RMCP Vol. 10, Núm. 4 (2019): Octubre-Diciembre [versión en español] by Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias

Edición Bilingüe Bilingual Edition

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 10 Núm. 4 pp. 801-1076, OCTUBRE-DICIEMBRE-2019

ISSN: 2448-6698

Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 10 Núm.4, pp. 801-1076, OCTUBRE-DICIEMBRE-2019

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 10 Número 4, OctubreDiciembre, 2019. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada, editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Avenida Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, Delegación Coyoacán, C.P. 04010, Cuidad de México, www.inifap.gob.mx Distribuida por el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad, Km 15.5 Carretera México-Toluca, Colonia Palo Alto, Cuidad de México, C.P. 05110. Editor responsable: Arturo García Fraustro. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número 04-2016-060913393200-203. ISSN: 2448-6698, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor (INDAUTOR). Responsable de la última actualización de este número: Arturo García Fraustro, Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad, Km. 15.5 Carretera México-Toluca, Colonia Palo Alto, Ciudad de México, C.P. 015110. http://cienciaspecuarias. inifap.gob.mx, la presente publicación tuvo su última actualización en octubre de 2019. Ganadería de doble propósito en el estado de Tabasco, México. Fotografía tomada por: Atalo Martínez Lara.

DIRECTORIO FUNDADOR John A. Pino EDITORES ADJUNTOS Oscar L. Rodríguez Rivera Alfonso Arias Medina

EDITOR EN JEFE Arturo García Fraustro

EDITORES POR DISCIPLINA Dra. Yolanda Beatriz Moguel Ordóñez, INIFAP, México Dr. Ramón Molina Barrios, Instituto Tecnológico de Sonora, México Dra. Maria Cristina Schneider, PAHO, Estados Unidos Dra. Elisa Margarita Rubí Chávez, UNAM, México Dr. Javier F. Enríquez Quiroz, INIFAP, México Dra. Martha Hortencia Martín Rivera, Universidad de Sonora URN, México Dr. Fernando Arturo Ibarra Flores, Universidad de Sonora URN, México Dr. James A. Pfister, USDA, Estados Unidos Dr. Eduardo Daniel Bolaños Aguilar, INIFAP, México Dr. Sergio Iván Román-Ponce, INIFAP, México Dr. Jesús Fernández Martín, INIA, España Dr. Sergio D. Rodríguez Camarillo, INIFAP, México Dr. Martin Talavera Rojas, Universidad Autónoma del Estado de México, México Dra. Maria Salud Rubio Lozano, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dra. Elizabeth Loza-Rubio, INIFAP, México Dr. Juan Carlos Saiz Calahorra, Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas, España Dra. Silvia Elena Buntinx Dios, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dr. José Armando Partida de la Peña, INIFAP, México Dr. José Luis Romano Muñoz, INIFAP, México. Dr. Alejandro Plascencia Jorquera, Universidad Autónoma de Baja California, México Dr. Juan Ku Vera, Universidad Autónoma de Yucatán, México Dr. Ricardo Basurto Gutiérrez, INIFAP, México. Dr. Luis Corona Gochi, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dr. Juan Manuel Pinos Rodríguez, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Veracruzana, México Dr. Carlos López Coello, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dr. Arturo Francisco Castellanos Ruelas, Facultad de Química. UADY Dra. Guillermina Ávila Ramírez, UNAM, México. Dr. Emmanuel Camuus, CIRAD, Francia. Dr. Héctor Jiménez Severiano, INIFAP., México Dr. Juan Hebert Hernández Medrano, UNAM, México. Dr. Adrian Guzmán Sánchez, Universidad Autónoma Metropolitana-Xochimilco, México Dr. Eugenio Villagómez Amezcua Manjarrez, INIFAP, CENID Salud Animal e Inocuidad, México Dr. Fernando Cervantes Escoto, Universidad Autónoma Chapingo, México Dr. Adolfo Guadalupe Álvarez Macías, Universidad Autónoma Metropolitana Xochimilco, México Dr. Alfredo Cesín Vargas, UNAM, México.

TIPOGRAFÍA Y FORMATO Nora del Rocío Alfaro Gómez Indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI . Inscrita en el Sistema de Clasificación de Revistas Científicas y Tecnológicas de CONACyT; en EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal (RedALyC) (www.redalyc.org); en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso (www.veterinaria.org/revistas/ revivec); en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier. com).

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Se publican en la revista tres categorías de trabajos: Artículos Científicos, Notas de Investigación y Revisiones Bibliográficas (consultar las Notas al autor); la responsabilidad de cada trabajo recae exclusivamente en los autores, los cuales, por la naturaleza misma de los experimentos pueden verse obligados a referirse en algunos casos a los nombres comerciales de ciertos productos, ello sin embargo, no implica preferencia por los productos citados o ignorancia respecto a los omitidos, ni tampoco significa en modo alguno respaldo publicitario hacia los productos mencionados.

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Todas las contribuciones serán cuidadosamente evaluadas por árbitros, considerando su calidad y relevancia académica. Queda entendido que el someter un manuscrito implica que la investigación descrita es única e inédita. La publicación de Rev. Mex. Cienc. Pecu. es trimestral en formato bilingüe Español e Inglés. El costo

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REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS REV. MEX. CIENC. PECU.

VOL. 10 No. 4

OCTUBRE-DICIEMBRE-2019

CONTENIDO ARTÍCULOS

Pág. Diversidad y estructura genética de una población de cabras criollas negras de tres municipios del estado de Querétaro, México Genetic diversity and structure in Criolla Negra goats in Queretero, Mexico Juan Carlos Silva-Jarquin, Héctor Mario Andrade-Montemayor, Héctor Raymundo Vera-Ávila, Marina Durán-Aguilar, Sergio Iván Román-Ponce, Vincenzo Landi, Amparo Martínez-Martínez, Juan Vicente Delgado-Bermejo, Consorcio BioGoat..................................................................................................801

Estudio biométrico del bovino criollo de Santa Elena (Ecuador) Biometric study of Criollo Santa Elena Peninsula cattle (Ecuador)

Ronald Roberto Cabezas-Congo, Cecilio Jose Barba-Capote, Ana María González-Martínez, Orly Fernando Cevallos-Falquez, José Manuel León-Jurado, José Manuel Aguilar-Reyes, Antón Rafael GarcíaMartínez…………………………………………………………………………………………………………………..…819

Efecto de la suplementación con minerales de fuentes queladas o inorgánicas y vitamina E en la calidad y estabilidad oxidativa de la carne de bovinos Effect of supplementation with vitamin E and chelated or inorganic minerals on beef quality and oxidative stability Manuel Andrés González-Toimil, Pedro Garcés-Yépez, Luis Humberto López-Hernández, Diego BrañaVarela, Everardo González-Padilla .................................................................................................... 837

Productive and economic response to concentrate supplementation by grazing dairy cows at high stocking Respuesta productiva y económica a la suplementación con concentrados de vacas lecheras en pastoreo con alta carga animal Benito Albarran-Portillo, Felipe López-González, Miguel Ruiz-Albarrán, Carlos Manuel Arriaga-Jordán .......................................................................................................................................................... 855

Comportamiento productivo e ingestivo de ovinos en crecimiento en sistemas silvopastoriles y de engorda en confinamiento Productive and ingestive behavior in growing hair sheep in silvopastoral and stabled weight-gain systems Carlos Ricardo Villanueva-Partida, Víctor Francisco Díaz-Echeverría, Alfonso Juventino Chay-Canul, Luis Ramírez Avilés, Fernando Casanova-Lugo, Iván Oros-Ortega ................................................... 870

III

Indicadores de estrés en bovinos por el uso de prácticas de manejo en el embarque, transporte y desembarque Stress indicators in cattle in response to loading, transport and unloading practices Silvia Larios-Cueto, Rodolfo Ramírez-Valverde, Gilberto Aranda-Osorio, María Esther Ortega-Cerrilla, Juan Carlos García-Ortiz ................................................................................................................... 885

Impacto del peso al nacimiento del lechón sobre los balances de nitrógeno y energía en la fase de crecimiento Impact of piglet birth weight on nitrogen and energy balances in the growth phase Enrique Vázquez-Mandujano, Tércia Cesária Reis-de-Souza, Ericka Ramírez-Rodríguez, Gerardo Mariscal-Landín ................................................................................................................................ 903

Oferta y demanda regional de carne de pollo en México, 1996-2016 Regional supply and demand for chicken meat in Mexico, 1996-2016 Eulogio Rebollar-Rebollar, Alfredo Rebollar-Rebollar, Jaime Mondragón-Ancelmo, Germán GómezTenorio .............................................................................................................................................. 917

Óptimos técnicos para la producción de leche y carne en el sistema bovino de doble propósito del trópico mexicano Technical optimum milk and meat production levels in dual-purpose cattle systems in tropical Mexico Yuridia Bautista-Martínez, José Antonio Espinosa-García, José Guadalupe Herrera-Haro, Francisco Ernesto Martínez-Castañeda, Humberto Vaquera-Huerta, Benigno Estrada-Drouaillet, Lorenzo Danilo Granados-Rivera ............................................................................................................................... 933

Caracterización productiva y socioeconómica del sistema de producción ovina, en un área natural protegida de México Productive and socioeconomic characterization of a sheep production system in a natural protected area in Mexico Daniel Hernández-Valenzuela, Ernesto Sánchez-Vera, William Gómez-Demetrio, Carlos Galdino Martínez-García ................................................................................................................................ 951

Influencia de los valores humanos en el consumo de quesos tradicionales chiapanecos: una comparación de las rutas directa e indirecta Comparison of the direct and indirect routes of human values’ influence on consumption of two traditional cheeses from Chiapas, Mexico Carolina Illescas-Marín, Arturo Hernández-Montes, Esaú Estrada-Estrada, Rolando Murguía-Cozar, Anastacio Espejel-García, Armando Santos-Moreno ......................................................................... 966

Endoparásitos de Odocoileus virginianus y Mazama temama bajo cautiverio en Veracruz, México Endoparasites in captive Odocoileus virginianus and Mazama temama in Veracruz, Mexico Cristina Salmorán-Gómez, Ricardo Serna-Lagunes, Norma Mora-Collado, Dora Romero-Salas, Dulce María Ávila-Nájera, Pedro Zetina-Córdoba ....................................................................................... 986

REVISIONES DE LITERATURA

Supplementation of ascorbic acid to improve fertility in dairy cattle. Review Suplementación con ácido ascórbico para mejorar la fertilidad del ganado lechero. Revisión Juan González-Maldonado, Raymundo Rangel-Santos, Raymundo Rodríguez-de Lara, Gustavo Ramírez-Valverde, J. Efrén Ramírez-Bribiesca, José Cruz Monreal-Díaz ........................................ 1000

NOTAS DE INVESTIGACIÓN

Efecto del consumo de moringa sobre parámetros productivos y toxicológicos en pollos de engorda Effect of Moringa oleifera intake on productive and toxicological parameters in broiler chickens Martha Karina Fuentes-Esparza, Teódulo Quezada-Tristán, Salvador Horacio Guzman-Maldonado, Arturo Gerardo Valdivia-Flores, Raúl Ortíz-Martínez ...................................................................... 1013

Evaluación productiva y análisis costo-beneficio de cerdas alimentadas con una dieta adicionada con nopal (Opuntia ficus-indica) durante la lactancia Productive evaluation and cost:benefit analysis of lactating sows fed a diet containing nopal (Opuntia ficus-indica) Gerardo Ordaz-Ochoa, Aureliano Juárez-Caratachea, Liberato Portillo-Martínez, Rosa Elena PérezSánchez, Ruy Ortiz-Rodríguez ........................................................................................................ 1027

Rendimiento de materia seca y valor nutritivo de cuatro leguminosas herbáceas en la zona tropical de Hueytamalco, Puebla, México Dry matter yield and nutritional values of four herbaceous legumes in a humid tropical environment in Hueytamalco, Puebla, Mexico Sergio Alberto Lagunes-Rivera, Juan De Dios Guerrero-Rodríguez, Josafath Omar Hernández-Velez, José de Jesús Mario Ramírez-González, Dulce Violeta García-Bonilla, Antonio Alatorre-Hernández1042

Abortion outbreak caused by Campylobacter fetus subspecies venerealis and Neospora caninum in a bovine dairy herd Brote de abortos causado por Campylobacter fetus subespecie venerealis y Neospora caninum en un hato bovino lechero Melissa Macías-Rioseco, Rubén D. Caffarena, Martín Fraga, Caroline Silveira, Federico Giannitti, Germán Cantón, Yanina P. Hecker, Alejandra Suanes, Franklin Riet-Correa .................................. 1054

Presencia de hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) en leche comercializada en la Ciudad de México, evaluando diferentes métodos de extracción Polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs) in four milk brands sold in Mexico City: evaluating three fat extraction methods Javier Chay-Rincón, José Jesús Pérez-González, Beatriz Sofía Schettino-Bermúdez, Rey GutiérrezTolentino, Dayana Sosa-Pacheco, Arturo Escobar-Medina, Salvador Vega-y-León......................... 1064

Actualización: abril, 2018 NOTAS AL AUTOR La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de investigación y Revisiones bibliográficas.

indican, empezando cada uno de ellos en página aparte. Página del título Resumen en español Resumen en inglés Texto Agradecimientosy conflicto de interés Literatura citada Cuadros y gráficas

Los autores interesados en publicar en esta revista deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se indican, los cuales en términos generales, están de acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 1.

Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán si están basados en pruebas de rutina, ni datos experimentales sin estudio estadístico cuando éste sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos que previamente hayan sido publicados condensados o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o Congresos (a excepción de Resúmenes).

Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un Comité Científico Editorial, conformado por Pares de la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el nombre e Institución de los autores proponentes. El Editor notificará al autor la fecha de recepción de su trabajo.

El manuscrito deberá someterse a través del portal de la Revista en la dirección electrónica: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando el “Instructivo para envío de artículos en la página de la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Para su elaboración se utilizará el procesador de Microsoft Word, con letra Times New Roman a 12 puntos, a doble espacio. Asimismo se deberán llenar los formatos de postulación, carta de originalidad y no duplicidad y formato de derechos patrimoniales disponibles en el propio sitio oficial de la revista.

Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el trabajo de los revisores, todos los renglones de cada página deben estar numerados; asimismo cada página debe estar numerada, inclusive cuadros, ilustraciones y gráficas.

Página del Título. Solamente debe contener el título del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así como el título traducido al idioma inglés. En el manuscrito no es necesaria información como nombres de autores, departamentos, instituciones, direcciones de correspondencia, etc., ya que estos datos tendrán que ser registrados durante el proceso de captura de la solicitud en la plataforma del OJS (http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx).

Resumen en español. En la segunda página se debe incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En él se indicarán los propósitos del estudio o investigación; los procedimientos básicos y la metodología empleada; los resultados más importantes encontrados, y de ser posible, su significación estadística y las conclusiones principales. A continuación del resumen, en punto y aparte, agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o frases cortas clave que ayuden a los indizadores a clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con el resumen.

Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en inglés y a continuación redactar el “abstract” con las mismas instrucciones que se señalaron para el resumen en español. Al final en punto y aparte, se deberán escribir las correspondientes palabras clave (“key words”).

10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo siguiente: a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos originales derivados de resultados parciales o finales de investigaciones. El texto del Artículo científico se divide en secciones que llevan estos encabezamientos:

Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título, y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de ocho). Las Notas de investigación tendrán una extensión máxima de 15 cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y 5 cuadros.

Introducción Materiales y Métodos Resultados Discusión Conclusiones e implicaciones

Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán contener los componentes que a continuación se

VII

En los artículos largos puede ser necesario agregar subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer más claro el contenido, sobre todo en las secciones de Resultados y de Discusión, las cuales también pueden presentarse como una sola sección.

apellidos compuestos se debe poner un guión entre ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de un autor no se debe poner ningún signo de puntuación, ni separación; después de cada autor sólo se debe poner una coma, incluso después del penúltimo; después del último autor se debe poner un punto.

b) Notas de investigación. Consisten en modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos de interés especial, preliminares de trabajos o investigaciones limitadas, descripción de nuevas variedades de pastos; así como resultados de investigación que a juicio de los editores deban así ser publicados. El texto contendrá la misma información del método experimental señalado en el inciso a), pero su redacción será corrida del principio al final del trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los subtítulos, sino que se redacte en forma continua y coherente.

El título del trabajo se debe escribir completo (en su idioma original) luego el título abreviado de la revista donde se publicó, sin ningún signo de puntuación; inmediatamente después el año de la publicación, luego el número del volumen, seguido del número (entre paréntesis) de la revista y finalmente el número de páginas (esto en caso de artículo ordinario de revista). Puede incluir en la lista de referencias, los artículos aceptados aunque todavía no se publiquen; indique la revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).

c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el tratamiento y exposición de un tema o tópico de relevante actualidad e importancia; su finalidad es la de resumir, analizar y discutir, así como poner a disposición del lector información ya publicada sobre un tema específico. El texto se divide en: Introducción, y las secciones que correspondan al desarrollo del tema en cuestión.

En el caso de libros de un solo autor (o más de uno, pero todos responsables del contenido total del libro), después del o los nombres, se debe indicar el título del libro, el número de la edición, el país, la casa editorial y el año. Cuando se trate del capítulo de un libro de varios autores, se debe poner el nombre del autor del capítulo, luego el título del capítulo, después el nombre de los editores y el título del libro, seguido del país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el capítulo.

11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre que corresponda, se deben especificar las colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales como a) la ayuda técnica recibida; b) el agradecimiento por el apoyo financiero y material, especificando la índole del mismo; c) las relaciones financieras que pudieran suscitar un conflicto de intereses. Las personas que colaboraron pueden ser citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, “revisión crítica de la propuesta para el estudio”, “recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda los autores deberán mencionar si existe algún conflicto de interés. 12. Literatura citada. Numere las referencias consecutivamente en el orden en que se mencionan por primera vez en el texto. Las referencias en el texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben identificar mediante números arábigos entre paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el texto el nombre de los autores de las referencias. Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como referencias; las “observaciones inéditas” y las “comunicaciones personales” no deben usarse como referencias, aunque pueden insertarse en el texto (entre paréntesis).

En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el nombre de la ciudad, estado y en su caso país, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de la escuela), y finalmente el año. Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a continuación, los cuales están parcialmente basados en el formato que la Biblioteca Nacional de Medicina de los Estados Unidos usa en el Index Medicus. Revistas

Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el nombre de todos los autores cuando sean seis o menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de los seis primeros y agregue “et al.”). I)

Reglas básicas para la Literatura citada Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las iniciales, empezando por el apellido paterno, luego iniciales del materno y nombre(s). En caso de

Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35-48.

Sólo número sin indicar volumen. II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in

VIII

pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6-10.

Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in genetic improvement of farm animals. USDA. 1996:13.

III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status ofthe use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.

No se indica el autor. IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;84:15.

Suplemento de revista. V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

Organización, como autor. VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-284.

En proceso de publicación. VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000.

Libros y otras monografías

Autor total. VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.

Autor de capítulo. IX)

Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.

Memorias de reuniones. X)

Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores. Tercera reunión anual del centro de investigaciones forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. Veracruz. 1990:51-56.

XI)

Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. Concentración de insulina plasmática en cerdas alimentadas con melaza en la dieta durante la inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 1998:13.

XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic animals: strategies for conservation and development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX

Tesis. XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989. XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

Organización como autor. XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984. XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996. XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990. XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988. XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

Publicaciones electrónicas XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. Accessed Jul 30, 2003. XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 5725.pdf. Consultado 30 Ago, 2003. XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. com/science/journal/03016226. Accessed Sep 12, 2003. 13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible que sean pocos, concisos, contando con los datos

necesarios para que sean autosuficientes, que se entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos convencionales.

km kilómetro (s) L litro (s) log logaritmo decimal Mcal megacaloría (s) MJ megajoule (s) m metro (s) msnm metros sobre el nivel del mar µg microgramo (s) µl microlitro (s) µm micrómetro (s)(micra(s)) mg miligramo (s) ml mililitro (s) mm milímetro (s) min minuto (s) ng nanogramo (s)Pprobabilidad (estadística) p página PC proteína cruda PCR reacción en cadena de la polimerasa pp páginas ppm partes por millón % por ciento (con número) rpm revoluciones por minuto seg segundo (s) t tonelada (s) TND total de nutrientes digestibles UA unidad animal UI unidades internacionales

14 Versión final. Es el documento en el cual los autores ya integraron las correcciones y modificaciones indicadas por el Comité Revisor. Los trabajos deberán ser elaborados con Microsoft Word. Las gráficas y figuras se deberán elaborar en Word, Power Point, Corel Draw y enviadas en archivo aparte (nunca insertarlas como imágenes en el texto). Los cuadros no deberán contener ninguna línea vertical, y las horizontales solamente las que delimitan los encabezados de columna, y la línea al final del cuadro. 15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para su traducción al idioma inglés o español, según corresponda. Si los autores lo consideran conveniente podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas. 16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de Investigación, siempre y cuando se ajusten a las normas de esta revista. 17. Los trabajos no aceptados para su publicación se regresarán al autor, con un anexo en el que se explicarán los motivos por los que se rechaza o las modificaciones que deberán hacerse para ser reevaluados. 18. Abreviaturas de uso frecuente: cal cm °C DL50 g ha h i.m. i.v. J kg

caloría (s) centímetro (s) grado centígrado (s) dosis letal 50% gramo (s) hectárea (s) hora (s) intramuscular (mente) intravenosa (mente) joule (s) kilogramo (s)

versus

gravedades

Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis inmediatamente después de la(s) palabra(s) completa(s). 19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se deben escribir en cursivas.

Updated: April, 2018 INSTRUCTIONS FOR AUTHORS Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific journal published in a bilingual format (Spanish and English) which carries three types of papers: Research Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested in publishing in this journal, should follow the belowmentioned directives which are based on those set down by the International Committee of Medical Journal Editors (ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437. 1.

Only original unpublished works will be accepted. Manuscripts based on routine tests, will not be accepted. All experimental data must be subjected to statistical analysis. Papers previously published condensed or in extenso in a Congress or any other type of Meeting will not be accepted (except for Abstracts).

All contributions will be peer reviewed by a scientific editorial committee, composed of experts who ignore the name of the authors. The Editor will notify the author the date of manuscript receipt.

Papers will be submitted in the Web site http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the â&#x20AC;&#x153;Guide for submit articles in the Web site of the Revista Mexicana de Ciencias Pecuariasâ&#x20AC;?. Manuscripts should be prepared, typed in a 12 points font at double space (including the abstract and tables). At the time of submission, the application form, must be filled out, as well as a letter of originality and no duplication and patrimonial rights format, available on the official website of the journal.

References Tables and Graphics 7.

Title page. It should only contain the title of the work, which should be concise but informative; as well as the title translated into English language. In the manuscript is not necessary information as names of authors, departments, institutions and correspondence addresses, etc.; as these data will have to be registered during the capture of the application process on the OJS platform (http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).

Abstract. On the second page a summary of no more than 250 words should be included. This abstract should start with a clear statement of the objectives and must include basic procedures and methodology. The more significant results and their statistical value and the main conclusions should be elaborated briefly. At the end of the abstract, and on a separate line, a list of up to 10 key words or short phrases that best describe the nature of the research should be stated.

Text. The three categories of articles which are published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias are the following:

a) Research Articles. They should originate in primary

works and may show partial or final results of research. The text of the article must include the following parts: Introduction Materials and Methods Results Discussion Conclusions and implications

To facilitate peer review all pages should be numbered consecutively, including tables, illustrations and graphics, and the lines of each page should be numbered as well.

In lengthy articles, it may be necessary to add other sections to make the content clearer. Results and Discussion can be shown as a single section if considered appropriate.

Research articles will not exceed 20 double spaced pages, without including Title page and Tables and Figures (8 maximum). Technical notes will have a maximum extension of 15 pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.

b) Technical Notes. They should be brief and be evidence for technical changes, reports of clinical cases of special interest, complete description of a limited investigation, or research results which should be published as a note in the opinion of the editors. The text will contain the same information presented in the sections of the research article but without section titles.

Manuscripts of all three type of articles published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should contain the following sections, and each one should begin on a separate page.

c) Reviews. The purpose of these papers is to

Title page Abstract Text Acknowledgments

summarize, analyze and discuss an outstanding topic. The text of these articles should include the following sections: Introduction, and as many sections as

needed that relate to the description of the topic in question.

f. In the case of a thesis, references should be made of the author’s name, the title of the research, the degree obtained, followed by the name of the City, State, and Country, the University (not the school), and finally the year.

10. Acknowledgements. Whenever appropriate, collaborations that need recognition should be specified: a) Acknowledgement of technical support; b) Financial and material support, specifying its nature; and c) Financial relationships that could be the source of a conflict of interest.

Examples The style of the following examples, which are partly based on the format the National Library of Medicine of the United States employs in its Index Medicus, should be taken as a model.

People which collaborated in the article may be named, adding their function or contribution; for example: “scientific advisor”, “critical review”, “data collection”, etc. 11. References. All references should be quoted in their original language. They should be numbered consecutively in the order in which they are first mentioned in the text. Text, tables and figure references should be identified by means of Arabic numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the text the name of the authors. Abstain from using abstracts as references. Also, “unpublished observations” and “personal communications” should not be used as references, although they can be inserted in the text (inside brackets).

Journals

Standard journal article (List the first six authors followed by et al.) I)

Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35-48.

Issue with no volume II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6-10.

Key rules for references a. The names of the authors should be quoted beginning with the last name spelt with initial capitals, followed by the initials of the first and middle name(s). In the presence of compound last names, add a dash between both, i.e. Elias-Calles E. Do not use any punctuation sign, nor separation between the initials of an author; separate each author with a comma, even after the last but one.

III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.

No author given

b. The title of the paper should be written in full, followed by the abbreviated title of the journal without any punctuation sign; then the year of the publication, after that the number of the volume, followed by the number (in brackets) of the journal and finally the number of pages (this in the event of ordinary article).

IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J 1994;84:15.

Journal supplement V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

c. Accepted articles, even if still not published, can be included in the list of references, as long as the journal is specified and followed by “in press” (in brackets).

Organization, as author

d. In the case of a single author’s book (or more than one, but all responsible for the book’s contents), the title of the book should be indicated after the names(s), the number of the edition, the country, the printing house and the year.

VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282284.

In press

e. When a reference is made of a chapter of book written by several authors; the name of the author(s) of the chapter should be quoted, followed by the title of the chapter, the editors and the title of the book, the country, the printing house, the year, and the initial and final pages.

VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000.

XII

XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.

Books and other monographs

Author(s)

XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.

Electronic publications XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803-813. http://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf. Accesed Jul 30, 2003.

Chapter in a book IX)

Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.

XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119-134. http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217 5725.pdf. Consultado 30 Jul, 2003.

Conference paper X)

XI)

XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect.com/science/journal/030 16226. Accesed Sep 12, 2003.

XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic animals: strategies for conservation and development. In: Miller RH et al. editors. Proc XX Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in genetic improvement of farm animals. USDA. 1996:13.

12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable that they should be few, brief and having the necessary data so they could be understood without reading the text. Explanatory material should be placed in footnotes, using conventional symbols. 13. Final version. This is the document in which the authors have incorporated all the corrections and modifications asked for by the editors. Graphs and figures should be submitted separately in Microsoft Word, MS Power Point, or Corel Draw. Figures must not be inserted as images within the text. In Tables do not use internal horizontal or vertical lines.

Thesis XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989. XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

14. Once accepted, the final version will be translated into Spanish or English, although authors should feel free to send the final version in both languages. No charges will be made for style or translation services.

Organization as author XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984.

15. Thesis will be published as a Research Article or as a Technical Note, according to these guidelines. 16. Manuscripts not accepted for publication will be returned to the author together with a note explaining the cause for rejection, or suggesting changes which should be made for re-assessment.

XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural. Curso de actualización técnica para la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996.

17. List of abbreviations:

XVII) AOAC. Official methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990.

cal cm °C

XIII

calorie (s) centimeter (s) degree Celsius

DL50 g ha h i.m. i.v. J kg km L log Mcal MJ m Âľl Âľm mg ml mm min ng

lethal dose 50% gram (s) hectare (s) hour (s) intramuscular (..ly) intravenous (..ly) joule (s) kilogram (s) kilometer (s) liter (s) decimal logarithm mega calorie (s) mega joule (s) meter (s) micro liter (s) micro meter (s) milligram (s) milliliter (s) millimeter (s) minute (s) nanogram (s)

probability (statistic) p page CP crude protein PCR polymerase chain reaction pp pages ppm parts per million % percent (with number) rpm revolutions per minute sec second (s) t metric ton (s) TDN total digestible nutrients AU animal unit IU international units

versus

gravidity

The full term for which an abbreviation stands should precede its first use in the text. 18. Scientific names and other Latin terms should be written in italics.

XIV

https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4908 Articulo

Diversidad y estructura genética de una población de cabras criollas negras de tres municipios del estado de Querétaro, México

Juan Carlos Silva-Jarquin a Héctor Mario Andrade-Montemayor b* Héctor Raymundo Vera-Ávila b Marina Durán-Aguilar b Sergio Iván Román-Ponce c Vincenzo Landi d Amparo Martínez-Martínez d Juan Vicente Delgado Bermejo d Consorcio BioGoat e

Universidad Autónoma de Querétaro. Facultad de Ciencias Naturales. Doctorado en Ciencias Biológicas. Avenida de las Ciencias S/N Juriquilla, Delegación Santa Rosa Jáuregui, 76230 Querétaro, México. b

Universidad Autónoma de Querétaro. Facultad de Ciencias Naturales. Licenciatura en Medicina Veterinaria y Zootecnia. México. c

INIFAP, Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal. México. d

Universidad de Córdoba. Campus de Excelencia Internacional Agroalimentario ceiA3. Departamento de Genética. España. e

Proyecto de Biodiversidad Caprina Iberoamericana. España.

*Autor de correspondencia: andrademontemayor@gmail.com

801

Rev Mex Cienc Pecu 2019;10(4):801-818

Resumen: Desde su llegada a México, las cabras han experimentado un largo proceso de adaptación y selección, resultando animales locales de elevada rusticidad. Sin embargo, la importación de razas mejoradas, ha inducido la extinción de algunas razas. Por ejemplo, la cabra criolla negra (CCN), reconocida por su rusticidad y la calidad de su leche. El objetivo del presente trabajo fue caracterizar genéticamente una población de CCN. Se colectaron muestras de pelo en tres rebaños caprinos ubicados en diferentes municipios del estado de Querétaro; Cadereyta de Montes (n= 7), El Marqués (n= 11) y San Juan del Río (n= 27). Se utilizaron 30 microsatélites, obteniendo; el número de alelos por marcador (NA), el número medio de alelos (NMA), número efectivo de alelos (NEA), la heterocigosis observada (Ho) y esperada (He), el contenido de información polimórfica (CIP), el índice de fijación (FIS) y el equilibrio de Hardy Weinberg (EHW). La población se comparó con 13 razas del proyecto BioGoat. Los resultados mostraron que existe una elevada diversidad genética en este ganado. Se obtuvieron 243 alelos con un NMA de 8.1 alelos por marcador. Los marcadores resultaron informativos (CIP= 0.06) respecto a su polimorfismo. La He (0.71) y Ho (0.62) indican que existe un ligero desequilibrio en la población. La distancia de Reynolds mostró que la CCN se encuentra más distanciada genéticamente de la población Anglonubia y más cercana a la Murciano-Granadina. Los resultados aquí presentados sugieren que la población CCN representa una estructura racial bien diferenciada de las poblaciones incluidas en el estudio. Palabras clave: Caracterización genética, Genética de poblaciones, Cabra criolla negra.

Recibido: 19/05/2018 Aceptado: 22/10/2018

Introducción

Desde el inicio del proceso de domesticación, hace 10,000 años aproximadamente, el ganado caprino ha estado en estrecha relación con la especie humana(1,2). Se considera uno de los primeros animales de granja en ser domesticado y ha participado en acontecimientos como la revolución agrícola del Neolítico, el desarrollo del comercio y las migraciones humanas(3). Estos acontecimientos implicaron algunos mecanismos básicos de la evolución, tales como; migración de animales, selección, deriva génica e incluso mutación, lo que ayuda a explicar en gran medida la elevada capacidad de adaptación del ganado caprino a diferentes ecosistemas y las más de 300 razas que existen en la actualidad(1,4).

802

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Desde su llegada al continente americano en 1493, los colonizadores españoles se encargaron de propagar la especie caprina, así como de capacitar a pobladores nativos en su manejo y en la selección de los mejores animales. Con el paso del tiempo, estas acciones dieron origen a nuevas poblaciones, las cuales estaban mejor adaptadas a las condiciones ambientales locales; poblaciones denominadas criollas(5). Actualmente en México existen poco más de 8.7 millones de cabras(6), y al igual que en otros países en vías de desarrollo, éstas representan una oportunidad de subsistencia para las personas que habitan en zonas áridas y semiáridas, donde la vegetación es escasa y las condiciones del agostadero son pobres(7,8). Aun cuando se distribuyen por todo el país, se han agrupado en tres regiones principales; el mosaico mixteco, el del centro o bajío y el del norte o lagunero(9). Particularmente, en el mosaico del centro del país se encuentra la Cabra Criolla Negra (CCN), la cual se distribuye principalmente en los estados de Querétaro y Guanajuato. La principal finalidad zootécnica de la CCN es la producción de leche, la cual presenta un mayor contenido de sólidos totales y un excelente rendimiento quesero con respecto a otras razas criadas en México(10,11,12). Esta cabra era considerada como raza Granadina por sus características morfológicas y por su origen, sin embargo, los más de 500 años de evolución independiente han hecho que se diferencie genéticamente de esta raza. Pese lo anterior, no existen trabajos previos que estudien el estado genético de la CCN. Las importaciones de animales de razas mejoradas se han incrementado en los últimos años y se vienen realizando cruzamientos de forma indiscriminada, lo que pone en riesgo el estado de salud genética de la población(13). La evaluación de la diversidad genética dentro y entre las razas permite conocer la estructura de la población y hace posible establecer estrategias de conservación, mejoramiento genético y utilización sostenible de los recursos genéticos(14). Los marcadores moleculares del tipo microsatélite han demostrado ser de gran utilidad para los estudios de caracterización genética dentro y entre poblaciones, esto debido a su codominancia genética, abundancia, distribución aleatoria a través del genoma, alta reproducibilidad, neutralidad con respecto a la selección y alto nivel de polimorfismo(14,15). En los últimos años, se han llevado a cabo numerosos estudios de diversidad genética en varias especies de ganado utilizando estos marcadores, convirtiéndose en los marcadores genéticos de elección para muchas aplicaciones moleculares, algunas de estas son: diversidad genética(16,17), estructura poblacional(18,19), filogenia(20), evaluación de paternidad(21), etc. El objetivo del presente estudio fue evaluar la diversidad genética y la estructura poblacional de la Cabra Criolla Negra a través de marcadores microsatélites.

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Material y métodos

Muestras biológicas

Se colectaron muestras de pelo de 45 animales pertenecientes a tres rebaños de CCN utilizando el método no probabilístico de oportunidad y ubicados en tres municipios del estado de Querétaro; Cadereyta de Montes (n= 7), El Marqués (n= 11) y San Juan del Río (n= 27). Los animales se muestrearon utilizando el siguiente criterio de inclusión; animales no emparentados, mayores a un año de edad, de capa negra con orejas rígidas o semipendulantes. En estas poblaciones no se cuenta con información genealógica y debido a esto se tomó en cuenta la información de parentesco entre los animales proporcionada por los propietarios. Se incluyó la información de 25 microsatélites localizados en 455 individuos de 13 poblaciones caprinas (Retinta, Verata, Blanca Serrana, Celtibérica, Malagueña, Murciano-Granadina, Florida, Payoya, Serrana, Formentera, Saanen, Alpina y Anglonubia) integradas en el proyecto de Biodiversidad Caprina Iberoamericana (BioGoat)(22).

Análisis molecular

La extracción del ADN se realizó a partir de las muestras de pelo utilizando resina quelante Chelex® 100 (Bio Rad Laboratories, Inc. USA)(23). Se utilizaron 30 microsatélites recomendados por el comité mixto ISAG/FAO para el análisis de la diversidad genética en animales domésticos(14) de los cuales, 25 marcadores se encontraron en común con las 13 poblaciones utilizadas del proyecto BioGoat. La amplificación de los marcadores se realizó por reacción en cadena de la polimerasa (PCR), para lo cual se utilizaron cebadores marcados con fluorescencia(24). Los amplicones obtenidos como resultado de la PCR fueron separados por electroforesis capilar (ABI PRISM 3130 Genetic Analyser; Applied Biosystems) de acuerdo con las recomendaciones del fabricante. El tamaño de los alelos se determinó utilizando el estándar de tamaño interno GeneScan-400HD ROX (Applied Biosystems) mientras que los genotipos fueron obtenidos por medio del software GENOTYPER 2.5.1. Se incluyeron muestras de referencia en cada prueba como método de comprobación del genotipado.

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Análisis estadístico

El número total de alelos por marcador (NA) se calculó por conteo directo de los alelos obtenidos para cada uno de estos, mientras que, el número medio de alelos (NMA) se calculó como la sumatoria del NA dividida entre los 30 marcadores utilizados. La heterocigosis observada (Ho) fue resultado de dividir el número de individuos heterocigotos en cada marcador entre el total de individuos positivos al mismo marcador. La heterocigosis esperada (He) se estimó utilizando la fórmula de Nei(25). El contenido de información polimórfica (CIP) que representa un indicativo de la calidad de los marcadores utilizados(26) se estimó utilizando el complemento para Microsoft Excel 2010 MICROSATELLITE TOOLKIT(27). El número efectivo de alelos (NEA), el cual hace referencia a los alelos con capacidad de pasar a la siguiente generación(28), se realizó a través del software POPGENE v. 1.32. La prueba exacta del equilibrio Hardy-Weinberg, misma que considera el déficit de heterocigotos se realizó mediante el software GENEPOP v.4.2(29). Esta prueba se llevó a cabo para los 30 marcadores utilizados en la CCN ocupando el método en cadena de Markov (desmemorización 5,000, 100 lotes y 10,000 interacciones por lote). El coeficiente de endogamia de los individuos respecto a las subpoblaciones (FIS), respecto al total de la población (FIT), de las subpoblaciones comparado con el total de la población (FST) y el coeficiente de diferenciación genética (GST) se calcularon con un intervalo de confianza de 95%(25,30). La estimación de estos parámetros se realizó mediante el software GENETIX v. 4.05(31). Se calculó la matriz de distancias genéticas de Reynolds(32) que es la distancia mínima de Nei normalizada con una valoración de heterocigosis en la población fundadora utilizando el software POPULATIONS v.1.2.28. Se obtuvieron Split Graphs mediante el algoritmo “NeighborNet” utilizando el programa SPLITSTREE4(33). El origen de la estructura genética de las poblaciones incluidas en el estudio se determinó mediante técnicas de clúster (K), que representan el número de poblaciones y usa un algoritmo bayesiano que emplea un modelo basado en el método de Cadenas de Markov de Monte Carlo (CMMC), que estima la distribución a posteriori de cada coeficiente de mezcla de cada individuo, el cual se realizó utilizando el software STRUCTURE v.2.3.4(34). Se utilizó un periodo de “burn-in” de 50,000 iteraciones y 200,000 repeticiones de CMMC, los resultados se visualizaron mediante el programa DISTRUCT(35). Para estimar el K óptimo, se fijaron valores de K2 a K15, el análisis se realizó con 15 repeticiones para cada valor de K siguiendo la metodología de Evanno(36) y utilizando el software STRUCTURE HARVESTER(37).

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Resultados Variación genética en la población Criolla Negra

Se obtuvieron 243 alelos para los 30 marcadores utilizados. El NMA fue de 8.1 alelos por locus en esta población (Cuadro 1). El NA más alto por marcador (13) lo presentaron MM12 y SRCRSP23, seguido por los marcadores BM6526 y HSC con 12 alelos. El marcador con menor NA fue MAF209 con 2 alelos. Adicionalmente, el NEA con mayor valor correspondió a HSC (NEA= 9.14) y el de menor valor fue para MAF209 (NEA= 1.25), este resultado pudiera verse afectado por la proporción de marcadores polimórficos, el número de alelos por marcador y sus frecuencias, así como por el tamaño de la muestra. La heterocigosis esperada (He) promedio en la población fue de 0.71, este valor varió entre 0.20 para MAF209 y 0.90 para HSC. El promedio de heterocigosis observada (Ho) fue de 0.62 y el rango 0.18 y 0.93 para los mismos marcadores que mostraron valores extremos para He.

Cuadro 1: Microsatélites analizados, número de alelos detectados (NA), número efectivo de alelos (NEA), heterocigosis esperada (He) y observada (Ho), contenido de información polimórfica (CIP) y las desviaciones del equilibrio Hardy-Weinberg (EHW) Microsatélite

NEA

CIP

BM1329 BM1818 BM6506 BM6526 BM8125 CRSM60 CSRD247 CSSM66 ETH010 ETH225 HAUT27 HSC ILSTS011 INRA063 MAF065 MAF209 McM527 MM12

8 8 9 12 6 8 6 11 4 4 8 12 6 5 11 2 8 13

3.44 4.63 3.26 4.93 3.64 4.32 3.25 7.06 2.69 1.41 4.11 9.14 2.87 2.46 5.78 1.25 5.33 7.00

0.72 0.79 0.70 0.81 0.73 0.78 0.70 0.87 0.63 0.29 0.77 0.90 0.66 0.60 0.84 0.20 0.82 0.87

0.67 0.71 0.55 0.86 0.62 0.71 0.77 0.34 0.56 0.25 0.71 0.93 0.59 0.64 0.87 0.18 0.82 0.75

0.68 0.76 0.66 0.78 0.68 0.73 0.66 0.84 0.56 0.26 0.72 0.88 0.59 0.51 0.81 0.18 0.79 0.84

806

EHW P-val 0.20 0.12 0.02 0.90 0.02 0.03 0.97 0.00 0.19 0.22 0.28 0.31 0.33 0.72 0.24 0.43 0.58 0.03

Rev Mex Cienc Pecu 2019;10(4):801-818

OarFCB011 OarFCB048 OarFCB304 SPS115 SRCRSP08 TGLA122 SRCRSP05 SRCRSP23 SRCRSP24 ILSTS019 INRA005 INRA006 Promedio

10 10 10 3 10 8 7 13 10 6 5 10 8.1

5.73 7.14 3.72 2.02 3.76 2.20 3.09 8.49 3.59 2.27 2.23 5.29 4.20

0.83 0.87 0.74 0.51 0.74 0.55 0.68 0.89 0.73 0.57 0.56 0.82 0.71

0.75 0.78 0.61 0.27 0.70 0.49 0.59 0.68 0.56 0.51 0.45 0.77 0.62

0.80 0.84 0.69 0.44 0.69 0.52 0.63 0.87 0.69 0.53 0.51 0.79 0.66

0.12 0.01 0.00 0.00 0.23 0.02 0.05 0.00 0.00 0.04 0.03 0.18

P>0.05= No significativo

El valor promedio del CIP para la población de CCN fue de 0.66. En este caso, el marcador menos informativo (CIP <0.25) fue MAF209 (CIP= 0.18), seguido de ETH225 y SPS115 con valores de 0.26 y 0.44, mientras que los 27 marcadores restantes fueron más informativos (CIP >0.5). Finalmente, se observaron desviaciones significativas del equilibrio de Hardy Weinberg (EHW) en 14 de los 30 microsatélites probados en la población (P≤0.05).

Diferenciación genética entre poblaciones

El coeficiente de endogamia (FIS, FIT y FST) y el coeficiente de diferenciación genética (GST) se estimaron para cada uno de los 25 microsatélites compartidos entre la CCN y las otras 13 razas incluidas en el proyecto BioGoat(22) con un intervalo de confianza del 95% (Cuadro 2). El valor promedio para FIS fue de 0.067, presentando valores negativos de FIS en los marcadores BM8125 y MAF209 (-0.002 y -0,006) indicando en estos un exceso de heterocigotos(18,19). De los marcadores utilizados 11 presentaron un valor de FIS superior a 0.05. Los valores de GST fueron similares a los obtenidos para, FST. El marcador que representa un valor más alto fue BM6526 (0.114), en contraste con el MAF209 que fue el más bajo (0.037).

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Cuadro 2: Coeficiente de diferenciación genética y coeficiente de endogamia para cada microsatélite compartido entre la cabra criolla negra y las razas Retinta, Verata, Blanca serrana, Celtibérica, Malagueña, Murciano granadina, Florida, Payoya, Serrana, Formentera, Saanen, Alpina, Anglonubia Microsatélite

GST

FIS

FIT

FST

BM1329 BM1818 BM6506 BM6526 BM8125 CRSM60 CSRD247 CSSM66 ETH010 ETH225 HSC ILSTS011 INRA063 MAF065 MAF209 McM527 MM12

0.081 0.077 0.074 0.114 0.076 0.041 0.082 0.083 0.058 0.057 0.068 0.058 0.051 0.073 0.037 0.081 0.060

0.024 0.024 0.044 0.045 -0.002 0.064 0.026 0.271 0.032 0.015 0.095 0.068 0.164 0.025 -0.006 0.087 0.059

0.078 0.085 0.094 0.111 0.065 0.091 0.095 0.316 0.076 0.058 0.141 0.114 0.195 0.084 0.018 0.151 0.098

0.056 0.062 0.053 0.069 0.067 0.029 0.071 0.062 0.047 0.044 0.050 0.049 0.038 0.060 0.024 0.070 0.042

OarFCB011

0.084

0.065

0.134

0.073

OarFCB048

0.060

0.058

0.103

0.049

SPS115

0.097

0.187

0.257

0.086

SRCRSP08

0.106

0.049

0.143

0.099

TGLA122 Promedio

0.091 0.073

0.070 0.067

0.146 0.121

0.082 0.058

FIS= coeficiente de endogamia de los individuos respecto a las subpoblaciones, F IT= coeficiente de endogamia respecto al total de la población, FST= coeficiente de endogamia de las subpoblaciones comparado con el total de la población, GST= coeficiente de diferenciación genética.

Distancia genética entre poblaciones y su representación gráfica

Las distancias genéticas entre las 14 razas comparadas se presentan en el Cuadro 3. La menor distancia genética se presentó entre la CCN y la raza Murciano-Granadina (0.133). La mayor distancia genética se obtuvo con la raza Anglonubia (0.420). Con el objetivo

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de facilitar la interpretación de los valores obtenidos en la matriz de distancias genéticas, se construyó un dendrograma Neighbor-Net para representar gráficamente estos valores (Figura 1).

ANG

ALP

SAAN

FOR

SER

PAY

FLO

MALAG

CELTIB

BLANCA

VERA

RET

Cuadro 3: Matriz de distancias genéticas de Reynolds entre las 14 razas caprinas incluidas en el estudio

VERA

0.025

BLANCA

0.025 0.032

CELTIB

0.025 0.036 0.027

MALAG

0.021 0.025 0.023 0.021

0.044 0.045 0.031 0.034 0.041

FLO

0.023 0.023 0.028 0.026 0.015 0.041

PAY

0.034 0.044 0.047 0.036 0.046 0.061 0.038

SER

0.034 0.038 0.035 0.028 0.024 0.048 0.027 0.045

FOR

0.071 0.094 0.081 0.078 0.083 0.099 0.083 0.081 0.107

SAAN

0.071 0.061 0.070 0.069 0.070 0.069 0.061 0.077 0.078 0.119

ALP

0.063 0.056 0.052 0.062 0.055 0.076 0.049 0.064 0.073 0.119 0.071

ANG

0.124 0.125 0.130 0.151 0.132 0.146 0.126 0.178 0.149 0.221 0.161 0.142

CCN

0.039 0.052 0.045 0.044 0.046 0.038 0.048 0.067 0.053 0.102 0.083 0.073 0.130

RET= Retinta, VERA= Verata, BLANCA= Blanca serrana, CELTIB= Celtibérica, MALAG= Malagueña, MG= Murciano granadina, FLO= Florida, PAY= Payoya, SER= Serrana, FOR= Formentera, SAAN= Saanen, ALP= Alpina, ANG= Anglonubia, CCN= Criolla negra.

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Figura 1: Dendrograma Neighbor-Net construido con la distancia genética de Reynolds entre 14 razas caprinas

Análisis de la estructura genética en las poblaciones evaluadas

El K óptimo para la estructura genética de las poblaciones incluidas en el estudio fue de 9. La representación gráfica del resultado de la estructura genética obtenida de las 14 razas de cabras incluidas en el estudio se presenta en la Figura 2. En la cual, cada individuo está representado por una línea vertical, misma que se divide en segmentos de color que representan la fracción de pertenencia de cada individuo a cada uno de los grupos (K).

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Figura 2: Representación gráfica de la estructura genética de las 14 razas analizadas, asumiendo un número de poblaciones ancestrales K que van de 2 a 9

Discusión

Variación genética en la población Criolla Negra

Se ha recomendado que los microsatélites utilizados tengan por lo menos cuatro alelos y que el NEA sea superior a dos para ser considerados 7en estudios de diversidad y reducir el error estándar en la estimación de distancias genéticas(38). En el presente estudio solo dos marcadores (MAF209 y SPS115) resultaron con 2 y 3 alelos. Respecto al NEA ETH225 y MAF209 presentaron valores menores a dos (1.41 y 1.25 respectivamente). Lo anterior nos indica que tan apropiados fueron los marcadores para la evaluación de la diversidad genética respecto al NA y NEA. El NMA proporcionó información sobre la diversidad genética de la población de CCN, a mayor número de alelos mayor diversidad y viceversa, el resultado obtenido (8.1) se considera alto si se compara con otros trabajos

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de caracterización como el de la cabra criolla cubana(39), cabras saudíes(19), cabras cachemira en China(40,41) y algunas razas de cabras iraníes(42). Sin embargo, tiene valores cercanos al NMA obtenido para cabras lecheras en Sudáfrica(43). El CIP de los marcadores utilizados reveló un valor promedio (0.66) similar al obtenido en el trabajo de la cabra Retinta extremeña(44). Otra manera de apreciar la diversidad genética es mediante los valores de heterocigosis, ya que dependen del número y de las frecuencias relativas de los alelos(45). Los valores de heterocigosis promedio obtenidos (He= 0.71 y Ho= 0.62) se muestran muy similares a los observados en la cabra Blanca Andaluza(46) y Retinta Extremeña(44), aun cuando esta última presenta un MNA mayor a la CCN. Los valores obtenidos para He y Ho indican un nivel importante de variabilidad genética para la CCN teniendo en cuenta el estado de reducción de la población en el que se encuentra y donde se esperaría un marcado nivel de consanguinidad. La prueba para el HWE reveló 14 marcadores con desviaciones significativas (P≤0.05), lo cual indica que en estos existe un déficit de heterocigosis. El hecho que algunos de estos marcadores se comporten homocigóticos puede deberse a acciones que van desde las condiciones de manejo, como el préstamo de sementales y el poco flujo genético en cada rebaño hasta marcadores que pudieran estar vinculados a rasgos productivos debido a selección enfocada a producción de leche y ganancias de peso sin importar relaciones de parentesco(47).

Diferenciación genética entre poblaciones

Tomando en cuenta que la estimación de FIS y FIT pueden variar de 1 a -1 y que valores positivos indican una deficiencia de heterocigotos y valores negativos un exceso. Los resultados obtenidos para ambos índices (FIS=0.067 y FIT=0.121) indican que algunos de los marcadores en las razas resultaron homocigotos. Aun cuando los valores son cercanos a cero, estos indican un posible apareamiento entre parientes, resultado que concuerda con lo observado en cabras autóctonas de China(48), India(47), España y Portugal(24). El FST indicó que el 94.2% de la variabilidad genética en las razas estudiadas se debía a diferencias entre los individuos dentro de la raza y el 5.8% a diferencias genéticas entre las razas. Este efecto se muestra de forma parecida con el coeficiente de diferenciación genética (GST= 0.073) que indicó que el 7.3% de la diversidad genética total se dividió entre las razas y por consiguiente la mayor parte de la variabilidad se encontró dentro de las poblaciones con un porcentaje del 92.7%. La diferencia obtenida entre ambos indicadores se debe a que FST refleja las propiedades de la distribución de las frecuencias alélicas entre las poblaciones, mientras que GST se define en términos de las frecuencias de la población(49). Los valores obtenidos de FST y GST hacen referencia al nivel de variación genética que se ha mantenido en las razas incluidas en el estudio. Porcentajes similares a los obtenidos en el presente estudio se observaron para otras poblaciones caprinas(17,42,50).

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Distancia genética entre poblaciones y su representación gráfica

El dendrograma Neighbor-Net mostró que las razas caprinas españolas incluidas en el estudio (Retinta, Verata, Blanca Serrana, Celtibérica, Malagueña, Murciano-Granadina, Florida, Payoya, Serrana, Formentera), se mantienen agrupadas, este efecto se ha observado también en otros trabajos(51) y se debe a la estrecha relación genética y geográfica que guardan estas razas. Las razas Saanen y Alpina también se visualizaron agrupadas hacia un extremo del dendrograma, sin embargo, es notoria la distancia genética obtenida para la raza Anglonubia. Esta relación también se pudo observar en una comparación entre estas razas y cabras brasileñas(52), dicho efecto puede atribuirse a una mayor distancia genética con las razas comparadas y no precisamente a relaciones de origen o parentesco. Sin embargo, hay que tomar en cuenta que los animales de cada población han sido seleccionados también en base a sus características morfológicas. Las estimaciones obtenidas de la distancia genética de Reynolds también mostraron que la distancia más corta para la CCN se encuentra en relación con la raza MG (0.038), este resultado sugiere la posible relación genética entre ambas razas.

Análisis de la estructura genética en las poblaciones evaluadas

Con el análisis de la estructura genética se evaluó el grado de relación entre las diferentes poblaciones, detectando diferencias entre razas por medio del K óptimo (K=9). El análisis indica por un lado que la CCN no muestra signos de cruzamientos con el resto de las razas incluidas en el estudio y por otro lado se evaluó el grado de relación entre las diferentes poblaciones. La diferenciación genética de la población ANG, que se separa desde K2 y se mantiene separada en todos los supuestos debido a que presenta las distancias genéticas mayores, es similar a lo obtenido con la estructura poblacional en cabras criollas de las Américas(53). Este resultado hace notar que la población ANG mantiene su estructura genética con un bajo nivel de mezcla de individuos de las otras 13 poblaciones evaluadas. En las razas españolas incluidas en el estudio, se presentó una estructura genética con más individuos entremezclados, muy similar a lo observado en un estudio de biodiversidad caprina(24). Esto pudiera deberse a que son poblaciones geográficamente cercanas, lo que facilita la migración de individuos de otras poblaciones. Respecto a la CCN, ésta se observa similar a la cabra MG lo que podría confirmar el supuesto origen de la población. Sin embargo, en el K óptimo (K9) la población CCN presenta una estructura totalmente diferente a la raza MG y al resto de las poblaciones incluidas en el estudio. Este resultado sustenta lo observado en el dendrograma Neighbor-Net y sugiere que la CCN mantiene

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una estructura racial única y diferenciada de poblaciones que pudieron participar en su origen.

Conclusiones e implicaciones

El presente trabajo presenta los primeros resultados sobre la diversidad y estructura genética de una población de CCN. Los resultados sugieren que esta población presenta cierto grado de diversidad genética dado su nivel de polimorfismo encontrado en la población. Las distancias genéticas de la CCN con respecto a las otras razas incluidas en el estudio, indican que esta población se encuentra claramente diferenciada de las anteriores, motivo por el cual deberá considerarse como una raza de cabras mexicana. La reducida distancia obtenida entre MG y CCN sugiere que ambas poblaciones mantienen un ancestro en común, muy seguramente la raza Granadina. Se puede concluir que la cabra Criolla Negra presenta una estructura racial definida y diferenciada de las razas que pudieron darle origen, siendo ésta la primera raza de cabras mexicanas dentro del mosaico del centro del país descrita desde el punto de vista genético.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4850 Articulo

Estudio biométrico del bovino criollo de Santa Elena (Ecuador)

Ronald Cabezas Congo a Cecilio Barba Capote b* Ana González Martínez b Orly Cevallos Falquez a José Manuel León Jurado c José Manuel Aguilar Reyes a Antón García Martínez b

Universidad Técnica Estatal de Quevedo. Facultad de Ciencias Pecuarias., Quevedo. Ecuador. b

Universidad de Córdoba. Departamento de Producción Animal, Campus de Rabanales. Edificio Producción Animal. 14071. Córdoba. España. c

Universidad de Córdoba. Departamento de Genética, Córdoba, España.

* Autor de correspondencia: cjbarba@uco.es

Resumen: Se estudió una muestra de 217 animales adultos (198 hembras y 19 machos) de ganado bovino criollo de la provincia de Santa Elena (Ecuador) con el objetivo de realizar un análisis biométrico como base para su caracterización racial. Se obtuvieron los estadísticos descriptivos de 14 variables zoométricas, el peso vivo y 14 índices zoométricos. Asimismo, se efectuó un análisis de varianza con el sexo como factor de variación, se estimaron los coeficientes de correlación Pearson, así como se realizó un análisis de componentes principales a partir de los residuos de las variables. Posteriormente, se realizó un análisis multivariante para la diferenciación de poblaciones mediante análisis discriminante canónico utilizando 14 variables zoométricas y el peso vivo sobre una muestra de 1,388 hembras adultas (Lojano: 198; Manabí: 794; Santa Elena: 198; Tsachilas: 198). Los resultados obtenidos confirman que la población bovina 819

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de Santa Elena presenta tendencia eumétrica y un formato corporal intermedio respecto al resto de razas criollas, de tipo dolicocéfalo, proporciones corporales sublongilíneas y esqueleto fino, lo que confirma su predisposición a la producción lechera. En conjunto, los animales estudiados arrojan un moderado grado de homogeneidad y armonía, destacando la existencia de un moderado a elevado dimorfismo sexual que sugiere una gestión genética diferente entre sexos. El nivel de significancia de las funciones discriminantes, junto a las distancias de Mahalanobis y las distancias euclidianas individuales, demostró que cada raza tiene un patrón zoométrico distinto, lo que implica la clara diferenciación morfométrica entre las cuatro poblaciones. Palabras clave: Análisis biométrico, Razas criollas, Caracterización racial.

Recibido: 09/04/2018 Aceptado: 16/10/2018

Introducción

Ecuador es uno de los países con mayor índice de biodiversidad aunque escasamente estudiada en el caso de los animales domésticos. Estos recursos resultan esenciales para garantizar la seguridad y la soberanía alimentaria de la población(1). No obstante, los últimos informes nacionales sobre el estado de la biodiversidad(2) y de la agrobiodiversidad(3) son recurrentes en mencionar a la deforestación, el cambio de uso de la tierra, la contaminación y la introducción de especies exóticas, como los principales factores que ponen en riesgo a la agrobiodiversidad. La incorporación de razas ganaderas foráneas es la principal causa que afecta a la conservación de los recursos genéticos animales de interés agroalimentario. El Sistema de Información sobre la Diversidad de los Animales Domésticos (DAD-IS) recoge la existencia de 13 especies de interés agroalimentario en Ecuador, cuatro de ellas andinas: alpaca (1), cuy (1), llama (1), vicuña (1); otra de tipo precolombino: pavo (1); y el resto de origen foráneo: búfalo (1), bovino (21), caprino (1), ovino (5), porcino (8) y aviar gallina (1) y pato (1). El ganado bovino es la especie más importante en el contexto agropecuario ecuatoriano(4), donde se pueden encontrar cinco poblaciones bovinas de tipo europeo (Bos taurus): Angus, Brown Swiss, Holstein, Jersey, Normanda; otras tres poblaciones de tipo asiático (Bos indicus): Brahman, Gir, Nelore; y diez poblaciones más de tipo criollo: Bravo de páramo, Chusco, Criollo de la Península de Santa Elena, Criollo ecuatoriano, Esmeraldeño, Galapaqueño, Jaspeado manabita, Macabea, Moro, 820

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Zarumeño; finalizando con una última tipología donde se agrupan las poblaciones sintéticas (Pizan, Sahiwal, Santa Gertrudis). En estudios realizados sobre razas criollas en Latinoamérica, se informa que los principales problemas reportados por los productores y asesores técnicos sobre el uso de dichas razas se fundamentan en la inexistencia de información sobre estas razas y la ausencia de estudios de caracterización y comportamiento productivo de estos animales(5). Este es el caso de la población de ganado bovino criollo de la Península de Santa Elena (GCSE), que constituye la actividad pecuaria más importante de la provincia y es desarrollada por medianos productores, tanto en número de productores como en cabezas de ganado, estando orientada principalmente a sistemas de doble propósito. FAO(6) considera prioritario abordar estudios de caracterización racial como primera fase en la implantación de un programa de desarrollo ganadero que permita la sustentabilidad de los sistemas tradicionales de producción ligados a una correcta gestión territorial. En este sentido, FAO(7) aborda la caracterización de los recursos zoogenéticos (AnGR) abarcando todas las actividades asociadas con la identificación, la descripción cuantitativa y cualitativa de las poblaciones de razas y el hábitat natural y los sistemas de producción a los que están o no adaptados. El análisis zoométrico descriptivo ha sido utilizado ampliamente para la caracterización racial por múltiples autores a lo largo de la historia, destacando recientemente la caracterización racial del ganado criollo de Manabí(8) en el agro ecuatoriano. Por su parte, el análisis de componentes principales resulta útil tanto en la determinación de la relación entre variables biométricas dentro de una población(9) como en la diferenciación de poblaciones(10). En cambio el análisis discriminante se emplea principalmente para analizar las diferencias multivariadas entre grupos, así como para determinar qué variables son las más útiles para discriminar entre grupos y la determinación de qué grupos resultan similares y cuáles diferentes. Recientemente se ha utilizado el análisis discriminante para estudios morfométricos comparativos que han sido reportados en razas criollas argentinas(10) y razas africanas(11) en ganado bovino, así como en otras especies: equino(12), ovino(13), caprino(14), porcino(15), perros(16), patos(17) y pavos(18). Del mismo modo, se ha utilizado análisis discriminante canónico en caracteres productivos en ganado bovino de tipo cárnico(19,20) y de aptitud láctea(21). El objetivo principal de este estudio fue la caracterización zoométrica del GCSE mediante la realización de un análisis biométrico y su diferenciación morfométrica respecto a otras razas bovinas criollas ecuatorianas, con vistas a la implantación de un programa de cría en raza pura.

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Material y métodos

Recopilación de información

El área de estudio fue la provincia de Santa Elena, compuesta por tres cantones, que se localiza en el centro-sur de la región litoral de Ecuador con una superficie de 3,763 km2. Se caracteriza por una altitud media de 62 msnm, con oscilaciones entre 0 y 800 msnm, y un rango de temperaturas que varían entre 17 y 40 ºC, lo que conforma un clima de tipo bosque tropical seco. Desde el punto de vista censal, Santa Elena cuenta con 722 explotaciones bovinas que integran 10,454 animales adultos, de los cuales 7,265 son hembras reproductoras(22). Para la caracterización morfométrica, se utilizó una muestra de 217 animales adultos de la población del ganado criollo de Santa Elena (GCSE), de los cuales 198 eran hembras y 19 machos. Además, se realizó un análisis comparativo y de diferenciación entre el ganado bovino de Santa Elena y otras tres poblaciones bovinas ecuatorianas, pertenecientes a cuatro provincias diferentes, empleando un total de 1,388 hembras adultas: criollo Lojano (GCL, n=198), criollo de Manabí (GCM, n=794), criollo de Santa Elena (GCSE, n=198) y criollo de Santo Domingo de los Tsachilas (GCSTCh, n=198). Tras la revisión de experiencias previas y protocolos de la FAO(23,24), se consultó con los criadores sobre los ejemplares que consideraban más característicos y ajustados al biotipo de GCSE con el fin de ser sometidos a la medición y recopilación de información, siendo elegidos al azar entre 3 y 6 animales adultos por explotación, en función de un tamaño menor o mayor a 20 hembras reproductoras por unidad de producción, respectivamente.

Variables zoométricas

Se utilizaron 14 variables morfométricas de entre las recomendadas por Parés(25): anchura de la cabeza (ACF), longitud de la cabeza (LCF), longitud de la cara (LR), longitud del cráneo (LCR), alzada a la cruz (ACR), diámetro bicostal (DBC), distancia entre encuentros (DEE), diámetro dorsoesternal (DDE), perímetro torácico (PT), perímetro de la caña (PC), longitud occipital-isquial (LOI), alzada entrada grupa (AEG), longitud grupa (LG) y anchura interilíaca (AII), más el peso vivo (PV). Para su obtención en campo 822

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se utilizó el bastón zoométrico Hauptner, compás de brocas, cinta métrica inextensible y báscula Gallagher W210 (Uruguay).

Índices zoométricos Se utilizaron 15 índices zoométricos, de los cuales cuatro eran de interés etnológico: índice cefálico (ICEF=ACF*100/LCF), índice torácico (ITOR=DBC*100/DDE), índice pelviano (IPEL=AG*100/AII) e índice peso relativo (compacidad) (IPR=PV*100/ACR); cinco de interés productivo: índice dáctilo-costal (IDC=PC*100/DBC), índice de profundidad relativa del tórax (IPRT=DDE*100/AC), índice de grueso relativo de la caña (IGRC=PC*100/ACR), índice carga de la caña (ICC=PC*100/PV), índice dáctilotorácico (IDT=PC*100/PT); y otros seis índices: índice de anamorfosis (IANA=PT2/ACR), índice morfológico de Alderson sobre alzada inclinada (IALD1=ACR-AEG), índice morfológico de Alderson sobre longitud de equilibrio de la pata delantera (IALD2=ACR-DDE), índice Skorkowski W1 (W1=ACR*100/LR), índice Skorkowski W5 (W5=ACR*100/DDE) e índice Skorkowski W6 (W6=DDE*100/DEE). Los índices fueron calculados siguiendo la metodología expuesta por Parés(25).

Análisis estadístico

Inicialmente se realizó un análisis estadístico descriptivo de las variables cuantitativas estudiadas, así como un análisis de varianza univariante de los residuos de las variables zoométricas para comparar rasgos morfométricos entre machos y hembras, utilizando el sexo como único efecto fijo. De igual forma, se estimaron los coeficientes de correlación de Pearson de los residuos de las variables morfométricas y PV. Además, se llevó a cabo un análisis de componentes principales de los residuos de las variables con el fin de determinar el número de variables independientes que recogen la mayor parte de la varianza en los caracteres morfométricos estudiados. Asimismo, se realizó un análisis de varianza univariante entre sexos de las funciones lineales de los seis primeros componentes principales. Por último, se realizó un análisis discriminante canónico a partir de las variables morfométricas, para establecer posibles relaciones entre cuatro poblaciones bovinas de Ecuador, así como se calcularon las distancias de Mahalanobis para estimar el grado de diferenciación entre dichas poblaciones, utilizando para ello sólo datos de hembras. Los análisis estadísticos se realizaron usando el software Statistica, versión 10(26).

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Resultados

En el Cuadro I se muestran los estadísticos descriptivos de las variables zoométricas analizadas en el GCSE, así como los resultados del análisis de varianza de dichas variables atendiendo al sexo como único factor de variación. La mayoría de las variables muestran la existencia de moderada variabilidad en la población, confirmando así una discreta uniformidad zoométrica, a excepción de los resultados encontrados para DDE, LCF, AII y LR en machos, ACF en hembras y DEE en ambos sexos. En cualquier caso, existe mayor variabilidad en el caso de los machos. Asimismo, la mayor parte de las variables zoométricas presentan diferencias altamente significativas entre machos y hembras (P<0.001), algunas otras variables ACF y AEG con diferencias moderadamente significativas (P<0.05) y las variables LCF, DEE, DDE, AG y AII que resultan no significativas (P>0.05).

Cuadro 1: Estadísticos descriptivos y ANOVA para el factor sexo de las variables zoométricas del bovino criollo de Santa Elena Variables

Machos

Hembras

Media

D.E

Min.

Max.

Media

D.E

Min.

Max.

ACF

18.32

2.03

15.00

22.00

20.63

4.29

16.00

30.00

5.38

0.0213 *

LCF

44.63

11.92

20.00

56.00

45.62

2.92

41.00

51.00

0.84

0.3604 ns

19.74

3.99

20.00

36.00

16.84

1.53

14.00

20.00

99.40 0.0001***

LCR

29.18

3.45

14.00

26.00

28.18

2.76

20.00

34.00

53.10 0.0001***

ACR DBC DEE

132.00 42.28 49.53

5.59 120.00 141.00 2.24 39.00 47.00 13.53 28.00 70.00

124.21 69.72 46.01

5.27 114.00 133.00 35.67 0.0001*** 10.09 40.00 82.00 31.78 0.0001*** 9.95 28.00 62.00 2.03 0.1558 ns

DDE

62.58

19.42

40.00

95.00

61.95

8.78

45.00

173.05

8.85

156.00 185.00

156.21

10.92

90.00 180.00 42.08 0.0001***

19.29

3.70

14.00

26.00

15.58

0.62

14.00

LOI

183.61

7.28

172.00 195.00

162.55

12.83 136.00 181.00 46.99 0.0001***

AEG

137.37

7.46

127.00 150.00

130.51

5.23

121.00 139.00 27.39

0.0127*

43.05

6.03

36.00

55.00

43.26

3.31

38.00

50.00

0.06

0.8092 ns

AII

39.11

8.55

20.00

54.00

42.02

5.73

32.00

51.00

3.86

0.0509 ns

569.58

10.34 550.00 585.00

395.72

55.39 280.00 540.00 85.68 0.0001***

73.00 17.00

0.07

0.7972 ns

44.18 0.0001***

ACF= anchura de la cabeza; LCF=: longitud de la cabeza; LR= longitud de la cara; LCR= longitud del cráneo; ACR= alzada a la cruz; DBC= diámetro bicostal; DEE= distancia entre encuentros; DDE= diámetro dorsoesternal; PT= perímetro torácico; PC= perímetro de la caña; LOI= longitud occipital-isquial; AEG= alzada entrada grupa; LG= longitud grupa y AII= anchura interilíaca. expresadas en cm; PV= peso vivo. expresado en kilos; N= número datos; CV= coeficiente de variación porcentual; DE= desviación estándar; Min= valor mínimo; Max= valor máximo; **:P<0.01; ***: P<0.001; ns= no significativo.

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Los estadísticos descriptivos y el análisis de varianza entre sexos obtenidos para los índices zoométricos en el GCSE se muestran en el Cuadro 2. En general, todos los índices zoométricos presentan un grado de variabilidad de moderado a alto en machos, especialmente en IPRT, ALD2, W5 y ITOR, así como ALD1 y W6 en ambos sexos, resultando una menor variabilidad para el resto de índices en el caso de las hembras. Respecto a la comparación entre sexos, todos los índices resultan altamente significativos (P<0.001), a excepción de IRPT con menor grado de significación (P<0.05) y de IPEL, ALD1 y W6 que resultan no significativas (P>0.05).

Cuadro 2: Estadísticos descriptivos y ANOVA para el factor sexo de los índices zoométricos del bovino criollo de Santa Elena Variables

Machos

Hembras

Media

D.E

Min.

Max.

Media

D.E

Min.

Max.

ICEF

36.50

3.61

27.78

40.82

43.13

6.98

32.00

61.36

ITOR

74.31

18.22

48.42 107.50

116.15

12.85

98.63 150.98 54.48 0.0001***

IPEL

48.18

8.28

34.00

60.61

49.54

7.83

34.00

IPR

433.06

19.79 402.17 466.67

310.35

35.81 240.60 387.10 93.78 0.0001***

IDC

44.60

7.79

34.15

60.47

21.77

2.28

18.29

30.77

88.57 0.0001***

IPRT IGRC

47.74 14.91

14.98 2.55

29.63 11.36

70.77 18.98

51.52 12.53

5.21 0.71

40.16 11.28

60.68 13.93

5.26 0.0229* 83.31 0.0001***

ICC

3.39

0.62

2.50

4.51

4.05

0.51

2.96

5.19

24.93 0.0001***

IDT

11.20

1.98

8.64

14.61

9.88

0.48

8.89

10.95

44.23 0.0001***

IAN

229.78

15.99 198.82 248.07

200.94

11.91 178.32 223.21 79.81 0.0001***

ALD1 ALD2

-5.29 69.06

3.98 -13.00 2.00 20.36 38.00 95.00

-5.98 59.75

4.14 5.81

-14.00 3.00 50.00 72.00

64.61

11.40

45.71 100.00

114.21

17.37

89.47 157.89 31.50 0.0001***

228.92

67.33 141.30 337.50

192.20

17.99 164.79 247.92 30.32 0.0001***

126.02

34.23

138.90

32.67

72.58 166.67

64.10

76.27 203.13

13.17 0.0004*** 0.46

0.4966 ns

0.43 0.5107 ns 20.80 0.0001***

2.54

0.1124 ns

ICEF= índice cefálico; ITOR= índice torácico; IPEL= índice pelviano; IPR= índice de peso relativo (compacidad); IDC= índice dáctilo-costal; IPRT= índice de profundidad relativa del tórax; IGRC= índice de grueso relativo de la caña; ICC= índice carga de la caña; IDT= índice dáctilo-torácico; IANA= índice morfológico de Alderson sobre alzada inclinada; IALD1= índice morfológico de Alderson sobre longitud de equilibrio de la pata delantera; W1= índice Skorkowski W1; W5= índice Skorkowski W5; W6= índice Skorkowski W6; N= número datos; CV= coeficiente de variación porcentual; DE= desviación estándar; Min= valor mínimo; Max= valor máximo; **: P<0.01; ***: P<0.001; ns= no significativo.

Los coeficientes de correlación de Pearson obtenidos para los residuos de las variables analizadas (Cuadro 3) ofrecen un grado de armonía moderado en esta población donde se obtiene el 55.24 % de los coeficientes significativos (P<0.05). Las correlaciones en las variables LCR y PT se consideran altas y, en menor proporción, ACR, AEG, LOI, LG y 825

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AII. Los valores del coeficiente de correlación fenotípica más elevados son entre DBC y LCR y entre LG y AII (r= 0.86), y en menor medida entre PC y LR (0.75), ACR y AEG (0.71) y LCR y LR (0.70).

Cuadro 3: Matriz de los coeficientes de correlación de Pearson obtenidos para los residuos de las variables zoométricas

ACF LCF LR LCR ACR DBC DEE

LCF

LCR

ACR

DBC

0.05

-0.02

0.05

0.09

0.06 -0.08 -0.09

0.24* 0.16

DEE

DDE

0.01

0.01 -0.10

0.34* 0.10 -0.16 -0.21* 0.22* 0.03

-0.70* 0.50* -0.67* 0.10 -0.03 -0.10

0.86* 0.08 -0.07

LOI

AEG

DDE

PV -0.04

0.25* 0.25* 0.51* 0.41* -0.01

0.67* 0.75* 0.54* 0.44* 0.20* 0.14

0.62*

0.30* 0.28* -0.60*

0.64* 0.28* 0.53* 0.71* 0.52* 0.40* 0.18*

0.29* 0.17 -0.18* -0.50* 0.01 0.15

AII

0.01 -0.05 -0.06

0.13 -0.33* -0.43* -0.11 -0.06

0.23* -0.09

0.05

0.37* 0.42* -0.63*

0.39* 0.09

0.32* 0.14

0.48* 0.53* -0.04

0.02

0.36* 0.03

0.04

0.08

0.11

-0.04

0.49* 0.62* 0.59* 0.48* 0.42* 0.37*

0.35* 0.35* 0.01 -0.07

LOI

0.48*

0.61* 0.55* 0.60* 0.22*

AEG

0.48* 0.39* 0.12

0.86* -0.12

AII

-0.11 * = P<0.05.

Se observa en el Cuadro 4 que los seis primeros componentes principales explicaron el 85 % de la variación total. De todos los componentes principales (14), ocho (57.0 %) presentaron autovalor menor que 0.7. En el Cuadro 5 se han seleccionado los factores que recogen el 73.42 % de la varianza total. El CP1 se identificó con LCR, el cual se caracterizó por correlaciones negativas frente a PT (-0.89), LOI (-0.82), ACR (-0.75), AEG (-0.75), LG (-0.74) y AII (-0.70), es decir, el formato corporal de los animales disminuye conforme se incrementa LCR. Este primer factor recoge el 33.46 % de la variación en las variables originales. El CP2 se asoció a DBC, donde un incremento de dicha variable se correspondió con el aumento del tamaño de la grupa (LG, AII) y una disminución PC. Este factor explica el 21.82 % de la variación total. Con menor importancia, el CP3 da el mayor peso a DEE y el CP4 a ACF, explicando ambos, respectivamente, solo el 10.92 y 7.22 % de la variación. Asimismo, el análisis de varianza de las funciones lineales de los seis primeros CP reveló que solo existen diferencias significativas entre sexos para CP1 y CP2, mientras que se constata homogeneidad estadística en el resto de los casos.

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Cuadro 4: Análisis de componentes principales en el bovino criollo de Santa Elena a partir de los residuos de las variables zoométricas Componente principal

Valor propio

Varianza explicada

Valor propio acumulado

Varianza explicada acumulada

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14

4.68 3.06 1.53 1.01 0.94 0.81 0.59 0.40 0.28 0.24 0.19 0.12 0.09 0.07

33.46 21.83 10.92 7.22 6.74 5.76 4.22 2.85 1.98 1.72 1.37 0.85 0.61 0.47

4.68 7.74 9.27 10.28 11.22 12.03 12.62 13.02 13.30 13.54 13.73 13.85 13.93 14.00

33.46 55.28 66.21 73.43 80.16 85.93 90.15 93.00 94.98 96.69 98.07 98.92 99.53 100.00

Cuadro 5: Contribución de los residuos de las variables al análisis de componentes principales Variables ACF LCF LR LCR ACR DBC DEE DDE PT PC LOI AEG AG AII

Factor 1 0.05 -0.36 -0.69 0.22 -0.75 -0.01 -0.47 -0.15 -0.85 -0.46 -0.83 -0.75 -0.74 -0.70

Factor 2 -0.02 0.15 -0.66 0.81 -0.02 0.91 0.33 0.16 -0.17 -0.62 0.06 0.03 0.50 0.55

Factor 3 -0.24 -0.76 -0.05 -0.19 -0.24 0.11 0.46 0.70 0.08 0.09 0.22 -0.07 -0.17 -0.00

Factor 4 0.86 -0.10 -0.07 0.08 0.11 0.15 -0.19 0.28 0.02 0.09 0.11 0.21 -0.13 -0.14

El Cuadro 6 muestra las funciones discriminantes canónicas. La significancia de las dos funciones discriminantes obtenidas fue probada por Wilk's Lambda (λ), siendo 0.03 y 0.22, respectivamente, así como la prueba de Ji cuadrada (χ2), que obtuvo un valor de 2,457.67 y 1,008.03 (P≤0.001), respectivamente. Asimismo, las funciones 1 y 2 explicaron el 72.33 y 25.68 % de la variación total, respectivamente, quedando la función 827

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3 como testimonial, dado que la varianza explicada es inferior al 2 %. Estos resultados proporcionaron validez para el análisis discriminante, destacando que la función 1 tiene la mejor combinación lineal de rasgos que permite discriminar entre las cuatro poblaciones.

Cuadro 6: Resumen de las funciones discriminantes canónicas a partir de las muestras de hembras Función

Valor propio

1 2 3

7.58 2.69 0.21

% Correlación Varianza canónica explicada 72.33 25.69 1.98

0.94 0.85 0.41

Nivel significación

0.03 0.22 0.83

2457.67 1008.03 127.16

p<0.001 p<0.001 p<0.001

λ = Wilks' – Lambda; X2= Ji-cuadrada.

La Figura 1 muestra un gráfico bidimensional de las variables CAN 1 y CAN 2 con relaciones existentes entre las cuatro poblaciones, con una superposición significativa entre el GCM y GCSTCh, mientras que GCL y GCSE se diferencian claramente del resto conformando agrupamientos separados, no presentando superposición de ningún tipo.

Figura 1: Representación gráfica del análisis discriminante canónico entre hembras de poblaciones bovinas ecuatorianas para las variables zoométricas Representación gráfica bidimensional 10 8 6 4

CAN 2

2 0 -2 -4 -6 -8 -10 -10

-8

-6

-4

-2 CAN 1

Manabi

Tsachilas

Sta Elena

Loja

828

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Las distancias de Mahanalobis (diagonal superior) y las distancias euclidianas (diagonal inferior) entre poblaciones se exponen en el Cuadro 7, donde se evidencia desde la proximidad entre GCM y GCSTCh (2.09) hasta el mayor distanciamiento hallado entre GCSE y GCSTCh (47.56), teniendo en cuenta que todos los valores resultan estadísticamente significativos (P<0.05). Por su parte, las distancias euclidianas individuales obtenidas confirman la proximidad existente entre GCM y GCSTCh y entre GCSE y GCL y el distanciamiento de sendos grupos entre sí. Por su parte, la clasificación correcta de individuos ascendió al 86.61 % del GCM, el 43.40 % del criollo de GCSTCh, el 93.42 % del GCSE y el 83.50 % del GCL.

Cuadro 7: Distancias de Mahalanobis y distancias euclidianas entre hembras de las poblaciones bovinas ecuatorianas analizadas Población Manabí Tsachilas Sta Elena Loja

Manabí 31.8 66.2 48.2

Tsachilas 2.09*** 56.2 41.7

Sta Elena 45.86*** 47.56***

Loja 39.71*** 34.92*** 41.29***

31.2

*** = P<0.001.

Discusión

La variabilidad fenotípica observada en el GCSE para las variables zoométricas fue superior a la reportada en otras poblaciones ecuatorianas: criollo lojano(27), criolla macabeo(28), criollo manabita(8), criollo de Santo Domingo de los Tsachilas(29); así como en otras razas criollas iberoamericanas: criollo patagónico(10) en Argentina, criollo de Saavedra en Bolivia(30), criollo pantaneiro en Brasil(31), criollo Casanare en Colombia(32), criollo barroso o salmeco en Guatemala(33), criollo de Chinampo(34) y Mixteco en México(35), criollo pampa chaqueño en Paraguay(36), criollo limonero de Venezuela(37) y criollo uruguayo(38), entre otros, además de las razas berrenda en colorado y berrenda en negro(39); serrana de Teruel(40), negra andaluza(41), pallaresa(42) y morucha(43) en España. Los resultados obtenidos confirman que la población criolla analizada presenta un formato corporal intermedio respecto al resto de razas criollas ecuatorianas en particular, y de las razas criollas iberoamericanas en general, donde resulta claramente superior al criollo uruguayo(38), criollo mixteco(35) y criollo de Panamá(5), entre otros, así como muestra valores sensiblemente inferiores al criollo patagónico(10), criollo barroso o salmeco de Guatemala(33), o el criollo Manabita(8) entre las poblaciones que superan en tamaño a la estudiada. De la misma forma, los resultados obtenidos son inferiores a los reportados para las razas autóctonas españolas: berrenda en colorado y berrenda en negro(39); serrana de Teruel(40), pallaresa(42), negra andaluza(41) y morucha(43) e intermedios 829

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si se compara con el conjunto de las razas autóctonas portuguesas(44); lo que sitúa a este ganado como típicamente eumétrico, probablemente por la influencia de las razas ibéricas en su origen(45) y como ventaja adaptativa a las condiciones ambientales tropicales(8). Respecto a los índices zoométricos de interés etnológico, el valor promedio de ICEF sitúa a esta población como de tipo dolicocéfalo con predominio de la LCF frente a ACF, en coincidencia a lo descrito en otras razas criollas iberoamericanas, como el criollo de Saavedra(30) en Bolivia, criollo barroso o salmeco(33) en Guatemala, criollo limonero de Venezuela(37) o criollo Manabita en Ecuador(8) o bien en razas autóctonas españolas como las razas asturiana de los valles, bruna de los Pirineos, parda de montaña y pirenaica(46) y serrana de Teruel(40). No obstante, la dolicocefalia es mucho más acusada en machos que en hembras. A partir de los valores de IDT e IDC obtenidos, el GCSE se encuadra dentro de las poblaciones con predisposición a la aptitud láctea, dado que dichos promedios informan sobre la finura del esqueleto de los animales y su asociación con la capacidad de producción lechera, especialmente en las hembras. Asimismo, el valor del LOI/ACR indica que esta población presenta una proporción corporal sublongilínea como otro rasgo característico compatible con la aptitud lechera, relación más destacada en hembras. Por otra parte, coincidiendo con la mayoría de razas ambientales autóctonas españolas y criollas iberoamericanas, este ganado presenta una línea dorsolumbar con inclinación caudal ascendente, lo que favorece la gimnástica funcional de los animales en terrenos accidentados. Por su parte, se constata la existencia de un moderado a elevado dimorfismo sexual en GCSE según los resultados del análisis de varianza en las variables zoométricas, en concordancia con el perfil de las de ganado de tipo ambiental y poco seleccionadas(47), si bien no resulta tan acusado como en el caso del criollo uruguayo(38), criollo macabeo(28) y criollo Manabita(8). Asimismo, en el caso de los índices zoométricos, aquellos de interés etnológico ICEF, ITOR e IPR son significativamente diferentes entre sexos (P<0.001), lo que unido a las diferencias estadísticas halladas en el resto de índices productivos confirma una escasa uniformidad morfoestructural entre machos y hembras en esta población. Esta situación sugiere que el GCSE podría estar siendo sometido a un proceso de mejora por cruzamiento mediante el empleo de sementales que habrían recibido influencia de razas exóticas o, lo que es lo mismo, una gestión genética diferente para machos y hembras como dos subpoblaciones distintas, lo que justifica las diferencias halladas entre sexos para los índices zoométricos de tipo etnológico y productivo y la mayor variabilidad intrínseca existente en el grupo de los machos. Por otro lado, IPEL y IALD1 muestran homogeneidad estadística en ambos sexos en consonancia con los caracteres de tipo adaptativo que representan, dada la importancia de la inclinación caudal ascendente de la línea dorsolumbar al favorecer la gimnástica funcional de los animales en terrenos de difícil orografía, así como la relación de la anchura de la pelvis con la facilidad del parto, respectivamente.

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Asimismo, el bajo nivel de correlación encontrado entre las variables analizadas muestra la alta variabilidad subyacente en esta población, confirmando lo esperado en este tipo de poblaciones que históricamente han sido seleccionadas de forma masal por los ganaderos con criterios no coincidentes y que en la actualidad carecen de programas de cría correctamente estructurados, así como se evidencia la completa ausencia de implementación de criterios de selección uniformes por parte de los productores(47). Resultados similares han sido obtenidos en el ganado criollo de Manabí dentro de Ecuador(8) así como en el caso de la raza autóctona española serrana de Teruel (40). Además, también habría que tener en cuenta como otra posible consecuencia el efecto que provoca la utilización de sementales con influencia de razas exóticas mejorantes. A efectos prácticos, se constata que el CP1 explicó más de la tercera parte de la varianza observada, el cual definió la estructura cefálica respecto a la morfoestructura general de los animales, de manera que a mayor LCR los animales reducen su formato corporal en alzadas, longitudes y perímetros, mientras que, el CP2 se asoció a la capacidad corporal, de forma que un incremento de DBC mejora la morfoestructura de la grupa, lo que se vincula con un canal pélvico de suficiente anchura en las hembras, según AII y LG. Por tanto, se deduce la importancia de LCR como variable definitoria de la selección intuitiva de la morfoestructura de los animales, así como la importancia de DBC relacionado con la capacidad corporal y tamaño de la grupa como ventaja adaptativa a la facilidad de parto en las hembras, por lo que ambas variables deben ser consideradas al establecer los criterios de selección en el bovino criollo ecuatoriano. El análisis discriminante canónico entre las hembras demostró que cada raza tiene un patrón zoométrico diferente, lo que implica la clara diferenciación morfométrica entre las cuatro poblaciones posiblemente debida al aislamiento reproductivo existente entre las mismas, así como a diferentes criterios de selección masal aplicados en cada caso, todo ello debido al distanciamiento geográfico existente entre dichas poblaciones. No obstante, estos resultados fueron corroborados por las diferencias significativas obtenidas para las distancias de Mahalanobis para las cuatro poblaciones, siendo GCM y GCSTCh las más cercanas entre sí, mientras que GCSE la que se encuentra más alejada del resto y GCL es la población que ocupa posiciones intermedias.

Conclusiones e implicaciones

El GCSE se encuadra dentro de un formato corporal mediano, de tendencia eumétrica, de proporciones corporales sublongilíneas y de tipo dolicocéfalo, con esqueleto fino en las hembras, lo que confirma su predisposición hacia la producción lechera. Las elevadas 831

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diferencias significativas entre sexos tanto para variables como para los índices zoométricos, confirman la existencia de un moderado a elevado dimorfismo sexual en la población, lo que sugiere incluso la coexistencia de machos y hembras como dos subpoblaciones que han sido sometidas a diferente gestión genética. El uso del análisis discriminante contribuyó a la diferenciación entre las cuatro poblaciones bovinas ecuatorianas analizadas, confirmando que el ganado criollo de Santa Elena conforma una población con un patrón zoométrico específico. Por todo ello, el GCSE podría encuadrarse dentro del conjunto del bovino criollo tropical de doble propósito.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4847 Articulo

Efecto de la suplementación con minerales de fuentes queladas o inorgánicas y vitamina E en la calidad y estabilidad oxidativa de la carne de bovinos

Manuel Andrés González Toimil a * Pedro Garcés Yépez b Luis Humberto López Hernández c Diego Braña Varela d Everardo González Padilla e

Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Facultad de Estudios Superiores-Cuautitlán, Departamento de Ciencias Pecuarias. Estado de México, México.

UNAM. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Departamento de Fisiología. Ciudad de México, México. c

INIFAP. Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal, Laboratorio de Carnes. Ajuchitlán, Querétaro, México. d

Elanco Animal Health, Latinoamérica.

UNAM. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Departamento de Reproducción. Ciudad de México, México.

* Autor de correspondencia: m.a.toimil@gmail.com

Resumen: Se evaluaron dos fuentes de Cu, Se y Zn en combinación con vitamina E sobre la calidad y estabilidad oxidativa de carne de bovino. Se usaron 799 bovinos (cebú x europeo) aleatorizados a 16 corrales en una engorda comercial de Veracruz. Treinta (30) días previos a la matanza, los tratamientos fueron: suplementación mineral, adicional a la tradicional, con las mismas dosis de Cu, Se y Zn, de fuente quelada o de fuente 837

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inorgánica, con y sin vitamina E. El peso a la matanza fue de 450.5 + 30.5 kg. Se seleccionaron aleatoriamente 12 bovinos por cada tratamiento para evaluar variables de calidad en la carne del músculo largo dorsal (rib eye). La carne se mantuvo a -20 °C hasta su proceso. En laboratorio se descongeló y maduró por uno y ocho días a 4 °C. La carne de animales que consumieron minerales inorgánicos tuvo la menor pérdida de agua por descongelación (P<0.05). La carne de animales que consumieron minerales quelados tuvieron mayores pH (P<0.05), capacidad de retención de agua y actividad de catalasa, pero menor fuerza de corte (P<0.05). La vitamina E disminuyó la pérdida de agua por goteo (P<0,05). Se observó una interacción entre la vitamina E y la fuente de mineral en las sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS) a los ocho días de maduración, donde el uso de minerales de fuentes inorgánicas sin vitamina E permitió mayor actividad oxidativa. En general el uso de vitamina E y minerales quelados reduce pérdidas de agua, en la carne, las actividades oxidativas y la fuerza de corte. Palabras clave: Calidad de la carne, Estabilidad oxidativa, Carne de bovino, Minerales quelados, Minerales inorgánicos.

Recibido: 06/04/2018 Aceptado: 11/03/2019

Introducción

Se ha propuesto que al suplementar la ración de animales de engorda con minerales quelados(1) y vitamina E se pueden mejorar las características fisicoquímicas y organolépticas de la carne. Algunos de los resultados encontrados han reportado: incremento en el grado de calidad y marmoleo(2), mayor peso de las canales calientes de bovinos(3,4); menor pérdida de agua por goteo en canales(5), así como, mejor color de la carne de porcinos(6). Así también, la oxidación lipídica(7), y de la oximioglobina fue menor cuando se suplementó la dieta de bovinos con vitamina E(8). Los minerales quelados han mostrado mayor eficiencia en su absorción(9) y disponibilidad(10), la cual les permite una mejor distribución y retención en los tejidos(7,11), por otra parte, los minerales inorgánicos se disocian en el retículo-rumen, omaso y abomaso, pudiendo formar compuestos indigestibles(12), y complejos insolubles con otros minerales(13). El Cu, Se y Zn son minerales esenciales(14), ya que son cofactores de enzimas antioxidantes como la glutatión peroxidasa (GPX)(15,16) y la

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superóxido dismutasa (SOD)(17) relacionadas con la protección del daño oxidativo a nivel de la membrana citoplasmática. Otro micronutriente que tiene un efecto mejorador y preservante de la calidad de la carne es la vitamina E, antioxidante natural que se localiza de manera específica en la membrana celular y protege a los ácidos grasos de la oxidación(18). El objetivo del presente estudio fue investigar la calidad y estabilidad oxidativa de la carne de bovinos finalizados en corral en el trópico mexicano, cuya dieta integral alta en granos fue suplementada con Cu, Se, y Zn a partir de fuentes queladas o inorgánicas, con y sin vitamina E.

Material y métodos

En una unidad comercial de finalización en corral de bovinos localizada al sur del Estado de Veracruz (19°38′00″N, 95°31′00″O) se utilizaron 799 bovinos (713 hembras y 86 machos) alojados aleatoriamente en 16 corrales (cuatro corrales por tratamiento con 50 animales aproximadamente en cada uno). Los animales tenían fenotipo Bos taurus x Bos indicus, con peso inicial promedio (al momento de la formación de los corrales) de 315.9 + 4.52 kg, los cuales provinieron de acopios del sureste mexicano (Veracruz, Oaxaca, Tabasco y Chiapas). Treinta (30) días previos al sacrificio los bovinos se alimentaron con una dieta de finalización que incluyó una premezcla base mineral inorgánica (Cuadro 1), a la cual se agregó una de dos premezclas (Cuadro 2) con Cu, Se y Zn a partir de la fuente mineral de estudio a la misma densidad: minerales quelados (Bioplex® Cobre, Bioplex® Zinc y SelPlex®, Alltech México) y minerales inorgánicos (óxido de zinc, sulfato de cobre y selenito de sodio). Cada animal consumió aproximadamente una dosis diaria de 4 g de una premezcla mineral que contenía 93.9 g/kg de Zn, 25 g/kg de Cu y 0.757 g/kg de Se. La adición de vitamina E (DSM, México) fue a una dosis de 1320 UI/cabeza/día. Los minerales como vitamina E, se proporcionaron a los animales en un arreglo factorial de tratamientos 2 x 2: T1) dieta de finalización más minerales inorgánicos, T2) como T1 más vitamina E, T3) dieta de finalización más minerales quelados, T4) como T3 más vitamina E. Las dietas experimentales se suministraron dos veces al día (0600 h, 40 % y 1200 h, 60 %), y los animales tuvieron libre acceso al agua.

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Cuadro 1: Composición y valor nutricional calculado de la dieta ofrecida a bovinos durante los últimos 30 días de finalización en corral Ingredientes

Maíz rolado Salvado de trigo Heno de cebada Melaza Pasta de soya Aceite de soya Premezcla mineral inorgánica1

76.7 5.0 4.5 4.0 4.0 3.3 2.5

Valor nutricional: Materia seca Energía neta metabolizable Proteína cruda Extracto etéreo Cenizas Fibra detergente neutra Energía neta de ganancia Energía metabolizable Energía digestible Proteína degradable en rumen

87.71 % 2.34 Mcal/kg 12.88 % 7.32 % 4.56 % 12.67 % 1.65 Mcal/kg 3.31 Mcal/kg 3.97 Mcal/kg 60.46 %

Calcio (5.75 g/kg), magnesio (2.35 g/kg) cobre (16.42 mg/kg), selenio (0.06 mg/kg), zinc (43.41 mg/kg).

Cuadro 2: Composición de las premezclas minerales experimentales, que se ofrecieron a bovinos durante los últimos 30 días de finalización Premezcla mineral quelada

Premezcla mineral inorgánica

Ingredientes:

(mg del mineral/kg) Ingredientes:

(mg del mineral /kg)

Proteinato de zinc

93900

Óxido de zinc

93900

Proteinato de cobre Seleniolevadura

25000 757

Sulfato de cobre Selenito de sodio

25000 757

Movilización y sacrificio de los bovinos

Los bovinos se movilizaron en un transporte especializado a un rastro Tipo Inspección Federal (TIF) ubicado a 110 km de distancia de la engorda. Para las mediciones de calidad y estabilidad oxidativa se seleccionaron al azar 12 bovinos por tratamiento, tres por cada repetición. A su llegada al rastro, los animales se pesaron individualmente en una báscula (Revuelta modelo RGI), obteniendo un peso promedio para hembras y machos de 450.5 + 30.5 kg. La movilización y sacrificio del ganado se realizaron cumpliendo las normas oficiales: NOM-051-ZOO-1995(19) y NOM-033-ZOO-1995(20). Las canales recibieron estimulación eléctrica de corriente alterna (60 Hz, 50 volts x 2 min) inmediatamente después del degüello, los electrodos se colocaron en el tendón de Aquiles y en la nariz.

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Medición de pH y obtención de muestras de lomo

Las canales se cortaron longitudinalmente para obtener dos medias canales y se incorporaron a una cámara de refrigeración donde se midió el pH a los 45 min postmortem a nivel del músculo Semimembranossus con un electrodo de penetración conectado a un potenciómetro marca Hanna Instruments®. Las canales permanecieron en refrigeración por 24 ± 2 h, 0.3 °C). Se tomó una muestra de carne (15 cm de largo aproximadamente) del músculo Longissimus thoracis entre el quinto y treceavo espacio intercostal de la media canal izquierda, para los análisis de calidad.

Determinaciones de color y pH en carne fresca

A las muestras de lomo de cada canal se les midió el color y pH (24 h post mortem). La determinación del color se realizó por triplicado(21) con un espectrofotocolorímetro (MiniScan EZ HunterLab®, USA. Iluminante D65/10°) después de 30 min de "blooming", y se registraron los valores de L*= luminosidad, a*= tono de rojo a verde, y b*= tono de amarillo a azul. La medición del pH se hizo con un potenciómetro digital portátil (pH-meter, Hanna Instruments®, USA) previamente calibrado. Inmediatamente, las muestras se empacaron al alto vacío y se congelaron a -20 °C hasta su análisis en el Laboratorio de Carnes del Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal del INIFAP (Colón, Querétaro). Todas las determinaciones se realizaron por triplicado.

Acondicionamiento de muestras y análisis de carne madurada

Las muestras congeladas se cortaron en cinco chuletas de aproximadamente 1" de espesor a partir de la región próxima a la zona craneal con una sierra de banco (St-295PE, Torrey®, México). Las chuletas se pesaron e identificaron conforme se iban obteniendo y se colocaron en un refrigerador vertical (Torrey®, México) a 2 °C, para posteriormente determinar la pérdida de agua por descongelado; por la diferencia entre el peso individual de la chuleta congelada (-20 °C) menos el peso descongelado y expresada como el porcentaje perdido del peso inicial. La chuleta no. 1 se usó para evaluar el pH(22), el color(23,24), la capacidad de retención de agua(25), la concentración de sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS)(26) y la actividad de las enzimas glutatión peroxidasa (GPX) y catalasa (CAT)(27). La chuleta no. 3 se usó para determinar la pérdida de agua por goteo(28). La chuleta no. 4 se preparó en una parrilla eléctrica para posteriormente determinar la pérdida de agua por cocción y la fuerza al corte(29). Las

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chuletas no. 2 y 5 se colocaron en charolas de unicel y se cubrieron con plástico PVC, para almacenarlas 8 días a 2 °C. En la carne madurada se midió el pH, color, pérdida de agua por cocción, fuerza de corte, la oxidación lipídica por TBARS y la actividad de las enzimas GPX y CAT. Todas las determinaciones se hicieron por triplicado.

Análisis estadístico

Los datos de todas las variables estudiadas se sometieron a análisis de varianza para un arreglo factorial 2 x 2, mediante el procedimiento PROC MIXED de SAS. Modelo estadístico: Yijk= μ + i +j+ () ij + Eijk μ = efecto de la media general; i = efecto del i-ésimo tratamiento por fuente mineral; j = efecto del j-ésimo tratamiento por vitamina E; () ij = efecto de interacción (fuente mineral por vitamina E); Eijk = error aleatorio de cada observación. Adicional al modelo mixto se utilizó la técnica de correlación de Pearson de análisis multivariado (SAS, Versión 9.3) para el estudio de la relación entre las variables estudiadas.

Resultados y discusión

Valores de pH en músculo a los 45 min postmortem

No se encontró diferencia (P>0.05) en el pH por efecto de fuente mineral, vitamina E, o su interacción a los 45 min postmortem (Cuadro 3). El pH a los 45 min postmortem osciló entre 6.1 a 6.3, los cuales son valores cercanos a lo observado por otros investigadores, en donde también se utilizó estimulación eléctrica posterior al desangrado de los bovinos(30).

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Cuadro 3: Efecto de la suplementación de Se, Cu y Zn a partir de fuentes inorgánicas y queladas con y sin vitamina E sobre el pH y color de los lomos de ganado bovino finalizado en corral en el trópico Inorgánicos (n= 24)

Quelados (n= 24)

No vit. E (n= 24)

Si vit. E (n= 24)

45 min postmortem

6.31+0.05

6.23+0.07

6.21+0.05

6.33+0.07

24 h postmortem

5.55+0.03 a

5.67+0.05 b

5.64+0.06

5.59+0.02

24 h postmortem a* (tono rojo)

41.28+0.55

41.74+0.70

41.63+0.74

41.38+0.51

24 h postmortem b* (tono amarillo)

19.14+0.53

19.52+0.35

19.13+0.49

19.53+0.41

24 h postmortem

16.95+0.41 a

17.63+0.40 b

17.12+0.49

17.46+0.30

Variable pH

L* (luminosidad)

Valores de pH de los lomos a las 24 h postmortem y a los días 1 y 8 de maduración en laboratorio

El pH de las canales refrigeradas por 24 h fue afectado por la fuente mineral (P< 0.05), sin embargo, no se encontró efecto por vitamina E, ni interacción de fuente mineral por vitamina E. Los valores de pH con los minerales quelados fueron más elevados (5.67 + 0.05) que con minerales inorgánicos (5.55 + 0.03; Cuadro 3). Este efecto sobre el pH se observó(11) al suplementar Se de fuentes queladas e inorgánicas, aunque siempre dentro de los rangos considerados normales, que oscilan entre 5.4 y 5.87(31,32), en que se mantienen las características organolépticas aceptables de las carnes. Sin embargo, las pequeñas variaciones mostradas en pH seguramente afectaron la configuración de algunas proteínas, lo que se puede relacionar con la observación de diferencias en retención de agua de las carnes post descongelación, entre las de animales que consumieron minerales quelados y las de los que lo hicieron únicamente a partir de fuentes inorgánicas y mostraron pH más ácido. Al día 1 y 8 post descongelación no se encontró diferencia en pH entre tratamientos.

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Retención de agua y estabilidad oxidativa de los lomos después de la maduración

La luminosidad (L*) no se afectó (P>0.05) por fuente mineral, vitamina E, interacción de la fuente mineral por vitamina E, ni por día de maduración (Cuadros 3 y 4). Los valores de a* y b* se afectaron (P<0.05) por el día de maduración en todos los tratamientos. Se observó un decremento en la intensidad de los tonos rojo y amarillo en los lomos al transcurrir los días de maduración (1-8) lo cual se asocia a la correlación negativa entre el valor de a* y TBARS(33) como se documenta en el Cuadro 5, que relaciona los cambios de tono rojo con los procesos de oxidación. Lo anterior se debe, a que la oxidación de los ácidos grasos poliinsaturados no solo causa el rápido desarrollo de la rancidez, sino que también afecta el color, la calidad y textura de la carne de res(34).

Cuadro 4: Efecto de la suplementación de Se, Cu y Zn a partir de fuentes inorgánicas y queladas con y sin vitamina E sobre la calidad de los lomos descongelados, al día 1 y 8 de maduración de ganado bovino finalizado en corral en el trópico Variable

Inorgánicos Quelados (n=24) (n=24)

Pérdida de agua por 2.67+0.024a descongelación, % Pérdida de agua por goteo, % 7.65+0.47 Capacidad de retención de agua, % 6.23+0.65a pH 1 día post descongelación 5.52+0.01 8 días post descongelación 5.61+0.01

3.96+0.29b

No vit. E (n=24)

Si vit. E (n=24)

2.98+0.25

3.64+0.33

8.33+0.40 8.36+0.44β 7.62+0.44θ 9.44+0.90b 7.94+0.84 7.73+0.86 5.57+0.04 5.63+0.05

5.57+0.04 5.64+0.05

5.51+0.01 5.59+0.01

L* (luminosidad) 1 día post descongelación 8 días post descongelación

41.65+0.66 41.16+0.46 41.52+0.66 41.29+0.46 41.77+0.62 42.65+0.65 41.79+0.73 42.63+0.52

a* (tono rojo) 1 día post descongelación 8 días post descongelación

18.12+0.221 17.85+0.331 18.08+0.271 17.89+0.291 16.73+0.382 16.44+0.372 16.47+0.372 16.70+0.382

b* (tono amarillo) 1 día post descongelación 8 días post descongelación

16.68+0.31a 15.88+0.32b 16.26+0.37 16.30+0.28 16.32+0.37a 15.61+0.24b 16.05+0.34 15.88+0.30

Fuerza de corte, kg 1 día de maduración

6.35+0.281 6.14+0.281 6.07+0.261 6.42+0.301

8 días de maduración

4.70+0.18a2 3.57+0.122b 4.06+0.192 4.18+0.202

Pérdida de agua por cocción, % 844

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24.44+0.651 25.40+0.681 25.22+0.701 24.62+0.641 22.77+0.682 22.64+0.592 22.31+0.532 23.08+0.712

1 día de maduración 8 días de maduración

Los resultados se presentan como mínimos cuadrados medios, error estándar individual (+) y el valor de n. Diferentes superíndices dentro de la misma fila indican diferencias significativas (P<0.05). Los superíndices a, b indican efecto por fuente mineral. Los superíndices 1, 2 entre filas indican efecto de día. Los superíndices β, θ indican efecto por vitamina E.

Cuadro 5: Coeficiente de correlación entre variables PAG

CRA

PAD

PAC

1.00 0.68*** 0.19

1.00 0.07

Fuerza corte

TBARS CAT GPX

PAG

1.00

CRA

0.12

1.00

PAD

0.33*

0.03

1.00

PAC

-0.04

0.03

0.00

1.00

-0.28**

0.14

-0.26

-0.29**

1.00

0.18

0.04

-0.29*

-0.03

-0.42***

a* b* Fuerza corte

-0.31** -0.02 -0.16

-0.16 -0.18 0.25

-0.01 -0.22 0.04

TBARS

0.26**

0.08

0.40**

-0.17

0.06

-0.04

-0.45*** -0.09 -0.37***

CAT GPX

0.07 0.35***

0.00 0.20

0.18 0.16

-0.04 -0.32**

0.09 0.22*

-0.14 0.03

0.16 -0.16 -0.24* -0.09 1.00 -0.38*** -0.15 -0.60*** -0.59*** 0.00 1.00

1.00

0.05 -0.18* 0.05 0.02 -0.45*** 0.66*** 0.53*** -0.23* -0.13

1.00 1.00

PAG= Pérdida de agua por goteo, CRA= capacidad de retención de agua; PAD= pérdida de agua por descongelación; PAC= = pérdida de agua por cocción; TBARS= sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico, CAT= catalasa, GPX= glutation peroxidasa. *P<0.05; **P<0.01; ***P<0.001.

El valor de b* fue más elevado en los tratamientos con minerales inorgánicos (P<0.05) en los días 1 y 8 de maduración (Cuadro 4). La diferencia encontrada se debe a un aumento en la oxidación de la oximioglobina a metamioglobina(35), provocando un color pardo(34). Lo anterior se relaciona a la mayor actividad de TBARS encontrada al día ocho de maduración en los tratamientos con minerales inorgánicos (Cuadro 6).

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Cuadro 6: Efecto de la suplementación de Se, Cu y Zn a partir de fuentes inorgánicas y queladas con y sin vitamina E sobre la estabilidad oxidativa de los lomos de ganado bovino finalizado en corral en el trópico Mineral de fuente orgánica No vit. E Vit E T1 T2 (n=12) (n=12)

Variable

TBARS (mg MDA/ kg carne) 1 día de maduración 0.05+0.008 1 0.72+0.107 2a 8 días de maduración

Mineral de origen quelado No vit. E Vit E T3 T4 (n=12) (n=12)

0.03+0.003 1 0.05+0.006 1 0.05+0.004 1 0.24+0.017 2 b † 0.33+0.068 2 b 0.20+0.021 2 b † **

CAT (U/ml extracto) 1 día de maduración 10.83+0.89 ab 8 días de maduración 9.72+1.07 a

8.32+1.08 a 10.72+1.21 a

12.64+0.69 b 12.62+0.83 b

12.92+0.94 b 13.16+0.69 b

GPX (U/g carne) 1 día de maduración 13.29+1.00 1 8 días de maduración 59.44+4.39 2

13.99+0.77 1 57.83+3.56 2

15.46+0.84 1 49.43+2.80 2

15.34+0.84 1 51.31+3.88 2

reactivas al ácido tiobarbitúrico; Catalasa Glutatión peroxidasa. Los resultados se presentan como mínimos cuadrados medios, error estándar individual (+) y el valor de n. Diferentes superíndices dentro de la misma fila indican diferencias significativas (P<0.05). a, b indican efecto por fuente mineral. El superíndice † indica efecto por vitamina E. El superíndice ** indica efecto de interacción de fuente mineral y vitamina E. Los superíndices 1, 2 entre filas indican diferencia significativa por efecto de día. Sustancias

Pérdida de agua por descongelación

La fuente mineral afectó (P<0.05) la pérdida de agua por descongelación, no así la vitamina E ni la interacción de la fuente mineral por vitamina E. Se obtuvo mayor pérdida (P<0.05) de agua por descongelación en los lomos con minerales quelados que los minerales inorgánicos. El pH de los lomos con minerales quelados fue mayor en comparación con el de los minerales inorgánicos a las 24 h postmortem (P<0.05), lo cual favoreció la estabilidad de las proteínas miofibrilares y por lo tanto la retención de agua en los lomos. Una parte del agua retenida en los lomos con minerales quelados pudo haberse convertido en cristales de hielo al momento de la congelación, lo cual se puede asociar a la mayor cantidad de agua perdida durante la maduración de las 846

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muestras. Así también, la mayor actividad de la enzima CAT se puede relacionar a la pérdida de agua observada en los tratamientos con minerales quelados.

Pérdida de agua por goteo

La pérdida de agua por goteo en los lomos se afectó por la vitamina E (P<0.05). La fuente mineral y la interacción de fuente mineral con vitamina E no tuvieron efecto (P>0.05, Cuadro 4). La suplementación con vitamina E favoreció la actividad antioxidante a nivel de la membrana celular(36) y permitió a la célula mantener sus componentes sarcoplásmicos durante el almacenamiento de la carne(37); esta acción antioxidante se relaciona con la menor actividad de TBARS en los tratamientos suplementados con vitamina E (Cuadro 5).

Capacidad de retención de agua

Los lomos de los tratamientos con minerales quelados mostraron mayor capacidad de retención del agua (CRA) (P<0.05) que los tratamientos con minerales inorgánicos. No se encontró efecto de vitamina E ni de su interacción con la fuente de minerales. Una de las condiciones que puede alterar la conformación de las proteínas miofibrilares y el espacio entre ellas, es la carga neta que se puede modificar por cambios en el balance de aniones/cationes, sobre todo el reemplazo de los divalentes por monovalentes(38), como ocurrió con la adición de solución salina. Por otro lado, la carne de los animales suplementados con las fuentes inorgánicas de los minerales en estudio mostró tanto en la canal como en los lomos, menores pérdidas de agua, aunque cuando se les agregó solución salina su capacidad de retención fue menor. Los valores de pH encontrados en los lomos con minerales quelados a las 24 h postmortem (Cuadro 3) favorecieron la CRA, ya que, las proteínas miofibrilares se encontraron más alejadas de su punto isoeléctrico (pH 5.4-5.5)(38), lo cual favoreció la estabilidad de las proteínas y su unión a moléculas de agua.

Fuerza de corte a los días 1 y 8 de maduración

La fuerza de corte (FC) no fue afectada (P<0.05) por la fuente mineral, vitamina E o su interacción al día 1 de maduración. Sin embargo, se encontró una menor fuerza de corte (P<0.05) al día 8 de maduración por efecto de la fuente mineral, y no así por vitamina E

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o su interacción (Cuadro 4). La FC se correlacionó con la pérdida de agua por cocción (r=0.53; P<0.001; Cuadro 6) y con el pH tuvo una correlación negativa (r=-0.23, P<0.05). Shackelford el al(39) realizaron una escala para clasificar la FC para la carne de res, reportando: <3.2 kg carne muy suave, de 3.2 a 3.89 kg carne suave, 3.89 a 4.59 kg intermedia, y valores >4.6 kg para carne dura. Por lo que, los lomos de los cuatro tratamientos fueron considerados "duros" al día 1 de maduración, sin embargo, al día 8 de maduración la carne de los animales que recibieron minerales quelados fue considerada como "suave", mientras que la carne de los animales que recibieron solo minerales inorgánicos fue considerada como "intermedia", y la de los que recibieron minerales inorgánicos con vitamina E fue clasificada como carne "dura". Se ha sugerido que valores de pH iguales o superiores a 5.8 son considerados inaceptables para carne de res y se consideran cortes oscuros(40); los cuales se caracterizan por tener mayor CRA y menor FC(41,42), así también, valores de pH elevados (>6.0) pueden incrementar la degradación del disco Z(43). Lo anterior, se relaciona con los valores de pH más elevados, observados en los tratamientos con minerales quelados, lo cual aumentó la CRA, así como, la suavidad de los lomos. Por otra parte, se demostró que la suplementación con Se quelado causó mayor acumulación de selenoaminoácidos, lo cual pudo modificar la estructura del tejido muscular provocando menor FC(11). El ablandamiento de la carne está relacionado a la maduración de la misma, ya que en ese proceso enzimas como la calpaína y catepsina tienen acción proteolítica sobre proteínas estructurales de la fibra muscular(38,44). Los ocho días de maduración sometieron a la carne a ese proceso de ablandamiento por acción enzimática, que se vio favorecido por un mayor pH de los cortes de animales suplementados con minerales quelados (Cuadro 3).

Pérdida de agua por cocción a los días 1 y 8 de maduración

No hubo efecto de la fuente de minerales, vitamina E, ni de su interacción sobre la pérdida de agua por cocción de los lomos con 1 y 8 días de maduración. Sin embargo, hubo efecto por día de maduración, ya que los cortes con un día tuvieron mayor pérdida de agua que los madurados por ocho días (Cuadro 4). Los cortes sometidos a cocción estuvieron previamente congelados, lo cual pudo modificar la CRA(45) al originar que el agua inmovilizada se convirtiera en cristales de hielo(44), que al descongelarse se transformara en agua libre, parte de la cual se perdió entre el día uno y ocho de maduración.

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TBARS en los cortes a los días 1 y 8 de maduración

Las sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico no se afectaron por efecto de tratamiento al día uno de maduración de las muestras (P>0.05), sin embargo, para el día ocho hubo efecto por interacción entre fuente de minerales y vitamina E (P<0.05; Cuadro 5). Los valores de las TBARS aumentaron de cuatro a seis veces para los tratamientos con fuentes queladas y de ocho hasta más de 14 veces en los tratamientos con minerales inorgánicos. La diferencia encontrada en la actividad de las TBARS entre los días uno y ocho de maduración se debe al incremento de la peroxidación de las grasas, la cual se incrementó al madurar la carne en refrigeración. La diferencia encontrada al día ocho entre T1 y T3 (Cuadro 5) se puede originar por la diferencia en concentración de cofactores cómo Se almacenado en los tejidos, como señala Cravo et al(46) quienes encontraron mayor concentración de Se en músculos provenientes de bovinos suplementados con minerales quelados. El efecto adicional de la vitamina E ha sido también documentado por su acción preventiva del deterioro oxidativo(8,37) al neutralizar el efecto de los radicales libres, lo cual se evidenció al encontrar menor actividad de las TBARS en los tratamientos que recibieron vitamina E (Cuadro 5).

Catalasa

No se encontró efecto por vitamina E ni por la interacción de la fuente mineral por la vitamina E, sin embrago, la actividad de la enzima CAT fue mayor con minerales quelados en los dos tiempos post descongelación estudiados (P<0.05; Cuadro 5). Aparentemente la mayor actividad de esa enzima se asoció a la mayor biodisponibilidad de los minerales quelados como el Cu, que participa, a través de la ceruloplasmina, en la oxidación del Fe del grupo hemo, cofactor de CAT, en la primera etapa de la acción de la enzima sobre el peróxido de hidrógeno(17). La mayor actividad de la CAT registrada en los lomos con minerales de fuentes quelados ayudó a disminuir la oxidación de las grasas.

Glutatión peroxidasa

No se encontró efecto por fuente mineral, vitamina E ni por la interacción de la fuente mineral por la vitamina E. Por otra parte, la actividad de la enzima glutatión peroxidasa se afectó por el tiempo de maduración de la carne (P<0.05), siendo menor el día uno que el día ocho (Cuadro 5). Lo anterior se puede relacionar con la actividad de los radicales libres, ya que, con el transcurso de los días de maduración, estos van

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incrementando por la exposición de la carne al ambiente y a la multiplicación bacteriana. O´grady et al(8) tampoco encontraron efecto sobre la actividad de la enzima GPX al suplementar bovinos con una fuente quelada o inorgánica con o sin vitamina E, concluyendo que las concentraciones de Se fueron suficientes para cubrir los requerimientos en todos los tratamientos.

Conclusiones e implicaciones

La suplementación con minerales inorgánicos y quelados (Cu, Se, y Zn) con y sin vitamina E modificó características de calidad y estabilidad oxidativa de la carne de bovinos finalizados en corral con dietas ricas en granos en el trópico mexicano. La suplementación con minerales de fuente inorgánica, permitió una menor pérdida de agua por descongelación de la carne. Por otra parte, el uso de minerales quelados y vitamina E aumentó la capacidad de retención de agua agregada y redujo la actividad oxidativa y fuerza de corte en la carne de bovino. Lo anterior se puede asociar a la mayor absorción y biodisponibilidad de los minerales quelados, lo que pudo afectar la concentración de estos minerales en la carne, así como el pH; esto provocó diferencias en la capacidad de retención de agua, fuerza de corte y actividad de la enzima CAT. Se observó una interacción entre la vitamina E y la fuente de mineral en las TBAR, donde el uso de minerales de fuentes inorgánicas sin vitamina E permitió la mayor oxidación en la carne. La menor fuerza de corte, mayor capacidad de retención de agua y mayor estabilidad oxidativa fueron factores encontrados en la carne de los tratamientos con minerales quelados y vitamina E. Estos factores son deseados en la industria de la carne, por lo cual, los engordadores de ganado que procesan y comercializan sus productos cárnicos, pueden suplementar sus raciones de finalización con Se, Cu y Zn de fuentes queladas y vitamina E, ya que, pueden proporcionar un valor agregado a la carne.

Agradecimientos

Al Programa de Maestría y Doctorado en Ciencias de la Producción y de la Salud Animal de la UNAM, Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT), Rancho Santa Rita, Alltech de México, DSM México y Nutrimentos Minerales de Hidalgo, por apoyos técnicos y económicos para la realización de este trabajo.

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854

https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4787 Artículo

Respuesta productiva y económica a la suplementación con concentrados de vacas lecheras en pastoreo con alta carga animal

Benito Albarrán-Portillo a* Felipe López-González b Miguel Ruiz-Albarrán c Carlos Manuel Arriaga-Jordán b

Universidad Autónoma del Estado de México. Centro Universitario UAEM Temascaltepec. Km 67.5 Carretera Toluca-Tejupilco, 51300.Temascaltepec, Estado de México. México. b

Universidad Autónoma del Estado de México. Instituto de Ciencias Agropecuarias y Rurales. México. c

Universidad Autónoma de Tamaulipas. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. México.

* Autor de correspondencia: balbarranp@uaemex.mx

Resumen: Los sistemas de producción de leche en pequeña escala contribuyen a mejorar las condiciones de pobreza rural y a incrementar el suministro local de leche. Su sostenibilidad está limitada por los altos costos de alimentación, sobre todo por la compra de concentrados (CC), mientras que el pastoreo de forrajes de alta calidad puede mejorar la rentabilidad. No obstante, la alta carga animal puede justificar el uso de una gran cantidad de CC. El objetivo de este trabajo fue evaluar la respuesta productiva y económica de las vacas lecheras de pastoreo a los niveles de CC bajo pastoreo de ballico asociado con trébol blanco con una alta carga animal (4 vacas/ha). Se utilizó un diseño de 3 X 3, repetido con seis vacas lecheras Holstein agrupadas en tríos por cuadro, registrando el rendimiento diario y la composición de la leche, así como la ingesta de pasto calculada a partir de la energía metabolizable utilizada. Los tratamientos fueron: T1= 1.0 kg, T3= 3.0 kg y T6=6.0 kg de concentrado/vaca/día. Hubo diferencias 855

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significativas (P<0.05) en el rendimiento de leche, el cual fue más elevado con el T6 que con el T1 y el T3. No hubo diferencias significativas entre los tres tratamientos en lo que respecta a los contenidos de proteína de leche o grasa (P>0.05). La ingesta de pastos fue significativamente (P<0.05) menor en el T6, sin diferencias (P>0.05) entre el T1 y el T3. No hubo diferencias en los márgenes sobre los costos de alimentación, pero el costo de alimentación por kilo de leche fue 2.2 veces más alto en el T6 que en el T1, y el margen por kilo de leche fue 26 % más alto en el T1 que en el T6. Si bien los rendimientos de leche son superiores con el T6, el T1 y el T3 requieren menos gastos y tienen márgenes similares. La suplementación puede aligerar la elevada presión del pastoreo que deteriora las praderas, asegurando una sostenibilidad a largo plazo de los sistemas de producción de leche en pequeña escala. Palabras clave: Leche, Suplementos, Concentrado, Ingesta, Densidad de población, Costo.

Recibido: 17/07/2018 Aceptado: 18/09/2018

Introducción Los sistemas de producción de leche en pequeña escala en México son una opción de desarrollo rural debido a que permiten a las familias ganaderas superar los índices de pobreza(1). Estos sistemas son importantes en muchas áreas del mundo con características comunes a las zonas montañosas de México(2) y otros países latinoamericanos, por ejemplo las regiones montañosas andinas del Perú(3,4), así como de Uganda(5). En México, estos sistemas se caracterizan por estar integrados por granjas pequeñas con hatos de entre tres y 35 vacas más remplazos, y por depender de la mano de obra familiar(6). Su sostenibilidad se ve en riesgo debido a los altos costos de alimentación así como al estancamiento en los precios de la leche; ello obedece principalmente a que estas granjas dependen de insumos externos, de los cuales los concentrados comerciales representan la mayor proporción de los costos, puesto que los ganaderos consideran que la suplementación con niveles elevados de concentrado son necesarios para la producción de leche, incluso con los rendimientos moderados propios de estos sistemas. Por lo tanto, la escala económica limita su sostenibilidad(6). Un uso elevado de forrajes locales de alta calidad puede incrementar la rentabilidad y por ende la sostenibilidad de estos sistemas, como ocurre con el pastoreo intensivo de praderas templadas en granjas con acceso al riego, el cual se ha demostrado que reduce los costos de alimentación en estos sistemas(7). 856

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Sin embargo, una limitación de las vacas lecheras de pastoreo es su baja ingesta de materia seca(8), particularmente bajo una elevada presión de pastoreo, de modo que es posible que en estas condiciones se requieran los concentrados para para sostener los rendimientos de leche. Tradicionalmente, el ganado de los sistemas de producción lechera en pequeña escala rebasa la capacidad de las pequeñas granjas, pues su carga animal es de más de 3.0 vacas/ha de tierras agrícolas(6), por lo que en estos sistemas puede estar justificado un uso elevado de concentrados. De ahí el objetivo de este trabajo haya sido evaluar la respuesta productiva y económica de las vacas lecheras en pastoreo con una alta carga animal con niveles altos de suplementación con concentrados, así como el efecto de estos en la ingesta de forraje.

Material y métodos El estudio se llevó a cabo en el Ejido San Cristóbal, una comunidad campesina cuyas unidades de producción familiares practican la ganadería lechera en pequeña escala, localizada en una zona montañosa del centro de México, a 19º 24’ N y 99º 51’ O y a una altura de 2,650 m. La región tiene un clima templado subhúmedo con una temporada de lluvias (mayo – octubre) y una temporada de secas (noviembre – abril) claramente definidas, una precipitación anual promedio de 800 – 1,000 mm y una temperatura anual media de 13 °C. El experimento se realizó durante la temporada de lluvias, del 26 de junio al 27 de agosto de 2000. Se estableció un módulo demostrativo de estrategias de alimentación para hatos lecheros pequeños tras de consultar a la comunidad, sobre un predio de 1.5 ha perteneciente a la escuela local. Un ganadero local participante gestionó el módulo, con un hato de seis vacas lecheras locales, siguiendo un enfoque participativo de investigación sobre tecnología ganadera(9) de modo que los resultados fueran aplicables por los ganaderos de la región y de otras áreas con sistemas similares.

Diseño experimental Se aleatorizaron secuencias Li de Tratamiento para el Cuadrado 1, y el Cuadrado 2 siguió una imagen de espejo de las secuencias de tratamiento para tomar en cuenta los efectos residuales. Las vacas se asignaron al azar a una secuencia de tratamiento en ambos cuadrados como en un estudio anterior(10). Los periodos experimentales duraron 21 días: 14 para adaptación a la dieta, y 7 como período de medición. Las vacas se ordeñaron a mano dos veces al día, a las 0500 y 1800 h.

857

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Los tratamientos fueron: T1= 1.0; T3= 3.0, y T6= 6.0 kg en base fresca/vaca/día de concentrado comercial con 16% de PC, respectivamente. Las vacas pastaron continuamente durante 11 h/d-1 y en la pradera (Lolium perenne y Trifolium repens), se les proporcionó agua para beber a voluntad. Durante las noches, las vacas permanecieron dentro del establo, y no se les proporcionó alimento. Con una báscula de resorte se pesó diariamente el rendimiento lácteo durante los 7 días de medición de cada periodo experimental, considerando como base el rendimiento diario promedio para el análisis, y se tomaron muestras de leche de la ordeña de la mañana y de la de la tarde para determinar su contenido de proteína y grasa. En el último día de cada periodo experimental se determinó condición corporal (según una escala de 1 – 5).

Establecimiento de la pradera y manejo del pastoreo Se sembraron 1.5 ha con pastura mixta de raigrás perenne (Lolium perenne cv. Nui), raigrás anual (L. multiflorum cv. Tama) y trébol blanco (Trifolium repens cv. Pitaw). La pradera se fertilizó cada 4 semanas con 75 kg de urea (46-0-0)/ha-1, y dos veces al año con 100 kg/ha de superfosfato triple (0-46-0) y cloruro de potasio (0-0-60), respectivamente. Se llevó a cabo un pastoreo continuo (en el mismo potrero) diariamente de las 0700 a las 1800 h.

Mediciones del forraje La estimación de la acumulación neta de forraje (ANF) fue a partir del corte con tijeras hasta el nivel del suelo en cuadrantes de 0.5 m2 (2.0 x 0.25 m), dentro de cinco jaulas de exclusión. La ANF fue la diferencia entre el corte de la masa herbácea dentro de la jaula en 21 días y el forraje encontrado fuera de la jaula en el día 0; posteriormente, las jaulas fueron reubicadas al azar dentro de la pradera(11,12,13). Las muestras de forraje cortado se secaron a 60 °C en un horno de aire forzado para determinar la MS. Se registró la altura del forraje (cm) con un plato forrajero dos veces a la semana, realizando dos registros según un patrón en zigzag(10,11).

Composición química del forraje y de los concentrados Se tomaron muestras de los pastos arrancándolas a mano a la altura aproximada a la que las vacas los cortaron al pastar(14,15). Durante cada periodo de medición se analizaron los pastos y el concentrado para evaluar su contenido de materia seca (MS), materia orgánica por calcinación (MO), proteína bruta (PB), fibra detergente neutro (FDN) y fibra detergente ácido (FDA), y su energía metabolizable estimada (EME) se midió a partir de su digestibilidad in vitro utilizando técnicas estándar siguiendo los procedimientos reportados(1) 858

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EstimaciĂłn del consumo voluntario Se estimĂł de manera indirecta la ingesta de MS de forraje, una vez durante cada periodo de mediciĂłn a partir de los resultados del rendimiento de los animales(15,16) como sigue: Ingesta de materia secaâ&#x20AC;&#x201E;(kg MS d-1 ) = (EMđ?&#x2018;&#x161; + EMpl + EMcpv + EMđ?&#x2018;&#x201D; ) â&#x2C6;&#x2019; (suplemento EM )/Forraje EM donde EMm, EMpl, EMcpv and EMg son los requerimientos de EM para el mantenimiento, la producciĂłn lĂĄctea, el cambio de peso vivo y la gestaciĂłn, respectivamente(17), la EM del suplemento es la EM proporcionada por el suplemento, y la EM del forraje es la concentraciĂłn estimada de EM de las muestras de pastos.

AnĂĄlisis estadĂstico Las variables animales se analizaron como un cuadrado latino de 3 x 3 con el siguiente modelo(10): Yijkl = ď + Si + Cj(i) + Pk + tl + eijkl Donde: ď = Media general; S= efecto debido a los cuadrados. i = 1, 2; C= efecto debido al nĂşmero de vacas dentro de los cuadrados j = 1, 2, 3; P= efecto debido a los periodos experimentales. k = 1, 2, 3; t= efecto debido al tratamiento. l = 1, 2, 3; e= tĂŠrmino del error residual. Se analizaron las variables de respuesta animal utilizando el comando del modelo lineal general MINITAB (2003). Se realizaron comparaciones mĂşltiples entre medias de cuadrados mĂnimos utilizando la prueba de Tukey. Se analizaron las variables de forraje (Tabla 1) con un ANOVA de una sola vĂa, empleando el paquete de anĂĄlisis de datos ExcelÂŽ de Microsoft.

AnĂĄlisis econĂłmico El anĂĄlisis econĂłmico se llevĂł a cabo utilizando el enfoque de presupuestos parciales(18) para determinar las ganancias econĂłmicas debidas al uso de suplementos, exclusivamente para la leche. Los resultados de los anĂĄlisis econĂłmicos se expresan en dĂłlares estadounidense 859

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Resultados La temperatura promedio fue de 13.6 oC, con un máximo de 20.5 oC y un mínimo de 6.8 oC. La precipitación total durante el experimento fue de 332 mm, distribuida como sigue: 139, 122 y 61 mm en el PE1, el PE2 y el PE3, respectivamente. El Cuadro 1 muestra resultados de la acumulación neta de forraje (ANH) por periodo y por día, así como una altura promedio de la pradera. La acumulación neta de forraje y la acumulación diaria de forraje (ADF) en el PE3 fue significativamente mayor que en el PE1 y el PE2 (P<0.01).

Cuadro 1: Acumulación neta de forraje (ANF) y altura de la pradera Periodo Masa de forraje

kg MO/ha/periodo

1073.1a

890.0a

2024.5b

0.01

609.0

kg MO/ha/día

51.1a

42.4a

96.4b

0.02

29.0

Altura del forraje, cm

3.0

2.4

5.5

0.21

1.6

a,b

DE= Desviación estándar. Los valores con superíndices diferentes difieren entre sí.

El Cuadro 2 muestra la composición química del forraje de la pastura. La proteína bruta y la digestibilidad no difirieron durante el PE (P>0.05). La proteína bruta osciló entre 122 y 162 (en el PE1 y el PE2, respectivamente), con una media de 147 g/kg de MS. La Digestibilidad (Dig) media fue de 581 (g/kg de MS). La materia seca, ceniza, MO, FDN y FDA fueron diferentes entre los PE (P<0.05). La energía metabolizable estimada (EME) fue diferente (P<0.001) entre los PE; el valor más bajo estuvo en el PE1 (10.1), mientras que no hubo diferencia entre el PE2 y el PE3 (11.2 y 11.2 MJ EM/kg de MS).

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Cuadro 2: Composición química del forraje Periodo

Materia seca, g kg

1 2 3 a b 275.5 346.9 262.1a 0.001 45.6

Ceniza, g kg-1 Materia orgánica, g kg-1 Proteína cruda, g kg-1 MS Fibra detergente neutro, g kg-1 MS Fibra detergente ácido, g kg-1 MS

265.2a 734.8a 160.4 572.4a 474.3a

-1

230.2a 769.8a 121.5 473.8b 247.9b

97.6b 902.4b 161.9 517.9a 260.5b

0.03 0.001 0.08 0.001 0.01

0.1 32.3 75.3 49.4 127.2

Digestibilidad de la materia orgánica, g kg-1 MS 602.3 559.7 NA

0.11

347.1

Energía metabolizable, MJ kg-1 MS

0.001 0.91

10.1a

11.2b

11.1b

* Estimada con base en Menke y Steingass (1988). DE= Desviación estándar. a,b Los valores con superíndices diferentes difieren entre sí.

El Cuadro 3 muestra los resultados de la ingesta de forraje, con diferencias significativas entre tratamientos. No hubo diferencias en la ingesta de forraje entre el T1 y el T3, pero ésta fue menor en el T6. Debido a la suplementación con concentrado, la ingesta total de forraje no difirió significativamente (P>0.05) entre el T3 y el T6, pero fue significativamente más baja (P<0.05) en el T1. Con el tiempo hubo una reducción en la ingesta de forraje, en el PE2, pese a las mejores condiciones de pastoreo; esto dio lugar a una ingesta total significativamente menor (P<0.05) en el PE2, comparado con los periodos uno y tres.

Cuadro 3: Ingesta de insumos por tratamientos y periodos, kg MO/vaca/día Tratamientos Ingesta

EEM

Concentrado

0.9

2.6

5.3

Forraje

8.2a

7.3a

6.1b

0.001

0.5

Total

9.1

9.9

11.4

0.17

0.7

Periodo Ingesta

Concentrado

2.9

Forraje

7.3a

6.9b

7.3a

0.04

0.5

Total

10.2a

9.8b

10.2a

0.001

0.7

a,b

EEM = Error estándar de la media. Los valores con superíndices diferentes difieren entre sí. 861

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Hubo diferencias significativas (P<0.05) entre tratamientos en las producciones lácteas (Cuadro 4); no hubo diferencias entre el T1 y el T3, que difirieron significativamente (P<0.05) del T6, con el cual se obtuvo el mayor rendimiento.

Cuadro 4: Rendimiento y composición de la leche por tratamiento y por periodos Tratamiento

Rendimiento, kg/vaca/día

11.3a

12.6a

15.8b

0.02

Contenido de grasa, g/kg

37.8

37.6

33.8

0.59

Contenido de proteína, g/kg

35.1

32.8

33.0

0.91

Rendimiento, kg/vaca/día

11.3

14.1

0.11

Contenido de grasa, g/kg

38.5

35.6

35.5

0.60

Contenido de proteína, g/kg

30.6

36.3

34.0

0.11

Condición corporal

1.8

Periodo

a,b

EEM = Error estándar de la media; Los valores con superíndices diferentes difieren entre si (P< 0.05;).

El Cuadro 5 muestra los resultados de los costos de alimentación (en dólares estadounidenses). El incremento en la suplementación con concentrado aumentó los costos de alimentación. Los costos de alimentación totales en el T6 son casi tres veces los del T1, mientras que el ingreso lechero fue sólo un 28 % más alto, lo que da como resultado un costo de alimentación por kilo de leche 2.2 más alto en el T6 que en el T1, con cifras intermedias para el T3. Por lo tanto, la ganancia por kilogramo de leche fue un 33 % más alta con el T1 que con el T6.

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Cuadro 5: Costos de alimentación para el rendimiento de leche en tres niveles de suplementación con concentrado ($USD) Tratamientos T1

Concentrado

24.5

76.4

152.8

Forraje

37.5

36.4

26.3

Costos totales de alimentación

63.0

112.8

179.1

Rendimiento de leche, kg

1,311.3

1,459.6

1,691.8

Ganancias totales por ventas de leche

388.5

432.5

501.3

Margen sobre costos del pienso

325.5

319.6

322.1

Proporción entre las ganancias y los costos de alimentación

6.2

3.8

2.8

Costo de alimentación, (USD/kg leche)

0.05

0.08

0.11

Precio de venta de la leche, (USD/kg)

0.29

Margen por kilo (USD/kg)

0.24

0.21

0.18

Costo de insumos:

Ganancias:

T1 = 1; T3 = 3 y T6 = 6 kg de concentrado MS vaca -1/d.

Discusión El efecto de la condición del clima se refleja en la composición química del forraje a lo largo de las distintas temporadas de crecimiento. Esta temporada de pastoreo se caracterizó por una tasa baja de crecimiento de los pastos, rebrotes cortos, una disponibilidad baja de forraje y un consumo bajo del mismo. Además, el desarrollo de los pastos se basó en el crecimiento vegetativo, caracterizado por mayores proporciones de hojas de pasto, proporciones menores de tallos y materia muerta, y mayor digestibilidad que la de otro estado vegetativo. Los pastos de clima templado utilizados para las vacas lecheras se describen como de alta calidad cuando la composición química es de alrededor de 180-240 g de MS kg-1, 180 a 250 g PC kg-1 de MS, 400 a 500 g FDN kg-1 de MS, y 10.47 a 12.14 MJ EM kg-1 de MS(19). Bajo las condiciones de este experimento, el forraje se caracterizó por concentraciones bajas de proteína cruda, energía baja y cantidades bajas de carbohidratos no estructurales y de MS.

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El contenido de proteína cruda del forraje de las pasturas fue menor que el señalado en un informe en el sur del Brasil(20) y que el reportado en los informes del trabajo realizado antes en la misma área de estudio(21,22), pero suficiente para satisfacer las necesidades de proteína de las vacas lecheras con un rendimiento moderado(23). El contenido estructural de carbohidrato determina la digestibilidad, el consumo y los valores nutricionales de los forrajes. Los valores promedio de la FDN y la FDA del forraje de la pastura fueron 521.4 y 327.6 g/kg de MS, respectivamente; estos valores son más bajos en los informes de un trabajo previo realizado en la misma área pero durante la temporada de secas(24). La energía metabolizable estimada fue de 10.8 MJ/kg de MS en promedio (Cuadro 2), que representa un herbaje de buena calidad. Sin embargo, este valor es inferior al de 12.3 MJ ME/kg MS reportado en las zonas montañosas de México(10), o al de 11.2 MJ ME/kg de MS reportado en Nueva Zelanda(25). La interacción del bajo contenido de energía y la baja disponibilidad de herbaje puede explicar las bajas ingestas y los bajos rendimientos lácteos observados. La acumulación neta de forraje fue baja durante los periodos 1 y 2, que, debido a la elevada carga animal, dio como resultado una alta presión de pastoreo y una baja disponibilidad de forraje, con muy bajas alturas de pastoreo. La mejora en las condiciones de pastoreo, en términos de crecimiento y disponibilidad de forraje para el Periodo 3, permitió a las vacas mantener rendimientos de leche similares a los del Periodo 1, superando la pérdida de casi 3 kg/vaca/día ocurrida PE 1 y 2 a medida que se deterioraban las condiciones de pastoreo. Las difíciles condiciones de pastoreo con poca disponibilidad de pastos y una producción láctea moderada dieron como resultado consumos bajos de forraje, que se vieron reducidos significativamente (P<0.05) debido a la alta tasa de suplementación en el T6, con altos índices de sustitución. Se ha reportado que la suplementación con 0.31 kg/día-1 de concentrado a las vacas lecheras en pastoreo da como resultado una reducción de 1.0 kg MS en la ingesta de forraje (26). No obstante, el consumo de forraje en el experimento descrito aquí fue similar al reportado(27,28) en vacas lecheras en pastoreo en pasturas con una baja masa herbácea durante el invierno en Francia, cuya ingesta diaria promedio fue de 7.2 kg MS/vaca. Los rendimientos de leche observados fueron más bajos que los resultados reportados para las vacas de pastoreo en Estados Unidos(26), el Reino Unido(29), el sureste de Estados Unidos(30) y México(24). Sin embargo, los rendimientos de leche observados fueron similares a los reportados por otros(27) en vacas en condiciones de pastoreo difíciles en el oeste de Francia, lo que ilustra el hecho de que las condiciones difíciles de pastoreo limitan la ingesta y los rendimientos, sobre todo durante la lactancia tardía. Los contenidos de grasa de la leche son similares a los reportados en Francia(27), España(31) y Chile(32). Si bien no hubo diferencias estadísticas en el contenido de grasa de la leche

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(P>0.05), sí hubo una tendencia hacia un menor contenido con el tratamiento de alta suplementación T6. El contenido de proteína de la leche fue más alto que los reportados en estudios en México con ganaderos lecheros en pequeña escala(33,34) y en Chile(32), pero similares al contenido de proteína de la leche citado en un estudio realizado en el Reino Unido(29). En términos de costos de alimentación y ganancias, pese a los menores rendimientos obtenidos con los tratamientos T1 y T3, en comparación con los del T6, el margen sobre los costos de alimentación es similar para los tres tratamientos. Sin embargo, en términos del costo de alimentación por kilogramo de leche y de las ganancias sobre los costos de alimentación, el T1 tiene un costo menor y una mayor ganancia. El costo de alimentación por kilogramo de leche fue 2.5 veces mayor en el T6 que en el T1, y el margen fue 25 % más alto en el T1 que en el T6; los resultados del T3 fueron intermedios. Los bajos costos de alimentación y los márgenes similares entre tratamientos dan como resultado una proporción sumamente elevada entre las ganancias y los costos de alimentación para el T1 en comparación con el T6.

Conclusiones e implicaciones En conclusión, no hay un beneficio económico en el incremento de la suplementación con concentrados, puesto que los márgenes totales sobre los costos de alimentación son similares, y los ganaderos necesitan un mayor flujo de efectivo para poder cubrir el incremento en los costos por la compra de mayores cantidades de concentrados. Sin embargo, se requieren experimentos a largo plazo, ya que la suplementación aligera la presión de pastoreo debida a la alta carga animal en el corto plazo. La ANH fue baja, lo que dio como resultado que las difíciles condiciones de pastoreo limitaran la ingesta de las vacas. Los forrajes o subproductos de menor costo que los concentrados comerciales también pueden ser una alternativa para sostener la productividad de las vacas y de las praderas. Un equilibrio óptimo entre la productividad, la economía y las buenas condiciones de la pastura asegurará la sostenibilidad a largo plazo de estos sistemas ganaderos en pequeña escala.

Agradecimientos Se agradece a todos los miembros del Ejido San Cristóbal, en particular al Sr. Hermenegildo Reyes-Reyes, el ganadero participante que estuvo a cargo del módulo de demostración, por su apoyo pleno y entusiasta al proyecto. A la Sra. Laura Edith Martínez-Contreras y a la Sra. Irma López-Anaya (q.e.p.d.) por el análisis químico. Se

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agradece también al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología – CONACYT, por haber financiado este estudio mediante la beca 28888-B.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4724 Artículo

Comportamiento productivo e ingestivo de ovinos en crecimiento en sistemas silvopastoriles y de engorda en confinamiento Carlos Ricardo Villanueva-Partida a Víctor Francisco Díaz-Echeverría a* Alfonso Juventino Chay-Canul b Luis Ramírez-Avilés c Fernando Casanova-Lugo a Iván Oros-Ortega a

Tecnológico Nacional de México, Instituto Tecnológico de la Zona Maya, División de

Estudios de Posgrado e Investigación, Km 21.5 carretera Chetumal a Escárcega, Ejido Juan Sarabia Quintana Roo, México. b

Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, División Académica de Ciencias

Agropecuarias, Villahermosa Tabasco, México. c

Universidad Autónoma de Yucatán, Facultad de Medicina Veterinaria, Xmatkuil Yucatán,

México.

*Autor de correspondencia. diazvic@prodigy.net.mx

Resumen: El objetivo fue comparar los parámetros de comportamiento productivo e ingestivo de ovinos alimentados en sistemas silvopastoriles y confinamiento. Se evaluaron los consumos de materia seca (CMS), de materia orgánica (CMO), de proteína cruda (PC) y de fibra detergente neutro (CFDN), la ganancia diaria de peso (GDP), el tiempo dedicado al consumo (TPC), a la rumia (TPR), a caminar (TPCM) y otras actividades (TPOA), en 18 ovinos con peso inicial 870

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de 16.83 ± 2.57 kg, distribuidos en un diseño completamente al azar, con tres tratamientos: dos tipos de sistemas silvopastoriles (SSP): 1) Leucaena leucocephala y Cynodon plectostachyus (L+E); 2) L. leucocephala y Panicum maximum (L+M); 3) Sistema de engorda en confinamiento (SEC). Se realizaron contrastes ortogonales para comparar el SEC vs los SSP y entre los SSP. Se encontró un mayor (P<0.001) CMS, CMO, CPC, CFDN y GDP en el SEC (1246.2, 1073.0, 157.1, 364.0 y 195 g animal día-1, respectivamente) comparado con los tipos de SSP. Los CMS, CMO, CPC y CFDN fueron mayores (P<0.001) en el L+M (772.2, 662.7, 124.0, 334.2 g animal día-1, respectivamente) que en L+E (548.9, 86.20, 483.0, 252.3 g, respectivamente); aunque la GDP fue similar en ambos SSP (102 y 114 g). El SEC resultó con un menor (P<0.001) TPC (148.33 min) que los SSP. Animales en L+E invirtieron menos (P<0.05) TPC (318.3 min) que en L+M (344.6 min). Animales en SEC utilizan mayor (P<0.001) TPOA (247.9 min) que en los SSP. Sin embargo, el TPOA fue similar entre los SSP. Palabras clave: Pastoreo, Estabulado, Parámetros productivos e ingestivos.

Recibido: 18/12/2017 Aceptado: 13/09/2018

Introducción El desarrollo de la producción ovina en el trópico mexicano se ha debido a la alta demanda existente en el centro del país y los atractivos precios del mercado. Sin embargo, la productividad de los ovinos en pastoreo está limitada principalmente por la baja disponibilidad y calidad de los pastos en los periodos de estiaje. Este factor afecta el crecimiento y desarrollo de los corderos y consecuentemente el tiempo en el que los animales son finalizados para su comercialización(1). Una alternativa a los problemas de la baja disponibilidad y calidad de los forrajes es la utilización de árboles y arbustos forrajeros, dado que su contenido de nitrógeno es superior comparado con las gramíneas, necesarios para el adecuado funcionamiento del rumen(2). Además, son una fuente excelente de energía digestible y que pueden proporcionar proteína de sobrepaso, necesaria para asegurar una respuesta productiva en animales en pastoreo en condiciones tropicales(3).

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Recientemente la integración de dichos recursos arbóreos a los sistemas de producción ovina del trópico ha tomado gran importancia debido a la implementación de sistemas silvopastoriles (SSP) como una alternativa para la producción pecuaria. Estos sistemas asocian árboles y arbustos con los elementos tradicionales (i.e. gramíneas y animales) bajo un sistema de manejo integral que proporcionan una alta disponibilidad y calidad de forraje para la alimentación animal durante todo el año y ofrecen diversos beneficios ambientales(4). Sin embargo, además de conocer las ventajas de los SSP, es importante conocer el comportamiento ingestivo y consumo de los ovinos pastoreando estos sistemas, como menciona Herrera(5), quienes observaron que animales con pastoreo limitado en los SSP, dedican la mayor parte de su tiempo para comer, sin caminar mucho ni tomar largos periodos para descansar y rumiar. La mayoría de los estudios muestran efectos positivos en el consumo voluntario y ganancias de peso de los animales con la inclusión de forrajes de especies arbóreas en cantidades reguladas(6,7). Sin embargo, estos resultados han sido bajo condiciones controladas y podrían no expresar el valor potencial real de las especies arbóreas, dado que los animales son evaluados en condiciones de confinamiento a diferencia de los animales en pastoreo que incrementan su gasto energético y que podrían limitar su máxima expresión productiva(2). En este contexto, se encuentra la leguminosa forrajera Leucaena leucocephala, que ha sido ampliamente estudiada y utilizada para el establecimiento de SSP en el trópico. No obstante, en México se sabe poco sobre el potencial de esta leguminosa cuando se encuentra en SSP y más aún, para la engorda de rumiantes(8), comparado con animales alimentados bajo condiciones de confinamiento. En tal sentido el presente trabajo busca contribuir en la generación del conocimiento que permita el aprovechamiento de elementos de pastoreo para sustituir el uso de alimentos procesados, que incrementan los costos de producción ovina; aunque los SSP se han estudiado ampliamente en otros países, en la región sureste de México, estos no han sido del todo evaluados cuando se involucra al componente animal directamente en el sistema por medio del pastoreo, y evaluar la viabilidad de ser usados para la engorda y finalización de animales destinados para abasto. Por lo que, el objetivo del presente estudio fue evaluar parámetros productivos e ingestivos en ovinos de pelo en pastoreo en dos SSP a base de L. leucocephala, comparado con un sistema de engorda en confinamiento (SEC), para probar la similitud productiva entre los sistemas de producción.

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Material y métodos Área de estudio El estudio se realizó en el Instituto Tecnológico de la Zona Maya, localizado en 18° 31’ N y 88° 29’ O, en el periodo lluvioso de septiembre a diciembre de 2016. El clima es cálido subhúmedo (Aw1) con una temperatura media anual que fluctúa de 24.5 a 25.8 °C(9). Los suelos predominantes son los gleysoles háplicos de acuerdo con la clasificación de la IUSS(10).

Animales, manejo y alimentación Se utilizaron 18 ovinos machos cruzados Pelibuey × Blackbelly, con un peso inicial promedio de 16.83 ± 2.57 kg, que fueron divididos de manera aleatoria en grupos de seis animales por tratamiento. Al inicio del experimento los animales se pesaron y desparasitaron con ivermectina 1% con dosis de 1 ml por 50 kg de PV (Iverfull marca ArandaLab) y closantil 5% a una dosis de 1 ml por 10 kg de PV (Closantel al 5% de Panavet). Los animales se vitaminaron con palmitato de retinol (Vit. A), colecalciferol (Vit. D3), acetato de tocoferol (Vit. E), utilizando 2 ml por animal (Vigantol ADE-Bayer) y complejo B, a razón de 5 ml por animal (Complejo-B, marca Virbac). Posteriormente, se les dio un periodo de adaptación de 15 días. El manejo zoosanitario de enfermedades se realizó de acuerdo a las disposiciones generales de bienestar y sanidad animal vigentes en México (NOM-062-ZOO-1999). Se evaluaron tres tratamientos: SEC (T1), a base de alimento concentrado comercial y pasto en fresco y dos tipos de SSP: L. leucocephala con Cynodom plectostachyus (T2), y L. leucocephala con Panicum maximum (T3).

Variables evaluadas

Las variables evaluadas fueron la ganancia diaria de peso (g animal-1 día-1), los consumos de materia seca (CMS), proteína cruda (CPC), materia orgánica (CMO), fibra detergente neutro (CFDN) (g animal-1 día-1), los tiempos utilizados para comer (TPC), rumiar (TPR), caminar (TPCM) y otras actividades (TPOA) en minutos.

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Estimación de la disponibilidad de forraje

Se realizó un muestreo aleatorio en cada parcela antes del pastoreo, de acuerdo a la técnica descrita por Bacab-Pérez y Solorio-Sánchez(11) que consistió en usar un marco de un metro cuadrado y se cortó el pasto a la altura de 10 a 15 cm de la superficie del suelo aproximadamente, donde se observó que los animales consumían. En el caso de Leucaena se cortó a 40 cm del suelo. Posteriormente se pesaron en fresco y se tomó una submuestra para secar en una estufa de aire forzado durante 72 h a 60°C hasta peso constante, posteriormente se pesaron y se calculó el contenido de MS por hectárea, seguidamente se molieron las muestras y se conservaron para obtener su composición química.

Corrales y alimentación Los animales en el SEC fueron alojados en corraletas individuales, de muros y pisos de cemento, divididos con malla borreguera, techos de lámina galvanizada, provisto de comederos y bebederos. La alimentación fue a libre acceso con alimento comercial Maltacleyton Premium de acuerdo con la etapa de producción (15% PC en los meses 1 y 2 y 13% PC en los meses 3 y 4 de producción) más pasto P. máximum cv. Mombaza en fresco, las cantidades ofrecidas guardaron una relación de 70 % concentrado y 30 % de pasto. La alimentación de los animales en los SSP consistió en pastoreo de una asociación de 36,000 plantas de L. leucocephala con gramínea entre los callejones. Estas parcelas se establecieron en el año 2014, bajo condiciones de temporal y sin la aplicación de fertilizantes. Cada SSP (1 ha) se dividió en cuatro potreros de 2,500 m2 con ayuda de un cerco eléctrico. Los potreros se podaron cada 60 días a una altura de 40 cm para la L. leucocephala, y a una altura de 10 a 20 cm para los pastos asociados. La superficie diaria utilizada por lote de animales dentro de los potreros fue en promedio de 178 ± 29.54 m2 que fue calculado en base al consumo de materia seca promedio por animal (3 a 4.5 % PV) y ajustada cada 14 días; se utilizó pastoreo rotacional, con alambre polywire en un horario de 0700 a 1600 h, proporcionando un contenedor de agua limpia. Posterior al pastoreo los animales se alojaron en corraletas individuales, 12 corrales similares a los utilizados en el SEC), donde se les suministró una porción equivalente al 20 % de alimento concentrado comercial en base a la cantidad ofrecida a los animales en confinamiento (70 % del total de la dieta). El pastoreo y las cantidades de alimento ofrecidas en los tres sistemas, se ajustaron cada 14 días.

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Consumo voluntario (CV) Para determinar el consumo voluntario (CV) de los animales en SEC se utilizó la diferencia entre lo ofrecido y rechazado en 24 h, la cantidad ofrecida fue dividida en 70 % de alimento comercial y el 30 % de pasto picado P. máximum cv. Mombaza en fresco por separado. Los valores de CMS, CMO, CPC y CFDN se estimaron con el CV y la composición química del pasto y concentrado ofrecido. El consumo voluntario para los animales en pastoreo, se estimó de manera individual mediante la técnica de marcadores externos(12), utilizando óxido de cromo (Cr2O3). El marcador se suministró a los animales al segundo y cuarto mes de ensayo durante 11 días. Las muestras de heces se recolectaron directamente del recto por un periodo de tres días, se secaron en una estufa de aire forzado a 60 °C hasta peso constante y se molieron.

Ganancia diaria de peso (GDP) Para la determinación de la GDP, se pesaron a los animales en una báscula digital a los 0, 14, 28, 42, 56, 75, 84, 98, 112 y 140 días, previo ayuno de 15 h. El registro del peso se realizó antes de ofrecer el alimento y la GDP se estimó como la pendiente de la regresión lineal entre el PV y los días transcurridos.

Comportamiento ingestivo Para determinar las actividades del comportamiento ingestivo se utilizó la metodología propuesta por Palma y Román(13), en la que se seleccionaron al azar tres borregos por cada tratamiento y se asignó un observador por animal. Las actividades realizadas por el animal se registraron cada 5 min en un periodo de 9 h (equivalente al tiempo de pastoreo) durante cuatro días consecutivos en los meses de octubre a diciembre. El tiempo total de cada actividad realizada por el animal se calculó como el producto de los tiempos de actividad conductual y el intervalo de 5 min.

Análisis de laboratorio y cálculos El alimento comercial, pastos, leguminosas y arvenses utilizados para la alimentación de los animales se muestrearon para determinar su contenido de MS, MO y PC por las técnicas descritas por AOAC(14), los valores de FDN se determinaron por el método de Van Soest et al(15). 875

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El contenido de Cr2O3 en las heces se determinĂł por espectrofotometrĂa de emisiĂłn atĂłmica con plasma de microondas en equipo AGILENT modelo MP-AES 4200, acoplado a un generador de nitrĂłgeno marca PEAK modelo Genius 5200. La digestibilidad in vitro de la materia seca (DIVMS) se determinĂł en muestras de forraje de cada SSP, mediante la tĂŠcnica descrita por Tilley y Terry(16). La producciĂłn fecal y el consumo de materia seca se estimĂł por las fĂłrmulas propuestas por RamĂrez et al(17), posteriormente se adicionĂł el consumo de materia seca del concentrado ofrecido en corral: đ??ˇđ?&#x2018;&#x153;đ?&#x2018; đ?&#x2018;&#x2013;đ?&#x2018; đ?&#x2018;&#x2018;đ?&#x2018;&#x2019; đ?&#x2018;&#x161;đ?&#x2018;&#x17D;đ?&#x2018;&#x;đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x17D;đ?&#x2018;&#x2018;đ?&#x2018;&#x153;đ?&#x2018;&#x; (đ?&#x2018;&#x161;đ?&#x2018;&#x201D;/đ?&#x2018;&#x2018;Ăđ?&#x2018;&#x17D;) đ??śđ?&#x2018;&#x153;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;Ąđ?&#x2018;&#x;đ?&#x2018;&#x17D;đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2013;Ăłđ?&#x2018;&#x203A; đ?&#x2018;&#x2018;đ?&#x2018;&#x2019; đ?&#x2018;&#x161;đ?&#x2018;&#x17D;đ?&#x2018;&#x;đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x17D;đ?&#x2018;&#x2018;đ?&#x2018;&#x153;đ?&#x2018;&#x; đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018;&#x203A; â&#x201E;&#x17D;đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018; (đ?&#x2018;&#x161;đ?&#x2018;&#x201D;/đ?&#x2018;&#x201D; đ?&#x2018;&#x20AC;đ?&#x2018;&#x2020;) đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x;đ?&#x2018;&#x153;đ?&#x2018;&#x2018;đ?&#x2018;˘đ?&#x2018;?đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2013;Ăłđ?&#x2018;&#x203A; đ?&#x2018;&#x201C;đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x17D;đ?&#x2018;&#x2122; (đ?&#x2018;&#x201D; đ?&#x2018;&#x20AC;đ?&#x2018;&#x2020;/đ?&#x2018;&#x2018;Ăđ?&#x2018;&#x17D;) đ??śđ?&#x2018;&#x153;đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018; đ?&#x2018;˘đ?&#x2018;&#x161;đ?&#x2018;&#x153; đ?&#x2018;Łđ?&#x2018;&#x153;đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;˘đ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;Ąđ?&#x2018;&#x17D;đ?&#x2018;&#x;đ?&#x2018;&#x2013;đ?&#x2018;&#x153; (đ?&#x2018;&#x201D;/đ?&#x2018;&#x2018;Ăđ?&#x2018;&#x17D;) = [1 â&#x2C6;&#x2019; (đ??ˇđ??źđ?&#x2018;&#x2030;đ?&#x2018;&#x20AC;đ?&#x2018;&#x2020;/100)]

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Con los valores de CV y composiciĂłn quĂmica de los pastos, arvenses, L. leucocephala y concentrado, se estimĂł el CMS, CPC, CMO, y CFDN.

DiseĂąo experimental y anĂĄlisis estadĂstico Las variables de respuesta se compararon mediante una prueba de contrastes ortogonales en un diseĂąo completamente al azar con tres tratamientos y seis repeticiones, para determinar las diferencias entre SEC vs L+E y L+M, asĂ como L+E vs L+M a P>0.05 su utilizĂł PROC GLM del programa computarizado SAS(18).

Resultados y discusiĂłn Disponibilidad de forraje y composiciĂłn quĂmica

La composiciĂłn quĂmica de los forrajes L. leucocephala, C. plectostachyus y P. maximum y del alimento concentrado, asĂ como la disponibilidad de dichas especies forrajeras se presenta en el Cuadro 1. Se puede observar que, la disponibilidad total de MS fue mayor (P<0.05) en la asociaciĂłn L. leucocephala - P. maximum (T3) que en L. leucocephala-C. plectostachyus (T2).

Ganancia de peso La mayor GDP se presentĂł en los animales en SEC (P<0.001), comparado con los SSP. En contraste, los SSP mostraron una GDP similar (P>0.05). Los animales en SEC tuvieron el mayor CMS, CPC, CMO y CFDN (P<0.001), comparado con los SPP. Similares resultados mostraron el SSP de L+M (P<0.001) con relaciĂłn al de L+E (Cuadro 2). 876

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Cuadro 1: Composición química de las especies forrajeras y su disponibilidad en los sistemas silvopastoriles Contenido L. leucocephala C. plectostachyus P. maximum Alimento concentrado MS, % 25.08 ± 3.71 28.5 ± 5.52 21.30 ± 3.96 89.05 ± 2.70 PC, % 21.38 ± 1.17 8.21 ± 1.68 8.36 ± 1.38 13.33 ± 0.43 FDN, % 37.58 ± 1.97 57.50 ± 1.31 55.15 ± 1.88 12.25 ± 0.75 MO, % 86.46 ± 0.92 89.37 ± 0.49 84.42 ± 1.24 85.51 ± 0.11 -1 Disponibilidad de forraje (t MS ha ): Sistema Total L+E 3.56 ± 0.71 3.73 ± 0.77 7.30 ± 1.49 b L+M 2.01 ±0.19 8.64 ±0.09 10.65 ±0.28 a Valor de P 0.012 L+E = Leucaena leucocephala + Cynodon plectostachyus; L+M = Leucaena leucocephala + Panicum maximum. ab Medias ± error estándar con diferentes letras en la misma columna indican diferencias P<0.05.

Cuadro 2: Ganancia de peso y consumo de nutrientes en ovinos de pelo en un sistema de engorda en confinamiento (SEC) y dos sistemas silvopastoriles (g animal-1 día-1) Tratamientos Contrastes Parámetros SEC L+E L+M EE Cont. 1 Cont. 2 GDP 195 102 114 8.7 ** NS CMS 1246.2 548.9 772.2 22.6 ** ** CPC 157.1 86.2 124.0 3.4 ** ** CMO 1073.0 483.0 662.7 19.7 ** ** CFDN 364.0 252.3 334.2 11.5 ** ** GDP= ganancia diaria de peso; CMS= consumo de materia seca; CPC= consumo de proteína cruda; CMO= consumo de materia orgánica; CFDN= consumo de fibra detergente neutro; Cont. 1= SEC vs SSP; Cont. 2 = L+E vs L+M; EE = error estándar de la diferencia entre medias. **= P<0.001; NS= P>0.05.

Las mayores GDP obtenidas con el SEC están asociadas con un mayor consumo de MS, PC, MO, y FDN. Resultados similares han sido reportados(19), en ovinos de engorda alimentados con dietas altas en concentrado (14% PC y 8.36 MJ/kg de MS), quienes reportan que el mayor consumo de concentrado, puede incrementar la degradabilidad ruminal de la MS y la tasa de flujo ruminal, incrementando la ganancia de peso en ovinos de engorda. También, se ha señalado(20) que los parámetros productivos de cabras suplementadas con torta de cacahuate, están directamente relacionados con la cantidad de nutrientes ingeridos, lo que influye en la digestibilidad de la fibra de la dieta y las ganancias de peso en los periodos de engorda, como ocurrió de manera similar en este trabajo. 877

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La falta de diferencias significativas que fueron observadas en la GDP entre los SSP de L+E y L+M, parecen indicar que los mayores consumos de MS (223.24 g animal-1 dia-1), MO (179.66 g animal-1 dia-1), PC (37.80 g animal-1 dia-1) obtenidos en el SSP de L+M, no alcanzaron para digerir el aumento en el consumo de FDN (81.94 g animal-1 dia-1) existente entre los SSP. Estos efectos fueron reportados con anterioridad(21), quienes indican que el consumo de mayores cantidades de celulosa y lignina en rumiantes alimentados con pastos tropicales y leguminosas, provoca una reducción de la tasa de pasaje y un mayor tiempo de retención en el rumen, pudiendo modificar la GDP. Los valores de GDP obtenidos para animales en SEC (195 g animal día-1) resultan ser ligeramente superiores a los reportados Sohail(22) en borregos alimentadas con diferentes proporciones de ensilado de granos (maíz, sorgo y mijo) y 50 % de concentrado comercial (120 a 180 g animal-1 día-1). De igual forma se encontró que las GDP de los animales alimentados en los SSP de L+E y L+M (102 y 114 g animal-1 día-1), son similares a las reportadas en otro trabajo(23) en ovinos de pelo alimentados en SSP de L. leucocephala y P. máximum, a densidades de la leguminosa de 35,000 plantas/ha (106 g animal-1 día-1). Asimismo, se encuentran entre los rangos de GDP reportados(24) en corderos alimentados con concentrado más pasto Pennisetum purpureum y 30 % de inclusión de un árbol forrajero Moringa oleifera o Trichanthera gigantea (96 a 155 g animal-1 día-1) y por Izaguirre et al(25) en borregos alimentados con pasto C. plectostachyus y diferentes niveles de inclusión de árboles forrajeros de Guazuma ulmifolia o L. Leucocephala o Gliricidia sepium (54 a 137 g animal-1 día-1). Los valores de CMS (1,246.24 g animal-1 día-1), CPC (157.11 g), CMO (1073.03 g) y CFDN (363.99 g) para animales en SEC de este trabajo resultan ser similares a los reportados por López et al(26) en corderos Pelibuey en crecimiento consumiendo pasto Cenchrus ciliaris Link. y un concentrado de insumos convencionales con la inclusión de enzimas exógenas (CMS 1029 a 1120; CMO 928 a 976; CPC 130 a 137; CFDN 447 a 470 g animal-1 día-1). Por otro lado, en el presente estudio los animales permanecieron por un periodo de 9 h en pastoreo y de acuerdo a la época, existe una reducción en el consumo en el periodo comprendido entre las 1100 hasta las 1400 h debido al calor; lo anterior, pudo haber contribuido a que hubiera una restricción en el consumo, y de allí una menor GDP; Así mismo, al dar el 20 % de concentrado en el corral después de pastoreo, pudo haber acondicionado al animal a la espera de esa ración pudiendo también disminuir el tiempo en la parcela y el consumo en la misma.

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Comportamiento ingestivo Los animales en el SEC dedicaron menor TPC (P<0.001), comparado con los animales en los SSP. Asimismo, los animales en el SSP de L+E dedicaron menor TPC (P<0.05) que los animales en el SSP de L+M. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en los TPCM y TPR entre los animales en el SEC y los animales en los SSP, a pesar que en el SEC se podría asumir menor cantidad de fibra ingerida, y por lo tanto menos tiempo de rumia que en ambos SSP; es posible que la selección (hojas jóvenes de la gramínea y la leguminosa) del forraje que efectuó el animal resultó con una cantidad menor de fibra a la ofrecida en SEC lo que en consecuencia resultó en tiempos de rumia similares (P>0.05) en los tres sistemas en estudio. Finalmente, los animales en el SEC dedicaron un mayor TPOA (P<0.01), con relación a los a animales en los SSP. Sin embargo, el TPOA entre los animales en los SSP de L+E y L+M fue similar (P>0.05) (Cuadro 3).

Cuadro 3: Comportamiento ingestivo de animales en sistema de engorda en confinamiento (SEC) y en pastoreo en sistemas silvopastoriles (SSP) a base de L. leucocephala asociada con pastos Tratamientos Contrastes Actividad SEC L+E L+M EE Cont. 1 Cont. 2 Comer, min 148.33 318.33 344.58 8.28 ** * Caminar, min 20.00 24.17 30.00 7.25 NS NS Rumiar, min 62.08 53.75 31.67 10.33 NS NS Otras actividades, min 247.92 83.75 73.75 12.90 ** NS L+E = Leucaena leucocephala + Cynodon plectostachyus; L+M = Leucaena leucocephala + Panicum máximum; EE= error estándar de la diferencia entre medias; Cont. 1= SEC vs SSP; Cont. 2= L+E vs L+M. *= P<0.05; **= P<0.001; NS= P>0.05.

Los valores de tiempos dedicados para comer encontrados en este trabajo resultan ser superiores a los reportados(27) en borregos alimentados con pasto Cenchrus ciliaris L. tratado con amonio, donde reportan que el tiempo dedicado a la alimentación equivale al 38.4 % de las actividades diarias; dichas diferencias pueden ser debidas a que en este trabajo se utilizó un total de observación de 9 h por día, en comparación con los autores mencionados, quienes utilizaron un periodo de 24 h de observación. Sin embargo, los resultados aquí mostrados son similares a los reportados en otros rumiantes (bovinos) alimentados en pastoreo restringido de Bracharia humidicola y P. maximum e infestados con leguminosas rastreras(28) y por Iraola et al(29) en otros rumiantes pastoreando Cynodon nlemfuensis, suplementados con granos de destilería de maíz durante el periodo poco lluvioso.

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Por otra parte, los resultados de este trabajo coinciden con lo mencionado para cabras en un SSP de P. maximum, L. leucocephala, leguminosas nativas y pastos naturales(5), donde se indica que los animales dedican la mayor parte del tiempo a caminar y pastar (152 min y 36.28 % de un total de 8 h observadas), así como(29) en crías caprinas pastoreando en C. nlemfuensis quienes concluyen que la ingestión de pasto fue la actividad diurna de mayor preferencia por los animales con valores altos de 82 al 83 % del tiempo observado por Gutiérrez et al(30). El menor tiempo y frecuencia (15.44 min y 31.34 %) para la alimentación observado en este trabajo en los animales en confinamiento puede estar asociado a varios factores, entre los que destaca el aporte de la suplementación, como se menciona en otros rumiantes pastoreando C. nlemfuensis suplementados con 1.5 o 2.5 kg con granos de destilería de maíz(29). Así mismo el menor tiempo en el consumo de alimento permite un mayor tiempo para otras actividades u ocio como sucedió en este trabajo y es reportado por Iraola et al(29). Las diferencias en el tiempo de alimentación observadas entre los animales en confinamiento y los animales en los sistemas silvopastoriles, así como entre los animales en pastoreo pudieran deberse a las variaciones del contenido de FDN de las dietas consumidas, como lo reporta Fernández et al(27) en borregos alimentados con dietas de heno de pasto Cenchrus ciliaris L. amonizado, quienes afirman que el tiempo dedicado a la alimentación y a la rumia está influenciado por la naturaleza de la dieta y probablemente es proporcional al contenido de pared celular. De igual manera, mencionan que cuanto mayor sea el contenido de fibra en la dieta mayor será el tiempo empleado para la rumia lo que no parece coincidir con los tiempos y frecuencias de rumia observados en este trabajo para los animales en los sistemas silvopastoriles en los que se observa menor tiempo y frecuencia de rumia que los reportados(26) pero son similares a los obtenidos en animales en confinamiento quizás debido a la reducción en el consumo de pasto y por ende de fibra en la dieta. Sin embargo, se observó que después del pastoreo, los animales se dedicaban a rumiar una vez que se encontraban en los corrales. De manera general, se sugiere realizar más estudios para corroborar el comportamiento productivo e ingestivo en ovinos de pelo a lo largo del año, dado que el número de observaciones en el presente trabajo fue limitando debido a la dificultad de observación en la estación lluviosa. A pesar de lo anterior, los resultados obtenidos proporcionan un panorama alentador en la implementación y uso de sistemas silvopastoriles en la producción ovina en el sur de Quintana Roo.

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Conclusiones e implicaciones Los ovinos de pelo en el SEC logran mayores ganancias de peso, debido a un mayor consumo de MS, PC, MO y FDN, utilizando un menor tiempo para alimentarse. Los sistemas de crianza SSP producen iguales ganancias de peso, a pesar de los mayores consumos observados en la asociación con pasto Mombaza, por efecto de un mayor tiempo dedicado a la alimentación. Los tiempos dedicados para caminar y rumiar son iguales en los tres sistemas de producción. Los SSP son una alternativa para los sistemas de producción en el trópico, ya que la incorporación de leguminosas arbóreas como L. leucocephala desempeña un papel importante en la contribución de un forraje rico en nutrientes, especialmente proteína, así los rumiantes podrían mejorar el consumo y, en consecuencia, incrementar la producción ganadera en condiciones de pastoreo, debido a que reducen la dependencia de insumos externos.

Agradecimientos Se agradece al Programa para el Desarrollo Profesional Docente, para el tipo superior a través del Tecnológico Nacional de México (proyecto: ITLZM-CA-1) y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (proyecto: 270666), por el apoyo financiero para llevar a cabo el presente trabajo y obtener el grado de Maestro en Ciencias del primer autor.

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Colegio de Postgraduados, Estado de México, México.

* Autor de correspondencia: rodolforv@correo.chapingo.mx

Resumen: El objetivo fue evaluar el efecto del estrés producido por prácticas de manejo antes, durante y después del transporte de bovinos, con base en indicadores fisiológicos y los cambios de peso previos al inicio de la etapa de finalización. Se utilizaron 124 toretes provenientes de los Estados de Veracruz y Chiapas, los cuales se transportaron al estado de México para su finalización (500 y 851 km, respectivamente). Los tratamientos fueron: 1) manejo de recepción al embarque en el lugar de origen (ME), 2) ME + aplicación de un β-bloqueador al embarque (MEβ), 3) manejo de recepción al desembarque en el corral de finalización (MD), y 4) MD + aplicación de un β-bloqueador al embarque (MDβ). Los datos se analizaron con el procedimiento GLM de SAS y el diseño experimental fue completamente al azar con arreglo factorial 2 x 4 (dos distancias de traslado y cuatro tratamientos). El peso vivo (PV) promedio disminuyó 42 kg por animal (11.3 %) al desembarque, con una recuperación de 35 kg a los 10 días después del desembarque. Los toretes con MEβ tuvieron menos pérdidas de 885

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PV (37.6 kg) que los que recibieron ME o MDβ (47.5 y 44.5 kg), sin diferencias (P>0.05) con MD (38.7 kg). Los indicadores de estrés más importantes fueron los cambios en PV, glucosa y cortisol, detectándose diferencias (P<0.05) por tratamiento o distancia de traslado; en los demás indicadores (ácidos grasos libres, β-hidroxibutirato, proteínas totales, y concentraciones de sodio y potasio) no se detectaron diferencias por efectos principales (P>0.05). Se recomienda aplicar el manejo MEβ y atender prioritariamente el periodo desde el embarque hasta el desembarque de los animales. Palabras clave: Cortisol, Carazolol, Finalización de toretes, Cambios por transporte.

Recibido: 22/07/2017 Aceptado: 04/06/2019

Introducción El transporte de bovinos para su finalización y sacrificio, es un proceso durante el cual el animal es sometido a múltiples factores de estrés, físicos y sicológicos(1,2), lo que repercute en su salud y comportamiento productivo. Ante estos estímulos, la respuesta de los animales al estrés varía de acuerdo con diferentes factores, tales como: la naturaleza del viaje, la agrupación de animales desconocidos, el uso de arreador eléctrico, la presencia de ruidos, la alta densidad de carga, el tipo de vehículo y su forma de conducción, las condiciones de la carretera y duración del viaje, entre otros(1,3,4,5). Para evaluar el efecto del estrés producido por el transporte en el ganado se han utilizado indicadores conductuales, patológicos y fisiológicos(2,6). En las investigaciones sobre transporte desde el corral de finalización hasta la planta de sacrificio se ha determinado que el estrés incrementa los niveles de cortisol (de 5.2 a 14.3 ng.ml-1)(7) y de proteínas totales en suero sanguíneo (de 67.7 a 74.4 g.l-1)(8), además del aumento de glucosa en sangre (más de 10 % después de 16 h de transporte)(9) y pérdidas de peso vivo de los animales (7.9 a 10.5 %)(10,11,12); sin embargo, los efectos del transporte desde el sistema de crianza hasta el corral de finalización no han sido evaluados en diversidad de condiciones. En Chile, un grupo de investigación publicó(8) que en becerros destinados a finalización en pastoreo, el transporte por más de 48 h repercutió en los niveles de cortisol, desde 10 ng.ml-1 antes del embarque hasta 15 ng.ml-1 al desembarque; con pérdidas de peso vivo del 13 %. Con la finalidad de disminuir los efectos del transporte en animales enviados a rastro, se ha investigado la aplicación de algunos fármacos, como el uso de moduladores alostáticos(13), sedantes y β-bloqueadores. Con el uso de estos últimos se ha mostrado que disminuyen los 886

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niveles de estrés en los animales, debido a su efecto antagónico sobre los β-receptores adrenérgicos que disminuyen los efectos de las catecolaminas, entre ellos su acción glucolítica(14,15,16); sin embargo, los resultados han sido variables y algunas veces opuestos, por lo que en situaciones comerciales específicas, como el transporte a corral de finalización, es importante evaluar los efectos directos en la producción, como la pérdida de peso vivo de los animales y su tiempo de recuperación. En México, una práctica común en producción de bovinos es la finalización de ganado proveniente de sistemas que comercializan animales después del destete y no hay publicaciones que documenten los efectos del transporte en los animales desde el lugar de la crianza hasta el corral de finalización. En condiciones comerciales, los transportistas de ganado realizan diversas prácticas de manejo al momento de la recepción de los animales para su transporte o al desembarque, incluyendo la aplicación de fármacos, con el fin de reducir los efectos adversos del transporte en los animales, previamente a su entrega en el corral de finalización. El objetivo de este estudio fue evaluar el efecto de la aplicación del manejo de recepción antes o después del transporte y la aplicación de un β-bloqueador comercial (Simpanorm®) en toretes, sobre diferentes indicadores de estrés y la ganancia de peso después de su transporte al corral de finalización.

Material y métodos Descripción del estudio El estudio se realizó bajo situaciones comerciales de julio de 2013 a julio de 2014, con el transporte de toretes provenientes de Acayucan, Veracruz (17° 56′ N y 94° 54′ O) y Pichucalco, Chiapas (17º 31′ N y 93º 05′ O); los cuales fueron movilizados a corrales de finalización ubicados en Texcoco, Estado de México (19° 30′ N y 98° 52′ O)(17). Se evaluaron tres viajes por cada lugar de procedencia (6 animales para el primer viaje-tratamiento, y 5 en los dos restantes), con un total de 124 toretes de “media ceba” (provenientes de sistemas de recría en pastoreo) con un peso promedio de 375 ± 44 kg, cruza comercial (Bos taurus - Bos indicus). Los animales provenientes de Acayucan, Veracruz fueron embarcados en el predio de crianza, por lo que no se transportaron previamente, mientras que los animales provenientes de Pichucalco, Chiapas tuvieron una movilización previa (se desconocieron las condiciones específicas de esas movilizaciones) desde pequeñas unidades de producción cercanas al acopio donde se embarcaron.

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Condiciones de transporte La duración precisa del transporte estuvo determinada por la distancia de traslado y las condiciones particulares de cada uno de los tres viajes, por lo que los viajes de Acayucan, Veracruz (500 km) duraron 16, 16 y 13 h, y de Pichucalco, Chiapas (821 km) 18, 17 y 25 h(17). El transporte se realizó por carretera pavimentada y autopista de cuota, en tractocamiones provistos de jaulas ganaderas de 14.2 m (48 ft) con seis divisiones; para remover parte del efecto de la división en la que fueron transportados los animales, estos viajaron en las dos divisiones de la panza del remolque, con un espacio asignado de 0.83 m2 por animal para aquellos provenientes de Veracruz y 0.86 m2 para los de Chiapas. Las condiciones ambientales durante este estudio abarcaron un rango de temperaturas desde 10 hasta 32 oC, durante el transporte de los animales provenientes de Pichucalco, Chiapas; y de 12 a 31 oC en los animales provenientes de Acayucan, Veracruz. En ambos sitios, la temperatura más alta pertenece al lugar de origen.

Tratamientos y variables de respuesta La definición de los tratamientos se realizó considerando las diferentes prácticas rutinarias realizadas por los transportistas comerciales cooperantes. Los animales evaluados (124) fueron distribuidos aleatoria y equitativamente a cada uno de los cuatro tratamientos: 1) manejo de recepción al embarque en el lugar de origen (ME), 2) ME + aplicación de un βbloqueador al embarque (MEβ), 3) manejo de recepción al desembarque de los animales en el corral de finalización (MD), y 4) MD + aplicación de un β-bloqueador al embarque en el lugar de origen (MDβ). Las variables de respuesta fueron generadas en dos periodos: P1) los cambios ocurridos del embarque al desembarque (valores al embarque menos al desembarque), y P2) los cambios del desembarque a los 10 d después de su llegada al corral de finalización (valores al desembarque menos valores 10 d después del desembarque). Los cambios estimados se realizaron en las variables: peso vivo (PV), glucosa (GLU), β-hidroxibutirato (βHB), ácidos grasos libres (AGL), proteínas totales (PTS), cortisol (COR), y concentración de sodio (Na) y potasio (K).

Descripción de la fase de campo Durante el pre-embarque se pesaron los toretes de manera individual en una báscula ganadera con capacidad de 5,000 kg, al mismo tiempo se identificaron y se asignaron a los 888

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tratamientos, aplicando el manejo de recepción a los animales de los tratamientos ME y MEβ. Adicionalmente se determinó y registró el grupo racial de cada animal de acuerdo con sus características fenotípicas externas, en cebú, europeo o cruza, así como la presencia de cuernos. El manejo de recepción consistió en desparasitar (Ivomec F®, Merial ivermectina 1 ml 50 kg-1 de PV), vacunar (Protector 5®, Lapisa, Michoacán, México y Blacklegol®, Bayer, Renania del Norte-Westfalia, Alemania, vitaminar (Synt A D E®, Zoetis. Nueva Jersey, Estados Unidos) e implantar el ganado (Revalor, MSD, Nueva Jersey, Estados Unidos; un implante por animal de acetato de trembolona 140 mg más 17 ß estradiol 20 mg). El βbloqueador utilizado en los animales de los tratamientos MEβ y MDβ fue hidrocloruro de carazolol (Simpanorm®, Schütze-Segen, Ciudad de México, México), el cual se aplicó por vía intramuscular en una dosis de 0.02 ml kg-1 de PV, 30 min antes de subir a la jaula ganadera. El embarque de los animales se realizó por la tarde (1600-1900 h) en todos los viajes evaluados, con un ayuno de 8 h. Durante el transporte se registraron las horas de recorrido, temperatura ambiental dentro de la jaula (se realizaron 8 mediciones durante el recorrido con un termómetro digital, Mod. 445702, Extech, Taiwán, Hong Kong, China) y la posición de la división en la jaula donde viajaron los animales (clasificándolas como 1 o 2). Durante el desembarque, los animales fueron transbordados a camiones torton con redilas ganaderas para su traslado a los corrales de finalización (duración del viaje aproximada de 15 min y un espacio asignado por animal de 1.1 m2), en donde se les realizó el manejo de recepción a los animales de los tratamientos MD y MDβ. A la llegada al corral de finalización, los animales muestreados en cada viaje permanecieron juntos, iniciando su adaptación, para lo cual recibieron agua ad libitum, de 1 a 2 días forraje henificado exclusivamente (paja de cebada) y posteriormente alimento concentrado (PC = 14% y EM = 2.8 MCal), incrementado gradualmente en un 15 % del total de la ración por día. Las variables de PV, GLU y βHB se determinaron en tres ocasiones: al embarque, al desembarque y a los 10 d de llegada al corral de finalización. Para GLU y βHB se obtuvo una gota de sangre de la vena coxígea, la cual se analizó mediante un glucómetro (Mod. Optium Xceed, Laboratorios Abbott, Chicago, Estados Unidos), el cual utiliza tiras reactivas específicas para cada determinación. Las tiras para βHB contenían la enzima deshidrogenasa hidroxibutirato que se oxida a acetoacetato, con la reducción simultánea de NAD+ a NADH, lo que es proporcional a la concentración de βHB; el sistema es válido para las concentraciones de 0 a 6 mmol l-1(18).

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Muestras de sangre y análisis de laboratorio

Las muestras de sangre se obtuvieron al embarque, desembarque y 10 d después de llegar al corral de finalización, por punción de la vena coccígea de los toretes, utilizando tubos de vacío sin anticoagulante (20 ml por animal); se dejaron coagular a temperatura ambiente y se centrifugaron a 3,500 rpm durante 15 min, los sueros fueron separados del coágulo para evitar hemólisis, se depositaron en tubos de almacenamiento y se transportaron en hieleras (temperatura no mayor a 4 ºC) para la realización de los diferentes análisis de laboratorio. Para determinar el COR se utilizó la técnica de ELISA (inmunoabsorbencia de unión enzimática) a partir de anticuerpo de conejo y como antígeno peroxidasa de rábano picante (Cat. No. 6101-17, Diagnostic Automation, Inc., Calabazas, California, Estados Unidos); las lecturas se realizaron a una longitud de onda de 410 µm, la determinación se realizó por duplicado. Los AGL se determinaron por el método enzimático colorimétrico con acil-CoAoxidasa (ACOD) (Randox kit, Mod. FA115, Crumlin, County Antrim, Irlanda), la determinación se realizó por duplicado. Las PTS se determinaron por medio de la técnica de refractometría, con un refractómetro ATAGO®, utilizando como blanco agua desionizada(19), cada determinación se realizó por triplicado. Para el análisis de electrolitos (Na y K) se utilizó espectrofotometría de absorción atómica(20).

Análisis estadístico Para el análisis de las variables de respuesta (cambios en las variables indicadoras de estrés) se utilizó un diseño experimental completamente al azar con un arreglo factorial 2 x 4. Se consideraron cuatro tratamientos (ME, MEβ, MD y MDβ) y dos distancias de traslado (500 y 851 km), así como la interacción de ambos efectos. Adicionalmente, con el propósito de remover variabilidad por otros efectos detectados como importantes en estudios similares(3,21,22), se consideraron otras variables independientes como: grupo racial de los animales, de acuerdo con sus características fenotípicas externas (cebú, europeo o cruza); presencia de cuernos (sí o no); horas de recorrido de cada viaje (covariable); temperatura ambiental promedio dentro de la jaula durante el recorrido; valor inicial (al embarque) de la variable respuesta (covariable), y posición de la división en la jaula donde viajaron los animales durante el transporte (dos posiciones). Estos efectos y sus interacciones simples fueron incluidos inicialmente en el análisis de cada variable y los no significativos (P>0.05) fueron removidos de los análisis finales.

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Para las condiciones en las cuales se desarrolló el presente estudio, en el P1 las variables inicialmente incluidas en los modelos estadísticos que fueron removidas de los análisis finales en todas las variables de respuesta fueron: raza y presencia de cuernos. Las horas de recorrido fueron removidas en los modelos finales para los cambios de PV y βHB; mientras que el valor inicial de la variable sólo para cambios en AGL. La temperatura ambiental dentro de la jaula sólo fue considerada para los cambios en GLU y PTS; mientras que la posición de la división en la jaula sólo para los cambios en PV y AGL. En el P2, sólo la presencia de cuernos fue removida de todos los modelos en todas las variables de respuesta. Las horas de recorrido sólo fueron removidas para los cambios en βHB, Na y K. La raza de los animales sólo fue considerada en los modelos finales para cambios en AGL y COR; mientras que la temperatura dentro de la jaula sólo para cambios en GLU, COR y PTS; el valor inicial de la variable sólo para cambios en GLU y PTS; y la posición de la división de la jaula sólo para cambios en PV y PTS. Los datos se analizaron por periodo P1 (del embarque al desembarque) y P2 (del desembarque a 10 días en corral). Los valores de las variables de respuesta no violaron los supuestos de normalidad (test de W Shapiro-Wilk), por lo que se utilizó el procedimiento GLM de SAS y la prueba de Tukey para la comparación de medias(23).

Resultados

Estadísticos descriptivos en los momentos de muestreo

Con el propósito de documentar el registro general de los indicadores de estrés estudiados en la investigación, en el Cuadro 1 se muestran algunos de los estadísticos descriptivos obtenidos, para los tres momentos en que se realizaron los muestreos (al embarque, al desembarque y 10 d después del desembarque). Como era de esperarse, la variabilidad de los valores en los indicadores de estrés fue alta (CV entre 12 y 84 %), debido a la influencia de los diversos factores (tratamientos, distancia de traslado, etc.).

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Cuadro 1: Promedios generales ± desviaciones estándar (coeficiente de variación, %) de los indicadores de estrés registrados en el transporte de toretes en el embarque, desembarque y 10 d post-desembarque (10dPD) Indicador Peso vivo, kg Glucosa, mg.dl-1 βHB, mmol.l-1 AGL, mmol.l-1 PTS, g.dl-1 Cortisol, pg.dl-1 Na, mg.dl-1 K, mg.dl-1

Embarque 375 ± 44.3 (12) 78 ± 21.1 (27) 0.39 ± 0.21 (55) 0.58 ± 0.36 (63) 8.05 ± 1.32 (16) 3.33 ± 2.12 (64) 4407 ± 1747 (40) 147 ± 32 (22)

Desembarque 333 ± 45.5 (14) 91 ± 21.3 (23) 0.38 ± 0.23 (61) 0.71 ± 0.22 (31) 8.83 ± 1.08 (12) 3.79 ± 2.48 (65) 4718 ±2075 (44) 145 ± 34 (23)

10dPD 368 ± 51.2 (14) 69 ± 12.5 (18) 0.28 ± 0.18 (65) 0.23 ± 0.18 (78) 7.94 ± 0.92 (12) 2.47 ± 2.07 (84) 5020 ± 2126 (42) 162 ± 37 (23)

βhB= β-hidroxibutirato; AGL= ácidos grasos libres; PTS= proteínas totales; Na= sodio; K= potasio.

En promedio, el transporte provocó pérdidas de peso en los animales, por lo que el PV promedio disminuyó al desembarque en 42 kg por animal (11.3 %), con una recuperación 35 kg en el corral de finalización a 10 días después del desembarque. El COR y βHB se encontraron dentro del rango biológico normal (0-20 ng.ml-1 y 0.02-0.46 mmol.L-1, respectivamente)(24,25), aunque el COR tuvo mucha variación (CV> 63 %). Los valores promedio de GLU se encontraron por arriba del rango normal (50-70 mg.dl-1)(24) durante el embarque y desembarque, alcanzando valores normales a los 10 días de su llegada al corral. Los valores de PTS se encontraron por arriba del valor normal (6.8 g.dl-1)(26) en todos los momentos de muestreo. Los valores obtenidos para Na se encontraron por arriba del rango propuesto como biológico normal (3,105 - 3,405 ppm)(27), con incrementos (311 ppm) después del transporte de los animales; por el contrario, los niveles de K fueron bajos durante el embarque y desembarque, inclusive menores que el rango normal (160 - 200 ppm)(27).

Comportamiento de los indicadores durante el transporte (P1)

En P1, los indicadores de estrés más importantes fueron los cambios en PV, GLU y COR, ya que se detectaron diferencias (P<0.05) por el efecto del tratamiento (Cuadro 2) y la distancia de traslado (Cuadro 3). En los demás indicadores de estrés no se detectaron diferencias por efectos principales (P>0.05). En este estudio se detectaron diferencias entre los tratamientos (P<0.05) para el cambio de PV de los animales (Cuadro 2), en los toretes que se aplicó MEβ se tuvieron 26.3 % menos pérdidas de PV (P<0.05) que en los que recibieron ME (21 %) o MDβ (16 %), sin diferencias (P>0.05) con MD. La pérdida de PV en los animales que no recibieron MEβ durante el P1 892

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fue 9.9 kg por animal. La distancia en el traslado de los animales fue un factor principal que determinó la pérdida de peso durante el transporte (P<0.05; Cuadro 3), los animales que viajaron 500 km perdieron menos peso que los que viajaron 851 km. Además, los animales que viajaron 851 km incrementaron su concentración de COR 2.5 veces en comparación con los animales que sólo viajaron 500 km (P<0.05). Cuadro 2: Medias de cuadrados mínimos ± errores estándar de los cambios en los indicadores de estrés, por efecto de los tratamientos, desde el embarque hasta el desembarque de los toretes (P1) Tratamiento Indicador ME MEβ MD MDβ b a ab Peso vivo, kg -47.5 ± 3.0 -37.6 ± 2.5 -38.7 ± 1.9 -44.5 ± 3.8 b Glucosa, mg.dl-1 15.1 ± 5.2 ab 20.1 ± 5.9 a 8.8 ± 4.3 b 7.2 ± 6.8 b βHB, mmol.l-1 -0.03 ± 0.08 -0.01 ± 0.06 -0.02 ± 0.05 -0.01 ± 0.06 . -1 AGL, mmol l 0.04 ± 0.80 0.13 ± 0.70 0.25 ± 0.60 0.05 ± 0.70 . -1 PTS, g dl 0.71 ± 0.30 0.64 ± 0.18 0.67 ± 0.20 0.82 ± 0.28 . -1 Cortisol, pg dl 0.75 ± 0.53 1.01 ± 0.56 0.11 ± 0.36 0.28 ± 0.63 . -1 Na, mg dl 496 ± 487 186 ± 457 556 ± 680 -32 ± 457 . -1 K, mg dl -12.2 ± 9.1 -5.2 ± 6.8 12.2 ± 7.8 -3.0 ± 11.8 ME= manejo de recepción al embarque en el lugar de origen; MEβ= ME + aplicación del β-bloqueador; MD= manejo de recepción al desembarque de los animales en el corral de finalización; MDβ= MD + aplicación del β-bloqueador al embarque; βhB= β-hidroxibutirato; AGL= ácidos grasos libres; PTS= proteínas totales; Na= sodio; K= potasio. ab Letras diferentes en el mismo renglón indican diferencia (P<0.05).

Cuadro 3: Medias de cuadrados mínimos ± errores estándar de los cambios en los indicadores de estrés, por efecto del lugar de origen, desde el embarque hasta el desembarque de los toretes (P1) Distancia de traslado (km) Indicador 500 851 Peso vivo, kg -39.2 ± 1.8 a -45.1 ±2.1 b Glucosa, mg.dl-1 25.6 ± 3.3 a -3.0 ± 3.5 b βHB, mmol.l-1 0.05 ± 0.06 -0.03 ± 0.04 1 AGL, mmol.l0.12 ± 0.05 0.11 ± 0.05 1 PTS, g.dL0.71 ± 0.15 0.69 ± 0.20 1 a Cortisol, pg.dl0.28 ± 0.22 0.81 ± 0.31 b Na, mg.dl-1 586 ± 441 97 ± 333 1 K, mg.dl-11.9 ± 6.8 -8.1 ± 6.1 βhB= β-hidroxibutirato; AGL= ácidos grasos libres; PTS= proteínas totales; Na= sodio; K= potasio. ab Letras diferentes en el mismo renglón indican diferencia (P<0.05).

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En GLU se detectaron diferencias entre tratamientos (P<0.05); sin embargo, también fue importante (P<0.05) la interacción tratamiento por distancia de traslado para esta variable y para AGL. En los animales que se aplicó ME y MEβ provenientes de Veracruz (500 km) se estimó un aumento en la GLU mayor que en MD y MDβ, mientras que en los de Chiapas (851 km) para todos los tratamientos hubo disminución en GLU, excepto en ME, donde prácticamente se mantuvieron sin cambios. Por el contrario, las concentraciones de AGL se comportaron de manera prácticamente inversa, ahora los animales provenientes de Chiapas (851 km) tuvieron aumentos mayores en todos los tratamientos, mientras que en los de Veracruz (500 km), excepto en ME, los demás tratamientos tuvieron aumentos pequeños e inferiores (P<0.05) a los obtenidos en ME. En el presente estudio, el COR se incrementó en todos los tratamientos; sin embargo, en ningún caso se detectaron diferencias (P>0.05). En forma similar, no se detectaron diferencias debidas al tratamiento o a la distancia de traslado para βHB, PTS, Na y K (P>0.05; Cuadros 2 y 3); sin embargo, la concentración de K fue afectada por la interacción entre el tratamiento y la distancia de traslado (P<0.05), por lo que los animales del tratamiento MEβ provenientes de Veracruz (500 km) presentaron un mayor nivel que los otros tratamientos (ME= 5.3, MEβ= 21.6, MD= 5.3 y MDβ= 12.6 mg.dl-1), mientras que en los provenientes de Chiapas (851 km) se detectó una disminución generalizada en el nivel de K, y en mayor grado para los tratamientos MDβ y MEβ (ME= -14.5, MEβ= -38.2, MD= -17.5 y MDβ= -38.6 mg.dl-1).

Comportamiento de los indicadores posterior al transporte (P2)

En el Cuadro 4 se muestran los valores de los cambios en los indicadores por efecto de los tratamientos desde el desembarque hasta los 10 días de recepción (P2). En ninguno de los indicadores se detectaron diferencias entre tratamientos (P>0.05). En la información se puede observar que independientemente del tratamiento, los animales recuperaron prácticamente el 85 % del peso perdido durante el transporte, lo que representó una ganancia diaria de peso promedio de 3.5 kg por animal por día, mientras que la concentración de otros indicadores fisiológicos (COR, GLU, βHB, AGL y PTS) disminuyó.

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Cuadro 4: Medias de cuadrados mínimos ± errores estándar de los cambios en los indicadores de estrés, por efecto de los tratamientos, desde el desembarque de los toretes hasta 10 días después (P2) Tratamiento Indicador ME MEβ MD MDβ Peso vivo, kg 33.8 ± 15.6 33.1 ± 19.6 35.5 ± 6.4 39.4 ± 25.9 . -1 Glucosa, mg dl -20.9 ± 4.7 -21.9 ± 3.0 -15.8 ± 4.5 -26.4 ± 3.8 . -1 βHB, mmol l -0.12 ± 0.05 -0.13 ± 0.07 -0.11 ± 0.05 -0.01 ± 0.07 . -1 AGL, mmol l -0.47 ± 0.04 -0.50 ± 0.05 -0.54 ± 0.04 -0.45 ± 0.06 . -1 PTS, g dl -0.61 ± 0.25 -1.18 ± 0.24 -0.71 ± 0.23 -1.13 ± 0.23 Cortisol, pg.dl-1 -1.78 ± 0.43 -1.71 ± 0.54 -1.55 ± 0.44 -1.73 ± 0.59 . -1 Na, mg dl -4 ± 515 651 ± 836 -106 ± 410 -1093 ± 619 . -1 K, mg dl 18.1 ± 7.0 14.5 ± 9.5 17.2 ± 7.8 21.3 ± 11.9 βhB= β-hidroxibutirato; AGL= ácidos grasos libres; PTS= proteínas totales; Na= sodio; K= potasio. ME= manejo de recepción al embarque en el lugar de origen; MEβ= ME + aplicación del β-bloqueador; MD= manejo de recepción al desembarque de los animales en el corral de finalización; MDβ= MD + aplicación del β-bloqueador al embarque.

La distancia de traslado en los animales sólo afectó (P<0.05) la concentración de COR y PTS durante P2 (Cuadro 5). Los animales provenientes de Chiapas (851 km) disminuyeron más su nivel de COR que los de Veracruz (500 km), lo que fue opuesto para PTS, donde los animales que se movilizaron 500 km disminuyeron más que los movilizados 851 km. En los demás indicadores de estrés, no se detectaron diferencias después del transporte por efecto de la distancia de traslado (P>0.05). Cuadro 5: Medias de cuadrados mínimos ± errores estándar de los cambios en los indicadores de estrés, por efecto del lugar de origen, desde el desembarque de los toretes hasta 10 días después (P2) Distancia de traslado (km) Indicador 500 851 Peso vivo, kg 36.6 ± 2.8 34.2 ± 4.0 . -1 Glucosa, mg dl -24.8 ± 3.0 -18.8 ± 3.0 . -1 βHB, mmol l -0.11 ± 0.05 -0.09 ± 0.04 . -1 AGL, mmol l -0.50 ± 0.04 -0.48 ± 0.03 . -1 a PTS, g dl -1.21 ± 0.17 -0.53 ± 0.17 b Cortisol, pg.dl-1 -1.29 ± 0.23 a -2.17 ± 0.44 b Na, mg.dl-1 601.2 ± 467.2 54.4 ± 314.4 . -1 K, mg dl 16.6 ± 6.8 16.2 ± 5.5 βhB= β-hidroxibutirato; AGL= ácidos grasos libres; PTS= proteínas totales; Na= sodio; K= potasio. ab Letras diferentes en el mismo renglón indican diferencia (P<0.05).

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Discusión Estadísticos descriptivos en los momentos de muestreo Las pérdidas de PV estimadas en este estudio son similares a las publicadas por otros autores(4,8,9). Esto pudo ser consecuencia de la privación prolongada de alimento y agua, por lo que se ha asociado con el incremento en los niveles de deshidratación, además de un aumento en la micción y defecación por efecto del estrés producido(24). Marques et al(28) estimaron que más del 80 % de la pérdida de peso durante el transporte por 24 h se debe a la privación de agua y alimento, y el otro 20 % por efecto del estrés del transporte, lo que fisiológicamente se podría explicar(25) por lipolisis del tejido graso, deshidratación y degradación del músculo para suplir las deficiencias energéticas. Las pérdidas de PV durante el traslado en este estudio fueron superiores a las reportadas en los EE. UU. (4-7 %)(3). Este autor menciona que en los EE. UU., el costo económico de la movilización de animales de los sistemas de recría al corral de finalización, se debe principalmente a la mortalidad del ganado durante el transporte, debido a las largas distancias y a la presencia de enfermedades respiratorias, representando una pérdida de 624 millones de dólares anuales para la industria cárnica. En México no se conocen datos precisos del impacto económico de esta enfermedad en el ganado destinado a corral de finalización; sin embargo, en este estudio no se presentaron problemas respiratorios en los animales, lo que sugiere que las pérdidas económicas están más relacionadas con la pérdida en el PV de los animales. La recuperación de PV obtenida en este estudio 10 d posterior al desembarque, es superior al 43 % estimado en bovinos bajo condiciones de pastoreo después de 14 d de haber realizado el transporte(8). Las diferencias en pérdidas de PV entre los animales que viajaron 500 y 851 km (5.9 kg) desde el lugar de origen hasta los corrales de finalización, confirman las mayores mermas en el PV por mayor distancia y tiempo durante el transporte, debido probablemente un mayor nivel de estrés producido, agotamiento físico y la privación de alimento y agua(6), con las posibles implicaciones económicas para los transportistas de ganado en la comercialización de los animales. El comportamiento de los indicadores en este estudio para PV, PTS, Na, COR y AGL durante los diferentes momentos de muestreo fue similar al descrito en otro estudio(24). Los valores normales de COR y βHB del presente estudio sugieren apropiadas condiciones previas al transporte y adaptación de los animales a los estímulos estresores, como el arreo, la carga y descarga, y el contacto con personas y otros animales no pertenecientes al hato de origen(29,30). Los pequeños aumentos de COR en sangre por efecto del transporte, como en este estudio, también han sido reportados por otros investigadores(31,32). Las pequeñas 896

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disminuciones en βHB de este estudio pudieron deberse a efectos de alimentación y manejo de animales previo al transporte, ya que la concentración de este compuesto no es un buen indicador del estrés agudo y está más relacionada con el estrés crónico(9). El aumento en los niveles de GLU al desembarque, posiblemente se debió a la interacción de los procesos de glucólisis y gluconeogénesis estimulados por el estrés producido durante el transporte y el tiempo de ayuno de los animales(32); lo que concuerda con lo estimado por otros investigadores(9), quienes señalaron que después del transporte o ayuno por 3 y 16 h en bovinos, estos incrementaron los niveles de GLU, lo que atribuyeron principalmente a las catecolaminas liberadas en respuesta al estrés y no al tiempo de ayuno. La concentración de AGL se ha propuesto como un indicador de ayuno(24), lo que es acorde con lo obtenido en este estudio, al incrementar en el desembarque y disminuir posteriormente. Los valores de Na por encima de lo normal(27) en todos los momentos de muestreo podría indicar deshidratación o hemoconcentración ocasionada por la privación de agua; sin embargo, el valor más alto se registró al momento del desembarque, comportamiento similar a lo observado después de la movilización de toretes por 36 h(8). La privación prolongada de agua y la consecuente deshidratación favorecen el incremento de Na sérico(33), lo que concuerda con lo obtenido en el presente estudio. En general, la información presentada en esta sección es importante para documentar los cambios en indicadores fisiológicos y de PV que ocurren durante el transporte de bovinos bajo condiciones específicas en el país.

Comportamiento de los indicadores durante el transporte (P1) Las menores pérdidas de PV para el tratamiento MEβ en P1 pudieron deberse a que el βbloqueador (carazolol) ejerce su acción sobre los β-receptores adrenérgicos, reduciendo el efecto del sistema nervioso simpático a través de la acción de la epinefrina, en corazón, vasos sanguíneos y músculo liso, evitando el efecto glucolítico de las catecolaminas y reduciendo la respuesta al estrés(16,34). Esto sugiere que económicamente podría ser redituable la adición del β-bloqueador al manejo de los animales antes del embarque, dado que el precio por dosis del carazolol fue aproximadamente la mitad del precio de un kg de PV en los animales. Las mayores pérdidas de PV de los animales que fueron transportados 851 km, fueron reflejadas por el mayor incremento en la concentración de COR de los animales, en comparación con los que sólo viajaron 500 km. En este estudio, independientemente de las diferencias entre tratamientos y distancias de traslado, en general se detectaron aumentos en GLU. Algunos autores(25) atribuyen el incremento de la GLU después del transporte, a la acción de las catecolaminas (adrenalina y noradrenalina) en respuesta inicial al estrés, ya que 897

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estimulan la gluconeogénesis hepática, lo que es favorecido por el incremento de hormonas como el COR, por sus efectos opuestos a la insulina (afectando los transportadores de GLU), lo que disminuye la eficiencia e utilización en tejidos, incrementando su concentración en sangre(35).

Comportamiento de los indicadores posterior al transporte (P2) En este periodo, la recuperación del PV perdido en los animales durante el P1, pudiera explicarse parcialmente, por el hecho que parte del peso perdido durante el transporte era por deshidratación y llenado gastrointestinal(36), lo que puede representar entre un 12 y 25 % del peso del animal(37), así como por el proceso de recuperación regulado por mecanismos de homeostasis después de un proceso estresante donde hay pérdida de tejido corporal, y el posible crecimiento compensatorio(38). En este estudio, el ganado provenía de sistemas de cría con pobre alimentación (pastoreo estacional), los que al arribar al corral fueron alimentados con raciones balanceadas altas en proteína y energía, por lo que los animales posiblemente mejoraron la eficiencia en el uso de los nutrientes(37,38,39). La ausencia de diferencias (P>0.05) en cambios de PV, y de otros indicadores fisiológicos de estrés por transporte por efecto de los tratamientos o distancias de traslado en los animales para el periodo después del desembarque (P2), sugiere, para las condiciones estudiadas, la ausencia de diferencias económicas por estos efectos; por tanto, deben establecerse implicaciones prácticas y dar prioridad a la etapa del embarque hasta el desembarque de los animales, que es donde se tienen pérdidas económicas importantes.

Conclusiones e implicaciones El transporte de toretes hacia corrales de finalización produce cambios importantes en los animales, lo que puede cuantificarse a través de algunos indicadores fisiológicos y productivos. Algunos de los principales indicadores de estrés en los animales son los cambios de peso vivo y las concentraciones de cortisol, glucosa y ácidos grasos libres. Existen diferencias en las respuestas a los indicadores, principalmente en función de la distancia de transporte y de las prácticas de manejo implementadas (momento de aplicar el manejo de recepción y uso del β-bloqueador) para reducir los efectos negativos en los animales. De las prácticas rutinarias utilizadas por los transportistas mexicanos, económicamente es más redituable la aplicación de manejo y un β-bloqueador previo al embarque, ya que disminuye las pérdidas de peso vivo de los animales durante su transporte; sin embargo, independientemente de las prácticas de manejo consideradas, después de su atención en el corral de finalización, los animales recuperan en 10 días casi todo el peso vivo perdido. Lo anterior implica que se debe atender prioritariamente el periodo desde el embarque hasta el desembarque de los animales. 898

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Agradecimientos Se agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por el financiamiento otorgado para los estudios de Maestría en Ciencias del primer autor.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.5559 Artículo

Impacto del peso al nacimiento del lechón sobre los balances de nitrógeno y energía en la fase de crecimiento

Enrique Vázquez Mandujano a Tércia Cesária Reis de Souza b Ericka Ramírez Rodríguez c Gerardo Mariscal-Landín c*

Universidad Nacional Autónoma de México. Posgrado de Producción y Salud Animal.Ciudad de México. México. b

Universidad Autónoma de Querétaro. Facultad de Ciencias Naturales. Querétaro, Qro., México. c

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. Centro Nacional de Investigación en Fisiología. km 1 Carretera a Colón, 76280 Ajuchitlán, Querétaro, México.

* Autor de Correspondencia: mariscal.gerardo@inifap.gob.mx

Resumen: Para determinar el efecto del peso al nacimiento sobre los balances de nitrógeno (N) y energía (E) en cerdos en crecimiento se realizaron balances de N y E a cinco pares de hermanos. Cada par constó de un cerdo de peso bajo al nacimiento (PBN=912 ± 40 g) y un cerdo de peso normal al nacimiento (PNN=1,610 ± 223 g). Los cerdos se manejaron de manera normal hasta los 90 días de edad, cuando se trasladaron a la Unidad Metabólica para realizar los dos estudios de balance: a los 50 kg de peso y a la misma edad (cuando el cerdo PBN pesó 50 kg). Los PNN digirieron más (P<0.05) MS a los 50 kg y a la misma edad (86.9 vs 86.0). La digestibilidad del N tendió (P<0.10) a ser mayor en los PNN a los 50 kg (77.6 vs 76.7) y fue mayor (P<0.05) a la misma edad (78.0 vs 76.7). El N retenido como porcentaje del consumido a la misma edad fue mayor (P<0.01) en los PNN 61.1 % vs 57.7 %; y (P<0.10) en el N retenido como porcentaje del absorbido 78.4 % vs 75.2 %. Se observó una mayor (P<0.05) digestibilidad de la E a los 50 kg en los PNN 85.1 vs 903

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84.1 % y a la misma edad (P<0.01) 85.4 vs 84.1 %. La EM fue mayor a los 50 kg (P<0.05) en los PNN 83.0 vs 82.0 % y a la misma edad (P<0.01) 83.5 vs 82.0 %. Se concluye que los cerdos PBN son menos eficientes que los cerdos PNN. Palabras clave: Peso-bajo-nacimiento, Balance-energía, Balance-nitrógeno, Cerdos.

Recibido: 31/08/2018 Aceptado: 24/01/2019

Introducción

En cerdos, la eficiencia con que los animales obtienen y utilizan la energía del alimento pudiera estar determinada al nacimiento; ya que el crecimiento fetal es un proceso dinámico que depende de la interacción armónica de la madre, el feto y la placenta. El impacto sobre el crecimiento del feto es dependiente de la disponibilidad de nutrientes; ya que en esta etapa el genoma juega un papel limitado(1). En cerdos, debido a que la selección genética se ha enfocado en prolificidad, se ha incrementado la incidencia de partos con animales de bajo peso(2-4). Lo cual, puede deteriorar el desarrollo del embrión/feto o de sus órganos durante el embarazo, y dado que el medio ambiente intrauterino del embrión siempre modula la expresión del genoma fetal y tiene consecuencias de por vida a través del efecto conocido como “fetal programming”(5) los animales de bajo peso al nacimiento pueden ser afectados negativamente en su desarrollo postnatal. El impacto del bajo peso al nacimiento ha sido estudiado principalmente en el tejido muscular y nervioso(6-8), ya que estos tejidos se caracterizan porque su desarrollo postnatal se realiza a través del proceso de hipertrofia(9), por lo que en principio el efecto negativo persiste durante toda la vida del cerdo. Sin embargo, también se afectan diversas funciones del tracto gastrointestinal, ya que se modula la expresión génica en intestino delgado y colon. Los genes afectados están relacionados con el metabolismo celular, biosíntesis, transducción de señales y muerte celular(10). Debido a que el aparato gastrointestinal madura fisiológicamente después del nacimiento, y esos cambios son inducidos principalmente por el cambio de una nutrición parenteral a una nutrición enteral, y a la presencia de un gran número de sustancias bioactivas en el calostro y la leche(11); se suponía que sí había algún impacto negativo del bajo peso al nacimiento sobre la función del tracto gastrointestinal, éste se manifestaría solamente durante las primeras fases de vida; pero estudios recientes muestran que su impacto negativo se puede observar aún en animales adultos. Una menor capacidad de los lechones para digerir la proteína en comparación a los cerdos en crecimiento-finalización ya ha sido reportada; y esta menor capacidad digestiva fue más evidente cuando se compararon materias primas de origen vegetal ricas en fibra o factores anti-

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nutricionales(12,13), ya que al utilizar caseína que es una proteína altamente digestible no se observó ninguna diferencia(14). Sin embargo, esa menor capacidad digestiva es diferente a la mencionada anteriormente porque esta última se presentaría en animales con la misma edad cronológica(10,15). Por lo que el objetivo de este estudio fue comparar la digestibilidad y los balances de nitrógeno y energía entre cerdos de peso bajo al nacimiento (PBN) y cerdos de peso normal al nacimiento (PNN) en dos condiciones: mismo peso y misma edad.

Material y métodos

El trabajo se realizó en la Unidad Metabólica del CENID Fisiología del INIFAP. El protocolo fue revisado y aprobado por el Comité Científico Técnico del CENID Fisiología. El manejo empleado en los animales respetó los lineamientos de la Norma Oficial Mexicana para la producción, cuidado y uso de los animales de laboratorio(16), así como los de la International Guiding Principles for Biomedical Research Involving Animals(17).

Animales

Se formaron cinco pares de hermanos (5 lechones PBN), menos de 1 kilogramo de peso al nacimiento (0.912 ± 0.040 kg) y 5 lechones PNN (1.612 ± 0.223 kg), los cuales se seleccionaron dentro de los hermanos que tenían un peso lo más cercano al peso promedio de la camada. Los animales se seleccionaron de cinco camadas de más de 12 lechones nacidos vivos. Los cerdos se alimentaron de manera normal y permanecieron en granja bajo las condiciones de manejo normales durante los primeros 90 días de edad. Posteriormente se movieron a la Unidad Metabólica a una sala con temperatura controlada, la cual fluctuó entre los 19 y 22 °C, en donde se alojaron de manera individual en jaulas metabólicas las cuales contaban con bebedero y comedero individual, y con una malla que permitió la separación y colecta de heces y la colecta de orina a través de embudos colocados debajo del piso de la jaula. Cuando el cerdo PNN pesó 50 kg se realizó el primer estudio de Balance de Nitrógeno y Energía (solo en los animales PNN); el segundo estudio de balance de nitrógeno y energía se realizó cuando los animales PBN alcanzaron los 50 kg de peso. En ese momento se realizó el estudio de balance en los animales PBN y PNN. De esa manera se contó con un estudio de balance de nitrógeno y energía a los 50 kg de peso en los dos tipos de animales y con un estudio de balance de nitrógeno y energía a la misma edad.

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Dieta experimental y manejo alimenticio Al inicio del periodo de adaptación a la dieta experimental y durante todo el periodo experimental, los cerdos se alimentaron de acuerdo a su peso metabólico (555 kcal de EM x Kg0.60) y se les acostumbró a consumir su alimento en una hora(18). La dieta experimental (Cuadro 1) fue una dieta sorgo-pasta de soya enriquecida con vitaminas y minerales y que aportó los requerimientos recomendados por el NRC(19) para esa etapa productiva. Cuadro 1: Composición g/kg de la dieta experimental y el análisis estimado del aporte de nutrientes Ingrediente Sorgo Pasta de soya Aceite de maíz L-Lisina HCl L-Treonina DL-Metionina L-Triptofano Sal Carbonato de calcio Fosfato bicálcico PreMix de minerales PreMix de vitaminas Análisis químico: Materia seca Energía bruta FDN FDA Proteína cruda Análisis estimado Lisina digestible Treonina digestible Azufrados digestibles Triptófano digestible Calcio Fósforo total

g/kg 731.6 200.0 24.5 7.9 0.9 0.9 0.03 5.0 6.3 10.3 8.0 4.5

% Kcal/kg % % %

95.55 3,985.00 9.36 4.26 14.75

% % % % % %

0.85 0.52 0.48 0.15 0.59 0.52

La premezcla de minerales traza aporta las siguientes cantidades por kilo de alimento: Co, 0.60 mg; Cu, 14 mg; Fe, 100 mg; I, 0.80 mg; Mn, 40 mg; Se, 0.25 mg; Zn, 120 mg. b La premezcla de vitaminas aporta las siguientes cantidades por kilo de alimento: vitamina A, 4,250 UI/g; vitamina D3, 800 UI/g; vitamina E, 32 UI/g; menadione, 1.5 mg/kg; biotina, 120 mg/kg; cianocobalamina, 16 μg/kg; colina, 250 mg/kg; ácido fólico, 800 mg/kg; niacina, 15 mg/kg; ácido pantoténico 13 mg/kg; piridoxina 2.5 mg/kg; riboflavina 5 mg/kg; tiamina, 1.25 mg/kg.

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Estudios de balance de nitrógeno y energía

Durante los estudios de balance, el agua proporcionada correspondió a 3 L de agua por kilo de materia seca consumida. El suministro de agua se restringió para poder realizar la colecta total de orina. Cada período experimental estuvo compuesto de cinco días de adaptación, al inicio del periodo experimental se les proporcionó alimento marcado con óxido férrico a razón de 3 g/kg. La colecta total de heces se realizó cada 12 h y se inició a partir del momento en que las heces aparecieron marcadas. El sexto día (primer día posterior al periodo experimental) se les proporcionó nuevamente alimento marcado con óxido férrico a razón de 3 g/kg. La presencia de heces marcadas determinó el fin de la colecta de heces; las heces colectadas se mantuvieron a –20 °C. La colecta de orina se realizó dos veces al día durante cinco días, el recipiente donde se recibió la orina contenía 40 ml de HCl 6M para acidificar la orina y evitar la pérdida de amoniaco por volatilización. La orina colectada en un día se filtró, a través de manta de cielo y lana de vidrio, se pesó y se tomó una alícuota del 5% la cual se guardó a –20 °C hasta su análisis.

Análisis de laboratorio

Las muestras de heces se secaron parcialmente a 55 °C y posteriormente se molieron a través de una malla de 0.5 mm en un molino de laboratorio (Arthur H. Thomas Co. Philadelphia, PA). En las materias primas, dietas experimentales y heces se determinó el contenido de MS, PC de acuerdo con los métodos 934.01 y 976.05 del AOAC(20) y de energía por medio de una bomba calorimétrica adiabática (modelo 1281, Parr, Moline, IL). En la orina se determinó el contenido de nitrógeno de acuerdo al método 976.05 del AOAC(20); y en la orina liofilizada se estimó el contenido de energía según Le Bellego(21).

Análisis de los datos

Diariamente se registró el consumo de alimento para obtener el consumo de materia seca (g/día), nitrógeno (g/día) y energía (Kcal/día), multiplicando el consumo de alimento por la concentración del nutriente en la dieta. La estimación de la excreción de materia seca (g/día), nitrógeno (g/día) y energía (Kcal/día) en heces se estimó multiplicando la cantidad de heces producidas en base seca por la concentración de nutrimentos en las heces. La estimación de la excreción de nitrógeno (g/día) y energía (Kcal/día) en orina se estimó multiplicando el total de orina producida por la concentración de nutrimentos en la orina. La digestibilidad fecal de la materia seca, nitrógeno y energía se estimó mediante la siguiente ecuación propuesta por Adeola(22):

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DTA= ((NC-NX)/NC)×100 Donde DTA= digestibilidad total aparente; NC= nutriente consumido g/día, NX= nutriente excretado g/día. La retención de nitrógeno (g/día) y energía digestible y metabolizable (Kcal/día) se calculó sustrayendo la cantidad de nutrimentos excretados en heces y orina de la cantidad de nutrimentos consumidos.

Análisis estadístico

Los datos se analizaron según un diseño de bloques completos al azar (cada par de hermanos fue un bloque) y se realizaron dos contrastes: en el primero se compararon los balances de N y E al mismo peso (50 kg) y en el segundo a la misma edad (determinada cuando el cerdo PBN pesó 50 kg)(23). El análisis estadístico se realizó empleando el procedimiento GLM del paquete estadístico SAS(24). Las diferencias fueron consideradas significativas cuando (P<0.05), y una tendencia fue reconocida cuando (0.05<P<0.10)

Resultados

Los animales seleccionados tuvieron un peso significativamente diferente (P<0.001) al nacimiento (Cuadro 2), ya que los lechones PBN pesaron en promedio 912 ± 40 g y los PNN 1,610 ± 223 g. Los cerdos PNN seleccionados alcanzaron los 50 kg de peso en menor tiempo (P<0.001) 109 días, que los animales PBN 127.8 días. Lo que hace una ganancia diaria de peso (GDP) de 513 g/día para los cerdos PNN y de 451 g/día para los cerdos PBN. La diferencia en el peso promedio en estos dos tipos de animales a los 127.8 días de edad fue de 12.2 kg de peso (63.8 vs 51.6 kg de peso para los cerdos PNN y PBN respectivamente). Cabe resaltar que está diferencia no fue ocasionada por que los animales PBN padecieran alguna enfermedad durante su fase de crecimiento o que hayan consumido dietas diferentes en algún periodo de su vida. Durante los estudios de Balance a los animales se les ofrecieron 555 kcal por kg0.60, no habiendo diferencia (P>0.10) en el consumo de alimento (545 vs 540 kcal por kg0.60 en los cerdos PNN y PBN respectivamente), lo que representó un consumo prácticamente similar 98.1 y 97.2 % del alimento ofrecido para los cerdos PNN y PBN por kg0.60. Sin embargo, los cerdos PNN tuvieron una mayor digestibilidad (P<0.05) de la MS a los 50 kg y a la misma edad que los cerdos PBN.

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Cuadro 2: Pesos al nacimiento y al inicio de los estudios de Balance de Nitrógeno y Energía; así como datos del consumo de kilocalorias por peso metabólico y balance y digestibilidad de la materia seca

Peso al nacimiento, kg Peso al destete, kg Ganancia diaria de peso, kg Peso al inicio del balance, kg Días de edad al inicio del balance kcal EM consumidas/kg0.60 Materia seca consumida, g/d Materia seca excretada, g/d

Peso PNN1 PBN2 1.610 0.912 6.310 3.616 0.513 0.451 51.4 51.6 109.0 127.8 545.1 540.3 1,729 1,722 227 241

Digestibilidad de la materia seca ,% 86.9 1PNN=

86.0

Edad PNN PBN 1.610 0.912 6.310 3.616 0.540 0.451 63.8 51.6 127.8 127.8 544.9 540.3 1,987 1,722 261 241 86.9

86.0

Contrastes P peso3 P edad4 0.001 0.001 0.001 0.001 0.001 0.001 NS 0.001 0.001 NS NS NS NS 0.001 0.10 0.05 0.05

0.05

EEM 0.048 0.222 0.008 0.554 1.564 3.186 14.747 4.730 0.255

lechón con peso normal al nacimiento; 2PBN= lechón con peso bajo al nacimiento; 3Probabilidad del contraste Peso; 4Probabilidad del contraste Edad. EEM= error estándar de la media. NS= no significativo (P>0.10).

Balance de nitrógeno

Los resultados se presentan en el Cuadro 3. Donde puede observarse que el N consumido a la misma edad fue mayor (P<0.001) en los cerdos PNN 48.9 g/día que en los cerdos PBN 42.4 g/día. La digestibilidad del N tendió (P<0.10) a ser mayor en los cerdos PNN cuando ambos grupos tenían 50 kg de peso (77.6 vs 76.7) y fue significativamente mayor (P<0.05) cuando los cerdos tenían la misma edad (78.0 vs 76.7) para los cerdos PNN y PBN respectivamente. La excreción de N en orina tanto por edad como por peso fue similar (P>0.10) entre grupos 8.3 g de N/día. El N retenido como porcentaje del consumido fue similar (P>0.10) a los 50 kg de peso 57.4 % pero cuando los cerdos tenían la misma edad fue mayor (P<0.01) en los animales PNN 61.1 % que en los animales PBN 57.7 %; esta diferencia se mantuvo (P<0.10) en el N retenido como porcentaje del absorbido 78.4 % en los cerdos PNN vs 75.2 % en los PBN.

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Cuadro 3: Resultados del balance de nitrógeno Peso PNN1 Nitrógeno consumido, g/d Nitrógeno en heces, g/d Nitrógeno digestible, % Nitrógeno absorbido, g/d Nitrógeno en orina, g/d Nitrógeno excretado, g/d Nitrógeno retenido, g/d Nitrógeno retenido, % del consumo Nitrógeno retenido, % del absorbido 1PNN=

43.0 9.6 77.6 33.4 8.8 18.5 24.6 57.1 73.6

Edad

PBN2 42.4 9.9 76.7 32.5 8.1 18.0 24.5 57.7 75.2

PNN PBN 48.9 10.8 78.0 38.2 8.3 19.0 29.9 61.1 78.4

42.4 9.9 76.7 32.5 8.1 18.0 24.5 57.7 75.2

Contrastes P peso3 P edad4 NS NS 0.10 NS NS NS NS NS NS

0.001 0.01 0.05 0.001 NS 0.05 0.001 0.01 0.10

EEM5 0.432 0.176 0.334 0.383 0.361 0.283 0.514 0.719 0.999

Lechón con peso normal al nacimiento; 2PBN= Lechón con peso bajo al nacimiento; 3Probabilidad del contraste peso; 4Probabilidad del contraste edad. ;5EEM= error estándar de la media. NS= no significativo (P>0.10).

Balance de energía Los resultados se presentan en el Cuadro 4. El consumo de energía fue mayor (P<0.001) a la misma edad 8,289 vs 7,183 kcal/día para los cerdos PNN y PBN respectivamente. Se observó una mayor (P<0.05) digestibilidad de la energía a los 50 kg en los cerdos PNN 85.1 % que en los PBN 84.1 % y esta diferencia fue aún más significativa (P<0.01) a la misma edad 85.4 vs 84.1 % para los cerdos PNN y PBN respectivamente. La energía excretada en la orina fue similar (P>0.10) para ambos grupos de cerdos 153 kcal/día. La Energía Metabolizable a los 50 kg fue mayor (P<0.05) en los cerdos PNN 83.0 % que en los PBN 82.0 %. Cuando se comparó la EM a la misma edad la diferencia fue más significativa (P<0.01) 83.5 vs 82.0 % para los cerdos PNN y PBN respectivamente.

Cuadro 4: Resultados del balance de energía Peso PBN2 7,212 7,183 1,080 1,141 85.1 84.1 3,547 3,508 1,231 1,292 151 151 83.0 82.0 3,459 3,420

Edad PNN PBN 8,289 7,183 1,211 1,141 85.4 84.1 3,563 3,508 1,370 1,292 159 151 83.5 82.0 3,483 3,420

PNN1

Energía consumida, kcal/d Energía en heces, kcal/d Energía digestible, % Energía digestible, kcal/kg Energía excretada, kcal/d Energía en orina, kcal/d Energía metabolizable, % Energía metabolizable, kcal/kg 1PNN=

Contrastes P peso3 P edad4 NS 0.001 0.05 0.01 0.05 0.01 0.05 0.01 0.10 0.05 NS NS 0.05 0.01 0.05 0.01

EEM5 63.429 15.453 0.222 9.245 20.237 6.150 0.278 11.529

Lechón con peso normal al nacimiento; 2PBN= Lechón con peso bajo al nacimiento; 3Probabilidad del Contraste Peso; 4Probabilidad del Contraste Edad; 5EEM= error estándar de la media. NS= no significativo (P>0.10).

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Discusión

Crecimiento

Los resultados muestran que los cerdos PBN fueron más ligeros al destete y en la etapa de crecimiento, lo cual es el resultado de una menor ganancia diaria de peso para los cerdos PBN. La mayor frecuencia de lechones PBN observada actualmente en la porcicultura se debe a la selección que se ha realizado en las hembras por prolificidad, lo que ha aumentado la presencia de lechones nacidos con bajo peso <1 kg(2-4), provocando que entre todas las especies de animales domésticos la porcina sea la que presenta la mayor tasa de nacimientos con bajo peso(7). Estos animales se caracterizan por presentar una mayor tasa de mortalidad y una menor ganancia de peso en lactación lo que provoca un menor peso al destete(25). Además de que su crecimiento post destete también se caracteriza por ser menor al de sus hermanos nacidos con un peso normal(3,25,26) y por una menor calidad de canal(26).

Digestibilidad

La menor digestibilidad del nitrógeno y energía observada en los animales PBN ha sido reportada principalmente en lechones(11,27-31). Las explicaciones a este fenómeno son varias e incluyen una menor capacidad digestiva por una menor longitud y área del tracto gastrointestinal en los lechones(11,28,30), además en los lechones está afectada la estructura histológica de intestino(10), y se ha reportado una menor cantidad de lactasa y aminopeptidasas y un menor tamaño de páncreas(27) pudiendo esto provocar una menor capacidad de secreción de enzimas digestivas; así mismo estos animales tienen un menor contenido de transportadores de aminoácidos neutros(29). En animales en crecimiento los estudios son más escasos, pero también se ha reportado una menor cantidad de enzimas aminopeptidasas y un menor peso relativo de su tracto digestivo en cerdos(31), y un menor tamaño del TGI en bovinos(32).

Balances de nitrógeno y energía

El menor nitrógeno retenido en los cerdos PBN cuando ambos grupos tenían la misma edad; así como la menor cantidad de energía metabolizable en los animales PBN muestran una menor eficiencia en el uso de los nutrientes absorbidos. Esto puede ser debido a que

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algunas enzimas y o metabolitos están alterados en estos animales afectando el metabolismo intermediario. Por ejemplo en lechones PBN se ha reportado un aumento en la concentración plasmática de fructosamina y colesterol unido a la lipoproteína de baja densidad, indicando una tendencia a la presencia de resistencia a la insulina en esos animales(26). Una menor concentración sérica de serotonina y triptófano(33). Además, los lechones PBN tienen una menor tasa de síntesis de proteína(34) y una mayor tasa de degradación de proteína(35); no se sabe si estas características están presentes o desaparecen durante su crecimiento post destete; y aunado esto a que este tipo de animales tienen un menor número de células musculares(2,36-38). Por lo que es muy probable que todos los factores mencionados afecten el uso metabólico de los nutrientes, ya que la capacidad de deposición de tejido magro (proteína) es reducida. Esto implicaría un mayor costo metabólico de la ganancia de peso lo que experimentalmente se ha observado, puesto que son animales más grasosos(26).

Consumo de alimento

Durante la fase de balance a una misma edad se provocó un menor consumo en los animales PBN cuando ambos grupos de cerdos tenían la misma edad, esto fue ocasionado porque los animales fueron racionados a 555 kcal de EM por kg0.60. Sin embargo, es característico de los animales PBN el mostrar un menor consumo de alimento durante toda su vida que el observado en los animales PNN(6,36-38). En lechones el consumo de alimento es afectado por la digestibilidad de la dieta(39) y los animales PBN tienen una menor digestibilidad como se ha discutido previamente, además se ha reportado que son animales que tienen menos células gástricas secretoras de ghrelina que es la hormona que estimula el consumo de alimento al generar la sensación de hambre(40). Todas estas características ayudan a explicar el menor consumo que durante toda su vida se observa en esos animales.

Conclusiones e implicaciones

Los cerdos PBN son menos eficientes que los cerdos PNN, esto es debido a una menor digestibilidad del nitrógeno y energía cuando ambos grupos se comparan a la misma edad y una menor retención de Nitrógeno en el organismo lo que encarece el costo metabólico del aumento de peso.

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Agradecimientos

Los autores agradecen al INIFAP por el apoyo financiero al Proyecto: ¿Impacta el peso al nacimiento en la capacidad digestiva y el uso metabólico de nutrientes en cerdos en crecimiento-finalización? No. SIGI 10145234138

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4839 Artículo

Oferta y demanda regional de carne de pollo en México, 1996-2016

Eulogio Rebollar Rebollar a Alfredo Rebollar Rebollar b Jaime Mondragón Ancelmo a Germán Gómez Tenorio a*

Universidad Autónoma del Estado de México. Centro Universitario UAEM Temascaltepec. Km. 67.5, carretera Toluca-Tejupilco. Colonia Barrio de Santiago s/n. 51300 Temascaltpec. Estado de México, México. b

Universidad Tecnológica del Sur del Estado de México. Estado de México, México.

* Autor de correspondencia: gomte61@yahoo.com

Resumen: El objetivo de la investigación fue determinar la magnitud del efecto de las principales variables económicas y tecnológicas que influyen en la oferta y demanda de carne de pollo en ocho regiones de México, durante el periodo de 1996 a 2016. Se formuló un modelo econométrico de regresión lineal múltiple para cada región, donde se incluyeron las variables económicas y tecnológicas principales que determinan la oferta y demanda. La oferta carne de pollo en canal reacciona directa y elásticamente a cambios en la tecnología, directa e inelásticamente por el precio de la carne de pollo e inversa e inelásticamente por el precio de la carne de cerdo y precio del alimento, en la mayoría de las regiones, cuyos valores promedio regionales fueron 1.7395, 0.9912, -.03686 y 0.1423. La demanda se comportó de manera elástica, respecto al tamaño de la población e inelástica en relación al precio corriente de la carne de pollo, ingreso per cápita y precio corriente de la carne de bovino en todas las regiones, reportando valores promedio de 2.0853, -0.1698, 0.2560 y 0.0272; el crecimiento de la población fue la variable que mayor incidencia reportó sobre el consumo de carne de pollo en las distintas regiones de México. Todos los modelos tuvieron significancia global; sin embargo, no todas las variables predictoras mostraron significancia individual. 917

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Palabras clave: Carne de pollo, Elasticidades, Producción, Consumo, Modelos econométricos.

Recibido:03/04/2018 Aceptado: 13/07/2018

Introducción En México, la avicultura es la actividad más dinámica de la ganadería nacional, debido al crecimiento en la producción y consumo, además de un grado mayor de integración en comparación con los otros sectores pecuarios(1), siendo la principal industria trasformadora de proteína vegetal en proteína animal(2); lo cual confirma la posición de la carne de pollo como la proteína preferida de los consumidores mexicanos(3). Durante 1996 a 2016, la producción nacional de carne de pollo registró una tasa de crecimiento medio anual (TCMA) de 4.55 %. En 1996, la producción fue 1.26 millones de toneladas, mientras que, en 2016, esta cifra ascendió a 3.07 millones. En este periodo, el consumo nacional aparente, pasó de 1.39 a 3.84 millones, representando 5.21 % de incremento medio anual; lo cual significó un crecimiento mayor comparado con la dinámica de la producción nacional. Esta diferencia de volúmenes, fue cubierta por importaciones, las cuales, aumentaron en promedio anual 7.66 % y representaron alrededor de 18 % del consumo de este producto(3). El dinamismo de la producción avícola al interior del país evidenció disparidades entre las regiones a través del tiempo. En 2016, las regiones Centro Occidente (CO) y Centro-Este (CE), lograron un fuerte dinamismo económico, ya que en conjunto aportaron el 53.37 % de la producción nacional; las regiones Noreste (NE) y Península de Yucatán (PE) aportaron apenas el 7.76 %(4). En este periodo, el precio de la carne de pollo en canal se comportó de manera heterogénea entre regiones. En 2016, la región CO, principal productora de carne de pollo, reportó un precio de 30.53 pesos por kilogramo ($/kg); inferior en 3.38 % en relación al año anterior; debido a las mejoras en las condiciones de producción y control de la gripe aviar; adicional al decremento de los precios de los principales granos forrajeros en el mercado internacional; lo anterior contribuyó a una disminución de los costos de producción de esta especie pecuaria(5). En la región CE el precio fue de 29.68 $/kg; mientras que la región PE tuvo un precio de 32.22 $/kg y en la Oriente el precio fue de 33.37 $/kg(4). Por otra parte, el sorgo como principal componente del alimento para pollo(6) también reportó variaciones en distintas zonas del país. Así durante 2016, en las regiones Noreste, Norte y Centro 918

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Este, reportó incrementos porcentuales de 10.13, 8.41, 2.84 %; en tanto que, en la zona, Península de Yucatán el precio disminuyó 2.84 %, respecto a 2015(4). En relación a la demanda, de 1996 a 2016, el consumo regional de carne de pollo en las zonas Centro Este, Centro Occidente y Sur, obtuvieron una TCMA de 5.15, 4.95 y 4.98 %, este comportamiento se explicó en parte por el incremento en el producto interno bruto (PIB) per cápita de 2.67, 4.35 y 3.27 %(7), el crecimiento de la población a nivel regional 1.17, 0.99 y 1.02(8), así como por la preferencia del consumidor, número de integrantes en la familia e ingreso que afectan positivamente la probabilidad de consumo de carne(9). Las diferencias en la dinámica de las diferentes variables económicas y tecnológicas que determinan la oferta y demanda de carne de pollo en el ámbito regional son evidentes; por ello, es importante representar mediante modelos econométricos el funcionamiento de los diferentes mercados regionales; a fin de generar herramientas que contribuyan a orientar a los hacedores de políticas públicas y dispongan de alternativas para el diseño de programas de apoyo a esta actividad, desde una perspectiva territorial. Por lo anterior, el objetivo de la investigación fue determinar la magnitud del efecto de las principales variables económicas y tecnológicas que influyen en la oferta y demanda de carne de pollo en ocho regiones de México (Noroeste, Norte, Noreste, Centro Occidente, Centro Este, Sur, Oriente y Península de Yucatán) durante el periodo de 1996 a 2016. La hipótesis considera que existen diferencias en la magnitud de las variables que influyen en la oferta y demanda de carne de pollo en las distintas regiones de México.

Material y métodos La regionalización, es una metodología, procedimiento o intervención para modificar el orden territorial de un país en unidades territoriales más pequeñas, con características comunes, y representa una herramienta metodológica básica en la planeación ambiental, ya que permite el conocimiento de los recursos para su manejo adecuado(10). Por tanto, para analizar el comportamiento de la oferta y demanda de carne de pollo a nivel regional, México se dividió en ocho regiones económicas(11) (Cuadro 1).

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Región

Cuadro 1: Regiones y entidades de México Entidades

Noroeste (NO)

Baja California, Baja California Sur, Sonora, Sinaloa y Nayarit

Norte (NR)

Chihuahua, Coahuila, Durango San Luis Potosí y Zacatecas

Noreste (NE)

Nuevo León y Tamaulipas

Centro-Occidente (CO)

Aguascalientes, Colima, Guanajuato, Jalisco y Michoacán

Sur (SU)

Ciudad de México, Hidalgo, Estado de México, Morelos, Puebla, Querétaro y Tlaxcala Chiapas, Guerrero y Oaxaca

Oriente (OR) Península de Yucatán (PE)

Tabasco y Veracruz Campeche, Quintana Roo y Yucatán

Centro-Este (CE)

Se formuló un modelo econométrico de regresión lineal múltiple para la oferta y demanda de carne de pollo en canal en cada región de México, durante el periodo de 1996 a 2016. La oferta incluyó las variables: precio de la carne de pollo, la tecnología (medida como eficiencia alimenticia) y el precio de los insumos (alimento)(12). La demanda, consideró el precio de la carne de pollo, ingreso monetario, población y los precios de los productos sustitutos o complementarios(13). Los modelos representan el comportamiento interno de los diferentes mercados regionales. La información correspondiente a cada una de las variables, se obtuvo de fuentes como SIAP (Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera), FIRA (Fideicomisos Instituidos en Relación con la Agricultura), INEGI (Instituto Nacional de Estadística y Geografía), CONAPO (Consejo Nacional de Población) y SNIIM (Sistema Nacional de Información e Integración de Mercados). La eficiencia alimenticia se obtuvo de Rigolin(14) (varios años), sin embargo, como este indicador se reportó cada 10 años; el resto de los años se estimaron a través de la fórmula del crecimiento promedio anual, definida por r r= (Df / Di)1/n – 1; donde Df y Di son el dato final e inicial de la eficiencia alimenticia y, la r la tasa de crecimiento media anual. Para estimar el valor de los parámetros en los modelos lineales asociados a la función de oferta y demanda, se utilizó el método de Mínimos Cuadrados Ordinarios (MCO)(15), con el paquete estadístico SAS(16), que permitió conocer el efecto de cada una de las variables independientes sobre la dependiente, además de obtener los mejores estimadores lineales insesgados y de varianza mínima. La congruencia estadística de los modelos de oferta y demanda, se determinó por medio del coeficiente de determinación (R2), la significancia estadística, de cada ecuación se efectuó mediante la prueba F, y la significancia individual de cada coeficiente con la t de Student o la “razón de t”. La evaluación económica, se realizó al considerar los signos y la magnitud de los 920

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coeficientes de las variables de las funciones de oferta y demanda, y se interpretaron de acuerdo con los fundamentos de la teoría económica; es decir, la relación entre la oferta y el precio de la carne de pollo en canal, así como con la eficiencia alimenticia, debe ser directa; mientras que con el precio de la carne de cerdo y precio del alimento inversa; por su parte, la relación entre la demanda y el precio corriente de la carne de pollo en canal, debe ser inversa; y respecto al PIB per cápita, precio corriente de la carne de bovino y población humana, directa. En algunas regiones, las variables, precio de la carne de pollo, de la carne de cerdo (bien alternativo) y precio del alimento se rezagaron un año o dos años, debido a que el productor no reacciona de inmediato a un cambio en los precios disminuyendo la producción y, factores como la duración del ciclo productivo de los animales, el grado de inversión realizada, el volumen de producción y la situación financiera de la empresa, son diferentes en las distintas regiones. Asimismo, se determinaron las elasticidades económicas de cada una de las variables explicativas que afectaron la oferta y demanda de carne de pollo en cada una de las regiones y, se evaluaron de acuerdo al signo y magnitud de sus coeficientes; los cuales, también se interpretaron acorde a la teoría económica. La forma estadística de los modelos econométricos propuestos para determinar los factores que determinan la oferta y demanda en los distintos mercados regionales de carne de pollo son: OCPt = β11 + OCPt = β21 + Este) OCPt = β31 + OCPt = β41 + DCPt = β51 +

β12 PCPRt + β13 PCCRt-2 + β14 PARt + β15 EAt + £t (Noroeste y Norte) β22 PCPRt + β23 PCCRt + β24 PARt + β25 EAt + £t (Noreste, Centro Occidente y Centro β32 PCPRt-1 + β33 PCCRt -2 + β34 PARt + β35 EAt + £t (Sur y Oriente) β42 PCPRt + β43 PCCRt-2 + β44 PARt-2 + β45 EAt + £t (Península de Yucatán) β52 PCPRt + β53 PIBRPt + β54 PRCBt + β55 POBt + £t

Donde: OCPt: cantidad ofertada de carne de pollo en canal en el periodo actual, aproximada a la producción regional de este producto (t); PCPRt: precio real promedio ponderado regional de la carne de pollo en canal, en el periodo actual ($/kg); PCPRt-1: precio real promedio ponderado regional de la carne de pollo en canal, con un año de rezago ($/kg); PCCRt: precio real promedio ponderado regional de la carne de cerdo, en periodo actual ($/kg); PCCRt-2: precio real promedio ponderado regional de la carne de cerdo, con dos años de rezago, como producto alterativo ($/kg); PARt: precio real promedio ponderado regional del alimento para pollo, en el periodo actual, aproximado por el precio del sorgo como ingrediente principal ($/kg);

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PARt-2: precio real promedio ponderado regional del alimento para pollo, con dos años de rezago, aproximado por el precio del sorgo como ingrediente principal ($/kg); EAt eficiencia alimenticia; DCPt: volumen de demanda de carne de pollo en canal en el periodo actual, aproximado por el consumo aparente regional (miles de toneladas); PCPRt: precio real promedio ponderado regional de carne de pollo en canal en el periodo actual ($/kg); PIBRPt: producto interno bruto real per cápita regional en el periodo actual (miles de $/persona), como una variable de aproximación al ingreso nacional disponible per cápita; PRCBt: precio real promedio ponderado regional de la carne de bovino ($/kg), como producto sustituto; POBt: población regional en el periodo actual (millones de habitantes/región). Todas las variables monetarias se deflactaron con el Índice Nacional al Consumidor (INPC, base 2012=100). La formulación de los modelos está basada en la teoría económica y evidencia empírica. Se ha encontrado que los productores de carne de pollo en México fundan sus decisiones de aumentar, mantener o disminuir su producción, dependiendo del precio del pollo, de los precios de los insumos necesarios para producirlo y de los bienes alternativos como el cerdo(17,18). Para reflejar el progreso tecnológico en el volumen de producción de carne de pollo se utilizó la EA, ya que es una de las variables que más influyen en la producción del sector avícola, y un factor que ha estimulado el crecimiento de la producción de carne de pollo en las diferentes regiones de México, misma que mediante la selección genética ha originado un pollo que produce mayor cantidad de carne con la misma cantidad de alimento; lo anterior, ha propiciado que el avicultor continúe ofreciendo su producto, apoyado en el aumento de la productividad de las aves(6). La eficiencia alimenticia, es una variable que integra avances tecnológicos y permite explicar por qué el avicultor continúa ofreciendo su producto en el mercado, a pesar de una clara tendencia a la baja en el precio de la carne de pollo, adicional a incrementos en el precio del sorgo como principal insumo alimenticio(6). Otra variable que se incluyó fue el precio de la carne de cerdo como un bien alternativo, debido a que algunas empresas(19,20,21), producen pollo y cerdo y, utilizan los mismos insumos para su alimentación(17,22). Los precios de la carne de pollo y cerdo se determinaron a través del precio real promedio ponderado regional del producto en canal; el precio del alimento, se consideró el precio del sorgo por ser el principal componente para la elaboración de este producto(6). Todos los precios se obtuvieron del promedio ponderado de todas las entidades que integran cada una de las regiones de México. La demanda regional de carne de pollo, se determinó al considerar el consumo aparente por región como una variable de aproximación a la demanda regional de este producto; este consumo regional, 922

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se estimó por la producción, más importaciones, menos exportaciones, a nivel regional; luego, se multiplicó por el número de habitantes por región del país del año determinado de la serie de tiempo considerada. Con base en la teoría económica las variables determinantes de la demanda que se incluyeron en el modelo fueron: el precio real promedio ponderado regional de la carne de pollo en canal (PCPRt), ingreso (producto interno bruto real per cápita regional PIBRPt), precio del bien sustituto (precio real promedio ponderado regional de la carne de bovino (PRCBt)) y la población regional (POBt), todas las variables en el periodo actual(12,13). Para determinar el valor de las elasticidades por región en relación a cada una de las variables explicativas, se multiplicaron los coeficientes de las derivadas parciales de las ecuaciones regionales, por el valor final observado de cada una de las variables independientes respecto de las cantidades ofrecidas y demandadas. Dado que las funciones lineales de oferta y demanda tienen una elasticidad variable a través de su rango de estimación, se obtuvo para el último año del periodo analizado, por ser cercano a la actualidad(23); así, se cuantificaron los efectos establecidos en las relaciones funcionales.

Resultados y discusión Los resultados estadísticos obtenidos a partir de los modelos de oferta y demanda estimados en su forma lineal en cada una de las regiones de México, se presentan en los Cuadros 2 y 3. Las ecuaciones de oferta de carne de pollo en canal, en la mayoría de las regiones presentaron un coeficiente de determinación considerado como alto, el valor mayor lo tuvo la región CO (R 2 98), y el menor la región NE (R2 65). En relación a los modelos de demanda, los coeficientes de determinación en las regiones fueron de 0.98 y 0.99. Las zonas de Noroeste, Norte, Noreste, Centro Este y Península de Yucatán fueron las que mejor se ajustaron a los datos. De acuerdo a la prueba de hipótesis realizada con el estadístico F de Fisher para determinar la significancia global del modelo de oferta y demanda, fue significativo al 95 % (P<0.05).

Cuadro 2: Coeficientes estimados para la oferta regional de carne de pollo en canal en México, 1996-2016 Variable Región Intercepto Variables explicativas R² Prob>F dependiente NO OCPt PCPRt PCCRt-2 PARt EAt 0.97 0.0001 Coeficiente -283.530 0.018 -0.084 -3.023 0.696

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SUR

Error estándar Valor de t OCPt Coeficiente Error estándar Valor de t OCPt Coeficiente Error estándar Valor de t OCPt Coeficiente Error estándar Valor de t OCPt Coeficiente Error estándar Valor de t OCPt Coeficiente Error estándar Valor de t OCPt Coeficiente Error estándar Valor de t OCPt Coeficiente Error estándar Valor de t

80.766 -3.511 -429.039 119.379 -3.594 -498.555 374.659 -1.331 -859.623 219.764 -3.912 -174.121 173.069 -1.006 -255.419 56.058 -4.556 -69.288 144.104 -0.481 -44.205 18.465 -2.394

7.594 0.002 PCPRt 5.467 16.808 0.325 PCPRt 17.329 9.015 1.922 PCPRt 25.465 18.368 1.386 PCPRt 36.242 11.621 3.119 PCPRt-1 0.595 7.348 0.081 PCPRt-1 1.798 10.379 0.173 PCPRt 8.873 5.491 1.616

1.474 -0.057 PCCRt-2 -2.241 2.725 -0.823 PCCRt -4.062 1.230 -3.301 PCCRt -1.955 2.105 -0.929 PCCRt -3.750 1.192 -3.146 PCCRt-2 -0.142 0.911 -0.156 PCCRt-2 -5.019 3.787 -1.325 PCCRt-2 -2.421 0.644 -3.759

4.555 -0.664 PARt -41.770 14.331 -2.915 PARt -15.540 5.862 -2.651 PARt -2.452 15.680 -0.156 PARt -34.724 10.502 -3.306 PARt -3.699 8.832 -0.419 PARt -11.709 13.598 -0.861 PARt-2 -0.218 3.957 -0.055

0.193 3.602 EAt 1.315 0.482 2.728 EAt 0.559 0.255 2.191 EAt 1.449 0.475 3.054 EAt 0.026 0.252 0.102 EAt 0.598 0.303 1.975 EAt 0.759 0.501 1.515 EAt 0.019 0.210 0.090

0.97 0.0001

0.65 0.0024

0.98 0.0001

0.96 0.0001

0.97 0.0001

0.89 0.0001

0.94 0.0001

OCPt = cantidad ofertada de carne de pollo en canal en el periodo actual; PCPR t = precio real promedio ponderado regional de la carne de pollo en canal, en el periodo actual; PCPRt-1 = precio real promedio ponderado regional de la carne de pollo en canal, con un año de rezago; PCCRt = precio real promedio ponderado regional de la carne de cerdo, en periodo actual; PCCRt-2 = precio real promedio ponderado regional de la carne de cerdo, con dos años de rezago; PARt = precio real promedio ponderado regional del alimento para pollo, en el periodo actual; PARt -2 = precio real promedio ponderado regional del alimento para pollo, con dos años de rezago; EA t = eficiencia alimenticia.

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Cuadro 3: Coeficientes estimados para la demanda regional de carne de pollo en canal en México, 1996-2016 Variable Región Intercepto Variables explicativas R² Prob>F dependiente NO DCPt PCPRt PIBRPt PRCBt POBt 0.99 0.0001 Coeficiente -323.601 -2.783 0.192 0.424 61.174 Error estándar 14.927 0.842 0.183 0.296 3.615 Valor de t -21.679 -3.304 1.045 1.433 16.923 NR DCPt PCPRt PIBRPt PRCBt POBt 0.99 0.0001 Coeficiente -496.889 -3.278 0.826 0.350 66.127 Error estándar 64.500 0.835 0.423 0.373 9.670 Valor de t -7.704 -3.926 1.955 0.937 6.838 NE DCPt PCPRt PIBRPt PRCBt POBt 0.99 0.0001 Coeficiente -251.052 -1.161 0.304 0.353 54.096 Error estándar 13.831 0.358 0.072 0.125 2.934 Valor de t -18.152 -3.247 4.250 2.828 18.440 CO DCPt PCPRt PIBRPt PRCBt POBt 0.98 0.0001 Coeficiente -722.606 -7.026 1.872 0.071 64.197 Error estándar 114.992 2.109 0.516 0.536 10.298 Valor de t -6.284 -3.331 3.629 0.133 6.234 CE DCPt PCPRt PIBRPt PRCBt POBt Coeficiente -1538.963 -5.887 4.901 0.297 55.572 0.99 0.0001 Error estándar 136.262 3.515 1.223 1.486 8.610 Valor de t -11.294 -1.675 4.009 0.200 6.455 SUR DCPt PCPRt PIBRPt PRCBt POBt 0.98 0.0001 Coeficiente -614.336 -1.525 1.906 0.001 72.960 Error estándar 60.190 0.702 0.506 0.453 7.604 Valor de t -10.207 -2.174 3.765 0.001 9.595 OR DCPt PCPRt PIBRPt PRCBt POBt 0.98 0.0001 Coeficiente -671.124 -3.195 0.430 0.011 98.815 Error estándar 64.780 0.475 0.119 0.331 8.462 Valor de t -10.360 -6.729 3.610 0.033 11.678 PE DCPt PCPRt PIBRPt PRCBt POBt Coeficiente -96.599 -0.444 0.102 0.000 49.720 0.99 0.0001 Error estándar 20.881 0.133 0.099 0.050 8.560 Valor de t -4.626 -3.332 1.024 0.003 5.808 DCPt= demanda de carne de pollo en canal en el periodo actual; PCPRt= precio real promedio ponderado regional de carne de pollo en canal en el periodo actual; PIBRP t= producto interno bruto real per cápita regional en el periodo actual; PRCBt= precio real promedio ponderado regional de la carne de bovino; POB t= población regional en el periodo actual.

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La contribución de cada una de las variables explicativas en ambos modelos se evaluaron de acuerdo a su t asintótica o razón de t, la cual debe ser mayor que la unidad, situación que indica que el valor del parámetro estimado, es mayor que su error estándar(24). Bajo este argumento, por el lado de la oferta, el coeficiente de las variables eficiencia alimenticia resultó significativo en la mayoría de las regiones, con excepción de CE y PE; por otro lado, el coeficiente de las variables precio de la carne de pollo, fue significativo en cuatro regiones NE, CO, CE y PE mientras que NO, NR, SUR y OR, no cumplieron con el parámetro establecido. El coeficiente de la variable precio de la carne de cerdo, fue significativo en las regiones NE, CE, OR y PE; en tanto que las regiones NO, NR, CO y SUR no cumplieron con la medida. En los modelos de demanda, los coeficientes precio de la carne de pollo, producto interno bruto per cápita y población resultaron significativos (P<0.05), para todas las regiones; la variable precio de la carne de bovino, fue significativo en las regiones NO y NE, el resto de las regiones no cumplieron con la condición antes señalada. Los resultados obtenidos indicaron que no hubo multicolinealidad entre las variables explicativas en los modelos regionales de oferta y demanda, usando la regla práctica de Klein(25).

Elasticidades regionales

Para medir la magnitud de la variable dependiente ante variaciones, (ceteris paribus) con cada una de las explicativas de los modelos de oferta y demanda, se determinaron los coeficientes de las elasticidades por región (Cuadro 4). Las magnitudes de las elasticidades de oferta y demanda en relación a cada una de las variables independientes fueron distintas en cada una de las regiones de México; es decir, el efecto que éstas producen sobre la producción de carne de pollo, fue diverso entre los territorios. En relación a la oferta de este producto pecuario en la mayoría de las regiones, se explica directa y elásticamente por la tecnología (EA), con excepción de las regiones CE y PE cuya relación fue directa pero inelástica; directa e inelásticamente por el precio de la carne de pollo en las regiones NO, NR, CO, SUR y OR, y directa y elástica en las regiones NE, CE y PE; inversa e inelásticamente por el precio de la carne de cerdo y precio del alimento excepto NE que fue inversa y elástica para la carne de cerdo.

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Cuadro 4: Elasticidades regiones de oferta y demanda de carne de pollo en canal en México, 1996- 2016 Regiones Elasticidad NO NR NE CO CE SUR OR PE Oferta PCPRt 0.0021 0.2824 3.6332 0.8125 1.5794 1.7069 PCPRt-1 0.0941 0.1616 PCCRt -1.4563 -0.0913 -0.2024 PCCRt-2 -0.0110 -0.1615 -0.0253 -0.4738 -0.5273 PARt -0.0325 -0.1899 -0.4256 -0.0084 -0.1436 -0.0475 -0.0876 PARt-2 -0.0034 EAt 2.2151 1.8561 4.6830 1.2548 0.0299 2.2015 1.5884 0.0872 Demanda PCPRt PIBRPt PRCBt POBt

-0.2101 0.0741 0.0656 1.9750

-0.2127 0.2844 0.0506 2.1045

-0.1037 0.2159 0.0817 1.7184

-0.2767 0.3557 0.0063 2.0220

-0.1196 0.5457 0.0122 1.7868

-0.1014 0.2763 0.0001 2.3610

-0.2525 0.1428 0.0017 3.1295

-0.0819 0.1536 0.0001 1.5855

PCPRt = precio real promedio ponderado regional de la carne de pollo en canal, en el periodo actual; PCPRt -1 = precio real promedio ponderado regional de la carne de pollo en canal, con un año de rezago; PCCR t = precio real promedio ponderado regional de la carne de cerdo, en periodo actual; PCCRt-2 = precio real promedio ponderado regional de la carne de cerdo, con dos años de rezago; PARt = precio real promedio ponderado regional del alimento para pollo, en el periodo actual; PARt-2 = precio real promedio ponderado regional del alimento para pollo, con dos años de rezago; EAt = Eficiencia alimenticia. PCPRt = precio real promedio ponderado regional de carne de pollo en canal en el periodo actual; PIBRPt = Producto interno bruto real per cápita regional en el periodo actual; PRCB t = precio real promedio ponderado regional de la carne de bovino; POB t = población regional en el periodo actual.

Los incrementos que se registraron en el volumen de la producción carne de pollo en la mayoría de las regiones se debieron al cambio tecnológico, definido como eficiencia alimenticia, ya que esta variable registró las elasticidades mayores en relación al resto, acentuándose en los territorios NE, NO y SUR, cuyos valores fueron 4.683, 2.215 y 2.201 respectivamente. Por su parte, las regiones NR, OR y CO se manifestaron de manera menos elástica (1.856, 1.588, 1.255) que las anteriores, mientras que las regiones CE y PE obtuvieron elasticidades por debajo de la unidad (0.030, 0.087), por lo que su comportamiento fue inelástico en relación al cambio tecnológico. Estas discrepancias en las elasticidades son debidas a los diferentes precios de los insumos y de la carne de pollo entre las regiones. La tecnificación de la actividad avícola reduce costos de producción y mejora la productividad(6); Por tanto, ante un incremento del 10 % en esta variable tecnológica, ocasionaría que la curva de oferta de carne de pollo en canal se desplace a la derecha y, la producción de esta especie en las regiones NE, NO y SUR, se aumentaría en 46.83, 22.21 y 22.01 %, que en términos de volumen, representaría pasar de una producción de 82.57, 193.73, 190.05 miles de t. registrada durante 2016 927

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a 121.23, 236.75 y 231.88 miles de toneladas. Dichos resultados concuerdan con los reportados en el periodo 1970-1998(6), ya que durante este término, obtuvieron una elasticidad para la oferta de carne de pollo en México en relación al cambio tecnológico, de 1.972. La cantidad ofrecida de carne de pollo respecto al precio del producto a precios actuales y con un año de rezago (PCPRt, PCPRt-1), en las regiones NE, CE y PE, respondieron de forma elástica (3.633, 1.579, 1.707), e indica que ante un incremento en una unidad porcentual en el precio de la carne de pollo en canal, la cantidad ofrecida responde en porcentaje mayor a la unidad en estas regiones; en tanto, las zonas Noroeste, Norte, Centro Occidente, Sur, Oriente, respondieron de forma inelástica (0.002, 0.282, 0.813, 0.094, 0.162); esto significa que ante un incremento en una unidad porcentual del precio de la carne de pollo en canal, provoca un aumento no significativo en la cantidad ofrecida del producto en estas regiones. Estos hallazgos concuerdan con los reportados por otros investigadores(13,26,27), quienes obtuvieron valores inelásticos de la oferta de carne de pollo en relación a su precio. La respuesta de la oferta de carne de pollo en canal, respecto a los cambios ocurridos en el precio de la carne de cerdo, a precio actual y con dos años de rezago (PCCRt, PCCRt-2), como un bien alternativo, fue inelástica en la mayoría de las regiones productoras, excepto en la zona NE que fue elástica. Ante este escenario, los productores de carne de pollo y cerdo en esta región, deciden que ante una mejora en el precio de la carne de cerdo; podrían estimularse para producir más cerdo y, esta decisión, afectaría la oferta de carne de pollo en este territorio; en tanto, que en el resto de las zonas el efecto no es significativo. Por otra parte, la dinámica de la oferta de carne de pollo en canal en relación a los cambios ocurridos en el precio del alimento a precio actual y con dos años de rezago (PARt, PARt-2), difiere entre las regiones. En las regiones NE y NR la magnitud de los coeficientes fueron menos inelásticos (-.0144, -0.190) que el resto de las zonas; es decir el volumen de carne de pollo en canal producido en esas regiones respondió inversamente y en mayor proporción ante variaciones en el precio del insumo. Sin embargo, las zonas CO y PE fueron más inelásticas (-0.008, -0.003) que la totalidad de las regiones, lo que mostró, que ante un incremento en una unidad porcentual en el precio del alimento (PARt, PARt-2), la oferta de carne de pollo en canal en dichas zonas geográficas registró decrementos poco representativos. Cabe señalar que para el periodo 1978-1998(6), obtuvieron para México, un coeficiente de -0.164 respecto al precio esperado del sorgo (como su principal componente del alimento para pollo). No obstante que la magnitud de la elasticidad varía entre los diversos estudios por tratarse de periodos distintos, pero permanece el carácter inelástico. En lo que respecta a las elasticidades de demanda se encontró que la variable que mayor efecto registró sobre el consumo de carne de pollo en canal en todas las regiones fue el tamaño de la población, toda vez que su comportamiento fue elástico en todas las regiones; sin embargo, fueron 928

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las regiones OR, SUR y NR, las que reportaron mayores elasticidades (3.1295, 2.3610 y 2.1045); por tanto, aumentos significativos en el consumo de pollo, ante un cambio en una unidad porcentual en el tamaño de la población. Respecto de las regiones CO, NO y CE, la elasticidad fue de 2.0220, 1.9750 y 1.7868, lo que indicó que la demanda de carne de pollo en dichas regiones se incrementó en proporción menor que en los territorios anteriores. El efecto que registró la variable población sobre el consumo de carne de pollo en las diferentes regiones de México, se explica en gran generalidad por el crecimiento medio anual de 1.22 % de la población nacional durante el periodo de estudio. En una investigación realizada en relación con el comportamiento de la oferta y demanda regional de carne de cerdo en canal en México(23), los autores concluyeron que la cantidad demandada de carne de cerdo respondió de forma elástica en todas las regiones de México en relación al crecimiento de la población humana; estos resultados concuerdan con los obtenidos en el presente estudio, ya que la demanda de carne de pollo en canal en todas las regiones en relación al crecimiento de la población humana fue elástica. En lo que se refiere a la elasticidad de la demanda de carne de pollo en canal respecto a su precio corriente fue inelástica en todas las zonas; sin embargo, existen divergencias en los valores de cada una de ellas. En las regiones PE, SUR y NE, los valores fueron menos inelásticos (-0.0819, -0.1014, -0.1037) que el resto de las mismas; ello evidenció que esta variable económica afectó en proporción menor el consumo de carne de pollo en esas regiones; lo anterior, debido a diferencias en el ingreso per cápita y precio del producto sustituto entre territorios. Dichos resultados, concuerdan con los reportados por otros investigadores(26-29), quienes reportaron valores en relación a su precio de -0.36, -0.4718, 1.191, -0.2148, -0.1695, cifras que resultaron ligeramente diferentes a las reportadas en esta investigación, por tratarse de periodos diferentes; sin embargo permanece el perfil inelástico. Por otra parte, la elasticidad de la demanda en relación al producto interno bruto per cápita, registró cambios a nivel regional, mientras que en los territorios NO, OR y PE, se obtuvieron valores de 0.0741, 0.1428 y 0.1536, otras regiones como CE, CO y NR, reportaron coeficientes superiores (0.5457, 0.3557 y 0.2844), que el resto de las mismas. Los valores de magnitud mayor significaron que el consumo de carne de pollo se explicó en proporción mayor por el aumento en el PIBRPt. En México se reportó una elasticidad de 0.3347, para el periodo 1970-1998(6), respecto al ingreso per cápita real disponible. La elasticidad de la demanda en relación al precio de la carne de bovino, hubo variaciones a nivel territorial, mientras que en las regiones NE, NO y NR, se obtuvieron elasticidades de 0.0817, 0.0656 y 0.0506, las zonas SUR, PE y OR, reportaron menores magnitudes (0.0001, 0.0001 y 0.0017), lo que indicó que el efecto causado por el incremento del precio de la carne de bovino sobre la demanda de carne de pollo en estas regiones fue mínimo.

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Conclusiones e implicaciones El factor que más influyó en el crecimiento de la producción avícola en la mayoría de las regiones de México, fue el progreso tecnológico, definido como eficiencia alimenticia. La demanda regional de carne de pollo, fue elástica en relación al crecimiento de la población; es decir, el incremento del número de personas influyó en proporción mayor en el aumento del consumo de carne de pollo en todas las regiones. Con los resultados obtenidos, se determinó el porcentaje de afectación que ejercieron las variables explicativas en la oferta y demanda regional de carne de pollo en México.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4927 Artículo

Óptimos técnicos para la producción de leche y carne en el sistema bovino de doble propósito del trópico mexicano

Yuridia Bautista Martínez a José Antonio Espinosa García b* José Guadalupe Herrera Haro c Francisco Ernesto Martínez Castañeda d Humberto Vaquera Huerta c Benigno Estrada Drouaillet a Lorenzo Danilo Granados Rivera e

Universidad Autónoma de Tamaulipas. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Carretera Mante Km 5. 87000. Ciudad Victoria Tamaulipas, México. b

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal, Ajuchitlan Querétaro, México. c

Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Texcoco. Edo. México, México.

Universidad Autónoma del Estado de México. Toluca. Edo. México, México.

Campo Experimental General Terán, INIFAP. General Terán. Nuevo León, México.

*Autor de correspondencia: espinosa.jose@inifap.gob.mx

Resumen: El objetivo de este estudio fue estimar y analizar los resultados obtenidos de una función de producción de leche y carne en unidades de producción del sistema de doble propósito (DP). 933

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Los datos se obtuvieron a través de encuestas mensuales, donde se registró información de producción de leche, carne, ingresos y egresos económicos, durante 12 meses. Las funciones se estimaron por el método indirecto de regresión lineal con datos transformados para una función Cobb-Douglas. La función para leche mostró que los insumos alimento y vacas explican el 91 % de la producción, con coeficientes de elasticidad de 0.34 y 0.5, productos marginales de 0.75 y 892.2 con valores de $4.03 y $4,800.2 respectivamente. Los insumos utilizados para la producción de leche se encuentran en la etapa II de producción con rendimientos marginales decrecientes, mientras que para la producción de carne los insumos alimento y vacas explican el 72 % de la producción, con coeficientes de elasticidades de producción de -0.20 y 1.11 respectivamente; el alimento se ubicó en la etapa III de producción con rendimientos marginales negativos, y el insumo vacas se encontró en la etapa I con rendimientos marginales crecientes. La suma de los coeficientes de ambas funciones que fueron 0.92 y 0.91 por ser menores a uno, tienen rendimientos decrecientes a escala. El nivel óptimo técnico de producción fue de 488.97 L diarios y 10 becerros al año. Los insumos para producción de leche se están utilizando de forma racional, pero se debe evaluar la cantidad de alimento utilizada para producción de carne, ya que refleja que es sobre utilizado. Palabras clave: Cobb-Douglas, Elasticidad, Producto marginal, Rendimientos a escala y Óptimo técnico.

Recibido:07/06/2018 Aceptado:29/09/2018

Introducción En México en el año 2017 se produjeron 11,808 millones de litros de leche y se importaron 3,728 millones, para cubrir la demanda. Mientras que la producción de carne de bovino fue de 1,845 miles de toneladas y se importaron 136 miles para cubrir la demanda(1), lo anterior indica que México no es autosuficiente en estos alimentos, es por esto que deben analizarse de manera cuantitativa la eficiencia de los sistemas especializado, semi especializado, doble propósito y familiar de producción de leche y carne para optimizar el uso de sus recursos. El sistema bovino de doble propósito se desarrolla principalmente en regiones tropicales(2), se caracteriza por producir leche mediante el ordeño y carne a través de la venta de becerros al destete(3). Una de sus principales ventajas es que se reducen costos de alimentación, ya que la mayor parte de ésta es a base del pastoreo, y en algunos casos hay una suplementación para las vacas en producción al momento de la ordeña(2).

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Un aspecto importante del sistema bovino de doble propósito, es el análisis de las unidades de producción que lo integran, en términos de eficiencia, a través del uso adecuado de los insumos utilizados para la producción(4). Para estudiar el funcionamiento de estos sistemas y con el objetivo de expresar las relaciones causa-efecto se han desarrollado metodologías paramétricas que se fundamentan en la estimación de funciones de producción, en las cuales se muestra la relación entre las distintas cantidades de insumos y cantidades de producto obtenido, además de asociar a cada insumo con el nivel máximo de producción por periodo. Esto resulta importante ya que permite formular estrategias de desarrollo productivo para una región en particular. Dado que la producción de leche y carne influyen factores fisiológicos y no fisiológicos como la cantidad y calidad de alimento, forrajes, tamaño del hato, estación del año, el número y la etapa de lactancia, etc(5). Es importante conocer los factores que mejor explican la producción de leche y carne para seleccionar la cantidad de insumo que se debe utilizar y hacer un uso óptimo de éste(6). Uno de los modelos para la determinación de las funciones de producción comúnmente utilizado en ganadería es la función Cobb-Douglas, aplicada para estimar la producción de leche y carne en diferentes sistemas y regiones de México(7,8,9). De acuerdo a las propiedades de una función tipo Cobb- Douglas y a la teoría de la producción, se pueden calcular indicadores como las elasticidades de producción, que es el cambio porcentual de la cantidad producida en relación al cambio porcentual de los niveles de los insumos(10); los rendimientos marginales, que muestra la disminución o aumento de un producto al añadir un insumo, y dependiendo de su comportamiento: crecientes, decrecientes, cero o negativos, indica si el insumo analizado está en la etapa I, II y III respectivamente en una función de producción clásica. También permite conocer el tipo de rendimientos a escala de la unidad de producción pecuaria, que explica cómo se comporta la producción en respuesta a una variación proporcional y simultánea de todos los insumos, estos pueden ser crecientes, constantes o decrecientes. Por otra parte, con el precio de venta de los insumos se estima el producto marginal, que es la variación en la cantidad producida, debido al incremento unitario de alguno de los insumos productivos, manteniendo los demás constantes y también el valor del producto marginal, que es el ingreso adicional que obtiene la empresa pecuaria, por una unidad de insumo adicional(11). Esta información es útil para auxiliar a asesores económicos del sector pecuario, a los extensionistas encargados de asesorar a los productores y a los productores mismos, para realizar un uso racional de los recursos, además de decidir si le es conveniente aumentar o disminuir la cantidad de insumos utilizada en el proceso de producción para alcanzar mayores beneficios económicos. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue estimar y analizar los resultados obtenidos de una función de producción de leche y carne en unidades de producción representativas del sistema de doble propósito (DP) en el trópico mexicano, para conocer los insumos que tienen mayor influencia en la producción y conocer si son utilizados de forma racional, a través del cálculo del óptimo técnico sujeta al precio de los insumos y precio de venta de la leche y carne.

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Material y métodos Área de estudio El estudio se realizó en unidades de producción de tres estados de la república mexicana representativas del trópico de Mexicano, en donde el sistema de producción que predomina es el de DP; Tabasco localizado (17˚ 51’ N y 93˚ 23’ O) a 2 msnm con un clima cálido húmedo y abundantes lluvias en verano, temperatura media anual de 26.4 °C y precipitación media mensual de 190.85 mm; Chiapas (15˚ 41’ 12” N y 93˚ 12’33” O) a 57 msnm con un clima cálido sub húmedo, temperatura media anual de 28 °C, precipitación media mensual de 80 mm y Sinaloa, (23˚ 14’ 29” N y 106˚ 24’ 35” O) a 10 msnm con un clima tropical semi húmedo, temperatura media anual de 26.0 °C, precipitación media mensual de 63 mm(12). Las unidades de producción se caracterizaron por utilizar cruzas de razas Bos Indicus y Bos Taurus con alimentación basada en pastoreo extensivo y complementación con dietas comerciales balanceadas con base a la energía neta de lactancia y 17 % de proteína al momento de la ordeña para vacas altas y medianas productoras, con un promedio de 39 vacas en producción, que son ordeñadas una vez al día con el apoyo del becerro para estimular la bajada de la leche, tres cuartos de la ubre eran ordeñado para la venta y un cuarto se dejó al becerro para su alimentación. Mientras que la producción de carne en las unidades de producción consistió en la venta de becerros destetados al alcanzar un peso promedio de 160 kg.

Clasificación de insumos y variables productivas Los datos se obtuvieron a través de encuestas mensuales a los productores durante el periodo de junio del 2012 a julio del 2013, en 30 unidades de producción, 10 por cada estado. Las UP se seleccionaron por muestreo aleatorio irrestricto, de las UP inscritas en las asociaciones ganaderas locales y cooperantes con la adopción de cédulas de registro de información sobre estructura del hato, uso de la tierra, ingresos por venta de leche y carne, además de los egresos por la compra de insumos para la producción. Las variables utilizadas para la función de producción se basaron en las recomendaciones para la estimación de problemas cuando la empresa genera productos múltiples como la ganadería y agricultura. Y cuando éstas pueden cambiar sustancialmente de una región a otra, tales como cantidad de alimento concentrado, ganado, mano de obra y combustibles(13). Por tanto, se capturaron las siguientes variables: producción total de leche en el año (litros), número total de becerros producidos en el año, cantidad de alimento concentrado utilizado en la unidad de producción en un año (kg), número de vacas en producción, hectáreas en pastoreo, forraje conservado utilizado en la unidad de producción en un año (kg), mano de obra permanente y temporal (jornales), número de sementales, costos por insumos de operación (electricidad, gasolina, diésel). 936

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AnĂĄlisis de datos

Para estimar las funciones de producciĂłn de leche y carne, se utilizĂł el mĂŠtodo indirecto para obtener una funciĂłn tipo Cobb-Douglas, el cual consiste en una regresiĂłn lineal con los datos originales transformados a logaritmos neperianos, de las variables dependientes e independientes(6). Una vez trasformadas cada una de las variables, se seleccionĂł el modelo que mejor explica la producciĂłn de leche y carne con el procedimiento STEPWISE de SAS. Este procedimiento inicia determinando la matriz de correlaciĂłn simple, con base a los valores de correlaciĂłn, se incluye en el modelo la variable independiente (Xi) que tiene la correlaciĂłn mĂĄs alta con la variable respuesta (Yi). Empleando los coeficientes de correlaciĂłn parcial (R2), se selecciona la siguiente variable a incluir en el modelo. A cada paso examina la contribuciĂłn de cada variable al modelo, usando como criterio la prueba de F parcial, por lo tanto, en cada etapa todas las variables son examinadas por su contribuciĂłn Ăşnica al modelo, y aquellas que no satisfacen un criterio previamente establecido son eliminadas. El modelo especĂfico estimado para leche es: ln đ?&#x2018;&#x152;1 = đ?&#x203A;˝0 + đ?&#x203A;˝1 lnđ?&#x2018;&#x2039;1 + đ?&#x203A;˝2 ln đ?&#x2018;&#x2039;2 + đ?&#x203A;˝3 ln đ?&#x2018;&#x2039;3 + đ?&#x203A;˝4 ln đ?&#x2018;&#x2039;4 + đ?&#x203A;˝5 ln đ?&#x2018;&#x2039;5 + đ?&#x203A;˝6 ln đ?&#x2018;&#x2039;6 + đ?&#x203A;˝7 ln đ?&#x2018;&#x2039;7 + đ?&#x153;&#x20AC; El modelo especĂfico estimado para carne es: ln đ?&#x2018;&#x152;2 = đ?&#x203A;˝0 + đ?&#x203A;˝1 lnđ?&#x2018;&#x2039;1 + đ?&#x203A;˝2 ln đ?&#x2018;&#x2039;2 + đ?&#x203A;˝3 ln đ?&#x2018;&#x2039;3 + đ?&#x203A;˝4 ln đ?&#x2018;&#x2039;4 + đ?&#x203A;˝5 ln đ?&#x2018;&#x2039;5 + đ?&#x203A;˝6 ln đ?&#x2018;&#x2039;6 + đ?&#x203A;˝7 ln đ?&#x2018;&#x2039;7 + đ?&#x153;&#x20AC; Donde: Y1 = producciĂłn de leche; Y2 = becerros producidos en el aĂąo; X1 = alimento concentrado utilizado en la unidad de producciĂłn kg aĂąo-1; X2 = vacas en producciĂłn; X3 = hectĂĄreas en pastoreo; X4 = forraje conservado utilizado en la unidad de producciĂłn kg aĂąo-1; X5 = mano de obra; X6 = sementales; X7 = costos de insumos de operaciĂłn (electricidad, gasolina, diĂŠsel); Î˛i = parĂĄmetros a estimar (i = 0, 1, â&#x20AC;Ś,7); Îľ= es el termino residual. 937

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Después de estimar la función Cobb-Douglas con las variables que mejor explican la producción de carne y leche, con los valores de los coeficientes de los insumos, se calculó la elasticidad de producción, rendimientos marginales y etapa de producción de cada insumo. De acuerdo a las propiedades de una función Cobb-Douglas, el valor del coeficiente de cada insumo es igual a la elasticidad de producción de este, si es mayor a 1 el insumo tiene rendimientos marginales crecientes y si es menor a 1 presenta rendimientos marginales decrecientes. Además la elasticidad de la producción de cada uno de los insumos indica la etapa de producción en la que se encuentra, si el valor de βi >1, βi < 1, βi < 0 se encuentran en la etapa I, II y III respectivamente(11). Por otra parte, con la sumatoria de los coeficientes de los insumos de la función de producción para leche y carne se identificó el tipo de rendimientos a escala que tienen las empresas pecuarias. También se calculó el producto marginal (PMgXi) y el valor del producto marginal (VPMgXi ) de los insumos derivado de la fórmula de elasticidades, utilizando las medias del total de la producción de leche y de los insumos con las siguientes fórmulas(14). Ep(b1 ) =

∂Y/Y Xi ∂Y PMgXi = = ∂Xi /Xi Y ∂Xi PPXI

PMgXi = Ep(b1 )* PPXi VPMgXi = PMgXi *PYI Donde, PMgXi = Producto marginal del insumo Xi Ep(b1 ) = La elasticidad de Yi Yi = Media de la producción anual de leche o becerros Xi = Media del insumo utilizado VPMgXi = Valor del producto marginal Xi PYI = Precio unitario de Yi PPXi = Producto promedio del insumo Xi utilizado El producto promedio de cada uno de los insumos fue el cociente entre la media de la producción (leche, becerros) y la media de los insumos (alimento, vacas). El óptimo técnico de la producción de leche y carne se estimó por el método de multiplicador de Lagrange, optimizando la función de producción de leche y carne (funciones objetivo), sujeta a los precios de los insumos utilizados y precio de venta del producto (un litro de leche y un becerro).

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đ??ż = đ?&#x2018;&#x201C;(đ?&#x2018;&#x2039;1 , đ?&#x2018;&#x2039;2 ) â&#x2C6;&#x2019; đ?&#x153;&#x2020; (đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2039;1 + đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2039;2 + đ?&#x2018;&#x20AC;) Donde, L = FunciĂłn de Lagrange đ?&#x153;&#x2020; = Multiplicador de Lagrange F (X1, X2) = FunciĂłn de producciĂłn Cobb-Douglas para leche y carne PX1, PX2 = Precio de los insumos variables M = Precio unitario de producto El procedimiento algebraico consistiĂł en restar a la funciĂłn objetivo la restricciĂłn, y se derivĂł parcialmente L (condiciĂłn de primer orden) respecto a X1, X2, y Îť. Posteriormente por la regla de maximizaciĂłn, se igualĂł la relaciĂłn de las derivadas parciales respecto a X1, X2 restringidos a la relaciĂłn de precios de los insumos. Finalmente, se despejĂł y se obtuvieron los valores de X1, X2, los cuales se sustituyeron en la funciĂłn Cobb-Douglas y se estimĂł el nivel Ăłptimo tĂŠcnico de producciĂłn de litros de leche y becerros. El precio promedio de venta de un litro de leche y becerros fue de $5.38 y $6020 respectivamente. Mientras que el costo promedio de un kg de alimento fue de $4.0 y el de una vaca productiva se estimĂł con la fĂłrmula de recuperaciĂłn de capital(15). Donde el costo de compra de una vaquilla de remplazo fue de $18,000.00 con una vida Ăştil en el sistema DP de 8 aĂąos, y una taza de retorno anual del 12.5 %, el costo estimado de una vaca por aĂąo fue de $500.00. Para el cĂĄlculo del Ăłptimo tĂŠcnico en la funciĂłn de producciĂłn de leche se considerĂł el precio de una vaca por dĂa, el cual fue el cociente del precio de una vaca por aĂąo/ 365 dĂas, con un valor de $1.36.

Resultados y discusiĂłn La estructura de hato de las unidades de producciĂłn estudiadas se muestra en el Cuadro 1. EstĂĄ estructura puede variar con la intensidad de producciĂłn y superficie disponible para realizar la actividad pecuaria dentro de las UP. AdemĂĄs de presentar constantes movimientos, debido al estado fisiolĂłgico de las vacas (vaquillas, secas, lactantes) o compra y venta de animales(16).

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Cuadro 1: Estructura del hato de unidades de producción en el sistema de doble propósito Variable

̅) DE (S) Media (𝒚

Vacas en producción

38.9

15.19

38.81

Vacas secas

18.97

9.91

52.24

Vaquillas

19.80

11,71

59.14

Becerros

14.22

8.54

60.05

Becerras

12.40

6.73

54.27

Sementales

2.49

1.49

59.83

n= Número de unidades de producción; DE= Desviación estándar; CV= Coeficiente de variación.

En el modelo de la función de producción de leche y carne el coeficiente de determinación R2 indica que el 91.9 % y 72.4 % de la variabilidad de la producción es explicada por las variables independientes; InAlimento y Invacas respectivamente (Cuadro 2). El porcentaje de la variación no explicada en ambos modelos puede ser atribuida a diferencias entre las unidades de producción como; prácticas de manejo realizadas en el hato, o condiciones ambientales. En sistemas de producción de leche se reportan que el insumo alimento explica en mayor porcentaje la producción de leche respecto a otros insumos(15,17). El uso de forraje verde, forraje conservado y alimentos concentrados pueden ser usados estratégicamente para aumentar la producción de leche(5,18). Por lo tanto, el manejo y calidad de los alimentos es importante en los sistemas de producción de lechera, ya que está directamente relacionado con la producción.

En el Cuadro 3, se observa las medias de las variables productivas (leche y becerros) e insumos utilizados para la producción. En promedio con un hato de 39 vacas en producción, se obtiene una producción media anual de 93,678.5 L de leche y 14 becerros.

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Cuadro 2: Modelos de regresiĂłn seleccionados para producciĂłn de leche y carne

Leche Intercepto InX1 In X2 R2 â&#x2C6;&#x2018; đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2013; =0.888 Carne Intercepto InX1 In X2 R2 â&#x2C6;&#x2018; đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2013; =0.913

ParĂĄmetro estimado

Error estĂĄndar

Pr >F

6.099 0.346 0.542 0.919

0.310 0.034 0.095

<.0001 <.0001 <.0001

0.853 -0.205 1.118 0.724

0.430 0.047 0.133

0.0579 0.0002 <.0001

InX1= logaritmo neperiano de kilogramos de alimento concentrado; In X 2= logaritmo neperiano de vacas en producciĂłn; R2 = coeficiente de determinaciĂłn; â&#x2C6;&#x2018; đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2013; = sumatoria de los coeficientes đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2013; .

Cuadro 3: Medias de producciĂłn anual de leche, becerros e insumos utilizados en unidades de producciĂłn en el sistema de doble propĂłsito FunciĂłn MPL Leche 93,678.5 Carne ----------

MPB ----------14.22

MIA 45,678.9 45,678.9

MIV 38.9 38.9

PPA 2.05 3.11X10-04

PPV 2,408.18 0.365

MPL= media de la producciĂłn de leche kg up aĂąo-1; MPB= media de la producciĂłn de becerros cabezas up aĂąo-1; MIA= media de insumo alimento kg up aĂąo-1; MIA= media de insumo vaca cabezas up aĂąo-1; PPA= producto promedio de insumo alimento; PPV= producto promedio de insumo vaca

FunciĂłn de producciĂłn Cobb-Douglas para leche

đ??źđ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x152;1 = 6.099 + 0.346 đ??źđ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x2039;1 + 0.542 đ??źđ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x2039;2 (EcuaciĂłn 1) Y por la trasformaciĂłn, mediante la aplicaciĂłn de antilogaritmos queda: đ??żđ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018;?â&#x201E;&#x17D;đ?&#x2018;&#x2019; = đ?&#x2018;&#x2019; 6.099 đ?&#x2018;&#x2039;1 0.346 đ?&#x2018;&#x2039;2 0.542 (EcuaciĂłn 2) đ??żđ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018;?â&#x201E;&#x17D;đ?&#x2018;&#x2019; = 445.69 đ?&#x2018;&#x2039;1 0.346 đ?&#x2018;&#x2039;2 0.542 (EcuaciĂłn 3)

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Elasticidades de producción para leche

Es este estudio se encontró que aumentar en un 1 % el insumo X1 (alimento), la producción total de leche aumentará en un 0.34 %, permaneciendo todos los demás insumos constantes. Mientras que un incremento del 1 % en el insumo X2 (vacas), la producción total de leche aumentará en un 0.54 %. El incremento del uso de los insumos tiene un efecto positivo en la producción de leche, sin embargo, aumentar del número de vacas tendrá una mejor respuesta sobre la producción respecto al alimento. Este mismo comportamiento se encontró en otros sistemas de producción lechera en climas tropicales similares al área de estudio, quienes reportan que el insumo vacas presentó una mayor elasticidad de sus insumos utilizados, con valores de 0.40 a 0.60 %, seguido del insumo alimento con elasticidades de 0.15 a 0.30 %(14). En el análisis de las empresas pecuarias, conocer el grado en que los insumos impactan la producción es importante, ya que se puede dar el caso en que las elasticidades de estos sean negativas e incrementar el uso de insumos, disminuyan la producción(10), tal es el caso le lecherías tropicales de la India donde reportan una disminución del 2.4 % en la producción de leche, al aumentar el consumo de concentrados(19), lo cual trae perdidas económicas a la empresa pecuaria.

Rendimientos marginales y etapa de producción de los insumos para producción de leche Los coeficientes de elasticidades de la función de producción de leche 0.34 para alimento y 0.54 para vacas (Ecuación 1). De acuerdo a la ley de los rendimientos marginales ambos insumos presentan rendimientos marginales decrecientes por ser valores menores a 1, y que se encuentran en la etapa II de una función de producción clásica, lo que significa que aumentar el uso de estos insumos, la producción de leche incrementará, pero en un menor grado conforme se adicionen estos insumos, hasta que la producción sea constante o comience a disminuir y llegue a la etapa III de la producción(10). Aumentar la disponibilidad de alimentos a las vacas en un inicio aumentará la producción de leche, sin embargo, habrá un momento en que el animal alcance un máximo en su eficiencia alimenticia, es decir la cantidad de alimento en kilogramos que requiere el animal para producir un litro de leche(20) y su metabolismo no sea capaz de absorber todos los nutrientes del alimento para aumentar la producción de leche y estos sean desechado por medio de la orina y heces, lo que representaría perdidas económicas para la empresa pecuaria por realizar un gasto en alimento, que el animal ya no está utilizando para la producción. Por otra parte, aumentar el número de vacas, manteniendo todos los demás factores constantes, reduciría la disponibilidad de recursos para estas, tales como la disponibilidad de alimento, teniendo como consecuencia una disminución en la producción total de leche. 942

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Rendimientos a escala para producción de leche La función homogénea de producción de leche, presentó rendimientos decrecientes a escala, ya que la sumatoria de los coeficientes β1 y β2 fue de 0.888, por lo tanto, un incremento porcentual similar en todos los insumos, determinará un aumento porcentual de menor magnitud en el producto obtenido(11). Resultados similares han sido reportados en sistemas de producción de leche en el estado de Sinaloa(7) donde este efecto es atribuido a una sobre utilización de los recursos que poseen la empresas pecuarias y faltas de uso de tecnología en el sistema, ya que empresas pecuarias grandes tienen rendimientos a escala crecientes, debido a la especialización del capital y trabajo(8). Cuando se tiene este tipo de rendimiento a escala en las UP del sistema de DP, se debe evaluar el uso de los insumos, puesto que realizar un gasto en el incremento de estos, no traerá mayores ingresos por un aumento de la producción en la empresa pecuaria(21), sino tendrán perdidas económicas por un gasto innecesario de insumos.

Producto y valor del producto marginal para producción de leche El producto marginal para la producción de leche del insumo alimento indica que agregar 1 kg de este insumo, aumentará la producción de leche en 0.75 L, con un ingreso adicional de $4.03 por unidad de insumo adicionada, manteniendo los demás factores constantes. Mientras que aumentar una vaca en el hato, aumentará la producción de leche en 892.2 L al año, con un ingreso adicional de $4800.20. En el sistema de DP en el estado de Sinaloa se han reportado valores del producto marginal mayores a cero del insumo vacas con rendimientos marginales decrecientes(7), similares a este estudio, lo que significa que aumentar el tamaño del hato para incrementar la producción de leche, no es la mejor opción para aumentar la eficiencia en estos sistemas, sino más bien, hacer un uso óptimo de los insumos que mayor impacto tienen en la producción. Esto se complementa con el valor de producto marginal del insumo alimento y vacas obtenidos en este estudio, aunque ambos tienen un beneficio económico positivo en las empresas pecuarias, estos valores son menores a 1, y de acuerdo a la ley de los rendimientos marginales, estos son clasificados como; rendimientos marginales decrecientes, y se ubican en la etapa II de una función de producción clásica, por tanto seguir aumentado unidades adicionales de estos insumos, provocará que el producto marginal continúe disminuyendo, hasta llegar a cero y hacerse negativo, provocando pérdidas económicas, tal es el caso de unidades de producción en la zona oriente de estado de Yucatán y sistemas de producción lechera tropical en la India, que tienen rendimientos marginales negativos para el insumo alimento y aunque los valores de producto marginal aun sigan siendo positivos, la producción de leche ya no aumenta(5,9).

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Ă&#x201C;ptimo tĂŠcnico para la producciĂłn de leche đ?&#x2018;&#x152;1 = 445.69 đ?&#x2018;&#x2039;10.346 đ?&#x2018;&#x2039;20.542 sujeta a 4.0 đ?&#x2018;&#x2039;1 + 1.36 đ?&#x2018;&#x2039;2 = 5.38 Por el mĂŠtodo de Lagrange: đ??ż = 445.69 đ?&#x2018;&#x2039;10.346 đ?&#x2018;&#x2039;20.542 â&#x2C6;&#x2019; đ?&#x153;&#x2020; (4.0đ?&#x2018;&#x2039;1 + 1.36 đ?&#x2018;&#x2039;2 â&#x2C6;&#x2019; 5.38) La derivada parcial de L respecto a X1 y X2, bajo la condiciĂłn de primer orden: 4.0 đ?&#x153;&#x2020; = 154.257đ?&#x2018;&#x2039;1â&#x2C6;&#x2019;0.653 đ?&#x2018;&#x2039;20.542 1.36 đ?&#x153;&#x2020; = 241.64 đ?&#x2018;&#x2039;10.346 đ?&#x2018;&#x2039;2â&#x2C6;&#x2019;0.457 IgualaciĂłn de las derivadas parciales respecto a X1 y X2 y sustituyendo X2 en la ecuaciĂłn de restricciĂłn se obtiene la cantidad Ăłptima de este insumo 154.257đ?&#x2018;&#x2039;1â&#x2C6;&#x2019;0.653 đ?&#x2018;&#x2039;20.542 4.0 = 1.36 241.64 đ?&#x2018;&#x2039;10.346 đ?&#x2018;&#x2039;2â&#x2C6;&#x2019;0.457 đ?&#x2018;&#x2039;2 =

4.0đ?&#x2018;&#x2039;1 = 17.41đ?&#x2018;&#x2039;1 0.229

đ?&#x2018;&#x2039;1 =

5.38 = 0.19 27.677

đ?&#x2018;&#x2039;2 = 17.41 (0.19) = 3.38 Sustituyendo los valores de X1 y X2 en la funciĂłn Cobb-Douglas se obtiene la cantidad de leche Ăłptima producida. đ?&#x2018;&#x152;1 = 445.69 (0.19) 0.346 (3.380.542 ) = 488.97 đ?&#x2018;&#x2122; Las empresas pecuarias del ĂĄrea de estudio alcanzan una producciĂłn Ăłptima de leche de 488.97 L diarios, lo que equivale a que por vaca produzca 12.53 L diarios, ya que en promedio las empresas pecuarias tienen 40 vacas en producciĂłn. En los sistemas semi intensivos las vacas deben producir 35.38 L diarios para alcanzar la producciĂłn de leche Ăłptima combinado los insumos alimento concentrado y forraje(22), esta diferencia se debe principalmente a que reciben una mayor cantidad de concentrado respecto a los sistemas de producciĂłn del doble propĂłsito.

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FunciĂłn de producciĂłn Cobb-Douglas para carne

đ??źđ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x152;2 = 0.85366 â&#x2C6;&#x2019; 0.20523đ??źđ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x2039;1 + 1.11829đ??źđ?&#x2018;&#x203A;đ?&#x2018;&#x2039;2 (EcuaciĂłn 4) Y por la trasformaciĂłn, mediante la aplicaciĂłn de antilogaritmos queda: đ?&#x2018;&#x152;2 = đ?&#x2018;&#x2019; 0.85366 đ?&#x2018;&#x2039;1 â&#x2C6;&#x2019;0.20523 đ?&#x2018;&#x2039;2 1.11829 (EcuaciĂłn 5) đ?&#x2018;&#x152;2 = 2.348 đ?&#x2018;&#x2039;1 â&#x2C6;&#x2019;0.20523 đ?&#x2018;&#x2039;21.11829 (EcuaciĂłn 6)

Elasticidades de producciĂłn para carne La funciĂłn de producciĂłn de carne (EcuaciĂłn 6) muestra que un cambio del 1 % en el nĂşmero de vacas aumentarĂĄ en un 1.11 % la producciĂłn de becerros, mientras que el mismo cambio en la alimentaciĂłn la disminuirĂĄ en un 0.20 % manteniendo los demĂĄs factores constantes. En el sistema de doble propĂłsito la alimentaciĂłn de los becerros se basa en la lactancia controlada, que consiste en el consumo de leche de un cuarto de la ubre que se deja al becerro al momento de la ordeĂąa y en la cantidad y calidad de forraje que consume en las praderas(23). En este sistema la complementaciĂłn alimenticia de los becerros con dietas de buena calidad, aunque mejoran el peso al destete, no hay diferencias en los precios pagados al productor, de esta forma los productores buscan alternativas para reducir el periodo al destete mediante la suplementaciĂłn con forrajes alternativos (ĂĄrboles y arbustivas forrajeras) que mejoren su desarrollo pre y post destete de los becerros(24). Los resultados en este estudio muestran que la cantidad de alimento concentrado destinada al consumo de los becerros debe ser reducida ya que estĂĄ no favorece la producciĂłn total de estos. En general el uso de alimento concentrado aumenta las variables productivas en los sistemas de producciĂłn(25), sin embargo, la mejora dependerĂĄ de la cantidad y calidad del alimento, ya que, no conocer la cantidad de alimento necesaria a utilizar, se tendrĂĄn perdidas econĂłmicas de la empresa pecuaria por hacer un gasto innecesario.

Rendimientos marginales y etapa de producciĂłn de los insumos para producciĂłn de carne El coeficiente de elasticidades para la funciĂłn de producciĂłn de carne es negativo para el insumo alimento (X1), mientras que para el insumo vacas es mayor a uno (X2), (EcuaciĂłn 4). Valores mayores a uno, indica rendimientos marginales crecientes y que el insumo se encuentra en la etapa I de una funciĂłn de producciĂłn clĂĄsica(10), por tanto, aumentar el insumo vacas aumentarĂĄ la producciĂłn de leche y serĂa poco sensato por parte del productor detener la producciĂłn en esta etapa. El mismo comportamiento se reporta en sistemas basados en 945

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pastoreo en el estado de MĂŠxico y YucatĂĄn(8,9) por lo tanto, aumentar el tamaĂąo del hato con los recursos que cuentan estas unidades de producciĂłn se puede incrementar el rendimiento de las variables productivas. El alimento muestra el efecto contrario al tener una elasticidad menor a cero, estos significan rendimientos marginales negativos y que el insumo se encuentra en la etapa III(10), es decir, aumentar la cantidad de alimento no beneficia la producciĂłn de becerros, al contrario, podrĂa disminuirla. Efecto similar se reporta para la producciĂłn de carne en YucatĂĄn, donde aumentar la cantidad alimento concentrado no mejora la producciĂłn de carne, por lo tanto, para aumentar el peso al destete en los becerros es mejor hacer un manejo adecuado de las praderas con las que se cuenta, para tener forrajes de buena calidad que cubran requerimientos nutricionales de los animales. Por otra parte, al ubicarse el insumo alimento en la etapa III de producciĂłn, a la empresa pecuaria no le es econĂłmicamente viable, porque estĂĄ gastando dinero en un insumo que no aumenta sus ingresos por incrementos en la producciĂłn.

Rendimientos a escala para producciĂłn de carne Las funciones de producciĂłn de carne muestran rendimientos decrecientes a escala debido a que la â&#x2C6;&#x2018; đ?&#x2018;?1 es menor a uno. Es decir, aumentar todos los insumos en la misma proporciĂłn no aumentarĂĄ la producciĂłn total, un efecto similar es reportado en empresas a pequeĂąa y mediana escala en el Estado de MĂŠxico(8). Mientras que las grandes empresas pecuarias, tienen rendimientos crecientes a escala, mismos que han logrado por medio de la mejora genĂŠtica (capital) y eficiencia en el manejo de la empresa (trabajo)(8). Por lo tanto, una alternativa para mejorar los rendimientos a escala para las pequeĂąas y medianas empresas pecuarias en el DP, serĂa aumentar la adopciĂłn de tecnologĂa en el sistema.

Producto y valor del producto marginal para producciĂłn de carne El producto marginal del insumo alimento para la producciĂłn de carne por ser menor a cero (Cuadro 4) indica que la producciĂłn total de becerros ya no aumentarĂĄ, se ha alcanzado la producciĂłn mĂĄxima con una cantidad menor de alimento. Este insumo se estĂĄ utilizando de forma excesiva y se tienen pĂŠrdidas de 0.38 centavos por cada unidad de alimento que se adiciona. Un efecto contrario se muestra con el nĂşmero de vacas en producciĂłn, aumentar una unidad mĂĄs este insumo tiene un ingreso de $2,460.93 y por estar en la etapa I de la funciĂłn de producciĂłn, el producto marginal seguirĂĄ incrementando y por tanto tambiĂŠn su valor. El mismo comportamiento se reporta en unidades de producciĂłn del estado de YucatĂĄn, quienes, al aumentar una unidad animal, incrementan la producciĂłn de carne a 980.7 kg, y atribuyen que no han alcanzado su mĂĄxima producciĂłn, por la escasa utilizaciĂłn de programas de reproducciĂłn y mejoramiento genĂŠtico(9). Por lo tanto, a los productores en este estudio no les es convienente detener la producciĂłn de becerros con el nĂşmero de vacas que tienen, podrĂan aumentarlas hasta que se encuentre en la etapa II de producciĂłn. 946

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Cuadro 4: Producto marginal y valor del producto marginal de insumos utilizados en la producciĂłn de leche y carne en el sistema de doble propĂłsito FunciĂłn Leche Carne

Precio unitario $ Leche Becerros 5.38 ---------------6020

Alimento PMg 0.75 -6.38exp-05

VPMg 4.03 -0.38

Vacas PMg VPMg 892.2 4800.2 0.408 2460.93

PMg= producto marginal; VPMg= valor del producto marginal.

Ă&#x201C;ptimo tĂŠcnico para la producciĂłn de carne đ?&#x2018;&#x152;2 = 2.34 đ?&#x2018;&#x2039;1â&#x2C6;&#x2019;0.205 đ?&#x2018;&#x2039;21.118 sujeta a 4.0 đ?&#x2018;&#x2039;1 + 500 đ?&#x2018;&#x2039;2 = 6,020 Por el mĂŠtodo de Lagrange: đ??ż = đ?&#x2018;&#x2039;1â&#x2C6;&#x2019;0.205 đ?&#x2018;&#x2039;21.118 â&#x2C6;&#x2019; đ?&#x153;&#x2020; (4.0đ?&#x2018;&#x2039;1 + 500 đ?&#x2018;&#x2039;2 â&#x2C6;&#x2019; 6,020) La derivada parcial de L respecto a X1 y X2, bajo la condiciĂłn de primer orden: 4.0 đ?&#x153;&#x2020; = 0.481đ?&#x2018;&#x2039;1â&#x2C6;&#x2019;1.205 đ?&#x2018;&#x2039;21.188 500 đ?&#x153;&#x2020; = 2.625 đ?&#x2018;&#x2039;1â&#x2C6;&#x2019;0.205 đ?&#x2018;&#x2039;2â&#x2C6;&#x2019;0.188 IgualaciĂłn de las derivadas parciales respecto a X1 y X2 0.481đ?&#x2018;&#x2039;1â&#x2C6;&#x2019;1.205 đ?&#x2018;&#x2039;21.188 4.0 = 2.625 đ?&#x2018;&#x2039;1â&#x2C6;&#x2019;0.205 đ?&#x2018;&#x2039;2â&#x2C6;&#x2019;0.188 500 đ?&#x2018;&#x2039;2 =

4.0đ?&#x2018;&#x2039;1 = 0.043 đ?&#x2018;&#x2039;1 91.61

Sustituyendo X2 en la ecuaciĂłn de restricciĂłn se obtiene la cantidad Ăłptima de este insumo y los valores de X1 y X2 en la funciĂłn Cobb-Douglas se obtiene la cantidad de leche Ăłptima producida. đ?&#x2018;&#x2039;1 =

6,020 = 236.07 25.5

đ?&#x2018;&#x2039;2 = 0.043 (233.07) = 10.151 đ?&#x2018;&#x152;2 = 2.348 (236.07) â&#x2C6;&#x2019;0.205 (10.151)1.118 = 10.22 đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018;&#x;đ?&#x2018;&#x;đ?&#x2018;&#x153;đ?&#x2018; El Ăłptimo tĂŠcnico para la producciĂłn de carne en el ĂĄrea de estudio es 10.22 becerros al aĂąo. Con una combinaciĂłn de insumos X1=236.07 y X2=10.15 que maximizan la isocuanta de producciĂłn de becerros.

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Conclusiones e implicaciones Los insumos alimento y número de vacas son los insumos que mejor explican la producción de leche y carne en las empresas pecuarias de doble propósito en las áreas de estudio, por lo tanto, los productores deben poner atención en el uso de estos insumos, ya que un uso irracional puede disminuir las variables productivas. Por otra parte, las elasticidades de producción indican que un aumento de los insumos utilizados para la producción de leche y carne, incrementan la producción total manteniendo todos los demás factores constantes, a excepción del insumo alimento para la producción de carne. Los insumos alimento y vacas para la producción de leche presentan rendimientos decrecientes a escala, y se encuentran en la etapa II de la producción, etapa en la que se recomienda que la empresa pecuaria produzca, ya que en el caso de la producción de carne, el insumo alimento se ubicó en la etapa III de una función de producción, porque el valor del producto marginal fue negativo lo que ocasiona pérdidas económicas para la empresa y a esta no le es conveniente operar en esta etapa de producción. Aunque los insumos para la producción de leche tienen un valor del producto marginal positivo, estos no deben ser incrementados, ya que se encuentran operando en la ley de los rendimientos marginales decrecientes. Por otra parte, debido a que las empresas pecuarias presentan rendimientos decrecientes a escala, una alternativa para mejorar estos rendimientos podría ser aumentar el uso de tecnología en diferentes áreas (alimentación, manejo de praderas, conservación de forrajes, reproductivas, capacitación técnica) con la finalidad de especializar el capital y el trabajo en estos sistemas.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4470 Artículo

Caracterización productiva y socioeconómica del sistema de producción ovina, en un área natural protegida de México

Daniel Hernández Valenzuela a Ernesto Sánchez Vera b* William Gómez Demetrio b Carlos Galdino Martínez García b

Universidad Autónoma de Guerrero, Facultad de Ciencias Agropecuarias y Ambientales, Guerrero, México. b

Universidad Autónoma del Estado México, Instituto de Ciencias Agropecuarias y Rurales, Estado de México, México. Campus “El Cerrillo Piedras Blancas”, 50090, Toluca, Estado de México. México.

* Autor de correspondencia: esanchezv@uaemex.mx

Resumen: Ante el incremento de la presencia humana y sus actividades productivas en áreas naturales protegidas, se planteó el objetivo de caracterizar el sistema de producción ovina, en el Nevado de Toluca, con información agrícola, socioeconómica y uso de los recursos de pastoreo. Un total de 162 productores fueron entrevistados, se analizaron 25 variables con estadística multivariada y univariada. Mediante análisis de componentes principales se obtuvieron seis factores que explican el 71 % de la varianza. El análisis cluster permitió identificar tres grupos de productores: pequeños (28 %), intermedios (35 %) y capitalizados (6 %), diferenciados por el número de animales, superficie cultivada e ingresos (P<0.05). En el sistema de producción, se observó alta mortalidad de corderos (23 %), la siembra de avena (Avena sativa) en el 50 % de la superficie y un porcentaje variable de superficie, sembrada de maíz (Zea mays). La edad y escolaridad fueron similares entre grupos (P>0.05) y se encontró que los rebaños aportan menos del 30 % del ingreso familiar. El 58 % de los rebaños 951

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ingresa al bosque, para realizar pastoreo circulante, pero el 60 % se maneja semi-estabulado. Se concluye que la producción del sistema no depende de la capitalización del productor, pero el rebaño es esencial en la economía familiar, y el manejo de los animales es compatible con los esfuerzos de conservación del área natural protegida. Palabras clave: Pequeños rumiantes, Pastoreo circulante, Nevado de Toluca, Recursos naturales, Silvopastoril.

Recibido: 25/04/2017 Aceptado: 30/08/2018

Introducción Los sistemas ganaderos ocupan alrededor del 45 % de la superficie terrestre(1) y tienen muchas variantes, desde pastoreo extensivo y mixtos, que integran la producción agrícola y ganadera, hasta aquellos altamente tecnificados, orientados al mercado(2). Los sistemas extensivos de pequeños rumiantes suelen pastorear en áreas de vegetación nativa(3), en una intrincada relación entre agricultura, ganadería y recursos naturales, de la cual dependen muchos hogares(4). Esta relación es debatida, en torno a los impactos ambientales de la ganadería(5) y cobra mayor importancia en áreas naturales protegidas (ANP), donde las personas suelen pastorear sus animales, lo que plantea un dilema entre el aprovechamiento y la restricción en el uso de los recursos naturales(4). Los sistemas de producción, entendidos como la población de unidades similares en su base de recursos, medios de vida y limitaciones(6), pueden ser caracterizados a través de sus componentes estructurales, indicadores técnico-productivos y económicos. Esto permite integrar elementos complejos y diversos en su análisis(7), además de soportar estrategias y recomendaciones orientadas a lograr una mayor eficiencia y rentabilidad en la producción. Este es el caso de la caracterización de la ganadería en áreas protegidas(8), en las que se incorpora la actividad pastoral como principal elemento de interacción entre el ganado y los recursos naturales(5,9,10). Sin embargo, en México no existen estudios de sistemas de producción ovina (SPO) en ANP, que incorporen aspectos socioeconómicos, la dinámica de pastoreo y sus resultados productivos. Así, el objetivo de esta investigación fue la caracterización productiva, agrícola y socioeconómica del sistema de producción ovina en el Área Natural Protegida (ANP), Nevado de Toluca (NT), para analizar el uso de los recursos de pastoreo, con lo que se contribuye en la comprensión de este sistema y la identificación de oportunidades para su mejora.

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Material y métodos Área de estudio La investigación se llevó a cabo en el ANP, Nevado de Toluca, en el Estado de México (México). Se localiza entre los 3,000 y 4,660 msnm, clima semi-frío subhúmedo (CEh), temperatura media anual entre -2 y 7° C y precipitación anual de 1,000 a 1,400 mm. Tiene una extensión de 53,987 ha, que pertenece a 61 núcleos agrarios. Aquí se ubican 20 localidades y alrededor de 10,000 habitantes(11), que poseen unas 191,000 cabezas de ganado. De éstas 60 % son ovinos, pastoreados en áreas de vegetación arbórea (bosque) y pastizales, dentro de áreas de uso comunal(11). El Nevado de Toluca fue re-categorizado de Parque Nacional a Área de Protección de Flora y Fauna, en 2013. Esta categoría permite a las personas que habitan el ANP mantener la propiedad de su tierra y realizar algunas actividades productivas, sin cambiar el uso del suelo(12).

Identificación de productores y colecta de información Se aplicaron 162 cuestionarios durante el año 2015, a productores de ovinos, elegidos mediante muestreo por conveniencia, como en otros estudios que no se logró construir un marco de muestreo confiable(13). El cuestionario tuvo tres apartados, i) ganadería que rescató el número de animales, alimentación y pastoreo, reproducción, sanidad y prácticas técnicas, ii) actividad agrícola, identificó el número de cultivos, superficie cultivada y maquinaria, iii) características socioeconómicas, se preguntó por edad y nivel de estudios del jefe de familia, fuentes de ingreso, participación de la familia, experiencia y capacitación. Los productores no tuvieron registros de información técnica y económica, lo que es una situación común en los sistemas de producción familiar(7,14,15). Por esto, la información recabada se complementó con observaciones directas a través de visitas a las unidades de producción y además se realizaron 40 entrevistas a profundidad a los pastores, durante sus recorridos de pastoreo.

Análisis estadístico Se realizó un análisis de componentes principales (ACP) utilizando 25 variables, para tener una aproximación inicial, a la agrupación de las variables que describen el SPO en esta región. El ACP permitió obtener un grupo reducido de combinaciones lineales (componentes o factores), que explicaron la mayor varianza posible de los datos originales, con mínima pérdida de información(16). La parsimonia de los componentes principales (CP) se verificó con la prueba Kaiser-Meyer-Olkin y la adecuación de la muestra con la prueba de esfericidad de Bartlett(16). Se aplicó la rotación ortogonal varimax a los CP, para mejorar su interpretación(6,16).

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Las combinaciones lineales del ACP se introdujeron al análisis clúster jerárquico (AC) para formar grupos de productores y caracterizar los SPO dentro de ellos. Se empleó el método de Ward para la aglomeración de casos y la distancia euclídea cuadrada como medida de similaridad. El número de grupos se obtuvo del análisis del dendrograma y del coeficiente de aglomeración(6). Las diferencias entre grupos se examinaron con análisis de varianza (variables cuantitativas), mediante la comparación de medias de Hochberg, dado que el tamaño de los grupos no fue homogéneo(17). Las variables categóricas se examinaron con tablas de contingencia y prueba de Ji cuadrada(6). Los resultados del análisis estadístico se triangularon con las observaciones de campo y las entrevistas. Para todos los análisis estadísticos se usó el programa SPSS versión 22.0.

Resultados y discusión El sistema de producción ovina en el Nevado de Toluca El SPO en el NT es un sistema familiar de baja tecnificación, estrechamente ligado a la agricultura, que cumple funciones de seguridad financiera, semejante al SPO descrito por Vázquez et al(18). La información mostró que la mayoría de los rebaños son alimentados en pastoreo, con suplementación en corral. Predominan las razas Suffolk, Hampshire y sus cruces, que se eligen por su peso y facilidad de manejo. La reproducción se realiza mediante empadre continuo, pero las hembras muestran una marcada estacionalidad, ya que los apareamientos se concentran en verano, con partos entre noviembre y febrero, que es la época más fría del año, lo que probablemente influye en el aumento de la mortalidad de corderos a causa de enfermedades respiratorias.

Factores que caracterizan los SPO El ACP determinó seis componentes principales (CP) que explicaron el 71 % de la varianza. La prueba KMO (0.61) y la esfericidad de Bartlett (P<0.001) confirmaron la confiablidad del análisis. En los CP se retuvo el 60 % de las variables analizadas (Cuadro 1), lo que coincide con análisis como los de Toro-Mujica et al(7,13), que han retenido alrededor del 64 % de las variables. Esto sugiere que para caracterizar sistemas de producción puede ser suficiente con incluir entre 10 y 20 variables y que la dimensión de la unidad productiva (número de hectáreas y animales), tiene mayor relevancia clasificatoria(19). Se descartaron del ACP las variables con valores de comunalidad menores a 0.5, porque implica que estas variables tuvieron una baja asociación a los componentes principales seleccionados, como lo han sugerido Hair et al, y Field(16,17).

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Cuadro 1: Componentes principales, con sus variables asociadas, los coeficientes de correlación y la varianza explicada por cada componente Correlación Varianza Componente Variables Variableexplicada* Factor Animales .770 20.2 Partos, % .768 1 (20.2) Superficie cultivada, ha .767 Edad, años .903 14.3 Escolaridad, años -.712 2 (34.5) Experiencia, años 808 Mortalidad de adultos, % .746 11.2 3 Mortalidad de crías, % .739 (45.7) Especies cultivadas .678 9.4 Participación familiar, # .654 4 (55.1) Maquinaria, # .792 Pastoreo en bosque, % .779 8.9 5 Distancia de pastoreo, km .816 (64) Destete, % .830 6.9 6 Desparasitación, % .717 (71) * Entre paréntesis se anota la varianza acumulada.

El CP 1 (capitalización) integró variables relativas a los activos del sistema (Cuadro 1), que determinan la capacidad de inversión en prácticas técnicas(20). El CP 2 (capital humano) mostró la relación inversa entre el nivel de estudios del jefe de familia, con su edad y experiencia, que es un reflejo de que los adultos tuvieron menor oportunidad de estudiar, debido en parte, a la falta de oportunidades de empleo formal y nula infraestructura para acceder a servicios educativos, problemática asociada a las características propias del ANP, lo cual derivó en la pronta incorporación a las actividades productivas(21). El CP 3 (sanidad animal) destacó la mortalidad de animales adultos (11 %) y corderos (23 %), superior a los valores observados por Galaviz-Rodríguez et al(22) en otros SPO, por lo que el manejo sanitario es un área de oportunidad para mejorar la eficiencia productiva y económica del sistema. El CP 4 (agricultura) asoció la diversidad de cultivos con la participación familiar y uso de maquinaria, características de los sistemas mixtos, en los que el aprovechamiento de los recursos agrícolas y ganaderos depende del trabajo familiar(19). El CP 5 (pastoreo circulante) relacionó el pastoreo dentro del bosque con la distancia recorrida. En este manejo los animales pastan libremente en una superficie durante periodos cortos (alrededor de 10 min), en recorridos relativamente largos (2 a 4 km), similar al Mediterráneo Francés, donde se realizan circuitos de pastoreo(9). El CP 6 (prácticas técnicas) asoció el destete que ocurre al momento de la venta, sin esquemas de engorda que mejoren 955

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los ingresos de los productores (14) y la desparasitación que se realiza en el 70 % de los rebaños, superior al 58 % de otros SPO(23).

Grupos de productores de ovinos en el NT

Con el análisis clúster se obtuvieron tres grupos de productores, diferenciados principalmente por la cantidad de animales, superficie cultivada y sus ingresos ovinos y agrícolas. Los grupos se clasificaron como productores pequeños (Grupo 1), intermedios (Grupo 2) y capitalizados (Grupo 3), con base en estas diferencias, tal como se ha realizado en otras investigaciones(8,24). A continuación se describen los aspectos productivos, socioeconómicos y uso de los recursos de pastoreo, de acuerdo a los grupos identificados.

Producción ovina

En el Cuadro 2 se observan las características productivas. Los pequeños productores (28 %) tienen la menor cantidad de animales, destetan y desparasitan en menor porcentaje, probablemente porque reciben menos capacitación. Por otro lado, los productores intermedios (35 %) se categorizaron así porque poseen una cantidad intermedia de animales; en este grupo se ubica el porcentaje más alto de desparasitación y destete. Mientras que los productores capitalizados (6 %) tienen la mayor cantidad de animales, sus rebaños son alrededor del 120 %, más grandes que en otras regiones de México(18,22), pero un 20 % menores a los rebaños europeos(3,8). A pesar de las diferencias en el nivel de capitalización, el porcentaje de partos y la mortalidad de corderos fueron similares (P>0.05) en los tres grupos, lo que demuestra que la base de recursos no se refleja en la productividad (19), probablemente por falta de capacitación o fallas en la misma.

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Cuadro 2: Características cuantitativas (media y EE) y cualitativas (%) del sistema de producción ovina por grupos de productores, formados por el análisis clúster Variables Variables cuantitativas: Número de animales Partos, % Mortalidad de adultos, % Mortalidad de corderos, % Variables cualitativas, productores: Destete Desparasitación Capacitación Venta de animales: Corderos Animales crecidos Desechos Autoconsumo Tira la lana abc

Grupo-1 (n=74)

Grupo-2 (n=70)

Grupo-3 (n=18)

16.2±1.4a 84.4±2.7 16.5±2.3a 24.1±3.2

24.6±2.3b 83.0±2.4 9.6±1.2b 22.8±2.2

71.7±7.2c 85.7±3.7 7.5±1.4b 23.4±3.6

.000 .861 .002 .942

4 51 27

57 86 31

22 83 50

.000 .000& .170

65 54 38 7 20

64 59 47 3 9

89 56 72 11 22

.117 .860 .030 .327 & .106 &

Literales diferentes en las filas indican diferencias significativas (P<0.05). *Valor P en las pruebas de ANOVA y X2. &Más del 20 % de las casillas tuvieron recuentos menores a 5.

La comercialización de los productos ovinos se aprecia en el Cuadro 2. Los productores pequeños e intermedios venden algunos corderos de pocos meses de edad (de 4 a 5) y el resto a lo largo del año y menos de la mitad desecha animales improductivos. Esto confirma la seguridad financiera como una de las principales funciones de la ganadería, ya que los animales se comercializan cuando surgen necesidades económicas(18,23). Por el contrario, los productores capitalizados venden más corderos y desechos, porque sus instalaciones y disponibilidad de mano de obra, no permiten aumentar la cantidad de animales. Este hallazgo sugiere que la dimensión de los rebaños se autorregula y la carga animal se mantiene estable, lo que puede conducir a mejorar la productividad del rebaño, sin aumentar su dimensión(15), mediante la aplicación de prácticas técnicas de manejo reproductivo y tratamientos sanitarios. Respecto a la comercialización de lana, alrededor del 20 % de los productores trasquilan sus borregos, pero desechan el producto debido “a su precio bajo” ($1.00/Kg), por lo que el mercado limita el desarrollo de este sistema(14).

Producción agrícola Los pequeños productores cuentan con menor superficie agrícola, especies cultivadas y maquinaria, destinan mayor porcentaje de sus cosechas al autoconsumo, mientras un 12 % no posee tierras de cultivo. Los productores intermedios tienen mayor diversidad de cultivos y uso de maquinaria, aunque ésta no es propia. Tienden a sembrar mayor porcentaje de avena 957

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forrajera (Avena sativa), haba (Vicia faba), chícharo (Pisum sativum) y frijol (Phaseolus vulgaris) (P>0.05). Si bien, venden un porcentaje de papa (Solanum tuberosum) mayor que los pequeños productores, una tercera parte siembra cantidades marginales (< 0.3 ha) para consumo familiar (Cuadro 3). Por otro lado, los productores capitalizados tienen más superficie cultivada y uso de maquinaria, cultivan papa (Solanum tuberosum) en el 18 % de sus tierras y maíz (Zea mays) en el 26 %, mientras los otros grupos dedican el 9 y 41 % de sus tierras, respectivamente. Los resultados indican que la proporción de especies cultivadas y la finalidad comercial de éstas, depende del nivel de capitalización de los productores. En general, los tres grupos cultivan avena en el 50 % de sus terrenos, destinan el maíz para autoconsumo y los forrajes y esquilmos para alimentar equinos y rumiantes, estos a su vez aportan abono para los cultivos, en un manejo complementario entre agricultura y ganadería, similar a otros SPO(18,22). Estas evidencias destacan que los productores del NT han diseñado de manera tradicional, un uso integral de sus recursos.

Cuadro 3: Variables cuantitativas (media y EE) y cualitativas (%) de producción agrícola en grupos de productores del Nevado de Toluca P* Variables Grupo 1 Grupo 2 Grupo 3 Variables cuantitativas: Especies cultivadas 1.9±0.1a 2.5±0.1 b 1.9±0.3ab .004 a a b Superficie cultivada, ha 1.9±0.2 3.1±0.3 5.3±1.7 .000 # a b ab Maquinaria 1.9±0.2 3.3±0.2 2.7±0.4 .000 Variables cualitativas, % de productores: Cultivos: Avena (Avena sativa) 70 86 83 .069 Maíz (Zea mays) 64 79 50 .030 Papa (Solanum tuberosum) 28 30 39 .683 Otros: 19 29 11 .130 Autoconsumo del cultivo Maiz (Zea mays) 98 100 100 .503f Papa (Solanum tuberosum) 52 29 14 .115f Otros 86 81 50 .483f abc

Literales diferentes en las filas indican diferencias significativas (P<0.05). *Valor P en las pruebas de ANOVA y X2. #Total posible: vehículo, yunta, tractor, motosierra, desintegrador de forraje, empacadora de forraje. fMás del 20 % de las casillas tuvieron recuentos menores a 5. Otros= haba (Vicia faba), chícharo (Pisum sativum) y frijol (Phaseolus vulgaris).

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Aspectos socioeconómicos La familia (5 integrantes) de los pequeños productores tiene menor participación en actividades agropecuarias, porque al menos un miembro del hogar se inserta en empleos no agrícolas fuera del área protegida, lo que disminuye la dependencia de los recursos naturales(2). Los productores intermedios tienen familias más grandes (6 personas) y con mayor participación en las actividades agropecuarias. No obstante, también tienen más fuentes de ingreso (Cuadro 4), porque diferentes miembros del hogar atienden al ganado, después de realizar otras actividades, (labores del hogar, empleos o estudios). Esta evidencia destaca la pluriactividad como una estrategia para aumentar los ingresos y asegurar el flujo de recursos financieros al hogar(10). Los productores capitalizados tienen menor edad, terminaron la primaria y su familia de cinco integrantes, cubre al 100 % el cuidado de los animales. Estos datos son consistentes con el sector rural mexicano(25), pero contrastan con países europeos, donde el 30 % de los productores tiene escolaridad media o alta(20) y la familia aporta del 33 al 74 % de la mano de obra(8,13).

Cuadro 4: Aspectos socioeconómicos de los grupos de productores formados por el análisis cluster P* Variables Grupo 1 Grupo 2 Grupo 3 Edad jefe de familia (años) 52.6±1.6 53.6±1.4 48.7±2.4 .247 Escolaridad del jefe de familia (años) 4.7±0.4 3.8±0.3 5.6±0.8 .061 # a b ab Participación familiar 2.2±0.4 3.0±0.2 2.6±0.3 .004 ab b a Fuentes de ingreso 5.3±0.2 5.8±0.2 4.6±0.5 .006 Ingreso ovino anual, $ 5,699.2± 17,554.0± 101,790.3± a 790 4651ª 51,257b .000 a a b Aporte ovino al ingreso, % 13.3±2.3 17.3±2.2 30.6±7.8 .009 Ingreso agrícola anual, $ 11,123.5± 33,291.9± 133,943.3± a a 3,051.4 12,218.2 70032.5b .001 abc

Diferentes literales en las filas indican diferencias significativas (P<0.05). *Valor P en las pruebas de ANOVA. #Número de integrantes que participan en actividades agrícolas y ganaderas.

Ingresos Los ingresos agrícolas y ganaderos fueron similares (P>0.05) entre productores pequeños e intermedios (Cuadro 4). El análisis de varianza no detectó diferencias por la alta variabilidad dentro de grupos; este fenómeno se observa en estudios que integran aspectos socioeconómicos(6,13), además de que el flujo de ingresos ovinos no es continuo, ya que los 959

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productores conservan animales que venden cuando necesitan dinero, de modo que hay ciclos productivos con ventas escasas y otros con ventas elevadas; por ejemplo, el 16 % de los hogares no realizó ventas en el año de estudio. Los ingresos ovinos de los productores capitalizados fueron mayores, pero solo aportan la tercera parte de los ingresos totales del hogar, lo que indica que los SPO en el Nevado de Toluca son un complemento de la economía familiar(14,24), que se suma con empleo fuera del ANP, remesas y subsidios gubernamentales.

Uso de los recursos de pastoreo El 97 % de los productores pastorean su rebaño en la modalidad de pastoreo exclusivo y semi-estabulado (pastoreo-estabulación), de ellos el 58 % ingresa al bosque, pero esta proporción aumenta en los productores capitalizados, quienes emplean en mayor porcentaje el pastoreo exclusivo, para no incrementar sus costos con la compra de alimentos(22). Mientras que los productores pequeños e intermedios emplean el semi-estabulado (Cuadro 5), porque sus rebaños requieren menor volumen de alimento, esto les permite disminuir el pastoreo y canalizar su mano de obra en actividades de mayor ingreso(2). Cuadro 5: Pastoreo y manejo alimentario de los ovinos, por grupo de productores (%) Grupo 1 Grupo 2 Grupo 3 P* Variables (n=74) (n=70) (n=18) Manejo alimentario: Pastoreo 26 26 44 .060 Semi-estabulado 73 64 44 .055 Estabulado 1 10 11 .060& Pastoreo en bosque: 57 51 67 .490 Alimentos empleados: Forraje henificado 84 96 89 .065 Alimentos balanceados 18 31 39 .068 Sal mineral 64 84 100 .001 *

Valor P en la prueba de X2. &Más del 20 % de las casillas tuvieron recuentos menores a 5.

Los circuitos de pastoreo dentro del bosque son alternados con frecuencia y son diferentes entre productores, quienes modifican sus recorridos a lo largo del año, de acuerdo a su percepción de la disponibilidad de vegetación(5,9). Estos hallazgos sugieren que la presión sobre los recursos de pastoreo, está regulada por la disponibilidad aparente de forraje, los ciclos de pastoreo anteriores y por las características agroecológicas in situ. Por lo que el manejo de los SPO puede ser compatible con los esfuerzos de conservación, si se ajusta la carga animal, mediante el desarrollo de metodologías adecuadas al pastoreo circulante y se realiza una adecuada transferencia de conocimientos entre los productores.

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Los rebaños se pastorean en el bosque principalmente en la época seca (marzo a mayo), cuando disminuye la cantidad y calidad de los pastos. En las lluvias (junio a octubre) se acude a los pastizales de los géneros Vulpia, Nassella, Trisetum, Muhlenbergia, Potentilla(26) y disminuye el ingreso al bosque. Después de las cosechas (noviembre a febrero) se usan los rastrojos y las orillas de los caminos. Este manejo muestra que los SPO se adaptan a la disponibilidad de recursos a lo largo del año(22,26) y la experiencia de los productores en el uso de áreas de pastoreo, puede emplearse para la zonificación en la nueva categoría del NT, integrando los conocimientos locales, al diseño de los planes de manejo(27).

Alimentación El 88 % de los hogares suministra alimentos concentrados (comerciales y mezclas caseras elaboradas empíricamente) a su rebaño, lo que confirma que el manejo tradicional de pastoreo se está transformando en un sistema semi-estabulado, de pastoreo diurno con encierro y suplementación vespertina. Esto responde al interés por intensificar la producción(1,5) y a las estrategias de adaptación ante las restricciones en el uso y aprovechamiento de los recursos naturales(4). La intensificación también se observó en la estabulación de corderos destetados (Cuadro 5), para engordarlos y obtener mejores precios de venta (22 % de los productores). Sin embargo, como han señalado Pérez et al(3), se debe cuidar que la intensificación no aumente los problemas de rentabilidad, debido a la compra de insumos. La transición tecnológica observada en el NT se ha observado en diversos sistemas de producción(5,7,14) y sugiere que el uso de los recursos de pastoreo en ANP debería incorporarse a estrategias de alimentación más complejas, que incluyan alimentos comerciales y forrajes cultivados, sin dejar de considerar que los sistemas basados en pastoreo que integran adecuadamente sus recursos, pueden ser económicamente eficientes y ambientalmente amigables(3,15), ya que el pastoreo contribuye en mantener la biodiversidad(10) y evita la acumulación de material combustible(13,28). Los principales alimentos empleados en el NT, son avena henificada y rastrojo de maíz (Cuadro 5); estos tienen costos bajos por ser cultivos propios y subproductos. Pocos productores suministran mezclas con salvado de trigo o soya (13 %) o papa de desecho (2 %), el uso de este recurso no se ha encontrado documentado. El manejo alimentario en el NT es similar a otros SPO(22,23) y al manejo agrosilvopastoril tradicional descrito por Choocharoen et al(27), donde los recursos se usan de manera integrada, aunque los diferentes estratos vegetales, no necesariamente comparten el mismo espacio. Esto difiere de los diseños agroecológicos que han analizado algunos investigadores como Cubbage et al(28), en los que se combinan árboles con diferentes estratos de vegetación, para la alimentación animal.

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Conclusiones e implicaciones Se identifican tres grupos de productores, diferenciados por el nivel de capitalización observado en la cantidad de animales, terrenos que poseen y los ingresos que generan. Sin embargo, la capitalización no se refleja en la productividad, ya que los tres grupos tienen resultados similares en la tasa de pariciones y mortalidad de corderos, por lo tanto, se requiere capacitación que permita elevar la producción y los ingresos de la región. La producción agrícola sí se correlaciona con la capitalización de los productores, pues mientras más activos productivos poseen, se dedica mayor superficie a cultivos comerciales. La relación cultivos – ganado se alinea con los esfuerzos de conservación, ya que el uso de estiércoles disminuye la aplicación de abonos de síntesis química. Los aspectos sociales, como edad y escolaridad no inciden en la productividad del sistema ovino, pero su eficiencia económica depende de la mano de obra familiar. La producción ovina no es la fuente principal de ingresos, pero es esencial en la economía familiar porque es un factor de seguridad financiera, que ningún otro componente económico puede suplir. Cualquier plan de manejo para la zona debería considerar que, el sistema de producción ovina está en transición de pastoreo extensivo a semi-estabulado, por lo que requiere mejorar las estrategias de alimentación y con esto disminuir el pastoreo dentro del área protegida, o en su caso definir planes de acción para un aprovechamiento sustentable, basados en el nivel de deterioro de las zonas de pastoreo y su relación con la carga animal. La adopción de un manejo agrosilvopastoril puede hacer compatible la producción ovina con los esfuerzos de conservación. Sin embargo, por las características biológicas y socioeconómicas de la zona, para lograr un modelo técnicamente viable se requiere la interacción y trabajo concurrente de los múltiples actores con injerencia e intereses dentro del ANP.

Agradecimientos Este trabajo se realizó con el financiamiento de la Universidad Autónoma del Estado de México, a través del proyecto “Ganadería Modos de vida y paisaje del Área de Protección de Flora y Fauna Nevado de Toluca. Interacciones y co-evolución desde inicios del siglo XX”. Se agradece a los productores del Nevado de Toluca, por su confianza y la disponibilidad de tiempo para la realización del estudio.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4799 Artículo

Influencia de los valores humanos en el consumo de quesos tradicionales chiapanecos: una comparación de las rutas directa e indirecta

Carolina Illescas-Marin a Arturo Hernández-Montes a* Esaú Estrada-Estrada a Rolando Murguía-Cozar a Anastacio Espejel-García a Armando Santos-Moreno a

Universidad Autónoma Chapingo. Departamento de Ingeniería Agroindustrial. Km 38.5 Carretera México-Texcoco. 56230, Chapingo, Estado de México, México.

* Autor de correspondencia: sensorial@prodigy.net.mx

Resumen: La preferencia de productos puede ser influenciada por valores humanos específicos y creencias individuales, entre otros factores. El propósito de la investigación fue identificar la influencia directa e indirecta de los valores humanos, mediados a través de los atributos tangibles, sobre la aceptación de los quesos Bola de Ocosingo y Crema de Chiapas. Se aplicaron encuestas a muestras (n1= 200; n2= 230) de consumidores chiapanecos, para cada variedad de queso. Se obtuvieron coeficientes de correlación (R1) de regresiones de factores seleccionados de un análisis factorial de atributos tangibles y la frecuencia de consumo. Se calculó el R2, de las regresiones del consumo y los factores seleccionados de los valores humanos, junto con factores residuales de atributos tangibles. Los factores de solo los valores humanos y el consumo proporcionaron el R3. La influencia directa de los valores humanos en el consumo del queso se obtuvo restando R2 de R1 (cambio en R) y la influencia indirecta de la diferencia entre el coeficiente R3 y el cambio en R. La influencia directa no resultó significativa en el Queso Bola de Ocosingo, pero sí en el Queso Crema de Chiapas, por lo que los valores predijeron el consumo de este último 966

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queso más allá de la importancia de los atributos tangibles. Los valores motivacionales importantes en ambas muestras de consumidores fueron Benevolencia y Seguridad, adicionalmente, los consumidores del queso Crema de Chiapas presentaron el Poder y el Universalismo; mientras que los del queso Bola de Ocosingo mostraron al Hedonismo, como un valor suplementario. Palabras clave: Chiapas, Valores humanos, Atributos intangibles.

Recibido: 06/03/2018 Aceptado: 29/08/2018

Introducción

Dentro de los quesos tradicionales mexicanos se encuentran dos quesos chiapanecos elaborados con leche cruda, el queso Crema de Chiapas y el queso Bola de Ocosingo (1, 2). Un alimento tradicional es “un producto frecuentemente consumido o asociado a una celebración o época, normalmente transmitida de una generación a otra, realizada con exactitud en una manera específica, de acuerdo a la herencia gastronómica, con o sin un procesamiento, distinguido y conocido debido a sus propiedades sensoriales y asociado con cierta área, región o país”(3). Los quesos artesanales son producidos de forma única, tradicional no industrial, a pequeña escala, con un grado limitado de mecanización(4), en México se han descrito 31 quesos artesanales tradicionales(2), estos están asociados a la crianza de animales, por parte de pequeños ganaderos, como una estrategia de ahorro y a la elaboración de quesos para asegurarle viabilidad al núcleo familiar(5,6). Los productos del mercado son una colección de atributos tangibles e intangibles; lo tangible se refiere a elementos del producto verificables objetivamente, y lo intangible es aquello que no altera la forma física del producto, pero ayuda a determinar su significado simbólico(7). Thomson et al(8) señalaron que los consumidores, al procesar información sensorial obtienen conceptualizaciones funcionales, emocionales y abstractas; además, buscan construir símbolos, mostrando actitudes más favorables hacia productos cuando estos simbolizan los valores que ellos endorsan(9,10). Los valores y las creencias son las unidades que construyen las actitudes en los consumidores(11), los valores humanos son propósitos deseables que trascienden situaciones, los cuales varían en importancia, que sirven como principios guiadores en la vida de una persona u otra entidad social(12,13) y han sido empleados en el estudio de conductas de consumo de alimentos(14,15) y en diferentes culturas, tales como la india(16), la china(17) y la europea(18). Para explicar la actitud hacia una conducta de consumo de un producto, el modelo de expectativa-valor se ha empleado en alimentos(19) y en el consumo de carne(20, 21) 967

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empleando atributos tangibles como mediadores de la influencia de los valores humanos sobre la preferencia. Lindberg, et al(22), encontraron que la preferencia de un producto era una función de las creencias de que el producto por completo debería reforzar a los valores humanos y su importancia. Keaveney y Hunt(23) argumentaron que aunque la percepción de los atributos intangibles están embebidos en el conjunto de percepciones de los tangibles, la percepción de los atributos intangibles son más que la suma de las percepciones de los tangibles, y la distinción entre estos debería ser la consecuencia de la influencia de los valores humanos, mediando a través de ambas clases de atributos, para influir en la preferencia del producto. Cuando los consumidores evalúan el significado utilitario del producto, los valores humanos pueden influenciar la importancia de los atributos tangibles del producto, que a su vez influyen indirectamente en la preferencia del producto. Pero cuando los consumidores evalúan el significado simbólico a través de un juicio holístico afectivo, los valores humanos pueden influir en la preferencia del producto directamente, empleando a los atributos tangibles como mediadores. En la ruta indirecta, el producto sirve como una función psicológica instrumental y en la ruta directa el producto sirve como una función expresiva(24). Por lo tanto, los consumidores nativos de queso deberán, para algunas variedades de quesos tradicionales, emplear más a los atributos intangibles que a los tangibles para expresar su conducta de consumo; pero para otras variedades de quesos, los consumidores podrán emplear solamente a los atributos tangibles en su decisión de consumo. El propósito de este trabajo fue identificar la ruta de influencia de los valores humanos en la frecuencia de consumo del queso Crema de Chiapas y el queso Bola de Ocosingo.

Material y métodos

Se empleó el procedimiento descrito por Schwartz(25) y Allen(19), el cual consistió en aplicar encuestas descriptivas de respuestas cerradas, empleando el programa Microsoft Access 2016 (Microsoft Corporation, USA). Para el caso de queso Crema de Chiapas se empleó una muestra de 230 consumidores nativos de los municipios de Pijijiapan, Tuxtla Gutiérrez y Comitán de Domínguez, Chiapas; y para el queso Bola de Ocosingo se empleó una muestra de 200 personas nativas del municipio de Ocosingo, Chiapas. En ambos casos los encuestados fueron consumidores mayores de 40 años y los géneros estuvieron balanceados. El muestreo fue de conveniencia para una población infinita y el tamaño de muestra se calculó empleando la máxima varianza, con una confiabilidad del 95 % y un margen de error del 7 %. Las encuestas comprendieron tres secciones, en la primera sección, para el caso del queso Crema de Chiapas, se les presentó a cada persona una lista de 11 atributos tangibles (color amarillo, color blanco, firmeza, húmedo, desmoronabilidad, aroma lácteo, aroma a leche ácida, aroma a grasa, sabor ácido, sabor salado y precio accesible) y para el Queso Bola fueron precio accesible y 14 atributos tangibles, dos para la corteza (color amarillo y humedad), 12 para el relleno del queso (color crema, humedad, aroma lácteo, aroma a leche ácida, aroma a grasa, sabor ácido, 968

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sabor salado, sabor amargo, untabilidad, blandura, desmoronabilidad y granulosidad), los atributos se evaluaron empleando una escala de 10 puntos (1 “no es importante” y 10 “es muy importante”), de acuerdo a la importancia que tenía cada atributo para el encuestado, en la decisión de compra de cada queso. La segunda sección de cada una de las encuestas consistió en identificar la importancia que los encuestados les otorgaban a los valores humanos. Para tal efecto, las personas leyeron previamente una hoja impresa con los 40 valores humanos y sus significados (Cuadro 1), en casos necesarios, el encuestador resolvió las dudas surgidas. Las personas inicialmente seleccionaron los 13 valores humanos más importantes; para luego seleccionar los 13 valores menos importantes. Se asignó un tres a los valores seleccionados como más importantes, un uno a los valores humanos menos importantes y finalmente un dos a aquellos valores no empleados por el encuestado. Esta metodología está basada en el estudio que realizó Schwartz(12) con personas de 20 países (n ≥ 200, por país) que incluyó todos los continentes, 13 idiomas, personas simpatizantes de ocho religiones, además de ateos; inicialmente trabajó con 11 valores motivacionales y 56 valores humanos, previamente consensuados por expertos en el tema; los resultados del estudio recomendaron el uso de 40 valores humanos asociados a diez valores motivacionales; además propuso su modelo de estructura de relaciones entre tipos de valores motivacionales, que tiene una amplia aplicación en estudios con valores humanos(14-18). En la tercera sección de cada encuesta se les preguntó a los consumidores la frecuencia de consumo, en los últimos tres días, de cualquier tipo de los dos quesos investigados.

Cuadro 1: Valores motivacionales, valores humanos y su significado empleados en la encuesta a consumidores chiapanecos de quesos tradicionales Valores motivacionales

Valores humanos

Auto-dirección Auto-dirección Auto-dirección Auto-dirección Auto-dirección Benevolencia Benevolencia Benevolencia Benevolencia Benevolencia Benevolencia Benevolencia Benevolencia Conformidad

Auto determinación Auto respeto Imaginativo Independiente Libertad Amistad verdadera Amor maduro Cariñoso Honesto Indulgencia Responsable Salvación Útil Auto controlado

Definición Habilidad para determinar su propio destino Autoestima Atrevido, creativo Auto confiable, auto suficiente Independencia, selección libre Compañerismo cercano Intimidad espiritual y sexual Afectivo, tierno Sincero, creíble Deseo de perdonar a otros Digno de confianza, confiable Salvado, vida eterna Trabajar para el bienestar de otros Refrenado, auto disciplinado

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Conformidad

Educado

Universalismo

Equidad

Conformidad Estimulación Estimulación Hedonismo Hedonismo Hedonismo Hedonismo Logro Logro Logro Logro Logro Poder Poder Seguridad Seguridad Seguridad Tradición Universalismo Universalismo Universalismo Universalismo Universalismo Universalismo

Obediente Una vida excitante Valiente Alegre Felicidad Placentero Una vida confortable Ambicioso Capaz Intelectual Lógico Un sentido de logro Poder social Reconocimiento social Limpio Seguridad familiar Seguridad nacional Respeto por la tradición Armonía interior Igualdad Justicia social Mente amplia Sabiduría Un mundo de paz

Cortes, buena manera Cada persona es gratificada de acuerdo a cuanto haya realizado Con obligaciones, respetable Una vida estimulante, vida activa De pie por tus convicciones Poco serio Sentirse contento Agradable, vida relajada Una vida próspera Trabajar duro, aspirar Competente, efectivo Inteligente, reflexivo Consistente, racional Contribución duradera Posición de autoridad e importancia Respeto, admiración Ordenado, pulcro Tomar cuidado de los seres queridos Protección de ataque Compromiso y aceptación de las costumbres Libre de conflictos internos Comunidad, oportunidad igual para todos Rectitud, no discriminación Mente abierta Un entendimiento maduro de la vida Libre de guerras y conflictos

Fuente: Schwartz (12)

Análisis estadístico

El procedimiento estadístico se realizó para cada una de las dos variedades de queso, un primer paso fue aplicar un análisis factorial sin rotación, empleando el método de componentes principales, para los valores humanos y otro para los atributos tangibles del queso investigado, con la finalidad de reducir el número de variables (40 valores humanos y atributos tangibles de los quesos); el criterio para seleccionar a los factores fue que los eigenvalores fueran iguales o mayores a uno. Posteriormente, se realizó una regresión múltiple (bloque uno) con los factores seleccionados de los atributos tangibles (variables independientes) y la frecuencia de consumo de queso (variable dependiente). Una segunda regresión (bloque dos) se aplicó a la frecuencia de consumo de queso y a los factores seleccionados de los valores humanos, junto con los factores residuales de los atributos tangibles (eigenvalores menores de uno), los cuales fueron las variables 970

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independientes. Una tercera y última regresión múltiple se realizó con los factores seleccionados de los valores humanos y la frecuencia del consumo del queso, a esto se le llamó la regresión de solo los valores humanos. Las regresiones múltiples se llevaron a cabo empleando el método por pasos con un α= 0.1, tanto para incluir como para excluir a las variables independientes, con el programa XLSTAT versión 2014 (Addinsoft, USA). De cada una de las tres regresiones, para cada queso, se obtuvieron los análisis de varianza y los coeficientes de regresión múltiple (R). Para obtener la influencia directa de los valores humanos en la frecuencia de consumo del queso, con los atributos tangibles como mediadores, el R de la regresión del bloque uno se substrajo del R de la regresión del bloque dos (cambio en R). Para evaluar la significancia del cambio en R, los coeficientes de regresión se transformaron a z’ de Fisher(26), para luego aplicar una prueba de z para evaluar la hipótesis nula de que un R es igual a un valor específico (1= k), empleando el programa SAS versión 9.4 (SAS Institute, Inc., Cary, NC). La influencia indirecta de los valores humanos sobre la frecuencia de consumo (empleando a los atributos tangibles como mediadores) de cada uno de los quesos se obtuvo de la diferencia del coeficiente de regresión de solo los valores humanos y el cambio en R(19, 24).

Resultados

Análisis factoriales de los atributos tangibles de los quesos y de valores humanos en consumidores chipanecos

El análisis factorial para los atributos tangibles del queso crema de Chiapas proporcionó tres factores con eigenvalores mayores o iguales a uno, los cuales explicaron el 49.86 % de la variación total de los datos. Para el queso Bola de Ocosingo resultó con cinco factores (eigenvalores ≥ 1) que explicaron el 62.04 % de la variación total de la información. El análisis factorial de los valores humanos en los consumidores del queso Crema de Chiapas mostró 14 factores que explicaron el 60.4 % de la variabilidad total y para el Queso Bola de Ocosingo, 15 factores resultaron con valores propios iguales o mayores a uno y explicaron el 64.2 % de la variación total de la información de los valores humanos.

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Influencia directa e indirecta de los valores humanos en los consumos del queso Crema de Chiapas y Bola de Ocosingo

A las coordenadas de las observaciones de cada uno de los factores seleccionados de los atributos tangibles para cada variedad de queso y de cada uno de los factores seleccionados de los valores humanos de las dos muestras de consumidores chiapanecos se les aplicó la prueba de normalidad de Kolmogorov-Smirnov(27) y para todos los casos no se rechazó la hipótesis del supuesto de distribución normal (P>0.05). Los resultados de las tres regresiones múltiples relacionadas con el queso Crema de Chiapas se muestran en el Cuadro 2; la regresión de los tres factores que contenían atributos tangibles y la frecuencia de consumo suministró como variable significativa (P<0.1) al factor dos (T2), la regresión de los 14 factores de valores humanos más los residuales de los factores intangibles (RT4 – RT11) y la frecuencia de consumo como variable dependiente proporcionó cuatro variables significativas (P<0.1), tres factores de valores humanos (V3, V4 y V5) y un factor residual de atributos tangibles (RT8). De la regresión múltiple del bloque tres, la cual incluyó los 14 factores de valores humanos y el consumo de queso, se obtuvieron tres variables o factores (V3, V4 y V5). Las regresiones múltiples relacionadas con el queso Bola de Ocosingo se muestran en el Cuadro 3, la regresión de los cinco factores que contenían atributos tangibles y la frecuencia de consumo suministró tres variables significativas (P< 0.1) que resultaron ser los factores T1, T2 y T3, la regresión de los 15 factores de valores humanos más los residuales de los factores intangibles (RT6 – RT13) y la frecuencia de consumo como variable dependiente proveyó tres variables significativas (P<0.1), dos factores de valores humanos (V7 y V13) y un factor residual de tangibles (RT8); la regresión múltiple que incluyó los 15 factores conteniendo valores humanos y el consumo de queso como variable dependiente seleccionó dos variables o factores (V7 y V13) significativas en el modelo.

Cuadro 2: Regresiones múltiples realizadas con los datos de los valores humanos de consumidores chiapanecos y los atributos tangibles del queso Crema de Chiapas

Regresión de los factores de atributos tangibles y el consumo de queso

Fuente

Valor Coeficiente (B)

Error estándar

Intersección T1 T2 T3

3.530 0.000 0.268 0.000

0.111 0.000 0.084 0.000

Pr > |t|

31.708

< 0.0001

3.200

0.002

Consumo = 3.530+0.268*T2

Ecuación de regresión (R1)

Regresión de los factores de los residuales de los atributos

Intersección

3.530

0.109

RT4

0.000

RT5

0.000

972

32.428

< 0.0001

Rev Mex Cienc Pecu 2019;10(4):966-985 tangibles más los factores de los valores humanos y el consumo de queso

RT6

0.000

RT7

0.000

RT8

-0.505

0.136

RT9

0.000

RT10

0.000

RT11

0.000

-0.124

-0.135

-3.710

0.000

0.073

-1.703

0.090

0.077

-1.758

0.080

0.159

0.081

1.953

0.052

0.000

V10

0.000

V11

0.000

V12

0.000

V13

0.000

V14

0.000

Ecuación de regresión (R2)

Regresión de los factores de los valores humanos y el consumo

Ecuación de regresión (R3)

Consumo = 3.530-0.505*RT8-0.124*V3-0.135*V4+0.159*V5 Intersección

3.530

0.112

31.549

< 0.0001

0.000

-0.127

0.075

-1.689

0.093

-0.132

0.079

-1.667

0.097

0.171

0.083

2.054

0.041

0.000

V10

0.000

V11

0.000

V12

0.000

V13

0.000

V14

0.000

Consumo = 3.530-0.127*V3-0.132*V4+0.171*V5

973

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Cuadro 3: Regresiones mรบltiples realizadas con los datos de los valores humanos de consumidores chiapanecos y los atributos tangibles del queso Bola de Ocosingo

Regresiรณn de los factores de atributos tangibles y el consumo de queso

Fuente

Valor Coeficiente (B)

Error estรกndar

Pr > |t|

Intersecciรณn

3.1100

0.1262

24.6481

< 0.0001

0.0000

-0.3282

0.0988

-3.3216

0.0011

24.8671

< 0.0001

2.0334

0.0434

2.9989

0.0031

-2.0696

0.0398

Consumo = 3.110-0.328*T3

Ecuaciรณn de regresiรณn (R1) Intersecciรณn

3.1100

0.1251

0.0000

0.0000 V4

Regresiรณn de los factores de los residuales de los atributos tangibles mรกs los factores de los valores humanos y el consumo de queso

0.0000

0.2024

0.0995

0.0000

V10

0.0000

V11

0.0000

V12

0.0000

V13

0.3544

0.1182

V14

0.0000

V15

0.0000

RT6

0.0000

RT7

0.0000

RT8

-0.3209

0.1551

RT9

0.0000

RT10

0.0000

RT11

0.0000

RT12

0.0000

RT13

0.0000

Ecuaciรณn de regresiรณn (R2)

Regresiรณn de los factores de los valores humanos y el consumo

Consumo = 3.110+0.202*V7+0.354*V13-0.320*RT8 Intersecciรณn

3.1100

0.1261

0.0000

974

24.6625

< 0.0001

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Ecuación de regresión (R3)

0.0000

0.1867

0.1001

0.0000

V10

0.0000

V11

0.0000

V12

0.0000

V13

0.3534

0.1191

V14

0.0000

V15

0.0000

1.8656

0.0636

2.9660

0.0034

Consumo = 3.110+0.186*V7+0.353*V13

Los análisis de varianza de las tres regresiones relacionadas con cada uno de las dos variedades de quesos indicaron que los modelos fueron significativos y los coeficientes de correlación se muestran en los Cuadros 4 y 5; para el queso Crema de Chiapas la diferencia (cambio en R) entre los coeficientes de correlación de la regresión de bloque dos y el coeficiente del bloque uno fue de 0.104 y resultó significativo (P<0.05). Esto indica el grado en el que los valores humanos predijeron la aceptación del queso Crema de Chiapas, más allá de las importancias de los atributos tangibles, por lo tanto, representa la influencia vía ruta directa de los valores humanos que fueron expresados a través de la importancia de los atributos intangibles. Para el queso Bola de Ocosingo, la diferencia (cambio en R) entre los coeficientes de correlación de la regresión del bloque dos y del bloque uno fue de 0.051 y no resultó significativa (P>0.05), esto indica el grado en que los valores humanos (ruta directa) no predijeron la aceptación del queso Bola de Ocosingo, más allá de las importancias de los atributos tangibles.

975

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Cuadro 4: Resultados de las regresiones de la importancia de los atributos tangibles, y de los valores humanos y residuales de atributos tangibles en el consumo de dos quesos tradicionales chiapanecos Variedad de queso

Bloque 1

Bloque 2 Valores humanos más residuales de atributos tangibles

Atributos tangibles Coeficientes Factores R múltiple () Introducidos a

Queso Crema de Chiapas

T2 (color amarillo, aroma a leche y aroma a grasa)b

0.268

0.207 F = 10.24 g.l.=1, 228 (p=0.002)

Queso Bola de Ocosingo

T3 (precio accesible)

-0.229

0.229 F = 11.03 g.l.=1, 198 (p=0.001)

Factores Introducidos a RT8 (salado)b V3 (hedonismo, universalismo)c V4 (benevolencia, seguridad)c V5 (hedonismo, poder) c

RT8 (blandura)c V7 (benevolencia)c V13 (benevolencia)c

Coeficientes R múltiple () -0.505

0.311 F = 6.04 g.l.=4, 225

-0.124

(p=0.002)

Cambio en R 0.104 z = 1.68 p= 0.046

-0.135 0.159

-0.142

0.280 F = 5.58 g.l.=3, 196

0.139

(p=0.001)

0.051 z = 0.76 p= 0.223

0.205

= solo se incluyeron factores significativos a una p  0.1 b = Atributos tangibles. c = Valores motivacionales. Bloque 1 = importancia de atributos tangibles sobre la aceptabilidad del producto. Bloque 2 = valores humanos sobre los remanentes de la aceptabilidad del producto, no tomados en cuenta por la importancia de los atributos tangibles. a

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Cuadro 5: Resultados de la regresión de únicamente los valores humanos en el consumo de dos quesos chiapanecos Valores humanos Coeficientes Factores introducidosa () V3 -0.127

Variedad de queso

Queso Crema de Chiapas

(hedonismo, universalismo)b V4 (benevolencia, seguridad)b V5 (hedonismo, poder)b

Queso Bola de Ocosingo

R múltiple 0.204 F = 3.28 g.l.=3, 226 (p=0.022)

Ruta indirecta 0.100

-0.132 0.171

V7 (benevolencia)b

0.186

V13 (benevolencia)b

0.353

0.242 F = 6.13 g.l.= 2, 197(0.002)

0.191

= solo se introdujeron factores significantes a un nivel < 0.1. b = Valor motivacional. Ruta indirecta: coeficiente de regresión (R) de solo valores menos cambio en R.

Por otro lado, los análisis de varianza de solo los valores humanos y el consumo tanto del queso Crema de Chiapas, como del queso Bola de Ocosingo (Cuadro 5) fueron significativos (P<0.05). Para el queso Crema de Chiapas, el coeficiente de correlación de la regresión de solo los valores humanos (0.204), menos el cambio en R (0.104) resultó en 0.10, lo cual representa la influencia de los valores humanos, por la vía de las importancias de los atributos tangibles (ruta indirecta), en la preferencia del queso. El coeficiente de correlación de la regresión de solo los valores humanos y la frecuencia de consumo del queso Bola de Ocosingo fue de 0.242, por lo que al substraerle el cambio en R (0.051) resultó una influencia indirecta de 0.191. En la regresión del bloque uno, para el queso Crema de Chiapas, los atributos tangibles (Cuadro 6) con las mayores correlaciones positivas con la variable (factor T2) fueron color amarillo, aroma a leche ácida y aroma a grasa y con la mayor correlación negativa fue el color blanco. En la regresión del bloque dos, la variable residual ocho de los atributos tangibles (RT8) se correlacionó positivamente con el sabor ácido, el precio accesible y la humedad, pero negativamente con el sabor salado; y los valores motivacionales (Cuadro 7) con mayor correlación con la variable tres pertenecieron a los del Poder (poder social) y al Universalismo (justicia social); y con las mayores correlaciones negativas fueron el Hedonismo (alegre) y el Universalismo (mente amplia). La variable cuatro se correlacionó positivamente con los valores motivacionales de la Benevolencia (útil) y la Seguridad (limpio); y negativamente con el valor motivacional del Logro (intelectual). La variable cinco se correlacionó positivamente con los valores motivacionales de Hedonismo (placentero) y de Poder (poder social). 977

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Cuadro 6: Correlaciones de los atributos tangibles del "queso crema de Chiapas" con las variables (factores) seleccionadas en el análisis de regresión múltiple

Color amarillo Color blanco Firmeza Desmoronable Húmedo Aroma lácteo Aroma a leche ácida Aroma a grasa Sabor ácido Sabor salado Precio accesible

RT8

0.815 -0.658 0.109 -0.005 -0.167 0.119 0.547 0.485 0.120 -0.041 -0.248

-0.049 -0.026 -0.202 -0.171 0.241 0.108 0.062 0.092 0.296 -0.572 0.266

Cuadro 7: Correlaciones de los valores humanos en consumidores de queso Crema de Chiapas, con las variables (factores) seleccionadas en el análisis de regresión múltiple Valor motivacional

Valor humano

Estimulación Benevolencia Estimulación Hedonismo Logro Universalismo Conformidad Seguridad Seguridad Benevolencia Universalismo Benevolencia Poder Poder Hedonismo Conformidad Universalismo Logro Seguridad Auto-dirección Universalismo

Valiente Útil Una vida excitante Una vida confortable Un sentido de logro Un mundo de paz Auto controlado Seguridad Nacional Seguridad familiar Salvación Sabiduría Responsable Reconocimiento social Poder social Placentero Obediente Mente amplia Lógico Limpio Libertad Justicia social

0.280 0.125 0.207 0.181 0.168 0.173 -0.046 -0.047 -0.063 -0.270 -0.385 -0.056 0.304 0.358 -0.047 0.099 -0.474 -0.205 -0.372 -0.325 0.384

0.245 0.403 0.064 0.248 -0.078 0.276 -0.251 -0.242 0.250 0.200 -0.130 0.206 -0.088 -0.270 -0.053 0.322 -0.187 -0.305 0.384 -0.257 -0.183

-0.084 -0.051 -0.074 -0.230 0.018 -0.149 -0.083 -0.149 -0.340 0.041 0.032 0.012 0.398 0.423 0.437 0.347 0.256 -0.213 -0.025 0.103 -0.021

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Logro Benevolencia Auto-dirección Auto-dirección Universalismo Benevolencia Hedonismo Universalismo Conformidad Benevolencia Logro Auto-dirección Auto-dirección Tradición Universalismo Benevolencia Benevolencia Logro Hedonismo

Intelectual Indulgencia Independiente Imaginativo Igualdad Honesto Felicidad Equidad Educado Cariñoso Capaz Auto respeto Auto determinación Respeto por la tradición Armonía interior Amor maduro Amistad verdadera Ambicioso Alegre

-0.035 0.125 -0.027 -0.261 0.373 -0.028 0.046 0.257 0.023 -0.140 0.188 0.034 0.023 -0.209 0.142 -0.360 0.142 0.238 -0.497

-0.386 -0.167 -0.296 0.143 -0.087 0.283 0.329 -0.271 0.234 0.138 -0.041 -0.035 -0.287 0.077 -0.064 -0.170 0.160 -0.098 0.021

-0.243 0.289 0.272 -0.353 -0.022 0.146 0.136 -0.228 0.046 0.156 -0.159 -0.093 -0.193 0.155 0.084 -0.211 -0.029 -0.418 0.067

Para el queso Bola de Ocosingo los atributos tangibles, en la regresión del bloque uno (Cuadro 8), con las mayores correlaciones positivas con la variable tres (factor T3) fueron precio accesible y blandura; y con la mayor correlación negativa fue sabor amargo. En la regresión del bloque dos, la variable ocho de los atributos tangibles residuales (RT8) se correlacionó positivamente con el sabor ácido y negativamente con la blandura (Cuadro 8); y los valores motivacionales con mayor correlación con la variable siete (Cuadro 9) pertenecieron a los de Benevolencia (responsable y honesto) y Seguridad (seguridad nacional); y con las mayores correlaciones negativas fueron Universalismo (sabiduría) y Auto-dirección (imaginativo). La variable trece se correlacionó positivamente con el valor motivacional del Hedonismo (alegre) y negativamente con el Logro (intelectual) y el Poder (reconocimiento social).

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Cuadro 8: Correlaciones de los atributos tangibles del queso Bola de Ocosingo, con las variables (factores) seleccionadas en los análisis de regresión múltiple

Color amarillo en corteza Humedad corteza Color crema Humedad Aroma lácteo Aroma a leche ácida Aroma a grasa Sabor ácido Sabor salado Sabor amargo Untabilidad Blandura Granulosidad Desmoronabilidad Precio accesible

RT8

0.0838 0.0180 0.2442 0.1246 -0.2932 -0.2383 -0.4330 0.2464 0.0405 -0.6424 0.2650 0.4221 -0.2349 -0.3181 0.5815

-0.0310 -0.0315 -0.1415 0.1670 0.2590 -0.0386 -0.2053 0.4768 0.1229 -0.0203 -0.0957 -0.4709 0.0111 -0.1116 0.0868

Cuadro 9: Correlaciones de los valores humanos en consumidores de queso Bola de Ocosingo, con las variables (factores) seleccionadas en el análisis de regresión múltiple Valores motivacionales

Valores humanos

Estimulación

Valiente

Benevolencia Estimulación Hedonismo Logro Universalismo Conformidad Seguridad Seguridad Benevolencia Universalismo

Útil Una vida excitante Una vida confortable Un sentido de logro Un mundo de paz Auto controlado Seguridad Nacional Seguridad familiar Salvación Sabiduría

-0.4311

Benevolencia Poder Poder Hedonismo Conformidad Universalismo Logro

Responsable Reconocimiento social Poder social Placentero Obediente Mente amplia Lógico

0.3627 0.0245 0.0602 0.0289 0.0532 -0.0529 -0.0754

980

V13

0.0117

-0.0244

-0.2558 0.1042 -0.2390 0.0953 -0.0084 -0.2979

0.3224 0.2111 0.1227 0.1028 -0.0828 -0.2645 0.1018 0.1015 -0.0757 0.0762

0.3739 -0.0940 0.2474

0.0568 -0.3019 0.0260 -0.0965 -0.0380 0.0797 -0.2071

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Seguridad Auto-dirección Universalismo

Limpio Libertad Justicia social

0.0109 0.0721 0.0882

-0.0740 -0.0385 -0.1271

Logro Benevolencia Auto-dirección Auto-dirección

Intelectual Indulgencia Independiente Imaginativo

-0.1513 0.2883 0.2518

-0.4160 -0.0279 0.1944 0.0974

Universalismo Benevolencia Hedonismo Universalismo

Igualdad Honesto Felicidad Equidad

Conformidad Benevolencia Logro Auto-dirección Auto-dirección Tradición Universalismo Benevolencia Benevolencia Logro Hedonismo

-0.3254 0.0050 0.3191 0.1565 -0.0023

-0.0330 -0.3177 0.0689 -0.1587

Educado Cariñoso Capaz Auto respeto Auto determinación Respeto por la tradición Armonía interior Amor maduro

0.1183 0.2397 0.0149 -0.2436 -0.1547 -0.0396 0.1170 -0.2948

-0.0745 0.0480 0.1555 0.1822 -0.1493 0.2495 0.0689 0.0550

Amistad verdadera Ambicioso Alegre

0.1880 -0.1301 -0.2977

0.0277 0.2475 0.5414

Discusión

El queso Crema de Chiapas, a diferencia del queso de Bola de Ocosingo mostró una influencia directa de los valores humanos en su consumo, lo cual indica que los consumidores del queso Crema de Chiapas emplearon atributos intangibles, además de los tangibles, para expresar la influencia de los valores en el consumo del queso, empleando a los atributos tangibles como mediadores; los valores motivacionales mayormente involucrados fueron los del Poder, el Universalismo, la Benevolencia, el Hedonismo, y la Seguridad; los valores de Universalismo y Benevolencia son valores motivacionales adyacentes a los de la Tradición y la Conformidad, sin embargo el Hedonismo y el Poder en menor medida son opuestos a los valores de la Tradición y la Conformidad, los cuales serían esperados en una comunidad tradicionalista(12). Este resultado coincide con lo publicado para carnes rojas, debido a que los consumidores emplearon atributos intangibles (simbólicos y afectivos) en su selección(21), en Brasil se reportó que la carne roja simbolizaba jerarquía social y que su consumo estaba relacionado con los valores del Poder(20); en Australia se encontró que el consumo de carne estaba relacionado con los valores asociados al Universalismo, el Poder y la Seguridad; las personas que presentaban una actitud positiva al consumo de carne roja 981

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expresaron como más importantes los valores relacionados con el Poder y la Seguridad(21). En un estudio de bebidas saludables realizado en China los valores motivacionales encontrados en una muestra de consumidores fueron los de Seguridad, Hedonismo, Benevolencia y Logro(17). Las comparaciones de las estructuras de los valores humanos y motivacionales, entre consumidores de diferentes culturas son posibles, por ejemplo, los consumidores que proporcionan prioridad a los valores motivacionales de la Conservación y Tradición tendrán como valores opuestos, a los valores motivacionales del Logro y el Hedonismo; los consumidores que prefieren la carne roja priorizan los valores motivacionales del Poder y el Logro, sobre los de la Benevolencia y el Universalismo(16,17,20,21). Por otro lado, la influencia de los valores humanos de los consumidores del queso Bola de Ocosingo empleó totalmente a los atributos tangibles para mostrar su preferencia. Los principales valores motivacionales incluidos en la ruta indirecta del queso Bola de Ocosingo incluyeron a los de la Benevolencia, la Seguridad y el Hedonismo, los dos primeros son adyacentes a los valores motivacionales de la Tradición y la Conformidad; el último es opuesto(12,13). Además, el queso Bola de Ocosingo presentó similaridades con los resultados obtenidos en el queso Chapingo(28), tanto por la presencia de la Benevolencia como un valor motivacional importante en las variables de regresión seleccionadas, como por la manifestación de la misma ruta de influencia (indirecta) de los valores humanos en el consumo de los quesos.

Conclusiones e implicaciones

Los valores motivacionales importantes que fueron comunes en ambas muestras de consumidores fueron Benevolencia y Seguridad. Los consumidores del queso Crema de Chiapas adicionalmente presentaron como valores motivacionales al Poder y al Universalismo; mientras que los consumidores de queso Bola de Ocosingo presentaron al Hedonismo como un valor suplementario. La influencia de los valores humanos de los consumidores chiapanecos sobre la preferencia del queso Crema de Chipas fue del tipo directa, significa que los consumidores emplearon atributos intangibles (afectivos y simbólicos) además de los tangibles, en la evaluación holística del queso, para su consumo. Para el queso Bola de Ocosingo, la influencia de los valores humanos sobre la preferencia del queso fue indirecta, indicando que para su consumo las personas valoraron únicamente los atributos tangibles, dándole un significado utilitario. Estos resultados implican que, durante el consumo de diferentes variedades de quesos tradicionales mexicanos, la identificación de las rutas directa o indirecta puede aportar información sobre la preferencia de un queso, más allá de sus atributos tangibles. Esto permitiría diferenciar y tipificar a los quesos tradicionales por el tipo de influencia que los valores humanos ejercen en la preferencia de los consumidores. A partir de estos hallazgos, se sugiere colocar signos distintivos en la etiqueta del producto, y planear estrategias 982

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mercadotécnicas dirigidas a grupos de consumidores diferenciados sociodemográficamente para promover un mayor involucramiento afectivo con el queso. Además de la valorización de los atributos tangibles del queso, la identificación de los significados simbólicos otorgados por los consumidores a los quesos tradicionales mexicanos deberá ser realizada por los investigadores de los quesos tradicionales mexicanos, con una visión integradora e interdisciplinaria.

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985

https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4959 Artículo

Endoparásitos de Odocoileus virginianus y Mazama temama bajo cautiverio en Veracruz, México

Cristina Salmorán-Gómez a Ricardo Serna-Lagunes a* Norma Mora Collado a Dora Romero-Salas b Dulce María Ávila-Nájera c Pedro Zetina-Córdoba c

Universidad Veracruzana, Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, región Orizaba-Córdoba, Unidad de Manejo y Conservación de Recursos Genéticos. Josefa Ortiz de Domínguez S/N, Col. Centro, Peñuela. 94945 Amatlán de los Reyes, Veracruz, México. b

Universidad Veracruzana, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Veracruz, México. c

Universidad Politécnica de Huatusco. Unidad Académica de Biotecnología y Agroindustrial. Huatusco, Veracruz, México.

* Autor de correspondencia: rserna@uv.mx

Resumen: El estudio de la parasitología de animales silvestres de importancia económica en cautiverio es relevante, ya que la parasitosis se traduce en pérdidas por disminución de productividad, aumento de gastos veterinarios, infecciones secundarias y pérdida de ejemplares. El objetivo de este trabajo fue determinar la prevalencia y abundancia de la diversidad de endoparásitos presentes en Odocoileus virginianus y Mazama temama en cautiverio. Durante la temporada de lluvias y secas, se recolectaron 60 muestras fecales de seis ejemplares de O. virginianus y cuatro de M. temama de diferente edad y sexo; se usó la técnica de flotación con solución saturada de azúcar, para recolectar e identificar 986

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los parásitos mediante comparación anatómica. Se identificaron siete géneros de parásitos: Ascaris sp., Eimeria sp., Estrongilido sp., Strongyloides sp., Parascaris sp., Paragonimus sp., y Taenia sp., siendo los dos primeros con mayor abundancia en ambos cérvidos. La prueba de X2 determinó que la presencia de endoparásitos está asociada al sexo y a la especie de venado: machos y hembras de cada especie de venado, presentaron distinta prevalencia parasitaria. Parascaris sp. y Paragonimus sp., fueron parásitos que se encontraron solamente en O. virginianus. No se encontraron diferencias significativas (P>0.05) entre la abundancia de parásitos entre las épocas de lluvias y secas; el género Ascaris fue significativamente más abundante con respecto a otros parásitos (P<0.05). Esta información sirve para el control y prevención de parásitos de ungulados en cautiverio de importancia económica y para su conservación. Palabras clave: Ascaris sp., Cérvidos, Parasitosis, Técnica de flotación, Zoonosis.

Recibido: 28/06/2018 Aceptado: 05/10/2018

Introducción

Desde hace un siglo, se ha estudiado la ecología de enfermedades y parasitosis en fauna silvestre, con especial énfasis en especies cinegéticas y de consumo(1,2). Este tema en las últimas décadas se ha convertido en un campo de estudio desde un enfoque zoosanitario, ya que pueden desarrollarse enfermedades zoonóticas que afectan a especies domésticas y al ser humano, provocando la muerte de poblaciones silvestres y en cautiverio(3,4,5,6). El venado cola blanca (Odocoileus virginianus), es una especie de alta demanda para diversos usos y fines cinegéticos(7,8). En esta especie, se ha descrito la diversidad de parásitos que causan enfermedades infecciosas(5), lo que afecta su comportamiento, reproducción e inclusive la morbilidad y mortalidad(2,9,10). Por su parte, en el venado temazate (Mazama temama), especie emblemática de los ecosistemas tropicales, son escasos los estudios sobre su parasitosis(11) y mínimo conocimiento de las condiciones que deben mantenerse en cautiverio, que permitan el mantenimiento de sus poblaciones. De manera general, los parásitos que más abundan en animales domésticos son protozoarios, helmintos, artrópodos y pentastómidos(12). En el caso particular de los cérvidos, las enfermedades más comunes son causadas por virus, bacterias, cuadros infecciosos y parasitosis(2). Dentro de las patologías más importantes que afectan la salud de los venados, figura la parasitosis gastrointestinal, la cual es provocada principalmente por helmintos y protozoarios(13). El clima(14), presencia o ausencia de hospederos intermediarios, composición del suelo, tipo de vegetación y calidad de agua, son factores

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que principalmente influyen en la prevalencia de parásitos(12). Estudios realizados en poblaciones silvestres de O. virginianus muestran que la mortalidad de venados causada por parásitos gastrointestinales es alrededor del 2.7 %(15). En México, las Unidades de Manejo para la Conservación de la Vida Silvestre (UMA) son estrategias que se han implementado para el manejo con fines de conservación y aprovechamiento de la fauna silvestre; en su modalidad de manejo intensivo, animales mal manejados por la aplicación de protocolos zoosanitarios inadecuados, se traduce en pérdidas por disminución de su reproducción y productividad(16), mayor incidencia de infecciones secundarias, ya que aumentan las lesiones en el tracto digestivo, reacciones anafilácticas, anemia, hasta llegar a la muerte del ejemplar; así mismo, incrementan la posibilidad de convertirse en enfermedades zoonóticas y se potencializa el riesgo de contagio entre la fauna silvestre y animales de producción pecuaria(3,17), si no se aplican adecuadas medidas de prevención y mitigación(18). Al respecto, los programas de manejo de cérvidos deben considerar la prevención y control de las enfermedades infecciosas y parasitarias más comunes, para garantizar la viabilidad poblacional y el éxito en los sistemas de producción(2). Dentro de las UMA, los estudios y la información generada de la parasitosis de fauna silvestre en cautiverio es precaria(15,19,20) y los planes de manejo para la producción exitosa de cérvidos en UMA in situ y ex situ distan de su cometido(21). En este sentido, es necesario generar conocimiento de los parásitos que afectan la salud de las poblaciones de cérvidos ex situ. Por lo anterior, el objetivo de la presente investigación fue conocer la prevalencia, diversidad de endoparásitos y la abundancia parasitaria que presenta una población de O. virginianus y M. temama en cautiverio.

Material y métodos

Área de estudio.

El presente trabajo se realizó en la UMA “El Pochote” en modalidad intensiva, registrada ante la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) con clave: UMA-IN-CR-0122-VER/og. Se ubica en el municipio de Ixtaczoquitlán, Veracruz, México, entre las coordenadas extremas 18°52´13.70” N y 97°02´59.97” O, a 1,137 msnm. El objetivo principal de esta UMA es la conservación y reproducción de O. virginianus y M. temama. La región presenta un clima semi-cálido húmedo (Cwa) con abundantes lluvias en verano, temperatura anual que oscila entre los 18 a 24 °C y con precipitación pluvial media anual de 1,900 a 2,600 mm. La selva mediana subperennifolia y el acahual, son los principales tipos de vegetación alrededor de la UMA El Pochote(22). 988

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Ejemplares de cérvidos en estudio

Se trabajó con seis individuos de O. virginianus: tres hembras (2, 3 y 5 años de edad) y tres machos (3, 4 y 9 años) y con cuatro ejemplares de M. temama: dos hembras (2 y 4 años) y dos machos (ambos de 3 años), todos aparentemente sanos y con buena conformación corporal. Un año antes de iniciar el muestreo, los venados se trataron con Hemoplex®, un tónico general a una dosis de 2 ml por cada 10 kg de peso; además se suministró Catosal® vía muscular como estimulante metabólico. Los ejemplares de ambas especies de venados, se mantuvieron en diferentes encierros con un tamaño de 30 m de longitud por 12.5 m de ancho, con malla venadera como delimitación y con una separación entre encierros de 50 m; los corrales presentan dos bebederos, techumbre para cubrirlos de la intemperie, se colocó una malla con 80 % de sombra a la altura de la visión de los venados (de 60 a 1.2 cm) para evitar el contacto visual con otros venados; diariamente, se realizó la limpieza de heces. Los animales se alimentaron a las 0800 h con una ración diaria de alfalfa (20 % ~ 2 kg por animal) y alimento balanceado para ovino (80 % ~ 4 kg por animal) que contenía proteína cruda (34 %), grasa (2 %), fibra cruda (5 %), cenizas (17 %) y humedad (13 %); se les ofreció agua ad libitum.

Muestreo de heces

La colecta de los grupos fecales se realizó en dos épocas: lluvias (septiembre-noviembre) y secas (marzo-mayo), dado que hay variación en la incidencia y abundancia de parásitos entre épocas(23). En cada periodo de muestreo, mensualmente se obtuvieron las muestras fecales de todos los ejemplares, aprovechando la primera defecación espontánea de los venados, la cual se presentó entre las 0600 y 0900 h. Con guantes de látex, se tomó la porción de la excreta que no se encontraba en contacto directo con el suelo; las muestras se depositaron en bolsas plásticas con cierre hermético con su respectiva ficha de colecta, se mantuvieron en una hielera térmica a 4 °C. Las muestras se transportaron al laboratorio de Microscopía Óptica de la Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, región Orizaba-Córdoba, Universidad Veracruzana, para su posterior análisis. Al final del muestreo, se recolectaron 60 muestras de heces de ambas especies de venados, 30 muestras fueron recolectadas en el periodo de lluvias y 30 muestras en secas durante 2016 y 2017, respectivamente.

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Análisis de muestras fecales

Para el análisis parasitoscópico, se utilizó la técnica de flotación en solución saturada de azúcar, la cual consiste en la separación de partículas de mayor y menor densidad. De la solución, se colectaron huevos ligeros e individuos completos de parásitos que se fijaron en portaobjetos, para su posterior identificación morfológica(24).

Identificación morfológica y abundancia de endoparásitos

Los parásitos encontrados se identificaron mediante comparación de sus características anatómicas con los reportados en los Catálogos Parasitológicos(25), libros de parasitología y de enfermedades parasitarias de animales domésticos(12). Se identificó el género del taxón de los ooquistes con base en el número de esporozoítos que presentaron(26). La abundancia se consideró como el número de endoparásitos presentes por cada cérvido hospedero, ya que es una medida indirecta de la prevalencia(20,27).

Análisis estadístico de datos

Para este trabajo, las especies de venados (O. virginianus y M. temama), el sexo (machos y hembras) y la temporada (secas y lluvias) fungieron como las fuentes de variación, y como variable respuesta fue la abundancia de parásitos de cada cérvido hospedero, ya que ésta se considera como un indicador de infección por parásitos nematodos(27). Se calculó la prevalencia (%) por sexo, por especie de cérvido y se obtuvieron los estadísticos descriptivos de la abundancia por cada fuente de variación. Se aplicó una prueba de Kruskall-Wallis junto con la prueba de comparación de medias LSD (Least significant difference) de Fisher (α = 0.05) con el objetivo de determinar qué especie de parásito fue más abundante en determinada especie de venado, sexo y temporada (lluvias o secas). Adicionalmente, se analizó la asociación de la abundancia de parásitos con respecto a la especie de cérvido y el sexo del animal, con una prueba de Ji cuadrada.

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Resultados

Se identificaron siete géneros de endoparásitos: Ascaris sp., Eimeria sp., Estrongilido sp., Paragonimus sp., Parascaris sp., Strongyloides sp. y Taenia sp., con diferentes abundancias (Figura 1), que variaron en la época de lluvias y secas y en la especie de cérvido estudiado (Cuadro 1). De los 10 ejemplares bajo estudio, el 100% presentaron endoparásitos, siendo Parascaris sp., Paragonimus sp., y Taenia sp., los parásitos gastrointestinales prevalentes en O. virginianus y ausentes en M. temama.

Figura 1: Abundancia de endoparásitos en O. virginianus y M. temama en la UMA El Pochote. Letras diferentes en las barras representan diferencias significativas

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Abundancia promedio

M. temama

Ascaris sp. Eimeria sp. Estrongilido sp. Strongyloides sp. Taenia sp.

2.00 1.67 1.67 0.67 0.33

1.4 1.7 1.2 1.1 0.8

O. virginianus

Ascaris sp. Eimeria sp. Paragonimus sp. Parascaris sp.

2.33 1.67 0.33 0.33

2.0 1.2 0.8 0.8

M. temama

Secas

Lluvia

Época

Ascaris sp. Eimeria sp. Estrongilido sp. Strongyloides sp.

3.00 0.33 0.33 0.33

0.0 0.8 0.8 0.8

O. virginianus

Cuadro 1: Géneros identificados y abundancia promedio de endoparásitos en O. virginianus y M. temama durante la época de lluvias y de secas en la UMA El Pochote, Veracruz, México Especie

Parásito

Ascaris sp. Estrongilido sp. Parascaris sp. Strongyloides sp.

1.33 1.67 0.67 0.33

1.1 1.7 0.8 0.8

DE= desviación estándar.

La época y la especie de cérvido no tuvo un efecto significativo (P>0.05) con respecto a la abundancia de los parásitos (Cuadro 2), pero se detectaron diferencias significativas en la abundancia de los géneros de endoparásitos identificados (P<0.05), siendo Ascaris sp., la especie más abundante (Cuadro 3).

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Cuadro 2: Efecto de la época del año (secas vs lluvias), la especie de cérvido hospedero (O. virginianus y M. temama) y el género de endoparásitos

Modelo Época Especie de cérvido Parásito

SC 13.06 0.14 1.07 11.86

GL 8 1 1 6

CM 1.63 0.14 1.07 1.98

Error Total

31.2 44.26

57 65

0.55

P-valor 0.007 0.619 0.167 0.004*

F 2.98 25 1.95 3.61

SC= suma de cuadrados; GL grados de libertad; CM= cuadrado medio; F= valor de tablas ; P-valor = valor de significancia

Cuadro 3: Abundancia promedio comparada por género de endoparásito en las dos especies de venado Endoparásito Taenia sp. Paragonimus sp. Strongyloides sp. Parascaris sp. Estrongilido sp. Eimeria sp. Ascaris sp.

N 6 6 12 6 12 12 12

Promedio 0.17 0.17 0.33 0.5 0.92 0.92 2.17

EE 0.57 0.57 0.4 0.57 0.4 0.4 0.4

Diferencias a a a a a a b*

N= tamaño muestral; EE= error estándar; *diferencias a un α= 0.05.

Eimeria sp fue el género de parásito cuya presencia estuvo asociada a machos de M. temama y a hembras de O. virginianus (X2= 8.57, g.l. 1; P= 0.0034). Taenia sp., y Paragonumus sp., se presentaron en un macho de M. temama y en una hembra de O. virginianus, respectivamente (X2, P<0.05), mientras que Parascaris sp., Ascaris sp., Estrongilido sp., Strongyloides sp., no mostraron asociación (X2, P>0.05) con respecto al sexo o a la especie de cérvido.

Discusión

Se identificaron siete géneros de endopárasitos en O. virginianus y M. temama, por lo que este estudio representa el primer reporte de estos endoparásitos en UMAs in situ o ex situ que se encuentran localizadas en el territorio veracruzano. En ambas temporadas y en los dos cérvidos estudiados, se registraron los géneros Ascaris sp., y Eimeria sp., mientras que Taenia sp., solamente se registró para la época de lluvias (P>0.05) en M. temama.

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En diversos trabajos realizados, con un número variable de entre 20 y 200 muestras de excretas analizadas en diferentes épocas del año (secas, transición y lluvias), se describieron ocho géneros de parásitos; de ellos, los que destacan en común con nuestro estudio y los que provocan una mayor abundancia parasitaria fueron Eimeria sp., y Strongyloides sp(20,27,28). En un estudio donde se recolectaron aproximadamente 1,000 muestras de heces de O. virginianus de tres confinamientos en un periodo de un año(15), identificaron siete géneros de endoparásitos, de los cuales Eimeria y Strongyloides coinciden con lo reportado en los trabajos previamente citados y con el presente estudio. En los ciervos de la UMA bajo estudio, Ascaris sp., fue el género con prevalencia en ambos cérvidos hospederos, de acuerdo a los análisis estadísticos existen diferencias significativas de su abundancia con respecto a los otros géneros de parásitos identificados. Un resultado similar se ha reportado con los parásitos de la Familia Ascarididae, que usualmente se encuentran en el intestino de peces, anfibios, reptiles, aves y mamíferos, pero en las especies que más daño causan son en especies de producción pecuaria, parasitando cerdos, equinos, ganado vacuno, aves de corral, perros, gatos y mamíferos silvestres como zorros(27). Por otro lado, en primates: Alouatta fusca y A. seniculus se ha reportado la presencia de huevos de nematodos de Ascaris sp., adjudicado a su cuidador como la probable fuente de contaminación antropozoonótica(29). En el caso de las especies del género Eimeria sp., que parasita principalmente a mamíferos, son comúnmente parásitos del canal digestivo del hospedero y se arraigan en las células epiteliales las cuales destruyen, causando la enfermedad conocida como coccidiosis(25). Los ungulados mantenidos en cautiverio presentan un mayor número de endoparásitos comparado con los ungulados de vida libre(13); lo que puede deberse a que los animales mantenidos en cautiverio generalmente consumen alimentos brindados por el ser humano sin implementar cuidados sanitarios, en los encierros puede haber mayor humedad, formación de charcas, fuga de agua de bebederos, etc., incrementando las fuentes de riesgo de transmisión parasitaria(30). Aunado a esto, el estrés del cautiverio puede disminuir la capacidad inmunológica y propiciar el surgimiento de la parasitosis y una mayor diversidad y abundancia parasitaria(31). Cuando se compararon los tipos de parásitos y su abundancia entre épocas del año encontrados en este trabajo con lo reportado en otros estudios, estos tampoco detectaron diferencias significativas entre los meses de muestreo(20,28). Estos resultados se atribuyen a que los cambios ambientales en las dos temporadas, condicionan el ambiente favorable para la transmisión parasitaria; en caso de necesitar desarrollo fuera del hospedero, debe existir la presencia de hospederos intermediarios, favoreciendo o impidiendo el desarrollo parasitario en los cérvidos(32). Los animales silvestres son hospederos de diferentes parásitos sin que estos causen síntomas de enfermedad(33), ya que puede mantenerse un equilibrio. Al respecto, algunos autores(34), mencionan que existen factores que debilitan el sistema inmune de los hospederos, tales como la edad, desnutrición y estrés, entre otras causas que aumentan el riesgo para que el organismo se sobre-parasite. Estudios demuestran que el contagio de

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endoparásitos entre especies silvestres y domésticos puede ser peligroso(35). La abundancia y riqueza de parásitos puede variar entre especies de cérvidos(36), lo cual está relacionado al hábitat, otras especies con las que coexiste, tamaño y características de los encierro y densidad poblacional(37); futuros estudios deben considerar las características del encierro de las UMA, para detectar los factores de riesgo asociados a la parasitosis. La aparición y dinámica de parásitos a lo largo del año, puede estar influida por el sexo del huésped. La prevalencia de parásitos con respecto al sexo de los animales está ligada a características del individuo como la edad y la condición corporal(38). En Alces alces(39) y en O. virginianus(40) se ha reportado que ejemplares adultos tienen una mayor carga parasitaria que los sub-adultos, en la época de celo y sin celo, respectivamente. En este estudio, Eimeria sp., y Paragonumus sp., fueron prevalentes en hembras de O. virginianus, lo que coincidió con la temporada de apareamientos, contagiadas posiblemente por los sementales. El macho de M. temama que estuvo parasitado por Taenia sp., su contagio posiblemente ocurrió por alta humedad que prevalece en su encierro, por las hojas de los árboles que caen al corral o por los brotes de hierba que este ejemplar ingiere. Sin embargo, se requiere seguir estudiando la parasitología de M. temama para fortalecer los programas de manejo en cautiverio, y contribuir a su conservación, como en los casos exitosos de otros ungulados (p. ej. Gazella gazella)(41).

Conclusiones e implicaciones

Este estudio proporciona datos básicos sobre la prevalencia y diversidad de parásitos gastrointestinales en O. virginianus y M. temama bajo cautiverio. Se registraron siete géneros de parásitos en ambas especies de cérvidos, ambas especies de venados podrían ser tratadas con desparasitantes específicos que eviten una carga parasitaria excesiva, que cause la morbilidad o mortalidad de los hospederos. Por los resultados obtenidos, la época de secas es la mejor estación para aplicar un tratamiento antiparasitario. Ascaris sp., fue abundante en ambos cérvidos, seguida de Estrongilido sp., y Eimeria sp. Estos hallazgos resaltan la importancia de identificar los factores de riesgo de parasitosis en la fauna silvestre en cautiverio, para optimizar las estrategias de prevención y mitigación. Este estudio tiene implicaciones en la conservación y manejo de O. virginianus y M. temama bajo cautiverio, así como la prevención de enfermedades zoonóticas que puedan afectar las poblaciones tanto de animales silvestres como de especies domésticas y a su vez tenga implicaciones económicas para los productores.

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Agradecimientos

A Arantxa Penagos de la Llave, por la ayuda técnica recibida y por sus facilidades otorgadas en la UMA El Pochote. A Carlos Manuel Galán Páez por su apoyo en el proceso de laboratorio. A la Unidad de Manejo y Conservación de Recursos Genéticos de la Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, por las facilidades bioinformáticas proporcionadas.

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ttps://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4703 Revisión bibliogáfica

Suplementación con ácido ascórbico para mejorar la fertilidad del ganado lechero. Revisión

Juan González-Maldonado a Raymundo Rangel-Santos a* Raymundo Rodríguez-de Lara a Gustavo Ramírez-Valverde b J. Efrén Ramírez Bribiesca c J. Cruz Monreal-Díaz a

Universidad Autónoma Chapingo. Departamento de Zootecnia. Estado de México, 56230, México. b

Colegio de Postgraduados. Departamento de Estadística. Estado de México, México.

Colegio de Postgraduados. Departamento de Ganadería. Estado de México, México.

* Autor de correspondencia: rangelsr@outlook.com

Resumen: El ácido ascórbico (vitamina C: VC) es un antioxidante que participa en los procesos reguladores que intervienen en el desarrollo de las estructuras ováricas y en la fertilidad. No obstante, la suplementación del ganado lechero con VC para mejorar la fertilidad ha recibido poca atención. Sin embargo, la reducción de la fertilidad del ganado lechero asociada al elevado mérito genético para la producción de leche y al estrés por calor, que igualmente reducen las concentraciones de la VC en la sangre, sugiere que la VC desempeña un papel benéfico potencial. Los objetivos de esta revisión son contribuir al conocimiento actual sobre la relación entre la VC y la fertilidad y compartir aquellas experiencias que apoyan la relevancia de la suplementación con VC para mejorar el rendimiento reproductivo del ganado lechero. 1000

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Palabras clave: Antioxidantes, Ácido ascórbico, Reproducción.

Recibido: 18/10/2017 Aceptado: 11/07/2018

Introducción Los beneficios económicos de una explotación lechera se incrementan en la medida en que mejora la eficiencia reproductiva del ganado. Sin embargo, la disminución histórica de la fertilidad de las vacas lecheras Holstein es un obstáculo para la rentabilidad; pero al mismo tiempo ofrece un desafío para desarrollar estrategias para mejorar el rendimiento reproductivo. La causa de la baja fertilidad en el ganado lechero Holstein moderno comprende múltiples factores. Los principales están asociados con el mejoramiento del mérito genético para la producción lechera, la incapacidad de satisfacer las necesidades nutricionales, las condiciones ambientales adversas y la susceptibilidad a enfermedades que ponen en riesgo la viabilidad de los ovocitos y del embrión(1). Se desconoce la causa exacta de la baja fertilidad, pero podría estar relacionada con el estrés oxidativo. Éste surge cuando los radicales libres exceden la capacidad antioxidante del organismo(2). Los radicales libres son moléculas con un electrón desapareado, altamente reactivas y que se producen normalmente en los organismos aeróbicos vivos(3). A un ritmo de producción controlado, sirven como señales moleculares, pero la sobreproducción puede dar como resultado un proceso patológico(4). Los radicales libres que pueden superar la capacidad antioxidante de la vaca son resultado del rendimiento de la producción lechera y del estrés por calor, entre otros factores. Las vacas cuya producción de leche es elevada tienen mayores concentraciones de marcadores de estrés oxidativo que aquellas que producen menos leche(5), y también son más susceptibles al estrés por calor(6). Esto es relevante porque el estrés debido al calor produce estrés oxidativo en el ganado lechero(7), y el estrés oxidativo crea condiciones desfavorables dentro del oviducto(8) que conducen a la muerte del embrión(9). El estrés oxidativo se contrarresta mediante los antioxidantes, que suprimen el efecto nocivo de los radicales al proporcionarles un electrón. Un antioxidante relevante para la reproducción de los mamíferos es el ácido ascórbico soluble en el agua (vitamina C, a la que en lo sucesivo se referirá como VC)(10). Las funciones químicas y biológicas de la VC en el ganado han sido analizadas por otros(11), y por lo tanto no se abordarán aquí. Sin embargo, el impacto de la suplementación con VC en la fertilidad del ganado lechero ha sido escasamente estudiado, quizá porque los bovinos pueden sintetizar su propia VC en el hígado a partir de la glucosa(11), y por lo tanto no requieren suplementación externa(12). No obstante, los mismos factores que se considera afectan la fertilidad (el alto rendimiento lechero y el estrés debido al calor) redujeron la concentración de VC en la 1001

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sangre del ganado lechero(13,14). Podría sospecharse que, si la VC es necesaria para la reproducción, una reducción del suministro de la misma podría afectar la fertilidad. Investigaciones anteriores han demostrado que la suplementación con VC es ventajosa para mejorar el rendimiento reproductivo de las vacas repetidoras(15) y del ganado lechero en condiciones de estrés(16). Se considera que la suplementación con VC y sus impactos en la fertilidad del ganado lechero merecen más atención. El objetivo de esta revisión es contribuir al conocimiento actual sobre la relación entre la VC y la fertilidad y compartir las experiencias sobre la pertinencia de la suplementación con VC para mejorar el rendimiento reproductivo del ganado lechero.

Desarrollo del folículo ovárico y del cuerpo lúteo La deficiencia de vitamina C incrementa el número de folículos atrésicos(17). Sin embargo, la suplementación atenúa la apoptosis de las células foliculares(18), promueve la activación primordial de los folículos(19), incrementa la población de los folículos en crecimiento(20) y reduce los que se encuentran en estado atrésico(21). Estos hallazgos sugieren que la VC apoya el desarrollo de folículos ováricos saludables. El folículo ovárico está en constante remodelación estructural. Su diámetro aumenta hasta 475 veces desde su etapa primordial hasta que alcanza el tamaño ovulatorio(22,23). Este incremento de tamaño implica una constante remodelación de la lámina folicular basal(24) y un cambio de concentraciones intrafoliculares de VC, que son mayores en los folículos más pequeños (25). La lámina folicular basal da estabilidad al folículo y sirve como un filtro molecular(24), pero requiere cantidades mayores de colágeno a medida que el tamaño de éste aumenta(26). Dado que la VC es uno de los factores que intervienen en la síntesis de colágeno(27), es lógico suponer que se requerirá VC en cantidades mayores para los folículos en desarrollo. De hecho, la suplementación con VC mejora la supervivencia folicular e incrementa las probabilidades de que un folículo alcance un tamaño preovulatorio(28). Esto podría explicarse por el efecto de la VC de prevenir la muerte de las células foliculares y mantener la integridad de la membrana a medida que crece el folículo(18,29). Bajo un ambiente con un cuerpo lúteo en regresión, el folículo dominante alcanzará el estado preovulatorio. En esta etapa se requiere de VC para una esteroidogénesis folicular normal(30), lo cual se logra promoviendo la expresión de las enzimas clave que intervienen en la esteroidogénesis, como la aromatasa y la enzima de escisión de la cadena lateral de colesterol P450(31). Sin embargo, a medida que crece el folículo hay una reducción en la concentración de VC. El folículo preovulatorio tiene menores concentraciones intrafoliculares de VC que los folículos grandes de otras etapas del ciclo del estro(32). Esta reducción puede dar como resultado una mayor concentración intrafolicular del IGF-1, que induce la absorción de VC por las células(33). El incremento de la hormona luteinizante (LH) también causa una reducción de las concentraciones

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de VC(34), probablemente aumentando las concentraciones intrafoliculares de especies reactivas de oxígeno (ERO)(35). La reducción de las concentraciones intrafoliculares de VC en la etapa preovulatoria puede ser parte del mecanismo para controlar la ovulación. El colágeno de la lámina basal folicular se reduce a medida que crece el folículo, lo cual lo vuelve más expandible y más fácil de remodelar (36). La reducción de las concentraciones intrafoliculares de VC, aunada a la degradación del colágeno en los folículos preovulatorios, da como resultado el debilitamiento y la ruptura de la lámina basal, eventos cruciales que pueden conducir a la ruptura de los folículos preovulatorios(37,38). El número de mujeres embarazadas con defectos de la fase luteal crece después de suplementarlas con VC, lo cual probablemente obedezca a que se produce un incremento de la progesterona del cuerpo lúteo(39). Se ha relacionado el diámetro del cuerpo lúteo(32), así como la concentración de progesterona, con la concentración de VC(40). Además, el contenido de VC es superior durante las etapas tempranas del desarrollo del cuerpo lúteo(41), que alcanza su máxima concentración, al menos en los bovinos, en el día 12 del ciclo estral(42). Es más, un elemento clave de la relación entre la VC y el cuerpo lúteo es que se necesita esta vitamina, como se mencionó, para la síntesis del colágeno, el cual es esencial para el desarrollo del cuerpo lúteo(43).

Vitamina C y fertilidad

La vitamina C mejoró la fertilidad(44). Esto puede deberse al mayor desarrollo de los ovocitos y del embrión(45,46). Desgraciadamente, la limitada información disponible sobre este tema se ha obtenido sobre todo en condiciones in vitro. Por el contrario, en dosis elevadas la VC podría dañar el desarrollo de los ovocitos (750 µM ml-1) y del embrión (˃200 󠅾µM en medio de cultivo)(47,48), lo cual podría ser consecuencia de un efecto pro-oxidante de la VC. La VC en concentraciones bajas pueden actuar como antioxidante, mientras que en concentraciones elevadas ocurre lo contrario; esto puede depender de la concentración de iones de metal (hierro)(49). Cabría esperar un efecto pro-oxidante de la VC a medida que se incremente la concentración de iones de metal(50). Esto último puede ocurrir en condiciones in vitro, pero es improbable que ocurra en organismos vivos(51).

Relación entre la vitamina C y la vitamina E La vitamina C puede controlar el desarrollo folicular al interactuar con otros elementos que se sabe afectan la fertilidad. Es una verdad aceptada que después de que la vitamina E desempeña su actividad antioxidante, puede ser reactivada por la VC(52), lo cual incrementa su disponibilidad(53). La deficiencia de vitamina E afecta al desarrollo folicular, produciendo anomalías en el ciclo estral y pérdida de gestaciones(54). No se sabe con exactitud qué concentración de vitamina E en la sangre 1003

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se puede considerar adecuada o deficiente en el ganado. Una concentración de vitamina E en la sangre de ˃1 󠅾µg 󠅾ml-1 puede ser considerada adecuada, pero no hay un acuerdo a este respecto(55). Además, no se conoce de ninguna recomendación de vitamina E para un rendimiento reproductivo óptimo en el ganado. Sin embargo, estudios anteriores (véanse la siguiente sección de este artículo y la referencia 16) han demostrado que la suplementación con 3,000 UI de vitamina E durante un estro sincronizado favorece el mejoramiento de la fertilidad del ganado lechero. La relación entre las vitaminas C y E en cuestiones reproductivas ha recibido poca atención. Un sistema antioxidante, que incluye las vitaminas C y E, se activa durante la esteroidogénesis(42). En las ratas, la suplementación con vitamina C (125 mg kg-1 día-1) y E (75 mg kg-1 día-1) incrementa las concentraciones de la testosterona, FSH y LH en la sangre(56). Estas concentraciones superiores de gonadotropinas coinciden con el hecho de que la vitamina C estimula su secreción desde la pituitaria(57). Estudios in vitro han demostrado un efecto positivo de las vitaminas C y E en la calidad de los ovocitos y el desarrollo embrionario cuando se las suministran por separado, pero no cuando se las suministran juntas(53,58,59). La adición de vitamina C y E al medio de maduración reduce la tasa de formación de blastocistos, previniendo que se produzca la cantidad de ERO necesaria para el desarrollo competente del ovocito(53). Esto es aceptable porque se ha demostrado que un suministro intermitente de ERO interrumpe el arresto meiótico de los ovocitos(60). Sin embargo, es poco probable que la situación descrita por Dalvit et al.(53) ocurra también in vitro porque la suplementación con ambas vitaminas ha dado como resultado más gestaciones en el ganado lechero (véanse la siguiente sección de este artículo y la referencia 16). Además, se ha reportado una mejora de la calidad del embrión después de inyectar dos antioxidantes ―β-caroteno y vitamina E― a donantes bovinas superovuladas antes del estro(61). Los estudios in vitro simulan las condiciones fisiológicas. Sin embargo, al contrario de lo que ocurre en los organismos vivos, los sistemas in vitro son estáticos, y en estos la actividad metabólica, la absorción y almacenamiento de nutrientes y la excreción de los desechos están limitados por el tiempo y por las condiciones del medio de cultivo. Además, la adaptación a las condiciones cambiantes es más rápida en los sistemas in vivo. Y cuando se suplementa a un organismo vivo simultáneamente con vitamina C y vitamina E, éste elige entre almacenarlas, excretarlas o distribuirlas donde se requieren. Esto evita posibles efectos dañinos en los procesos biológicos de las células, como los que afectan la calidad de los ovocitos y el desarrollo embrionario.

Experiencias de suplementación del ganado lechero con vitamina C La evidencia presentada aquí apoya la hipótesis de que la VC desempeña un papel preponderante en la fertilidad. El primer acercamiento a una evaluación del efecto de la VC en la fertilidad del ganado lechero se llevó a cabo en vacas en condiciones de estrés por calor(16). Los resultados de 1004

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este estudio revelaron que el inyectar vitamina C y E tiene como resultado un mayor número de vacas preñadas que cuando se suministra cualquiera de estas vitaminas por separado. Además, no se encontró ningún efecto de la suplementación con vitaminas en el tamaño del folículo preovulatorio ni en el del cuerpo lúteo. Estos hallazgos llevan a suponer que el incremento en el número de vacas gestantes, obtenido después de suplementarlas con ambas vitaminas a la vez, fue el resultado de que las vacas tuvieran un folículo más sano, el cual a la larga se transforma en un cuerpo lúteo que produce más progesterona que el de las vacas que no reciben la suplementación. Se realizó un segundo ensayo para probar este supuesto (T2). El procedimiento general, así como la justificación de las dosis y el momento en que se aplican las inyecciones de la vitaminas utilizadas en el T2 se explica en detalle en otro artículo (16). En pocas palabras, la onda folicular de las vacas se sincronizó con un dispositivo que contenía 1.0 g de progesterona (Sincrogest ®, Ourofino Agronegocio), insertado intravaginalmente durante 8 días, y una inyección intramuscular (i.m.) de 250 µg de análogo de GnRH (GnRH, Sanfer). Se indujo el comportamiento de celo mediante la aplicación de una inyección i.m. de 500 µg de cloprostenol (Celosil, MSD, Salud Animal) al retirar el dispositivo intravaginal. Una vez que se retiró éste, se dio un seguimiento constante a los animales mediante observación directa para detectar señales de estro. Las vacas se inseminaron artificialmente 12 h después del estro, con una dosis única (de aproximadamente 20 x 106 espermatozoides) de semen de un solo toro de fertilidad probada. A las vacas que recibieron vitaminas (n=32; grupo testigo, n=28) se les aplicó una inyección i.m. única de 3,000 UI de vitamina E ((±) α-tocoferol, Sigma-Aldrich)) en el día 5 (el día 0 es el día en el que se retiró el dispositivo intravaginal) e inyecciones subcutáneas (s.c.) de una dosis total de 3,000 mg de VC (ácido ascórbico, Q.P. Reasol) en el día 5, inmediatamente después de que se detectó el estro y 2 días después de la inseminación artificial. Como se muestra en el Cuadro 1, la suplementación con vitaminas no afectó el tamaño del folículo preovulatorio ni el del cuerpo lúteo. Además, no se observó ningún efecto en el nivel de estradiol en la sangre ni en la producción de progesterona. Sin embargo, en concordancia con los hallazgos anteriores(16), la tasa de gestación fue más alta (P=0.06) en las vacas inyectadas con vitaminas 45 días después de la inseminación artificial (Figura 1).

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Cuadro 1: Cuadrados medios mínimos (±SE) del efecto de las inyecciones de vitamina C y E en el tamaño de las estructuras ováricas, la presentación del celo y las concentraciones de hormonas

Variable Horas al celo Diámetro del folículo preovulatorio, mm Concentración de estradiol, pg ml-1 Área del cuerpo lúteo, cm2 Concentración de progesterona, ng ml-1

Tratamiento Testigo (n=28) 57.1±4.89 18.3±0.57 45.1±3.12 6.9±0.39 10.8±1.60

Vitamina C y E (n=32) 58.4±4.57 17.2±0.60 46.8±3.26 6.7±0.37 12.5±1.60

Valor P 0.67 0.21 0.71 0.74 0.26

Figura 1: Tasa de gestaciones a 35 y 45 días después de la IA en el grupo testigo (barras negras, n=28) y en las vacas lecheras Holstein inyectadas con vitamina C y E (barras grises, n=32) 80

Gestación (%)

70 60 50 40 30 20 10

0 35

45 Días después de la IA

La sincronización estral es una herramienta reproductiva utilizada en el ganado lechero para mejorar la fertilidad porque hace posible controlar el inicio del estro. Sin embargo, la mayoría de los técnicos prefieren utilizar la inseminación artificial a tiempo fijo porque evita la necesidad de detectar el celo. Además, es muy conveniente porque se programa la inseminación simultánea de todas las vacas. Con base en los hallazgos anteriores, se decidió incorporar inyecciones de vitaminas C y E a un protocolo de inseminación artificial a tiempo fijo (T3) para incrementar el número de vacas preñadas. A las vacas se les aplicó una inyección i.m. de 250 µg de análogo de GnRH en el día 0, siete días después de que fueron inyectadas con 500 µg de cloprostenol. 48 h después de administrarles la inyección de cloprostenol se les administró una segunda dosis de GnRH. La inseminación se llevó a cabo 14 a 16 h después de la segunda inyección de GnRH. Las inyecciones de vitamina C y E se aplicaron tal como se mencionó en el T2, pero la primera de éstas se administró 3 días después de que se aplicó la primera inyección de GnRH. Las inyecciones 1006

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segunda y tercera de VC se aplicaron justo después de la segunda inyección de GnRH y 2 días después de la inseminación artificial. El efecto de las inyecciones de vitamina C y E en el diámetro del folículo preovulatorio (16.8 ± 0.70 mm en el grupo testigo y 16.2 ± 0.77 mm en las vacas inyectadas con vitaminas) y en el área del cuerpo lúteo (5.4 ± 0.48 cm2 y 6.1 ± 0.50 cm2, respectivamente) no fue significativo. Como en los resultados previos(20) y con el T2, hubo un porcentaje mayor de vacas preñadas 30 y 45 días después de la inseminación artificial en el grupo de vacas suplementadas con vitaminas que en el grupo testigo. Sin embargo, las diferencias no son significativas, probablemente debido al pequeño tamaño de la muestra utilizada en el T3 (vacas inyectadas con vitaminas, n=16; grupo testigo, n=17), Figura 2. Figura 2: Porcentajes de gestación 30 y 45 días después de la IA en el grupo testigo (barras negras, n=17) y en las vacas lecheras Holstein inyectadas con vitaminas C y E (barras grises, n=16)

80 70

Gestación (%)

60 50 40 30 20 10 0 30

45 Días después de la IA

Los resultados obtenidos demuestran que las inyecciones de VC en combinación con la vitamina E pueden mejorar la fertilidad del ganado lechero. Este efecto no está mediado por cambios en el tamaño del folículo preovulatorio o del cuerpo lúteo ni por una afectación en la producción de estradiol o progesterona. Una probable explicación del incremento en la tasa de gestaciones del ganado lechero inyectado con vitaminas C y E es que las vacas suplementadas con estas vitaminas producen ovocitos y embriones de mejor calidad que las vacas a las que no se suministran los suplementos.

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Conclusiones Al contrario de lo que se piensa en la actualidad, la evidencia sugiere que la suplementaciรณn del ganado lechero con vitamina C mejora la fertilidad. Sin embargo, es necesario investigar la dosis y el periodo de suplementaciรณn con vitamina C รณptimos para mejorar el rendimiento reproductivo del ganado lechero.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4575 Nota de investigación

Efecto del consumo de Moringa oleífera sobre parámetros productivos y toxicológicos en pollos de engorda

Martha K. Fuentes Esparza a Teódulo Quezada Tristán a* Salvador H. Guzmán Maldonado b Arturo G. Valdivia-Flores a Raúl Ortíz-Martínez a

Universidad Autónoma de Aguascalientes. Centro de Ciencias Agropecuarias, Departamento de Clínica Veterinaria, Av. Universidad N° 904, 20131 Aguascalientes, Aguascalientes, México. b

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Laboratorio de Alimentos Funcionales, Guanajuato. México.

*Autor de correspondencia: tquezada@correo.uaa.mx

Resumen: Es necesario explorar fuentes de proteína alterna para adicionar a la alimentación de aves en regiones rurales. Son contados los estudios realizados en moringa para este propósito. Se determinó el análisis proximal, el contenido de Fe, Ca y taninos a la harina de hoja de moringa. Se evaluó el efecto del consumo de una dieta con 10 % de harina sobre cuatro parámetros productivos y seis serológicos (dos proteínas y cuatro enzimas) en pollos de engorda Ross-308. También se realizaron estudios histopatológicos del hígado y riñón de los pollos. La hoja de moringa presentó 33.4 % de proteína y un alto contenido de hierro (19.7 mg/100 g) y calcio (2593.3 mg/100 g) así como bajo contenido de taninos (24.4 mg EC/100 g). Se observó una reducción del 12 y 20 % en la ganancia en peso y en el índice de productividad, respectivamente, en los pollos a los que se les adicionó moringa. No se observaron diferencias entre el grupo control y el adicionado con moringa en el contenido de proteínas y la actividad de la alanino aminotransferasa y la aspartato aminotransferasa, pero si en la albúmina, la fosfatasa alcalina y la gama galutamil transpeptidasa, que 1013

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sugiere cierto daño hepático y renal. Estos resultados no se observaron en los estudios histológicos. Se sugiere seguir realizando estudios con niveles de complementación menor con la harina de moringa para comparar los efectos encontrados en el presente estudio y así poder definir su uso potencial. Palabras clave: Pollos de engorda, Moringa, Productividad, Serología, Histopatología.

Recibido: 14/08/2017 Aceptado: 20/02/2018

La avicultura a nivel comercial es una actividad importante en México(1). Para alimentar a las aves se ha utilizado la pasta de algodón, cacahuate, cártamo, ajonjolí y coco como fuente de proteína y otros nutrientes, pero son deficientes en lisina. Por el contrario, la pasta de soya es la fuente proteica que presenta un balance óptimo de aminoácidos para la alimentación animal(2). Por otro lado, la avicultura incluida la engorda de pollo de traspatio, es una actividad importante en las comunidades rurales del país. No solo provee a las familias de carne y huevo, también de recursos por la venta de los excedentes(3). De lo anterior se desprende la necesidad de explorar fuentes de proteína de especies locales que sean accesibles y que puedan ser añadidos a los alimentos como el maíz, restos de alimentos y otros, que en las regiones rurales destinan a las aves. Una especie que ha sido estudiada como fuente de proteína para animales(4,5) y humanos(6) es la moringa (Moringa oleífera). Esta especie fue introducida en México de la India y Paquistán(7). La hoja de la moringa contiene 20 a 30 % de proteína, 5.0 a 7.5 % grasa y 25 a 31 % fibra(8,9). Además, es una buena fuente de hierro, calcio y vitamina C(9). Debido a la presencia de otros fitoquímicos que contiene, la hoja de moringa también ha sido recomendada para tratar ulceras gastrointestinales(10) bajar el colesterol y como fuente de antioxidantes(11). En relación con el uso de la moringa en la alimentación animal, la hoja ha sido utilizada para alimentar conejos(12), cabras(5), ovejas(13) y vacas(14), entre otras especies. Basados en la revisión bibliográfica realizada se identificaron pocos estudios donde se haya utilizado hoja de moringa para alimentar pollos de engorda. En este sentido, se han realizado trabajos para evaluar el efecto de la hoja de moringa en la morfología del intestino y la condición de otros órganos internos(15,16), el contenido de ácidos grasos en la pechuga(17), en la fuerza de la tibia y su contenido de minerales(18), el peso, la hematología y respuesta inmune(4,19). De estos reportes solo dos investigaciones han realizado estudios para evaluar el efecto de la hoja de moringa en la ganancia en el peso(4,19); sin embargo, uno de ellos fue realizado con Moringa stenopetala(4) que es una especie diferente a la

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Moringa oleífera, utilizada en este estudio, aunque son del mismo género. El objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto de harina de hoja de moringa sobre parámetros productivos y efectos tóxicos potenciales en pollos de engorda. La caracterización nutrimental y el contenido de vitamina C y taninos condensados, de la hoja de moringa. Se cosecharon hojas de moringa de árboles de dos años de una huerta ubicada en el municipio de Gasca en Guanajuato, México. Al momento de la cosecha las hojas se enjuagaron con una solución de hipoclorito de sodio al 0.1% y luego con agua destilada estéril, para lavar y desinfectar y se secaron a la sombra. Las hojas secas se molieron con un molino de martillo (2.0-3.0 mm de tamizaje) y se almacenaron a -20 ˚C hasta su análisis y uso en las dietas de los pollos. Por otro lado, se adquirieron 180 pollos de engorda, mixtos, de un día de edad de la línea ROSS-308 de 39 ± 1.5 g de peso. El estudio con los pollos se realizó en la Unidad de aves del Área Pecuaria de la Posta Zootécnica de la Universidad Autónoma de Aguascalientes, ubicada en el municipio de Jesús María, Aguascalientes. Los pollos se seleccionaron completamente al azar para formar dos grupos con tres repeticiones de 30 aves cada uno. Los pollos se alimentaron con alimento convencional (T1) y con alimento convencional al que se le añadió 10 % de harina de hoja de moringa (HM). Ambas dietas fueron iso-protéicas e iso-energéticas(20) (Cuadro 1). El alimento y el agua se proporcionaron ad libitum. El tiempo del experimento fue de 42 días.

Cuadro 1: Ingredientes y su composición nutricional de las dietas experimentales

Ingredientes (g/kg)

Harina de hoja de Moringa oleífera (%) 0 10 0 10 Pollos de 1-21 días Pollos de 22-42 días

Sorgo (8.5%)

600

560

685

640

Pasta de soya (46%) Harina de moringa (33.4%) Aceite vegetal Micro pollo eng 1a Micro pollo eng 2b

335 0.0 25 40 0.0

280 100 20 40 0.0

250 0.0 25 0.0 40

200 100 20 0.0 40

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Valores calculados c Energía metabólica/ave, kcal/kg Proteína cruda, % Lisina total, % Lisina digestible, % Metionina digestible, % Metionina+cisteína digestible, % Treonina digestible, % Triptófano digestible, % Arginina digestible, % Calcio, % Fósforo disponible, % Na, % Fibra cruda, %

3150 21.0 0.52 0.81 0.73 0.23 0.13 4.0 0.884 0.213 1.236 1.137 0.350

3150 21.0 0.54 0.83 0.75 0.24 0.14 4.4 0.902 0.213 1.263 1.163 0.451

3200 18.0 0.48 0.75 0.66 0.20 0.11 3.5 0.824 0.205 1.115 1.029 0.311

3200 18.0 0.50 0.75 0.68 0.21 0.12 4.0 0.411 0.205 1.139 1.050 0.824

Complemento alimenticio iniciación (g/kg de producto): L-lisina HCl, 12.6; Metionina, 56.6; Cloruro de Colina al 60 % (Nacional), 10.2; Ortofosfato al 21 %, 274; sulfato de cobre al 25 %, 10; Sal molida roche, 50; Aceite mineral petroblanc 90 NF, 10; Bacitracina B.M.D.110, 10; Pasta de soya, 169.4; Bicarbonato de sodio, 40; Ronozyme VP, 7.6; Sacox, 10; Calcio M-20, 268. V/inic pollo de engorda plus NF/3*Ton, 60; Vip/Prem/A/Prem Lucantin amarillo al 10, 7.5; Invivo/P/AYC/Prem Ronozyme Hiphos GT/1*Ton, 4. b

Complemento Mineral, Vitamínico y de Aminoácidos (kg de producto): Vit A 10,000,000 UI; Vit D3 3,000,000 UI, Vit E 7,000 UI; Vit K 1.5 g; Roboflavina, 4.4 g; Vit B12,15 mg; Ácido pantoténico, 5.5 g; Niacina, 25 g; Biotina, 25 mg; Tiamina, 1 g; Ácido Fólico, 0.5 g; Hierro, 32.5 g; Manganeso, 50 g; Zinc, 50 g; Cobre, 4.5 g; Selenio, 150 mg; Yodo, 450 mg; Colina, 150 g; Antioxidante, 50 g. Excipiente: 3 Kg. a

Complemento alimenticio finalización (g/kg de producto): L-lisina HCl, 25; L-Treonina, 1.8; Metionina, 64.8; Cloruro de Colina al 60 % (Nacional), 10.2; Ortofosfato al 21 %, 186; sulfato de cobre al 25 %, 10; Sal molida roche, 50; Aceite mineral petroblanc 90 NF, 10; Bacitracina B.M.D.110, 10; Pasta de soya, 235.6; Bicarbonato de sodio, 30; Ronozyme VP, 5; Sacox, 11; Progen 20, 5; Calcio M-20, 244. V/inic pollo de engorda plus NF/3*Ton, 64; Vip/Prem/A/Prem Lucantin amarillo al 10, 37.5. b

Complemento Mineral, Vitamínico y de Aminoácidos (Kg de producto): Vit A 10,000,000 UI; Vit D3 3,000,000 UI, Vit E 7,000 UI; Vit K 1.5 g; Roboflavina, 4.4 g; Vit B12,15 mg; Ácido pantoténico, 5.5 g; Niacina, 25 g; Biotina, 25 mg; Tiamina, 1 g; Ácido Fólico, 0.5 g; Hierro, 32.5 g; Manganeso, 50 g; Zinc, 50 g; Cobre, 4.5 g; Selenio, 150 mg; Yodo, 450 mg; Colina, 150 g; Antioxidante, 50 g. c

Calculado de acuerdo con NRC (1994).

El análisis proximal de la HM se realizó con métodos aprobados para proteína (960.52), fibra (991.43 G, H), grasa (920.85) y ceniza (923.03)(21). El contenido de carbohidratos se obtuvo por diferencia porcentual con el contenido de los análisis anteriores. El contenido de hierro y calcio se determinó por espectrometría de absorción atómica(22) y la vitamina C por cromatografía líquida de alta resolución (HPLC)(23). También se determinó el contenido de fenoles totales(24), y de taninos condensados(25). Se registró cada día el alimento proporcionado y el consumido. Al final del experimento se calcularon el peso promedio (PP), la ganancia diaria de peso (GDP), el índice de conversión (IC) y el índice de productividad (IP)(26).

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A los 42 días del experimento se tomaron muestras sanguíneas para la cuantificación de las proteínas totales (PT) y la albúmina (ALB); también se determinaron las enzimas séricas alanino amino transferesa (ALT), aspartato amino transferasa (AST), fosfatasa alcalina (FA) y gama glutamil transpeptidasa (GGT)(27). Se seleccionaron tres pollos de cada una de las tres repeticiones de los dos grupos originalmente formados para obtener una muestra sanguínea; se sacrificaron por dislocación cervical con base en la guía para el manejo ético y sacrifico humanitario de la Universidad Autónoma de Aguascalientes. Se tomaron muestras de 1 cm3 de hígado y riñón para el estudio histopatológico(28). En el hígado se evaluaron la condición de la histo-arquitectura del parénquima hepático, la presencia o ausencia de células de inflamación, el espacio de Möll, el espacio de Disse, los sinusoides hepáticos y los conductos biliares. En el hepatocito se evaluó la relación núcleo-citoplasma, características del núcleo celular (picnosis, cariolisis y cariorrexis) y la presencia o ausencia de vacuolas lipídicas en el citoplasma. Los datos del experimento con pollos se sometieron a un análisis de varianza (ANDEVA) y prueba T de Student con mediciones repetidas y con una P<0.05, en un paquete estadístico Statistical Analysis System (SAS, 2001)(29). La harina de la hoja de moringa utilizada en el presente trabajo presentó mayor contenido de proteína (33.4 %) que los reportados para esta especie (20.0 a 29.0 %)(8,9,30) (Cuadro 2). El mayor contenido de proteína observado en las muestras de Guanajuato probablemente se deba a que se trata de otro tipo de moringa o al efecto de la localidad(9). El resto de los compuestos del análisis proximal estuvo dentro del rango reportado en la literatura(8,9,30). Se sabe que la moringa es una buena fuente de hierro y calcio (Ca 2.6 g y Fe 19 mg/100g)(9), lo cual concuerda con los resultados que se muestran en el Cuadro 2(31). En consecuencia, la moringa podría aportar un nivel importante de calcio, al momento de formular un alimento para animales al que se le añada moringa. Por otro lado, se ha reportado que la presencia de hierro en el alimento de pollos promueve no solo la síntesis, también el metabolismo de la vitamina C(32). En este sentido, el alto contenido de hierro en la moringa junto con la presencia de vitamina C puede coadyuvar en este fenómeno.

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Cuadro 2: Análisis proximal (%), contenido de minerales y vitamina C (mg/100 g, MS) y taninos condensados (mg EC/100 g, MS) en hoja de moringa Compuesto

Contenido

Análisis químico proximal (%) Proteína Fibra Grasa Ceniza Carbohidratos

33.4 ± 0.72 8.8 ± 0.70 8.1 ± 0.41 2.3 ± 0.46 47.4 ± 0.52

Minerales (mg/100 g MS) Hierro Calcio Vitamina C Taninos (mg EC/100 g, MS)

19.7 ± 1.07 2593.3 ± 121 63.5 ± 1.63 24.4 ± 0.92

EC= equivalentes de catequina, MS= materia seca.

Se ha reportado que el uso de sorgo con alto contenido de taninos (1,360 mg/100 g) reduce la ganancia en peso, el consumo de alimento y la absorción de hierro y calcio, entre otros minerales, en pollos de engorda(33). Con base en el muy bajo contenido de taninos que presentó la harina de moringa aquí analizada, se puede concluir que el consumo de moringa utilizado en el presente trabajo no presentó ningún efecto anti nutrimental atribuido a este compuesto fenólico. Los pollos alimentados con el 10% de la harina de moringa presentaron 414 g de peso menos que el grupo testigo (Figura 1A). Esta disminución es el reflejo de la menor cantidad de alimento consumido por los pollos con moringa como se muestra en el Cuadro 3, donde se puede observar que los consumos promedio de alimento para cada una de las repeticiones de cada tratamiento fue en total de 123.35 kg para el grupo testigo y 107.19 kg para el grupo de HM, habiendo una diferencia en el consumo de 16.16 kg del grupo HM (P<0.05), lo que se pudiera atribuir al incremento de la fibra en la dieta, contrario a lo reportado en pollos con alimento adicionado con HM (5 a 14 %) con Moringa stenopetala(4). Sin embargo, los pollos a los que se les añadió del 5 al 11% de M. stenopetala no presentaron ninguna diferencia en el peso comparados con el testigo(4); la diferencia observada entre este trabajo y lo que se reporta aquí puede ser atribuido a que se trata de dos especies diferentes. La diferencia en el peso promedio también fue un reflejo en los resultados observados de la ganancia diaria de peso a lo largo del estudio (Figura 1B) En ningún momento este parámetro fue mayor en los pollos con moringa comparado con el grupo testigo.

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Figura 1: A) Peso promedio a los 42 días (g); B) Ganancia diaria de peso (g/día); C) Índice de conversión (consumo de alimento/peso); D) Índice de productividad (ganancia diaria de peso) (viabilidad)/(CAx10) en pollos alimentados con moringa

Los asteriscos indican diferencia significativa (T-Student, P<0.05, n=63).

Cuadro 3: Consumo promedio de alimento (kg) en el grupo de pollos control y pollos que consumieron HM (n=30) Edad (días)

Control (kg)

Moringa (kg)

7 14 21 28 35 42

4.42 ± 0.425 11.42 ± 0.915 18.00 ± 0.740 24.45 ± 1.198 30.90 ± 1.255 34.16 ±1.322 123.35 ± 7.255

4.04 ± 0.327 9.13 ± 0.721 12.49 ± 0.951 16.77 ± 1.114 27.65 ± 1.300 37.11 ± 1.625 107.19 ± 6.234

Se sabe que cuanto más bajo es el índice de conversión, mayor eficiencia del alimento para aumentar el peso del animal(26). En este estudio se observó que el índice de conversión fue similar solo en la segunda y tercera semana (Figura 1C). En el estudio 1019

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realizado con M. stenopetala no se observaron diferencias en el índice de conversión cuando los pollos recibieron 5 y 8 % de la hoja de moringa comparado con el testigo(4). Sin embargo, con mayores niveles, el índice de conversión fue mayor en los animales tratados. Se ha reportado que una dieta con 14 % de hoja de moringa generó un menor peso en pollos. Los resultados observados en el peso promedio, la ganancia en el peso y el índice de conversión afectaron el índice de productividad de los pollos con moringa. En este aspecto, el grupo testigo presentó un valor 21 % mayor al grupo adicionado con la hoja de moringa (Figura 2D). No se observaron diferencias significativas en el contenido de proteínas totales (PT) (Figura 2A). Por el contrario, el contenido de albúminas fue mayor en los pollos a los que se les dio moringa (Figura 2B). Sin embargo, en ambos casos fue menor a los valores de referencia reportados para aves (3.1 a 5.05 g/dl)(34). Los bajos niveles de globulina presentados por ambos grupos en este experimento pudieran estar asociados a problemas patológicos en hígado y riñón, por un lado, o factores intrínsecos propios de los animales bajo estudio.

Figura 2: Contenido de, A) proteínas totales (g/dl); B) albumina (g/dl) y actividad enzimática en U/L de C) alanino aminotransferasa ; D) aspartato aminotransferasa ; E) fosfatasa alcalina y F) gamma glutamil transferasa en pollos alimentados con moringa

Literales con letras iguales no son diferentes (P<0.05, n=90).

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En relación con las enzimas bioquímicas evaluadas, no se observaron diferencias en las actividades enzimáticas de ALT y AST (Figura 2C y 2D). Sin embargo, el grupo alimentado con moringa alcanzó un nivel de ALT de 35.1 UI/L cercano al límite máximo de referencia para esta enzima (9.5 a 37.2 UI/L)(35); un valor por arriba del límite superior de la ALT sugiere daño hepático y renal(36). Con respecto a la AST, no se observó una diferencia (P>0.05). Se ha reportado que cuando existe daño hepático crónico se puede presentar ruptura de células sutiles, lo cual se manifiesta en niveles normales de la AST, pero más particularmente cuando se presenta una disminución en la actividad de esta enzima, como es el caso en el grupo de pollos alimentados con moringa (Figura 2D)(37). Sin embargo, de manera general, valores de la actividad enzimática de AST arriba de 275 UI/L pueden estar relacionados con disturbios hepáticos o musculares; los valores de la actividad enzimática AST por encima de 800 UI/L son altamente sugestivos de daño hepático severo(38), situación que no se presenta en el presente trabajo. Se observaron diferencias estadísticas en la actividad enzimática de la FA y de la GGT (Figura 2E y 2F). Se ha reportado un valor de actividad enzimática de referencia de 600 UI/L para la FA(4) valor que no fue observado en ambos grupos de pollos. Sin embargo, el aumento en la actividad de esta enzima sugiere crecimiento óseo, osteomielitis y neoplasias(38); no se indica si estos problemas se presentan cuando los niveles de actividad enzimática para la FA son mayores al valor de referencia reportado. No es posible comprobar si se presentó este problema en los pollos alimentados con moringa con base a los resultados obtenidos en este estudio. La GGT es una enzima de membrana asociada a una proteína y está relacionada con el nivel del metabolismo de los aminoácidos. Incrementos en la actividad de esta enzima son originados por inflamación, colestasis biliar e hiperplasia de los conductos biliares(39). En el presente estudio se observó un incremento de 25 % en la actividad de la GGT en el grupo alimentado con moringa (Figura 2F). Valores de GGT entre 0-10 UI/L son considerados normales(40). Tomando como referencia los valores aquí citados, se podría concluir que ambos grupos de aves estudiados pudieran presentar una lesión hepática activa(41). El estudio histopatológico de la histo-arquitectura, espacios de Möll y Disse, sinusoides, conductos biliares y la relación núcleo-citoplasma, no mostraron diferencias micromorfológicas entre ambos grupos (Figura 3A y 3B); debido a que las estructuras evaluadas no presentaron congestión, inflamación, tejido cicatrizal, licuefacción, vacuolas lipídicas, picnosis, cariolisis y cariorexis.

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Figura 3: Histopatologías de hígado en pollos testigo (A), de hígado en pollos suplementados (B), de riñón en pollos control (C), de riñón, en pollos suplementados (D)

A) (a) histo-arquitectura del parénquima, (b) células basófilas, (c) espacio de Möll, (d) sinusoides, (e) conductos biliares, (f) hepatocitos. B) (a) parénquima, (b) sinusoides y (c) vena centro lobulillar. C) (a) glomérulo renal, (b) túbulo proximal, (c) cápsula de Bowman, (d) capa visceral del glomérulo. D) (a) glomérulo renal, (b) espacio urinario reducido, (c) barrera de filtración, (d) mácula densa aparentemente normal, (e) túbulo proximal íntegro.

Con respecto a los estudios histopatológicos realizados en los riñones, (Figura 3C y D), en los que se evaluaron microscópicamente el glomérulo, la cápsula de Bowman, el espacio urinario, los podocitos, el polo vascular y urinario, la barrera de filtración, los túbulos proximales, la asa de Henle, los túbulos distales, el aparato yuxtaglomerular los túbulos colectores y el intersticio renal, se pudo observar que tampoco hubo diferencias micro-morfológicas entre ambos grupos; ya que las estructuras evaluadas no mostraron congestión, inflamación e integridad de sus estructuras. Se concluye que la hoja de moringa es buena fuente de proteína y minerales. Con la adición del 10 % de harina de moringa a la dieta de los pollos de engorda se disminuyeron los parámetros productivos durante el periodo que duró el estudio. A pesar de observar algunas diferencias en las proteínas y enzimas evaluadas, no se detectaron efectos tóxicos visibles, lo cual fue confirmado por los estudios histopatológicos. Los mayores niveles de la actividad de la GGT y FA en el grupo bajo tratamiento pudieron deberse a ciertos procesos inflamatorios en los conductos biliares en ambos grupos ocasionados por factores ajenos al consumo de la moringa y del alimento. Se sugiere seguir realizando estudios con niveles de complementación menor con la harina de moringa para comparar los efectos encontrados en el presente estudio y así poder definir su uso potencial.

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Un agradecimiento al CONACYT por la beca de maestría otorgada a Fuentes-Esparza Martha K., y al INIFAP por los fondos asignados al presente estudio en el marco del proyecto fiscal "Potencial agronómico, nutricional y nutracéutico de la moringa (Moringa oleífera) y usos alternativos de la hoja y la pasta de la semilla" (No. Preci 11163719248).

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4932 Nota de investigación

Evaluación productiva y análisis costo-beneficio de cerdas alimentadas con una dieta adicionada con nopal (Opuntia ficus-indica) durante la lactancia

Gerardo Ordaz Ochoa a Aureliano Juárez Caratachea a Liberato Portillo Martínez b Rosa Elena Pérez Sánchez c* Ruy Ortiz Rodríguez d

Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales. México. b

Universidad de Guadalajara, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. México. c

Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Facultad de Químico Farmacobiología. México. d

Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. México.

Autor de correspondencia: rosa_elenap@yahoo.com

Resumen: El objetivo fue determinar la productividad, costos de producción y costo-beneficio de dos esquemas de alimentación (EA) para cerdas lactantes: 1) alimentación convencional (EAC) y, 2) alimentación convencional más nopal (EAN). Se evaluaron 116 partos de cerdas hibridas: 58 partos de cerdas sometidas al EAC (n=17 cerdas) y 58 partos de cerdas bajo el EAN (n=17 cerdas). Se evaluó: glucosa sanguínea (GS), consumo de alimento diario (CAd-1), pérdida de peso corporal (PPC), intervalo destete-estro (IDE), porcentaje de servicios repetidos (PSR), días no productivos (DNP) y tamaño de camada subsiguiente (TC). El análisis estadístico se realizó mediante modelos de efectos fijos 1027

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(MIXED SAS®) y la evaluación económica bajo la metodología del análisis costobeneficio. Las cerdas sometidas al EAN presentaron mejor (P<0.05) comportamiento en las variables evaluadas: menores niveles de GS preprandial (55.5 ± 2.31 mg dL-1), mayor CAd-1 (5.3 ± 0.17 kg d-1); menor: PPC (6.0 %), IDE (144 h), PSR (12.4 %) y DNP (36.0 días) y mayor TC (11.2 lechones). Ello en comparación con el EAC: GS preprandial, 70.0 ± 2.31 mg dL-1; CAd-1, 4.7 ± 0.17 kg d-1; PPC, 11.7 %; PSR, 17.1 %; DNP, 50.0 días y TC, 9.8 lechones. El costo de producción lechón-1 destetado en el EAN fue de $ 539.02 MXN vs $ 590.81 MXN para el EAC. La ganancia fue de $ 216.68 y $ 168.88 MXN lechón-1 vendido para EAN y EAC, respectivamente. El EAN reduce la GS e incrementa el CAd-1 de las cerdas lactantes, lo que reduce la PPC en dicha fase y genera mayor productividad de las cerdas y mayor eficiencia económica. Palabras clave: Cladodio, Lechón, Glucosa, Rentabilidad.

Recibido: 08/06/2018 Aceptado: 07/09/2018

Uno de los objetivos de la actividad pecuaria es minimizar los costos de producción para maximizar los ingresos por unidad producida(1); para ello, es esencial determinar los indicadores que impactan en mayor grado los costos de producción para lograr disminuirlos(2). Al respecto, el costo de producción del lechón al destete es el indicador con mayor impacto (≥31 %) en el costo de kilogramo de cerdo producido(3). Por lo que, una estrategia para minimizar dicho costo es incrementar la prolificidad de las cerdas (4), pero, el incremento de dicha variable por sí sola no garantiza la reducción de los costos de producción, puesto que a mayor prolificidad mayor porcentaje de lechones nacidos muertos(4), menor peso al nacimiento y al destete de los lechones(5) y, mayor desgate fisiológico de las cerdas al amamantar a un mayor número de lechones(6), aspecto que se incrementa en cerdas magras e hiperprolíficas(2). Durante el periodo de transición periparto-lactancia, se requieren elevadas cantidades de glucosa(6) en respuesta al crecimiento exponencial de los fetos y al desarrollo de la glándula mamaria(7,8) y para ello se implementa el mecanismo fisiológico de resistencia a la insulina(6). Aspectos que propicia en la cerda post-parto: a) inicio de la lactancia con balance energético negativo y b) reducción del consumo de alimento (Hipofagia)(7,9); factores que propician movilización de las reservas corporales de la cerda para satisfacer sus requerimientos nutricionales y para la producción de leche(8,9). Así, la hipofagia lactacional es un factor que obstaculiza la eficiencia productiva de la cerda(10) y, en consecuencia, dificulta reducir el costo de producción, del lechón al destete. Por lo que, la regulación de los centros metabólicos del hambre en cerdas lactantes es crucial para incrementar tanto el consumo de alimento como la productividad de éstas(11). Al respecto, existen evidencias(12-16) que la ingesta de fibra, incluida la del nopal (Opuntia ficus-indica)

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produce dichos efectos. Por ello, el objetivo de esta investigación fue, evaluar el efecto del nopal (Opuntia ficus-indica) adicionado a la dieta de cerdas lactantes sobre el consumo de alimento voluntario y su repercusión en la productividad, costos de producción y relación costo-beneficio. La investigación se llevó a cabo en el sistema de producción porcino de la Posta Zootécnica de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (FMVZ-UMSNH), Tarímbaro, Michoacán, México. Se evaluaron 116 partos provenientes de 34 cerdas hibridas (Yorkshire x Landrace x Pietrain) en un periodo de 24 meses. Las cerdas se seleccionaron mediante auto-reemplazo de la piara reproductiva con la que cuenta la FMVZ-UMSNH. Una vez que las cerdas presentaron el primer estro (82 ± 9.4 kg), se monitorearon, por tres ciclos consecutivos, para evaluar su viabilidad reproductiva de acuerdo con la ciclicidad de sus estros (20 ± 2 días entre estros) hasta el momento del primer servicio (117.7 ± 12.4 kg). Las cerdas servidas con diagnóstico de gestación positivo se alojaron en grupo (n= 7) en corrales de 16 m2 y en donde recibieron 2.0 kg de alimento comercial cerda-1 día (Cuadro 1) durante los primeros dos tercios de gestación, el último tercio (hasta el día 108 de gestación), se les suministraron 2.5 kg cerda-1 día-1, dividido en dos porciones: 0800 y 1400 h. El suministro de agua fue a libre acceso a través de bebedero automático.

Cuadro 1: Ingredientes y composición nutricional de las dietas implementadas Gestación Ingrediente, g kg

-1

Sorgo Pasta de soja Pasta de canola Ortofosfatos Carbonato de calcio Aceite de soja Lisina Sal Vitaminas y minerales, premezclaa

824.0 60.0 61.5 11.8 14.0 22.0 1.2 4.0 2.0

Lactancia Grupo control 649.7 100.0 185.3 5.4 12.4 38.5 2.5 4.0 2.5

Grupo experimental 649.7 100.0 185.3 5.4 12.4 38.5 2.5 4.0 2.5

Composición nutrimental de O. ficus-indicab Proteína cruda, % Grasa cruda, % Fibra, % Humedad, % Cenizas, % Elementos libres de nitrógeno, % Mucilago, g 300 g-1 base seca

5.6 0.2 28.8 88.6 24.5 40.8 2.6

Composición nutrimentalc Energia metabolizable, Mcal/kgd

2.3

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2.3

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Proteína cruda, % Grasa cruda, % Fibra, % Humedad, % Cenizas, % Calcio, %d Fosforo, %d Lisina, %d Met-Cist, %d a

12.5 3.7 3.1 12.0 10.0 0.75 0.60 0.52 0.43

17.5 4.5 4.3 12.0 10.0 0.75 0.60 0.95 0.59

17.4 4.4 4.5 12.8 9.9 0.75 0.59 0.94 0.59

Proporción kg-1 de la dieta: Cu 30 mg; Fe 160 mg; Zn 160 mg; Mn 55 mg; Se 0.5; Cr 0.2 mg; Vitamina A 14,200 IU; Vitamina D3 2800 IU; Vitamina E 125 mg; Vitamina K3 5 mg; Vitamina B1 2.4 mg; Vitamina B2 8.7 mg; Vitamina B6 4.5 mg; Vitamina B12 0.05 mg; ácido pantoténico 35 mg; ácido fólico 6 mg. b El suministro de nopal fue solo en la mañana en base fresca. Fue 1% de acuerdo con el peso corporal preparto de la cerda. c Para determinar la composición nutricional de la dieta adicionada con nopal se agrega el 1% de nopal (base seca) a la muestra de alimento previo análisis bromatológico.

Una semana previa a la fecha probable de parto, las cerdas se seleccionaron al azar para conformar cada uno de los esquemas de alimentación (EA) postparto establecidos en el diseño experimental: 1) esquema de alimentación convencional o EAC (n= 58 partos de 17 cerdas;) y, 2) esquema conformado por alimento convencional más nopal o EAN (n= 58 partos de 17 cerdas). Asignado el EA, las cerdas fueron trasladadas a la sala de parto, donde fueron alimentadas con una dieta convencional para cerdas lactantes (Cuadro 1): 2.5 kg cerda-1. Posterior al parto, las cerdas de ambos grupos se alimentaron ad libitum durante los 21 días que duró la lactancia. La única variante en la alimentación fue la adición de nopal (O. ficus-indica) en base fresca (BF) al EAN: alimento comercial más 1% de nopal (de acuerdo con el peso corporal de la cerda preparto). Para el suministro de los cladodios, estos se fragmentaron en trozos de 3x2 cm aproximadamente, para inmediatamente después adicionar la cantidad requerida para cada cerda a las 0800 h en conjunto con la ración de alimento comercial correspondiente de cada cerda del EAN. Las variables evaluadas cerda-1 EA-1 fueron: 1) glucosa sanguínea (GS) pre y postprandial, la cual se determinó de acuerdo a la metodología establecida por Pérez et al(17); 2) consumo de alimento diario (CAd-1), que se obtuvo a través del alimento suministrado y el rechazado cerda-1 dia-1. El alimento (suministrado y rechazado) se pesó con una báscula digital (Dibatec®; capacidad de 40 kg y precisión de ±5 g). El rechazo de alimento cerda-1 dia-1 se pesó diariamente por la mañana, previo a la alimentación; 3) pérdida de peso corporal (PPC), que se determinó a través del peso vivo de las cerdas preparto (día 110 de gestación) y al destete (21 días postparto), variables utilizadas para el cálculo de la PPC expresada en porcentaje mediante la siguiente ecuación:

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đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018; đ?&#x2018;&#x153; đ?&#x2018;&#x17D;đ?&#x2018;&#x2122; đ?&#x2018;&#x2018;đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018; đ?&#x2018;Ąđ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018;Ą â&#x2C6;&#x2014; 100 ); đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018; đ?&#x2018;&#x153; đ?&#x2018;&#x2018;đ?&#x2018;&#x2019; đ?&#x2018;&#x2122;đ?&#x2018;&#x17D; đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x2019;đ?&#x2018;&#x;đ?&#x2018;&#x2018;đ?&#x2018;&#x17D; đ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x153;đ?&#x2018; đ?&#x2018;Ąđ?&#x2018;?đ?&#x2018;&#x17D;đ?&#x2018;&#x;đ?&#x2018;Ąđ?&#x2018;&#x153;

đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x192;đ??ś% = 100 â&#x2C6;&#x2019; (

4) intervalo destete-estro (IDE), que se evaluĂł en horas: tiempo que tardĂł la cerda desde el momento del destete hasta presentar el estro; 5) dĂas no productivos (DNP), variable estimada de la siguiente manera: đ??ˇđ?&#x2018; đ?&#x2018;&#x192; = 365 â&#x2C6;&#x2019; [đ?&#x2018;&#x192;đ??śđ??´ â&#x2C6;&#x2014; (đ??ˇđ??ż + đ??ˇđ??ş ): Donde PCA= partos cerda-1 aĂąo-1; DL= dĂas de lactancia; DG= dĂas de gestaciĂłn; đ?&#x2018;&#x192;đ??śđ??´ = 365 /đ??źđ??¸đ?&#x2018;&#x192;. Donde IEP= intervalo entre partos; đ??źđ??¸đ?&#x2018;&#x192; = đ??ˇđ??ş + đ??ˇđ??ż + đ??źđ??ˇđ??¸ + đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2020;đ?&#x2018;&#x2026;đ?&#x2018;&#x2018;

Donde IDE= intervalo destete-estro; PSRd= porcentaje de servicios repetidos expresado en dĂas; 6) porcentaje de servicios repetidos (PSR), fue estimado mediante la siguiente ecuaciĂłn: đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2020;đ?&#x2018;&#x2026; = 100 â&#x2C6;&#x2019; [(đ??śđ?&#x2018;&#x2020;â&#x2C6;&#x2019;đ??śđ?&#x2018;&#x2026;đ??¸) â&#x2C6;&#x2014; 100] ; đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2020;đ?&#x2018;&#x2026;đ?&#x2018;&#x2018; = ( đ??śđ?&#x2018;&#x2020;

đ?&#x2018;&#x192;đ?&#x2018;&#x2020;đ?&#x2018;&#x2026;â&#x2C6;&#x2014;đ??śđ?&#x2018;&#x2020; 100

) â&#x2C6;&#x2014; 21 .

Donde CS= cerdas servidas; CRE= cerdas que retornan a estro; 7) productividad en el parto subsiguiente, esta se evaluĂł a travĂŠs del tamaĂąo de camada (TC), lechones nacidos vivos (NV) y lechones destetados (LD). Los datos se analizaron mediante la metodologĂa de los efectos fijos (MIXED) [SAS Inst. Inc., Cary, NC, USA]. Los datos de GS y CAd-1 de las cerdas se analizaron mediante la metodologĂa de mediciones repetidas, con cerda como el objeto del efecto aleatorio de tiempo (dĂas de lactancia) y, como efectos fijos: EA, nĂşmero de parto y la anidaciĂłn nĂşmero de parto dentro de EA, utilizando el siguiente modelo: đ?&#x2019;&#x20AC;đ?&#x2019;&#x160;đ?&#x2019;&#x2039;đ?&#x2019;&#x152;đ?&#x2019;? = đ?? + đ?&#x2018;Źđ?&#x2018;¨đ?&#x2019;&#x160; + đ?&#x2018;Ş(đ?&#x2018;Źđ?&#x2018;¨)đ?&#x2019;&#x2039;(đ?&#x2019;&#x160;) + đ?&#x2018;ľđ?&#x2018;ˇđ?&#x2019;&#x152; + đ?&#x2018;ľđ?&#x2018;ˇ(đ?&#x2018;Źđ?&#x2018;¨)đ?&#x2019;&#x152;(đ?&#x2019;&#x160;) + Ć?đ?&#x2019;&#x160;đ?&#x2019;&#x2039;đ?&#x2019;&#x152;đ?&#x2019;? . La PPC, IDE, PSR, DNP, TC, NV y LD se estimaron utilizando EA, nĂşmero de parto y la anidaciĂłn nĂşmero de parto dentro de EA, siendo el modelo: đ?&#x2019;&#x20AC;đ?&#x2019;&#x160;đ?&#x2019;&#x2039;đ?&#x2019;&#x152; = đ?? + đ?&#x2018;Źđ?&#x2018;¨đ?&#x2019;&#x160; + đ?&#x2018;ľđ?&#x2018;ˇđ?&#x2019;&#x2039; + đ?&#x2018;ľđ?&#x2018;ˇ(đ?&#x2018;Źđ?&#x2018;¨)đ?&#x2019;&#x2039;(đ?&#x2019;&#x160;) + Ć?đ?&#x2019;&#x160;đ?&#x2019;&#x2039;đ?&#x2019;&#x152; . Donde: Yijkl = variable respuesta: GS, CAd-1; Âľ = constante que caracteriza la poblaciĂłn;

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EAi = efecto fijo del i-ésimo esquema de alimentación con i= EAC y EAN; C(G)j(i)= efecto aleatorio de la j-ésima cerda, anidada con el i-ésimo esquema de alimentación; NPk = efecto fijo del k-éimo número de parto con k= 1, 2, 3 y 4; N P(EA)k(i) = efecto fijo de la anidación del k-ésimo número de parto dentro del i-ésimo esquema de alimentación; Ɛijklmn = error aleatorio asociado a cada observación (~NID=0, 2e).

Las diferencias entre las medias fueron mediante el método de medias de mínimos cuadrados (LsMeans) con un α=0.05. Los valores en cuadros y texto se presentan como media de mínimos cuadrados ±error estándar. Para determinar las relaciones entre el EA (EAC vs EAN) e indicadores reproductivos y productivos se determinaros las correlaciones de Pearson de dichos indicadores dentro de cada EA, para lo cual se utilizó el procedimiento de correlación del programa estadístico SAS®. Para el desarrollo del análisis económico se utilizó la información contable de las variables previamente descritas de ambos EA (EAC y EAN); mismos que se analizaron mediante la metodología propuesta por Rouco y Muñoz(18), modificada por Bobadilla et al(19).

En la actualidad, se han implementado estrategias(20,21) para mitigar los efectos de la hipofagia fisiológica lactacional. Sin embargo, dichas estrategias han fracasado; ya sea, por ser económicamente inviables, o por el hecho de que no resuelven el origen del problema: regulación de la glucosa sanguínea (GS) postparto(6). En este sentido, se encontró que, los niveles de GS pre y postprandial de las cerdas que consumieron nopal (EAN) fueron menores (P<0.05) (postprandial 63.5 a 67.5 mg dL-1), respecto a las cerdas alimentadas convencionalmente (EAC) (postprandial 75.7 a 80.3 mg dL-1) (Cuadro 2). Mientras que en las cerdas del EAC, fueron las cerdas de 1er y 4to parto las que mostraron mayores niveles (P<0.05) de GS.

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Cuadro 2: Medias de mínimos cuadrados para el peso preparto y al destete de la cerda, glucosa sanguínea y consumo de alimento de las cerdas de acuerdo con el esquema de alimentación Media general Indicador Peso de la cerda preparto, kg

GS preprandial, mg dL-1

Consumo de AC, kg

Consumo de nopal BF/BS, kg

Rechazo de nopal BF/BS, kg

Peso de la cerda al destete, kg

Pérdida de peso corporal, %

Media

EAC

213.21

EAN

207.21

EAC

70.01

EAN

55.52

EAC

75.91

EAN

65.32

EAC

4.71

EAN

5.32

EAC

EE 6.10

1.27

1.29

0.10 --

Número de parto 3

P-valor

175.9ª1

201.9b1

218.7c1 236.2d1

189.5ª1

195.3b1

211.1c1 232.9d1

71.5a1

66.2b1

66.5b1

75.6a1

53.8a2

54.6a2

56.0a2

58.1a2

76.5a1

80.3a1

79.4a1

75.7a1

63.5b2

66.0b2

65.0b2

67.5b2

3.7a1

4.7b1

4.3c1

4.8b1

5.1a2

5.2a2

5.3a2

5.5a2

1.7/0.20

0.03

1.3/0.15a

1.7/0.20b

EAC

EAN

0.3/0.04

0.01

0.5/0.07

0.2/0.03

0.3/0.03

EAC

187.01

157.8a1

176.1b1

1895c1 213.6b1

EAN

192.62

178.7a2

184.5b2

201.3b2 213.7c2

EAC

11.71

11.3a1

12.0a1

13.8a1

9.8b1

EAN

6.02

6.5ab2

5.2a2

4.9a2

7.4b2

0.31

NP(EA)

6.21 0.5185 <0.001 <0.001

2.31 <0.001

0.031

0.011

2.43 <0.001

0.531

0.021

0.17 <0.001 <0.001 <0.001 --

1.8/0.21b 1.9/0.2 0.07 c 4c

EAN

1.13

0.4/0.0 0.02 5

<0.001

2.22 <0.001 <0.001 <0.001

0.57 <0.001

0.330

<0.001

EA= esquema de alimentación; EAC= alimentación convencional; EAN= alimentación adicionado con nopal; NP= número de parto; GS =glucosa sanguínea; AC= alimento comercial; BF= base fresca; BS= base seca. a, b, …, e 1, 2

Literales diferentes indican diferencia estadística (P<0.05) dentro de fila.

Numerales diferentes indican diferencia estadística (P<0.05) dentro de columna, entre EA y para cada indicador, respectivamente.

La disminución de GS en cerdas del EAC concuerda con investigaciones previas(15, 22, 23) y en donde se establece que dicha disminución obedece al efecto (vía mecánica) de las pectinas y mucílago presentes en la fibra soluble del nopal: componentes que incrementan la viscosidad del alimento, lo cual hace más lento su tránsito e incrementa la absorción de glucosa(22). Sin embargo, se sugieren que la fibra dietética no fermentable del nopal propicia un incremento en la liberación intestinal de la proteína GLP-1, misma que inhibe la liberación de glucagón y, en consecuencia, disminuye la síntesis de glucosa (13,24). Además, esta proteína (GLP-1) también ocasiona el incremento de la síntesis de insulina(16, 25). En relación con el consumo de alimento diario, éste fue mayor (11.3 %) en las cerdas del EAN respecto a las cerdas alimentadas convencionalmente (P<0.05) (Cuadro 2). Además, en EAN no se observaron diferencias en el consumo de alimento diario cerda-1 (P>0.05) de acuerdo al número de parto, únicamente en EAC el consumo de alimento diario cerda-1 se afectó por el número de parto (P<0.05). Se ha establecido(7) que el consumo de alimento de las cerdas en fase de lactación es afectado principalmente por la edad (número de parto) y la fisiología metabólica de estas cerdas; factores difíciles de manipular(6). No 1033

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obstante, en la presente investigación, la edad (número de parto) de la cerda en el EAN no afectó (P>0.05) el consumo de alimento. Ello sugiere que, la adición del nopal a la dieta de las cerdas lactantes (EAN) contrarrestó los efectos negativos de la hipofagia lactacional. Para el caso de la pérdida de peso (PPC) corporal de las cerdas, durante la fase de lactancia, se encontró que esta fue mayor (P<0.05) en las cerdas del EAC vs cerdas del EAN (Cuadro 2). Así, mismo, en cerdas del EAC la PPC fue mayor en hembras de 3er parto (13.8 %) en comparación con el resto de los partos analizados en dicho esquema (P<0.05). Para el caso de las cerdas del EAN, la PPC fue mayor (P<0.05) en cerdas de 4to parto (7.4 %) con respecto al resto de los partos analizados. Posiblemente, la adición del nopal a la dieta de las cerdas lactantes provoca mayor concentración de ácidos grasos volátiles (AGV) al mejorar los procesos de fermentación del colon(26,27) y este incremento de AGV puede ser canalizado al gasto energético del organismo inhibiendo el catabolismo y la PPC durante la lactancia(27). Se ha establecido(28) que la PPC superior al 10 % al finalizar la lactación se relaciona con un inadecuado restablecimiento de la función ovárica y con fallas reproductivas. Al respecto, se encontró un mejor comportamiento (P<0.05) en el restablecimiento de la función ovárica y menores (P<0.05) fallas reproductivas en las cerdas del EAN: menor intervalo destete-estro (IDE) [122.4 h], menor porcentaje de servicios repetidos (PSR) [12.4 %] y menores días no productivos (DNP) [36.0 días] vs cerdas de EAC (IDE= 144.0 h, PSR= 17.1 % y DNP = 50.0 días) (Figura 1).

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Figura 1: Medias de mínimos cuadrados para variables reproductivas y productivas de las cerdas de acuerdo con el esquema de alimentación

a, b, …, e

1, 2

Literales diferentes indican diferencia estadística (P<0.05) dentro de columna. Numerales diferentes indican diferencia estadística (P<0.05) para media general entre EA.

Una mayor eficiencia en la regulación neuroendocrina de la cerda, durante y después del periodo de lactación(6,7), no solo mejora los indicadores reproductivos postdestete, también se refleja en una mayor prolificidad y productividad de las cerdas al disminuirse los días no productivos. Aspectos observados en la presente investigación (Figuras 1 y 2). La mayor síntesis de insulina(22), producto de la ingesta de nopal, también afecta positivamente los indicadores reproductivos subsiguientes al periodo de lactación (Figura 1). Puesto que, la insulina es determinante en la regulación de los procesos reproductivos de la cerda; a mayor síntesis de insulina, mayor liberación de IGF-1, mismo que regula la producción de FSH y LH(28).

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Figura 2: Correlaciones de Pearson y conceptualización del efecto que ejerce la adición de nopal a la dieta de cerdas lactantes sobre indicadores productivos y reproductivos

En cuanto al comportamiento de tamaño de camada de las cerdas (lechones nacidos vivos y lechones destetados), en el parto subsiguiente, se encontró un mayor tamaño de camada (P<0.05) en cerdas del EAN (Figura 1). Pero, las cerdas de 1er parto se comportaron de forma similar en ambos EA analizados (P>0.05), debido a que las hembras de ambos EA recibieron la misma alimentación durante la gestación. Finalmente, en lo referente a los aspectos del desarrollo del lechón durante la fase de lactancia, se ha reportado(29) que, la adición de nopal a la dieta de cerdas lactantes no modifica los componentes nutricionales (proteína, grasa y lactosa) de la leche ni la cantidad de la misma, por lo tanto el desarrollo del lechón durante la lactancia no se ve afectado. En cuanto a los resultados del análisis económico de la productividad (Figuras 1 y 2) de las cerdas, se encontró que, la adición de nopal a la dieta de las cerdas (EAN) mejoró el indicador de lechones destetados cerda-1 año-1 (22.5 LD cerda-1 año-1) vs cerdas del EAC (18.8 LD cerda-1 año-1). Sin embargo, la alimentación representó la mayor inversión de los costos de producción en ambos esquemas: 73.97 y 74.42% para EAN y EAC, respectivamente (Cuadro 3). Referente al valor de amortización cerda-1, este fue superior (4.2 %) en las cerdas del EAN. Este indicador se basa en el activo (cerda) fijo tangible(30), mismo que presentó variación en su vida útil dentro de cada EA. Sin embargo, la amortización del semental fue igual en ambos EA, puesto que su valor inicial y vida útil fue similar en cada EA analizado.

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Cuadro 3: Estructura de los costos de producción (MXN y %) de acuerdo con el esquema de alimentación EAC Concepto

EAN

MXN 1,672.09

1.18

MXN 1,745.02

1.12

Amortización del semental

928.58

0.65

928.58

0.59

Alimentación de las cerdas

105,762.44

74.42

115,685.33

73.97

Alimentación del semental

3,859.22

2.72

3,859.22

2.47

Alimentación de los lechones

6,169.53

4.34

7,458.35

4.77

Medicamentos

16,409.81

11.55

18,668.72

11.94

Costo de oportunidad

7,319.74

5.15

8,055.06

5.15

Amortización cerda-1

EAC= esquema de alimentación convencional; EAN= esquema de alimentación convencional más la adición de nopal.

En lo referente a los costos de producción LD-1, estos fueron de: $ 590.81 y $ 539.02 MXN, para EAC y EAN, respectivamente. Estos costos generaron una ganancia de $ 168.88 y $ 216.68 MXN lechón-1 vendido para EAC y EAN, respectivamente. Por lo que el costo marginal fue superior (8.7 %) en EAC. Así, el punto muerto o umbral de rentabilidad, con base al número de LD, fue menor en el EAN (Cuadro 4) y la relación costo beneficio, permitió establecer que, por cada peso invertido EA-1 se generó una ganancia de 41 ¢ para el sistema con EAN vs 30 ¢ para el sistema con EAC.

Cuadro 4: Análisis de costos de producción, ingresos y ganancias (MXN) por lechón destetado de acuerdo con el esquema de alimentación EAC

EAN

Diferencia

Costos fijos

168.88

121.48

-47.41

Costos variables

443.82 590.81

417.55 539.02

-26.28 -51.60

Ganancia neta

759.51 168.88

759.51 216.68

-51.60

Costo marginal

318.73

349.19

23.23

Punto muerto (Nº lechones destetados)

149.16

137.72

-11.44

1.30

1.41

0.11

Concepto

Costos totales Ingresos totales

Relación costo/beneficio

EAC= esquema de alimentación convencional; EAN= esquema de alimentación convencional más la adición de nopal.

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La alimentación de los cerdos es el rubro que afecta en mayor grado a los costos de producción, mismos que oscilan entre 65 y 95 %(1). Rubro que concuerda con los resultados de la presente investigación. La mayor eficiencia productiva (lechones destetados año-1) de las cerdas bajo el EAN provocó: i) menor costo por lechón destetado, ii) reducción de los costos de producción y iii) mayor ganancia neta vs la productividad de las cerdas del EAC. Aspectos que resultaron en la mejoría de la relación costo beneficio: 1.41 % para el EAN vs 1.30 % para el EAC. Relaciones ambas dentro de los rangos reportados (1.04 a 2.11 %) en otras investigaciones(31,32). Sin embargo, un sistema de producción se considera rentable cuando su relación costo beneficio es ≥1.15 %(18,19). No obstante, la rentabilidad está determinada por diversas variables (aunadas a las ya analizadas y discutidas) (30,32), tales como: las políticas de los precios de venta presentes en determinado tiempo, mismas que no puede ser controlada por los productores y la variación estructural del sistema de producción, tanto técnica como económica.

Se concluye que el esquema de alimentación para cerdas lactantes complementado con O. ficus-indica en base fresca además de ser una estrategia viable para mitigar la hipofagia fisiológica lactacional y la pérdida de peso corporal de la cerda durante la lactancia, mejora la productividad de éstas (mayor número de lechones destetados cerda-1 año-1) y ello, provoca la disminución del costo de producción del lechón destetado. Aspecto que garantiza una mayor rentabilidad del sistema.

Se agradece a la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia-UMSNH por las facilidades prestadas para la realización de la presente investigación y al CONACYT por el financiamiento otorgado para esta investigación.

Literatura citada: 1. Martínez HJ, Rebollar RS, Rojo RR, García SJ, Guzmán SE, Martínez, TJ, Díaz CM. Private profitability of swine farms in the South of the State of Mexico. Universidad y Ciencia 2008;24:117-124. 2. Sørensen JT, Edwards S, Noordhuizen J, Gunnarsson S. Animal production systems in the industrialised world. Rev Sci Tech Off int. Epiz 2006;25(2):493-503. 3. Boulot S, Despres Y, Badouard B, Sallé E. Characterization of "second parity syndrome" profiles and associated risk factors in French sow herds. J Recherche Porcine en France. 2013;45:79-80. 4. Foxcroft GR. Reproduction in farm animals in an era of rapid genetic change: Will genetic change outpace our knowledge of physiology? Reprod Domestic Anim 2012;47:313–319.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4660 Nota de investigación

Rendimiento de materia seca y valor nutritivo de cuatro leguminosas herbáceas en la zona tropical de Hueytamalco, Puebla, México

Sergio Alberto Lagunes Rivera a Juan de Dios Guerrero-Rodríguez a* Josafath Omar Hernández-Vélez b José de Jesús Mario Ramírez-González b Dulce Violeta García-Bonilla a Antonio Alatorre-Hernández a

Colegio de Postgraduados, Campus Puebla. Boulevard Forjadores de Puebla, No. 205 Santiago Momoxpan, 72760 San Pedro Cholula, Puebla, México. b

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. México.

* Autor de correspondencia: rjuan@colpos.mx

Resumen: El objetivo del presente estudio fue evaluar el rendimiento de materia seca (MS), concentraciones de fibra detergente neutro y ácido (FDN y FDA), proteína cruda (PC) y digestibilidad in vitro de la MS (DIVMS) de las leguminosas forrajeras Stylosanthes guianensis (SG), Centrosema macrocarpum (CM), Pueraria phaseoloides (PP) y Arachis pintoi (AP). Durante 11 meses se realizaron seis cortes a intervalos de 56 días. La siembra de las especies se realizó en parcelas experimentales de 3 x 7 m bajo un diseño de bloques completos al azar con cuatro repeticiones. La acumulación de MS total fue mayor (P≤0.05) en SG y CM con 19,410 y 17,462 kg MS ha-1, respectivamente, en comparación a PP (14,704 kg) y AP (12,466 kg). La especie con menor cantidad (P≤0.05) de FDN y FDA fue AP con 60 y 35 %, respectivamente. Esta misma especie tuvo mayor digestibilidad (74 %) seguido de SG con 62 %, PP con 57 % y CM con 55 %. Las especies con mayor (P≤0.05) contenido de PC fueron AP y CM con 21 % seguido de SG con 19 % y PP con 17.8 %. Las especies SG y CM fueron las leguminosas con mayor producción de MS; mientras que AP fue la especie con mayor digestibilidad y proteína. 1042

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No obstante, de acuerdo a su valor nutritivo y producción de MS, las cuatro leguminosas pueden ser utilizadas como fuente de proteína para rumiantes en dietas de bajo valor nutritivo. Palabras clave: Calidad nutritiva, Comportamiento productivo, Leguminosas herbáceas.

Recibido: 10/10/2017 Aceptado: 09/08/2018

En las regiones tropicales de México, la producción del ganado rumiante se obtiene principalmente del pastoreo de gramas nativas e introducidas. Estas, generalmente se caracterizan por tener una alta dependencia a la fertilización nitrogenada y presentar una disminución sustancial en proteína y digestibilidad a medida que alcanzan la madurez(1,2). En algunos casos y dependiendo de la edad, el contenido de proteína en las gramíneas puede ser menor a 7 % lo cual puede ser restrictivo para la producción de rumiantes(3). Una opción para mejorar la alimentación es el uso de leguminosas forrajeras herbáceas, las cuales se caracterizan por mantener un alto valor nutritivo durante su ciclo biológico en comparación a las gramíneas(1,4). Dependiendo de la especie, las leguminosas herbáceas tropicales pueden alcanzar contenidos de proteína cruda entre 19 a 22 %(5) y una digestibilidad de la materia seca de 58 a 72 %(6). Además, por su capacidad de fijación de nitrógeno en el suelo, en su asociación con pastos, éstas pueden aumentar el rendimiento de materia seca y calidad nutritiva de las gramíneas(7,8); aunque también pueden ser utilizadas en monocultivo o como bancos de proteína. Ejemplo de ellas son Stylosanthes guianensis, Centrosema macrocarpum, Pueraria phaseoloides y Arachis pintoi las cuales han demostrado ser recursos forrajeros importantes para el desarrollo de sistemas de producción ganadera en regiones tropicales húmedas y secas(9,10,11). Stylosanthes guianensis es una leguminosa herbácea perenne de crecimiento semierecto(9) similar a Centrosema macrocarpum, aunque esta última es menos leñosa que la primera. Por el contario Pueraria phaseoloides y Arachis pintoi son leguminosas enredaderas de tallos largos y con hábito de crecimiento postrado(12,13). Estas leguminosas se adaptan a un amplio rango de suelos que van desde los arcillosos a los arenosos, generalmente con un contenido de materia orgánica mayor a 3 %(12,14). No obstante, la introducción de estas especies a una región determinada, requiere de un conocimiento previo en cuanto a su comportamiento productivo, así como de los posibles factores ambientales que pudieran influir en el rendimiento de materia seca y valor nutritivo. Existe información productiva por especie, pero comparaciones entre ellas bajo las mismas condiciones edafoclimáticas son escasas, datos que son importantes para la toma de decisiones en el momento de elección de qué especie sembrar. Así mismo, la evaluación del rendimiento de materia seca y valor nutritivo de las especies, es una de las 1043

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técnicas básicas requeridas para el desarrollo de estrategias de suplementación y optimización del uso de forrajes disponibles(4). Por lo anterior, el objetivo de este trabajo fue evaluar el rendimiento de materia seca y el valor nutritivo de cuatro leguminosas forrajeas herbáceas en una zona tropical del estado de Puebla.

El experimento se estableció en el Sitio Experimental “Las Margaritas” del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias, ubicado en el Municipio de Hueytamalco, Puebla, en condiciones de temporal. El sitio experimental se ubica en 20˚ 00′ N y 97˚18′ O a una altitud de 450 m. El clima que presenta es Af (c), con una temperatura media anual de 21 ºC, una precipitación pluvial promedio de 3,000 mm anuales y una humedad relativa de 90 %(15). El suelo posee textura arcillosa con un pH de 4.4, CE de 0.26 mmhos cm-1 y materia orgánica de 5.2 %. El contenido nutrimental fue pobre en N (0.004 %) y P (4.06 ppm), rico en K (150 ppm), Ca (570 ppm) y Cu (520 ppm), con niveles medios de Mg (73.33 pm) y muy pobre en B (0.166 ppm) y Zn (4.66 ppm). El periodo de evaluación fue durante 11 meses (marzo de 2009 a febrero de 2010), que comprendió la realización de seis cortes cada 56 días (Figura 1). Previamente se realizó un corte de uniformización a los 45 días de establecidas las parcelas. Las fechas de corte correspondieron a mayo 16, julio 12, septiembre 6, noviembre 2, diciembre 28 de 2009 y febrero 24 de 2010.

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Figura 1: Temperatura y precipitación pluvial registrada en el periodo experimental (marzo de 2009 a febrero de 2010). Las flechas indican los cortes de las cuatro leguminosas

La preparación del terreno fue con arado y rastra. Se realizó una sola aplicación de fertilizante en el momento de la siembra con la fórmula 00-80-60 de N-P-K ha-1, utilizando superfosfato de calcio triple y cloruro de potasio. La semilla de las leguminosas Styloshanthes guianensis (Aubl.) Sw. (cv Ubon), Centrosema macrocarpum Benth (CIAT 5713) y Pueraria phaseoloides (Roxb.) Benth (cv Jarocha), fue escarificada con agua a 75 °C durante 3 min. La siembra fue al voleo en unidades experimentales de 21 m2 (3 x 7 m) a una densidad de 35 kg de semilla ha-1 considerando que la semilla tenía latencia física y era de tres años atrás. La especie Arachis pintoi Krapov. y W. C. Greg. (CIAT 17434) se estableció con material vegetativo (tallos con raíz de 2 a 4 nudos) a 10 cm entre plantas.

Dentro de cada unidad experimental se colocó de manera aleatoria (cada 56 días) un cuadro metálico de 0.25 x 0.25 m, cosechando la biomasa aérea de cada especie(11) a una altura de 10 cm por encima del suelo para Arachis pintoi y 15 cm para el resto de las leguminosas. El forraje cortado fue pesado y colocado en una bolsa de papel debidamente identificada. Posteriormente, se determinó la relación hoja-tallo de cada especie pesando por separado cada fracción de la planta y dividiendo la cantidad de hoja entre la cantidad de tallo. Todas las muestras se secaron en una estufa de aire forzado a 55 ºC hasta alcanzar un peso constante.

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Las muestras secas, se molieron con un molino ciclónico con malla de 1 mm. Se determinó la fibra detergente neutro (FDN) y fibra detergente ácido (FDA) de manera secuencial y por duplicado en un analizador de fibras ANKOM 200/220, utilizando los protocolos de ANKOM Technology(16). La proteína cruda (PC) se determinó por duplicado mediante el método Kjeldahl multiplicando el porcentaje de nitrógeno por 6.25(17). La digestibilidad in vitro de la materia seca se determinó por duplicado y se realizó por el método enzimático pepsina-celulasa(18,19).

Por haber pendiente en el terreno, el diseño utilizado fue bloques completos al azar con cuatro repeticiones, siendo los tratamientos las leguminosas. Los datos se analizaron con un arreglo de parcelas divididas donde la parcela mayor fue cada especie de leguminosa y la parcela menor fue cada corte. Se realizó un análisis de varianza, y las medias se compararon con la prueba de Tukey con α= 0.05 mediante el paquete estadístico SAS versión 9.0(20).

La Figura 1 muestra la precipitación pluvial, así como, las temeperaturas máximas y mínimas del sitio experimental. Se acumularon 1200.7 mm de precipitación, no se presentó canícula, las temperaturas máximas variaron entre 14.9 y 33.6 °C y las mínimas entre 7.6 y 21 °C. En producción de MS y en los diversos cortes, las especies fueron diferentes (P≤0.05). En la mayoría de los cortes AP tuvo una tendencia en mantener los rendimientos más bajos; sin embargo, fue similar al comportamiento de PP. En general, las cuatro leguminosas tendieron a aumentar su producción del corte 2 al corte 3 (Figura 2). A partir del corte 4 la producción de las cuatro especies disminuyó sustancialmente, manteniéndose así hasta el corte 6. La acumulación total de MS fue mayor en SG con 19,410 kg MS ha-1 y CM con 17,462 kg en comparación a PP y AP con 14,704 y 12,466 kg respectivamente.

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Rendimento MS (kg ha-1 )

Figura 2: Rendimiento de MS (kg ha-1) de las leguminosas herbáceas Stylosanthes guianensis, Centrosema macrocarpum, Arachis pintoi y Pueraria phaseoloides evaluadas en Hueytamalco, Puebla Stylosanthes guianensis Centrosema macrocarpum Pueraria phaseoloides Arachis pintoi

9000

8000 7000

6000 5000 4000

3000 2000

1000 0 16-may-09

12-jul-09

06-sep-09 02-nov-09 Fecha de cortes

28-dic-09 24--Feb-10

En producción de hoja, SG, CM y PP fueron las especies que mostraron mayor cantidad promedio en comparación a AP (P≤0.05); mientras que en tallo, SG tuvo mayor producción (P≤0.05). La relación hoja-tallo, fue más alta en PP seguida de CM (P≤0.05); mientras que SG fue la que tuvo menor relación en todo el experimento. El Cuadro 1 muestra los promedios totales de producción de MS, hoja, tallo y relación hoja-tallo de las cuatro leguminosas evaluadas.

Cuadro 1: Rendimiento promedio de materia seca (MS) por corte, hoja, tallo y relación hoja-tallo de Stylosanthes guianensis (SG), Centrosema macrocarpum (CM), Pueraria phaseoloides (PP) y Arachis pintoi (AP) Variable MS, kg ha-1

EEM

3235.3a

2910.3a

2450.6b

2077.8c

196.0

-1

Hoja, kg ha

1601.5a

1641.2a

1467.5a

1171.5b

99.4

Tallo, kg ha-1

1633.6a

1269.1b

983.2c

906.1c

95.5

1.07c

1.38ab

1.57a

1.45b

0.048

Relación hoja-tallo a,b,c

Medias con la misma letra entre hileras no son significativamente diferentes (P≥0.05).

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En concentración de FDN y FDA las especies fueron diferentes (P≤0.05), encontrándose variaciones en su promedio de 61 a 66 % y de 35 a 46 %, respectivamente. La especie AP tuvo menor contenido de fibras en todos los cortes contrastando con las demás (Figura 3).

Figura 3: Fibra detergente neutro (FDN), fibra detergente ácido (FDA), proteína cruda y digestibilidad in vitro de Stylosanthes guianensis (SG), Centrosema macrocarpum (CM), Pueraria phaseoloides (PP) y Arachis pintoi (AP)

En PC las especies también fueron diferentes (P≤0.05). Se encontró un rango promedio de 18 a 21 %, donde AP y CM fueron las especies de mayor concentración (P≤0.05) en la mayoría de los cortes (Figura 3; Cuadro 2). La DIVMS también fue diferente (P≤0.05) entre especies, encontrándose en promedio de cortes un intervalo de 55 a 74 %, sobresaliendo AP (P≤0.05) en toda la fase de medición.

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Cuadro 2. Porcentajes promedio (n=24) de FDN, FDA, PC y DIVMS de Stylosanthes guianensis (SG), Centrosema macrocarpum (CM), Pueraria phaseoloides (PP) y Arachis pintoi (AP) Variable FDN FDA PC DIVMS

SG 65a 44b 19b 62b

CM 66a 46a 21a 55d

PP 65a 44b 18c 57c

AP 61b 35c 21a 74a

EEM 0.591 0.575 0.300 0.945

EEM= error estándar de la media; FDN= fibra detergente neutro; FDA= fibra detergente ácido; PC= proteína cruda; DIVMS= digestibilidad in vitro de la materia seca. a,b,c Medias con la misma letra entre hileras no son significativamente diferentes (P≥0.05).

El rendimiento de MS de las cuatro especies en los seis cortes, tuvo un patrón diferencial influenciado por la temperatura y humedad del ambiente. Cuando hubo temperaturas mínimas mayores a los 18 ° y humedad disponible, se tuvieron los mayores rendimientos; cuando estas dos variables ambientales disminuyeron, la acumulación de MS también disminuyó. En otro estudio(9) con Stylosanthes guianenesis, Arachis pintoi, Pueraria phaseoloides y Clitoria ternatea se obtuvieron resultados similares. Dicho estudio reporta durante un periodo de rebrote de 21 a 84 días, mayor incremento de MS en las cuatro especies (1.17 a 6.52 t ha-1) en los meses de mayor precipitación pluvial (época de lluvias) en comparación a los meses de menor disponibilidad de humedad (0.749 a 4.37 t ha-1). De acuerdo con estos autores, los resultados del presente estudio muestran que el alto potencial forrajero de las cuatro leguminosas, depende de condiciones favorables de humedad y temperatura ambiental. Por otra parte, el menor rendimiento de las leguminosas durante los meses de noviembre-febrero, posiblemente se debe a una inhabilidad de las especies para adaptarse a la estación fría. Durante estos meses (noviembre-febrero) se obtuvo la temperatura promedio más baja del estudio (12.9 °C) coincidiendo con los tres últimos cortes en donde las cuatro leguminosas mostraron menor acumulación de materia seca. Aun así, el promedio del rendimiento de MS por corte de las leguminosas del actual estudio, es similar al informado en Stylosanthes macrocephala (2,701 kg MS ha-1), Pueraria phaseoloides (2,404 kg), Arachis pintoi (1,470 kg) y Centroscema pubescens (2,172 kg) por otros estudios(9,11,21).

Las especies SG, CM y PP mostraron cantidades similares de hoja; no obstante, las primeras dos especies tuvieron mayor producción de tallos. De este modo, resultó en mayor producción de MS acumulada en las leguminosas de crecimiento semi-erecto (SG y CM) en comparación a las de crecimiento postrado (AP y PP). La leguminosa Pueraria phaseoloides fue la especie con mayor relación hoja-tallo, resultado que fue similar al encontrado por otro estudio(11) en Pueraria phaseoloides en comparación a Stylosanthes macrocephala y Macrotyloma axillare. De acuerdo a estos autores, la mayor relación hoja-tallo de PP, evidencia mayor participación de las hojas en la producción de MS de esta leguminosa, lo cual, probablemente pueda tener influencia directa en una mejor 1049

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composición bromatológica de la especie. Por el contario, SG fue la especie con el valor más bajo en esta variable (relación hoja-tallo). De acuerdo con otros autores autores(9) Stylosanthes guianensis es una especie con un hábito de crecimiento semi-erecto, semileñoso y con ramificaciones cortas, teniendo menor proporción de hojas en la biomasa aérea en comparación a otras especies como Arachis pintoi, Pueraria phaseoloides y Clitoria ternatea.

El menor contenido de FDN y FDA en AP en comparación a las otras especies posiblemente se deba a las diferencias en hábitos de crecimiento. Las leguminosas de crecimiento erecto como CM y SG generalmente acumulan mayor cantidad de carbohidratos estructurales en los tallos para apoyar el follaje de la planta en comparación a una especie de crecimiento postrado como AP(22). Pueraria phaseoloides tuvo el mismo hábito de crecimiento que AP; sin embargo, tuvo una cantidad similar de FDN y FDA que SG y CM. Esto indica que PP a pesar de tener un hábito de crecimiento postrado y presentar mayor relación hoja-tallo, está compuesta de una mayor cantidad de componentes fibrosos (FDN y FDA) en comparación a AP. Los valores de FDN y FDA de las especies SG y CM son comparables a aquellos reportados en otro estudio(10) en las leguminosas Stylosanthes scabra y Centrosema pubescens. En estas especies tal estudio reportó un contenido de FDN de 50 y 53 % y un contenido de FDA de 40 y 48 %, respectivamente. El alto contenido de PC en AP coincide con su menor proporción de FDN y FDA presente en la mayoría de los cortes. Este resultado también fue encontrado en otro estudio(9) señalando que esto es debido a que AP es una especie que mantiene una proporción de hoja estable durante todo su crecimiento y por tanto mayor contenido celular. De acuerdo con algunos autores(23) es en las hojas que se acumula una mayor proporción de N derivado de las reservas de raíces y tallos maduros. Esto ayuda a explicar la similitud en contenido de PC entre AP y CM, ya que esta última especie mostró incluso mayor cantidad de hojas que AP, mientras que fueron similares en relación hoja tallo. Por otra parte, PP aunque tuvo mayor cantidad de hojas y mayor relación hoja-tallo que AP, fue la especie que mostró menor contenido de PC; incluso SG, que presentó más cantidad de tallos, en esta variable (PC) superó a PP. Hay evidencias(9) de que esta especie presenta un bajo contenido de PC aun cuando presenta una gran cantidad de follaje durante todo su crecimiento. A pesar de las diferencias (en proteína) que hubo entre las especies evaluadas en el actual estudio, el contenido de PC de las cuatro leguminosas estuvo por encima de los requerimientos mínimos de mantenimiento de rumiantes, el cual se ha estimado en 7 %(3).

La especie Arachis pintoi en todos los cortes mantuvo la mayor digestibilidad in vitro, la cual se relaciona directamente con su menor contenido de FDN y FDA durante su crecimiento. Por el contrario, las especies PP y CM mantuvieron los valores más bajos de digestibilidad, lo cual a la inversa de AP, se debe a su alto contenido de fibras que estas 1050

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especies presentaron durante los cortes. Es posible también que la baja digestibilidad de estas especies (PP, CM) se deba a una alta concentración de lignina (no evaluada en este estudio) en estas leguminosas, ya que ésta reduce considerablemente la digestibilidad de la MS de los forrajes(3). Al respecto, en otro estudio(10) se encontró que la baja digestibilidad de Centrosema pubescens y Stylosanthes scabra fue debido a un alto contenido de FDN y FDA, pero principalmente debido a la alta concentración de lignina (17 y 18 %, respectivamente) presente en dichas especies. No obstante, como se señala en otro estudio(24), el valor nutritivo de una planta forrajera puede variar de acuerdo a la especie, condiciones climáticas, sitio de muestreo y etapa vegetativa de las plantas.

La producción de MS de las cuatro leguminosas fue variable y afectada principalmente por la precipitación pluvial y temperaturas del sitio experimental, mientras que la composición química de las especies fue determinada principalmente por la diferencia entre especies. Stylosanthes guianensis y Centrosema macrocarpum mostraron la mayor producción de MS. Sin embargo, en términos de calidad nutritiva, AP fue la mejor especie principalmente por su alto contenido de PC y digestibilidad. A pesar de las diferencias entre especies, las cuatro leguminosas presentaron un alto valor nutritivo, por lo que se presentan como fuentes forrajeras alternativas para complementar las dietas de rumiantes de baja calidad nutritiva en la región de estudio.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.5008 Nota de investigación

Brote de abortos causado por Campylobacter fetus subespecie venerealis y Neospora caninum en un hato bovino lechero

Melissa Macías-Rioseco a Rubén D. Caffarena a,b Martín Fraga a Caroline Silveira a Federico Giannitti a,c Germán Cantón d Yanina P. Hecker e Alejandra Suanes f Franklin Riet-Correa a*

* Autor de correspondencia: frcorrea@inia.org.uy

Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria (INIA). Plataforma de Investigación en Salud Animal. Ruta 50 km 11, 70000, La Estanzuela, Uruguay. b

Universidad de la República, Facultad de Veterinaria, Montevideo, Uruguay.

University of Minnesota, Veterinary Population Medicine Department, MN, USA.

Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria. Balcarce, Argentina.

Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Balcarce, Argentina.

Ministerio de Ganadería Agricultura y Pesca. Montevideo. Dirección de Laboratorios Veterinarios, Uruguay. Resumen: 1054

Rev Mex Cienc Pecu 2019;10(4):1054-1063

En noviembre de 2015 ocurrió un brote de abortos en un hato lechero comercial de 650 vacas Holstein en el departamento de Florida, Uruguay. Cuarenta y cinco (45) vacas abortaron en un lapso de 3 semanas. Cinco fetos fueron sometidos a un examen patológico macro y microscópico y a pruebas microbiológicas. Un feto tenía epicarditis fibrinosa y peritonitis, así como bronconeumonía neutrofílica. Se detectó Campylobacter fetus subesp. venerealis utilizando inmunofluorescencia directa; se lo aisló e identificó mediante PCR y secuenciación del 16S rDNA en el líquido abomasal y en el pulmón. El examen histológico de otros dos fetos reveló encefalitis necrotizante no supurativa, miositis linfohistiocítica y miocarditis, y nefritis linfocítica intersticial. En estos fetos se detectó intralesionalmente el antígeno de N. caninum mediante análisis inmunohistoquímico, y se amplificó el ADN de N. caninum mediante PCR en tejido cerebral fijado con formalina y embebido en parafina. Se detectaron anticuerpos contra N. caninum mediante inmunofluorescencia indirecta en 10 de 27 vacas, con títulos de entre 1/200 y 1/3200. Los resultados indican que dos microorganismos abortígenos pueden coexistir y provocar abortos contemporáneos en un hato. Subrayamos la importancia de realizar pruebas diagnósticas múltiples en diversas madres abortadas y fetos del mismo hato para obtener una confirmación etiológica del síndrome de aborto bovino. Palabras clave: Aborto bovino, Campylobacter fetus subesp. venerealis, Neospora caninum, Diagnóstico de aborto.

Recibido: 02/08/2018 Aceptado: 28/08/2018

Campylobacter fetus subspecie venerealis es el agente causal de la campilobacteriosis genital bovina(1). Los toros pueden ser portadores de la bacteria de manera asintomática en el prepucio durante un tiempo indefinido y transmitir el agente a las hembras durante el apareamiento. Las hembras infectadas pueden desarrollar infertilidad, muerte embrionaria o aborto. El aborto puede ocurrir a cualquier edad gestacional, pero es más común que se lo diagnostique entre el cuarto y el sexto mes de gestación(2). Entre las lesiones provocadas por C. fetus venerealis se incluyen endometritis, placentitis, serositis fetal, hepatitis y neumonía(1). El protozoario Neospora caninum es una importante causa de aborto en el ganado de carne y lechero en América del Sur(3). Los miembros de la familia Canidae son hospederos definitivos y excretan oocistos en las heces(4). Los bovinos son hospederos intermedios y se infectan con N. caninum al ingerir oocistos o por transmisión transplacentaria. Los huéspedes definitivos adquieren la infección al ingerir bradizoites enquistados en los tejidos de los 1055

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huéspedes intermedios. Dependiendo de la edad gestacional en el momento de la infección puede ocurrir la muerte fetal, ya sea por aborto o por momificación. Si se presenta una infección en los primeros 100 días de gestación, las posibilidades de que sobreviva el feto son bajas debido a que hay un desarrollo incompleto de su sistema inmune(4). El aborto debido a N. caninum suele ocurrir durante el segundo trimestre o el tercero. Si el feto desarrolla una reacción inmune el N. caninum, nace como un ternero seropositivo. No obstante, ocasionalmente pueden nacer terneros seronegativos de madres seropositivas(4). Los hallazgos de necropsia en los fetos abortados son escasos; los fetos pueden estar severamente autolíticos o momificados. A nivel macroscópico, la placenta puede mostrar necrosis de los cotiledones sin cambios de la región intercotiledonaria. El corazón y los músculos esqueléticos pueden tener focos grises a blanquecinos, que a nivel microscópico se caracterizan por necrosis e inflamación. Las principales lesiones microscópicas en el feto son encefalitis necrotizante multifocal no supurativa con gliosis, miocarditis y miositis, que son altamente específicas de este protozoario(4). Este informe describe un brote de abortos en bovinos en una granja lechera comercial causado por la acción de dos patógenos diferentes. Se subraya la importancia de realizar pruebas diagnósticas múltiples en diversos fetos y estudios serológicos en las vacas. El brote se presentó en un hato lechero libre de brucelosis con 650 vacas Holstein en un sistema semi-extensivo con periodos de confinamiento de duraciones variables dependiendo de la disponibilidad de la pastura. La granja se localizaba en el departamento de Florida, Uruguay. La producción promedio diaria de leche era de aproximadamente 20 L/vaca. Los partos estaban programados para el otoño y el invierno, y la inseminación artificial se llevó a cabo entre mayo y octubre, seguida de apareamiento natural con toros. La granja afectada era explotada junto con una segunda granja lechera en la que se recibieron para inseminación vacas que habían parido por lo menos dos meses antes. Después de ser inseminadas, estas vacas permanecieron en la granja durante la lactancia. Un total de 45 vacas abortaron durante un periodo de tres semanas en noviembre de 2015. Se realizó la necropsia de cinco fetos (casos 1-5); la edad gestacional se calculó con base en la longitud desde la corona hasta la rabadilla y en otras características macroscópicas de los fetos(5). No se sometió ninguna placenta a examen en ninguno de los casos. Para el examen histológico, se fijaron tejidos fetales en formalina neutra tamponada al 10 %, incrustados en parafina, seccionados a entre 4 y 6 µm y teñidos con hematoxilina y eosina. Se llevó a cabo el análisis inmunohistoquímico (IHQ) en secciones de cerebro para detectar N. caninum; en secciones de los riñones y el hígado para detectar Leptospira spp., y en el hígado, el corazón y los pulmones para detectar el virus de la diarrea viral bovina (VDVB)(6-8). Los títulos de los anticuerpos contra Leptospira spp. se determinaron mediante una prueba de microaglutinación (MAT) en muestras de líquido pericárdico/torácico de cinco fetos, con un punto de corte de >1/10. A las muestras de líquido abomasal y del hígado de los cinco fetos abortados se les sembró agar sangre en condiciones microaerofílicas. 1056

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La identificación molecular de N. caninum se llevó a cabo a partir de secciones de cerebro fijadas con formalina y embebidas en parafina de los fetos con lesiones cerebrales microscópicas típicas de la neosporosis. Se aisló el ADN utilizando un kit disponible en el mercado (DNeasy Tissue Kit, Grupo QIAGEN, Alemania) según las recomendaciones del fabricante, y la concentración de ADN se midió utilizando un espectrofotómetro de microplacas Epoch (Epoch, Bioteck® Instruments, Inc., Vermont, EEUUA). Se evaluó el ADN de Neospora caninum mediante una PCR anidada dirigido a la región del espaciador transcrito interno uno (ITS1) con cuatro oligonucleótidos, como se describió anteriormente(9). La infección con Campylobacter se realizó mediante cultivo bacteriano en agar, inoculando muestras de líquido abomasal fetal, pulmones e hígado de los fetos. Las muestras se incubaron durante 48 h a 37 ºC en una jarra AnaeroJar® (Oxoid) con un ambiente microaeróbico (de aproximadamente 5-10%O2, 5-10% CO2) generado con sobres de CampyGen® (Oxoid)(10). Se realizó una inmunofluorescencia en muestras de líquido abomasal fetal (20 µl) fijadas en acetona a 20 oC durante 30 min, utilizando un antisuero conjugado con isotiocianato de fluoresceína (FITC) disponible comercialmente contra el Campylobacter fetus (Biotandil, Argentina), con controles positivos y negativos adecuados proporcionados junto con el kit. La incubación se llevó a cabo dentro de una cámara húmeda a 37 ºC durante 3 min, después de lo cual se visualizaron portaobjetos bajo un microscopio AXI0 Lab A.1 con un filtro de FITC y 470 nm de luz UV. Para la identificación molecular de las cepas aisladas, se extrajo ADN utilizando el kit de extracción de ADN (Gene elute bacterial genomic DNA extraction kit, Sigma Aldrich); posteriormente se realizaron dos protocolos de PCR Multiplex separados para amplificar regiones específicas del genoma de C. fetus que discriminan entre subespecies de C. fetus(11,12). Además, se amplificó y secuenció casi completamente el gen que codifica para el ARNr 16S utilizando los cebadores 27F y 1492R(13). Los productos de la PCR fueron purificados y secuenciados en la empresa Macrogen Inc, Seúl, Corea del Sur. Las secuencias obtenidas fueron comparadas con secuencias de bases de datos públicas utilizando la herramienta “Ribosomal Database Project and BLASTn y el algoritmo BLASTn del National Center for Biotechnology Information(14,15). Se realizó la prueba indirecta de anticuerpos fluorescentes para detectar los anticuerpos contra el Neospora caninum en el suero de 27 vacas del hato afectado, en la División General de Laboratorios Veterinarios del Ministerio de Agricultura, Ganadería y Pesca del Uruguay, según sus protocolos estándar. La edad gestacional de los cinco fetos a los que se practicó la necropsia (casos 1-5) fue de aproximadamente 180 días. A nivel macroscópico, el caso 1 presentó epicarditis fibrinosa difusa (Figura 1) y peritonitis. Desde el punto de vista histológico, en este feto se encontró bronconeumonía neutrofílica y epicarditis. Se detectó Campylobacter fetus mediante inmunofluorescencia directa y se lo aisló del líquido abomasal y del pulmón. La 1057

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identificación de la cepa aislada fue confirmada también mediante PCR, lo que dio lugar a productos de la amplificación de tamaños correspondientes a los descritos para C. fetus subesp. venerealis(11,12). Además, la secuencia genética 16S rRNA de las cepas aisladas era compatible con C. fetus. No se aislaron especies de Campylobacter de las muestras de los casos 2-5.

Figura 1: Caso 1, abortado por Campylobacter fetus subesp. venerealis. El epicardio está cubierto por material fibrinoso moderado a grande junto con líquido serosanguíneo

No se observaron lesiones macroscópicas significativas en los casos 2 a 5, y no se observaron lesiones microscópicas en los casos 2 a 3. Sin embargo, en los casos 4 y 5 el examen histológico reveló encefalitis necrotizante multifocal no supurativa (Figura 2), miocarditis linfocítica e histiocítica y miositis, y nefritis linfocítica intersticial. Se detectó intralesionalmente la presencia de antígeno de Neospora caninum en el cerebro de estos dos fetos mediante IHQ (Figura 2, detalle). Los títulos de los anticuerpos a N. caninum oscilaron entre 1/200 y 1/3200 en 10 de las 27 vacas examinadas. Además, la PCR del ADN para detectar N. caninum fue positiva en ambos casos. El análisis IHQ para detectar VDVB fue negativo en el hígado, corazón y pulmón en los casos 2, 4 y 5. Por último el análisis IHQ para detectar Leptospira spp. fue negativo en los riñones y el hígado de todos los fetos. No se detectaron títulos de anticuerpos contra Leptospira spp. en ninguno de los cinco fetos. Otros patógenos abortígenos como las especies de Brucella fueron descartados. Su 1058

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negatividad se basó en el aislamiento negativo del patógeno y la ausencia del patógeno en asociación con las lesiones compatibles.

Figura 2: Cerebro fetal del caso 4 abortado por Neospora caninum

El neuropilo está afectado por la encefalitis necrotizante multifocal no supurativa. Tinción hematoxilinaeosina. Detalle. Hay una reacción inmune al antígeno de Neospora caninum en las secciones del cerebro afectadas.

El diagnóstico etiológico del aborto bovino es complejo debido a que pueden intervenir múltiples causas, y la autólisis fetal puede impedir la identificación del agente etiológico. En este brote, la identificación de dos patógenos abortígenos en 3 de los 5 fetos sugiere que se recomienda examinar varios fetos. Si bien se ha reportado coinfección por múltiples abortifacientes(16,17), se ha escrito poco sobre la detección de diferentes patógenos concurrentes en distintos fetos abortados y en los brotes de aborto en las granjas lecheras. Los brotes de abortos pueden ser causados simultáneamente por distintos agentes infecciosos. Las principales causas identificadas del aborto bovino en el ganado de carne y lechero en Sudamérica son infecciosas(18-22). En un estudio realizado en el Uruguay, la causa más frecuente de aborto bovino identificada en los envíos al laboratorio fue la leptospirosis (41 % de los 241 casos diagnosticados), seguida de la neosporosis (36 %) y la infección con Campylobacter (12 %)(20). En Argentina, la leptospirosis fue la tercera causa en frecuencia de detección (7.3 %)(21), mientras que en el Brasil se la diagnosticó en el 0.6 % de los 1059

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abortos(22). Estas diferencias pueden obedecer a la diversidad en la frecuencia de la leptospirosis en estos países, pero también a las distintas técnicas de laboratorio utilizadas para el diagnóstico y para la interpretación de los resultados. El diagnóstico en el estudio uruguayo se basó en la presencia de títulos altos de anticuerpos en las vacas abortadas (>1/800) y/o en los fetos (>1/10), mientras que en Argentina y en el Brasil, los diagnósticos etiológicos se basaron en la detección de especies de Leptospira mediante PCR, inmunofluorescencia, análisis inmunohistoquímico y/o tinción de Warthin-Starry en muestras fetales(19, 22). Las pruebas que apuntan a detectar el agente en los fetos abortados son más adecuadas para el diagnóstico confirmatorio de aborto por especies de Leptospira que las pruebas serológicas realizadas en el suero materno de los líquidos fetales. La evaluación microbiológica y patológica de la placenta en los casos de aborto es clave para incrementar las posibilidades de llegar a un diagnóstico. Para algunas enfermedades, tales como la coxielosis o la clamidiosis, es difícil llegar a un diagnóstico etiológico si no se evalúa la placenta de las vacas abortadas. En este brote no se examinaron las placentas, lo cual puede haber sido una limitación para determinar el diagnóstico en dos de los cinco fetos. Reportes anteriores en EE.UU. demuestran que la placentitis puede ser causa de aborto en ausencia de lesiones fetales(23). En este informe, el diagnóstico de C. fetus subesp. venerealis se confirmó en uno de estos fetos. En el hato afectado se practicó la inseminación artificial seguida de apareamiento natural. Una encuesta nacional realizada a 340 ganaderos indicó que sólo en un 21 % de las granjas lecheras se utilizó inseminación artificial, y en 29 % se utilizó apareamiento natural después de la inseminación artificial(24). La mitad de las granjas utilizó exclusivamente el apareamiento natural(22). Estos datos sugieren que la campylobacteriosis bovina diagnosticada por primera vez en vacas lecheras en Uruguay en 1970(25) sigue siendo un problema de salud en las granjas lecheras del país. No obstante, el apareamiento natural mantiene el riesgo de campylobacteriosis genital bovina y debe evitarse siempre que sea posible. Se diagnosticó neosporosis en dos fetos y alrededor del 37 % de las vacas examinadas tenían títulos contra N. caninum. Una encuesta serológica realizada en ganado de carne en Uruguay demostró que en 2006 la neosporosis estuvo presente en el 69.2 % de 229 granjas, y que el 14.3 % de las vacas y el 12.9 % de las novillas eran seropositivas(26), lo que prueba que N. caninum es endémica en la población bovina uruguaya, incluyendo los bovinos lecheros(27). En este brote se detectaron títulos de anticuerpos contra diferentes serovares de L. interrogans en el suero de 15 de 18 vacas examinadas mediante MAT (no se muestran los datos). Desafortunadamente, se desconoce el estado de vacunación del hato, y no se registró si estas madres habían abortado o no. Los anticuerpos detectados eran contra los serovares Pomona (13 vacas), Hardjo-prajitno (9 vacas), Wolfii (9 vacas) y Hadjo-bovis (siete vacas), con títulos que iban de 1/200 a 1/3200. En ausencia de lesiones fetales compatibles con la leptospirosis en combinación con resultados negativos del análisis IHQ de los líquidos de la 1060

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cavidad torácica de los fetos, concluimos que ninguno de los cinco fetos examinados estaba infectado con especies de Leptospira. Los brotes de aborto pueden ser causados por distintos agentes infecciosos en el mismo hato. En esos casos, es necesario realizar necropsias en múltiples fetos utilizando las técnicas específicas para cada agente y, si es posible, evaluar la placenta, además del suero sanguíneo de las madres.

Se agradece a Cecilia Monesiglio, Anderson Saravia, Yisell Perdomo y todos los estudiantes de posgrado de la Plataforma de Salud Animal de INIA. El trabajo fue financiado mediante de la “Agencia Nacional de Investigación e Innovación” (ANII) de Uruguay.

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i4.4763 Nota de investigación

Presencia de hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) en leche comercializada en la Ciudad de México, evaluando diferentes métodos de extracción

Javier Chay Rincón a José Jesús Pérez González a Beatriz Sofía Schettino Bermúdez a Rey Gutiérrez Tolentino a Dayana Sosa Pacheco b Arturo Escobar Medina a,b* Salvador Vega y León a

Universidad Autónoma Metropolitana. Departamento de Producción Agrícola y Animal. Calzada del Hueso 1100, Col. Villa Quietud, Delegación Coyoacán, 04960, Ciudad de México, México. b

Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA), San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

*Autor de correspondencia: arturo_c_escobar2002@yahoo.com

Resumen: En la actualidad la presencia de hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) en la leche se reconoce como contaminantes emergentes, por el efecto que pueden provocar en la salud humana. La identificación y cuantificación de estos requiere métodos analíticos que permitan una mayor estimación, por ello el objetivo del presente trabajo fue determinar la presencia de estos compuestos en marcas de leche evaluando tres procedimientos de extracción. Los HAPs por analizar fueron los 16 considerados como prioritarios por la Agencia de Protección 1064

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del Medio Ambiente de los Estados Unidos. Se utilizaron cuatro marcas comerciales de leche entera (tres de leche ultrapasteurizada (UHT) y una de leche pasteurizada (HTST)), cada marca tuvo tres muestreos para una n= 12. El muestreo se realizó en el periodo marzo-junio de 2016. Los procedimientos de extracción fueron: saponificación de la leche (variante A), extracción por solución detergente (variante B) y extracción líquida-líquida (variante C); los procedimientos se analizaron por cromatografía de gases con detector de ionización de flama. El 75 % de las muestras fueron positivas a por lo menos uno de los 16 HAP analizados. Los procedimientos de extracción presentaron diferencias entre variantes, la variante A únicamente identificó compuestos de bajo peso molecular (BPM), por su parte, la variante B identificó compuestos de alto peso molecular (APM) y BPM; sin embargo, los resultados muestran que la variante C presentó mejores porcentajes de recuperación (58.7±12.3 y 81.8±8.0) para HAP de alto y bajo peso molecular que la variante B (15.0±8.0 y 58.0±21.0) respectivamente. Palabras clave: Hidrocarburos aromáticos policíclicos, Métodos de extracción, Leche, Cromatografía de gases.

Recibido: 04/02/2018 Aceptado: 21/09/2018

Los hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) son un grupo de más de 100 sustancias químicas diferentes, que se forman durante la combustión incompleta de la materia orgánica y son liberados al ambiente en grandes cantidades(1,2). Debido a su persistencia y toxicidad la Agencia de Protección del Medio Ambiente de los Estados Unidos (EPA) ha incluido a 16 de estos HAP (Cuadro 1) en su lista de contaminantes orgánicos persistentes(3).

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Cuadro 1. Hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) de acuerdo a su peso molecular, según la Agencia de Protección Ambiental de los Estados Unidos (EPA) HAP Bajo peso molecular (BPM) Naftaleno Acenafteno Acenaftileno Fluoreno Fenantreno Antraceno Alto peso molecular (APM) Fluoranteno Pireno Benzo(a)antraceno Criseno Benzo(b)fluoranteno Benzo(k)fluoranteno Benzo(a)pireno Benzo(g,h,i)perileno Indeno (1,2,3-cd)pireno Dibenzo(a,h)-Antraceno

Abreviación

Peso molecular (g/mol)

NAP ANA ANY FLU PHE ANT

128 154 152 166 178 178

FLT PYR BaA CHR BbF BkF BaP BPE IPY DBA

202 202 228 228 252 252 252 276 276 278

EPA, 1998(3).

La presencia de estos compuestos en el aire en forma de material particulado fue informada a nivel global(4), y también sus depósitos y acumulación en suelos y pastos(5,6). Cuando los pastos son consumidos por vacas en estado de lactación, se ha demostrado su presencia en leche y derivados lácteos(7-11). La contaminación de leche con HAP, depende de factores ambientales, como son: la fuente de exposición, la etapa de lactancia, el estado de salud del animal y del sistema de crianza(12,13). El consumo de leche con HAP representa un riesgo para la salud humana por lo que la Unión Europea (UE), ha establecido un máximo de residuos para la presencia de benzo(a)pireno (BaP) y la sumatoria de cuatro de ellos: BaP, benzo(a)antraceno (BaA), benzo(b)fluoranteno (BbF) y criseno (CHR) en diferentes alimentos que oscila entre 1 a 35 µg kg de grasa(14). No existe un método oficial para la determinación de HAP en leche, existiendo dos tendencias en la identificación y cuantificación de los mismos: 1) por cromatografía gaseosa empleando detector de ionización de flama y espectrometría de masas(15,16), 2) por cromatografía de líquidos de alta resolución con detector de fluorescencia(7,8,17). Para obtener 1066

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mejores resultados en la preparación de las muestras se han empleado diferentes procedimientos que incluyen saponificación, extracción líquido-líquido (LLE) y limpieza por cromatografía en columna o más recientemente, extracción en fase sólida (SPE)(18,19,20). La determinación directa de HAP en leche mediante saponificación y extracción posterior, o la extracción de la grasa seguida de purificación muestran perfiles diferentes de los HAP en leche, con un predominio de fenantreno (PHE), antraceno (ANT), fluoreno (FLU), pireno (PYR), BaA y CHR. Por lo anterior el objetivo del presente trabajo fue determinar la presencia de HAP en marcas de leche evaluando tres procedimientos de extracción. Se seleccionaron de manera aleatoria cuatro marcas comerciales de leche entera (tres ultrapasteurizadas (UHT) y 1 pasteurizada (HTST); cada marca tuvo tres muestreos para una n= 12; las muestras se colectaron durante el periodo marzo-junio del 2016 en supermercados ubicados en la Ciudad de México en la delegación de Coyoacán. Las muestras de leche UHT y pasteurizada se almacenaron en el laboratorio de análisis instrumental de la Universidad Autónoma Metropolitana-Xochimilco, las primeras en un lugar seco y fresco, la pasteurizada en refrigeración a 5 °C hasta su análisis, el cual no superó los cinco días después de su compra. Las muestras se homogeneizaron a baño maría (40 °C) por 30 min y agitadas manualmente cada 5 min antes de iniciar el proceso de extracción. Variante A: Saponificación de la leche. De acuerdo al método de Girelli et al(17) modificado: a 4 ml de leche (4 g) se le agregaron 8 ml de una solución de hidróxido de sodio en etanol (0.4 M); la mezcla se homogeneizó por un minuto en vortex y se colocó en un baño térmico a 40 0C hasta casi sequedad (1 ml). Se llevó a sequedad bajo una corriente de nitrógeno. Finalmente se reconstituyó en 1,000 µl de isooctano y se almacenó a -20 0C hasta su análisis. Variante B: Extracción con solución detergente. En un matraz volumétrico de 500 ml se adicionaron 250 ml de muestra más 250 ml de una solución detergente (50 g de hexametafosfato de sodio en 24 ml de Tritón X -100 disueltos en un litro de agua). El matraz se agitó vigorosamente colocándose en un baño de agua a 90 0C invirtiéndose cada 15 min hasta lograr una separación en el cuello del matraz de la materia grasa. La grasa extraída se filtró a 50 0C a través de un papel filtro Whatman número 4, en presencia de sulfato de sodio anhidro y se conservó en tubos de vidrio a -20 oC hasta su análisis(21). Variante C: Extracción líquida-líquida (AOAC 989.05). En un embudo de separación se adicionaron 150 ml de muestra y 0.5 g de ácido etilendiaminotetraacético (EDTA), agitándose por un minuto y se reposó por 2 min. Se adicionaron 50 ml de metanol, volviéndose a agitar por un minuto. Se repitió la operación, adicionándose 50 ml de éter dietílico y 50 ml de éter de petróleo. Se dejó en reposo hasta la separación de la fase orgánica (sobrenadante), se drenó la capa inferior y el sobrenadante, pasándose por papel filtro Whatman número 1, adicionando 5 g de sulfato de sodio anhidro. La capa orgánica se rotovaporó a 40 0C y se traspasó a un frasco de 5 ml y fue guardado a -20 0C hasta su análisis.

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La muestra de grasa (saponificada) se depositó lentamente sobre una columna que contenía 6 g de sílica gel (en la parte inferior) y 1 g de sulfato de sodio anhidro. Se adicionaron 20 ml de hexano, la fase orgánica se marcó como F1. Se cambió el matraz y se adicionaron 30 ml de hexano-diclorometano 9:1 v/v, se dejó correr lentamente y al llegar al ras del sulfato de sodio se adicionaron 20 ml de hexano-diclorometano 1:1 v/v. Toda la fase orgánica se colectó en un solo matraz y se marcó como F2 (hidrocarburos aromáticos policíclicos recobrados). El extracto F2 se rotovaporó a 40 0C hasta casi sequedad (1 ml). La muestra se traspasó a un vial color ámbar, se llevó a sequedad bajo una corriente de nitrógeno, se reconstituyó en 250 µl de isooctano y se almacenó a -20 0C hasta su análisis(19). Se utilizó un cromatógrafo de gases digital de alta resolución modelo Shimadzu GC 2010 con automuestreador, un inyector PTV a 250 0C en modo Splitless con un sampling time (1 min), purga Flow 5.0 ml min-1, Septum purga 5 ml min-1. Como gas transportador se usó nitrógeno a un flujo de 9.8 ml min-1. Se trabajó con una columna HP5-MS (30 m x 0.025 mm DI. X 0.25 µm de grosor). El programa de temperatura del horno se estableció de la siguiente manera: temperatura inicial de 40 0C por 3 min, luego un incremento de 2 oC/ min hasta los 50 0C, de los 50 0C a los 160 0C con un aumento de 3 oC/ min, de los 160 0C a los 210 0C con un aumento de 5 0C/ min, de 210 a 255 0C con un incremento de 7 oC/ min, de 255 a 265 0C, con un aumento de 4 oC/ min. Por último, de 265 a 300 0C un incremento de 5 oC/ min, manteniéndose por 5 min. Para el análisis de los cromatogramas se empleó el Sotware GG solution. Se empleó un cromatógrafo Agilent GC 5890, se aplicó 1 µl de extracto de la muestra mediante inyección (en columna). Se utilizó columna capilar Rtx-5Sil MS (30 m, x 0.25 mm DI, 0.25 µm de grosor) de Restek (Bellafonte, PA, EE. UU.) y una precolumna Siltek de 2 m (0.53 mm DI.) del mismo proveedor. Se usó helio como gas transportador a un flujo constante de 1 ml/min. La temperatura del inyector se estableció en 3 oC superior a la temperatura del horno en todo momento. La temperatura del horno se programó de la siguiente manera: 1 min a 100 oC, de 100 °C a 300 oC a 5 oC /min y 15 min a 300 oC. La detección de los analitos se realizó con un equipo Agilent MS 5972 en el modo de impacto de electrones con una energía de ionización de 70 eV y monitorización de ión único(22) (Figura 1).

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Figura 1: Cromatograma de espectrometría de masas, identificando un pico de la muestra para saber si corresponde a un compuesto nativo

Estándar interno: ortoterphenyl (pico 7); 6 ethyl chrysene (pico 12); indeno[1,2,3-cd]fluoranthene (pico 16).

Los reactivos químicos y solventes fueron de calidad reactivo y HPLC respectivamente, de la firma comercial J. T. Baker chemical, USA. Para la detección y cuantificación de los analitos, se utilizó una mezcla de patrones con 16 compuestos de HAP recomendados en el método EPA 610 (Chemicalservice, USA), a saber: naftaleno (NAP); acenaftaleno (ALC); acenaftileno (ACY); fluoreno (FLU); fenantreno (PHE); antraceno (ANT); fluoroantraceno (PMA); pireno (PYR); benzo(a)antraceno (BaA); criseno (CHR); benzo(b)fluoranteno (BbF); benzo(k)fluoranteno (BkF); benzo(a)pireno (BaP); dibenzo(ab)antraceno (DBA); benzo(ghi)perileno (BGP) e indeno (cd)pireno (IcdPy) (Cuadro 1). La extracción por medio de la saponificación de la leche (variante A)(17) identificó solamente HAP de BPM, mientras que la extracción con solución detergente (variante B)(19) logró determinar HAP de BPM y APM. Para el método B estas últimas moléculas representaron el 33.33 % de la concentración total de HAP, en tanto que, compuestos de BPM representaron el 66.66 % (Cuadro 2).

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Cuadro 2: Concentración (µg g-1) de hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) en leche por dos métodos de extracción HAP

Método A

Método B

NAP ALC ACY FLU PHE ANT FLT PYR BaA CHR BbF BkF BaP DBA BGP IcdPy Suma de 16 HAPs Suma de 4 HAPs Suma de HAPs DE BPM Suma de HAPs DE APM

0.066 0.200 0.066 Nd Nd 5.385 Nd Nd Nd Nd Nd Nd Nd Nd Nd Nd 5.717 0.0 5.717 (100 %) 0.00

Nd 0.372 Nd 0.915 7.153 14.924 Nd 3.773 0-.056 0.044 1.264 0.750 0-.114 4.061 Nd 1.641 35.067 1.478 23.365 (66.6 %) 11.702 (33.4 %)

Métodos= A: saponificación y extracción directa; método B: extracción con solución detergente. Nd= no determinado; µg g-1: microgramo de HAP por gramo de grasa láctea.

En este estudio la extracción de HAP por saponificación de la leche (variante A), difiere de otros estudios que muestran un predominio de HAP de APM con mayores concentraciones de PHE y ANT, así como la relación HAP de BPM y total de HAP que se ha reportado entre 50 y 68 %(17, 23). La ausencia de compuestos de APM en el método A, puede deberse a que las muestras analizadas presentan bajas concentraciones, aspecto que ha sido mencionado por otros autores(24), por otra parte el empleo de 4 ml de muestras de leche, no es suficiente para sobrepasar el límite de detección de los HAP en nuestras condiciones (detector de ionización de flama). Fórmulas lácteas para infantes(18,25), leche entera y UHT(17) han reportado concentraciones bajas de HAP de APM. Por otra parte, compuestos de BPM (2 y 3 anillos) en particular NAP, ACE y ACY no se informan en diversos estudios(9,17,23), ya que reportan porcentajes de 1070

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recuperación menores a 50, posiblemente por su alta volatilidad(17). Sin embargo, es probable que el tiempo y la temperatura en la que se realiza la saponificación, jueguen un papel importante en los recobrados del mismo, en este estudio, se aplicó una temperatura de 40 oC pudiendo detectar los compuestos de BPM, similar a cuando se realiza la saponificación a 60 o (24) C , mientras la saponificación a 80 oC, solo detecta PHE y ANT(23), lo que es evidencia, que la temperatura de saponificación es un punto crítico en la determinación de HAP(9). A diferencia del método anterior, cuando se emplea la grasa sin saponificar y se pasa a una columna para su purificación, los resultados obtenidos permiten identificar HAP de BPM y APM, en valores de 66.6 y 33.4 % respectivamente, con perfiles similares a cuando se estudiaron 31 muestras de leche procedente de Brasil y Argentina con valores promedios de 75.5 y 24.5 % para HAP de BPM y APM respectivamente(7), mientras que en leche fresca procedente de granjas cercanas a una área industrial se obtuvieron valores de HAP de BPM que oscilaron entre 40 y 69 %(19); las diferencias encontradas pueden estar relacionadas con la forma de extracción de la grasa láctea, que se fundamentan en una extracción con solventes orgánicos(7) y otra con una solución detergente(19). La mayor parte de los estudios que emplean la saponificación directa en las muestras usan detectores acoplados a masas o detectores fluorescentes, lo que les permite cuantificar bajas concentraciones de HAP en las muestras(17,18,24); sin embargo, para alcanzar la sensibilidad adecuada, cuando se usa cromatografía de gases con detección de ionización de flama, se requiere emplear una mayor cantidad de grasa láctea en la determinación, aspecto que es posible obtener por el uso de una solución detergente, aunque los HAP se pueden perder por efecto de la temperatura a la que se someten las muestras durante la extracción (90 oC). En el Cuadro 3 se presentan los porcentajes de recuperación de HAP en las muestras analizadas de acuerdo a los métodos B y C y la confirmación por CG-MS. Los recobrados obtenidos muestran una variabilidad alta, en función de la clasificación de los HAP de BPM y APM, donde los recobrados mayores se obtienen para los de APM. La variabilidad de los recobrados entre BPM y APM está asociados con el tipo de extracción de la grasa y la temperatura en la rotovaporación. En las condiciones de este trabajo, el método más adecuado fue el método C, ya que alcanza recobrados que varían entre 45.3 a 95.1 %, similares a los encontrado en otro estudio donde se emplearon solventes orgánicos en la extracción de la grasa, reportando valores de recobrados entre 40 y 125 % sin especificar los compuestos(26). Otro estudio, pero en leche humana el recobrado osciló entre 42 y 101 % justificando los mismos con su punto de ebullición encontrando una R2 de 0.779(27). Un estudio en leche de polvo, pero empleando un baño de ultrasonido y posterior purificación en columna, los recobrados oscilaron entre 95 y 98 %(15); lo mismo sucede cuando se emplea un sistema de microextracción de fase sólida donde los recobrados oscilaron entre 87.6 y 112 %(28).

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Cuadro 3: Porcentajes de recuperación de hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) en leche empleando dos métodos de extracción (media ± error estándar) HAP

Método B

Método C

NAP ALC ACY FLU PHE ANT FLT PYR BaA CHR BbF BkF BaP DBA BGP IcdPy Suma de HAPs de BPM Suma de HAPs de APM

Nd 15.2±7.3 10.8±9.1 23.8±4.8 28.3±10.7 30.4±15.3 48.0±10.9 44.7±1467 70.9±16.7 59.3±15.5 93.5±21.1 45.4±11.1 127.0±35.0 78.4±17.9 64.5±15.7 66.3±14.7 15 ± 8 % 58 ± 21 %

Nd 45.3±19.0 46.5±14.7 72.3±20.9 67.6±22.6 61.6±16.9 77.5±24.8 72.0±25.9 80.0±14.4 95.1±27.5 80.9±11.3 72.7±22.4 85.6±7.0 92.1±18.3 86.9±21.9 75.0±15.7 58.7±12.3 81.8±8.0

Métodos= B: extracción con solución detergente, método C: extracción líquida-líquida.

Se demuestra que la forma de extracción de la grasa constituye un punto crítico en la determinación de HAP en muestras de leche, sin embargo, los recobrados encontrados en el método C, están acordes cuando se determinan contaminantes ambientales en matrices biológicas y aparecen en concentraciones inferiores a 1 µg kg-1 donde su intervalo puede ser desde –50 % a +20 %(29), lo cual permite evaluar la presencia de HAP en muestras de leche con una exactitud adecuada. El Cuadro 4 presenta la incidencia, sumatoria, valor máximo y mínimo de cada HAP en el total de muestras analizadas. Una de las marcas no presentó HAP, mientras que en el resto se detectaron al menos uno de los 16 compuestos, es decir, 75 % de las muestras fueron positivas a la presencia de HAP. Los compuestos con mayor incidencia en las muestras fueron PHE y ANT con 54.5 % y FLUO y DBA con 45.5 %, donde el ANT presentó la mayor concentración (341 µg g-1) seguido del PHE (20 µg g-1) y el DBA (12.3 µg g-1). Estos resultados coinciden con otros autores donde compuestos de BPM aparecen con mayor frecuencia y concentración(17, 23).

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Cuadro 4: Presencia de hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) en las muestras de leche analizadas (n=12) ACE % Inc 36.4 Suma 1.2 Min 0.2 Max 0.6

FLUO 45.5 5.6 0.3 3.6

PHE 54.5 20.0 0.4 7.5

ANT 54.5 341.0 0.0 155.0

PYR 9.1 3.8 3.8 3.8

BaA 27.3 0.2 0.0 0.1

CHR 27.3 0.2 0.0 0.1

BbF 27.3 2.3 0.2 1.3

BkF 18.2 1.1 0.3 0.7

BaP 9.1 0.1 0.1 0.1

IND 27.3 6.3 0.7 3.0

DBA 45.5 12.3 0.1 5.6

Inc= incidencia, Min= mínimo, Max= máximo.

Por otra parte, la marca D presentó la mayor mediana de la sumatoria de 4 HAP (Cuadro 5); esta concentración sobrepasa el valor establecido por la UE que es 1 µg kg-1(14) para fórmulas lactantes, lo que implica un riesgo para la salud humana. Esta misma marca incorpora grasa vegetal en su formulación.

Cuadro 5: Resultados de la mediana de la sumatoria de 16 y 4 hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) en marcas de leche de mayor consumo en la Ciudad de México Marcas

Ʃ 16 HAPs µg kg-1

Ʃ 4HAPs µg kg-1

A B C D

Nd 47.56 93.95 51.49

Nd 0.23 1.14 4.04

Nd= No determinada.

Las variantes B y C durante la determinación de los ácidos en muestras de leche presentan variables en los porcentajes de HAP de bajo y alto peso molecular, donde la variante C mostró los mejores recuperados, mientras la variante B puede ser una alternativa cuando se emplea la CG-FID. El 75 % de las muestras de leche fueron positivas a la presencia de HAP, donde el 50 % superaron el valor umbral de la UE.

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Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias

Edición Bilingüe Bilingual Edition

Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 10 Núm. 4, pp. 801-1076, OCTUBRE-DICIEMBRE-2019

ISSN: 2448-6698

Pags. Diversidad y estructura genética de una población de cabras criollas negras de tres municipios del estado de Querétaro, México

Genetic diversity and structure in Criolla Negra goats in Queretero, Mexico Juan Carlos Silva-Jarquin, Héctor Mario Andrade-Montemayor, Héctor Raymundo Vera-Ávila, Marina Durán-Aguilar, Sergio Iván Román-Ponce, Vincenzo Landi, Amparo Martínez-Martínez, Juan Vicente Delgado-Bermejo, Consorcio BioGoat.......................................................................................................801

Estudio biométrico del bovino criollo de Santa Elena (Ecuador)

Biometric study of Criollo Santa Elena Peninsula cattle (Ecuador) Ronald Roberto Cabezas-Congo, Cecilio Jose Barba-Capote, Ana María González-Martínez, Orly Fernando Cevallos-Falquez, José Manuel León-Jurado, José Manuel Aguilar-Reyes, Antón Rafael García-Martínez……………………...................................................................................…819

Efecto de la suplementación con minerales de fuentes queladas o inorgánicas y vitamina E en la calidad y estabilidad oxidativa de la carne de bovinos Effect of supplementation with vitamin E and chelated or inorganic minerals on beef quality and oxidative stability Manuel Andrés González-Toimil, Pedro Garcés-Yépez, Luis Humberto López-Hernández, Diego Braña-Varela, Everardo González-Padilla............................................................................837

Productive and economic response to concentrate supplementation by grazing dairy cows at high stocking

Respuesta productiva y económica a la suplementación con concentrados de vacas lecheras en pastoreo con alta carga animal Benito Albarran-Portillo, Felipe López-González, Miguel Ruiz-Albarrán, Carlos Manuel Arriaga-Jordán..................................................................................................................................................855

Comportamiento productivo e ingestivo de ovinos en crecimiento en sistemas silvopastoriles y de engorda en confinamiento

Productive and ingestive behavior in growing hair sheep in silvopastoral and stabled weight-gain systems Carlos Ricardo Villanueva-Partida, Víctor Francisco Díaz-Echeverría, Alfonso Juventino Chay-Canul, Luis Ramírez Avilés, Fernando Casanova-Lugo, Iván Oros-Ortega....................870

Indicadores de estrés en bovinos por el uso de prácticas de manejo en el embarque, transporte y desembarque

Stress indicators in cattle in response to loading, transport and unloading practices Silvia Larios-Cueto, Rodolfo Ramírez-Valverde, Gilberto Aranda-Osorio, María Esther Ortega-Cerrilla, Juan Carlos García-Ortiz.................................................................................................885

Impacto del peso al nacimiento del lechón sobre los balances de nitrógeno y energía en la fase de crecimiento

Impact of piglet birth weight on nitrogen and energy balances in the growth phase Enrique Vázquez-Mandujano, Tércia Cesária Reis-de-Souza, Ericka Ramírez-Rodríguez, Gerardo Mariscal-Landín............................................................................................................................903

Oferta y demanda regional de carne de pollo en México, 1996-2016

Regional supply and demand for chicken meat in Mexico, 1996-2016 Eulogio Rebollar-Rebollar, Alfredo Rebollar-Rebollar, Jaime Mondragón-Ancelmo, Germán Gómez-Tenorio......................................................................................................................................917

Óptimos técnicos para la producción de leche y carne en el sistema bovino de doble propósito del trópico mexicano

Technical optimum milk and meat production levels in dual-purpose cattle systems in tropical Mexico Yuridia Bautista-Martínez, José Antonio Espinosa-García, José Guadalupe Herrera-Haro, Francisco Ernesto Martínez-Castañeda, Humberto Vaquera-Huerta, Benigno Estrada-Drouaillet, Lorenzo Danilo Granados-Rivera...........................................................................................933

Caracterización productiva y socioeconómica del sistema de producción ovina, en un área natural protegida de México

Productive and socioeconomic characterization of a sheep production system in a natural protected area in Mexico Daniel Hernández-Valenzuela, Ernesto Sánchez-Vera, William Gómez-Demetrio, Carlos Galdino Martínez-García............................................................................................................................951

Influencia de los valores humanos en el consumo de quesos tradicionales chiapanecos: una comparación de las rutas directa e indirecta

Comparison of the direct and indirect routes of human values’ influence on consumption of two traditional cheeses from Chiapas, Mexico Carolina Illescas-Marín, Arturo Hernández-Montes, Esaú Estrada-Estrada, Rolando Murguía-Cozar, Anastacio Espejel-García, Armando Santos-Moreno..............................................966

Endoparásitos de Odocoileus virginianus y Mazama temama bajo cautiverio en Veracruz, México

Endoparasites in captive Odocoileus virginianus and Mazama temama in Veracruz, Mexico Cristina Salmorán-Gómez, Ricardo Serna-Lagunes, Norma Mora-Collado, Dora Romero-Salas, Dulce María Ávila-Nájera, Pedro Zetina-Córdoba.............................................................986

REVISIONES DE LITERATURA Supplementation of ascorbic acid to improve fertility in dairy cattle. Review

Suplementación con ácido ascórbico para mejorar la fertilidad del ganado lechero. Revisión Juan González-Maldonado, Raymundo Rangel-Santos, Raymundo Rodríguez-de Lara, Gustavo Ramírez-Valverde, J. Efrén Ramírez-Bribiesca, José Cruz Monreal-Díaz................1000

NOTAS DE INVESTIGACIÓN Efecto del consumo de moringa sobre parámetros productivos y toxicológicos en pollos de engorda

Effect of Moringa oleifera intake on productive and toxicological parameters in broiler chickens Martha Karina Fuentes-Esparza, Teódulo Quezada-Tristán, Salvador Horacio Guzman-Maldonado, Arturo Gerardo Valdivia-Flores, Raúl Ortíz-Martínez.............................................1013

Evaluación productiva y análisis costo-beneficio de cerdas alimentadas con una dieta adicionada con nopal (Opuntia ficus-indica) durante la lactancia

Productive evaluation and cost:benefit analysis of lactating sows fed a diet containing nopal (Opuntia ficus-indica) Gerardo Ordaz-Ochoa, Aureliano Juárez-Caratachea, Liberato Portillo-Martínez, Rosa Elena Pérez-Sánchez, Ruy Ortiz-Rodríguez.........................................................................................1027

Rendimiento de materia seca y valor nutritivo de cuatro leguminosas herbáceas en la zona tropical de Hueytamalco, Puebla, México

Dry matter yield and nutritional values of four herbaceous legumes in a humid tropical environment in Hueytamalco, Puebla, Mexico Sergio Alberto Lagunes-Rivera, Juan De Dios Guerrero-Rodríguez, Josafath Omar Hernández-Velez, José de Jesús Mario Ramírez-González, Dulce Violeta García-Bonilla, Antonio Alatorre-Hernández.......................................................................................................................................................1042

Abortion outbreak caused by Campylobacter fetus subspecies venerealis and Neospora caninum in a bovine dairy herd

Brote de abortos causado por Campylobacter fetus subespecie venerealis y Neospora caninum en un hato bovino lechero Melissa Macías-Rioseco, Rubén D. Caffarena, Martín Fraga, Caroline Silveira, Federico Giannitti, Germán Cantón, Yanina P. Hecker, Alejandra Suanes, Franklin Riet-Correa.......1054

Presencia de hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) en leche comercializada en la Ciudad de México, evaluando diferentes métodos de extracción Polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs) in four milk brands sold in Mexico City: evaluating three fat extraction methods Javier Chay-Rincón, José Jesús Pérez-González, Beatriz Sofía Schettino-Bermúdez, Rey Gutiérrez-Tolentino, Dayana Sosa-Pacheco, Arturo Escobar-Medina, Salvador Vega-y-León............................................................................................................................................................1064

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 10 Núm. 4, pp. 801-1076, OCTUBRE-DICIEMBRE-2019

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