Revista Gebio | Ano 2 | Edição nº5

Revista de Controle Biológico

Feromônios, atraentes e repelentes: o que são e como podem ser utilizados no manejo de pragas e insetos benéficos

OS VERSÁTEIS CRISOPÍDEOS

PREDADORES

NO CONTROLE

BIOLÓGICO

Controle biológico da traça-do-tomateiro (Tuta absoluta): importância e desafios

O agricultor brasileiro está preparado para adotar as novas técnicas para controlar pragas?

16 DE AGOSTO DE 2023

RIBEIRÃO PRETO

Editorial

O uso de bioinsumos tem aumentado nas culturas da cana-de-açúcar, milho e soja. São mais de 50 milhões de hectares que começam a desbravar novas fronteiras do conhecimento humano, no Brasil, e que nos coloca na vanguarda da produção agrícola mundial.

Nunca houve tanto respeito a Natureza quanto agora, nem tanto zelo com a qualidade dos nossos alimentos e com a saúde humana e animal. E essas melhorias ampliam o uso de bioinsumos para etapas agrícolas não exploradas, como a semeadura ou plantio, maturação e colheita, pós-colheita, como a preservação de frutos, e ambientes urbanos, como o controle de carrapatos em áreas infestadas.

Os conhecimentos básicos do controle biológico de pragas, doenças e plantas daninhas serão aprofundados nessa revista, assim como assuntos periféricos e ligados a essa nova realidade.

Novas máquinas e metodologias serão necessárias para que o uso de bioinsumos seja cada vez mais explorado e cada vez mais consciente. Manejar bioisumos requer tecnologia e poder de decisão bem apurados.

Aproveitem essa edição e que ela os inspire!

Alexandre de Sene Pinto Editor

Gebio Revista de Controle Biológico

Fevereiro de 2023 ANO 2 . NÚMERO 5

EDITOR

Alexandre de Sene Pinto alexandre@occasio.com.br

ADMINISTRAÇÃO

Fabio Bueno fabio@occasio.com.br

VENDAS DE PUBLICIDADE

Ligia Rizzo gebio@occasio.com.br

PROJETO E ARTE-FINALIZAÇÃO

Senha Assessoria em Comuninação sac@senhaonline.com.br

Diagramação

Rodrigo Ferreira Iwahashi

FOTO DA CAPA: Adobestock

GRÁFICA

Grupo Saint Edwiges de Artes Gráficas

OCCASIO editora e análises técnicas Ltda-ME

Rua do Trabalho, 396 Vila Independência, Piracicaba, SP 13.418-220

Distribuição Gratuita

Todo o conteúdo dos artigos é de responsabilidade dos autores que assinam.

Tiragem dessa edição: 2.000 exemplares Dúvidas, opiniões ou sugestões, escrever para contato@occasio.com.br

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gebio@occasio.com.br

Sumário

6

CAMPO GRAVENA

Os versáteis crisopídeos predadores no controle biológico

10

CAMPO Controle biológico da traça-do-tomateiro (Tuta absoluta): importância e desafios

26

PÓLEN

As abelhas auxiliam na polinização do milho?

SEMIOQUÍMICOS NA AGRICULTURA

Feromônios, atraentes e repelentes: o que são e como podem ser utilizados no manejo de pragas e insetos benéficos

13

PARRA FALA

O agricultor brasileiro está preparado para adotar as novas técnicas para controlar pragas?

31

EVENTO

Occasio realiza o 1° Tecnobio Cana Nordeste

16

CAMPO Nem mais, nem menos Como a quantidade liberada afeta a eficácia dos parasitoides em campo.

Campo Gravena

OS VERSÁTEIS CRISOPÍDEOS PREDADORES NO CONTROLE BIOLÓGICO

Por Santin Gravena Consultor em Manejo de Pragas das Culturas, Jaboticabal, SP

As plantações comerciais de ciclos anuais e semi-perenes como algodão, soja, milho e cana etc. (cereais, fibras e hortaliças), os crisopídeos, predadores de insetos e ácaros pragas presentes nestas culturas, podem permanecer residualmente nas entre-safras onde os plantios diretos são comuns. Regiões que permitem safrinhas também estas servem como refúgios de gerações migratórias anuais de colonizações importantes para manter o controle biológico natural de pragas que são presas dos crisopídeos. Já as perenes como citros, café, frutíferas tropicais/ sub-tropicais e florestas em geral, as entre-safras dão garantia de permanência residual de gerações de ligação para a safra seguinte. Tudo isso para dar início ao presente artigo para explicar de onde surgem os

crisopídeos predadores ao se formar as colônias de ácaros, moscas-brancas, pulgões, cochonilhas, lagartas, etc, nestas culturas de safras temporárias ou nas plantações novas e safras de produção nas perenes, juntamente com os demais inimigos naturais que exercem o controle biológico natural. Ah!, mas tem outro fator preponderante que garante a imigração dos crisopídeos para essas plantações citadas que não devemos esquecer nos dias atuais. Desde 2012 a legislação brasileira prevê a obrigatoriedade do setor agro de preservar vegetação natural em 80% nas áreas de florestas; 35% no cerrado; e 20% nos campos gerais, no que se refere à Amazônia Legal e 20% nas demais regiões agrícolas do Brasil. Estas áreas, livres de inseticidas, herbicidas e fungicidas, mantém refúgio de espé-

cies de inimigos naturais nativos ou importados, dentre eles os crisopídeos, como reservatórios para povoar o agro em geral. Este processo já é evidente na citricultura onde 182.000 ha das áreas de citros são matas ou campos nativos. Para cada 2,5 ha de citros plantados são preservados 1 ha de áreas naturais.

Chegados às plantações por Imigração

Postura inusitada, hipóteses da evolução, com ou sem lixo

Os crisopídeos que são insetos que pertencem à ordem Neuroptera, vem do grego neuron = nervura e pteron = asa e agrupados na Família Chrysopidae, tendo 85 gêneros com cerca de 2000 espécies. A principal

Fig. 1

característica são as nervuras verdes reticuladas das asas transparentes (Fig. 2), sendo bons voadores. Além disso, na base do par posterior das asas esse inseto dispõe tímpanos habilitando o crisopídeo a se defender de predadores durante a fase adulta. Principal comportamento é ovipositar à noite com os ovos fixados na ponta de em um pedicelo produzido pela fêmea (Fig. 3). Os insetos surgiram a 480 milhões de anos e adquiriram asas somente a 80 milhões, mas supõe-se que as fêmeas já ovipositavam sobre o pedicelo antes, uma vez que a hipótese mais provável era que a estrutura teria a função de

proteção contra si mesmos e contra outros predadores (Fig. 3). Essa hipótese está enfraquecida atualmente por duas razões: 1. pesquisas de Canard e Duelli em 1984 e New em 1975 relatam canibalismo de larvas recém nascidas sobre ovos da mesma espécie significando que elas podem subir no pedicelo e atingir o ovo sugando-o; 2. pesquisas no México identificaram várias espécies de parasitoides nos ovos incluindo duas de Telenomus e o Trichogramma atopovirilia, os quais, vindo pelo ar para executar o parasitismo, o pedicelo não teria função de evitar a ação de predador que viria caminhando pela

superfície das folhas, ramos, frutos, etc. Por outro lado, o canibalismo é apenas alternativa de sobrevivência para quando há escassez de alimento. Os ovos são ovalados, medindo de 0,7 a 2,3 mm. A fêmea fertilizada encosta a extremidade do ovipositor na superfície escolhida, puxa um fio hialino e coloca o ovo na extremidade já oxidada em contato com o ar, formando o pedicelo branco-azulado cujo tamanho oscila entre 2 e 26 mm segundo o Prof. Sérgio de Freitas da UNESP de Jaboticabal, in memorian. A coloração do ovo varia do amarelado ao verde-azulado quando ovipositados, mas escurecem à medida que o embrião se desenvolve (FREITAS, 2001).

Os adultos imigram das áreas naturais próximas permanentemente (Geral-20%, Cerrado-35% e Amazônia-80%) onde estariam em densidades mínimas de sobrevivência e a abordagem nas culturas seria após a das pragas (presas) aumentando o fluxo com o florescimento e com os surtos populacionais de pragas em desequilíbrio. O processo atrativo aos adultos (machos e fêmeas) na imigração é complexo, mas destacam-se os odores e pólem das flores, o extravasamento de seiva pelo ataque das presas e os hormônios próprios das

1.FREITAS, S. O uso de crisopídeos no controle biológico de pragas. Jaboticabal: Funep, 2001.

2. SCOMPARIN, C.H.J. Crisopídeos (Neuroptera: Chrysopidae) em seringueira e seu potencial no controle biológico do percevejo-de-renda (Leptopharsa heveae Drake & Poor) (Hemiptera: Tingidae). 1997. 147p. Dissertação (Mestrado em Entomologia). Jaboticabal: UNESP, 1997.

Fig. 3

Fig. 4

Fig. 2

8

Campo Gravena

presas. As larvas nascem em 5 dias no verão e aparentemente em tempos diferentes diminuindo a chance de canibalismo (Fig.3). A postura é feita aleatoriamente em vôo sem escolher o local ou atraído por atrativos alimentares já citados botando próximo das colônias de pragas que também emitem sinais detectados. As larvas são de dois tipos: as “sem lixo”(Fig. 7), pertencentes à espécie Chrysoperla externa, que não carrega os restos das vítimas no dorso; e as “com lixo”(Figs. 4 e 5), algumas espécies de Ceraeochrysa spp. (cubana, cincta e everes), que são conhecidas como Bichos Lixeiros (BL), por dispor de tubérculos com espinhos que detém os restos das vítimas ao ser jogados após sugados inteiramente. Certamente essa massa de restos nas

costas serve também para proteção contra predadores e parasitoides. O aparelho bucal é classificado como mastigador, mas na verdade é sugador adaptado (evolução). Mandíbula e maxila curvadas para dentro de um lado se juntam e formam um duto que com a outra do outro lado, ao perfurar a vítima, suga-lhe o conteúdo até murchar, deixando 2 furos, como o da figura que era uma ninfa do ácaro mexicano, Tetranychus mexicanus (Fig.4).

As larvas são do tipo campodeiformes (Fig. 5), ou seja, desenvolveram 3 pares de pernas verdadeiras na região do tórax e uma perna anal com processo de “sucção” para apoio ao caminhar e caçar. Aliás, este predador parece ser o mais atuante entre os artrópodes predadores como ca-

çador, pois ao nascer, a larvinha já inicia a busca de alimento que poderá ter duas situações básicas: 1. O ovo foi posto próximo de surto de praga (é o caso das Figs. De topo e 4), alimento em abundância; 2. Ou está numa área da copa das plantas onde tem que iniciar uma verdadeira patrulha que às vezes só encontra insetos isolados que também vieram por imigração pelo vento, como larvas ou ninfas de mosca-branca, cochonilhas, ácaros, lagartas neonatas (recém-nascidas), etc. A presa branca com centro preto que o crisopídeos está predando é ninfa da Mosca Branca Tetraleurodes sp., que provavelmente está aí porque caiu do vento que passou por aí vindo de uma infestação grande da mosca branca em outro talhão, pomar ou região(Fig. 6).

Modo de Ação das Larvas

Agilidade na caça, tipo de presas, uso no agronegócio brasileiro

PRESERVAÇÃO

As larvas por serem campodeiformes são corredoras com os seus olhos também eficazes e encontram presas isoladas ou colônias de insetos ou ácaros pragas facilmente. Elas têm a copa inteira para patrulhar, desde um pé de morango, até um eucalípito ou uma seringueira e o faz com agilidade de uma formiga, com elevada capacidade de busca e apreensão para sugamento de suas vítimas. Para percevejo-de-renda, Leptopharsa heveae (Hemiptera: Tingidae) que ataca a seringueira, em estudo realizado por Cassio

Fig. 5

Fig. 6

Fig. 7

Scomparin, em 1997, verifica-se que uma larva do crisopídeo Ceraeochrysa cincta, durante todo o seu período larval de 3 estágios chega a consumir 2.949 ninfas do percevejo do primeiro estágio; 1.651 do segundo; 938 do terceiro; 509 do quarto; 229 do quinto e ainda 130 adultos. Atualmente, qualquer das duas espécies, com lixo ou sem lixo, está sendo multiplicada em biofábricas e sendo disponibilizada para diversas pragas do Agronegócio brasileiro de uma forma espetacular. É pelo método inundativo que se emprega liberação de ovos produzidos em laboratórios comerciais suprimindo a ideia, erroneamente, de que por ser inseto generalista, teria baixa eficácia na condição natural, em comparação com os específicos. Por inundação as presas em surtos severos não escapam do controle. Digo erroneamente porque o controle biológico natural é exercido de outra forma também por um predador polífago como os crisopídeos que eu chamo de “controle biológico oculto”: as pragas em imigração chegam isolada e individualmente às culturas e antes de iniciar reprodução é abordada por uma larva do crisopídeo imigrante das APPs (Fig. 8) em patrulha e aquela praga nunca aparecerá em

surto (Fig. 6). Portanto, tanto em produção massal de ovos em biofábricas como os crisopídeos alados migratórios vindos das áreas naturais, botando ovos, nascem as larvas e iniciam caça, abordando praga também em imigração é uma realidade em torno dos crisopídeos, muito úteis para o nosso Manejo Ecológico dentro do Agronegócio brasileiro.

Em 1989, nós administrávamos o Departamento de Entomologia e Nematologia, UNESP, Jaboticabal, SP e precisávamos de um taxonomista, vindo então o Prof. Sérgio de Freitas nos ajudar no ensino, pesquisa e extensão. Necessitando definir estudos para seguir na carreira, tivemos a honra de sugerir estudar o grupo Chrysopidae dada a tamanha escassez de trabalhos nesta área. Para nossa felicidade o Professor se entusiasmou com a sugestão e Chrysopidae deixou de ser órfã no Brasil e ganhou o mundo em protagonismo com as pesquisas do Sergio e seus Orientados. Deixo aqui, neste artigo sobre crisopídeo a homenagem ao Prof. Sérgio, (in memorian, 09/03/1953 –21/02/2012), pelo legado deixado para a ciência entomológica.

Casulo

Adulto

Ovos

Lixo de psilídieos

Lixo de ácaros-da-leprose

Campo

CONTROLE BIOLÓGICO DA TRAÇADO-TOMATEIRO (TUTA ABSOLUTA): IMPORTÂNCIA E DESAFIOS

Otomate (Solanum lycopersicum

L.) possui grande importância no cenário mundial, sendo a hortaliça-fruto mais consumida in natura ou para fins industriais. A produção mundial média anual é estimada em 182 milhões de toneladas em 4,7 milhões de hectares. Tem enorme relevância na geração de empregos, além de movimentar o comércio de insumos agrícolas. No ano de 2021, o Brasil atingiu uma área colhida de 4.267 hectares e uma produção de 3.886.00 toneladas, com produtividade de 71.609 Kg ha-1, ocupando uma posição de destaque entre os líderes mundiais produtores de tomate.

Contudo, esta cultura é constantemente atacada por pragas, o que reduz expressivamente o rendimento. A traça-do-tomateiro, Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae), é considerada a principal praga do

tomateiro. As lagartas se alimentam do parênquima foliar, formando minas que podem danificar toda a planta, como a gema apical, as folhas, caules, botões florais, flores e frutos. Como consequência, essa ação pode resultar em graves perdas econômicas, que podem atingir até 100% da produção, caso nenhuma tática de manejo eficiente seja utilizada.

As estratégias de manejo de T. absoluta consistem principalmente na identificação dos primeiros adultos por meio de armadilhas com feromônios sexuais e métodos culturais, como a eliminação de plantas hospedeiras. Contudo, a estratégia de manejo primário de T. absoluta na maioria das ocorrências é o controle químico.

Por Alessandro Bandeira Dalbianco e Regiane Cristina de Oliveira Universidade Estadual Paulista/Faculdade de Ciências Agronômicas (FCA/ UNESP), Botucatu, SP

Adobestock

Adobestock

No entanto, o uso isolado de inseticidas pode acarretar na rápida seleção de populações resistentes, o que se deve, em muitos casos, à falta de orientação dos produtores. Nos últimos anos, a seleção de populações resistentes nesta praga a produtos químicos tem sido relatada até mesmo para os inseticidas pertencentes aos grupos das espinosinas e diamidas (ver CAMPOS et al., 2015; RODITAKIS et al., 2015).

Diante da necessidade de implementar estratégias ambientalmente seguras e eficientes, o programa de manejo integrado de pragas (MIP) com a utilização de diversos métodos integrados estão sendo colocados em prática, em que o controle biológico tem sido uma tática desafiadora, mas também o componente principal deste processo.

Atualmente, o controle biológico de T. absoluta é baseado em parasitoides de ovos, com a utilização de Trichogramma sp. (Hymenoptera, Trichogrammatidae) e entomopatógenos, como Metarhizium anisopliae, Beauveria bassiana, Bacillus thuringiensis e Baculovirus, que também apresentam elevada eficácia no controle de lagartas de T. absoluta em ensaios laboratoriais, em casa-de-vegetação e lavouras de tomate.

Espécies parasitoides de ovos da família Trichogrammatidae (Hymenoptera) são consideradas eficientes no controle biológico e têm sido amplamente utilizadas comercialmente na supressão e manejo de lepidópteros-praga em muitas culturas. Essas espécies são multiplicadas em larga escala e liberadas em campos abertos ou cultivos protegidos, principalmente por meio de lançamentos inundativos. O parasitoide que melhor se adapta ao controle da T. absoluta é o Trichogramma pretiosum

A multiplicação de T. pretiosum é realizada em biofábricas especializados, em ovos do hospedeiro alternativo Anagasta kuehniella (Lepi-

doptera: Pyralidae) que é um inseto rústico, de baixa exigência alimentar e que possui um elevado potencial biótico, viabilizando o processo de multiplicação em elevada escala. As liberações são realizadas semanalmente nas lavouras, com determinada quantidade de adultos (450.000 a

Campo

1.200.000 indivíduos/ha) a partir do transplantio.

Neste cenário, é importante ressaltar que vários estudos comprovam que diferentes linhagens de T. pretiosum apresentam uma agressividade diferente conforme o local de áreas de coleta. Tal comportamento é explica-

Fêmea de Trichogramma pretiosum parasitando ovo de Tuta absoluta. Fonte: AGRIMIP, 2022.

Anagasta kuehniella

Campo

do devido à interferência de fatores abióticos e bióticos na eficiência do parasitismo. Dentre os fatores abióticos, destacam-se as condições climáticas (temperatura) e a característica da cultura. Já os fatores bióticos incluem a capacidade intrínseca da linhagem e a adaptabilidade, além da gama de hospedeiros disponíveis na cultura do tomateiro, os quais interferem na eficiência do Trichogramma em campo.

A bactéria entomopatogênica Bacillus thuringiensis também tem sido utilizada no manejo de pragas do tomateiro como bioinseticida altamente eficaz. Tem sido amplamente utilizada para manejar a praga em lavouras onde o MIP é aplicado em programas baseados no controle biológico. Além disso, existem nematoides entomopatogênicos, como o Steinernema carpocapsae, Steinernema feltiae e Heterorhabditis bacteriophora, que são capazes de infectar larvas tardias de T. absoluta e, portanto, também podem ser utilizados no manejo.

A estratégia de controle biológico com a utilização de liberações massais de parasitoides de ovos Trichogramma pretiosum, associada à aplicação de bioinseticidas à base de Bacillus thuringiensis para o controle de lagartas recém-eclodidas, tem demonstrado resultados muito eficazes, até mesmo superiores ao uso de inseticidas químicos.

O planejamento de todo o sistema de produção e, principalmente, de todos os sistemas de manejo antes da implantação da cultura é fundamental para o sucesso dos programas de manejo de pragas. Assim, o planejamento de toda a cadeia produtiva permite perceber a maioria dos riscos que podem vir a ocorrer, obtendo maiores chances de resulta-

REFERÊNCIAS

dos satisfatórios.

Na atualidade, a grande dificuldade na utilização do controle biológico é realizar a transferência do uso da tecnologia, demonstrando a efetividade no manejo para os produtores, o que abrange o suporte técnico e a comunicação de resultados para adequada utilização do produto. Além disso, o desafio do controle biológico é o investimento para potencializar e difundir o empreendedorismo na área, com a construção de mais biofábricas para a multiplicação dos macros e microbiológicos em todo o país, para viabilizar ainda mais o custo de implementar esta estratégia.

Adicionalmente, é importante ressaltar que as ferramentas de controle biológico devem estar relacionadas

a outros métodos, como o controle cultural, que visa a eliminação de plantas hospedeiras da T. absoluta, relatadas em plantas da família das Solanáceas, como a maria-pretinha (Solanum americanum), pertencente à mesma família do tomate. Deve-se também utilizar inseticidas seletivos em épocas definidas e monitorar a praga para aplicação de bioinseticidas ou para determinar a época de liberação do parasitoide.

Essas estratégias devem ser utilizadas em associação em qualquer situação, a fim de assegurar a eficiência de todos os produtos empregados no manejo de pragas da cultura, para diminuir o impacto dos fatores ambientais e reduzir os custos de controle.

CAMPOS, M.R. et al. Spinosyn resistance in the tomato borer Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae). Journal of pest science, v. 88, n. 2, p. 405-412, 2015.

RODITAKIS, E.E. et al. First report of Tuta absoluta resistance to diamide insecticides. Journal of pest science, v. 88, n. 1, p. 9-16, 2015.

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O AGRICULTOR BRASILEIRO ESTÁ PREPARADO PARA ADOTAR AS NOVAS TÉCNICAS PARA CONTROLAR PRAGAS?

Ohomem tenta controlar as pragas agrícolas desde que se faz agricultura no mundo.

Existe, entre nós, uma “cultura” de utilização de agroquímicos para controlar as pragas. Isto faz parte de uma tradição familiar que utiliza produtos químicos desde 1939 quando da sín-

tese do DDT por Müller. A partir daí houve uma aplicação, muitas vezes exagerada, de produtos químicos na Agricultura.

Embora tenha havido um alerta, por parte de Rachel Carson com a publicação Primavera Silenciosa (“Silent Spring”) em 1962, sobre o perigo e

consequências quando se utilizavam produtos químicos indiscriminadamente, somente no final da década de 1960, surgiu o MIP (Manejo Integrado de Pragas). Embora tivessem surgido inúmeros livros e publicações sobre o assunto em todo o mundo, poucos utilizaram (ou utilizam) o

Por Dr. José Roberto Postali Parra Professor Sênior, Departamento de Entomologia e Acarologia (ESALQ/ USP) e Diretor/Coordenador do SPARCBio , Piracicaba, SP

Parra Fala

MIP na acepção da palavra, ou seja, utilização de um conjunto de medidas que visa manter as pragas abaixo do nível de dano econômico, levando-se em conta critérios econômicos, ecológicos e sociais.

Evidentemente que este alerta exigiu que se partisse para a síntese de produtos mais seletivos (matar a praga e não os inimigos naturais) e busca de novos produtos, menos tóxicos. O custo da síntese de novas moléculas químicas é muito alto, cerca de 350 milhões de dólares, e, nem sempre existe conhecimento sobre a química para síntese de moléculas menos tóxicas.

Começou a chamar a atenção a resistência das pragas a inseticidas, com populações resistentes entre insetos e ácaros nas diversas famílias. Hoje

são cerca de 1914 pragas resistentes a pesticidas de diferentes modos de ação (https://pesticideresistance.org/, acesso em 24/02/2023).

Em 1980 surgiu a primeira planta geneticamente modificada em tabaco, para controle de Manduca sexta, o mandarová-do-fumo. Partiu-se da premissa de que todos os problemas estavam resolvidos. Chegaram a plantar

50 milhões de hectares com plantas geneticamente modificadas no Brasil. Hoje se sabe que a “sobrevivência” de variedades geneticamente modificadas é muito menos longeva do que se imaginava, com plantas geneticamente modificadas atacadas pelas pragas para as quais eram resistentes.

Atualmente o Controle Biológico e os Bioinsumos estão em alta para con-

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trole das pragas agrícolas, sendo frequentes em diversas culturas.

O agricultor, em muitos casos, desconhece o assunto profundamente e tem inúmeras dúvidas sobre o tema.

O Controle Biológico especialmente com macro-organismos é mais técnico, pois não tem o “tempo de prateleira” (como os micro-organismos) e tem que ser liberado antes que o inseto ou ácaro morram. A sua produção em grande escala (cria-

Parra Fala

ção massal) não é fácil e sobretudo a qualidade do inseto/ácaro deve ser levada em consideração, e a origem do inseto/ácaro deve ser conhecida. O agricultor tem dúvidas quanto à liberação, hoje feita por drones; entretanto, não é somente liberar; como no MIP, o momento da liberação é importante: assim, se for liberado um parasitoide de ovos, tem que ser feita a liberação quando houver ovos; o mesmo se aplica a parasitoides de lagartas, pupas e adultos; ou seja liberar no momento certo (nível de controle) para que se tenha sucesso.

Além disso, no futuro deveremos pensar que para cada cultura dependendo das exigências térmicas, higrométricas e na fenologia da planta, poderemos ter parasitoides de ovos para uma região, parasitoide de lagartas para outra, pois as exigências térmicas, higrométricas e a fenologia da planta podem variar de região para região.

Assim, para Spodoptera frugiperda por exemplo, pode ser ótimo Telenomus remus ou Trichogramma pretiosum para uma área e outra espécie de Trichogramma para outra área. Ou ainda para uma região mais fria (ou mais quente) pode ser melhor um parasitoide dos primeiros ínstares larvais. Às vezes pode haver sinergismo de 2 parasitoides (até de diferentes fases do inseto) e melhorar a eficiência de controle de uma determinada praga, como se faz no controle químico (com a mistura de produtos).

Portanto, o alerta é que haja um amplo serviço de extensão para orientar os usuários de CB, evitando, neste momento tão relevante, que seja denegrida a imagem desta medida de controle.

É um momento muito importante para o Brasil e para o agricultor brasileiro, pois enquanto no mundo a utilização de CB aumenta de 10-15% ao ano, no Brasil este aumento é de 30-35% (CropLife, 2023).

Zoneamento climático indicando o número de gerações anual de duas espécies do gênero Trichogramma (T. galloi à esquerda e T. pretiosum à direita) em diferentes localidades no Brasil (GARCIA & PARRA, não publicado)

NEM MAIS, NEM MENOS COMO A QUANTIDADE LIBERADA AFETA A EFICÁCIA DOS PARASITOIDES EM CAMPO

Diferentemente dos defensivos químicos, a eficácia do controle de pragas com os parasitoides, e bioinsumos em geral, tem uma relação mais estreita com a dose aplicada. Para ambos os produtos, o aumento da dose aplicada aumenta a eficácia. Entretanto, para os primeiros, chega uma dose em que a eficácia se estabiliza, e para os parasitoides diminui drasticamente (Figura 1)

Essa diminuição da eficácia dos parasitoides a partir de certa quantidade liberada pode estar ligada a dois fatores: confusão no reconhecimento dos hospedeiros (pragas) marcados como parasitados e competição por alimento (praga) entre as fêmeas parasitoides.

À medida que o número relativo de parasitoides aumenta, ocorrem mais encontros entre eles, levando a uma diminuição na eficiência da busca e na taxa de parasitismo (BEDDINGTON, 1975), ocorrendo aumento no tempo de busca (VISSER et al., 1999; HARVEY et al., 2013).

Os parasitoides de ovos, por exemplo, ao localizarem seus hospedeiros, medem o volume do ovo a ser parasitado com suas antenas (para saber quantos ovos seus podem ser colocados dentro do ovo hospedeiro), fazem uma picada de prova para saber se o ovo está saudável e nutritivo, realizam a oviposição dentro do ovo hospedeiro, se alimentam do líquido que extravasa do ovo (PAK, 1988), esterilizam o orifício que deixaram (para im-

Por Dr. Alexandre de Sene Pinto Professor do Centro Universitário Moura Lacerda, Ribeirão Preto, SP, e Consultor pela Occasio, Piracicaba, SP

Figura 1. Curvas hipotéticas que representam a eficácia de controle de pragas dos produtos (esquerda, inseticidas, químicos sintéticos, e direita, bioinsumos) em função da dose aplicada.

Figura 2. Sequência de parasitismo de Trichogramma sobre ovo do hospedeiro (praga) (adaptado de PAK, 1988, incluindo informações de UENO; TANAKA, 1999).

pedir a entrada de micro-organismos que poderiam matar seus filhos) e, por último, marcam o ovo com uma substância que permite as demais fêmeas da mesma espécie identificarem que aquele ovo já foi parasitado ou até rejeitado (UENO; TANAKA, 1999; CHEN; BORDINI; STANSLY, 2016) (Figura 2)

A microvespa Trichogramma pretiosum foi avaliada em condições de semi-campo quanto à quantidade liberada para o controle de ovos da lagarta-enroladeira, Bonagota salubricola, em macieira no sul do país e a quantidade ideal a ser liberada foi determinada em 150.000 por hectare, caindo o parasitismo a partir daí (PASTORI et al., 2008) (Figura 3)

Em campo, Trichogramma galloi foi avaliado em diferentes quantidades de pupas liberadas para o controle de Diatraea saccharalis em mesmo nível populacional (CARVALHO, 2013) e em níveis diferentes (BERTATE, 2017). Quando a população da praga foi a mesma, conforme a quantidade do parasitoide era aumentada, a eficácia aumentava até perto de 100.000 parasitoides por hectare, caindo a partir daí (Figura 4). Em outro ensaio, em diferentes níveis de infestação de D. saccharalis, a quantidade liberada do parasitoide não alterou a eficácia de controle (Figura 5).

Também em campo, Carneiro (2019) verificou que para um mesmo nível populacional de D. saccharalis, conforme aumentava a quantidade liberada, aumentava o dano final causado pela praga, fixando esse valor em 50.000 vespinhas por hectare. Essa é a quantidade válida hoje.

Até então, Broglio-Micheletti et al. (2007) e Botelho et al. (1999) afirmaram que seriam necessárias três liberações ao redor de 175.000-200.000 adultos por hectare para o melhor controle da praga. Naquela época, as liberações de T. galloi eram realizadas com adultos, mas hoje sabe-se que a liberação de pupas aumenta em até 25% a eficácia de parasitismo (Pinto, 1999).

Vale ressaltar que o trabalho de Botelho et al. (1999) não comparou quantidades do parasitoide no controle da broca-da-cana e por isso não poderia determinar quanto se deveria liberar.

O trabalho de Broglio-Micheletti et al. (2007), que foi o único que avaliou a quantidade liberada de adultos de T. galloi para o controle de ovos de D. saccharalis, precisa ser discutido para validar os resultados novos que foram apresentados para a liberação de pupas do parasitoide. No trabalho citado, a avaliação de parasitismo foi

Figura 3. Quantidade liberada de Trichogramma pretiosum influenciando o parasitismo de ovos de Bonagota salubricola em pomar de macieira. Friburgo, SC, 2005 (PASTORI et al., 2008).

Figura 4. Quantidade liberada de Trichogramma galloi influenciando o parasitismo de ovos de Diatraea saccharalis em cana-de-açúcar. São Raimundo das Mangabeiras, MA, 2013 (CARVALHO, 2013).

feita sempre após dois dias da liberação de T. galloi e se sabe que o maior parasitismo é realizado no terceiro dia após a liberação (PINTO, 1999; PINTO et al., 2003). Os autores utilizaram posturas de fêmeas novas e se sabe que posturas com muitos ovos diminuem o parasitismo de T. galloi, pois ele parasita os ovos da periferia da postura e deixa os ovos do interior sem parasitar (PINTO, 1999), sendo essa uma falha experimental bastante grave, que certamente aumentou a quantidade de parasitoides liberada para conseguir parasitar tantos

ovos em um único ponto (simulando, sem querer, infestação demasiadamente alta e não real). Os autores não destacaram a infestação de ovos conseguida na área e Bertate (2017) verificou que esse fator interfere muito na eficácia da quantidade liberada do parasitoide.

Para estudos com outros parasitoides, a mesma tendência de dose-eficácia foi observada. Em campo, Loboschi (2017) verificou que a liberação de 25.000 vespinhas de Telenomus remus foi a quantidade

recomendada para a obtenção dos menores níveis de danos de Spodoptera frugiperda em milho, piorando o controle a partir daí (Figura 7)

Na soja, em campo, Tibaldi (2017) verificou queda no parasitismo a partir de 5.000 vespinhas por hectare (Figura 8), em nível de infestação de 400.000 ovos de Euschistus heros por hectare, o mesmo acontecendo em níveis inferiores de infestação de 100.000 a 300.000 ovos da praga por hectare. A relação densidade-dependência no parasitismo tem sido ob-

Figura 7. Nota atribuída aos danos causados por lagartas de Spodoptera frugiperda após a liberação de diferentes quantidades de Telenomus remus em milho. Ribeirão Preto, SP, 2016 (LOBOSCHI, 2017).

Figura 8. Quantidade liberada de Telenomus podisi influenciando o parasitismo de ovos de Euschistus heros (400.000 por hectare) em soja. Ribeirão Preto, SP, 2017 (TIBALDI, 2017).

Figura 6. Índice de intensidade de infestação de topo de colmo após a liberação de diferentes quantidades de Trichogramma galloi no controle de ovos de Diatraea saccharalis em cana-de-açúcar. Serrana, SP, 2019 (CARNEIRO, 2019).

Figura 5. Quantidade liberada de Trichogramma galloi influenciando o parasitismo de diferentes intensidades de infestação de ovos de Diatraea saccharalis em cana-de-açúcar. Sertãozinho, SP, 2017 (BERTATE, 2017).

servada também para os agentes de controle de lagartas, como é o caso de Cotesia flavipes no parasitismo da broca-da-cana, Diatraea saccharalis, em população de 3.000 brocas grandes por hectare (Figura 9). Nesse caso, a quantidade ideal de C. flavipes foi de 6.000 vespinhas por hectare (CANDELORO, 2012).

Portanto, deve-se conhecer muito bem a quantidade a ser liberada do parasitoide e não liberar nem menos, nem mais, para um mesmo nível de infestação da praga. Essa é uma das regras básicas para o uso de bioinsumos, ainda bem desconhecida pelos agricultores e técnicos do mundo.

LiTERATURA CITADA

BEDDINGTON, J.R. Mutual interference between parasites or predators and its effect on searching efficiency. Journal of Animal Ecology, v.44, p.331-340, 1975.

BERTATE, L. de M. Quantidade liberada de Trichogramma galloi para o controle de diferentes densidades de ovos de Diatraea saccharalis em cana-de-açúcar. 2017. 36f. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Agronomia) – Centro Universitário Moura Lacerda, Ribeirão Preto, 2017.

BOTELHO, P.S.M.; PARRA, J.R.P.; CHAGAS NETO, J.F.; OLIVEIRA, C.P.B. Associação do parasitoide de ovos Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) e do parasitoide larval Cotesia flavipes (Cam.) (Hymenoptera: Braconidae) no controle de Diatraea saccharalis (Fabr.) (Lepidoptera: Crambidae) em cana-de-açúcar. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, v.28, n.3, p.491-496, 1999.

BROGLIO-MICHELETTI, S.M.F. et al. Efeito do número de adultos de Trichogramma galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) liberados em semanas sucessivas, para o controle de Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae). Ciência e Agrotecnologia, v.31, n.1, p.53-58, 2007.

CANDELORO, D.C. Eficiência da liberação de Cotesia flavipes para o controle de lagartas de Diatraea saccharalis pela técnica de espalhamento de casulos em canavial. 2012. 34f. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Agronomia) – Centro Universitário Moura Lacerda, Ribeirão Preto, 2012.

CARNEIRO, R.P. Quantidade liberada de Trichogramma galloi para o controle de Diatraea saccharalis baseada na captura de machos em armadilhas de feromônio. Relatório final do PIBIC-CNPq, 2019.

CARVALHO, J.A.V. de. Quantidade liberada de Trichogramma galloi, simulando uma aplicação aérea, no controle de Diatraea saccharalis em canavial. 2013. 36f. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Agronomia) – Centro Universitário Moura Lacerda, Ribeirão Preto, 2013.

CHEN, X.L.; BORDINI, G.B.; STANSLY, P.A. Avoidance of parasitized hosts by female wasps of Tamarixia radiata (Hymenoptera: Eulophidae), parasitoid of Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae), vector of citrus greening disease. Florida Entomologist, v.99, p.311-313, 2016.

LOBOSCHI, D.L. Quantidade liberada e número de liberações de Telenomus remus no controle de ovos de Spodoptera frugiperda em milho. 2017. 33f. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Agronomia) – Centro Universitário Moura Lacerda, Ribeirão Preto, 2017.

HARVEY, J.A.; POELMAN, E.H.; TANAKA, T. Intrinsic inter- and intra-specific competition in parasitoid wasps. Annual Review of Entomology, v.58, p.333-351, 2013.

PAK, G.A. Selection of Trichogramma for inundative biological control: a study of behavioral variations among strains and species of an egg-parasite genus. Wageningen: Landbouwuniversiteit the Wageningen, 1988. 224p.

PASTORI, P.L. et al. Parasitismo de ovos da lagarta-enroladeira-da-maçã em função do número de Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae) liberado. Scientia Agraria, [S.l.], p.497-504, 2008.

PINTO, A. de S. Comparação de técnicas de liberação e atuação de Trichogramma galloi Zucchi, 1988 em infestações artificiais de Diatraea saccharalis (fabr., 1794) prejudiciais à cana-de-açúcar 1999. 83f. Tese (Doutorado em Entomologia) – Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, Universidade de São Paulo, Piracicaba, 1999.

PINTO, A. de S.; PARRA, J.R.P.; OLIVEIRA, H.N. de; ARRIGONI, E. de B. Comparação de técnicas de liberação de Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) para o controle de Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae). Neotropical Entomology, v.32, n.2, p.311-318, 2003.

TIBALDI, G.R. Controle de ovos em diferentes infestações de Euschistus heros com liberações de diferentes quantidades de Telenomus podisi na soja. 2017. 29f. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Agronomia) – Centro Universitário Moura Lacerda, Ribeirão Preto, 2017.

UENO, T.; TANAKA, T. Can a female parasitoid recognize a previously rejected host? Animal Behavior, v.47, p.988-990, 1994.

VISSER, M.E.; JONES, T.H.; DRIESSEN. G. Interference among insect parasitoids: a multi-patch experiment. Journal of Animal Ecology, v.68, p.108-120, 1999.

Figura 9. Quantidade liberada de Cotesia flavipes influenciando o parasitismo de lagartas de Diatraea saccharalis em cana-de-açúcar. Motuca, SP, 2012 (CANDELORO, 2012).

AS ABELHAS AUXILIAM NA POLINIZAÇÃO DO MILHO?

Por Darclet Teresinha Malerbo-Souza

Departamento de Zootecnia, Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, PE

Por Alexandre de Sene Pinto Centro Universitário Moura Lacerda, Ribeirão Preto, SP

Os serviços de polinização realizados por abelhas africanizadas Apis mellifera e abelhas nativas são indispensáveis para manutenção e funcionamento dos ecossistemas, reprodução de plantas nativas e produção agrícola. A demanda pelos serviços de polinização comercial de culturas triplicou nos últimos 50 anos e a criação/manutenção de abelhas melíferas é fundamental para garantir esses serviços, além de ter grande importância na produção apícola.

Apesar da importância das abelhas, intensa redução desses polinizadores tem sido observada mundialmente e têm sido citados como causas desse fenômeno, a redução da abundância e diversidade de flores, exposição aguda e/ou crônica a agrotóxicos, aumento da incidência de parasitas e doenças, e as mudanças climáticas.

Uma das características das abelhas é a dependência dos recursos florais (néctar e pólen) para a sua alimen-

tação e como provisão para as suas crias. O pólen coletado das anteras de flores é essencial para a nutrição de abelhas, fornecendo proteína para o desenvolvimento e manutenção de larvas e adultos.

A nutrição é um fator chave para o desenvolvimento, manutenção e sanidade das abelhas e todos os nutrientes necessários para manutenção de suas colônias são provenientes das flores que produzem o néctar e o pó-

Abelhas Apis mellifera africanizadas coletando pólen nos pendões do milho (Zea mays), em Ribeirão Preto, SP.

len. O néctar é transformado em mel e constitui a principal fonte de energia dos indivíduos da colônia; enquanto o pólen é transformado em “pão das abelhas” por um processo de fermentação ácido-lática, e fornece proteínas, aminoácidos, lipídios, carboidratos, vitaminas e minerais. O pólen é fundamental para o desenvolvimento das larvas, crescimento, imunidade e longevidade das abelhas. Os aminoácidos fornecidos pelo pólen são indispensáveis para síntese de peptídeos antimicrobianos responsáveis pela resposta imunológica das abelhas e de enzimas que atuam na detoxicação (Yi et al., 2014).

De acordo com Breyer (2022), para as abelhas Apis mellifera, o pólen representa a principal fonte de proteínas, gorduras (lipídeos), vitaminas e minerais e possui funções fundamentais no desenvolvimento das crias e nutrição de abelhas jovens, no funcionamento das glândulas e ovários e na formação das gorduras corporais, além de servir como fonte de nitrogênio. Uma colmeia populosa chega a consumir 35 kg de pólen para alimentação das crias. Para coletar 250 g de pólen, as abelhas necessitam de 17 mil voos. A necessidade diária de pólen de uma abelha operaria é 145 mg e é necessária a visita a 84 flores para uma abelha completar uma carga de pólen, que pesa até 15 mg.

A composição do pólen apícola varia

de acordo com a planta de origem, podendo ter 2,5 a 61% de proteína bruta, 1 a 18% de carboidratos e 0,7 a 7% de minerais. Análises químicas do pólen demonstraram que contém lipídeos, aminoácidos livres, além de vitaminas como o ácido pantatênico e nicotínico, tiamina, riboflavina, ácido ascórbico e pequena quantidade de vitaminas D e E, enzimas e coenzimas e pigmentos (Modro, 2006).

Existem flores que fornecem néctar e pólen para as abelhas, entretanto, algumas fornecem apenas néctar e outras, apenas pólen, como é o caso das espécies da família Myrtaceae, como a goiaba (Psidium guayava) e a jabuticaba (Myrciaria cauliflora).

Dentre as espécies poliníferas, isto é, que fornecem pólen, destaca-se o milho (Zea mays L.). O milho é uma espécie monoica, com flores unisse-

xuadas masculinas e femininas no mesmo indivíduo, tendo com síndrome de polinização a anemofilia, polinização pelo vento. De acordo com esses autores, espécies polinizadas pelo vento podem se beneficiar de insetos polinizadores, que visitam suas flores para coleta de pólen e, eventualmente, de néctar. Os pendões do milho são intensamente visitados pelas abelhas africanizadas A. mellifera, no Brasil.

Sabugosa-Madeira et al. (2007) relataram que as abelhas não mostraram interesse pelos campos de milho quando existiam outras boas fontes de pólen próximas e que garantiam a sua subsistência. Porém, as abelhas chegam a alimentar-se quase exclusivamente de pólen de milho, em caso de carência alimentar ou quando os apiários se situam em áreas de grandes plantações deste cere-

Abelha africanizada Apis mellifera coletando pólen nos pendões do milho (Zea mays), em Ribeirão Preto, SP.

Grão de pólen do milho (Zea mays), em Ribeirão Preto, SP.

al. Num estudo das cargas polínicas das abelhas, durante um período de três anos (2002-2004), verificou-se que o pólen de milho chegou a satisfazer, em algumas semanas, 17% das necessidades das abelhas o que representou nas colônias estudadas, aproximadamente, 0,5 kg.

Malone e Pham-Delegue. (2001) e Huang et al. (2004) citaram que, aparentemente, as abelhas são incapazes de distinguir flores transgênicas de não transgênicas. Já Ramirez-Romero et al. (2005, 2008) observaram alterações no comportamento das abelhas, verificando que levavam mais tempo a consumir a solução contaminada com pólen transgênico e que as abelhas reduziam o número de visitas a flores artificiais com uma solução açucarada contendo as proteínas sintetizadas pelo milho Bt, mantendo essa redução mesmo depois de lhes serem apresentadas as mesmas flores com alimento não contaminado, concluindo que a toxina Cry1Ab possui um fator antinutricional ou repulsivo, com efeitos sub letais que foram memorizados pelas abelhas.

Um experimento que foi conduzido em Ribeirão Preto, SP, e teve como objetivo identificar as características dos pendões dos híbridos convencionais e transgênicos de milho que influenciavam a visitação das abelhas Apis mellifera africanizadas na coleta de pólen. Uma área foi plantada com um híbrido convencional e seis híbridos transgênicos de milho:

petições (três dias distintos), em cada híbrido.

(1) Convencional 2B587 (controle); (2) Híbrido expressando Cry1F genes pat + + + Cry1A105 Cry2Ab2 + EPSPS; (3) Cry1A105 + Cry2Ab2; (4) Vip3A + pmi ;

(5) Cry1Ab Vip3A + + + EPSPS pmi;

(6) Cry1F + pat; (7) Cry1Ab Cry1F + + + EPSPS Pat, com três repetições, em duas épocas de plantio. A frequência das visitações das abelhas africanizadas, coletando pólen, no decorrer do dia, foi obtida por contagem, nos primeiros cinco minutos de cada horário, das 7h00 às 11h00, com três re-

Nesse experimento, os pendões de cada híbrido foram avaliados com relação ao comprimento e largura e 10 pendões de cada híbrido foram coletados, o pólen foi recolhido e armazenado para análise da proteína bruta. Houve predominância de abelhas africanizadas nos pendões do milho.

Para avaliar o teor de proteína bruta do pólen coletado pelas abelhas, 10 pendões foram coletados, com duas repetições, totalizando 20 pendões para cada híbrido. Os pendões foram levados ao laboratório da Instituição

e o pólen foi separado das espiguetas, em peneiras individualizadas. O pólen retirado dos pendões de cada híbrido foi etiquetado e mantido refrigerado, para posterior análise. Duas lâminas de cada híbrido foram confeccionadas para identificar diferenças na estrutura dos grãos de pólen. A análise de proteína bruta foi realizada no Laboratório de Análise de Alimentos, da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias de Jaboticabal, UNESP.

Com relação ao teor de proteína bruta do pólen, observou-se que o híbrido Viptera® apresentou teor (24,79%,

Abelhas Trigona spinipes (irapuá) coletando pólen nos pendões do milho (Zea mays), em Ribeirão Preto, SP.

em média) significativamente maior, não diferindo apenas do híbrido Optimum® (23,16%, em média), mas diferindo dos demais. Esses dados foram maiores que os obtidos por Babendreier et al. (2004) que encontraram teor de 16,7% de proteína bruta no pólen do milho, e por Wiese (2005), que considerou fraco o teor de proteína bruta do pólen do milho, em torno de 15%.

Quando comparados com os dados obtidos da frequência das abelhas nos pendões para coleta de pólen e o teor de proteína bruta, observou-se que, no segundo plantio, o híbri-

do Viptera® foi o mais visitado e foi o que apresentou também o maior teor de proteína bruta (24,79%). Entretanto, o híbrido Optimum® também apresentou teor alto de proteína bruta (23,16%) e foi um dos híbridos menos visitados pelas abelhas.

Então, os híbridos apresentaram diferenças com relação à atratividade para as abelhas, em diferentes plantios, algumas vezes preferindo os híbridos convencionais, outras vezes, híbridos transgênicos, sendo que o teor de proteína bruta não foi considerado o responsável por essa atratividade.

Esses dados concordam com Rouls-

ton et al. (2000), sendo que a variação proteica não pode ser diretamente relacionada com a atratividade de polinizadores, uma vez que o pólen das espécies zoófilas não é mais rico em proteínas do que o das espécies anemófilas, como é o caso do milho e do coqueiro.

Os grãos de pólen apresentaram diferenças com relação à coloração, mas não quanto ao formato. Além disso, os híbridos apresentaram diferenças na forma estrutural dos seus pendões e na quantidade de pólen produzido, entretanto, esses dados não foram quantificados, sendo necessários novos experimentos.

Na área experimental, provavelmente, o pólen de um híbrido fecundou as flores femininas de outros híbridos, pois eles estavam muito próximos. A polinização do milho é considerada anemófila (Malerbo-Souza et al., 2008), sendo que uma das características dessas plantas é a produção intensa de pólen que será levado pelo vento. Em dias de vento forte, como ocorreu no primeiro plantio, o pólen dos híbridos transgênicos pode ter sido levado a distâncias consideráveis. Inclusive, em dias de vento forte, as abelhas tinham dificuldade em pousarem sobre as hastes dos pendões para a coleta de pólen.

Embora o pólen de milho tenha grandes dimensões (76 – 106 µm), em comparação com o pólen das restantes gramíneas, e tenha tendência para se depositar nas imediações, cada panícula produz cerca de 25 milhões de grãos de pólen, libertando cerca de 2 milhões de grãos de pólen por dia e por planta (Aylor et al., 2003; Jarosz et al., 2003).

O pólen do milho por dispersão anemófila atinge distâncias consideravelmente elevadas, mas quando se considera o transporte mediado por insetos palinófagos, como as abelhas, as distâncias são muito maiores. Embora não esteja perfeitamente estabelecido o raio de influência de uma

Abelha Xylocopa frontalis (mamangava) coletando pólen nos pendões do milho (Zea mays), em Ribeirão Preto, SP.

colônia de abelhas, os trabalhos mais recentes apontam para distâncias médias de 6 km, podendo este valor ser encurtado ou aumentado até 12 km, dependendo das condições climáticas e da disponibilidade de alimento (Beekman & Ratnieks, 2000; Capaldi et al., 2000).

Com relação as abelhas que visitam os pendões do milho, foram observadas, principalmente, abelhas A. mellifera africanizadas nos pendões do milho (88,9%), entretanto, algumas outras espécies de abelhas nativas foram observadas (11,1%), como a abelha Trigona spinipes e a abelha Xylo-

copa frontalis

Experimentos realizados na mesma área experimental, em anos anteriores (Malerbo-Souza, 2011), também relataram a predominância dessas abelhas coletando pólen nos pendões do milho, sendo 97,13% em 2009 e 94,66% em 2010, do total de insetos observados. De acordo com esses autores, outros insetos também visitaram os pendões do milho como abelhas Trigona spinipes (Hymenoptera: Apidae), Diabrotica speciosa (Coleoptera: Chrysomelidae), insetos da ordem Diptera e Lepidoptera e abelhas Tetragonisca angustula (Hy-

menoptera: Apidae).

As abelhas A. mellifera coletam apenas pólen nas flores masculinas do milho e visitam os pendões do milho apenas entre 7h00 e 11h00, com pico de frequência entre 7h00 e 8h00. Malerbo, (1987) observou abelhas A. mellifera coletando pólen, preferencialmente, no período da manhã, entre 8h00 e 10h00, concordando assim com os resultados obtidos neste experimento. Esses dados também estão de acordo com Malerbo-Souza e Silva (2011) que citaram que a abelha preferiu coletar pólen das 7h00 às 11h00, sendo que a maioria das espécies de plantas tem sua produção de pólen concentrada no início da manhã e néctar durante todo o dia. Malerbo-Souza et al. (1998), avaliando a atividade de coleta das abelhas africanizadas, observaram que, em média, 51,4; 37,0 e 11,6% das operárias que entram nas colônias transportam pólen nas corbículas, das 8h0011h00, 11h00-14h00 e 14h00-17h00, respectivamente.

As flores masculinas dos pendões são muito visitadas pelas abelhas A. mellifera, para coleta de pólen (Malerbo-Souza et al., 2008, Malerbo-Souza, 2011) e esse recurso alimentar é importante para essas abelhas. Malerbo (1987) observou, em Jaboticabal, SP, que as abelhas foram observadas nos pendões do milho, coletando pólen, entre os meses de outubro a janeiro, isso varia de acordo com a época de plantio dessa espécie vegetal.

Outro aspecto importante é que os pendões do milho liberam o pólen por poucos dias, sendo que observado que no dia da liberação inicial do pólen, os grãos de pólen ficam nas folhagens, nos cabelos das espigas, enfim, os grãos de pólen sobrevoam por toda a área, inclusive foram observados muitos grãos de pólen nas entrelinhas do milho e nas proximidades.

No que diz respeito ao comportamento forrageiro, abelha A. mellifera, foi observada coletando pólen

Abelha africanizada Apis mellifera dispersando pólen, ao coletar nos pendões do milho.

nas flores masculinas, nos pendões. A abelha aproximava-se do pendão, pousava sobre ele e, com o auxílio das peças bucais e pernas, retiravam o pólen. Posteriormente, a abelha transferia o recurso coletado para as corbículas. Além disso, foi observado durante a visita comportamento de limpeza do corpo, pernas e asas, armazenando o pólen nas corbículas. Ao final da coleta, as corbículas apresentavam-se repletas de pólen, com formato de esferas de cor amarelada.

REFERÊNCIAS

Outro comportamento observado foi que a abelha ao coletar o pólen, movimentando as asas formava um rastro (nuvem) de pólen na saída da abelha, o que poderia auxiliar a dispersão do pólen do milho, em dias de pouco vento.

Como pudemos ver, em vários experimentos, foi constatada a predominância da abelha africanizada A. mellifera visitando os pendões do milho. As abelhas visitam os pendões, preferencialmente, entre 7h00

e 8h00, para coleta exclusiva de pólen. O pólen do milho, tanto convencional quanto híbridos transgênicos, apresentam alto teor de proteína bruta, e as abelhas apresentam diferenças na preferência para a coleta desse recurso, dependendo da época do ano, mas todos são altamente visitados.

E SIM, as abelhas africanizadas A. mellifera auxiliam na polinização do milho.

AYLOR, D. E.; SCHULTES, N.; SHIELDS, E. An aerobiological framework for assessing crosspollination in maize. Agric. Forest Meteor., v. 119, p. 111-129, 2003.

BABENDREIER, D.; KALBERER, N.; ROMEIS, J.; FLURI, P.; BIGLER, F. Pollen consumption in honeybee larvae: a step forward in the risk assessment of transgenic plants. Apidologie, v. 35, p. 293-300, 2004.

BEEKMAN, M., RATNIEKS, F. Long-range foraging by the honeybee, Apis mellifera L. Functional Ecology, v. 14, p. 490-496, 2000.

BREYER, O.. O pólen apícola. Disponível em http://www.breyer.ind.br/apicultura/apicultura_polen.htm. Acesso em 10 março de 2022.

CAPALDI, E., SMITH, A., OSBORNE, J., FAHRBACH, S., FARRIS, S., REYNOLDS, D., EDWARDS, A., MARTIN, A., ROBINSON, G., POPPY, G., RILEY, J. Ontogeny of orientation flight in the honeybee revealed by harmonic radar. Nature, v. 403, p. 537-540, 2000.

HUANG, Z., HANLEY, A., PETT, W., LANGENBERGER, M., DUAN, J. Field and semifield evaluation of impacts of transgenic canola pollen on survival and development of worker bees. J. Econ. Entomol., v. 97, p. 1517-1523, 2004.

JAROSZ, N., LOUBET, B., DURAND, B., MCCARTNEY, A., FOUEILLASSAR, X., HUBER, L. Field measurements of airborne concentration and deposition rate of maize pollen. Agricul. Forest Meteorol., v. 119, p. 37-51, 2003.

MALERBO, D.T.S. Levantamento da flora apícola nas proximidades do apiário do Campus de Jaboticabal e atividade de coleta das abelhas. Monografia. 35f. Graduação em Zootecnia, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Jaboticabal, 1987.

MALERBO-SOUZA, D. T.; TOLEDO, V. A. A.; COUTO, L. A.; NOGUEIRA-COUTO, R. H. Uso da tela excluidora de rainha no alvado e seus efeitos na atividade de coleta e no desenvolvimento de colônias de Apis mellifera. Acta Scientiarum. Animal Science, v. 28, n. 3, p. 383-386, 1998.

MALERBO-SOUZA, D.T. The corn pollen as a food source for honeybees. Acta Scientiarum Agronomy, v. 33, n. 4, p. 701-704, 2011.

MALERBO-SOUZA, D.T.; SILVA, F.A.S. Comportamento forrageiro da abelha africanizada Apis mellifera L. no decorrer do ano. Acta Scientiarum Animal Science, v. 33, n. 2, p. 183-190, 2011.

MALERBO-SOUZA, D.T.; TOLEDO, V.A.A.; PINTO, A.S. Ecologia da polinização. Piracicaba: CP2, 2008. 31p.

MALONE, L., PHAM-DÈLÈGUE, M. Effects of transgene products on honeybees (Apis mellifera) and bumblebees (Bombus sp.). Apidologie, v. 32, p. 287-304, 2001.

MALONE, L.A.; TODD, J.H.; BURGUESS, E.P.J.; CHRISTELLER, J.T. Development of hypopharyngeal glands in adult honeybees fed with a Bt toxin, a biotin-binding protein and protease inhibiter. Apidologie, v. 35, p. 655, 2004.

MODRO, A.F.H. Flora e caracterização poliníferas para abelhas Apis mellifera na região de Viçosa, MG. (Dissertação) Mestrado em entomologia, Universidade Federal de Viçosa, 98p. 2006.

NOGUEIRA-COUTO, R. H.; COUTO, L.A. Apicultura: manejo e produtos. Jaboticabal: FUNEP, 191p, 2006.

Potts, S.G. et al. Safeguarding pollinators and their values to human well-being. Nature, v. 540, p. 220-229, 2016. Goulson, D., Nicholls, E., Botías, C.; Rotheray, E.L. Bee declines driven by combined stress from parasites, pesticides and lack of flowers. Science, v. 347, n. 1255957, 2015.

RAMIREZ-ROMERO, R., CHAUFAU, J., PHAM-DELÈGUE, M. Effects of Cry1Ab protoxin, deltamethrin and imidacloprid on the foraging activity and the learning performances of the honeybee Apis mellifera, a comparative approach. Apidologie, v. 36, p. 601-611, 2005.

RAMIREZ-ROMERO, R., DESNEUX, N., DECOURTYE, A., CHAFFIOL, A., PHAM-DELÈGUE, M. Does Cry 1Ab protein affect learning performances of the honeybee Apis mellifera L. (Hymenoptera, Apidae)? Ecotox. Environ. Safety, v. 70, p. 327-333, 2008.

ROULSTON, T.H.; CANE, J.H.; BUCHMANN, S.L. What governs protein content of pollen: pollinator preferences, pollen-pistil interactions, or phylogeny? Ecological Monographs, v.70, p.617-627, 2000.

SABUGOSA-MADEIRA, J. B., ABREU, I., RIBEIRO, H., CUNHA, M. Bt transgenic maize pollen and the silent poisoning of the hive. Journal of Apicultural Research, v. 46, p. 57-58, 2007.

VAUDO, A.D.; GROZINGER, T.J.; PATCH, C.M.H.M. Bee nutrition and floral resource restoration. Curr. Opin. Insect Sci., v. 10, p. 133-141, 2015.

WIESE, H. Apicultura: novos tempos. 2ed., Guaíba: Agrolivros, 2005. 378p.

YI, H.Y., CHOWDHURY, M., HUANG, Y.D.; YU, X.G. Insect antimicrobial peptides and their applications. Appl. Microbiol. Biotechnol., v. 98, p. 5807-5822, 2014.

FEROMÔNIOS, ATRAENTES

E

REPELENTES:

O QUE SÃO E COMO PODEM SER

UTILIZADOS NO MANEJO DE PRAGAS E INSETOS BENÉFICOS

Por José Maurício Simões Bento Professor Titular, Departamento de Entomologia e Acarologia, ESALQ/USP, Piracicaba, SP

NA AGRICULTURA

Nesta série de quatro matérias, a partir desta edição, iremos desvendar os compostos químicos da natureza conhecidos como semioquímicos, que possuem a capacidade de controlar e/ou alterar o comportamento dos insetos. Veremos como uma gama de produtos agrícolas advindos destas descobertas, vem ganhando cada vez mais espaço no mercado para o monitoramento e manejo de pragas e insetos benéficos, incluindo inimigos naturais e polinizadores. Nesta primeira matéria iremos definir os semioquímicos e suas diferentes classes. Na segunda matéria vamos demonstrar as diversas possibilidades de uso desta tecnologia na agricultura e florestas. Na terceira matéria veremos alguns exemplos de sucesso desta tecnologia sendo empregada em todo o mundo. Na quarta e última matéria demonstraremos em detalhes esta tecnologia para uma praga de grande importância para a cultura da cana-de-açúcar no Brasil.

Definindo Semioquímicos

Insetos, no seu dia a dia, são extraordinariamente capazes de utilizar sinais e pistas químicas para diversas e fundamentais transferências de informações dentro e entre espécies. Estes sinais e pistas químicas são conhecidos por semioquímicos, pois derivam da palavra grega ‘semon’ que significa sinal. Portanto, semioquímico refere-se “a uma substância química, que num contexto natural, está implicada na transferência de informações durante a interação de ao menos dois organismos, resultando em uma resposta comportamental ou fisiológica em um deles ou ambos”. Neste sentido, parte-se da premissa que um ‘sinal químico’ na natureza é produzido por um emissor que foi moldado pela evolução para transmitir uma mensagem específica para um pretendido receptor. Um exemplo bem conhecido disto é a liberação de um feromônio sexual que tem o propósito específico de atrair um parceiro para o aca-

salamento Do mesmo modo, uma ‘pista química’ é usada para descrever um semioquímico que transmite informações a um receptor, mas não foi moldado pela seleção natural para esse fim - ou seja, é explorado pelo receptor - muitas vezes em detrimento do emissor. Por exemplo, o feromônio sexual emitido por um inseto para atrair um parceiro pode também ser explorado no ambiente por um predador ou parasitoide, para saber a localização exata de sua presa ou hospedeiro, respectivamente.

As respostas comportamentais aos semioquímicos são sempre obtidas

de modo imediato, enquanto as respostas fisiológicas não são imediatas e requerem um tempo para que ocorram, pois envolvem uma cascata de eventos bioquímicos antes que as mudanças no organismo se tornem evidentes. Semioquímicos que mediam interações entre membros de uma mesma espécie são denominados ‘feromônios’, sendo neste caso de ação intraespecífica, enquanto aqueles envolvidos nas interações de diferentes espécies são conhecidos como ‘aleloquímicos’, atuando de modo interespecífico.

Feromônios

Feromônios constituem uma classe de semioquímicos das mais conhecidas. Isto porque foram os primeiros a serem elucidados e empregados na agricultura. Sua descoberta em 1959 pelo químico alemão Adolf Butenandt, demonstrou que as fêmeas do bicho-da-seda, produzia uma substância química que atraia os machos a longas distâncias para o acasalamento, tendo sido identificado e sintetizado, denominado bombykol. São vários os tipos de feromônios conhecidos, sendo os principais deles definidos na Tabela 1.

Feromônios sexuais

Liberados por um ou ambos os sexos: geralmente, beneficiam tanto o emissor quanto o receptor, mas não sempre, pois os feromônios também podem ser usados para acessar a qualidade do indivíduo com parceiro sexual

Feromônios antiafrodisíacos

Usados por um macho para marcar uma fêmea, visando torná-la pouco atraente para outros machos; beneficiam os machos, ajudando-os a assegurar a paternidade, beneficiam as fêmeas por reduzir o assédio de machos cortejadores

Feromônios de marcação

Depositados na superfície ou no interior de um recurso, tal como um fruto ou ovo parasitado do hospedeiro, para indicar que ele foi previamente explorado; beneficiam o marcador por reduzir a competição pela sua prole

Feromônios de trilha

Utilizado por espécies sociais ou semissociais para indicar a localização de recursos exploráveis de acordo com a posição da colônia; beneficiam a colônia por aumentar a eficiência de forrageamento

Feromônios de alarme

Emitidos em resposta ao perigo, como um ataque por um predador; beneficiam os receptores conforme modificam seu comportamento para defender a colônia ou para reduzir a probabilidade de serem capturados

Feromônios de agregação

Resultam em agregações de coespecíficos; potencialmente são benéficos para todos os indivíduos, pois eles diminuem os riscos de predação ou parasitismo, melhoram a exploração de um recurso e/ou aumentam a probabilidade de localização de um parceiro sexual

Feromônios antiagregação

Emitidos quando um recurso está em perigo de ser super-explorado; beneficiam tanto o emissor quando os receptores, pois eles reduzem a competição intraespecífica

Feromônios de insetos sociais

Muitos feromônios produzidos para coordenar as atividades dentro das colônias. Por exemplo, os lipídeos cuticulares contêm sinais que servem para o reconhecimento de companheiras de ninho, castas, status reprodutivo e até se o indivíduo está vivo ou morto. Os feromônios da rainha têm muitas finalidades, incluindo a supressão da reprodução das operárias e a organização das operárias para sua alimentação e limpeza

Tabela 1. Tipos de feromônios que mediam interações entre indivíduos da mesma espécie (Adaptado de McNeil & Millar 2013).

Aleloquímicos

Os aleloquímicos ganharam destaque nas últimas décadas depois que várias pesquisas demonstraram que as plantas uma vez atacadas por herbívoros produzem compos-

tos voláteis que são utilizados como pistas químicas por inimigos naturais (parasitoides e predadores) para localizar suas presas/hospedeiros. Os compostos químicos atraentes e repelentes, muitos dos quais provenientes de plantas, para os mais diversos fins passaram também a serem

estudados visando uma aplicação no manejo de pragas e de insetos benéficos (parasitoides, predadores e polinizadores). Embora os aleloquímicos possam ser subdivididos em diversas subclasses, podemos encontrar os principais na Tabela 2.

Tabela 2. Tipos de aleloquímicos (pistas químicas) que mediam interações entre organismos de espécies diferentes (Adaptado de McNeil & Millar 2013; Bento & Peñaflor 2021).

Alomônios Compostos químicos que beneficiam o emissor e prejudicam o receptor. Exemplo: compostos de defesa presente em alguns grupos de insetos

Cairomônios Compostos químicos que beneficiam o receptor e prejudicam o emissor. Exemplo: odores do corpo do hospedeiro ou presa facilitando sua localização pelos inimigos naturais (parasitoides e predadores).

Sinomônios Compostos que beneficiam tanto o emissor quanto o receptor. Exemplo: (a) voláteis de plantas induzidos pela herbivoria, que recrutam os inimigos naturais dos herbívoros, permitindo seu encontro; (b) voláteis de flores que atraem polinizadores.

Produtos Biológicos Disponíveis no Mercado

Nas últimas décadas houve um expressivo aumento no desenvolvimento de produtos biológicos, promovendo uma maior diversidade de estratégias eficazes no manejo de

pragas. Recentemente, o número de novos produtos biológicos registrados já ultrapassou o montante de registros de agroquímicos tradionais como os inseticidas químicos. Neste sentido, fica evidente que o manejo de pragas está em plena transformação no campo. Na Figura 1 é possível

constatar que os produtos biológicos disponíveis no mercado já englobam diferentes categorias, como bioagentes, biofertilizantes e bioestimulantes. Os semioquímicos, por exemplo, fazem parte dos produtos considerados como bioagentes.

Figura 1. Tipos de aleloquímicos (pistas químicas) que mediam interações entre organismos de espécies diferentes (Adaptado de McNeil & Millar 2013; Bento & Peñaflor 2021).

Produtos Biológicos

BIOAGENTES

Bioinseticidas, biofungicidas, bioherbicidas

Bioquímicos Micro-organismos

Semioquímicos Bactérias

Extratos de plantas Fungos

Minerais Protozoários

Promotores

crescimento vegetal Vírus

Ácidos orgânicos Outras leveduras

Macro-organismos

Insetos

Ácaros

Nematoides

BIOFERTILIZANTES BIOESTIMULANTES

Microbiológicos

Fixadores de nitrogênio

Solubilizadores fosfato natural

Mobilizadores de potássio

Outros

Manejo abiótico de estresse

Aminoácidos

Micro-organismos

Extratos de planta Ácidos orgânicos Algas Ácidos Algas

OCCASIO REALIZA O 1O TECNOBIO CANA NORDESTE

No dia 09 de março de 2023, a Occasio Editora e Análises Técnicas, junto como Grupo Gebio, levou para o Nordeste o maior evento de Controle Biológico do país, o Tecnobio Cana.

Nessa primeira edição, o Tecnobio reuniu 150 pessoas no auditório do Hitz Hotel, em Lagoa da Anta, Macéio, e contou com o patrocínio das empresas Corteva, FMC e Koppert. O

evento contou com alguns dos mais renomados palestrantes e pesquisadores e as principais empresas do setor. Foram palestras sobre o uso de microrganismos na substituição de fertilizantes químicos (Fernando Dini Andreote, ESALQ/USP), atualidades no manejo solo, pragas e doenças (Alexandre de Sene Pinto, Centro Universitário Moura Lacerda), manejo biológico em altas produtividades dos canaviais (Eng. Agro. João Ulis-

ses de Andrade, Agr.Cana), e sobre uso de bioinsumos em canaviais do Nordeste (Eng. Agro. Vinicius Cansanção, Asprovac). Entre as palestras, as empresas parceiras apresentaram as suas estratégias de manejo e depoimentos de agricultores e gestores agrícolas.

Confira alguns momentos desse evento:

Patrocinadores

As equipes da Occasio e Gebio agradecem a participação e convidam todos a participarem do 11º Tecnobio Cana Sudeste, que acontecerá no dia 16 de agosto em Ribeirão Preto.

Revista de Controle Biológico