitos en la industria ovicaprina nacional.

Drogas sintéticas o antihelmínticos Los antihelmínticos (AH) son drogas para el control de parásitos del ganado y se clasifican de acuerdo a su modo de acción en: 1) bencimidazoles (BZ), 2) imidazotiazoles (IMZ) y 3) lactonas macrocíclicas (LM)(15). Los BZ se unen a la subunidad alfa de la proteína β-tubulina, evitando la polimerización entre las subunidades alfa y beta, provocando que los micro túbulos no puedan formarse, ocasionando la muerte de los nematodos(16,17). Los IMZ actúan selectivamente como agonistas colinérgicos (receptores nicotínicos) de las membranas de las células musculares de los NGI, resultando en contracción muscular y parálisis espástica(16). Las moléculas de LM se unen selectiva e irreversiblemente a las subunidades de los canales iónicos de cloro activados por diferentes neurotransmisores (ej. glutamato), provocando la hiperpolarización de la membrana de la célula muscular o neuronal, provocando así la parálisis y expulsión de los NGI(18).

Resistencia antihelmíntica La resistencia antihelmíntica (RA), es la disminución en la susceptibilidad de los parásitos ante una dosis de una droga que eliminaría la mayor parte de los parásitos(19). En México, se ha notificado la presencia de RA en rebaños ovinos de Tabasco, Chiapas, Yucatán, Campeche, Tlaxcala, Puebla, y Veracruz, alcanzando también el problema a bovinos(20,21,22,23). Así mismo, los NGI han desarrollado mecanismos de detoxificación antihelmíntica(24,25). La RA en nematodos puede alterar la proteína diana y el transporte de moléculas xenobióticas como los AH en el nematodo por causa de proteínas transmembranales (P-glicoproteínas, P-gp), con roles de resistencia a múltiples drogas(16). En México, se reportaron cambios de expresión relativa de genes P-gp asociados a RA entre un aislado del nematodo H. contortus resistente y susceptible a ivermectina (IVM), sugiriéndolos como germoplasma de referencia para el diseño de estrategias de estudio en el diagnóstico de RA y métodos de control, con la finalidad de preservar la toxicidad de los fármacos utilizados en campo para el control de los NGI. El desarrollo de la RA se debe a una interacción de diferentes factores como: la densidad de población de los NGI, el momento del tratamiento, las condiciones climáticas, entre otros; los cuales influyen en la selección de genes de resistencia(17,26).

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Consecuencias en el medio ambiente por el uso de drogas antihelmínticas Los AH se eliminan a través de las heces y la orina y algunos de ellos como las LM, no son biotransformados en su totalidad dentro del animal, y ponen en riesgo a microorganismos no blancos, como artrópodos benéficos(27) o escarabajos estercoleros(28). Adicionalmente, los AH pueden contaminar los mantos freáticos y ocasionar un importante desequilibrio en el ecosistema acuífero. Algunas LM como la abamectina son extremadamente tóxicas para el crustáceo planctónico Daphnia magna y es altamente tóxico para otros dáfnidos y para peces(29) y también son un riesgo en el suelo, contra organismos benéficos como artrópodos, incluyendo moscas(30).

Riesgo en salud pública por el uso de drogas antihelmínticas El uso excesivo de AH en el ganado, implica un riesgo de contaminación de la carne, leche y subproductos originando un riesgo de salud pública(31,32) . En Irlanda casi el 60 % de los hatos lecheros utilizan AH de manera preventiva(33). En Brasil, se reportó que el 17.8 % de muestras de leche contenía residuos de IVM(34). En Minas Geráis, Brasil se demostró la presencia en leche, de amino-bencimidazoles (55.42 %), levamisol (53.57 %), avermectinas (60.24 %), tiabendazol (67.47 %), moxidectina (73.49 %), triclabendazol (45.78 %) y de benzimidazoles (6.02 %)(35). En México, es necesario establecer el diagnóstico de residuos de AH en productos diversos para constatar su inocuidad(36).

Métodos alternativos de control de las nematodiasis del ganado Desparasitación selectiva (FAMACHA) El método FAMACHA es una estrategia de desparasitación selectiva que se basa en el grado de anemia de un animal a través de la palidez de su mucosa ocular utilizando una tarjeta. Esta tarjeta consta de 5 colores que van de rojo intenso hasta pálido o blanco, donde se usa para medir en escala de 1 a 5 la coloración de la mucosa palpebral de los ovinos(37). Este método junto con la medición de la condición corporal y con un examen copro-parasitológico, así como del conteo fecal de huevos (CFH) permite formular un criterio de desparasitación(38). Este método es una herramienta de gran utilidad para identificar el riesgo parasitario causado por H. contortus en pequeños rumiantes(39,40); aunque, debe realizarse por un profesional capacitado, para su uso correcto.

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Manejo del pastoreo El sistema de pastoreo rotacional (PR) se basa en dejar a los animales pastando durante 3.5 días en una área, seguido de periodos de descanso del pastizal de 31 días en condiciones tropicales, reduciendo considerablemente los NGI en ovinos y cabras(41). En India, se ha reportado disminución en el CFH de hasta un 55.52 % comparado con un esquema de pastoreo continuo (PC)(42). En otro estudio se reportó una reducción de la población de L3 de hasta en un 48.1 % en heces; así como mejores ganancias de pesos en animales bajo un esquema PR, comparado con animales bajo PC(43) .

Estrategia nutricional basada una dieta proteica Se ha comprobado que dietas iso-energéticas e iso-proteicas ayudan a prevenir y controlar algunas parasitosis(44). La proteína y energía de ese tipo de dietas contribuyen al control de NGI, al igual que la calidad y cantidad de macro y micronutrientes en la dieta(45), fortaleciendo la inmunidad contra los nematodos(46).

Uso de plantas con actividad antihelmíntica Las leguminosas poseen un alto contenido de metabolitos secundarios como taninos condensados e hidrolizables, flavonoides y otros grupos de polifenoles, que representan una alternativa de control de NGI(47-50). En México, diferentes leguminosas han dado buenos resultados contra NGI. Por ejemplo, se ha comprobado en estudios in vitro e in vivo que Leucaena leucocephala posee un importante efecto AH contra NGI del ganado(51,52). Otras leguminosas como las Acacias poseen derivados del ácido hidroxicinámico en sus hojas, que ejercen una potente actividad ovicida in vitro contra H. contortus, H. placei y Cooperia punctata(53,54). Asimismo, en un estudio in vivo con cabras infectadas de forma artificial con H. contortus que recibieron el 10 % de hojas deshidratadas en su dieta redujeron hasta un 70 % de la eliminación de huevos de este nematodo(55). Por otro lado, se ha demostrado que las vainas de huizache (A. farnesina) contienen flavonoides como la narigenina 7-O-(6″-galloylglucoside) que son ovicidas y larvicidas contra H. contortus(56). Estas dos especies son consideradas como una fuente de forraje rico en proteína para los rumiantes(57,58). Caesalpinia coriaria es otra leguminosa con potencial nutracéutico, cuyos frutos secos poseen actividad antimicrobiana y antihelmíntica en salud pública y en rumiantes(59,60,61). Recientemente, se logró identificar que el ácido gálico y un derivado de tanino, aislados a partir de frutos de C. coriaria fueron los responsables del efecto AH contra huevos de NGI de bovinos(62). Al respecto, los frutos de esta leguminosa se han incluido como parte integral en dietas para ovinos y caprinos, demostrando que no interfiere en su consumo a niveles del 2 % y 10 % respectivamente(63,64). En otro estudio biodirigido utilizando la especie arbórea Prosopis laevigata se aisló e identificó al flavonoide isorhamnetin, como potente nematicida in vitro contra H. contortus(65).

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Vacunación Los antígenos (ag´s) con potencial inmunoprotector obtenidos a partir de aislamientos autóctonos de los nematodos altamente patógenos, son una alternativa contra las nematodosis en rumiantes bajo condiciones de pastoreo(66). El análisis de ag´s de Haemonchus spp., es importante para el desarrollo de vacunas recombinantes contra los principales NGI(67). En estudios recientes, se han buscado agentes inmunizantes contra NGI bajo un enfoque de control sustentable(68), permitiendo así el desarrollo de la primera vacuna (Barbervax) contra H. contortus derivada de ag´s de superficie del recubrimiento del intestino de los nematodos; sin embargo, esta vacuna solo protege parcialmente contra el nematodo H. contortus. Del mismo modo, se ha propuesto y evaluado la inmunización de corderos con un ag somático recombinante (rHC23) en contra de H. contortus, obteniendo una eficacia en la reducción de huevos entre un 70 y 80 %(69). En otro estudio, se evaluó la proteína conocida como “transtiretina”, derivada de productos de excreción y secreción de H. contortus (HcTTR) en cabras infectadas con H. contortus, encontrando que dos dosis de 500 μg de HcTTR recombinante lograron una reducción del CFH del 63.7 %; mientras que la carga parasitaria post-mórtem se redujo en 66.4 % después del desafío comparados con un grupo control(70).

Selección genética de animales resistentes La resistencia genética (RG) es la variación en la respuesta inmune representada por una población de animales con la habilidad de controlar una infección o enfermedad. Es altamente dependiente de la respuesta inmune adaptativa y tiene un origen específico relacionado a un ag(71). Se han reportado casos de resistencia ante las infecciones causadas por NGI en varias razas de ovinos; esta resistencia es mediada por la respuesta inmune adaptativa, la cual surge tras la reinfección con un determinado patógeno y está ligada al perfil genético de los animales, siendo un rasgo que puede ser transferido de los padres a su progenie(72). Por esta razón, la RG ante los NGI es un rasgo aprovechable en la producción de pequeños rumiantes para el control de este problema, ya que a partir de la evaluación y selección de razas o cruzas de animales resistentes para programas de crianza, basados en el mejoramiento genético, se pueden potenciar los efectos de resistencia y resiliencia involucrados en el fenotipo ante este tipo de infecciones en los miembros de las generaciones futuras(71,73,74). Para realizar una selección de animales (SA) con un fenotipo de resistencia en una población, es necesario la evaluación y medición de diversos estándares relacionados con parámetros parasitológicos, inmunológicos y de patogenicidad, dentro de las cuales están la determinación del hpg, condición corporal, porcentaje de hematocrito, la concentración de anticuerpos (IgA, IgE), el grado de eosinofilia en sangre, entre otros(71,73,74,75). La SA con fenotipo de resistencia puede dar la pauta para mejorar la resistencia de la progenie en programas de crianza; ya que, al obtenerse una descendencia de animales resistentes, estos presentan menos nematodos adultos y por ende una menor eliminación de huevos al suelo y una menor contaminación del pasto por L3(73,74). Al disminuir las parasitosis en el rebaño se

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espera una mejora en la producción ganadera y una menor dependencia del uso de AH, así como el daño a organismos benéficos por los residuos de los antiparasitarios(72,76,77). El mejoramiento genético de pequeños rumiantes es una estrategia alternativa de control a mediano plazo de las parasitosis causadas por NGI. La selección de marcadores genéticos e identificación de posiciones genómicas en los cromosomas (locus) ligados al fenotipo son importantes para un mejor entendimiento de los mecanismos de la respuesta inmune asociada a la resistencia a NGI(71,76,77,78).

Control biológico Dentro de los principales enemigos naturales de los nematodos se encuentran los hongos nematófagos (HN). Estos, además de ser saprobios, son parásitos o depredadores facultativos de nematodos(79). El HN más promisorio en el control de nematodos del ganado es Duddingtonia flagrans. Este hongo produce una gran cantidad de clamidosporas que pueden ser incorporadas en el alimento, o bien se pueden administrar oralmente en los animales en una suspensión acuosa(80,81,82) y una vez que éstas pasan a través del tracto digestivo llegan a las heces fecales donde entran en contacto con las larvas de los nematodos, capturándolas y alimentándose de ellas, reduciendo su población dentro de un rango de entre el 70 y 90 %(82-85). Al disminuir la población de larvas en las heces, disminuyen las infecciones y re-infecciones por el ganado(86). Los estudios llevados a cabo por el grupo de INIFAP han demostrado una alta efectividad de esta estrategia en la reducción de la población de larvas en heces de bovinos y ovinos bajo distintas condiciones de producción, y en diferentes regiones del país; incluyendo un estudio en una unidad de producción de leche orgánica en la región de Malpaso, Chiapas(80). Actualmente, existen dos productos a base de formulaciones de clamidosporas del HN D. flagrans, uno en Australia, bajo el nombre de BioWorma(82) y otro en Brasil, con el nombre de Bioverm(87). En México, en el CENID-SAI del INIFAP actualmente se trabaja para establecer un acuerdo con una empresa para comercializar un producto a base de clamidosporas de la cepa mexicana del HN para beneficio de la actividad pecuaria.

Método integrado de control Para lograr un control adecuado de los NGI es importante considerar el blanco de ataque de estos parásitos, basándose en el ciclo de los parásitos, tomando en cuenta que estos pueden ser encontrados básicamente en tres sitios: 1) dentro de los animales, en el tracto digestivo como larvas histiotróficas (L4), como estadios pre-adultos (L5) y como parásitos adultos, junto con los huevos que son producidos por las hembras; 2) en las heces se pueden encontrar a las fases de huevo, y fases larvarias L1 y L2 o pre-infectantes; así como las larvas infectantes (L3); 3) en el suelo y en el pasto, se encuentra a las fases L3. Con base en estos tres sitios donde se encuentran los distintos estadios de desarrollo, se propone una estrategia integral, utilizando como blancos de ataque estos sitios donde se encuentran los parásitos. En la Figura 1, se muestra un esquema representativo de los

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tres sitios “blanco” donde pueden ir dirigidas las diferentes herramientas de control para que de manera integrada se logre obtener una mayor eficacia en el control de estos parásitos. Figura 1: Esquema representativo de la integración de los principales métodos de control de nematodos gastrointestinales de ovinos dirigidos a los distintos blancos evolutivos del parásito en sus fases endógena y exógena del ciclo biológico

Conclusiones Existen medidas de control probadas científicamente contra las nematodosis del rebaño que deben ser implementadas de manera integrada para mejorar su salud y su productividad, evitando el uso excesivo de AH. El método integrado de control, es una herramienta para disminuir la presentación de la RA, desde una perspectiva sustentable.

Retos y Perspectivas en el control de las nematodosis del ganado en México La parasitología del futuro, a corto, mediano y largo plazo, enfrenta importantes retos en la búsqueda de estrategias de control diferentes al uso de AH. Es importante considerar que la gran variabilidad en la dinámica de las poblaciones de parásitos en gran medida responde a los cambios climatológicos(88). De esta forma, la diseminación de la RA, seguida de la ineficiencia de los AH, son una amenaza constante a los rebaños; por tal motivo se deberán diseñar estrategias para bloquear o revertir los mecanismos genómicos adaptativos de RA(89). Nuevos ag´s inmunoprotectores basados en tecnologías recombinantes deberán ser explorados para hacer más eficientes las defensas del

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organismo(69,70,90). El uso de tecnologías sustentables deberán ser consideradas(91), como el uso de plantas y sus metabolitos con actividad nematicida(92,93). Por otro lado, el uso de HN para el control de parásitos en bovinos y pequeños rumiantes(80,81,82), deberá ser implementado en México, llevándolo a nivel de comercialización e implementación en la actividad productiva para beneficio de los productores. De igual manera, el estudio de nanopartículas y de metabolitos de HN también son campos promisorios que deben ser ampliamente explorados(94); para encontrar un control adecuado de las nematodiasis del ganado(95,96).

Contribuciones al estudio de las nematodosis del ganado México ha contribuido de forma significativa al quehacer científico particularmente en líneas de investigación tales como Resistencia Antihelmíntica, en la que se ha incluido el estudio del uso de herramientas moleculares para la identificación de genes marcadores de resistencia en parásitos en contra de drogas antihelmínticas(17,21,82). Estas investigaciones se han logrado profundizar y se ha incursionado en el estudio de transcriptomas de nematodos, con la finalidad de abrir nuevas perspectivas para una posible reversión de la resistencia en los parásitos hacia los antihelmínticos; además de abordar la detección de animales resistentes a los parásitos, desde una perspectiva genética y molecular(78,80). Otra importante línea de investigación que se ha abordado en México es el estudio de plantas y sus metabolitos con actividad nematicida contra parásitos del ganado que ha generado una importante fuente de información que dan la pauta para establecer el uso de plantas con actividad antiparasitaria en beneficio de los productores(61,66,72). Por otra parte, se ha generado una importante tecnología sustentable para el control de las nematodiasis en rumiantes; mediante la utilización de una cepa Mexicana (FTHO-8) de un HN de la especie Duddingtonia flagrans que es un enemigo natural de los nematodos. Las esporas de resistencia o clamidosporas de este HN han sido incorporadas en unas “galletas” o “péllets” para el ganado con lo que se consigue que al ser ingeridas por los animales, estas pasen a través del tracto digestivo y lleguen a las heces en donde germinan, colonizan las heces y forman trampas a partir de sus micelios con las que capturan, matan y se alimentan de los nematodos interrumpiendo de esta manera el ciclo biológico de estos parásitos(92). Este es un método sustentable que ha sido demostrado de manera exitosa en distintas pruebas y bajo distintas condiciones ambientales y de manejo de los animales(87,88,91,93). Finalmente, México ha incursionado en una línea de investigación de vanguardia sobre al estudio de las propiedades antiparasitarias de hongos comestibles y hasta ahora se han logrado importantes resultados incluyendo la identificación de metabolitos bioactivos contra estos parásitos(97). Agradecimientos Los autores expresamos nuestro agradecimiento al INIFAP y al CONACYT por los apoyos recibidos para la realización de nuestros proyectos de investigación.

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Conflicto de intereses Los autores manifiestan que no existe ningún conflicto de intereses. Literatura citada: 1. IICA, Carne Ovina. Caracterización del valor nutricional de alimentos. PROCITUR, IICA, Montevideo, Uruguay; 2015:158-169. http://repiica.iica.int/docs/B3885e/B3885e.pdf. 2. Tuinterfaz. Se logró reducir importaciones en 74%, de 58 mil toneladas a 10 mil 379 toneladas de carne: Sagarpa. 2018. https://tuinterfaz.mx/noticias/22/10454/en-17anos-la-produccion-de-ovino-crecio-70/. 3. Agnusdei GM. Calidad nutritiva del forraje. Sitio Argentino de Producción Animal. Agromercado Temático 2007, Bs. As., 136:11-17. 4. Díaz-Sánchez CC, Jaramillo-Villanueva JL, Vargas-López S, Delgado-Alvarado A, Hernández-Mendo O, Casiano-Ventura MA. Evaluación de la rentabilidad y competitividad de los sistemas de producción de ovinos en la región de Libres, Puebla. Rev Mex Cienc Pecu 2018;9(2):273-277. 5. Rojas-Downing MM, Nejadhashemi AP, Harrigan T, Woznicki SA. Climate change and livestock: Impacts, adaptation, and mitigation. Clim Risk Managem 2017;16:145–163. doi:10.1016/j.crm.2017.02.001. 6. Craig TM. Gastrointestinal nematodes, diagnosis and control. Vet Clin North Am Food Anim Pract 2018;34(1):185–199. doi:10.1016/j.cvfa.2017.10.008. 7. Roeber F, Jex AR, Gasser RB. Impact of gastrointestinal parasitic nematodes of sheep, and the role of advanced molecular tools for exploring epidemiology and drug resistance - an Australian perspective. Parasit Vectors 2013;6(153). doi:10.1186/1756-3305-6-153. 8. Mondragón-Ancelmo J, Olmedo-Juárez A, Reyes-Guerrero DE, Ramírez-Vargas G, Ariza-Román AE, López-Arellano ME, et al. Detection of gastrointestinal nematode populations resistant to albendazole and ivermectin in sheep. Animals 2019;9:775. doi:10.3390/ani9100775. 9. López-Ruvalcava OA, González-Garduño R, Osorio-Arce MM, Aranda-Ibañez A, Díaz-Rivera P. Cargas y especies prevalentes de nematodos gastrointestinales en ovinos de pelo destinados al abasto. Rev Mex Cienc Pecu 2013;4(2):223-234. 10. Schallig HDFH. Immunological responses of sheep to Haemonchus contortus. Parasitol 2000;120(7):63–72. doi:10.1017/s003118209900579x. 11. Selemon M. Review on Control of Haemonchus contortus in sheep and goat. J Vet Med Res 2018;5(5):1139.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5801 Revisión

Enfermedades infecciosas de relevancia en la producción caprina, historia, retos y perspectivas

Gabriela Palomares Reséndiz a Francisco Aguilar Romero a Carlos Flores Pérez b Luis Gómez Núñez a José Gutiérrez Hernández a Enrique Herrera López a Magdalena Limón González b Francisco Morales Álvarez a Francisco Pastor López c Efrén Díaz Aparicio a*

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). CENID Salud Animal e Inocuidad. Carretera México –Toluca, colonia Palo Alto, 05110. Ciudad de México. México. b

Universidad Autónoma de México. Programa de Maestría y Doctorado en Ciencias de la Producción y de la Salud Animal. Ciudad de México, México. c

INIFAP. CE La Laguna, Matamoros, Coahuila, México.

*Autor de correspondencia: efredia@yahoo.com

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Resumen: La importancia de las cabras en México radica en que su producción se concentra en zonas áridas y semiáridas del norte y el centro del país, y particularmente en la región de la Mixteca en los estados de Oaxaca, Guerrero y Puebla, donde prevalece la pobreza y donde la especie, es capaz de sobrevivir y producir leche y cabritos. El estudio de las enfermedades de las cabras en México es escaso; el INIFAP se ha caracterizado por nunca haber dejado de lado la investigación en esta especie. En esta revisión, se abordan las principales enfermedades que afectan a las cabras en México y se describen las investigaciones que sobre ellas ha desarrollado el INIFAP. Los problemas de salud que enfrentan la mayoría de los rebaños caprinos en los que se ha realizado investigación, demuestran que algunos trastornos reproductivos son causados por enfermedades como brucelosis, leptospirosis y clamidiasis, todas éstas consideradas endémicas y con potencial zoonótico. Por otra parte, los problemas de tipo respiratorio y digestivo son los principales padecimientos que afectan a los cabritos. En las cabras en etapa productiva del territorio nacional, se ha demostrado una frecuencia elevada de animales con artritis encefalitis, enfermedad causada por la infección de Lentivirus de los pequeños rumiantes, paratuberculosis y linfadenitis caseosa, estas últimas de origen bacteriano; una particularidad de estas tres enfermedades es su característica de cronicidad, lo que hace pensar de manera equívoca al productor que su presencia no tiene mayor impacto dentro de los rebaños. Finalmente, se ha logrado detectar la presencia de la fiebre Q, una enfermedad zoonotica actualmente considerada exótica en México, y que en otros países es frecuentemente asociada con trastornos reproductivos, abortos y ocasionalmente, problemas respiratorios en los animales. En las aportaciones del INIFAP hay que destacar el diagnóstico y el control de la brucelosis, que es la principal zoonosis bacteriana en nuestro país; además de haber contribuido a que enfermedades consideradas exóticas en México, se determine que ya son endémicas, y se cuente con las herramientas para su diagnóstico, siendo un reto para nuestro instituto realizar la transferencia de estas tecnologías a los laboratorios de diagnóstico de nuestro país. Palabras clave: Caprinos, Enfermedades, Investigación.

Recibido: 14/09/2020 Aceptado: 16/02/2021

La importancia de la caprinocultura en México Actualmente México cuenta con una población caprina de 8’791,894(1), siendo los estados con la mayor población Zacatecas, San Luis Potosí, Coahuila, Puebla y Oaxaca, los cuales

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tienen una tradición gastronómica donde se utiliza la carne de este rumiante, con platillos como la birria, el cabrito, el mole de caderas y la barbacoa; para tal fin, cuentan con razas especializadas en producción de carne o doble propósito como Boer y Nubia, pero la mayoría de su población sigue siendo de animales criollos o locales, que son descendientes de las razas españolas. En cuanto a la producción de leche, las razas como Saanen, Alpina francesa, Toggenburg y Nubia, se encuentran principalmente en los estados de Coahuila, Guanajuato, Durango, Jalisco y Chihuahua(1); donde se produce queso, cajeta y dulces(2). Los caprinocultores del Bajío y del norte de México cuentan con mayor nivel de tecnificación en comparación a los del sur, como las regiones Mixtecas y Guerrero, probablemente por su fin zootécnico, ya que la producción de leche es demandada por la industria, siendo varias las empresas que elaboran lácteos y requieren de la materia prima. Los sistemas de producción regionales son heterogéneos, con tecnología tradicional, problemas de sanidad, con escasa organización de los productores y en el trabajo de la cadena de valor(3). La importancia de las cabras como productoras de alimento y como actividad económica, cobra más relevancia en las zonas áridas y semiáridas, donde prevalece la pobreza. La cabra es capaz de aprovechar la vegetación de las zonas, lo que la convierte en la principal especie ganadera que tiene la capacidad de adaptarse y producir, aún en condiciones desérticas desventajosas(4).

Brucelosis El principal agente etiológico de la brucelosis en caprinos es B. melitensis, también es la principal especie del género y se considera como uno de los agentes causales de la brucelosis humana, conocida como Fiebre de Malta(5). La más importante vía de trasmisión de esta enfermedad es la oral, por la ingesta de alimento o agua contaminados con secreciones vaginales o restos de abortos de animales infectados. Para las brucelas de fenotipo liso, no se acepta que la vía venérea tenga importancia epidemiológica en la transmisión de la enfermedad, sin embargo, B. melitensis es excretada en leche y calostro, de tal modo que la mayoría de las infecciones latentes probablemente se contraen a través del consumo de estos productos(5). El ganado al infectarse presenta signos clínicos de gran importancia económica, en las hembras sexualmente maduras provoca reducción de la fertilidad, aborto y disminución en la producción de leche; en los machos coloniza el aparato reproductivo ocasionando orquitis y epididimitis; también se han reportado casos de artritis(6). La prueba de tarjeta con antígeno de B. abortus a una concentración del 3%, es la más utilizada para el diagnóstico serológico de brucelosis en caprinos; esta prueba tiene una

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sensibilidad cercana al 100 %, además es sencilla, económica y práctica. Sin embargo, en caso de cabras vacunadas con Rev 1 a cualquier dosis, la campaña establece que no debe realizarse la prueba de tarjeta, hasta después de ocho meses post vacunación, ya que antes, esta prueba no es capaz de diferenciar entre anticuerpos vacunales y de infección. Por lo cual se deben utilizar técnicas como la inmunodifusión radial (IDR) con hapteno nativo, que permite diferenciar a los animales vacunados de los infectados(7). En México. La brucelosis es la principal zoonosis bacteriana; el control se apoya en el diagnóstico, la identificación de los animales infectados, en la eliminación de los mismos, y sobre todo en la vacunación. Las poblaciones humanas vulnerables incluyen no solo a los caprinocultores, especialmente en comunidades marginadas de cría de cabras, veterinarios y trabajadores de mataderos, pero también personal de laboratorio y consumidores de productos lácteos no pasteurizados(5).

Aportaciones de las investigaciones realizadas en el INIFAP A finales de los años noventa, se retomó la Campaña Nacional contra la Brucelosis Animal, encontrando en ese momento ante una falta de información científica referente a la protección que confería la vacuna Rev 1 a las cabras, que era y sigue siendo usada a nivel mundial como la única opción para prevenir la brucelosis en los pequeños rumiantes. En el INIFAP se realizaron evaluaciones de la vacuna, determinando la protección conferida frente al desafío experimental. Se concluyó, que el uso de dosis reducida de Rev 1 protegió a las cabras vacunadas en áreas endémicas durante al menos cinco años después de la inmunización. Estos resultados son los únicos a nivel mundial, donde se aporta el respaldo científico a que la vacuna Rev 1 protege a la cabra vacunada durante toda su vida, y por lo tanto, no es necesaria la revacunación(8,9). Estos resultados fueron la base para el uso de la vacunación con dosis reducida de Rev 1 en la Campaña Nacional contra la Brucelosis Animal. También era notoria la falta de información científica referente a la sensibilidad y la especificidad que tenían las pruebas diagnósticas para la brucelosis caprina. En el INIFAP se realizaron evaluaciones de las pruebas diagnósticas, y se encontró que las técnicas que eran empleadas con éxito en los bovinos, como eran el anillo en leche y el rivanol, no eran útiles para ser empleadas en el diagnóstico de la brucelosis en las cabras. Se observó que la prueba de tarjeta, que es la técnica tamiz básica y más importante para el diagnóstico serológico de la brucelosis en los animales, debería ser usada a una concentración celular del 3% en esta especie, pues con esta modificación se aumentaba su sensibilidad; esta prueba tamiz fue reconocida para el diagnóstico de la brucelosis en caprinos con una sensibilidad del 98 % y especificidad del 100 % por la Norma Oficial Mexicana. La metodología para la elaboración del antígeno se transfirió a la Productora Nacional de Biológicos Veterinarios (PRONABIVE)(10,11).

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Es un dogma que los machos cabríos no pueden ser vacunados contra la brucelosis, porque se presentan lesiones en los órganos reproductivos por haber un tropismo de la bacteria hacia ellos. Para tratar de desmentir esta aseveración, investigadores del INIFAP y de la UNAM, realizaron un estudio con 48 cabritos de seis meses de edad procedentes de rebaños libres de brucelosis, los resultados obtenidos demostraron que ambas vacunas tienen baja capacidad de colonización en el tracto reproductor(12).

Retos y prospectivas en México A corto plazo, se espera que se realicen cambios y actualizaciones en la Norma Oficial Mexicana, NOM-041-ZOO-1995, denominada Campaña Nacional contra la Brucelosis Animal; a mediano plazo, se deberán realizar programas de control de la enfermedad, adecuados a las condiciones particulares que tiene la caprinocultura en nuestro país; y a largo plazo, se debe esperar que la brucelosis caprina esté controlada en nuestro país.

Clamidiasis La clamidiasis, es una enfermedad infecto-contagiosa y zoonótica, causada por bacterias del género Chlamydia. La especie que más afecta a las cabras es C. abortus; bacteria intracelular obligada que presenta un ciclo de desarrollo multimórfico asincrónico(13). Esta enfermedad se caracteriza por provocar abortos en el último tercio de la gestación o el nacimiento de crías débiles. El aborto ocurre generalmente sin signos previos, aunque se pueden presentar entre 24 a 48 h previas al aborto, cambios de comportamiento y descargas vaginales que contienen un gran número de cuerpos elementales, que ocurre en las dos o tres últimas semanas de gestación(13). Las lesiones placentarias se desarrollan inicialmente en el hilio del placentoma y se extienden hasta involucrar las membranas intercotiledonarias. Esto conduce a la destrucción del tejido placentario que afecta la adquisición de nutrientes y la regulación hormonal y resulta en la expulsión prematura del feto. Los cambios histológicos en la placenta y la aparición de lesiones ocurren típicamente después de los 90 días de gestación(13). La clamidiasis es una zoonosis, y se ha descrito que afecta a las mujeres embarazadas, principalmente después de la exposición con cabras infectadas(13). En México. En 1997 se realizó el primer reporte de aislamiento del agente etiológico en caprinos(14). En nuestro país la clamidiasis se consideraba exótica, sin embargo, existía cada vez más evidencia de su presencia en los rebaños caprinos; en 2015 con el objetivo de aislar a C. abortus en cabras lecheras de rebaños con problemas de abortos en el estado de Guanajuato, México, y desarrollar pruebas diagnósticas adecuadas para su detección, se

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tomaron muestras de suero e hisopos vaginales de seis rebaños caprinos. La prueba ELISA mostró 9.60 % de animales seropositivos a C. abortus. El PCR a partir del ADN de exudado vaginal dio como resultado 23.8 % de animales positivos. Se aisló Chlamydia spp. en el 26.98 % de animales muestreados. Los tres métodos diagnósticos probados resultaron complementarios y de gran valor, ya que se podían aplicar en zonas donde se sospecha que Chlamydia está causando abortos. En el trabajo se demostró que este patógeno está presente en los rebaños lecheros de México(15). En el estado de Guanajuato en 2016, se obtuvieron 1,307 muestras serológicas de caprinos distribuidas en 14 municipios. Se analizaron mediante la técnica de ELISA indirecta, en las hembras con antecedente de aborto, se encontró una frecuencia del 46.62 %; en muestras de hembras con al menos un parto, clínicamente sanas y que convivían con hembras que abortaron fue del 27.13 %(16). En un estudio realizado en Culiacán, Sinaloa, se determinó la presencia de C. abortus en un rebaño caprino con problemas de abortos, sumándose a los casos ya existentes en el país(17).

Aportaciones de las investigaciones realizadas en el INIFAP El primer aislamiento de la bacteria en cabras de México se logró en colaboración de investigadores del entonces INIP y de la UNAM(14). Durante los años de 2012 a 2013, se obtuvieron 186 muestras procedentes de 49 rebaños de los estados de Coahuila, Jalisco, Puebla, Veracruz y Querétaro, se realizó aislamiento bacteriano, PCR y secuenciación, el análisis de la secuencia de los productos de amplificación mostró una homología del 99 % con C. abortus cepa A.22, FAS, S26, EBA y VPG(18). En un estudio realizado en diferentes municipios del estado de Guanajuato, se demostró la presencia de C. abortus en cabras que provenían de rebaños con problemas de abortos y que en algunos daban tratamiento con tetraciclinas para prevenirlo. Con las muestras de los órganos y exudado vaginal fue posible corroborar, que el tratamiento no evita la infección, pudiendo o no generar el aborto(19).

Retos y prospectivas en México Generar conocimiento de las especies de Chlamydia que afectan a los caprinos, para establecer dentro de los rebaños medidas de prevención y control, se deberán tener establecidas en los laboratorios, pruebas moleculares PCR punto final y PCR tiempo real para el correcto diagnóstico de la enfermedad(17,19) y en cuanto al diagnóstico, es necesario encaminar los esfuerzos en el desarrollo de técnicas rutinarias, como son las pruebas serológicas como el ELISA(20).

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Colibacilosis La colibacilosis es una enfermedad ocasionada por Escherichia coli, una de las principales afecciones causadas por esta bacteria son las diarreas en cabritos. Se reconocen dos formas principales de la enfermedad, la colibacilosis entérica y la sistémica. La forma entérica afecta animales de dos a ocho días de edad. Se presenta un cuadro de diarrea que por lo general es de color blanco amarillento, de consistencia cremosa a casi líquida, el cabrito presenta debilidad, caquexia y deshidratación. Si los animales no son sometidos a un tratamiento adecuado y rápido, pueden morir a las 12 h de iniciado el cuadro clínico. La forma septicémica afecta animales de entre dos a seis semanas de edad; las bacterias atraviesan la mucosa intestinal o respiratoria y pasan al torrente circulatorio, provocando que los animales presenten aumento de la temperatura rectal, meningitis y artritis, sin presentar diarreas. Los animales infectados son la fuente de transmisión más importante, siendo la vía fecal-oral la más frecuente. La disminución de la exposición a la bacteria se obtiene a través de prácticas de higiene y de manejo. La falta de calostro ocasiona que los cabritos sean más susceptibles a sufrir diarreas(21). En México. Una de las dos principales causas de mortalidad en cabritos son las diarreas(22). Los mecanismos patogénicos e identificación de genes de virulencia involucrados en diarreas por E. coli en caprinos son escasos; la mayoría de las cepas aisladas a partir de animales pertenecen al grupo de E. coli enterotoxigénicos (ETEC), los cuales expresan como factores de patogenicidad las adhesinas y las enterotoxinas, y son los responsables de los casos de enteritis neonatales. Otros patotipos que se han aislados a partir de animales enfermos son E. coli enteropatógena (EPEC), la cual también es causa de diarreas y E. coli enterohemorrágica (EHEC), que tiene gran importancia debido al papel que juega como agente patógeno en humanos(23). La infección en el humano es debida a E. coli O157:H7, que pertenece al patotipo EHEC, los reservorios de esta cepa son los rumiantes. La contaminación fecal del agua y de otros alimentos, así como la contaminación cruzada durante la preparación de estos (con productos cárnicos, superficies y utensilios de cocina contaminados), también es causa de infecciones(24).

Aportaciones de las investigaciones realizadas en el INIFAP En un estudio realizado en el año 2014 se caracterizaron aislamientos de E. coli obtenidos a partir de diarreas de cabritos de algunas regiones caprinas de México; se encontró que los aislamientos pertenecen en su mayoría al grupo filogenético B1, del serotipo O25:H8, los cuales poseen una amplia variedad de genes de virulencia, destacando los genes st y stx2 que muestran una combinación para los patotipos EHEC y ETEC, además de presentar escasa

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resistencia a los quimioterapéuticos(25,26). Con tres de estas cepas, se elaboró una bacterina para el control de la enfermedad, la cual se aplicó a cabras gestantes, proporcionando una sólida inmunidad pasiva a los cabritos por medio del calostro, solo 2.31 % de las hembras vacunadas tuvieron crías con diarrea. Así mismo se comprobó que con la aplicación de la bacterina se incrementaron los niveles de anticuerpos en hembras vacunadas y en sus crías; de acuerdo con estos resultados la protección conferida en los animales mostró ser serotipo específico contra el LPS purificado O25(27).

Retos y prospectivas en México Es necesario continuar con la investigación del comportamiento de los genes de virulencia involucrados en las diarreas ocasionadas por E. coli; con el fin de realizar un diagnóstico pertinente que permita orientar y establecer medidas preventivas específicas; se debe continuar con el desarrollo de protocolos de inmunización, con la bacterina desarrollada en INIFAP para evitar la diarrea en cabritos.

Complejo respiratorio infeccioso (CRIC) En su presentación se involucran varios factores, como son el medio ambiente, las condiciones del animal y la presencia de los agentes infecciosos como los virus y las bacterias. La población más susceptible a este padecimiento son los cabritos. Las condiciones medioambientales adversas que predisponen a los caprinos a padecer problemas respiratorios son los cambios bruscos en el clima, el hacinamiento de los animales, corrales inadecuados, falta de ventilación, acumulación de polvo y amoniaco, deficiente protección contra las corrientes de aire y estrés por transportación(28). Con respecto a los agentes infecciosos, se ha mencionado la participación de algunos virus como agentes primarios; siendo los más importantes el de Parainfluenza-3 y el Respiratorio Sincitial(29). Una vez deprimidos los mecanismos de defensa, las bacterias presentes en la flora nasal o en el medio ambiente colonizan a los pulmones. Las bacterias que participan en el CRIC son Pasteurella multocida, Mannheimia haemolytica y Mycoplasma spp. Estas bacterias son comúnmente encontradas en el tracto respiratorio alto de animales sanos(30). Los factores relacionados al huésped que pueden contribuir a la presentación del CRIC o neumonía incluyen desde un deficiente calostrado de los cabritos, un sistema mucociliar dañado por los virus, lo que hace deficiente una remoción bacteriana en los conductos aéreos, un sistema inmune deficiente, desnutrición, parasitosis, deshidratación, etc. Cuando se presenta la neumonía se manifiestan fiebres de 40 a 41 ºC, tos, dificultad para respirar, falta de apetito, descarga mucopurulenta tanto nasal como ocular, depresión, postración y muerte(31).

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En México. Los problemas neumónicos son reconocidos por los caprinocultores como uno de los más frecuentes relacionados con la sanidad de sus rebaños, pero en pocas ocasiones se realiza diagnóstico y se establecen programas de prevención(22).

Aportaciones de las investigaciones realizadas en el INIFAP El INIFAP inició el abordaje de esta problemática realizando estudios de identificación, caracterización y factores de virulencia de las bacterias participantes en el CRIC, los resultados han demostrado que, P. multocida está presente en las cabras, con el biotipo D:3. Para complementar el estudio sería interesante aislar a los microorganismos de lesiones directamente del pulmón de los individuos enfermos para confirmar que son los causantes de una neumonía(32-35).

Retos y prospectivas en México Se pretende formular un toxoide de M. haemolytica de aislamientos nacionales que, aunada a nuestra bacterina, se evalue en cabritos, con la finalidad de ser utilizada, en los calendarios de vacunación para prevenir el CRIC. También es importante realizar cursos de capacitación dirigido a los caprinocultores para que realicen una prevención adecuada del CRIC, ya que se debe de enfocar de forma integral, revisando y corrigiendo los factores ya mencionados, como son las prácticas de manejo que provoquen demasiado estrés, establecer medidas de higiene, revisar el estado nutricional, determinar el estado de parasitosis, corregir las instalaciones para proteger a los animales de los cambios bruscos de temperatura y las corrientes de aire, además de proporcionarles la ventilación correcta.

Fiebre Q La fiebre Q es una enfermedad causada por la bacteria Coxiella burnetii, de distribución mundial y con características de zoonosis. Tiene como hospederos especies animales domesticas: vacas, ovejas, cabras, perros, gatos, conejos; y especies silvestres: pequeños roedores, zorros. La mayoría de estos animales son portadores crónicos y no sufren la enfermedad, pero excretan bacterias a través de orina, heces, leche y productos del parto como líquido amniótico, placenta y abortos. Estas secreciones forman aerosoles que transmiten al microorganismo por vía aérea a la población susceptible(36). En México Al tener carácter exótico en nuestro país, desde 1994 es considerada por la SADER como una enfermedad de notificación obligatoria(37). En 1990 se reportó en Baja California la primera evidencia serológica en animales(38). Los primeros reportes en humanos de C. burnetii son de la Comarca Lagunera(39).

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Aportaciones de las investigaciones realizadas en el INIFAP

En un estudio realizado de 2018 a 2019, por investigadores del INIFAP y del Sector Salud, con el objetivo de evidenciar la presencia de C. burnetii en caprinos que presentaron aborto, se identificó mediante PCR punto final la secuencia de inserción IS1111. Estos datos son la primera evidencia molecular de que los caprinos de nuestro país pueden ser reservorios de C. burnetii(40).

Retos y prospectivas en México A corto plazo, se espera que se cambie el estado de la enfermedad de exótica a endémica, para continuar con investigación en el desarrollo de pruebas de diagnóstico; a mediano plazo se deberán tener establecidas en los laboratorios, pruebas diagnósticas de elevada sensibilidad y especificidad para la detección de la enfermedad tanto en animales como en humanos, así como realizar programas de control para la Fiebre Q en los animales.

Lentivirus de pequeños rumiantes El virus de la artritis encefalitis caprina (vAEC) y virus Maedi-visna, presentan similitudes genéticas, estructurales y patogénicas, por lo que han sido reclasificados como lentivirus de los pequeños rumiantes (LvPR)(41). La importancia económica para la industria caprina se relaciona directamente con la presencia de infecciones crónicas-degenerativas multisistémicas e incurables. En cabras adultas se observa artritis y mastitis, mientras que en cabritos, la presentación es nerviosa y se presenta durante los primeros meses de edad(42). La replicación de los lentivirus en células epiteliales de la glándula mamaria juega un papel importante en la transmisión de partículas virales; las células mononucleares y macrófagos infectados también pueden eliminarse a través del calostro y leche. El contacto directo con secreciones respiratorias, aerosoles, orina, y heces provenientes de animales infectados, son consideradas fuentes de infección que toman mayor relevancia durante el hacinamiento. El agua y alimento, así como una inadecuada desinfección de instalaciones, maquinaria y material de ordeño, permite la propagación de los LvPR(43). En México. En el año de 1985, se realizó un estudio de seroprevalencia del vAEC en regiones productoras de caprinos; se determinó que la enfermedad ingresó a través de la importación de animales de pie de cría procedentes de los Estados Unidos de América(44). Posteriormente, la SAGARPA, incluyó a la AEC, como enfermedad endémica de reporte obligatorio mensual. El vAEC fue aislado y se realizó la secuenciación del genoma completo de un LvPR recombinante perteneciente al subtipo B1(45).

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Aportaciones de las investigaciones realizadas en el INIFAP En el INIFAP, se están desarrollado técnicas de diagnóstico, acordes a las características genéticas y antigénicas de cepas que circulan de forma natural en el país y que afectan la producción caprina. Se ha logrado la expresión de un antígeno recombinante de la proteína p25 del virus de la AEC, en el sistema de E. coli; se considera que los antígenos generados son excelentes candidatos para el establecimiento de una prueba serológica de tipo ELISA que contribuya al diagnóstico de la AEC(46). Se está estandarizando una prueba de PCR en tiempo real que identifique la presencia de provirus y en la producción de proteínas recombinantes CA, p25 y MA, p16 del lentivirus.

Retos y prospectivas en México Se pretende generar conocimiento sobre la circulación de otros grupos genéticos de LvPR y determinar la diversidad genética que existe en el país; la evidencia científica indica hasta el momento, la presencia del genogrupo B1, que es capaz de infectar tanto a ovinos como caprinos. Con base en esta información, se han desarrollado herramientas y técnicas para el diagnóstico serológico y molecular del subtipo B1 (ELISA y PCR). Si bien en el mundo no se ha desarrollado alguna prueba serológica o molecular capaz de detectar todos los grupos o subtipos de LvPR existentes, la estrategia que ha dado mejores resultados es la de caracterizar la diversidad y con la información obtenida, complementar o adecuar las pruebas desarrolladas para atender las necesidades actuales o futuras en cada país, recomendar a los productores de pie de cría y ganado de registro su participación en programas oficiales para la certificación de rebaño libre de LvPR y poder beneficiar a otros productores de menor recurso económico mediante programas sociales de apoyo gubernamental. A largo plazo, se pretende que las principales regiones productoras de caprinos estén certificadas como libres, así como establecer una cultura de sanidad animal basada en el diagnóstico oportuno que permita incrementar la productividad.

Leptospirosis La leptospirosis es una enfermedad infecciosa ocasionada por bacterias pertenecientes al género Leptospira, tiene una amplia distribución en todo el mundo, tanto en zonas rurales como urbanas, que cuentan con características climatológicas y orográficas particulares, redes pluviales naturales, extensas áreas agrícolas y presencia de lluvias estacionales que favorecen la propagación de Leptospira spp., afectando en diferentes formas que van desde la infección asintomática, aguda o crónica, a mamíferos domésticos y silvestres. Este microorganismo se elimina por la orina de los animales infectados de forma continua o intermitente, contaminando así al medio ambiente. La leptospirosis en cabras en su forma aguda pude presentar aumento de temperatura, anorexia, depresión, ictericia, y anemia; sin

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embargo, en su forma crónica provoca abortos, momificaciones, infertilidad, nacimientos prematuros y mortalidad neonatal, lo que ocasiona importantes pérdidas económicas(47). En el humano, al ser un hospedero ocasional de este microorganismo, le puede provocar distintos trastornos patológicos como fiebre, cefalea, dolores musculares y articulares, tos, derrame, náuseas, vómito, ictericia y afecciones de riñón e hígado(48). En México. En un estudio en el estado de Veracruz, se analizaron 873 muestras de suero; las serovariedades más frecuentes fueron Wolffi (45.58 %) e Icterohaemorragiae (45.13 %)(49). En la Comarca lagunera se obtuvieron 802 muestras de suero, de las cuales el 60.1 % resultaron seropositivos a leptospirosis(50). En rebaños caprinos del estado de Guerrero, se encontró que 64.26 % de las muestras presentaron títulos de anticuerpos contra al menos una de las serovariedades de Leptospira interrogans(51).

Aportaciones de las investigaciones realizadas en el INIFAP En el año 2016 investigadores del INIFAP, determinaron la frecuencia serológica de anticuerpos contra Leptospira spp en las principales zonas caprinas del estado de Guanajuato, reportando una frecuencia de leptospirosis del 37.90 %(52). En 2018 se determinó la seroprevalencia de serovariedades de Leptospira spp., en caprinos del Estado de Guanajuato y se evaluaron los patrones de distribución geográfica y coexposición. Se analizaron 1,640 muestras mediante la prueba de aglutinación microscópica. Se obtuvo una prevalencia total de 45.5 %; la prevalencia de Icterohaemorrhagiae fue 34.16 %, seguida de Hardjo con 6.77 %; el resto de serovariedades diagnosticadas fue menor a 5 %, todas ellas mostraron un patrón de agregación que pueden sugerir zonas de riesgo y vectores que transmiten la enfermedad; el análisis de la coocurrencia de anticuerpos, revela el comportamiento dominante de Icterohaemorrhagiae, sobre el resto de las serovariedades diagnosticadas(53). En 2019 se realizó el diagnóstico serológico de las principales enfermedades abortivas en cabras del estado de Guanajuato. Los muestreos se realizaron en granjas lecheras, con diferentes niveles de tecnificación, razas y manejo. Se confirmó la presencia de seropositividad a Leptospira spp(54).

Retos y prospectivas en México Implementar medidas de prevención y control en los rebaños, a través de la inmunización con serovariedades de Leptospira spp. previamente diagnosticadas en caprinos, con la finalidad de disminuir los problemas de abortos, momificaciones, partos prematuros e infertilidad ocasionados por la enfermedad.

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Linfadenitis caseosa La linfadenitis caseosa es una enfermedad infecciosa de curso crónico que afecta a caprinos; es causada por Corynebacterium pseudotuberculosis, patógeno intracelular facultativo capaz de replicarse y sobrevivir en el interior de fagocitos. Se caracteriza por la presencia de lesiones supurativas en los linfonodos, pulmones y otros órganos viscerales. La presentación subclínica de la enfermedad es la visceral, los abscesos se localizan en órganos internos como pulmón, hígado y linfonodos mesentéricos; en ocasiones, los animales presentan cuadros de neumonía crónica y adelgazamiento progresivo(55).

Aportaciones de las investigaciones del INIFAP El INIFAP ha contribuido en el desarrollo de pruebas de diagnóstico, así como en la caracterización genética de las cepas de origen ovino, caprino y equino(56). En otra investigación realizada en el INIFAP, se logró el establecimiento de una prueba de reacción en cadena de la polimerasa múltiple para el diagnóstico de linfadenitis caseosa en caprinos, demostrando que, es una técnica eficiente a partir de muestras clínicas; este protocolo diagnóstico también tiene la capacidad de diferenciar entre cepas de C. pseudotuberculosis de los biovares ovis y equi(57). Otro grupo de investigadores del INIFAP se ha dado a la tarea de iniciar el estudio de cepas mutantes como candidatos para el desarrollo de inmunógenos. Sin embargo, la cepa mutante no logró proteger a los ratones Balb/c después del desafío experimental, y no demostró una adecuada respuesta inmune humoral y celular en el modelo murino(58).

Retos y prospectivas en México Los trabajos realizados en el INIFAP permitirán a corto o mediano plazo contar con un biológico capaz de reducir la morbilidad y el impacto económico y productivo de esta enfermedad en México.

Paratuberculosis La paratuberculosis es causada por la bacteria Mycobacterium avium subespecie paratuberculosis. Esta infección se caracteriza por generar una inflamación crónica regional en el intestino delgado de los rumiantes. Los signos más frecuentes en la paratuberculosis en cabras son la disminución en la condición corporal y del peso, así como la baja en la producción láctea, la pérdida de consistencia de las heces y los cuadros diarreicos que solo se manifiestan durante la fase terminal de la enfermedad(59).

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M. avium subsp. paratuberculosis ha sido asociada en múltiples ocasiones con la enfermedad de Crohn, un padecimiento crónico que causa inflamación y ulceración del tracto gastrointestinal, principalmente en la porción del íleon y colon(60), sin embargo, no es reconocido como el agente etiológico principal. En México. La primera evidencia de la enfermedad en cabras fue reportada en 1983; en dicho reporte se logró constatar el cuadro clínico de la enfermedad, el hallazgo de lesiones intestinales como la enteritis y granulomas en ganglios linfáticos mesentéricos, la presencia de la bacteria en los tejidos lesionados, así como anticuerpos en el suero sanguíneo de los animales estudiados(61). A partir de estos trabajos, han surgido diversos reportes sobre la seroprevalencia, el aislamiento y la detección del material genético de la bacteria en animales infectados en varios estados de la República Mexicana(59,61,62).

Aportaciones de las investigaciones realizadas en el INIFAP Aunque las prevalencias de la enfermedad en caprinos son variables, se ha logrado establecer cuáles son los factores de riesgo en la transmisión de la enfermedad entre los rebaños nacionales. Dentro de ellos se pueden mencionar la elevada densidad poblacional, el ingreso de animales infectados a los rebaños, la permanente convivencia con otras especies, la permanencia de animales infectados y finalmente, las malas condiciones de higiene(63).

Retos y prospectivas en México El reto a corto plazo es idear estrategias que permitan diferenciar el cuadro clínico asociado a la baja condición corporal y la disminución de la producción láctea provocada por la infección, de otras condicionantes comunes en la mayoría de los rebaños de México, como son la mal nutrición por carencia de alimentos de buena calidad, sobre todo en zonas donde es común el pastoreo comunitario. El reto a mediano plazo es dar seguimiento a los rebaños de las zonas de producción caprina más importantes de México para evaluar el impacto sanitario, productivo y económico que tiene la enfermedad en la producción caprina nacional. A largo plazo, disminuir sustancialmente la prevalencia e incidencia de la enfermedad, garantizando la inocuidad en los alimentos, el aumento en la productividad y la apertura a nuevos canales de comercialización, ya que en países como los Estados Unidos de América y la comunidad europea, los animales libres de esta enfermedad y sus subproductos tienen mayor valor económico y comercial. Literatura citada: 1. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera [SIAP]. Inventario 2019 caprino. www.gob.mx.SIAP.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5919 Revisión

Resultados e impacto de la investigación en genética y mejoramiento genético de las abejas melíferas desarrollada por el INIFAP en México

Miguel Enrique Arechavaleta-Velasco a* Claudia García-Figueroa a Laura Yavarik Alvarado-Avila a Francisco Javier Ramírez-Ramírez a Karla Itzel Alcalá-Escamilla a

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal. km 1 Carretera a Colón; Ajuchitlán, Colón, Querétaro. México.

*Autor de correspondencia: arechavaleta.miguel@inifap.gob.mx

Resumen: La apicultura es una actividad que tiene importancia económica, social y ecológica. En México esta actividad enfrenta varios problemas, entre los que destacan el alto comportamiento defensivo de las colonias de abejas melíferas (Apis mellifera L.) provocado por la africanización y la varroosis ocasionada por el ácaro Varroa destructor. El alto comportamiento defensivo de las colonias ha ocasionado que la apicultura sea más compleja y menos rentable, mientras que la varroosis afecta la producción de miel de las colonias, y es un factor asociado con la pérdida de colonias de abejas que ocurre a nivel mundial. Para atender estos problemas el INIFAP desarrolla investigación en genética y mejoramiento genético apícola. El objetivo de este artículo fue hacer una revisión de los resultados de los trabajos de investigación en genética en los que el INIFAP ha estado involucrado que han permitido generar conocimientos científicos sobre los factores genéticos, genómicos y epigenéticos que regulan la expresión de los comportamientos defensivo, de guardia, de aguijoneo, de acicalamiento e higiénico de las abejas. De los trabajos desarrollados en materia de mejoramiento genético para reducir el comportamiento defensivo de las abejas que han permitido generar métodos para la evaluación y selección de esta característica, así como generar líneas de abejas de bajo

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comportamiento defensivo a partir de las cuales se han transferido reinas a los productores. Así como de los trabajos para la conservación de material genético de origen europeo que derivaron en el establecimiento de un Banco de Germoplasma Apícola. Palabras clave: Abejas melíferas, Mejoramiento Genético, Comportamiento defensivo, Varroa destructor, Comportamiento de acicalamiento.

Recibido: 04/01/2021 Aceptado: 11/03/2021

Introducción Importancia de la apicultura en México México es uno de los principales productores y exportadores de miel de abeja en el mundo, y actualmente se ubica como el décimo productor de miel y el quinto exportador a nivel mundial(1). Durante el periodo comprendido entre 2010 y 2019, la producción anual de miel fue de 58,094 t en promedio, con un rendimiento anual promedio de 29.7 kg por colmena(2). En este mismo periodo se exportaron anualmente en promedio 34,745 t de miel lo que representa el 60 % de la producción(1), ya que la miel que se produce en México posee características de calidad que hace que tenga alta demanda en el mercado internacional. El valor comercial de la producción de miel en México para el periodo 2010-2019 fue de 2,924 millones de pesos anuales en promedio(1). En México existen 2,157,866 colonias de abejas que son propiedad de aproximadamente 43,000 apicultores(2). La apicultura es una actividad socialmente importante porque aproximadamente el 70 % de los apicultores son pequeños productores, para quienes la venta de miel y cera representa una parte importante de sus ingresos. Se estima que el 60 % de las colonias que existen en México son propiedad de este tipo de apicultores, quienes tienen un bajo grado de tecnificación y manejan 40 colmenas en promedio, el resto de las colonias (40 %) son propiedad de unidades de producción apícola de diversos tamaños y grados de tecnificación(3). Además de la producción de miel, cera, polen, jalea real y propóleo, la polinización que realizan las abejas en las plantas es muy importante para el equilibrio de los ecosistemas y para la producción de alimentos. Se estima que el 70 % de las plantas cultivadas que son utilizadas para consumo humano son polinizadas en forma parcial o total por las abejas melíferas, por lo que la alimentación del ser humano depende en forma importante de alimentos en los que las abejas participaron para su producción. Se calcula que el valor de la polinización que realizan las abejas en plantas cultivadas en México es 20 veces el valor de lo generado por la producción de miel(4), por lo que el valor estimado para la

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polinización que realizaron las abejas en plantas cultivadas en el periodo comprendido entre 2010 y 2019 fue de 58,480 millones de pesos por año. México se divide en cinco regiones apícolas: Norte, Altiplano, Costa del Pacífico, Golfo y Península de Yucatán. Estas regiones están determinadas con base en el tipo de clima y el tipo de vegetación predominante(5). Las regiones Península de Yucatán, Altiplano y Costa del Pacífico son las que contribuyen con la mayor parte de la producción de miel. En la península de Yucatán se produce el 36 % del total de la producción de miel nacional, lo que equivale al 32 % del valor económico de la producción; mientras que en el Altiplano se produce el 25 % de la miel nacional y representa el 27 % del valor económico de la producción, la región Costa del Pacífico produce el 22 % y contribuye con el 24 % del valor económico total, mientras que en la región Norte se produce el 9 % de la miel de nuestro país y representa el 9 % del valor económico total, y la región del Golfo produce el 8 % de la miel nacional que corresponde al 8 % del valor económico de la producción(2).

Principales problemas de la apicultura en México en los que el INIFAP ha realizado investigación El alto comportamiento defensivo de las colonias de abejas ocasionado por la africanización de las poblaciones de abejas y la varroosis ocasionada por el ácaro Varroa destructor, son los dos principales problemas que enfrenta la apicultura en México, para ambos el INIFAP ha desarrollado investigación en las áreas de genética y mejoramiento con el objeto de contribuir a reducir su impacto. El proceso de africanización de las poblaciones de abejas que ha ocurrido durante los últimos 60 años en el continente americano es considerado como uno de los casos de mayor impacto de una especie invasiva en la historia. Las abejas africanizadas se originaron en Brasil al cruzarse abejas de origen europeo (A. mellifera mellifera, A. mellifera ligustica y A. mellifera carnica) con abejas de origen africano (A. mellifera scutellata) que fueron introducidas en ese país en 1956(6). Las abejas africanizadas tienen etapas de desarrollo de la cría cortas(7) y tasas reproductivas altas que se traducen en una alta producción de enjambres, lo que facilitó su dispersión a través de Sudamérica y Centroamérica, llegando a México en 1986 (8) y a Estados Unidos de América en 1990(9). La africanización tuvo consecuencias drásticas para la apicultura e incluso para la salud pública de muchos países(10). La apicultura en México ha sufrido cambios importantes debido a la africanización de las poblaciones de abejas desde que la abeja africanizada llegó al país en 1986(11), ya que estas abejas presentan un mayor comportamiento defensivo, una mayor tendencia a enjambrar y a evadir, y algunos estudios indican que producen menos miel para el apicultor que las abejas europeas(12-15).

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El alto comportamiento defensivo de las colonias de abejas ocasionado por la africanización ha hecho que el manejo de las colonias sea más complejo, lo que a su vez ha provocado que la actividad sea menos rentable debido al aumento en los costos de producción asociado a las prácticas que los apicultores han tenido que implementar para el manejo de este tipo de abejas(11). Las abejas africanizadas se encuentran en todo el país y el grado de africanización de las poblaciones de abejas que manejan los apicultores es alto(16). Un estudio que se realizó en Yucatán indicó que el 61 % de las colonias bajo manejo y el 87 %de las colonias silvestres analizadas eran africanizadas(17), mientras que otro estudio posterior indica que el 100 % de las colonias analizadas fueron africanizadas(16). Un estudio que se realizó en el Estado de México estimó que el 37 % de las colonias que manejan los apicultores en la entidad eran africanizadas y el 70 % tenía algún grado de africanización(18). Mientras que un estudio que se llevó a cabo en Morelos estimó que el 65 % de las colonias tenían algún grado de africanización(19). La varroosis representa una seria amenaza para la supervivencia de las abejas melíferas y para la producción de miel tanto en México como en el mundo. Un estudio que se realizó en México indica que colonias con niveles de infestación de Varroa destructor del 6 % produjeron en promedio 65 % menos miel que colonias libres del parásito(20), mientras que otro estudio reporta que la producción de miel de las colonias se redujo en 52.8 g por cada unidad de porcentaje de infestación de este ácaro(21). Asimismo, este ácaro ha sido asociado a la presencia del síndrome del colapso de las colonias (CCD), fenómeno responsable de la pérdida de colonias de abejas que ha ocurrido en México(22,23) y en otras partes del mundo en los últimos años(24-27). Actualmente, la varroosis se controla utilizando acaricidas químicos de síntesis y productos químicos orgánicos. Ninguno de los productos tiene una eficacia del 100 % para el control del ácaro. Los acaricidas de síntesis que más se utilizan en México son la flumetrina y el fluvalinato que reportan una eficacia del 98 %; sin embargo, existen reportes tanto en México como en otras partes del mundo de poblaciones de ácaros que han generado resistencia a estos productos, en donde los acaricidas tienen una eficacia para el control de V. destructor menor al 50 %(28,29). Además, el uso de estos productos puede dejar residuos químicos en la miel y cera que afectan tanto a las abejas como a los humanos(30-34). Los productos químicos orgánicos que más se utilizan en México para el control del ácaro son el timol, el ácido oxálico y el ácido fórmico; si bien estos productos no generan resistencia en las poblaciones de ácaros, la eficacia para el control del parásito de estos productos es de 93 % o menos(35). Varroa destructor fue detectado por primera vez en México en 1992(36) y actualmente se encuentra distribuido en todo el país. Un estudio que se llevó a cabo en Zacatecas reportó que la prevalencia de la varroosis es de 89 % y el nivel de infestación promedio de Varroa destructor es de 4.85 %(37), en Morelos se reportó una prevalencia del 80 % y un nivel de infestación promedio de 4.76 %(38), en Jalisco se reportó una prevalencia de 88 % y un 227

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nivel de infestación de 5.2 %(39), en Yucatán se reportó una prevalencia de 63 % y un nivel de infestación de 1.70 %(40). El objetivo de este artículo es hacer una revisión de los resultados de los trabajos de investigación desarrollados en México por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, así como de trabajos desarrollados fuera del país en los que participaron investigadores del INIFAP en materia de genética y mejoramiento genético de las abejas relacionados con el comportamiento defensivo de las abejas, y la resistencia de las abejas a la varroosis.

Resultados de estudios realizados sobre la genética del comportamiento defensivo Los estudios que se han llevado a cabo en México con objeto de conocer los mecanismos genéticos que regulan la expresión del comportamiento defensivo de las abejas han permitido determinar que el comportamiento defensivo a nivel de la colonia, medido por el número de aguijones que las abejas de una colonia depositan sobre una bandera de gamuza negra que se agita frente a la colmena por un tiempo determinado, está regulado por efectos genéticos de dominancia, ya que al comparar esta característica entre los grupos genéticos europeo, africanizado e híbrido, se encontró que existen diferencias significativas en el comportamiento defensivo de los grupos europeos y africanizados, y que el comportamiento defensivo de las colonias del grupo híbrido es tan alto como el del grupo africanizado. Asimismo, estos estudios permitieron determinar que las interacciones entre abejas de los tres grupos genéticos dentro de una colonia influyen en el comportamiento defensivo de la colonia de abejas, es decir que si en una colonia coexisten abejas con genotipo europeo y abejas con genotipo africano o híbrido, el comportamiento defensivo de esa colonia será tan alto como el de una colonia formada únicamente por abejas híbridas o africanizadas(41,42,43). En México se llevó a cabo el primer estudio para identificar las regiones dentro del genoma de la abeja que regulan la expresión del comportamiento defensivo de las colonias. En este estudio, se identificaron cinco Loci de Rasgos Cuantitativos o QTL (por sus siglas en inglés) ligados a la expresión de esta característica, utilizando una población de 172 colonias formadas por una sola familia de obreras retrocruzadas que se generaron utilizando un esquema de cruzamientos a partir de abejas africanizadas y europeas(14). El efecto sobre el comportamiento defensivo de las abejas de tres de los cinco QTL que fueron identificados en este estudio, se confirmó posteriormente en dos poblaciones independientes, tanto de abejas africanizadas(43), como de abejas europeas(44). La respuesta defensiva de una colonia involucra dos comportamientos que realizan las obreras de la colonia a nivel individual, el comportamiento de guardia y el comportamiento de aguijoneo(45-51). En México se realizaron algunos estudios que permitieron comprender cómo se relacionan el comportamiento de guardia y el

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comportamiento de aguijoneo durante la respuesta defensiva de una colonia de abejas; los resultados indican que las abejas que realizan el comportamiento de guardia, participan en la respuesta defensiva de una colonia de tal forma que su presencia, su número y la proporción de ellas que reaccionan picando, influye en la intensidad de la respuesta defensiva de la colonia(44,50,51). Asimismo, en México se han realizado estudios para conocer los mecanismos genéticos que regulan la expresión del comportamiento de guardia y el comportamiento de aguijoneo a nivel de abejas individuales, lo cual ha sido importante para entender cómo es que comportamientos que son regulados genéticamente a nivel de los individuos influyen sobre el fenotipo de toda la colonia. En el caso del comportamiento de aguijoneo, los estudios que se han realizado permitieron identificar que a nivel de abejas individuales el comportamiento de aguijoneo (medido como el tiempo de reacción que tarda una abeja en aguijonear un pedazo de gamuza negra al aplicarle un estímulo eléctrico constante), fue significativamente mayor en las abejas africanizadas que en las abejas europeas, es decir, las abejas africanizadas respondieron aguijoneando en menos tiempo que las abejas europeas. Asimismo, en uno de estos estudios se encontró que el comportamiento de aguijoneo de abejas que realizan funciones de guardia en la entrada de la colmena y el de abejas que responden intentando aguijonear a un intruso, fue superior al de abejas que realizan otras labores dentro de la colonia, tanto en colonias de origen europeo como africanizado(49). En cuanto a la identificación de regiones genómicas que regulan la expresión del comportamiento de aguijoneo a nivel de abejas individuales, el estudio desarrollado por Arechavaleta-Velasco et al(44) determinó que tres de los QTL que habían sido previamente asociados con el comportamiento defensivo de las abejas a nivel de toda la colonia(14) tienen efecto sobre el comportamiento de aguijoneo de abejas individuales, mientras que en el estudio desarrollado por Shorter et al(52) se identificaron dos nuevos QTL para esta característica, a partir de los cuales se pudieron identificar cuatro genes candidatos para la expresión del comportamiento de aguijoneo de las abejas. En el caso del comportamiento de guardia, los estudios que se han realizado permitieron identificar que existen efectos de origen genético para el número de abejas que realizan el comportamiento de guardia en una colonia de abejas(44). El estudio desarrollado por Arechavaleta-Velasco y Hunt(53) para identificar las regiones en el genoma que regulan la expresión del comportamiento de guardia en abejas obreras, permitió detectar siete loci de Rasgos Binarios o BTL (por sus siglas en inglés) asociados a la expresión de esta característica, utilizando dos colonias de abejas producto de retrocruzas recíprocas generadas a partir de líneas de abejas europeas de alto y bajo comportamiento defensivo. Asimismo, en otro estudio se determinó que uno de los QTL que habían sido previamente asociados con el comportamiento defensivo de las abejas a nivel de toda la colonia(14), tiene efecto sobre el comportamiento de guardia de abejas 229

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individuales(44), mientras que en el estudio desarrollado por Shorter et al(52) se identificó un nuevo QTL para esta característica, y a partir de éste se pudieron identificar tres genes candidatos para la expresión del comportamiento de guardia de las abejas. Guzmán-Novoa et al(54) identificaron que el comportamiento defensivo de colonias formadas por abejas de los dos genotipos híbridos generados a partir de cruzas recíprocas entre abejas africanizadas y europeas es diferente; las colonias híbridas producto de la cruza entre reinas europeas y zánganos africanizados son significativamente más defensivas que las colonias híbridas producto de la cruza entre reinas africanizadas y zánganos europeos. Las diferencias fenotípicas entre grupos híbridos recíprocos es un indicador de la presencia de efectos epigenéticos(55,56), por lo que estos resultados sugieren que el mayor comportamiento defensivo de las colonias cuyo origen paterno es africanizado se debe a efectos epigenéticos generados por un proceso de impronta de origen paterno. En el estudio desarrollado por Kocher et al(57) se analizó el transcriptoma de diferentes tejidos de abejas de los genotipos híbridos recíprocos generados a partir de un esquema de cruzamientos entre abejas africanizadas y europeas, y se encontró que la expresión selectiva de genes por su origen parental es uno de los mecanismos mediante los cuales se presentan efectos epigenéticos en las abejas. La expresión selectiva de genes por su origen parental ocurre cuando el nivel de expresión de un gen depende de si un alelo se hereda por vía materna o paterna. Gibson et al(58) encontraron que para el comportamiento de aguijoneo de abejas individuales existen diferencias entre los genotipos híbridos recíprocos que provienen de cruzas entre abejas europeas y africanizadas. Las abejas híbridas cuyo origen paterno era africanizado respondieron aguijoneando un pedazo de gamuza negra al aplicarles un estímulo eléctrico significativamente más rápido que las abejas híbridas cuyo origen paterno era europeo, lo que, al igual que para el comportamiento defensivo a nivel de toda la colonia de abejas, es indicador de la presencia de efectos epigenéticos por un proceso de impronta de origen paterno para esta característica. Para determinar si los efectos epigenéticos detectados en el comportamiento de aguijoneo de abejas individuales(58) se deben a la expresión selectiva de genes por su origen parental(59), se realizó un análisis del transcriptoma de genes localizados en las regiones genómicas que corresponden a los QTL asociados al comportamiento defensivo que fueron detectados en estudios previos(14,43,44,52); este análisis se realizó en las abejas a las que se les evaluó el comportamiento de aguijoneo en forma individual, y se encontró que este mecanismo está involucrado en la regulación de la expresión de estos genes en las abejas híbridas cuyo origen materno es europeo, y cuyo origen paterno es africanizado, aparentemente por perturbaciones en las rutas de señalización establecidas entre los genes nucleares y mitocondriales que modulan el metabolismo del cerebro y el comportamiento defensivo en las abejas(58).

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Resultados de estudios y programas de mejoramiento genético para reducir el comportamiento defensivo de las abejas El estudio publicado por Guzmán-Novoa y Page(59) en donde se reportan los resultados de un programa de selección que inició en noviembre de 1991 y que concluyó en 1996, que se implementó durante cuatro generaciones de selección en una población comercial de aproximadamente 3,000 colonias de abejas, con el objetivo de mejorar la producción de miel y reducir el comportamiento defensivo de la población, demostró que es posible hacer mejoramiento genético de las poblaciones de abejas en zonas africanizadas, sin utilizar inseminación instrumental de reinas. El programa de mejoramiento genético consistió en realizar selección masal por etapas, considerando las características de producción de miel, comportamiento defensivo, patrón de postura de las reinas y longitud promedio del ala anterior de las abejas obreras de la colonia. Los resultados del programa mostraron que fue posible mantener la producción de miel, reducir el comportamiento defensivo de las colonias e incrementar la longitud promedio del ala anterior de las abejas obreras en la población bajo selección, pese al proceso de africanización de las abejas que estaba ocurriendo en ese momento en la región donde se llevó a cabo el estudio. Los resultados del estudio indican que la reducción del comportamiento defensivo en la población ocurrió por el incremento de la frecuencia relativa de colonias con morfotipo y haplotipo europeo en la población como consecuencia del proceso de selección. En 1996, el INIFAP inició un programa de mejoramiento genético apícola con el fin de generar líneas de abejas seleccionadas para alta producción de miel y bajo comportamiento defensivo. El programa de mejoramiento genético se desarrolló en el Estado de México y la población de aproximadamente 500 colonias de abejas bajo selección se formó con colonias del INIFAP y de apicultores cooperantes. Las características que se incluyeron como criterio de selección en el programa fueron: la producción de miel, el comportamiento defensivo, la longitud promedio del ala anterior de las abejas obreras de la colonia, el morfotipo de las colonias (europeo, híbrido o africanizado) y el haplotipo de las colonias (europeo o africano)(60). En este programa de mejoramiento genético se generaron tres líneas de abejas, cuyo desempeño para la producción de miel, comportamiento defensivo, longitud promedio del ala anterior de abejas obreras, distribución de morfotipos (europeo, híbrido y africanizado), distribución de haplotipos (europeo y africano) y la variabilidad genética del ADN mitocondrial ha sido evaluado y comparado con poblaciones de abejas europeas y africanizadas que no pertenecen a programas de mejoramiento genético en varios estudios(61-65).

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En lo que se refiere a la producción de miel, en dos estudios diferentes, las líneas de abejas mejoradas del INIFAP produjeron significativamente más miel que abejas que no pertenecían a un programa de mejoramiento genético(61,63). En uno de los estudios, las líneas del INIFAP produjeron en promedio 34.5 % más miel que abejas africanizadas no seleccionadas(61), mientras que en el otro estudio produjeron en promedio 27.5 y 40.3 % más miel que abejas europeas y abejas africanizadas no seleccionadas respectivamente(63). En cuanto al comportamiento defensivo, medido por el número de aguijones que las abejas de una colonia depositan sobre una bandera de gamuza negra que se agita frente a la colmena por un tiempo determinado, se encontró que las líneas mejoradas fueron en promedio 57.4 % menos defensivas que abejas africanizadas no seleccionadas, pero fueron 44.3 % más defensivas que abejas europeas no seleccionadas(63). En relación a la longitud promedio del ala anterior de las abejas obreras de la colonia, en uno de los estudios en los que se evaluó esta característica, dos líneas de abejas del INIFAP tuvieron una longitud (9.07 y 9.06 mm) mayor que la de abejas europeas (9.03 mm) y africanizadas (8.90 mm), mientras que la otra línea del INIFAP tuvo una longitud del ala (9.02 mm) similar a la de abejas europeas no seleccionadas, y estos dos grupos tuvieron una longitud del ala mayor que la de abejas africanizadas no seleccionadas(63). En el otro estudio, se encontró que las líneas de abejas mejoradas tuvieron una longitud del ala (9.05, 9.04 y 9.03 mm) mayor a la de abejas africanizadas no seleccionadas (8.98 mm)(65). En cuanto a la distribución de los morfotipos de las colonias en la población, en los dos estudios en donde se evaluó esta característica, se encontró que en las poblaciones de las líneas seleccionadas las frecuencias de colonias de abejas con morfotipo europeo, híbrido y africanizado fueron significativamente diferentes a las de poblaciones de abejas no seleccionadas(62,65). En un estudio se encontró que, en las poblaciones de abejas de las líneas seleccionadas, la frecuencia relativa promedio de colonias con morfotipo europeo fue 0.47, con morfotipo híbrido 0.35 y africanizado 0.18, mientras que en la población de colonias no seleccionadas la frecuencia relativa del morfotipo europeo fue 0.17, de híbrido 0.43 y de africanizado fue 0.40(62). En otro estudio, en la población de colonias de las tres líneas de abejas del INIFAP, las frecuencias relativas promedio de colonias con morfotipo europeo, híbrido y africanizado fueron 0.37, 0.42 y 0.21 respectivamente, mientras que en la población de abejas no seleccionadas fueron 0.17, 0.43 y 0.41(65). Para la distribución de los haplotipos, se encontró que en las poblaciones de las líneas seleccionadas, las frecuencias relativas promedio de colonias de abejas con haplotipo europeo y africano fueron significativamente diferentes a las de poblaciones de abejas no seleccionadas, la frecuencia del haplotipo europeo fue 0.93 y la de haplotipo africano fue 0.07 en la población de abejas del INIFAP, mientras que en la población no seleccionada fueron 0.34 y 0.66 respectivamente(62). Finalmente, en cuanto a la variabilidad genética del ADN mitocondrial, estimada por el índice de Shannon, las líneas seleccionadas

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presentaron una menor variabilidad (IS=0.12) que las poblaciones no seleccionadas (IS=0.41), como consecuencia del proceso de selección al que han sido sometidas(64). Las líneas de abejas mejoradas se han utilizado para el desarrollo de proyectos en los que el INIFAP ha transferido el material genético mejorado a grupos de apicultores en el Estado de México, Hidalgo, Querétaro y Morelos, a través de la entrega de 10,000 celdas reales, 3,000 reinas de libre fecundación y 500 reinas inseminadas instrumentalmente para ser utilizadas como pie de cría, a partir de las cuales los apicultores han producido al menos 20,000 reinas de libre fecundación(66).

Resultados de los trabajos realizados para la conservación de germoplasma apícola europeo Con objeto de conservar material genético apícola de origen europeo, el INIFAP estableció en el 2004 un Banco de Germoplasma(67) que está ubicado en el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal. El banco está formado por una población de 100 colonias de abejas que se manejan bajo un esquema de población cerrada a través del uso de la inseminación instrumental de abejas reinas(68,69), lo que permite mantener un aislamiento genético de la población al tener control total sobre los apareamientos, ya que sólo las reinas y zánganos del banco de germoplasma se utilizan al hacer los cruzamientos para producir las reinas para el reemplazo anual de reinas que se tiene que realizar en la población. El germoplasma se encuentra caracterizado en términos morfométricos, moleculares y de comportamiento y cada año se hacen evaluaciones de las colonias de abejas para garantizar que el material genético que se conserva en el banco tenga características europeas. Se realizan análisis genéticos en donde se utilizan marcadores moleculares localizados en el ADN mitocondrial, que permiten clasificar el haplotipo de las abejas en europeo o africano(70). Se realizan análisis morfométricos en donde se mide la longitud del ala anterior de las abejas, lo que permite clasificar a las colonias en europeas, híbridas o africanizadas(71). Se evalúa el comportamiento defensivo de las colonias por medio de pruebas de apreciación en las que se mide qué tanto las abejas de una colonia corren sobre el panal, vuelan sobre la colmena, chocan y aguijonean al apicultor cuando se hace una revisión de rutina(60) y, finalmente, también se evalúa la tendencia de las colonias a enjambrar y a evadir. El banco de germoplasma apícola del INIFAP se ha conservado de esta forma por 17 generaciones, y cada generación corresponde a un ciclo apícola de un año. El material genético del banco se ha utilizado para el desarrollo de proyectos de investigación, así como para la generación, validación y transferencia de material genético mejorado(66).

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Resultados de estudios realizados sobre la genética de la resistencia de las abejas a la varroosis En México se realizaron estudios con el objetivo de determinar si existen diferencias en la susceptibilidad de las abejas africanizadas y europeas a la infestación del ácaro Varroa destructor(72,73). En el estudio desarrollado por Guzmán-Novoa et al(72), se comparó la susceptibilidad de las abejas adultas y de la cría de abejas con genotipo africanizado, europeo y sus dos híbridos recíprocos a ser infestadas por Varroa destructor. Los resultados del estudio indican que para el caso de las abejas adultas, los genotipos africanizado y los dos híbridos fueron igual de susceptibles, pero fueron menos susceptibles a ser infestados que el genotipo europeo. En el caso de la cría, el genotipo africanizado fue el menos susceptible a ser infestado, seguido de los genotipos europeo y el híbrido de madre europea y padre africanizado, mientras que el híbrido de madre africanizada y padre europeo fue el más susceptible. En este mismo estudio se evaluó si estos genotipos tenían un efecto sobre la capacidad reproductiva del ácaro y se encontró que la capacidad reproductiva de Varroa destructor fue similar en los genotipos europeos y africanizado, y que su capacidad reproductiva fue mayor en los dos genotipos híbridos. Guzmán-Nova et al(73) analizaron los resultados de varios estudios que se llevaron a cabo en México para conocer si la susceptibilidad a Varroa destructor era diferente entre las abejas africanizadas y europeas. Los resultados de estos trabajos indican que la susceptibilidad o resistencia al ácaro no depende del grupo genético de las abejas, ya que en los dos grupos existe variabilidad en la susceptibilidad de las colonias a ser infestadas por Varroa destructor. Asimismo, los resultados de los trabajos indicaron que el medio ambiente y la interacción entre el genotipo y el medio ambiente juegan un papel importante en los niveles de infestación que alcanza el ácaro en las colonias de abejas. La resistencia de las colonias de abejas a Varroa destructor depende de la expresión de mecanismos de resistencia que tienen las abejas melíferas contra este ácaro; estos mecanismos incluyen el comportamiento de acicalamiento, el comportamiento higiénico, la atracción diferencial de la cría de obrera y de las abejas adultas al ácaro, un periodo de desarrollo de la cría más corto después de ser operculada y factores de las abejas que afectan la fertilidad y reproducción del ácaro(73-78). En México se realizó uno de los dos estudios que se han llevado a cabo para medir la contribución relativa de cada uno de estos mecanismos a la resistencia general de las colonias de abejas a Varroa destructor(75,79). En el estudio que desarrollaron Arechavaleta-Velasco y Guzmán-Novoa(75) se determinó que existe variabilidad de origen genético en la resistencia de las colonias de las abejas en México al crecimiento poblacional de Varroa destructor, y que la resistencia no está relacionada a una línea o grupo genético en particular. En este estudio se evaluó la contribución relativa de los comportamientos de acicalamiento e higiénico, de la atracción diferencial que ejerce la cría al ácaro y del efecto que tiene la cría sobre la capacidad reproductiva de Varroa

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destructor, a la resistencia al crecimiento poblacional del ácaro en las colonias de abejas. Los resultados de este trabajo indican que el comportamiento de acicalamiento es el principal mecanismo de resistencia contra el crecimiento poblacional de Varroa destructor en las colonias. Asimismo, se encontró que las colonias susceptibles y resistentes presentaron diferencias en la expresión del comportamiento higiénico pero su contribución en la resistencia al ácaro no fue clara, mientras que en el estudio desarrollado por Harbo y Harris (79) se identificó al comportamiento higiénico específico contra Varroa destructor como el principal mecanismo de resistencia. Arechavaleta-Velasco et al(80) desarrollaron un estudio para identificar las regiones dentro del genoma de la abeja que regulan la expresión del comportamiento de acicalamiento de las abejas. En este trabajo se identificó un locus de rasgos cuantitativos (QTL), denominado groom-1, en el cromosoma 5 del genoma de la abeja para el comportamiento de acicalamiento. Dentro de la región que corresponde al intervalo de confianza al 95 % para la ubicación del QTL se identificaron 27 genes reportados en el Honeybee genome database, uno de estos genes es neurexin-1 (AmNrx1). Los ortólogos de este gen están relacionados con el autismo y la esquizofrenia en humanos, con la formación de sinapsis y el aprendizaje por asociación en Drosophila y Aplysia, y con el comportamiento de acicalamiento en ratones. En ratones knockout para neurexin-1-alpha se incrementa el comportamiento de auto acicalamiento en comparación con otros ratones. El hecho de que neurexin-1 influya en el comportamiento de acicalamiento tanto en mamíferos como en abejas, es evidencia del efecto de este gen sobre la expresión de la característica. El efecto del QTL groom-1 y del gen neurexin-1 (AmNrx1) sobre la expresión del comportamiento de acicalamiento se confirmaron posteriormente en una población de abejas diferente a la población en donde se identificó por primera vez el efecto del QTL y el gen(81). Para identificar regiones del genoma que regulan la expresión del comportamiento higiénico se realizó un estudio(82) en el que se detectaron siete BTL asociados a la expresión de esta característica a nivel de abejas individuales; el número de BTL que se identificó en este estudio fue similar al número de QTL detectados en el estudio desarrollado por Lapidge et al(83) para identificar regiones genómicas para esta característica a nivel del fenotipo de toda la colonia de abejas.

Impactos Los trabajos que se han desarrollado en el INIFAP relacionados con la genética del comportamiento defensivo de las abejas y de los mecanismos de resistencia de las abejas a Varroa destructor han tenido un impacto científico importante a nivel mundial. Estos trabajos han permitido generar conocimientos de frontera sobre los mecanismos genéticos, genómicos y epigenéticos que regulan la expresión del comportamiento defensivo de las colonias, de los comportamientos de guardia y aguijoneo de abejas individuales, del comportamiento de acicalamiento y del comportamiento higiénico.

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En materia de mejoramiento genético para reducir el comportamiento defensivo de las colonias de abejas, los trabajos que se han realizado han tenido un impacto científico y tecnológico importante, porque han permitido generar métodos para la evaluación, la selección y el mejoramiento genético de esta característica. Utilizando estos conocimientos se generaron líneas de abejas de bajo comportamiento defensivo a partir de las cuales se han producido 500 reinas pie de cría y al menos 33,000 reinas de libre fecundación que se han transferido a productores, lo que tiene un impacto social y productivo importante. Los trabajos desarrollados por el INIFAP para establecer un Banco de Germoplasma Apícola tienen un impacto ecológico y tecnológico importante, ya que este banco es el único núcleo de conservación de germoplasma de origen europeo que existe en México, y las abejas que se mantienen en el banco son un recurso genético importante para la apicultura del país que se debe conservar, ya que existe un alto riesgo de perder el germoplasma de origen europeo debido a los altos niveles de africanización que existen en las poblaciones de abejas de México. Literatura citada: 1. FAO. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura. Food and agriculture data. 2020. http://www.fao.org/faostat/en/#data/QA Consultado 1 Ago, 2020. 2. SIAP. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Anuario Estadístico de la Producción Ganadera. México. 2010-2019. https://nube.siap.gob.mx/cierre_pecuario/ Consultado 1 Ago, 2020. 3. Vélez IA, Espinosa GJ, Gutiérrez RA, Arechavaleta-Velasco ME. Tipología y caracterización de apicultores del estado de Morelos, México. Rev Méx Cienc Pecu 2016;7(4):507-524. 4. Guzmán-Novoa E. La apicultura en México y Centroamérica. Congreso Iberolatinoamericano Apícola. Mercede, Uruguay. UNA;1996:14-17. 5. García GL, Meza RE. Oportunidades y obstáculos para el desarrollo de la apicultura en Nayarit.http://www.eumed.net Consultado 25 Nov, 2012. 6. Kerr WE. The history of the introduction of Africanized bees to Brazil. S Afr Bee J 1967;39:3-5. 7. Winston ML. The biology and management of the Africanized honey bees. Annu Rev Entomol 1992;37:173-193. 8. Moffett JO, Maki DL, Andre T, Fierro MM. The Africanized bees in Chiapas, Mexico. Am Bee J 1987;127:520-571.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5876 Revisión

Rehabilitación de praderas degradadas en el trópico de México

Javier Francisco Enríquez Quiroz a* Valentín Alberto Esqueda Esquivel b Daniel Martínez Méndez c

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Campo Experimental La Posta, Km. 22.5 Carretera Federal Veracruz-Córdoba. 94277, Medellín, Veracruz, México. b

INIFAP. Campo Experimental Cotaxtla, Medellín, Veracruz, México.

Centro de Bachillerato Tecnológico Agropecuario 251. General Felipe Ángeles, Oaxaca, México.

*Autor de correspondencia: enriquez.javier@inifap.gob.mx

Resumen: En México, se destinan alrededor de 108.9 millones de hectáreas a la actividad ganadera, que representan el 55.5 % del territorio nacional. La región del trópico cubre aproximadamente una cuarta parte de la superficie del país y en ella, la ganadería bajo pastoreo es una de las actividades económicas de mayor importancia. Se estima que, en al menos 24 estados del país, el número de cabezas de ganado, es superior a la capacidad de carga, en función de la producción de forrajes. Esta situación trae como consecuencia la degradación paulatina de las praderas y, por consiguiente, una disminución de su productividad. Una consecuencia de lo anterior es una reducción de los productos y servicios que se obtienen de ellas, como forraje, agua y áreas de recreación, asociado a una disminución en la producción de carne y leche. La investigación para la rehabilitación de praderas degradadas en el país es una actividad que se ha venido realizando en los últimos 10 años, enfocada principalmente a la eliminación de maleza por medios mecánicos y químicos, los cuales han dado resultados satisfactorios a corto plazo. Sin embargo, el problema de la degradación en México, al igual

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que en otros países tropicales, continúa por fallas en el manejo adecuado de las praderas, causados por una sobrecarga animal superior a la capacidad productiva que pueden mantener los forrajes bajo pastoreo. Esta revisión, presenta un panorama mundial y nacional de la degradación de praderas, enfocado principalmente a regiones tropicales, así como la presentación de los resultados de investigación desarrollados por el INIFAP para la recuperación de praderas, haciendo un análisis de las perspectivas en este tema a mediano y largo plazo. Palabras clave: Ganadería, Pastos, Fertilidad del suelo, Sobrepastoreo, Control de maleza.

Recibido: 23/11/2020 Aceptado: 25/02/2021

Introducción Debido al constante aumento de la población mundial, existe la necesidad de incrementar la producción de alimentos, pues para el año 2050 seremos 9.6 millardos de habitantes (contra 7 millardos de hoy), y este incremento se debe alcanzar con menos recursos disponibles y contaminando menos(1). En los últimos 40 años, la producción mundial de carne se ha incrementado 90 %; específicamente, en el trópico, el incremento ha sido de hasta 200 %(1). En México, se destinan alrededor de 108.9 millones de hectáreas a la actividad ganadera, que representan el 55.5 % del territorio nacional(2). Se tiene una población bovina de 32.6 millones de cabezas, lo que resalta la importancia de esta actividad económica(3). La ganadería se desarrolla en todos los ecosistemas del país, y tiene alta relevancia en las zonas tropicales secas y húmedas, en donde se produce una cantidad importante de carne y leche que representan el 40 y 18 %, respectivamente, de la producción nacional(4), en una superficie del alrededor de 56 millones de hectáreas, de las cuales se utilizan más de 23 millones de hectáreas para pastoreo(5). En estas regiones, la fuente principal de alimento del hato bovino son los forrajes que se producen en las praderas, y que los animales consumen directamente, siendo el medio más barato para transformar a los pastos en alimentos de alta calidad nutritiva, como la carne y la leche. Se estima que, en al menos 23 entidades, el número de cabezas de ganado, es superior a la capacidad de carga que presentan las praderas en función de la producción de forrajes(6). Esta situación ocasiona la degradación paulatina de las praderas y, por consiguiente, una disminución de su productividad, cuya consecuencia es una reducción de los productos y servicios que se obtienen de ellas, como forraje, agua y áreas de recreación, asociada a una disminución en la producción de carne y leche. El objetivo de esta revisión, es describir los factores que inciden en la degradación de praderas y las

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alternativas de solución con que se cuenta, además de mostrar los resultados obtenidos por el INIFAP en la rehabilitación de praderas en el trópico mexicano.

Panorama mundial de las praderas Las praderas son un tipo de vegetación donde predominan los pastos o gramíneas; éstas se encuentran presentes en los cinco continentes, cubren una cuarta parte de la superficie terrestre, y contribuyen a los medios de vida de más de 800 millones de personas(7). La fuente principal de alimentación para los sistemas de producción animal con rumiantes, son los forrajes que producen las praderas nativas, cultivadas y tierras dedicadas a la agricultura(8). Por esta razón, su uso será fundamental para alimentar a los nueve mil millones de personas que habitarán el planeta Tierra en 2050(9). Las praderas proporcionan cubierta al suelo para evitar erosión eólica e hídrica, ofrecen lugares de recreación y son hábitat de especies que se utilizan para fines ornamentales y medicinales(10). También los pastos ayudan en la captación de agua(11), sobre todo cuando se conservan en buena condición, ya que mejoran su infiltración(12). Asimismo, las praderas tienen potencial para la captura de carbono, sobre todo cuando se tiene un pastoreo moderado(12), aspecto que se incrementa si se asocian con leguminosas(13).

Panorama nacional En México, la superficie dedicada a la actividad ganadera, se conforma de 1.4 millones de ranchos, corrales de engorda, empresas integrales y otras unidades económicas involucradas principalmente en la producción de ganado bovino(3). La producción de carne en canal para 2019 fue de 2,027 mil toneladas, con un consumo per cápita de 14.9 kilogramos. A su vez, la producción de leche fue de 12,275 millones de litros y ocupa el lugar 16° de la producción mundial, con un consumo per cápita de 95.1 L. En el ámbito nacional, la producción de forrajes y pecuaria tienen una participación importante por subsector en la actividad productiva a del país, de 42 y 8 %, respectivamente; del total, la región noroeste produce el 7 y 6 %, el noreste el 24 y 22 %, el centro occidente 37 y 43 %, el centro 11 y 12 % y el sureste 20 y 16 %, respectivamente(2). En las regiones tropicales, existen cuatro estados que dedican más del 50 % de su superficie a las actividades ganaderas: Tabasco con 65.7 %, Tamaulipas con 58.2 %, Sinaloa con 50.6 % y Veracruz con 50.2 %(2).

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Producción nacional de forrajes La producción anual de forrajes en el país, es de 183 millones de toneladas de materia seca. En términos generales, el 42 % de éstos se produce en praderas, el 29 % en pastizales nativos, el 24 % se obtiene de esquilmos agrícolas y el 4.9 % por cultivos forrajeros(14). Se debe considerar que, tanto los pastos nativos, como las praderas perennes aportan el 71 % del forraje total (136 millones de toneladas); sin embargo, sólo se debe utilizar un máximo de 60 % (82 millones de toneladas) de este recurso, considerando un manejo adecuado. Por otra parte, tanto los cultivos forrajeros y los esquilmos agrícolas pueden utilizarse al 100 % (55 millones de toneladas). Por lo tanto, el forraje utilizable en México es de 137 millones de toneladas. Se estima que, 34 millones de unidades animales existentes en el país, utilizan alrededor de 170 millones de toneladas de materia seca al año. Consecuentemente, existe una deficiencia de forraje de 33 millones de toneladas. Por lo anterior, el exceso de unidades animales está causando una sobreexplotación de las tierras de pastoreo, con el consecuente daño y deterioro de los recursos naturales(15).

Regiones tropicales Las áreas tropicales húmedas de México ocupan una superficie de 23.9 millones de hectáreas(16). Se caracterizan por tener precipitaciones de más de 1,300 milímetros anuales y menos de 1,000 metros de altitud; en estas condiciones se desarrolla la ganadería de carne y doble propósito, en praderas con una proporción alta de pastos introducidos o mejorados(16,17). Por otra parte, la superficie de las áreas que conforman el trópico seco es de 31.7 millones de hectáreas. En éstas, se tienen precipitaciones de 600 a 1,300 milímetros anuales y altitudes desde el nivel del mar hasta los 2,000 metros; su uso principal es el desarrollo de ganadería bovina productora de becerros para engorda(16,17). En ambas regiones, los inventarios de las superficies con praderas introducidas y particularmente con pastos del género Brachiaria, han ido creciendo desde 1999, año en que inició la comercialización de semilla botánica. De acuerdo a los volúmenes de semilla comercializados, en 2004 se estimaba una superficie de 2´616,130 ha establecidas con estos pastos en el trópico mexicano(18,19). De 2004 a 2020, la superficie de nuevas praderas ha cambiado sustancialmente, ya que año con año se siembran diferentes especies y cultivares, como Meghatyrsus maximus (Jacq.) B. K. Simon & S. W. L. Jacobs, que también tiene un mercado importante con sus cultivares Mombasa y Tanzania. Así también, otros pastos se establecen con material vegetativo, como los forrajes de corte de la especie Cenchrus purpureus (Schumach.) Morrone, que tiene varios cultivares que se siembran intensivamente, al igual que los pastos pangola (Digitaria eriantha Steud.) y estrella de África [Cynodon plectostachyus (K. Schum.) Pilg.]. Todas estas especies y cultivares por su mayor capacidad productiva y calidad con relación a las gramas nativas, han ido mejorando la productividad y producción ganadera de las zonas tropicales.

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Problemática general Se prevé que el consumo mundial de carne y productos lácteos aumente en un 173 % y un 158 % de 2010 a 2050, y un aumento aún mayor en el consumo de estos alimentos se espera para los países en desarrollo(20). Esto requerirá aumentos en la disponibilidad de alimentos para animales, que, a su vez, conduciría a la conversión de biomas de alto valor, en tierras de pastoreo, lo que ejercerá una fuerte presión que podría causar sobrepastoreo en el sistema de producción ganadera basado en pasturas nativas o cultivadas(21). De hecho, en las últimas décadas, las praderas se han degradado debido al pastoreo excesivo, el cual representa la causa principal de daño entre todos los biomas importantes. Algunos autores estimaron que alrededor del 20 % de los pastos globales y el 73 % de los pastos nativos están degradados(22). En Centroamérica, se estima que entre 50 y 80 % de las áreas con pasturas se encuentran en un estado avanzado de degradación, con una carga animal inferior al 40 % con relación a las praderas recién establecidas, y que reciben un manejo apropiado(23). Así mismo, se estima que la tasa de degradación de las praderas es de 12 %, mientras que la tasa de renovación es del 5 %, situación que indica que más praderas siguen degradándose en relación a las existentes(23,24). Considerando que la sobreutilización de los pastos nativos y praderas representa uno de los problemas que limita la productividad en los sistemas vaca-cría y de doble propósito, la rehabilitación de praderas degradadas es una de las líneas prioritarias de investigación del Programa de Forrajes y Pastizales del INIFAP(25).

Causas de la degradación de praderas El proceso de degradación de praderas por mal manejo, inicia con una pérdida de vigor de las plantas, las cuales presentan hojas angostas, bajo índice de verdor y disminución en su capacidad de rebrote (Figura 1). Como consecuencia, se presenta pérdida de la cobertura aérea de la especie forrajera, dejando espacio para el desarrollo de malezas, o suelo descubierto, que propicia la compactación por el pisoteo de los animales y la erosión(26,27). Figura 1: Causas de la degradación de las praderas tropicales

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Los criterios para calificar un pastizal como degradado, son: a) disminución de la producción y calidad del forraje, b) disminución de la cobertura vegetal y densidad de plantas, c) bajo número de plantas nuevas provenientes de la resiembra natural, d) procesos de erosión del suelo por la acción de las lluvias, e) presencia de malezas de hoja ancha y angosta que no son consumidas por los animales, y f) colonización por gramíneas nativas (27). El grado de degradación de un pastizal se puede caracterizar por el porcentaje del área ocupada por las plantas invasoras; los niveles de degradación se clasifican en: a) praderas productivas, con 0 a 10 % del área con especies invasoras, b) degradación leve, con 11 a 35 %, c) degradación moderada, con 36 a 60 % y d) degradación avanzada, con 61 a 100 %(27). Otro criterio de clasificación se basa en establecer cuatro niveles en una clasificación cualitativa que incluye el color de la planta; los criterios cuantitativos involucran los porcentajes de material muerto, de suelo desnudo y de malezas, así como la edad de pradera (Cuadro 1). Cuadro 1: Descripción cualitativa y cuantitativa de niveles de degradación de praderas Nivel de degradación Síntoma 1 2 3 4 No aparente Bajo Moderado Severo Verde Color de planta Verde claro Verde amarillo Amarillo oscuro Materia muerta, % <10 11-20 21-30 > 30 Suelo descubierto, %

<10

Malas hierbas, %

<10

Edad, años establecidos

1-3

11-20

21-30

11-20 21-30 Malezas de Malezas de hoja hoja estrecha ancha 4-6

7-9

> 30 > 30 Con pastos nativos > 10

De esta forma, el nivel 1= “No aparente”, involucra praderas de uno a tres años de establecidas, color verde intenso de las hojas y valores menores al 10 % de los criterios indicados, y un nivel 4= “Severo”, involucra a praderas con más de 10 años de establecimiento, color amarillo de las hojas y valores superiores al 30 % en el resto de los criterios, además de una alta colonización de gramíneas nativas(23). La productividad de una pradera puede disminuir por efecto de varios factores causantes de la degradación, como: uso de especies no aptas para las condiciones ambientales, mal manejo del pastoreo (caracterizado por el sobrepastoreo, en especial en los periodos de baja precipitación), incidencia de plagas y enfermedades, establecimiento en zonas con suelos frágiles, agotamiento de los nutrientes del suelo ocasionado por la extracción de nutrientes (el cual es mayor con especies mejoradas) y bajo o nulo uso de fertilizantes, elevada infestación de malezas herbáceas y arbustivas, y quemas indiscriminadas(28,29,30). El pobre 248

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manejo de las praderas, especialmente la baja utilización de fertilizantes y el sobrepastoreo, eventualmente resultan en un decremento en la tasa de crecimiento de las gramíneas, principalmente debido a una deficiencia de nitrógeno y fósforo en el suelo(31). La degradación de las praderas trae como consecuencia, reducción en la producción animal e incremento de costos; es decir, un problema económico y también, ecológico(27).

Vida útil de las praderas En la región amazónica de Brasil, después del establecimiento, la producción de una pradera disminuye gradualmente bajo condiciones de manejo tradicional; de esta forma, la vida de una pradera tiene cuatro fases, las cuales son: 1) fase de productividad alta, con cargas >1.5 unidades animal (UA), 2) fase de productividad media, con cargas >1 UA, 3) fase de productividad baja, con cargas = 0.5 UA y 4) fase de degradación, con carga animal <0.3 UA. La primera fase tiene una duración de entre 3 y 5 años después del establecimiento de la pradera, la segunda etapa de 4 a 7 años, la tercera de 7 a 10 años, y la cuarta, de 7 a 15 años(32). En Honduras, se estima que las praderas tienen una vida útil de 10 años, con diferencias entre especies, ya que para Brachiaria humidicola (Rendle) Schweick. y Digitaria swazilandensis Stent es de nueve años y para C. plestostachyus es de 12 años(23). En México no hay información publicada al respecto; sin embargo, por observaciones personales y pláticas con productores, la vida útil de una pradera de D. eriantha varía de 8 a 10 años, mientras que para B. humidicola, B. decumbens y B. brizantha es de más de 10 años, posiblemente por las diferencias que existen en los requerimientos de fertilidad de los suelos y su manejo. Es decir, D. eriantha es una especie con requerimientos de fertilidad alta, B. brizantha requiere suelos de fertilidad media y B. humidicola se desarrolla en suelos de baja fertilidad; por tanto, para su mejor desempeño, cada especie debe establecerse en suelos adecuados a sus necesidades de fertilidad del suelo para su mejor desempeño productivo. En general, la vida útil de las praderas tropicales sin un apropiado manejo, podría ser en promedio de ocho años.

Estrategias para la rehabilitación de praderas tropicales Para la recuperación de praderas se deben tener en cuenta los factores físico-químicos del suelo, la especie vegetal, y el grado de degradación de las especies que se desean restaurar. El tratamiento de recuperación de una pradera degradada y su costo depende de su grado de degradación. Cuando el proceso de degradación no es muy avanzado (<10 % de malezas de hoja ancha), se pueden aplicar prácticas para recuperar la capacidad de producción de la pradera, pero cuando es severo, la opción más viable es el establecimiento de una nueva pradera. Algunas de las prácticas que se utilizan para incrementar la población y producción de la especie deseable, son labores agrícolas para mejorar las propiedades físicas del suelo, fertilización, control de malezas y resiembra(27).

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La fertilización es un factor importante para la rehabilitación de praderas, ya que después de utilizar los pastos bajo pastoreo o corte por muchos años, los suelos se empobrecen, la producción de biomasa empieza a declinar y los pastos son reemplazados por otras especies. En una pradera que tenía 20 % de cobertura de B. decumbens y el resto, ocupado por pastos nativos(33), se evaluaron diversos tratamientos, que incluyeron sistemas de preparación o remoción del suelo, más fertilización con 22 kg ha-1 de fósforo solamente y fórmulas completas (22, 45, 25, 28 y 15 kg ha-1 de P, N, K, CaO, MgO y S, respectivamente). Se encontró que la fertilización tuvo un efecto favorable en la cobertura promedio de B. decumbens con 72 %, mientras que en el testigo sin fertilizantes se redujo a 18 %. Las producciones de forraje fueron de 844, 3,386 y 4,266 kg ha-1 para el testigo sin fertilización, fertilización con sólo fósforo y fertilización completa, respectivamente. Cabe señalar que los sistemas de preparación y remoción del suelo no mejoraron la recuperación de la pradera, posiblemente porque estos funcionan mejor en plantas de crecimiento estolonífero, ya que la remoción propicia la resiembra de estolones en el terreno. En otro estudio con una pastura degradada de B. decumbens, después de 10 años de uso, se evaluó la aplicación de macro y micronutrientes y rastreo del terreno. Se encontró un mejor efecto en la recuperación cuando se aplicaron macro y micronutrientes, mientras que el paso de rastra, afectó negativamente el desarrollo de raíces y la producción de materia seca, y no tuvo efecto en la recuperación de la pastura(34). Los autores indicaron que la respuesta negativa se debió a la destrucción de plantas por el proceso de labranza, lo que provocó que no hubiera respuesta a la aplicación de fertilizantes. La labranza por sí sola no tuvo efectos significativos sobre la recuperación de praderas en suelos deficientes de nutrientes, por lo que esta práctica se debe complementar con la aplicación de fertilizantes después del laboreo del suelo. Se ha demostrado que la aplicación de tratamientos mecánicos sin fertilización, no mejora el desarrollo de la pastura ni su productividad(35). Con D. eriantha y C. plectostachyus, especies que se reproducen por estolones, un paso de rastra puede ser un método adecuado para recuperar praderas sembradas, ya que su uso ocasiona una resiembra en el terreno. El uso de leguminosas se ha indicado como una práctica viable para la rehabilitación de praderas de B. brizantha degradadas. En Brasil, la siembra manual de leguminosas y fertilización con 50 kg de fósforo, incrementaron la producción de materia seca(36). En otro estudio, en una pastura degradada de Hyparrhenia rufa (Nees) Stapf, con más de 15 años de establecida y con 60 a 70 % de cobertura de malezas, se probaron diferentes métodos de recuperación. Estos métodos incluyeron:1) control de maleza, 2) control de maleza + fertilización con fósforo + leguminosas, 3) control de maleza + siembra de B. humidicola + leguminosas, manejo del pastoreo con carga baja y alta, con pastoreo continuo y rotacional. Los resultados indicaron que el método más eficiente para recuperar o sustituir pasturas degradadas de H. rufa fue el control de maleza + siembra de B. humidicola + leguminosas, 250

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con el cual se produjo mayor cantidad y composición química del forraje, se tuvo mayor carga animal y mejores ganancias de peso(37). De esta forma, B. humidicola por su agresividad y amplia adaptación, así como una mejor calidad del forraje debido a su asociación con leguminosas, proporcionó resultados superiores en la producción animal, con relación al resto de los tratamientos.

Rehabilitación de potreros mediante el control químico de malezas Una de las características de las praderas degradadas es la presencia de altas poblaciones de malezas, que ocupan los espacios que van dejando los pastos, por lo que, eventualmente la competencia por agua, luz y nutrientes se vuelve crítica(38). Las malezas pueden aprovechar estos recursos mejor que los pastos, ya que agrupan a diversas especies, con diferentes necesidades y habilidades y una distribución espacial y estado de desarrollo no uniformes(39), por lo que tienen la capacidad de explorar más eficientemente el ambiente en busca de los factores esenciales para el crecimiento, reduciendo su disponibilidad para los pastos(40,41). Aunque en una pradera se pueden presentar malezas monocotiledóneas y dicotiledóneas, generalmente, estas últimas son más importantes, debido a que tienen mayor diversidad y frecuencia de aparición(42,43), aunque en ocasiones las malezas gramíneas pueden llegar a ser dominantes(44). La competencia de las malezas ocasiona reducción en el desarrollo y vigor de los pastos, lo cual se refleja en menor rendimiento de forraje. En ensayos realizados en tres localidades con climas Aw del centro y norte del estado de Veracruz, con los pastos Digitaria decumbens Stent., Andropogon gayanus Kunth. y C. plectostachyus se determinó que, en diferentes etapas de evaluación, la competencia ininterrumpida de las malezas, ocasionó reducciones en la producción de biomasa seca de los pastos, de 54 a 80 % en D. decumbens(45), de 61 a 81 % en A. gayanus(46) y de 57 a 84 % en C. plectostachyus(47). Como consecuencia de dicha competencia, en A. gayanus se observó una reducción significativa en el contenido de proteína cruda en el muestreo realizado a los 163 días después de la aplicación (dda). Por su parte, en C. plectostachyus, se detectaron reducciones de contenido de proteína cruda a los 155 y 224 dda. En una siembra del pasto Urochloa brizantha (Hochst. ex A. Rich) R. D. Webster, establecida en Mato Grosso, Brasil(48), se reportó una reducción de 30.8 % de la altura de pasto y de 9.5 % en el número de macollos cuando se permitió la competencia de las malezas por 15 días a partir de la emergencia (dpe); cuando el periodo de competencia se amplió a 60 dpe, la reducción en ambos parámetros fue de 51.1 y 35.7 %, respectivamente. Lo anterior se reflejó en reducciones en la biomasa seca total del pasto de 50.2 y 69 % con periodos de competencia de 15 y 60 dpe, respectivamente. También en Brasil, con el mismo pasto (49) se

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determinó que la competencia de la maleza redujo el valor del radio hoja/tallo, siendo la reducción directamente proporcional al periodo con competencia; además, el contenido de proteína cruda del pasto se redujo entre 7 y 33 % con periodos de competencia de 60 o más dpe. La reducción de la productividad de los pastos debido a la competencia de las malezas es el factor que más impacto económico ocasiona, ya que disminuye el forraje disponible para alimentar al ganado. Sin embargo, algunas especies de malezas también pueden ocasionar heridas a los animales por la presencia de espinas o tricomas urticantes o intoxicación por consumo(50,51). En vista de los fuertes problemas agronómicos, económicos y de salud del ganado que ocasionan las malezas, es necesario controlarlas oportunamente, antes de que afecten la productividad y calidad del pasto. El periodo en que éstas se deben controlar varía de acuerdo a las especies y densidad de población de las malezas presentes, de la variedad de pasto y de las condiciones agroclimáticas, especialmente temperatura y humedad. En condiciones de clima cálido, para U. brizantha, se indica que las medidas de control de malezas se deben realizar a más tardar a los 9(52), 15(48) o 30(49) días de coexistencia pasto-malezas, mientras que para U. ruziziensis (R. Germ. & C. M. Evrard) Crins, se recomienda controlar la maleza antes de los 22 días de coexistencia(53). Los métodos que más se utilizan para el control de malezas en pastizales y potreros son los chapeos manuales o mecánicos y la aplicación de herbicidas selectivos. Los chapeos no eliminan por completo a las malezas, afectan tanto a éstas como a los pastos y sólo tienen un efecto temporal. Por su parte, los herbicidas proporcionan un control más eficiente que los chapeos, porque pueden eliminar completamente a las malezas sin ocasionar daños significativos a los pastos. En los potreros y pastizales se utilizan principalmente los herbicidas 2,4-D, picloram, fluroxipir, aminopiralid y triclopir, que se aplican en postemergencia solos o en mezcla y actúan como reguladores del crecimiento, y metsulfurón metil, que es un inhibidor de la síntesis de aminoácidos(54). Es importante aclarar que, para evitar o minimizar afectaciones al medio ambiente, los herbicidas se deben utilizar de manera racional, aplicándolos en las dosis y épocas recomendadas en sus etiquetas. Además, los aplicadores deben utilizar las prendas de protección apropiadas para reducir los riesgos de contaminación o intoxicación. En México se han documentado varios casos sobre uso de herbicidas en la rehabilitación de praderas degradadas en el trópico, los cuales se mencionan a continuación: En el municipio de Medellín, Ver., en una pradera con cobertura inicial de U. brizantha de 27 %, 15 % de otros pastos, 56 % de malezas y de suelo desnudo de 2 %, se realizó control químico de malezas. Los tratamientos incluyeron la aplicación de los herbicidas 2,4-D, 252

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picloram + 2,4-D, metsulfurón metil y aminopiralid + metsulfurón metil, los cuales en promedio redujeron la cobertura de malezas a 3.8 % desde los 30 días después de la aplicación, e incrementaron la de U. brizantha a 88 %, la cual llegó a hasta 98.3 % a los 75 dda. A su vez, la cobertura de malezas del tratamiento de chapeo, fue de 67 % a los 30 dda y de 33 % a los 75 dda, siendo las coberturas de U. brizantha de 12 y 54 % a los 30 y 75 dda, respectivamente. Lo anterior se reflejó en producciones promedio de biomasa seca de U. brizantha a los 75 dda, entre 5,475 y 6,381 kg ha-1 para los tratamientos de control químico y de 1,448 kg ha-1 para el chapeo(55). En el municipio de Medellín, Ver., algunos autores(56) indicaron que en una parcela de pasto pangola (D. eriantha) con una cobertura inicial de 23 % y de acahual (Baltimora recta L.) de 33 %, la aplicación de metsulfurón metil, 2,4-D y la mezcla formulada de picloram + 2,4-D ofrecieron controles del acahual superiores a 90 % a partir de los 30 dda. Con ello se llegó a un rendimiento promedio de forraje seco de D. eriantha de 51.9 % superior al que se obtuvo en el testigo sin aplicación. En trabajos que se establecieron en una pradera degradada de C. plectostachyus(57) se evaluó el efecto de la aplicación de las mezclas formuladas de picloram + 2,4-D, aminopiralid + 2,4D y aminopiralid + fluroxipir-meptil + 2,4-D en el control de escobilla (Sida acuta Burm. f.), malva de cochino (Sida rhombifolia L.) y piñon negro (Jatropha gossypifolia L.), cuya cobertura inicial era de 66.3, 62.5 y 42.5 %, respectivamente. Se encontró que, para las tres especies de malezas, los controles más altos se obtuvieron con la mezcla de aminopiralid + fluroxipir-meptil + 2,4-D, cuya producción promedio de materia seca de pasto a los 45 dda fue 22.8 y 15.2 % mayor que las que se obtuvieron con picloram + 2,4-D y aminopiralid + 2,4-D, respectivamente y 199 % mayor, que la del testigo sin aplicación. Con el análisis de la información sobre el control de malezas, se puede afirmar que el control químico de malezas es la estrategia más práctica e importante para la rehabilitación de praderas tropicales, ya que los niveles de control son muy superiores a los obtenidos con métodos manuales o mecánicos, lo que se refleja en mayor producción y calidad del forraje.

Retos y perspectivas en México en rehabilitación de praderas A corto plazo (5 años). Se espera que la información sobre la rehabilitación de praderas que se ha generado, se difunda en las diferentes regiones del trópico, para atenuar los impactos de la degradación de praderas; esto debe de estar en estrecha relación con los ajustes de carga animal y manejo del pastoreo, que es la causa principal de la degradación de praderas, por lo que se requiere de capacitación a técnicos y productores en estos dos temas. También es importante el realizar estudios sobre el impacto económico y social que la degradación de praderas tiene en la actividad ganadera del país y definir las pérdidas económicas y el costo social que se derivan de esta condición.

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A mediano plazo (10 años). Es un hecho que en el trópico mexicano la expansión y apertura para nuevas praderas en forma masiva, se iniciaron con el Programa Nacional de Desmontes realizado por la Secretaría de Agricultura y Ganadería, en los años setentas; es decir, en algunos casos, ya son 50 años de uso. Por esta razón, se requiere realizar estudios sobre otros factores que inciden en la degradación de praderas, tales como, la pérdida de fertilidad y empobrecimiento del suelo que se genera después de utilizar las praderas bajo corte o pastoreo, sin la retribución de nutrimentos. Esto se considera como una de las causas más importantes en la degradación de praderas. Otro aspecto estrechamente relacionado con la degradación de praderas es la compactación que causan los animales, pues disminuye la penetración de las raíces en el suelo, así como las tasas de infiltración de agua y causa erosión laminar en los terrenos. Por ello, es necesario realizar estudios de métodos de rehabilitación con el uso de implementos agrícolas que descompacten el suelo, los cuales se acompañen de la corrección de deficiencias nutricionales, ya sea con productos químicos, orgánicos o biológicos (leguminosas), a fin de mantener las praderas en un entorno estable y sostenible de la productividad. A largo plazo (20 años). Se pretende tener autosuficiencia para atender la demanda nacional de carne y leche para la población mexicana, así como ofrecer productos inocuos con valor agregado, para incrementar las utilidades económicas de esta actividad, sin causar deterioro de los recursos naturales. Las nuevas tecnologías se convertirán en herramientas para revertir los impactos que ha causado la degradación de las praderas por el manejo deficiente en forma continua. Para lograr lo anterior, se requiere de un equipo de investigación multidisciplinario y recursos económicos suficientes a largo plazo, así como la infraestructura necesaria para desarrollar investigación tecnológica innovadora, aplicable a las condiciones del trópico mexicano.

Conclusiones La degradación de praderas tropicales en México es consecuencia de una continua sobreexplotación, al alimentar con o en ellas un mayor número de animales que los que éstas pueden mantener y no reintegrar los nutrientes (a través de la fertilización), que se extraen del suelo al consumir los pastos. El control químico de las malezas ha demostrado ser el método más eficiente para la rehabilitación de praderas degradadas, pudiendo tener nuevamente praderas con alta producción de forraje en uno o dos ciclos de aplicar herbicidas selectivos. Sin embargo, después de la rehabilitación, es necesario establecer un pastoreo acorde a la época de producción de forraje y carga animal soportada y recuperar los nutrientes perdidos debido al pastoreo, mediante la aplicación de fertilizantes químicos u orgánicos. Todavía existen muchos factores relacionados con la productividad de las praderas que no se han estudiado a fondo, como la fertilización de mantenimiento de las praderas de acuerdo con los requerimientos nutricionales de la especie o también se requiere investigar en

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sistemas silvopastoriles que representan una oportunidad para tener sistemas sostenibles de producción animal con pasturas en el trópico, así como investigación en ranchos ganaderos, y capacitación a técnicos y productores. Por lo anterior, es necesario abrir esquemas de investigación integral en manejo y rehabilitación de praderas, con el fin de desarrollar una ganadería económica y ecológicamente rentable. Agradecimientos Hacemos patente nuestro agradecimiento a ex investigadores del INIFAP que contribuyeron con algunos estudios sobre la rehabilitación de praderas degradadas en la Península de Yucatán: Dr. Fernando Rivas Pantoja† y M.C. Javier Enrique Castillo Huchim. Conflictos de interés Los autores declaran que no tienen conflictos de interés con respecto al trabajo presentado en este reporte. Literatura citada: 1.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5875 Revisión

Los pastizales y matorrales de zonas áridas y semiáridas de México: Estatus actual, retos y perspectivas

Pedro Jurado-Guerra a* Mauricio Velázquez-Martínez b Ricardo Alonso Sánchez-Gutiérrez c Alan Álvarez-Holguín a Pablo Alfredo Domínguez-Martínez d Ramón Gutiérrez-Luna c Rubén Darío Garza-Cedillo e Miguel Luna-Luna f Manuel Gustavo Chávez-Ruiz a

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Centro de Investigación Regional Norte-Centro (CIRNOC), Campo Experimental (CE) La Campana, Km. 33.5 Carretera Chihuahua-Ojinaga, Aldama, Chihuahua, 32910, México. b

INIFAP, CIRNE, CE San Luis, San Luis Potosí, México.

INIFAP, CIRNOC, CE Zacatecas, Zacatecas, México.

INIFAP, CIRNOC, CE Valle del Guadiana, Durango, México.

INIFAP, CIRNE, CE Río Bravo, Tamaulipas, México.

INIFAP, Centro Nacional de Investigación en Agricultura Familiar, Ojuelos, Jalisco, México.

* Autor de correspondencia: jurado.pedro@inifap.gob.mx

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Resumen: El objetivo fue revisar el estado actual de los pastizales semiáridos y matorrales áridos del norte y centro de México, así como analizar los retos y perspectivas del uso de estos ecosistemas. Desde la década de los años 1950, el INIFAP en colaboración con otras instituciones han generado y transferido conocimientos sobre manejo de pastizales, lo cual se ha reflejado en el uso de prácticas de manejo en los ranchos ganaderos del país. Los pastizales y matorrales han sufrido disturbios, principalmente la apertura de tierras para cultivos y se encuentran deteriorados principalmente por el sobrepastoreo. La utilización de los pastizales y matorrales a través del pastoreo debería incluir una carga animal adecuada, sistemas de pastoreo y prácticas estratégicas de distribución del pastoreo. A pesar del deterioro, existe una gran diversidad de recursos genéticos, principalmente de pastos, que pueden ser utilizados para conservación y producción de semilla para rehabilitación de los pastizales. La resiembra, aunque de alto costo y riesgo, es una opción para rehabilitar aquellos pastizales o matorrales deteriorados. Estos ecosistemas pueden proporcionar servicios ambientales, principalmente captura de carbono para mitigar el cambio climático. Los retos son generar, transferir y aplicar conocimientos e innovaciones tecnológicas para lograr un manejo sostenible de los pastizales y matorrales, a pesar de algunas amenazas como la baja inversión en ciencia y tecnología, el cambio climático y la avaricia humana. Para lograr esto, es imprescindible la participación conjunta y comprometida de todos los actores e instituciones involucrados en el uso de estos ecosistemas. Palabras clave: Condición pastizales, Manejo pastoreo, Recursos genéticos, Producción semilla, Resiembra pastizales, Carbono suelo.

Recibido: 23/11/2020 Aceptado: 26/05/2021

Introducción Los pastizales y matorrales de las zonas árida y semiárida del centro y norte de México son recursos naturales que comprenden alrededor del 25 % de la superficie nacional(1) y tienen la capacidad de proporcionar varios productos y servicios ambientales a la sociedad. Uno de esos productos es la carne de rumiantes derivada de la ganadería extensiva, mientras que, de los servicios ambientales, la captura de carbono sería uno de los más importantes. Los pastizales y matorrales han sufrido grandes transformaciones debidas principalmente al cambio de uso de suelo, el sobrepastoreo y el clima, ocasionando un grave deterioro a estos recursos.

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La rehabilitación de los pastizales es una actividad necesaria para corregir su deterioro. El fuego es una alternativa ecológica y de bajo costo para el mejoramiento de pastizales(2,3), mientras que el ajuste de carga animal en conjunto con prácticas para mejorar la distribución del pastoreo son recomendables para conservar o mejorar la condición de los pastizales áridos y semiáridos(4,5). La resiembra de pastos, aunque es una práctica riesgosa y costosa, debido a las precipitaciones erráticas y el alto costo de preparación de terreno y adquisición de semilla, sigue siendo una opción para mejorar los pastizales. En México, los estudios sobre manejo y rehabilitación de pastizales y matorrales se iniciaron en la década de los años 1950, en el Rancho Experimental La Campana del extinto Instituto Nacional de Investigaciones Pecuarias. Posteriormente, se intensificaron a partir de la fusión de los institutos de investigación agrícola, pecuaria y forestal y la creación del INIFAP en 1985, en sus Campos Experimentales Pecuarios del norte del país como “La Campana” en Chihuahua, “Carbó” en Sonora, “Aldama” en Tamaulipas y “Vaquerías” en Jalisco. Los resultados de estos trabajos están plasmados en un sinnúmero de publicaciones y han sido trasferidos a los productores a través de cursos, talleres y demostraciones. En el período 1970-1980, se contó con el apoyo de las organizaciones ganaderas, los gobiernos de los estados y el CONACYT, mientras que para los años de 1990 y principios de este siglo las Fundaciones Produce Estatales impulsaron la investigación y transferencia de tecnología en pastizales. En los últimos 20 años, los Programas Federales como el PROGAN de la SAGARPA, han apoyado al INIFAP para la capacitación de una gran cantidad de productores y técnicos en manejo de pastizales. Además, el INIFAP ha participado en la promoción del manejo de pastizales a través de la co-organización de Simposios, Congresos y Foros con diferentes Universidades del centro y norte de México, así como la Sociedad Mexicana de Manejo de Pastizales. El impacto socio-económico y ambiental de las investigaciones en pastizales realizadas en el INIFAP y otras instituciones es palpable en el manejo de los ranchos ganaderos. Por ejemplo, gran parte de los ranchos del norte y centro del país, incluyendo algunos ejidos, realizan prácticas de manejo del pastoreo, como el pastoreo diferido o descanso del pastizal, ajuste de carga animal y suplementación de ganado durante la sequía, lo que ha permitido la conservación y mejoramiento de la condición de algunas áreas de pastizales y matorrales. En la actualidad existe una gran cantidad de conocimientos e innovaciones tecnológicas disponibles para lograr un manejo sostenible de pastizales y matorrales, generados por el INIFAP, universidades y centros de investigación. En este documento, se presenta el estatus actual de los pastizales y matorrales áridos y semiáridos en algunos temas estratégicos, así como los principales retos y perspectivas a los que se tiene que enfrentar para conservar y aprovechar de forma sostenible dichos ecosistemas.

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Condición de los pastizales y matorrales Los pastizales semiáridos de México se distribuyen en una franja de norte a sureste del país, desde Sonora hasta Guanajuato, mientras que los matorrales áridos se extienden ampliamente desde Baja California hasta Oaxaca(6) (Figura 1). Estos ecosistemas han sufrido reducciones del 14 % en pastizales y del 26 % en matorrales por su conversión a la agricultura en los últimos 50 años, de tal manera que actualmente comprenden alrededor de 9.77 y 40.95 millones ha, respectivamente(1). Desafortunadamente, el 95 % de los pastizales y el 70 % de los matorrales están sobre-pastoreados según fuentes oficiales (Figura 1). Figura 1: Intensidad del pastoreo en pastizales y matorrales naturales de México. Fuente: Dirección General de Ordenamiento y Conservación de Ecosistemas, INE, SEMARNAT, México. 2003

Los primeros estudios a nivel nacional durante las décadas de 1950 a 1970 indican que los pastizales semiáridos del centro y norte de México se constituían principalmente de gramíneas nativas de porte bajo y mediano como los pastos navajita (Bouteloua gracilis), banderita (B. curtipendula), navajita velluda (B. hirsuta), liebrero (B. rothrockii), navajita púrpura (B. radicosa), sabanilla (B. repens), navajita negra (B. eriopoda), navajita morada (B. chondrosioides), escorpión (B. scorpioides), tres barbas (Aristida adscencionis), tres barbas abierto (A. divaricata), tres barbas (A. ternipes), búfalo (B. dactyloides), mientras que en los pastizales áridos o halófitos los pastos más comunes incluían el toboso (Pleuraphis mutica), zacatón alcalino (Sporobolus airoides) y zacate salado (Distichlis spicata)(6). Sin embargo, estudios recientes reportan algunos cambios en su composición florística y la aparición de gramíneas exóticas. En el noreste de Sonora, los pastizales semiáridos se

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componen principalmente de gramíneas nativas de los géneros Aristida, Bouteloua(7), mientras que en las planicies centrales del estado, se localizan aproximadamente 800 mil hectáreas de zacate exótico buffel (Pennisetum ciliare) para uso ganadero y que fueron originalmente matorrales nativos(7). Desgraciadamente, el sobrepastoreo ocasionado por una ganadería de carne en crecimiento, ha degradado el pastizal mediano y reducido su condición, afectando el ingreso económico de las familias(8). En el caso de los pastizales de Chihuahua, los pastos más comunes son de los géneros Bouteloua y Aristida y para los pastizales áridos, las especies dominantes son el toboso, zacatón alcalino y jigüite (Eragrostis obtusiflora)(9). Además, se observa una invasión de arbustos como el garabatillo (Mimosa biuncifera) y varadulce (Aloysia gratissima), así como gramíneas exóticas como el africano (Eragrostis lemahnniana) y rosado (Melinis repens)(9,10). Estudios locales confirman un alto grado de deterioro, así como pérdidas desde 378 mil ha hasta 2.72 millones de hectáreas(11,12), atribuidos a la apertura de tierras al cultivo, sobrepastoreo(10,12), cambio climático, asentamientos humanos y políticas públicas inadecuadas en pastizales de Chihuahua(12). En Durango, los pastizales semiáridos se componen principalmente de gramíneas nativas de los géneros Aristida, Bouteloua, Elionurus, Eragrostis, Heteropogon, mientras que en los pastizales áridos, el zacate salado, zacate rasguño (Muhlenbergia asperifolia), zacatón alcalino, chino (Bouteloua ramosa), y toboso son los más comunes(13). Sin embargo, la sobreexplotación de los pastizales, las condiciones climáticas adversas y la introducción e invasión de especies exóticas como el pasto rosado han ocasionado una reducción significativa de los pastizales del estado(13), así como el cambio de una asociación de pastos Bouteloua-Bothriochloa a otra de rosado/barba negra (Heteropogon contortus)(14). Para los pastizales semiáridos de Zacatecas, las asociaciones más comunes son Aristida/Bothriochloa/Bouteloua y otros pastos exóticos como buffel, llorón (Eragrostis curvula), africano y rosado, mientras que en los pastizales áridos-halófitos el más común es el zacatón alcalino(15). Además, los pastizales de Zacatecas mostraron que la mayoría se encuentran en estado de salud moderado, ya que aunque las propiedades de los suelos son aceptables, la vegetación presenta un alto grado de deterioro(16). En el caso de los pastizales semiáridos de Aguascalientes, los zacates dominantes son el navajita morada, navajita y lobero (Muhlenbergia phleoides), mostrando una buena condición con el 80 % de vegetación original, sobre todo del género Bouteloua(17). Para el estado de Jalisco, las comunidades principales son Bouteloua/Microchloa/Aristida en los pastizales semiáridos(18) las cuales se encontraban en salud moderada a extrema en el año 2002(19), siendo el principal problema el deterioro de la vegetación. En San Luis Potosí, las gramíneas más comunes son navajita, lobero, búfalo y los invasores buffel y rosado(20). Desafortunadamente, un estudio reciente indica que el sobrepastoreo ha impactado la 265

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composición de los pastizales en el centro de México a través de la historia, pero que todavía es posible mejorar los pastizales(21). En la década de 1970, los matorrales del Desierto Sonorense estaban representados por arbustos como el saguaro (Carnegia gigantea), hierba del burro (Ambrosia dumosa), torote (Bursera microphylla), palo fierro (Olneya tesota), palo verde (Parkinsonia microphylla) y gobernadora (Larrea tridentata)(6). Estudios recientes sobre la vegetación en Sonora, indican que los arbustos predominantes en la región de las planicies centrales son el palo fierro y rama blanca (Encelia farinosa), en la costa central el torote y Jatropha cinerea, en el altiplano el palo verde, Cylindropuntia, Opuntia y saguaro y en el Valle del Bajo Río Colorado la asociación Larrea/Ambrosia(7). En el caso de los matorrales xerófilos del Desierto Chihuahuense estaban dominados por arbustos como la gobernadora, hojasén (Flourensia cernua), lechugilla (Agave lechuguilla), ocotillo (Fouquieria splendens), chaparro prieto (Acacia vernicosa) y otros de los géneros Opuntia, Dasylirion y Yucca(6). En la actualidad, también son comunes la vara negra (Acacia neovernicosa), mezquite (Prosopis glandulosa), junco (Koeberlina spinosa), espino (Acacia berlandieri) y tecomblate (Condalia warnockii), mientras que en Coahuila se encuentra además Hechtia spp., candelilla (Euphorbia antisyphilitica), sangregado (Jatropha dioica) en el norte y Allenrolfea sp., Atriplex sp., Suaeda sp. y mezquite en el sur(22). También se han reportado otros arbustos dominantes como el cenizo (Leucophyllum frutescens), mariola (Parthenium incanum), gobernadora, mezquite, lechuguilla, gatuño (Mimosa aculeaticarpa), espino y Gutierrezia microcephala en los matorrales xerófilos del norte de Coahuila(23). Para la zona más árida del Desierto Chihuahuense en el sur de San Luis Potosí, se presentan arbustos como la gobernadora, hojasén, mezquite y chamizo (Atriplex canescens)(22). En Durango, los matorrales xerófilos están representados por gobernadora, hojasén, junco, mezquite, sangregado, candelilla, Opuntia así como asociaciones de lechuguilla/guapilla (Hechtia glomerata)/Ocotillo, siendo este último dominante en los matorrales del norte y centro del estado de Durango y sobresaliendo el género Henricksonia como endémico para los matorrales de Durango y Coahuila(24). En contraste, los matorrales de Aguascalientes presentan diversas asociaciones donde las especies más comunes son nopales (Opuntia spp.), gatuño (Mimosa monancistra) y huizache (Acacia schaffneri) y gobernadora/mariola el cual presenta alta degradación, con sólo un 20 % de su vegetación primaria(17). Para documentar los cambios de los pastizales y matorrales, debido al manejo y los efectos del clima, la disponibilidad de metodologías y herramientas prácticas es fundamental. El uso de sensores remotos ha mostrado ser una herramienta práctica para la estimación de forraje/productividad y cobertura vegetal(25,26) y de la extensión y fragmentación de pastizales y matorrales(27).

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Manejo del pastoreo y utilización de pastizales y matorrales La utilización de los recursos forrajeros del pastizal como alimento primario representa la base del sistema de producción vaca-becerro, así como de la explotación de caprinos y ovinos bajo condiciones extensivas. El alarmante deterioro de los pastizales, ha sido atribuido en gran medida a la sobreutilización del recurso, por lo que el desarrollo de un programa adecuado de manejo del pastoreo debe considerarse como preventivo. Dicho programa se basa en una serie de principios ya establecidos y discutidos por numerosos autores(28,29), destacando principalmente: a) la utilización de la carga animal óptima, b) la determinación de la mejor época de pastoreo, c) la implementación del sistema de pastoreo más adecuado, d) el uso de la especie o de la combinación de especies animales óptimas y e) el establecimiento de prácticas para una distribución uniforme del pastoreo. Desde la década de 1980 se establecieron líneas de investigación tendientes a documentar los aspectos señalados. Los resultados de investigación obtenidos durante los primeros 50 años del Rancho Experimental La Campana, en la selección de la dieta, el consumo voluntario de forraje y la etología del ganado han sido detallados por algunos autores(30). El Cuadro 1 muestra los rangos en algunos componentes de la dieta seleccionada por bovinos, con una marcada fluctuación estacional en dos tipos de pastizales y un matorral representativos del estado de Chihuahua(30). Otros esfuerzos de investigación realizados en pastizales de Jalisco(31,32) y un matorral de Baja California Sur(33) reportan tendencias similares que reflejan las deficiencias nutricionales de los pastizales y el matorral durante el período seco. De igual manera, en un estudio realizado en un pastizal mediano invadido de gatuño y huizache, la dieta de cabras presentó deficiencias de proteína durante la época de latencia de los pastos en Guanajuato(34). Cuadro 1: Rangos reportados en componentes de la dieta de bovinos de carne en tres tipos de vegetación en el estado de Chihuahua Pastizal Pastizal Matorral Componente Mediano amacollado inerme abierto abierto parvifolio Proteína cruda, % 4.9 – 11.5 5.3 – 11.8 6.5 – 12.5 -1 Energía metabolizable, Mcal kg 1.83 – 2.27 1.7 – 2.38 1.58 – 2.22 Digestibilidad, % 54.1 – 67.2 50.6 – 70.6 46.2 – 66.7 Chávez y González(30).

En este orden de ideas, el consumo voluntario de forraje es sin duda el componente más importante en la regulación del balance energético del ganado en pastoreo. Asimismo, es una variable indispensable para una correcta estimación de la capacidad de carga de las tierras de pastoreo. Varias investigaciones(35,36) han revisado ampliamente los factores que controlan el

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consumo voluntario de forraje, inherentes al animal y a las características de la vegetación, justificando la realización de estudios al respecto. Los valores de consumo promedio fluctúan entre el 1.8 a 3.5 % del peso vivo, dependiendo del tipo de vegetación, la época del año y el estado fisiológico del ganado(30). Datos cercanos fueron obtenidos en un pastizal amacollado arborescente de Chihuahua reportando consumos del 2.6 y 3.1 % del peso vivo, para vacas gestantes y lactantes, respectivamente(37). De acuerdo a varios autores, la carga animal es el factor más crítico en la implementación de un esquema de manejo del pastoreo y utilización(4,38,39,40). Los primeros estudios de utilización efectuados desde 1965 en el Rancho Experimental La Campana, mostraron un aumento de la cobertura vegetal utilizando cargas moderadas. Se ha evaluado la interacción entre la carga animal y los sistemas de pastoreo(5), confirmando el impacto de la carga animal como factor primario de manejo. En lo referente a la investigación sobre sistemas de pastoreo, algunos autores han señalado la complejidad estadística y los altos costos de este tipo de estudios(41), lo que ha sido una limitante desde el punto de vista metodológico y financiero. De manera general, los sistemas de pastoreo rotacional han sido utilizados como una herramienta para contrarrestar los efectos no deseados del pastoreo selectivo(4). Sin embargo, la evidencia generada durante los últimos 60 años, no indica una superioridad del pastoreo rotacional sobre el continuo, y las supuestas ventajas de los sistemas rotacionales, están fundadas más en la percepción de “interpretaciones anecdóticas” que en una evaluación objetiva de la evidencia experimental(39). Finalmente, la investigación en sistemas de pastoreo no debe estar enfocada en encontrar el mejor método, sino en la identificar y cuantificar los principios y procesos del pastoreo que apoyen un manejo adaptativo y/o la toma de decisiones(42). En Jalisco, se encontró que el Pastoreo Rotacional Diferido mantiene la condición del pastizal, al compararlo con el pastoreo continuo(43). Los sistemas de pastoreo de corta duración (PCD), también han sido materia de evaluación, con resultados no muy favorables. Por ejemplo, este sistema mostró una reducción del 49 % en la cobertura vegetal en un pastizal de Chihuahua(44). Esa misma tendencia negativa del PCD se observó después de 12 años de evaluación en tres pastizales y un matorral de Chihuahua(45), con decremento del 75 % en la cobertura vegetal, mientras que en el pastoreo continuo (PCT), se obtuvo un incremento del 124 %. Resultados similares han sido reportados en un estudio de siete años en un pastizal semiárido de Jalisco(46), con reducciones en la producción de biomasa, del orden de 72 y 43 % para el PCD y PCT, respectivamente. Además, se ha observado un incremento de la disponibilidad de forraje a mayor distancia del agua, llegando hasta 110 % a 1 km del centro de la célula de pastoreo, sugiriendo una distribución poco eficiente del pastoreo con PCD en un pastizal de Chihuahua(44).

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Recursos genéticos y variedades de pastos El deterioro de los pastizales ha provocado la necesidad de conservar germoplasma o diversidad de recursos genéticos forrajeros para buscar entre ellos alternativas vegetales que estabilicen tanto los ecosistemas como la economía de los pastizales en México(47). Para ello, el INIFAP, comenzó a colectar y evaluar germoplasma de gramíneas nativas e introducidas desde finales de 1970, en colaboración con bancos de germoplasma de diferentes partes del mundo. Algunas de las especies nativas de mayor interés han sido el banderita y navajita, y especies introducidas como el llorón, garrapata (Eragrostis superba) y buffel. El germoplasma se estableció en diferentes estados de México, logrando mayor persistencia las evaluaciones en San Luis Potosí y como resultado se identificaron accesiones sobresalientes, para posteriormente registrarse ante el Servicio Nacional de Inspección y Certificación de Semillas (SNICS). En pasto banderilla, se han evaluado accesiones provenientes de diferentes estados de la república, identificándose varios ecotipos sobresalientes para producción de forraje como el INIA-235-ZAC, INIA-426-COAH, INIA-315-JAL, con valores de 3.0 a 3.1 t de materia seca (MS) ha-1, de un total de 59 accesiones(48), mientras que, en San Luis Potosí se evaluaron 147 accesiones de varios estados del centro del país y como resultado, se obtuvo la variedad denominada “Banderilla Diana”, con rendimientos medios en condiciones de temporal de 1.85 t MS ha-1, con proteína cruda (PC) de 8.6 % en la etapa de floración y 3.6 % en madurez(49). En pasto navajita, la variedad “Cecilia” se obtuvo de un programa de selección, donde se evaluaron 53 genotipos de varios estados del centro del país. Esta variedad, puede producir hasta 0.98 t MS ha-1, con 9.7 % de PC en la etapa de floración y 3.4 % en madurez(50). Respecto a las especies introducidas, se seleccionó y registró la variedad Llorón “Imperial”, de 205 genotipos evaluados. Esta variedad puede obtener un rendimiento medio de 1.2 t MS ha-1, en condiciones de temporal. Además, presenta un contenido de PC en inicio de floración de 10.2 % y de 4.6 % en madurez(51). En la colección de pasto garrapata, la accesión sobresaliente de 14 genotipos fue “Hércules” cuyo rendimiento promedio en condiciones de temporal fue 1.2 t MS ha-1, PC de 10.2 % en inicio de floración y 4.6 % en madurez(52). En el germoplasma de pasto buffel, de las 78 accesiones evaluadas, se identificaron dos genotipos sobresalientes y se registraron como “Titan” y “Regio”. Los rendimientos registrados para estas variedades fueron 2.12 y 2.25 t MS ha-1, con PC en floración de 6.1 y 5.8 %, mientras que en madurez 4.0 % y 3.3 %, respectivamente(53). En el noreste de México, se encuentran disponibles variedades del pasto buffel, “Milenio” para los estados de Tamaulipas y Nuevo León(54) y “Zaragoza 115” y “Zaragoza 119” para el estado de Coahuila(55). En los últimos años, se han realizado recolecciones de material vegetativo y se han evaluado atributos morfológicos, productivos y genéticos de pastos nativos. Por ejemplo, investigadores del Colegio de Postgraduados lograron identificar y registrar las variedades NDEM-5, NDEM-125, NDEM-303, NDEM-417 y NDEM-LA ZARCA de pasto

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banderita(56). En México se ha reportado una amplia diversidad genética, morfológica y productiva de este pasto, con rendimientos desde 13.7 g hasta 1,213 g MS planta-1 de una colecta realizada en 13 estados, desde Sonora hasta Guerrero(56,57). Además, en una colecta de 55 poblaciones de banderita del estado de Chihuahua se encontraron valores desde 4 a 260 g MS planta-1(58). En un banco de germoplasma establecido en Zacatecas con 17 ecotipos, se encontraron rendimientos durante el periodo de lluvias desde 1,320 hasta 3,337 kg MS ha-1(59). La diversidad morfológica dentro de esta especie se puede atribuir a su gran variación en el nivel de ploidía(60), ya que otras investigaciones mencionan que el nivel de ploidía puede tener efectos en la anatomía, morfología y fisiología de las plantas(61). Respecto al pasto navajita, se ha encontrado una gran diversidad genética dentro de esta especie(62), lo cual puede deberse a que el centro de origen de esta especie se encuentra en el centro de México(63). Así mismo, existe la posibilidad de seleccionar germoplasma de pasto navajita de alta producción, ya que de sólo 145 ecotipos colectados en Chihuahua, se reportó un rango de rendimiento desde 0.3 hasta 48 g MS planta-1 en un solo corte(64). Mientras que en Zacatecas se observaron rendimientos desde 842 a 1,957 kg MS ha-1 en 20 genotipos(59). En zacate punta blanca (Digitaria californica) se ha encontrado gran diversidad genética y morfológica en Chihuahua, reportando dos accesiones sobresalientes en la producción de forraje, de 91 ecotipos colectados(65). Para pasto gigante (Leptochloa dubia) se encontró una amplia variabilidad genética en 32 genotipos, con rendimientos desde 6 hasta 174 g MS planta-1(66). Por último, en zacate tempranero (Setaria macrostachya) se concluyó que existe una amplia variación genética y se lograron identificar tres poblaciones con potencial forrajero, de una colección realizada en 44 sitios(67).

Producción de semilla de pastos El principal valor de la producción de semillas de zacates es para la resiembra o rehabilitación de tierras de pastoreo, pero también tiene un valor importantísimo para la conservación de suelos. Sin embargo, la producción comercial de semilla de zacates para zonas semiáridas tiene un reciente desarrollo en México. Del año 2001 al 2016 en el Catálogo Nacional de Variedades Vegetales(68), se tiene documentado el registro definitivo de 27 variedades e híbridos de zacates, de los cuales, 12 son aptos para las zonas semiáridas y pertenecen a cinco especies, por lo tanto, se puede decir que ya se cuenta con material genético para producir semilla calificada. Los trabajos de investigación sobre producción de semilla de zacates para zonas áridas y semiáridas, datan de la década de los años 1980 y se pueden observar en el Cuadro 2. En dichos trabajos, se ha determinado principalmente el volumen de producción y características de calidad de la semilla, en algunos casos con ensayos de fertilización y riego. Las dos especies más estudiadas han sido los pastos buffel y banderita.

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Cuadro 2: Producción máxima de semilla de diferentes especies de pastos en las zonas áridas y semiáridas de México Producción Especie Variedad/Accesión de semilla Manejo Referencia -1 (kg ha ) Panicum Klein 188 Temporal. Eguiarte y 70.2 coloratum L. Fertilizado. González(69) Buffel Zaragoza Hernández et 100.0 Riego, Fertilizado 115 al.(55) Temporal. Eguiarte y Buffel Biloela 30.4 Fertilizado. González(69)

Pennisetum ciliare (L.)

Bouteloua gracilis H.B.K. (Lag.)

Buffel Milenio

182

Buffel común

324.0

Buffel Titán

527.0

Buffel Regio

566.2

Navajita Cecilia

414.0

Navajita Alma

289.0

(Ecotipos de Banderita: INIA-365-NL, INIA-315-JAL, INIA-426-COAH, INIA-235-ZAC, INIA-263-ZAC) Banderita Chihuahua 75 Banderita AN Selección 75 Bouteloua curtipendula (Michx.) Torr.

326-374

922.0 752.0

Banderita Diana

998.5

Banderita Niner

707.0

Banderita Diana

1,305.1

271

Temporal

Garza(54)

Riego. Fertilizado. Riego. Fertilizado. Riego. Fertilizado. Riego. Fertilizado. Riego. Fertilizado.

Sáenz-Flores et al.(70) Beltrán et al(53) Beltrán et al.(53) Beltrán et al.(50) Sáenz-Flores et al.(70)

Temporal

Rubio(48)

Riego. Fertilizado. Riego. Fertilizado. Riego. Fertilizado. Riego. Fertilizado. Riego.

González(71) González(71) Beltrán et al.(49) Sáenz-Flores et al.(70) Velázquez et al.(72)

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Fertilizado. Una cosecha, segundo año de establecido. Leptochloa dubia (Kunth) Gigante Van Horn Nees. Eragrostis curvula Llorón Imperial (Schrad) Nees Eragrostis superba (Peyr).

670.0

685.0

Garrapata

1619.0

Garrapata Hércules

1651.0

Con riego. Fertilizado. Con riego. Fertilizado. Una cosecha en un año. Con riego. Fertilizado. Con riego. Fertilizado. Una cosecha en un año.

Sáenz-Flores et al.(70) Beltrán et al.(51) Sáenz-Flores et al.(70) Beltrán et al.(52)

Resiembra de pastizales en zonas áridas y semiáridas Considerando el deterioro de los pastizales y matorrales, la resiembra de pastos es una práctica común para revertir dicho deterioro que consiste en establecer vegetación a través de la diseminación artificial de semilla de una sola especie o en mezcla, utilizando especies adaptadas y camas de siembra apropiadas. Esto con el fin de aumentar la productividad y calidad forrajera y carga animal y diversificación de dieta para el ganado, además, de reducir la erosión e invasión de especies menos deseadas; sin embargo, esta práctica es costosa y de alto riesgo. En general, se recomienda la resiembra de pastos en sitios que presenten áreas con menos del 15 % de cobertura de pastos nativos(73,74,75). Es muy importante utilizar especies adaptadas a las condiciones de suelo y clima del área a resembrar. Las especies nativas se adaptan mejor a las diferentes condiciones de clima, suelo y son más persistentes; pero son más difíciles de establecer. Por lo cual, se sugiere que el origen de las semillas no sea de más de 300 km del sitio donde se va a resembrar. Por lo general, se recomienda utilizar una mezcla de especies, de preferencia nativas. La ventaja de la mezcla radica en que la diversidad de especies puede hacer un mejor aprovechamiento de la variabilidad en las condiciones del suelo de los agostaderos(76). Los principales pastos forrajeros utilizados para la siembra o resiembra son: banderita y navajita de los nativos y llorón, garrapata y buffel de los introducidos(77). La presencia o falta de humedad en el suelo, es la variable más importante para el establecimiento de las plántulas de los zacates. Por lo tanto, se debe de preparar el terreno para la siembra, lo que se conoce como “cama de siembra”; ésta tiene como función aflojar

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el suelo, darle mayor porosidad, para que retenga mayor cantidad de agua y proporcionar condiciones más favorables para el establecimiento de los zacates en estos ambientes(76,77). Existen muchas prácticas para resiembra de pastizales, que van desde subsoleo, barbecho, rastreo, bordos a nivel, surcados “lister” y el uso de rodillo aireador entre otras opciones. Este último, realiza uno de los procesos más rápidos y eficaces, sobre todo en matorrales desérticos, ya que aumenta la capacidad de infiltración de agua, disminuye la compactación del suelo(78) y ha permitido un buen establecimiento de pastos como navajita, banderita, punta blanca y buffel(76,79,80) en Sonora, Chihuahua y Coahuila. Sin embargo, prácticas como el subsoleo más barbecho y rastreo también favorecen la cobertura con valores hasta 80 % y un rendimiento de 5.0 a 13.6 t MS ha-1 en zacate buffel para el estado de Coahuila y Jalisco, respectivamente(81,82). Para el estado de Sonora, el desmonte total ha tenido repercusiones en pérdida de suelo y diversidad vegetal, por lo tanto, debe evitarse en la preparación de la cama de siembra(83). A raíz de que existen diferentes resultados con métodos de siembra, se considera necesario enfatizar que las prácticas deberán ajustarse a condiciones ambientales particulares. Por otra parte, es recomendable mover suelos cuando haya algo de humedad y dar uno o dos pasos de rastra para hacer una buena cama de siembra(84). Sin embargo, es preferible sembrar en húmedo al inicio de la época de lluvias para incrementar la oportunidad de germinación y establecimiento de plantas. Se puede preparar el terreno con anticipación, ya sea “rayado” con arado a contrapendiente o barbecho y paso de rastra. Las siembras en seco son más riesgosas, por lo cual sería conveniente realizar la siembra una o dos semanas antes de la época de lluvias para evitar pérdida de semilla(77). Posterior a la siembra, durante el primer año las malezas pueden competir por luz, espacio y nutrientes del suelo, lo que disminuirá el potencial de los pastos. Se recomienda controlar la maleza principalmente con herbicida selectivo. Del segundo año en adelante, para mantener en buen estado la producción de forraje, se recomienda al inicio de la época de lluvias realizar labores de control de maleza química o manual, aunque es una práctica costosa(77). Sin embargo, esta práctica sí es recomendable para control de arbustos, cuando se incrementa su densidad. La fertilización estará en función de la cantidad de precipitación, en años muy secos con precipitación menor a 200 mm no se recomienda fertilizar. En el primer año la fertilización se realiza con la fórmula 20-20-00 y sólo cuando la condición de humedad sea favorable. Una vez establecido el pasto se sugiere fertilizar cada año(77). Sin embargo, los fertilizantes deben aplicarse con reserva debido a los altos costos y a la variabilidad temporal y espacial de las precipitaciones. Otras opciones con buenos resultados en resiembras de pastos nativos, son la aplicación de biofertilizantes(85) y subproductos orgánicos como los biosólidos(86).

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Almacén y captura de carbono en pastizales y matorrales Los pastizales y matorrales pueden, al igual que los bosques, proporcionar varios servicios ambientales para la sociedad, entre ellos la captura de carbono. Actualmente, los pastizales del mundo tienen buen potencial para la mitigación del cambio climático a través de la captura de carbono(87,88) que podría alcanzar hasta 148 Tg CO2 año-1 a través de la implementación de estrategias de manejo del pastoreo(88). En México, los pastizales con pastoreo moderado presentan mayor almacén de carbono del suelo (800 g C m-2) comparado con pastizales que han sido sobrepastoreados (650 g C m-2)(89). Otro estudio(90) encontró resultados similares, con mayores almacenes de carbono en suelos de pastizales con pastoreo moderado y alta cobertura de pastos forrajeros en comparación con pastizales sobrepastoreados y con baja cobertura de plantas, con un promedio de 34.5 y 24.3 t C ha-1 a 0.3 m de profundidad de suelo en pastizales semiáridos y halófitos, respectivamente. Considerando una capacidad de captura de carbono en suelo de 0.1 t C ha-1 año-1(91) y una superficie de 9.77 millones ha, los pastizales semiáridos de México podrían capturar aproximadamente 3.5 Tg CO2 año-1, con un manejo apropiado del pastoreo. Respecto a los matorrales, no se encontraron diferencias muy marcadas con el pastoreo, aunque los almacenes de carbono del suelo son bajos con 21.7 y 23.0 t C ha-1 a 0.3 m de profundidad en los matorrales de gobernadora y lechuguilla, respectivamente, en el Desierto Chihuahuense(90). Las zonas semiáridas almacenan más carbono que las zonas áridas de México y en el caso de los pastizales el suelo almacena el 90 % del carbono, mientras que el suelo de los matorrales almacena solamente el 45 % del carbono(92). En relación a la captura de carbono, se ha reportado que los pastizales nativos o naturales son sumideros de carbono, ya que pueden capturar hasta 0.054 t CO2 ha-1 día-1(93). Otros autores(94) concluyen que el potencial de captura de carbono de la biomasa en pastizales inducidos varía de 0.99 a 1.51 t CO2eq ha-1 año-1 después de 30 y 10 años de abandono, respectivamente. Contrario a lo esperado, un pastizal semiárido con alta cobertura de plantas mostró ser neutral como fuente de carbono, y el pastizal con baja cobertura de plantas mostró ser un sumidero de carbono, mientras que la composición de especies no influyó en el balance de carbono(95). Además, en otro estudio se concluye que los pastizales semiáridos podrían pasar de sumideros de carbono a fuentes de carbono por efectos del cambio climático(96). El uso de imágenes digitales y modelos de regresión, aunque presentaron bajo ajuste, tienen potencial para la predicción de carbono del suelo(97). Otros autores proponen un modelo ecológico para la estimación de carbono del suelo en pastizales semiáridos, con variables como la cobertura de pastos forrajeros, la precipitación media anual y el contenido de arena del suelo(98).

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Retos y perspectivas Dada la gran disminución de las superficies de los pastizales y matorrales, así como su alto deterioro, es apremiante detener el avance de la frontera agrícola y evitar el sobrepastoreo. Para esto, es urgente el cumplimiento de leyes federales y estatales vigentes sobre conservación y uso sostenible de ecosistemas, así como un programa de transferencia de tecnología rural con el fin de capacitar y concientizar a todos los ganaderos sobre el manejo sostenible de pastizales y matorrales en la región centro-norte del país. En la actualidad se dispone de tecnologías como el uso de imágenes y los sistemas de información geográfica para el monitoreo y evaluación de pastizales y matorrales. Sin embargo, es importante continuar con el desarrollo de tecnologías que permitan la detección más fina de los procesos y la estructura de los pastizales, como la identificación de plantas a nivel del suelo, con el fin de facilitar la toma de decisiones en pequeña y gran escala. Respecto a la utilización de pastizales, es urgente implementar estrategias de manejo del pastoreo que se adapten a las condiciones de la vegetación y el clima de cada rancho, pero, sobre todo, un ajuste de carga animal que permita un uso moderado de los pastizales. También es necesario reactivar los estudios de calidad de la dieta, selectividad, consumo de forraje y estrategias de manejo del pastoreo para lograr un uso eficiente de los recursos y la respuesta de la vegetación, en un enfoque más ecosistémico, y con la finalidad de maximizar la producción animal y conservar el pastizal. En relación a la conservación de recursos genéticos, se han evaluado más de 1,200 ecotipos de pastos nativos e introducidos(48-53,56,57,58). No obstante, a la fecha solamente se han generado ocho variedades de pasto banderita, ocho de pasto buffel y una de cada uno de los pastos navajita, llorón y garrapata(99). Por esta razón, es importante diseñar estrategias de financiamiento que permitan continuar con estudios de diversidad y programas de mejoramiento genético. Además, es necesario incursionar en la búsqueda de otras especies forrajeras que habitan en el árido y semiárido de México, ya que se ha reportado que existen más de 300 especies de gramíneas en estas regiones(13). Estas acciones permitirían generar nuevas variedades de pastos, con buen potencial de establecimiento y producción de forraje ante los retos del cambio climático. Actualmente, se puede producir semilla de pastos nativos con las tecnologías disponibles a un costo menor que la semilla importada. Aunque los retos principales son bajar los costos de producción, e incrementar el rendimiento y calidad de semilla. En el futuro inmediato se debe investigar más sobre el vigor de la semilla, escarificación y recubrimiento y fijación de productos como nutrientes o insecticidas en la semilla, para mejorar su desempeño en el campo. Posteriormente, es fundamental la generación de paquetes tecnológicos para la producción de semilla de diferentes pastos, evaluando el uso de prácticas agronómicas y mecanización de los procesos de cosecha y beneficio de semilla.

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Para la resiembra de pastos, se recomienda revegetar aquellos pastizales degradados, de preferencia con plantas nativas, con el fin de recuperar su estructura y funcionamiento para la producción de bienes y servicios para la sociedad. En esta actividad, la disponibilidad de semillas de especies nativas es un gran reto para solventar, pues, aunque existen variedades liberadas por INIFAP y otras instituciones, como navajita y banderita, la cantidad disponible es insuficiente para atender la demanda. El establecimiento de semilleros con productores cooperantes es una opción viable. En segundo término, es urgente el diseño de equipo simple, práctico y de bajo costo para la preparación de terreno para la resiembra de pastos. Sobre la captura de carbono en pastizales y matorrales, es apremiante la implementación del pastoreo moderado en ejidos y ranchos ganaderos para disminuir las emisiones de carbono e incrementar la captura de este mismo gas. Algunos retos importantes son generar metodologías confiables, rápidas y sencillas para la estimación de almacenes y captura de carbono, incluir el manejo sostenible de pastizales y matorrales como una opción para los compradores de créditos de carbono en los mercados oficiales o voluntarios, y promover las ventajas del manejo del pastoreo para incrementar la captura de carbono a través de una ganadería sostenible. El cambio climático ya está afectando los pastizales y disminuirá en forma directa y mucho más dramática la productividad y el aporte de servicios ambientales de los pastizales y matorrales del norte de México. Esto impactará la capacidad de carga de los pastizales con reducciones en la producción de carne, pérdida de biodiversidad, disminución en la capacidad de captura de carbono y afectaciones en el ciclo hidrológico de estos ecosistemas. Las nuevas condiciones climáticas obligan a realizar investigaciones integrales para encontrar las alternativas de manejo y rehabilitación de estos ecosistemas acorde a dichos cambios. Literatura citada: 1.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v12s3.5846 Revisión

Historia y perspectivas del modelo GGAVATT (Grupos Ganaderos de Validación y Transferencia de Tecnología)

Heriberto Román Ponce a Miguel Arcangel Rodríguez Chessani b José Antonio Espinosa García c Tomás Arturo González Orozco d Alejandra Vélez Izquierdo c Juan Prisciliano Zárate Martínez a* Martha Eugenia Valdovinos Terán a Rubén Cristino Aguilera Sosa a Rafael Guarneros Altamirano e Rubén Santos Echeverría f Héctor Macario Bueno Díaz b Ubaldo Aguilar Barradas b

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. CIR Golfo Centro, Campo Experimental la Posta. Km 22.5, carretera federal Veracruz-Córdoba, 94277, Paso del Toro, Municipio de Medellín, Veracruz, México. b

Universidad Veracruzana. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Veracruz, Ver., México. c

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. CENID Fisiología, Ajuchitlán, Querétaro, México. d

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. CIR Centro, Campo Experimental Bajío, Celaya, Guanajuato, México.

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Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. CIR Noreste, Sitio Experimental Aldama, Aldama, Tamaulipas, México. f

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. CIR Pacífico Sur, Campo Experimental Iguala, Iguala, Guerrero, México.

*Autor de correspondencia: zarate.juan@inifap.gob.mx

Resumen: El objetivo del presente documento es revisar las experiencias obtenidas con el GGAVATT desde su formación. Para lo cual se llevó a cabo una revisión de fuentes secundarias que reportan resultados, experiencias e impactos del desarrollo e implementación del modelo. Se identificaron cinco etapas: de 1970-1982, poniendo los cimientos; de 1983-1989 formación del modelo; de 1990-1996 validación del modelo; de 1997-2007 expansión nacional; de 2008 a la fecha adaptación y sobrevivencia. Se presentan los resultados obtenidos en cada una de estas etapas y la participación en diferentes proyectos asociados a los programas oficiales del sector en diferentes estados del país. En todos los proyectos en donde la metodología GGAVATT se ha aplicado adecuadamente, los resultados técnicos, económicos, sociales y ecológicos, han sido positivos. Se conoce ahora cuales son los factores de éxito que proporcionan buenos resultados y se dispone de una estrategia que puede ser de gran utilidad para mejorar la situación de los pequeños y medianos productores pecuarios de México. Palabras clave: Modelo de transferencia, Innovación, Ganadería, Adopción de tecnología, Impactos.

Recibido: 10/11/2020 Aceptado: 06/01/2021

Introducción El Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) y las instituciones de enseñanza superior han generado tecnología con potencial para duplicar o triplicar la producción de carne, leche y miel en las principales regiones agroecológicas del país. Adicionalmente, el INIFAP desarrolló e implementó en las últimas cuatro décadas un modelo de transferencia de tecnología llamado Grupos Ganaderos de Validación y

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Transferencia de Tecnología (GGAVATT), el cual consiste en una estrategia que facilita el proceso de transferencia de tecnología, con el propósito de incrementar la productividad y rentabilidad de las unidades de producción, para contribuir a mejorar el nivel y calidad de vida de los productores y como consecuencia de la sociedad en general(1). Los objetivos específicos del modelo son: inducir la organización de los ganaderos en grupos con objetivos comunes; lograr cambios de actitud, comportamiento y aptitud en los productores que los induzcan al uso y adopción de tecnología; aumentar la productividad de las Unidades de Producción Pecuaria (UPP), para que sean rentables, competitivas y sustentables; mejorar el nivel de vida de los productores y sus familias; fomentar la conservación y el aprovechamiento óptimo de los recursos naturales; fortalecer la integración de las cadenas de valor pecuario; y retroalimentar con demandas y problemas tecnológicos a las instituciones de investigación y docencia(1). Este modelo ha demostrado ser aplicable para facilitar la transferencia de tecnología pecuaria; por ello el objetivo del presente documento es el de revisar las experiencias obtenidas con el trabajo de grupos organizados a partir de 1982, para lo cual se realizó una revisión bibliográfica, con una perspectiva histórica, identificando cinco etapas por las que ha incursionado el modelo GGAVAT (Figura 1), las cuales se describen a continuación. Figura 1: Línea del tiempo del Modelo GGAVATT

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Poniendo los cimientos: 1970 a 1982 En 1970 inicia la transformación tecnológica del Rancho “Bella Esperanza” (RBE) ubicado en la Huasteca Veracruzana, con base en las recomendaciones del Campo Experimental “La posta”, de Paso del Toro (CE La Posta), Veracruz(1,2). La utilización de toros de alto valor genético mediante la Inseminación Artificial (IA) había dado buenos resultados en Estados Unidos(3), de igual manera, en el CE La Posta, el Holstein, Suizo Pardo y el Jersey, comprobaron su adaptación a un sistema semi estabulado(4), y con esa idea, en el RBE se cruzó ganado Brahman con Holstein, se mejoró el manejo del ganado y de los potreros a la par que la genética, y se instaló el registro sistemático de las respuestas productivas y reproductivas del hato. Un factor determinante para el éxito de este cambio tecnológico, fue el involucramiento del productor, su familia y sus trabajadores, quienes confiaron en las recomendaciones de los investigadores. Los resultados demostraron que la adopción y la aplicación de tecnología en forma ordenada permitió incrementar la producción de leche por vaca/día de 3.9 kg en 1971 a 6.3 en 1981, y disminuir el periodo interparto de 475 a 436 días. El cambio positivo en la producción de leche, genética del ganado, condiciones de los potreros y en general en la infraestructura, motivó para que se realizara la primera demostración técnico-práctica en el RBE(5). Asistieron ganaderos de la Asociación Ganadera Local de Tepetzintla, otros ganaderos invitados, investigadores, profesores y autoridades del sector pecuario. Gustó lo que vieron y se comenzó a gestar la integración del grupo que a la postre se llamaría Programa Ganadero Tepetzintla (PROGATEP).

Formación del modelo: 1983 a 1989 Al conocer los avances del RBE, los ganaderos vecinos mostraron interés en utilizar la misma tecnología. Esta inquietud indujo a la integración del PROGATEP con la participación de 28 productores de la Asociación Ganadera Local de Tepetzintla, Ver. La selección de los ganaderos se hizo con base en pláticas personales, visitas a sus ranchos, interés en participar en el Programa y que la ordeña fuera una actividad importante. Los ganaderos permitieron hacer un inventario general del rancho, identificar sus animales, llevar registros de producción de leche, reproducción, ingresos y de egresos; además se comprometieron a asistir a una reunión mensual de trabajo(6). Se mencionó que el programa debería ser continuo, con cambios paulatinos de acuerdo con las posibilidades económicas y operativas y a las decisiones de los productores. Se definió la Asistencia técnica proporcionada por un Médico Veterinario Zootecnista del Distrito de Desarrollo Rural de Tuxpan. El INIFAP se responsabilizó de las innovaciones tecnológicas y por parte de los ganaderos se nombró a un Coordinador que fungió como enlace ante las autoridades municipales, estatales y federales, así como con la Unión Ganadera Regional. De esa forma se construyó el modelo de transferencia que propició la interacción entre

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productores, asesor técnico, investigadores e instituciones de los tres niveles de gobierno. Con la participación de los productores se elaboró el calendario de actividades con los animales y con los potreros, el programa de visitas periódicas, el calendario de reuniones mensuales (primer sábado de cada mes), el programa de pláticas técnicas para las reuniones mensuales y la evaluación anual técnica, productiva y económica (mes de abril). Se propició la participación de productores de toda la región, así como investigadores, académicos, agentes de cambio, prestadores de servicios diversos, directivos de las diversas asociaciones ganaderas y funcionarios de diferentes niveles, todos ellos relacionados con las actividades ganaderas. Se involucraron además las familias y los trabajadores de los integrantes del GGAVATT(7). Además del PROGATEP, el INIFAP se responsabilizó técnicamente con otros seis grupos en el Centro del Estado de Veracruz: Programa Ganadero Jamapa, Programa Ganadero Joachín, Programa Ganadero Tres Valles, Programa Ganadero el Jilguero, Programa Ganadero La Tasajera y Programa Ganadero Porcino Jarocho. En todos ellos los resultados fueron similares al PROGATEP. En 1989, en una reunión realizada en las oficinas del Centro de Investigación Regional del Golfo Centro, se discutió y aprobó por parte de los Investigadores del INIFAP, que el PROGATEP fuera denominado GGAVATT, con el argumento de que se trataba de un grupo ganadero que valida y transfiere tecnología. De igual forma se definió el modelo y la metodología de trabajo(2,8). Tepetzintla pasa a la historia como el primer GGAVATT en México y se conoce como la “cuna de los GGAVATT”.

La validación del modelo: 1990 a 1996 En 1990 la metodología GGAVATT se puso a disposición de todos los ganaderos del Estado de Veracruz. El PROGATEP como organización grupal, en un inicio adaptó su estructura y funciones según las políticas oficiales señaladas por el INIFAP y por el Distrito de Desarrollo Rural. Pronto la dinámica del trabajo cotidiano y de sus reuniones mensuales y anuales, fueron modificando la metodología según cambiaban las circunstancias económicas y políticas del País. La metodología del modelo GGAVATT demostró versatilidad y capacidad de adaptación(2). Se contaba con la documentación del grupo Tepetzintla para dar apoyo a la promoción, formación y operación de otros grupos. La promoción se realiza en las Asociaciones Ganaderas Locales, en los municipios, en los ejidos, en los Distritos de Desarrollo Rural y en general se utilizaban grupos ya formados para invitar a otros que estuvieran interesados. La formación del grupo es precedida por el diagnóstico estático aplicado directamente en los ranchos de los futuros asociados, requisito para programar la Asamblea Constitutiva, en

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donde se elige a los representantes: presidente, secretario y tesorero. En esta asamblea además se define la membresía de todos los socios. Se proponen y aceptan los componentes del grupo: ganadero, de asesoría (el profesional responsable) y el componente institucional, compuesto por las instituciones o dependencias responsables de coordinar la generación, validación y transferencia de tecnología; por último, la operación se realiza con actividades de grupo: la junta mensual, capacitación, gestoría, difusión, la evaluación anual y el encuentro nacional; así como las actividades individuales: la validación de tecnología, la aplicación en cada rancho de las actividades acordadas en el calendario de manejo para los animales y los potreros, llevar los registros productivos, reproductivos y económicos y atender los imponderables del rancho como los casos clínicos(6). En el seguimiento de GGAVATT en los Estados de Veracruz y Tabasco, fue importante la participación de otras instituciones de investigación y de docencia, así como las instituciones operativas relacionadas con el sector tanto del gobierno federal como del estatal. Las Uniones Ganaderas Regionales y sus respectivas Asociaciones Ganaderas Locales se incorporaron activamente. En el Estado de Veracruz, surgió el Programa Único de Grupos Ganaderos de Validación y Transferencia de Tecnología (PROGGAVATT), con el objetivo de modernizar la ganadería mediante el uso de nueva tecnología y fomentar la organización de los productores para aumentar la producción y productividad de sus ranchos sin deteriorar los recursos naturales y el ambiente agroecológico. De los 11 GGAVATT que originalmente atendía el INIFAP en Veracruz en el año de 1990, con la participación interinstitucional, este número se incrementó a 37 en 1991, a 67 en 1992 y a 79 en 1993. En esta etapa se inician los encuentros estatales de los GGAVATT, los cuales se llevaron a cabo en el puerto de Veracruz de 1990 a 1995. Se intercambiaron experiencias y se realizaron compromisos para continuar trabajando en forma organizada. A su vez, en el estado de Tabasco se validó el modelo con dos grupos de productores en el municipio de Huimanguillo, con resultados muy similares a los obtenidos en el Estado de Veracruz. A partir de 1990 la metodología del modelo, aplicada y supervisada hasta ese momento por el INIFAP, fue liberada para que los grupos se formaran bajo la dirección o responsabilidad técnica de quienes los productores decidieran: Uniones y Asociaciones Ganaderas, Distritos, municipios, Dirección de Ganadería, Universidades, Colegio de Médicos Veterinarios, entre otros, de esa forma, para 1995 los GGAVATT se consolidaron en los Estados de Veracruz y Tabasco(7,2) y se continuó con la promoción a nivel nacional(6).

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Extensión nacional del modelo GGAVATT: 1997 a 2007 El modelo GGAVATT y sus resultados se difundieron intensamente en las Reuniones Nacionales de Investigación Pecuaria (RNIP) realizadas por el INIFAP. En 1997, además de la RNIP, se organizó en el Puerto de Veracruz, el primer Encuentro Nacional de GGAVATT, con la participación de más de mil productores de diferentes estados de la República Mexicana. Simultáneamente se organizaron Encuentros Estatales de GGAVATT y se propiciaron las giras de intercambio tecnológico en todo el País(1). Es en este año que inicia la etapa de extensión del Modelo GGAVATT, cuando el INIFAP, para cumplir su mandato institucional de apoyar la transferencia de tecnología en materia pecuaria, conforma el Programa Nacional de Validación y Apoyo a la Transferencia de Tecnología (PRONAVATT), que fue una estrategia nacional que operó en cada estado. Se nombró un investigador del INIFAP como responsable del PRONAVATT, con el fin de promover la integración de recursos tecnológicos, intelectuales, materiales, económicos y políticos entre los sectores público, social y privado de los tres niveles de gobierno, para acelerar y masificar la transferencia de tecnología y promover el desarrollo sustentable, este programa se consideró como herramienta básica al modelo GGAVATT(9). También fue determinante para la consolidación del modelo, que en las reglas de operación (ROP) de la Secretaria de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural publicadas en el Diario Oficial de la Federación (DOF) de 1998, en el Programa de la Alianza para el Campo (APC), se incluyera la operación del sub programa Desarrollo de Proyectos Agropecuarios Integrales (DPAI), que mencionaba que los técnicos del DPAI atendieran preferentemente a ganaderos constituidos en grupos GGAVATT(10). El Modelo GGAVATT apareció en las Reglas de Operación de la Alianza para el Campo con algunas variaciones desde 1998 hasta 2006, como uno de los modelos organizativos promovidos por el Comité Técnico de Ganadería (COTEGAN)(11), se constituyeron y operaron al menos un GGGAVATT en cada estado (excepto el Estado de México); se integraron 1,098 GGAVATT y se realizaron más de 60 Encuentros estatales y 10 nacionales; así mismo, de 2004 a 2009, mediante la Red Nacional de Validación y Transferencia de Tecnología (RENAVATT) del INIFAP, se continuó capacitando a los agentes de cambio (AC) en el modelo GGAVATT(9).

Adaptación y sobrevivencia del modelo: 2008 a la fecha Después del auge que representó para el modelo GGAVATT de ser incluido como uno de los modelos de transferencia a implementar en DPAI, y del mismo INIFAP con el PRONAVATT, disminuyó la expansión de GGAVATT en todo el país, en parte por el establecimiento de nuevos modelos o por la falta de recursos económicos y humano; sin embargo, en el año 2008, la SAGARPA incluye dentro del Programa Soporte la instrucción de considerar entre otros modelos al de GGAVATT, también designó al INIFAP como

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Unidad Técnica Especializada en materia pecuaria (UTEP), la cual propuso que los técnicos del Programa Soporte que atienden a productores pecuarios del país deberían de aplicar entre otros modelos al de GGAVATT, capacitarse en su metodología, además de tomar los cursos de Evaluación Diagnóstica y de Administración de Ranchos Pecuarios(12). En el año 2011, SAGARPA con la implementación de la Estrategia Nacional para el otorgamiento de un servicio técnico de calidad, en el marco del Componente de Asistencia Técnica para la Innovación Tecnológica, para los productores pecuarios del país que involucró a diferentes actores como los Centros Estatales de Capacitación y Seguimiento de la Calidad de los Servicios Profesionales (CECS), es decir, instituciones u organizaciones estatales, como las Universidades(13), propició en gran medida que disminuyera el establecimiento de GGAVATT en el país, aunque hubo estados que siguieron operando con el modelo GGAVATT para su estrategia de asistencia técnica, innovación y capacitación, si bien no se ubicó un estudio que concentrara estos esfuerzos. De la revisión de las memorias de la Reunión Nacional de Investigación Pecuaria (RNIP) de 2010(13) a la fecha, se ubicaron resultados de continuidad de GGAVATT en algunos estados, donde fue determinante el apoyo de las Fundaciones PRODUCE, como es el caso de Sinaloa y Guanajuato, y el apoyo de los gobiernos de los estados de Guerrero, Michoacán, Morelos, Nayarit, Colima, Tamaulipas, Veracruz, Campeche, Nuevo León y Chihuahua. En el año 2013, ante la inquietud de productores organizados para la producción de carne, se estableció en el Estado de Veracruz el proyecto “Integración de la Red Bovinos Carne del Estado de Veracruz”(1). Utilizó como base la metodología GGAVATT y fue financiado del 2013 al 2014 con recursos del FIRA, la SAGARPA (Coordinación General de Ganadería) y los Productores y engordadores de bovinos del Centro de Veracruz, S.A. de C.V. (Grupo Veracarne) y del 2015 a 2016 por el Programa de Innovación, Investigación, Desarrollo Tecnológico y Educación (PIDETEC) de la SAGARPA. El proyecto finalizó en el 2017. El objetivo fue aumentar la productividad, rentabilidad y sustentabilidad de las unidades de producción de grupos de pequeños y medianos productores, a través de la asistencia técnica, la capacitación y el financiamiento; favoreciendo su organización e integración a la red de valor de carne de bovino. Participaron 20 grupos con sus respectivos asesores y se benefició a 202 ganaderos en todo el estado, con un promedio de 12 productores por grupo. El proyecto operó con la innovación del desarrollo de una plataforma informática (SIGEN-TTP Veracruz), que permitió contar con la información del diagnóstico estático al inicio de labores, después con la productiva, reproductiva, económica y de utilización de recursos crediticios. Del 2013 al 2017, las metas establecidas se cumplieron. Se constató que el modelo GGAVATT puede operar con éxito siguiendo reglas de instituciones crediticias y de organizaciones ganaderas particulares como Veracarne, además de cumplir con las reglas de operación de las dependencias oficiales.

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Resultados del GGAVATT como generador de información Como parte de la metodología de trabajo, en los grupos se genera información desde que se aplica el diagnóstico estático (social, uso de tecnología, productivo y económico) a cada uno de los productores, igualmente se implementan registros técnicos, económicos y de usos de tecnologías, paralelo a la aplicación de los calendarios de trabajo con los animales y con los potreros; con ellos se genera información producto de la validación, utilización y adopción de tecnología. Gracias a la captura de datos directamente en los ranchos, fue posible conocer las características socioeconómicas de los productores, así como la estimación de indicadores técnicos-productivos y económicos.

Características socioeconómicas de los productores La caracterización de los productores y de los grupos, es importante para implementar el nivel de transferencia de tecnología que se debe de aplicar y para evaluar a futuro el impacto de las acciones realizadas. En un estudio en 12 GGAVATT de la zona centro de Veracruz(14) se encontró que la edad de los productores varía entre 20 y 80 años, en promedio 49; 94 % sabe leer y escribir, 20 % tiene formación profesional, 31 % secundaria y preparatoria, 43 % sólo tiene primaria, y 6 % no posee ningún grado escolar. Las unidades de producción tienen 45.5 ha en promedio, con una carga animal de 46.6 unidades animal (UA) y sin un sistema de rotación de potreros. Respecto a la caracterización de los grupos, en un reporte se menciona que en 1996 existían en el estado de Veracruz 79 GGAVATT. En conjunto estaban integrados por 1,288 ranchos y granjas, con 54,415 ha y alrededor de 54,000 cabezas de ganado. De los productores 473 eran pequeños propietarios y 815 ejidatarios. De los grupos, 58 eran de bovinos de doble propósito, 7 de bovinos de leche, 10 de ovinos y caprinos, 1 de porcinos, 1 apícola y 2 de aves(1); así mismo, para el año 2006 existían a nivel nacional 1,165 GGAVATT, que agrupaban a 17,095 productores y cerca de 1,000 agentes de cambio. Los grupos representan las principales cadenas agroalimentarias: bovinos para doble propósito, 41.1 %; bovinos para carne, 22.8 %; caprinos para carne y leche, 10.7 %; bovinos para leche, 10.1 %; avícolas, 6.4 %; ovinos para carne, 6.1 %; porcinos, 2.1 %; avicultura familiar, 0.5 % y acuacultura, 0.2 %(1). El modelo GGAVATT dinamizó la adopción de tecnología e incrementó la red e interacciones sociales, proceso influenciado por las características socioeconómicas y técnico productivas(15). Otros autores reportan evidencias que los GGAVATT han contribuido al desarrollo de capacidades tecnológicas de los agro-empresarios cooperantes; sin embargo, el impacto en la adopción de innovaciones y rentabilidad de las UP es escaso o nulo, por lo que sugieren que se requiere mayor tiempo de intervención de los técnicos para que los beneficios sean más perceptibles(16).

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Uso de tecnología De acuerdo con el diagnóstico estático, los productores al inicio realizan el 30 % de las tecnologías sugeridas y en el transcurso de cinco años llegan al 70 %. Más preciso, al año de estar organizados, 126 grupos en el Estado de Veracruz reportaron la utilización de tecnología de 48 %, al tercer año 63 % y al quinto año 73 %. En otro análisis de 24 grupos se reportó 72 ± 39 % después de varios años de trabajo(6). Ahora bien, en un estudio que tuvo como objetivo evaluar el impacto económico y productivo de la tecnología bovina de doble propósito en Tabasco y Veracruz, se capturaron datos anuales de 1986 a 1997, en 139 ranchos incorporados a GGAVATT. Los resultados indicaron que la tecnología media superó a la tecnología baja (P<0.05) en producción de leche y carne, y el ofrecer suplementos alimenticios benefició en 106 vs 44 % de leche y 193 vs 81 % de carne, respectivamente. El mejoramiento genético de las vacas, las praderas mejoradas y el manejo de ganado incrementaron la producción de leche en 67 y 69 % y la producción de carne en 15 y 26 % con la tecnología baja y media, respectivamente. Por su parte, está identificado que los productores que utilizan tecnología media, superan a los de tecnología baja (P<0.05) en producción de leche, carne y beneficios sobre costos variables en 106, 44 y 81 %, respectivamente(17). En otro estudio se evaluó en Guanajuato el uso de innovaciones en grupos pertenecientes al Programa Soporte de la SAGARPA durante el periodo 2010 a 2011. Se consideró a 21 GGAVATT y 248 productores del sistema de lechería familiar(18); se compararon tres tipos de productores: 1) 27 con nivel tecnológico bajo que aplican menos del 33 % de las tecnologías, 2) 73 de nivel medio que aplican más de 33 % y menos 66 % y 3) 148 de nivel alto que aplican más del 66 %. Los resultados mostraron que el grupo uno tenía dos años de constituido y los grupos dos y tres, tres años; las prácticas que más utilizaron fueron las de salud, alimentación y manejo. En Sinaloa se evaluó el uso de innovaciones de ocho GGAVATT pertenecientes al Programa Soporte de la SAGARPA durante el periodo 2010 a 2011(19); se consideró a ocho GGAVATT y 121 productores, se compararon tres estratos: el primero, 38 % con baja implementación de prácticas, que resultaron con 3.7 años de constituidos y solo usaban seis innovaciones propuestas; el segundo, 36.4 % implementación media, con 4.5 años y 12.2 innovaciones y el tercero, 25.6 % implementación alta, con 6.3 años y utilizaban 22.7 innovaciones. En Michoacán se evaluó el uso de tecnología promovida por el modelo en 15 GGAVATT que participaron en el Programa de Desarrollo de Capacidades, Innovación Tecnológica y Extensionismo Rural de la SAGARPA en el ejercicio 2011-2012(20), se reporta que los productores realizaron en promedio el 77 % de las actividades propuestas por el técnico y el

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20 % de los componentes tecnológicos propuestos por el INIFAP, siendo los GGAVATT de caprinos y las actividades asociadas a la prevención de enfermedades y al manejo del ganado las que presentaron los valores más altos. Se menciona que los factores determinantes en la adopción de tecnologías fueron: meses con asistencia técnica por GGAVATT, edad del productor, número de localidades, índice de marginación y número de mujeres en los grupos. Para el mismo estado, se realizó otro estudio que evaluó el impacto en la adopción de innovaciones. Se entrevistaron a 81 productores de leche de la región Ciénega de Chapala, 41 de estos productores pertenecieron a un GGAVATT durante el periodo de julio de 2008 a julio de 2011. Se evaluó el uso de 22 innovaciones: cinco de administración/organización, cuatro de reproducción y genética, cuatro de instalaciones/higiene, cuatro de nutrición y cinco de sanidad. Los resultados muestran que los ganaderos que pertenecen a un GGAVATT aplican el 51.6 % de estas innovaciones y los no GGAVATT el 44.9 %; esta diferencia no permite concluir que exista una distancia en este sentido, entre ambos grupos de ganaderos(21). En Veracruz se evaluó el uso de innovaciones de un GGAVATT constituido en 1989, y después de 10 años se entrevistó a tres estratos de ganaderos: I) los que actualmente participan en este GGAVATT; II) los que participaron; y III) los que nunca han participado. Se seleccionaron 17 variables explicativas o predictivas, de tipo social y productivas y una variable de respuesta, uso de innovaciones. Los resultados mostraron que sí existió diferencia significativa en cuanto al uso de tecnología entre los años de 1989-1990, 1990-1991 y 19931994, se reportó un incremento de uso de innovaciones, principalmente en lo que se refiere a: registros de producción y económicos, desparasitación, diagnóstico de mastitis, y de gestación y pesaje de leche; también, se notó un incremento significativo de 1990 a 1991, en lo que se refiere al pesado de leche, inseminación artificial, suplementación mineral y con subproductos, ensilaje, henificado, suplementación con forrajes de corte, fertilización de potreros y siembra de forrajes de corte. Durante 1993 y 1994, se presentó un incremento en el uso de las siguientes innovaciones: control de lactancia, suplementación con dieta balanceada y con subproductos, uso rutinario de hormonas, comercialización organizada, doble ordeño, análisis coproparasitoscópico, pastoreo intensivo y siembra de forrajes de corte(22). También en Veracruz se evaluó el uso de 17 componentes tecnológicos, y la eficiencia productiva en 86 ranchos de doble propósito de 8 GGAVATT que participaron en el Programa Soporte en 2010, de los cuales el 12 % tenían tres años o menos de recibir asistencia técnica, 45 % tres años, 31 % cuatro años y el 12 % restante 5 años o más; en promedio usaban el 62 % de los 17 componentes tecnológicos evaluados, sin presentarse diferencias significativas, siendo la inseminación artificial y el pesaje de destetes los componentes de menor uso y la vacunación, desparasitación, rotación de potreros, y la suplementación mineral los de mayor uso. También se reporta que si hubo diferencias significativas en cuanto

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a la producción de leche por vaca por día, donde los ranchos con más años de pertenecer a un GGAVATT son más eficientes y productivos(23). En el Estado de Veracruz se realizó otro estudio para conocer la dinámica de la adopción de tecnología, como una medida de evaluar el éxito del modelo GGAVATT desde una perspectiva social. Se entrevistaron a 26 productores que pertenecían a tres GGAVATT. Se observó, que la adopción de tecnología estuvo asociada al incremento del tamaño de la red e interacciones sociales, y con pocos cambios en los actores centrales. La adopción de tecnología se asocia positivamente con la educación, y es inversamente proporcional a la edad de los productores; y está influenciada por la escala de producción y manejo, los autores concluyen que el modelo GGAVATT dinamizó la adopción de tecnología, incrementando la red e interacciones sociales, proceso influenciado por las características socioeconómicas y técnico productivas de los ganaderos(24). En otro estudio se evaluó la eficiencia productiva y económica de los sistemas de doble propósito (SDP) y del sistema de lechería familiar (SLF) en el Estado de Veracruz, aplicando el método de investigación de un estudio de caso a cuatro GGAVATT con nivel tecnológico diferente en cada sistema de producción: para el caso del SDP un GGAVATT 1SDP de 12 integrantes, 30 años de antigüedad y aplican el 100 % del paquete tecnológico; el otro GGAVATT 2SDP con 16 integrantes, 5 años de antigüedad y aplican 66 % del paquete tecnológico; para el SLF, un GGAVATT 1SLF con 12 integrantes, 5 años de antigüedad y aplican el 57 % del paquete tecnológico, el otro GGAVATT 2SLF con 9 integrantes, 3 años de antigüedad y aplican el 53 % del paquete tecnológico. Los resultados reportados para el SDP muestran que la producción total de leche en el GGAVATT 1SDP es superior al GGAVATT 2SDP en 84 %; esta diferencia se origina en la adopción de una serie de prácticas tecnológicas, con diferente tiempo de respuesta, así como el tiempo aplicando el modelo, igualmente obtiene mayores ingresos, dado que sus animales tienen un precio mayor resultado de la mejora genética del hato. En el caso de los GGAVATT del SLF no se reportaron diferencias, dado que ambos GGAVATT tienen un nivel tecnológico similar(25).

Indicadores técnicos, productivos, económicos y ecológicos En todos los GGAVATT del país, comparando con los indicadores tradicionales, se reportan incrementos en la producción de leche del orden del 100 a 200 % o más, en la producción de carne la proporción es menor, del 50 a 100 %, de igual manera sucede con los indicadores reproductivos y económicos. Asociado al uso de un 70 % de tecnología, en el estado de Veracruz se reportaron 286 ± 44 días para días de ordeño; 2,159 ± 921 kg de leche por lactancia; 7.25 ± 2.3 kg de leche por vaca día; 4.7 ± 2.1 kg de leche por día interparto y 900 ± 396 kg de leche por hectárea(6).

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El caso Tepetzintla ejemplifica las posibilidades de incremento. Los ranchos lograron en un inicio 74 % de uso de tecnología y rebasaron los 1,000 kg por lactancia; se intensificó el uso de tecnología al 95 % y se rebasaron los 2,000 kg de leche por lactancia. El liderazgo de los productores, técnicos e instituciones permitió la adopción de alta, difícil y costosa tecnología; posteriormente, aunque descendió el uso de tecnología al 74 %, se logró rebasar los 3,000 kg por lactancia; por último, con 85 % de tecnología y con la utilización de altos niveles de alimento concentrado, se lograron 4,000 kg por lactancia, y al disminuir el alimento, se estabilizaron en 3,500 kg(6). En el año 2006 se evalúo en Sinaloa el impacto económico que generó el uso de componentes tecnológicos en el área de la alimentación animal en el proyecto GGAVATT Sinaloa, con la tecnología generada para los GGAVATT los rendimientos de forraje seco en el cultivo de sorgo, fue de 7.0 contra 3.9 t de MS/ha, que representó un incremento del 79 %, el efecto en la producción fue el incremento de la producción de leche por vaca por día en 60 %, y el período de lactancia de 180 días con el sistema tradicional a 210 con la tecnología INIFAP(26). En Veracruz se analizaron los promedios de 24 GGAVATT de bovinos de doble propósito y se encontraron rentabilidades sobre costos variables (RSCV) del orden de 85 ± 49 % y para la rentabilidad sobre inversión (RSI) solo el 3.5 ± 3.6 %(6). Desde sus inicios, uno de los propósitos que se promueven en los grupos, es el cuidado y mejora de los recursos naturales. En este sentido, en un estudio que se realizó en los años 2005 y 2006 en la zona centro del estado de Veracruz en cuatro GGAVATT con sistema de lechería familiar (SLF) de la zona montañosa y en ocho con sistemas de bovinos de doble propósito (SBDP), se obtuvo información mediante entrevistas y recorridos de campo para realizar muestreos de vegetación en cercos vivos, fragmentos de vegetación. Se inventariaron un total de 66 especies de árboles y arbustos en uso: en los cercos vivos se reportan 37 especies, en las orillas de los ríos y arroyos (vegetación riparia) 33 especies y se identificaron a su vez 37 especies de pastos. Los ganaderos también reportaron la introducción de especies y cultivos exóticos, así como frutales(15), lo anterior muestra el cuidado de la vegetación que los ganaderos incorporados a los GGAVATT realizan.

Ejemplos de éxito del modelo GGAVATT En el 2005 el INIFAP realizó un estudio para identificar en ese entonces, las contribuciones del modelo GGAVATT al desarrollo de la ganadería(27), se visitó a 16 estados: Veracruz, Guanajuato, Campeche, Coahuila, Tabasco, Guerrero, Sinaloa, Puebla, Yucatán, San Luis Potosí, Durango, Morelos, Sonora, Nayarit, Baja California Sur, Nuevo León. Se entrevistaron 33 productores de 10 estados, 19 asesores de GGAVATT y a tres investigadores que generaron del modelo. El 94.0 % de los productores coincidió que el factor más importante de éxito fue trabajar como grupo organizado, el 57.6 % dijo que la transferencia

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de tecnología, el 54.5 % mencionó los apoyos que se lograron como grupo organizado y el 45.0 % se refirió al liderazgo profesional e institucional; solo el 27.3 % mencionó como factor importante el incremento en la producción de sus ranchos. El 37 % de los asesores opinó que el incremento en la producción es uno de los principales factores, el 32 % coincidió en la unidad y unión entre los productores, el 26 % en la organización del grupo y el 21 % los registros productivos y económicos, las ganas de trabajar y el interés por la nueva tecnología; el 16 % mencionó la aplicación de la metodología, las buenas relaciones y un ambiente de competencia sana; y solo el 10 % hizo alusión a el uso de un calendario de actividades, la capacitación, la asesoría en los ranchos, el compañerismo, el convencimiento de las bondades de la adopción de tecnología, el diagnóstico estático, el convencimiento y el aprendizaje. Los investigadores coincidieron en que es un modelo totalmente replicable y que propicia el cambio de todos los participantes; en menor proporción mencionaron que se propicia el liderazgo institucional, la organización, el trabajo en grupo, la convivencia social, la capacitación, la obtención de información técnico productiva y económica, la disposición a la nueva tecnología, la apropiación del modelo por parte de los productores, el interés, la motivación, la amistad y en general el humanismo. Los factores en que coincidieron los productores, asesores e investigadores fueron el trabajo como grupo organizado, la capacitación, la información productiva, la motivación y el interés por la nueva tecnología. En el caso Tepetzintla, la adopción de nueva tecnología incrementó la producción, los ingresos y mejoró el capital tangible (praderas, ganado, construcciones y equipo), con ello se cumplió parte del objetivo inicial(6); sin embargo, a lo largo de 25 años de trabajo, emergieron capitales intangibles que favorecieron un cambio importante en todos los participantes: en principio se respetó el “capital tácito cognitivo” propio de la huasteca, región con amplia cultura agrícola y ganadera heredada de sus ancestros, así surgieron verdaderos líderes motivadores del cambio tecnológico: productores, asesores e investigadores; se mantuvo intacto su “capital cultural”: tradiciones, mitos, creencias, lenguaje (nahuatl), manifestaciones de arte, todo en conjunto favoreció la actitud hacia el trabajo; se desarrolló el “capital institucional”: además del INIFAP, se involucraron los gobiernos estatal y federal, otras organizaciones ganaderas, instituciones de investigación y de docencia, de crédito, capacitación, desarrollo y de fomento. La metodología fue incluyente desde un principio. En opinión de los productores, se incrementó el “capital psicosocial”; gracias a la organización el grupo obtuvo reconocimiento y respeto con base en valores, amistad verdadera, compromiso de trabajo, competencia leal, participación individual y familiar (destaca el involucramiento en el trabajo de las mujeres) y habilidad para precisar y solucionar problemas; se propició el desarrollo del “capital social”, el GGAVATT empezó como una 299

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figura asociativa “a la palabra”, un grupo de amigos y según las circunstancias y la versatilidad del trabajo, se integraron figuras asociativas legales y familiares; sin duda el desarrollo del “capital humano” es el más importante, se incrementó la capacidad de autogestión, la seguridad para comunicarse técnicamente, se formó una generación de hijos universitarios que se involucraron con el grupo y en el trabajo de la región (siete mujeres y siete hombres, entre ellos seis médicos veterinarios zootecnistas), por último, los productores fueron reconocidos nacionalmente al ser considerados como “la cuna de los GGAVATT”. Guanajuato es un estado ejemplo de constancia con la aplicación del modelo GGAVATT. Desde su primer grupo de lechería familiar “La Labor” establecido en el municipio de Apaseo el Grande(28), han mantenido un promedio de 77 grupos por año: 26.0 % de bovinos productores de leche, 20.3 % de caprinos, 19.1 % bovinos productores de carne, 16.3 % ovinos, 10 % porcinos y 8.3 % de abejas y se han beneficiado anualmente un promedio de 1,352 ganaderos. De 1999 a la fecha, los grupos contaron con el apoyo de diferentes Programas: en el año 2002 con el programa DEPAI establecieron 74 GGAVATT, el aporte principal fue el pago de asesores que continúo hasta el año 2006; del 2007 al 2012 participaron con el Programa Soporte y del 2012 al 2018 con el programa de Extensionismo. En el año 2019, la Federación retira sus recursos de apoyo y entonces el Estado de Guanajuato paga al 100 % el salario de los asesores; además, de 1998 a 2007, contaron con el apoyo de la Fundación Guanajuato Produce (FGP). Además del beneficio de los programas, los grupos se favorecieron con la participación de los investigadores del INIFAP, la Universidad de Guanajuato, el Instituto Tecnológico de Roque, laboratorios farmacéuticos y otras empresas privadas. La percepción de mejora que los productores han observado al estar en GGAVATT, han roto una inercia muy arraigada en los productores del campo en México, que es asociar un programa gubernamental con la obtención de apoyos, de tal forma que los productores han privilegiado la asistencia técnica y capacitación aún sobre los apoyos en equipamiento, infraestructura y semovientes, como lo evidencia un análisis de su cambio de actitud(29). Del año 2002 al año 2020 se han realizado 14 encuentros estatales de transferencia de tecnología, con una asistencia por evento de más de 1,000 productores. De la información presentada en estos eventos, destaca la del GGAVATT “Caprinocultores Unidos de Guanajuato”, la producción por lactancia supera a los 1,100 kg. Por el valor genético de sus animales, estos productores han sido proveedores de sementales en los programas de apoyo gubernamentales, beneficiando a cientos de caprinocultores del estado y seguramente han contribuido para que Guanajuato aumente su producción de leche de cabra, de 2010 a 2019 en un 68.9 %, pasando de 24,980 a 42,196 t, con ello Guanajuato escaló del 3er al 2do lugar nacional en producción de leche de cabra(30).

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Sinaloa es otro estado donde se aplicó el modelo GGAVATT por un periodo de tiempo considerable, alcanzado impactos productivos, tecnológicos, económicos y sociales(31). Se formaron 499 GGAVATT, que agruparon a 4,661 productores a su vez atendidos por 185 técnicos(31). La cadena prioritaria fueron los bovinos de doble propósito. Participaron en varios programas: DEPAI, SINDER, PEAT, UTEP, SOPORTE, además de los propios del gobierno del estado. Este trabajo continuó hasta el periodo 2013-2014(32). A partir del año 2014, ya sin el apoyo federal, la Fundación Produce de Sinaloa se responsabilizó del trabajo y continuidad de los grupos. A lo largo de los encuentros nacional del PRONAVATT, los GGAVATT del Estado de Sinaloa estuvieron presentes como “casos exitosos”, reportados en sus respectivas memorias, en el año 2000, fueron los GAVATT “Zavala 1” y “El Sacrificio” y en la del 2003 el GGAVATT “Chinobampo”, todos del sistema de bovinos de doble propósito(31). Veracruz como estado, al igual que los estados anteriores, ha trabajado intensamente con el modelo GGAVATT, de 1982 a 2006 se reportaron 409 grupos, de ellos el 38 % permaneció integrado solo un año, un 17 % de cuatro a cinco años y un 14 % más de cinco. La meta es que los grupos permanezcan integrados por lo menos de cuatro a cinco años, el caso Tepetzintla es ejemplar, pues cuenta con más de 35 años de constituido. Otros GGAVATT superaron la barrera de los 10 años e incluso la de 15, por lo general fueron los asociados con el INIFAP como institución responsable(6). En el estado de Tamaulipas se constituyeron 34 GGAVATT en el año de 2009, cada uno en promedio con 20 productores y atendidos por su respectivo prestador de servicios profesionales (PSP). Los grupos se ubicaron en 16 de los 43 municipios del estado (37 %), destaca Mante con siete grupos y Aldama con cuatro, el resto con uno o dos. En el 2010 y 2011, la UTEP apoyó con la capacitación, supervisión y evaluación de los PSP. Participaron 559 productores de las diferentes especies-producto existentes. Se levantaron encuestas específicas por productor en: bovinos carne (16); doble propósito (7); caprinos (5); apícolas (4) y ovinos (2); de esa forma fue posible registrar 66 tecnologías: para el área de Alimentación y Forrajes se incorporaron 18, 23.7 %; en Genética cuatro, 6.1 %; en Reproducción Animal siete, 10.6 %; en Sanidad 11, 16. 7 %; en Administración tres, 4.5 %; en otros complementos (uso de implantes y aditivos) tres, 4.5 % y en la industrialización de la miel fueron dos incorporaciones tecnológicas, 3.0 %. Parece fácil, pero trabajar con productores de cinco especie-producto diferentes, constituyó un buen reto(32).

Impactos ambientales, económicos, productivos y sociales del modelo GGAVATT En el aspecto ambiental se logró incrementar el establecimiento de cercos vivos en los GGAVATT de lechería familiar y de doble propósito del estado de Veracruz (15), con un

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impacto positivo en la vegetación y el bienestar animal al tener más espacios de sombra en los potreros. En los GGAVATT de Sinaloa se promovió el uso de componentes tecnológicos en el área de alimentación animal: elaboración y uso de bloques multinutricionales, establecimiento y manejo de praderas, uso de cercos vivos, nuevas opciones de especies forrajeras y ensilajes, disminuyendo la pérdida de suelo en un 88 % y de agua en un 50 %(26,31). Una de las tecnologías que se promueven con el modelo GGAVATT es el uso de registros técnicos y económicos, del análisis de la información generada con estos registros se ha logrado evaluar el impacto productivo y económicos de la adopción de tecnología en las unidades de producción que participan en un GGAVATT. En un estudio donde se analizó la información de 206 ranchos de doble propósito en los estados de Campeche, Colima, Nayarit, Sinaloa y Veracruz, que recibieron asistencia técnica y capacitación pecuaria durante los ejercicios fiscales 2011 y 2012, se identificaron dos tipos de productores: uno con nivel tecnológico bajo, 76 %, que aplican en promedio el 33 % de innovaciones propuestas y productores con nivel tecnológico intermedio, 24 %, que usan en promedio el 66 % de innovaciones. Al comparar las variables de productividad y rentabilidad de los dos tipos de productores, se encontró que el tipo de productores con más uso de innovaciones obtienen 1.86 litros de leche más por vaca por día y 8 % más de rentabilidad(33). Sin duda, uno de los mayores impactos del modelo GGAVATT ha sido la adopción de innovaciones y con ello un impacto social al desarrollar capacidades tecnológicas y de organización de los productores, como lo muestran los estudios realizados con productores de leche de Michoacán(21), y de Guanajuato(18) con productores de bovinos de doble propósito de Veracruz(23,24,25), y de Sinaloa(19), en donde se menciona que las unidades de producción que han participado en el modelo GGAVATT han incrementado el uso de innovaciones.

Perspectivas del modelo GGAVATT La adaptación y permanencia del GGAVATT como un modelo para la organización de los productores desde hace más de 30 años, hace suponer que, si se crean nuevamente las condiciones y apoyos apropiados, es posible que resurja la dinámica de trabajo de los grupos, con los productores, los profesionales, las dependencias y las instituciones. Este supuesto se fundamenta en lo siguiente: el modelo GGAVATT se ha adaptado a la gran diversidad de programas y proyectos en los tres niveles de gobierno(1), por su parte, el INIFAP ha tenido protagonismo en la mayoría de ellos. En la cronología destacan en 1986 los Grupos de Intercambio Técnico de los Distritos de Desarrollo Rural (DDR), el INIFAP se responsabilizaba de los paquetes tecnológicos; de 1990 a 1995 se establece el Programa de Proyectos de Investigación y Extensión agropecuaria y Forestal (PIEX), con la participación de los DDR, FIRA, y BANRURAL, colateral con FIRCO; en 1995 se integra la Coordinación

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Nacional de Fundaciones produce (COFUPRO) con sus respectivas Fundaciones Produce en los estados; en1996 la SAGARPA queda como normativa y los estados como operativos, se forman las Comisiones de Desarrollo, con la participación de INCA Rural, INIFAP, FIRCO y la agencia de Comercialización y Desarrollo (ASERCA); de igual forma, da inicio el Programa Alianza para el campo con el Sistema Nacional de Capacitación y Extensión (SINDER) y el Programa Elemental para la Asistencia Técnica (PEAT), con buena participación del INCA Rural, además se estableció el Programa de Desarrollo Rural sustentable (DRS); en 1998 y muy importante para los GGAVATT, se estableció el Programa de Desarrollo de Proyectos Agropecuarios Integrales (DPAI) buscando el desarrollo de cuencas productivas; en 2001 se fusionan SINDER y PEAT en el Programa de Extensión y Servicios Profesionales (PESPRO), que a su vez se transforma en el Programa de Desarrollo de Capacidades (PRODESCA); en 2003 todos los programas se fusionan y se crea el Fomento Ganadero y Desarrollo de Proyectos Integrales (DPAI) en el cual continua el GGAVATT, colateral se establece con cobertura nacional el Programa de Estímulos a la Productividad Ganadera (PROGAN) y finalmente, en 2008, la Coordinación General de Ganadería invita al INIFAP a participar en el Sistema Nacional de Centros de Evaluación, como Unidad Técnica Especializada (UTEP), mediante a la cual se siguió apoyando a grupos de ganaderos con cerca de 1,000 PSP. Como se mencionó, en todos los programas y proyectos, el GGAVATT encontró la posibilidad de participar y eso lo hace en una perspectiva positiva, un candidato a seguir participando.

Conclusiones El modelo GGAVATT es una tecnología de proceso que brindó a los investigadores del INIFAP, la oportunidad de participar en los ranchos de productores organizados, para validar, transferir e innovar tecnologías generadas en los campos experimentales. El GGAVATT es un modelo participativo, que se origina de la participación de los productores con los investigadores. Aumenta la productividad y rentabilidad de las UPP. Genera capital tangible e intangible y aumenta el capital social, intrínseco, horizontal y vertical de los productores. El GGAVATT se puede utilizar con éxito en cualquier sistema de producción pecuaria y región agroecológica del país, y es posible que sea un buen conducto para mejorar los recursos naturales y reducir el impacto del cambio climático. El modelo cuenta con una metodología de trabajo debidamente documentada, que la hace creíble y favorece la voluntad de replicarla en todos los estados de la República, por lo tanto, existe la posibilidad de que sea el eje de la transformación tecnológica y desarrollo integral de la ganadería nacional.

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Agradecimientos Los autores de este escrito agradecen a todos los técnicos y productores que participaron en desarrollar la tecnología de proceso del Modelo GGAVATT y en particular al MVZ Jesús Manuel Pérez Saldaña✝ y al productor Caín Román Ponce✝ por su invaluable compromiso con la validación, innovación y transferencia de tecnología. Conflictos de interés Los autores declaran que no tienen conflictos de interés con respecto al trabajo presentado en este reporte. Literatura citada: 1. Román PH, Rodríguez ChMA, Aguilera SR, Rivera VGH. La transferencia de tecnología en las regiones tropicales de México. En: Rodríguez RO editor. Estado del arte sobre investigación e innovación tecnológica en ganadería bovina tropical. Segunda ed. Ciudad de México, México: RED GATRO CONACYT; 2018:331-343. 2. Román PH, Bueno DH, Aguilar BU, Pérez SJM, Rodríguez ChMA, Koppel RE. Manual del Modelo GGAVATT. Folleto técnico Núm. 27. INIFAP Produce. Veracruz. México; 2001:39-46. 3. Carter JA, Bellow S, Meintjes M, Pérez O, Ferguson E, Godke RA. Transvaginal ultrasound-guided oocyte transpiration for production of embryos in vitro. Arch Tierz Dummerstorf 2002;45(1):99-108. 4. Román PH, Cabello FE, Wilcox ChJ. Producción de leche de vacas Holstein, Suizo Pardo y Jersey en clima tropical. Téc Pecu Méx 1978;34:21-33. 5. Rodríguez ChMA, Román PH, Troncoso AH, Vázquez PC, Saldaña AR. Evaluación del programa ganadero Tepetzintla como un modelo de validación y transferencia de tecnología pecuaria para ganado bovinos de doble propósito en la Huasteca veracruzana. Vet Mex 1991;22(2): 230. 6. Rodríguez ChMA. Factores tangibles e intangibles que contribuyen a la evolución, permanencia e impacto del modelo GGAVATT en el estado de Veracruz, México (19822007) [tesis doctoral]. Veracruz, México. Colegio de Posgraduados-Campus Veracruz; 2010.

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Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias

Edición Bilingüe Bilingual Edition

Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 12 Suplemento 3, pp. 1-307, NOVIEMBRE-2021

ISSN: 2448-6698

Pags. Logros, retos y perspectivas de la investigación en mejoramiento genético de bovinos productores de carne en el INIFAP Beef cattle genetic improvement research at the INIFAP: accomplishments, challenges and perspective Ángel Ríos Utrera, Guillermo Mar�nez Velázquez, René Calderón Chagoya, Moisés Montaño Bermúdez, Vicente Eliezer Vega Murillo …..…………..…………..…………..…………..…………..………………………………….…1

El ganado bovino Criollo Coreño del occidente de México en la producción de carne: caracterización, retos y perspectivas

Criollo Coreño cattle in western Mexico: characterization, challenges and outlook Guillermo Mar�nez-Velázquez, Ángel Ríos-Utrera, José Antonio Palacios-Fránquez, Vicente Eliezer Vega-Murillo, Moisés Montaño-Bermúdez …….……….………………………………….………..….......…...………………..23

Biotecnologías reproductivas en el ganado bovino: cinco décadas de investigación en México

Reproductive biotechnologies in beef cattle: five decades of research in Mexico Jorge Víctor Rosete Fernández, Horacio Álvarez Gallardo, David Urbán Duarte, Abraham Fragoso Islas, Marco Antonio Asprón Pelayo, Ángel Ríos Utrera, Sandra Pérez Reynozo, José Fernando De La Torre Sánchez ……..….……………………………..…………..…………..…………..…………..…..………..……..….....……..…………….39

Principales aportes de la investigación del INIFAP a la nutrición porcina en México: retos y perspectivas

Main contributions of INIFAP research to swine nutrition in Mexico: challenges and perspectives José Antonio Rentería Flores, Sergio Gómez Rosales, Luis Humberto López Hernández, Gerardo Ordaz Ochoa, Ana María Anaya Escalera, César Augusto Mejía Guadarrama, Gerardo Mariscal Landín ..........……..…….....……...……..…….....…...……..…….....…...……..…….....…...……..…….....…...……..…….....…...……..…….......………79

Antecedentes y perspectivas de algunas enfermedades prioritarias que afectan a la ganadería bovina en México

Background and perspectives of certain priority diseases affecting cattle farming in Mexico Carmen Rojas Mar�nez, Elizabeth Loza Rubio, Sergio Darío Rodríguez Camarillo, Julio Vicente Figueroa Millán, Francisco Aguilar Romero, Rodolfo Esteban Lagunes Quintanilla, José Francisco Morales Álvarez, Marco Antonio San�llán Flores, Guadalupe Asunción Socci Escatell, Jesús Antonio Álvarez Mar�nez ......…………..……………………….…..111

Salud porcina: historia, retos y perspectivas

Swine health: history, challenges and prospects José Francisco Rivera-Benítez, Jazmín De la Luz-Armendáriz, Luis Gómez-Núñez, Fernando Diosdado Vargas, Guadalupe Socci Escatell, Elizabeth Ramírez-Medina, Lauro Velázquez-Salinas, Humberto Ramírez-Mendoza, Maria Antonia Coba Ayala, Catalina Tuﬁño-Loza, Marta Macías García, Víctor Carrera-Aguirre, Rebeca Mar�nez-Bau�sta, María José Mar�nez-Mercado, Gerardo Santos-López, Irma Herrera-Camacho, Ignacio Siañez-Estrada, Manuel Zapata Moreno …..…………………...……………………...……………………...……………………...……………………………………………………………........…………………...………..149

Control y prevención de nematodosis en pequeños rumiantes: antecedentes, retos y perspectivas en México

Control and prevention of nematodiasis in small ruminants: background, challenges and outlook in Mexico David Emanuel Reyes-Guerrero, Agus�n Olmedo-Juárez, Pedro Mendoza-de Gives……………………………………………………....……………………………………………………………………………………………………...…….…….….......186

Enfermedades infecciosas de relevancia en la producción caprina, historia, retos y perspectivas

Important infectious diseases in goat production in Mexico: history, challenges and outlook Gabriela Palomares Resendiz, Francisco Aguilar Romero, Carlos Flores Pérez, Luis Gómez Núñez, José Gu�érrez Hernández, Enrique Herrera López, Magdalena Limón González, Francisco Morales Álvarez, Francisco Pastor López, Efrén Díaz Aparicio …………………..……..……………………………………….………..205

Resultados e impacto de la investigación en genética y mejoramiento genético de las abejas melíferas desarrollada por el INIFAP en México

Results and impact of research on honeybee genetics and breeding conducted by INIFAP in Mexico Miguel Enrique Arechavaleta-Velasco, Claudia García-Figueroa, Laura Yavarik Alvarado-Avila, Francisco Javier Ramírez-Ramírez, Karla Itzel Alcalá-Escamilla ……………………………………………..…………..…………..224

Rehabilitación de praderas degradadas en el trópico de México

Rehabilitation of degraded pastures in the tropics of Mexico Javier Francisco Enríquez Quiroz, Valen�n Alberto Esqueda Esquivel, Daniel Mar�nez Méndez…………………………..……..……..……..……..……..……..……..……..……………………….……………………………………….…………...243

Los pastizales y matorrales de zonas áridas y semiáridas de México: Estatus actual, retos y perspectivas

The grasslands and scrublands of arid and semi-arid zones of Mexico: Current status, challenges and perspectives Pedro Jurado-Guerra, Mauricio Velázquez-Mar�nez, Ricardo Alonso Sánchez-Gu�érrez, Alan Álvarez-Holguín, Pablo Alfredo Domínguez-Mar�nez, Ramón Gu�érrez-Luna, Rubén Darío Garza-Cedillo, Miguel Luna-Luna, Manuel Gustavo Chávez-Ruiz …………………………………………………………………....…261

Historia y perspectivas del modelo GGAVATT (Grupos Ganaderos de Validación y Transferencia de Tecnología)

History and perspectives of the GGAVATT model (Groups for Livestock Technological Validation and Transfer) Heriberto Román Ponce, Miguel Arcangel Rodríguez Chessani, José Antonio Espinosa García, Tomás Arturo González Orozco, Alejandra Vélez Izquierdo, Juan Prisciliano Zárate Mar�nez, Martha Eugenia Valdovinos Terán, Rubén Cris�no Aguilera Sosa, Rafael Guarneros Altamirano, Rubén Santos Echeverría, Héctor Macario Bueno Díaz, Ubaldo Aguilar Barradas……………………………………..………………....…………………..…………..…………..…………..…………..…………..286

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 12 Suplemento 3, pp. 1-307, NOVIEMBRE-2021

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