Edición 17.3 by Aqua Negocios S.A. de C.V.

ISSN: 2 448 – 6205

- Los 3 secretos del alimento ex truido para Camarón.

- Un imán para la calidad de Artemia.

- Impacto de las prácticas de acuicultura en los

- Crecimiento, rendimiento y rentabilidad de las

perfiles bacterianos intestinales del camarón

cepas de tilapia de cultivo mejoradas gené-

patiblanco del Pacífico Litopenaeus vannamei.

ticamente (GIFT) y no GIFT en Bangladesh.

Vol.17 No.3

Marzo

2021

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Contenido: 06 Chile:

científicos demuestran cómo las ballenas son asediadas por cientos de barcos en la Patagonia.

12 Los 3 secretos del alimento extruido para Camarón. 14 Evaluación del conflicto de conservación: ¿La acuicultura de ostras entre mareas inhibe el comportamiento de búsqueda de alimento de las aves playeras migratorias?

24 I mpacto

de las prácticas de acuicultura en los perfiles bacterianos intestinales del camarón pati bl anco del Pací fico L itopenaeus vannamei

34 ¿Va g a b u n d o

u H o g a r e ñ o ? E s t u d i o r e v e l a d ó n d e d e a m b u l a n l a s r aya s Á g u i l a d e m a n c h a s b l a n c a s . ( A e t o b at u s n a r i n a r i )

36 Crecimiento,

rendimiento y rentabilidad de las cepas de til apia de cultivo mejoradas genéticamente ( GIFT ) y n o GIFT e n B a n g l a d e s h .

48 C o m u n i c a d o

d e p r e n s a : N u e va i n v e s t i g a ci ó n en el m a n e j o m icro b i a n o r e v el a el po tencial de mejoras en l a eficiencia en granja .

50 U n

imán

para

calidad

Artemia.

34 Fijos

-Noticias Nacionales -Noticias Internacionales -Humor -Congresos y Eventos -Receta

Portada

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Editorial Gran optimismo, nuevos objetivos y metas por conseguir Los meses iniciales del año comienzan con un gran optimismo, hay nuevos objetivos, metas por conseguir, y muy buenas razones para ello. El aprendizaje continuo y los retos de la actualidad se traducen en oportunidades que nos dirigen a un salto y una consolidación de la industria acuícola. Parte de la clave de esta transformación y estabilización viene de la mano de la adopción de innovaciones tecnológicas, novedosas estrategias con enfoque sustentable, investigación científica y diversificación de mercados. A pesar de la reestructuración de la actividad acuícola y pesquera, y la adopción de nuevas formas de trabajo, los esfuerzos se ven encaminados hacia sostener y promover la producción. En el caso de la industria de alimentos y restaurantes, algunas empresas ofrecen nuevos menús con soluciones innovadoras. Hoy más que nunca los productos deben diferenciarse y sobresalir con éxito en lo que continúa siendo un entorno desafiante. Durante Julio-Diciembre de 2020 el precio promedio del camarón de América Latina presentó una caída del 20% y después de un año complicado, hoy existe una ligera recuperación en el mercado mundial del precio de camarón y salmón. Así mismo, el fortalecimiento del dólar y los costos de los insumos trajo como consecuencia un aumento de los precios en alimentos, un factor que aqueja a los productores. En un estudio reciente publicado por la Universidad Johns Hopkins, se analizó la situación sobre el efecto de la pandemia por COVID-19 en el sector pesquero y acuícola. Durante este período se incrementó la vulnerabilidad de la fuerza laboral, afectando empleos y la producción de proteína animal. Se analizaron datos e información sobre países productores, aspectos comerciales, venta de productos acuáticos, informes gubernamentales, entre otros; legando a identificar que el sector pesquero y acuícola ha absorbido y reaccionado a los factores estresantes del COVID-19 mediante un marco de “ciclos de acción” de resiliencia. Los impactos en el sector ocurrieron en la cadena de suministro: los bloqueos interrumpieron la demanda de productos acuáticos, seguido de impactos en la producción, la mano de obra y distribución. Dentro de las lecciones a considerar para la recuperación del sector se incluyen: la importancia de que los países mantengan reservas y suministros de alimentos, cooperación para prevenir las prohibiciones y el acaparamiento de exportaciones, fortalecer los servicios alimentarios locales para construir diversidad y conectividad dentro de comunidades, empresas y países. Se destaca que algunas cadenas de suministro, segmentos de mercado, empresas, pequeños productores, y la sociedad civil han demostrado los mayores indicios de adaptación y superación. Nos encontramos en una época interesante para la industria a nivel nacional e internacional, y la pandemia no solo ha propiciado la adopción de estrategias en el sector productivo, sino invertir en el aspecto más relevante de esta cadena, la salud de los trabajadores. A todos nuestros lectores, acuacultores, dirigentes y colaboradores de esta actividad les deseamos el mayor de los éxitos. Atentamente Dr. Ricardo Sánchez Díaz

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INDUSTRIA ACUICOLA, No. 17 . 3 - Marzo 2021, es una publicación bimestral editada por Aqua Negocios, S.A. de C.V. Av. Carlos Canseco No. 6081-1 Mediterraneo Club Residencial Mazatlán, Sinaloa. C.P. 82113. Teléfono (669) 981 85 71 www.industriaacuicola.com editor responsable: Daniel Reyes Lucero daniel.reyes@industriaacuicola.com Número de Certificado de Reserva otorgado por el Instituto Nacional del Derecho de Autor: 04-2012-051010450800-102. Número de Certificado de Licitud de Contenido: 11574 y número de Certificado de Licitud de Título: 14001, emitidos por la Comisión Calificada de publicaciones y Revistas Ilustradas de la Secretaría de Gobernación. Registro Postal PP25-0003. Permiso SEPOMEX No. PP25-0003, Impresión Celsa Impresos, Cuencamé 108, 4a Etapa Parque Industrial Lagunero Gómez Palacio, Dgo. 35070 México. www.celsaimpresos.com.mx La publicidad y promociones de las marcas aquí anunciadas son responsabilidad de las propias empresas. La información, opinión y análisis de los artículos contenidos en esta publicación son responsabilidad de los autores y no refleja, necesariamente, el criterio de esta editorial. Queda estrictamente prohibida la reproducción total o parcial de los contenidos e imágenes de la publicación sin previa autorización.

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I magen principal: I mplantando transmisor satelital en balle na azul e n l as ce rcanías de Co ntao, R e gi ó n de Los Lag os. Cré dito: Rodrigo Hucke-Gaete, Centro Ballena Azul, Universidad Austral de Chile.

Chile: CIENTÍFICOS demuestran cómo las ballenas son asediadas por cientos de barcos en la Patagonia. El 83% del total de embarcaciones pertenece a la industria acuícola, principalmente salmonera. El tráfico marítimo en la zona es tan intenso que los científicos lo definieron como una “red neuronal de conexiones” entre centros de cultivo de salmón. Los impactos son diversos y van desde colisiones que pueden resultar en la muerte del animal, perturbaciones que impiden a las ballenas alimentarse correctamente y contaminación acústica con consecuencias sobre su salud. Por primera vez científicos lograron demostrar con una imagen los impactos que tiene el tránsito marítimo sobre las ballenas en la Patagonia Norte de Chile. La visualización, que ha sido altamente difundida por redes sociales, muestra una semana en la vida de una ballena azul (Balaenoptera musculus), mientras intenta alimentarse en medio del asedio de cientos de embarcaciones que transitan por el Golfo de Ancud. Dicha imagen, sin embargo, es solo una parte de un hallazgo mayor.

Una ballena (punto azul) esquiva cientos de embarcaciones en la Patagonia Norte de Chile mientras intenta alimentarse. Animación: Dr. Luis Bedriñana-Romano, Centro Ballena Azul – Universidad Austral de Chile Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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Hace algunos años, la ciencia logró identificar que la Patagonia Norte de Chile (PNC) es la zona más importante de alimentación y de cría para la ballena azul del Pacífico Sur Oriental durante el verano austral. Y el estudio publicado en la revista Scientific Report ha logrado precisar, dentro de este gran espacio, las cuatro áreas que utilizan preferentemente las ballenas para alimentarse. Para ello, los científicos instalaron un sistema de rastreo satelital en 14 ballenas para observar sus movimientos y, paralelamente, construyeron un mapa con los trayectos de las embarcaciones a partir de su información satelital. Lo que encontraron al superponer la información, tanto de los movi-

mientos de los animales como de los barcos, es que esos espacios que las ballenas ocupan para alimentarse tienen un intenso tráfico marítimo lo que podría poner en riesgo la recuperación de estas ballenas azules, una población que es única en el mundo, que solo está compuesta por unos cientos de individuos y que está en peligro de extinción. Una década de trabajo La Patagonia norte chilena se caracteriza por una quebrada geografía repleta de recovecos, archipiélagos, canales y fiordos. Allí, el mar es particularmente rico en nutrientes debido a la mezcla de aguas sub antárticas, con abundantes entradas de agua dulce provenientes de las descargas de los ríos, las fuertes lluvias y el deshielo de los glaciares.

algunas ballenas sistemas de rastreo satelital para poder saber por dónde se desplazan. El objetivo era proponer espacios de protección para asegurar que la población se recupere de la caza que durante los siglos XIX y XX la llevó al borde de la extinción. Ese mismo año (2004), los científicos lograron marcar cuatro ballenas en aguas del Golfo de Corcovado. Sin embargo, después de esa primera experiencia pasaron nueve años para que los investigadores lograran reunir los fondos necesarios para seguir instalando transmisores satelitales, ya que “cada uno cuesta US$4,000.00, precisa el biólogo marino Rodrigo Hucke, presidente del Centro Ballena Azul y coautor del estudio. En 2013 lograron marcar, en el mar interior de la isla de Chiloé, otras dos ballenas. En 2015 sumaron tres ballenas más, en 2016 añadieron dos y en 2019 cuatro. Aunque es probable que todas las ballenas marcadas pertenezcan a la población del Pacífico Sur Oriental, debido a que es la más abundante en la zona, los científicos no descartan que entre ellas se encuentre alguna ballena azul Antártica (Balaenoptera musculus Intermedia), pues también se han registrado en el área algunas vocalizaciones de esa población. Según explican los científicos, esta posibilidad se mantiene, considerando que a simple vista las ballenas no tienen diferencias entre una población y otra, y solo se pueden diferenciar realizando exámenes genéticos.

La riqueza del mar patagónico es tal que, de hecho, “se han descrito varias microcuencas, algunas de las cuales tienen una producción primaria —es decir, de fitoplancton, las diminutas algas que son la base de toda la cadena trófica en el océano— particularmente alta”, dice el estudio. Por ello, este lugar es la zona de alimentación más importante de la ballena azul del Pacífico Sur Oriental, una población que la científica Susannah Buchan descubrió que tiene un canto único, distinto a todas las demás poblaciones de ballenas azules del mundo y por eso, también recibe el sobrenombre de ballena chilena. Sin embargo, este importante ecosistema alberga también la segunda industria acuícola de salmón más grande del mundo después de Noruega. De hecho, según datos del 2020 de la Subsecretaría de Pesca, son 1357 las concesiones que existen en el país y que están distribuidas en las tres regiones más australes.

Desde el 2013 a la fecha, y gracias a esa técnica de implantación de transmisores satelitales, “hemos descubierto cosas maravillosas como el vínculo entre Patagonia y Galápagos”, cuenta Hucke. En efecto, mientras dura la primavera y el verano austral, las ballenas azules del Pacífico Sur Oriental se alimentan en la Patagonia, pero cuando llega el invierno, la gran mayoría migra y lo que los investigadores han podido observar es que mientras algunas van hacia el oeste, hacia aguas abiertas del Pacífico, otras van hasta Galápagos. ¿Qué hacen allí? Aún es un misterio, pero se cree que se reproducen. Según Luis Bedriñana, autor principal de la investigación, a la información satelital que arrojaban los transmisores instalados en los animales, sumaron los datos reunidos en las expediciones donde la técnica es observar el mar, “contar las ballenas y ver dónde hay más y dónde menos”, dice. “Toda esa información se integró en un modelo para obtener finalmente un mapa que indica dónde están las mayores probabilidades de encontrar los animales”, explica el científico.

En 2004, los científicos del Centro Ballena Azul comenzaron a instalar en Industria Acuicola | Marzo 2021 |

Luego, lo que hicieron los científicos fue superponer a ese mapa un segundo, pero esta vez con las trayectorias

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de los barcos. Los investigadores pudieron acceder fácilmente a esa información y de manera gratuita, ya que desde 2019 el Servicio Nacional de Pesca y Acuicultura (Sernapesca) actualiza diariamente los datos de navegación que arrojan los sistemas de localización satelital que tienen los barcos de cuatro flotas: la pesquera industrial, la pesquera artesanal, la acuícola y la de transporte. El objetivo de superponer ambos mapas era “realmente ver con lo que tiene que lidiar el animal más grande del mundo”, dice Hucke. La enorme flota acuícola Lo que pudieron comprobar los investigadores fue que de esas cuatro flotas la acuícola es la que tiene mayor presencia en el mar. Según precisa el estudio, el número de embarcaciones activas por día fue de entre 602 y 729 para la flota acuícola seguida de la flota pesquera artesanal con un rango de entre 37 y 76 embarcaciones activas por día. Luego, en menor medida, las embarcaciones de transporte y de pesquería industrial mostraron un rango de entre 6 y 57, y las pesqueras industriales de 1 a 13. “Con hasta 729 embarcaciones activas operando por día (83 % del total), la flota de acuicultura corresponde a la flota más grande y más densamente distribuida en el Norte de la Patagonia Chilena”, señala el estudio y precisa que si bien todas las flotas tienen una alta probabilidad de que el barco se encuentre con una ballena en esta zona, “es posible que la flota acuícola represente el principal impulsor de las interacciones negativas entre barcos y ballenas”.

Ballena azul cerca de centros de cultivo de salmones en la Patagonia chilena. Crédito: Rodrigo Hucke-Gaete, Centro Ballena Azul – Universidad Austral de Chile.

Hucke precisa que, aunque los datos no están separados por tipo de acuicultura, “sin duda la salmonicultura es la industria más grande en la zona”. Esto indicaría, por lo tanto, que la mayoría de esas embarcaciones acuícolas corresponderían a esta industria que ha sido ampliamente criticada por científicos y conservacionistas debido a los impactos que provoca en los ecosistemas marinos. Las embarcaciones que cumplen diversas funciones como el

Mapa de la Patagonia Norte de Chile. Imagen: investigación publicada en Scientific Reports.

En los tres primeros lugares, las ballenas deben lidiar constantemente con la presencia de una gran cantidad de embarcacio nes acuícolas, tal como l o mu estra e l m a p a a c o nt i nuación, mi e nt ra s q u e e n e l c aso d e b a h í a A d ve nt u re, l a s ballenas deben esquivar principalmente a barcos industriales.

transporte de los salmones desde los centros de cultivo hasta las plantas de procesamiento, el transporte de alimento, de insumos y de personal, entre otras, recorren una ruta principal que une la región de Aysén con Puerto Montt y que luego, según precisa Bedriñana, se ramifica creando una verdadera “red neuronal entre los centros de cultivo (de salmones)”. Por otra parte, el mapa de movimientos de ballenas indica que los animales se reúnen principalmente en cuatro lugares para alimentarse: el golfo de Ancud, la costa occidental de la isla de Chiloé, el norte del canal de Moraleda y bahía Adventure. Por lo mismo, estas cuatro áreas son zonas prioritarias para resguardar la alimentación de los animales. Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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En estas áreas, precisa el estudio, “se necesitan con urgencia acciones de gestión”, debido a los distintos impactos que las embarcaciones podrían estar teniendo sobre las ballenas, que van desde las colisiones hasta la contaminación acústica. ¿Cuáles son los impacto s d el t ráf ico m arítim o? Según Rodrigo Hucke, “existe evidencia de diferentes embarcaciones que han chocado con ballenas azules y las han matado”. Sin embargo, precisa que es difícil estimar la cantidad de accidentes que ocurren por colisión. Ello debido a que no siempre se declaran, pero también a que muchas veces las ballenas que mueren en el choque se pierden mar adentro, o se hunden, o no mueren instantáneamente sino días después. “El 99 % de los casos no es registrado”, dice Hucke. “En muy pocas ocasiones llega el buque que no sabe por qué ya no puede andar a la velocidad que iba normalmente y se da cuenta al final, cuando llega a puerto, que tenía una ballena en la proa”, explica el científico y agrega que “otras veces (los barcos) chocan con algo, no se dan cuenta y ese animal muy posiblemente muera. En definitiva, si (la ballena) no llega a la costa, nunca se registra”.

Los paneles superiores muestran el número promedio de buques que visitan diariamente un área de 8km2 para las flotas de pesca industrial (a), pesca artesanal (b), acuicultura (c) y transporte (d). En la imagen C es posible ver el gran incremento en las barras de color para la flota acuícola. Los paneles inferiores muestran la probabilidad relativa de que un barco encuentre ballenas para las flotas de pesca industrial (e), pesca artesanal (f), acuicultura (g) y transporte (h). Imagen: investigación publicada en Scientific Reports.

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Además, tal como señala la publicación científica, aunque se han realizado algunos estudios empíricos sobre el tema en el hemisferio norte, son pocos los esfuerzos de investigación que se han realizado en América del Sur. Aun así, la oceanógrafa Susannah Buchan contó que en California, Estados Unidos, se han construido modelos poblacionales a partir de los cuales “se cree que la tasa de crecimiento de ballenas debería ser mucho mayor a la actual y que una de las causas es que están muriendo muchas más ballenas al año por colisiones de lo que está registrado”. Lo grave de este impacto, es que según cálculos realizados por Bedriñana, si muere una sola de estas ballenas cada dos años por alguna causa antropogénica, la población tendrá problemas para recuperarse. “Y en el caso que sea una hembra, peor todavía”. Un segundo impacto, y no menos importante, es la contaminación acústica provocada por el tráfico marítimo. Una investigación científica publicada hace pocos días en la revista Science, explica que “el sonido es la señal sensorial que viaja más lejos a través del océano y se usa por animales marinos, desde invertebrados a las grandes ballenas, para interpretar y explorar el ambiente marino e interactuar dentro y entre especies”. El ruido que producen las embarcaciones puede interferir con esas señales, lo que interrumpe “los viajes, la búsqueda de comida, la socialización, la comunicación, el descanso y otros comportamientos en mamíferos marinos”, señala el estudio. De hecho, los barcos producen ruidos a las mismas frecuencias que las vocalizaciones de las ballenas, aseguró Buchan, lo que tiene el efecto de “enmascarar” las señales que emiten estos animales. Además, explica Bedriñana, “hay que pensar que estos animales en la zona no vienen de vacaciones. Su misión es consumir grandes cantidades de energía para poder emigrar a Galápagos”, dice el científico. Si el espacio y el momento en que se alimentan es perturbado, ello podría tener consecuencias en la conservación de la especie. ¿De qué manera? Bedriñana asegura que, por ejemplo, en la Antártica hay años en que la productividad es baja y las ballenas no tienen suficiente comida para alimentarse. “Se ha visto —agrega el científico— que las hembras pueden elegir no migrar, no reproducirse ese año porque no fueron capaces de obtener suficiente energía. Si lo llevamos esto a nuestra zona de estudio, pero en lugar de la baja productividad, que

Noctiluca entrando a fondear en estero Pangalito, isla Magdalena, región de Aysén. Crédito: Nicolás Muñoz, Centro Ballena Azul – Universidad Austral de Chile. también puede ocurrir de año en año, lo llevamos al ruido y la molestia de tener que estar esquivando embarcaciones todo el día, eso es un gasto energético, no solamente en sí mismo, sino que evita que el animal se alimente”, explica el experto. Eso puede llevar a que la ballena no adquiera la suficiente energía que necesita para realizar el viaje hacia su lugar de reproducción, agrega Bedriñana y “eso tiene un impacto directo sobre la población que se está recuperando”, precisa. A pesar de todas estas consecuencias, los proyectos de acuicultura no consideran en sus líneas base estos impactos. “Recién la Subsecretaría de Pesca está dando por finalizado un proyecto a través del Fondo de Investigación Pesquera y de Acuicultura (FIPA) que por fin incorpora a los mamíferos marinos dentro de los estudios línea base”, dice Hucke. “Desde años atrás estamos tratando de hacer algo al respecto. Lastimosamente vamos muy retrasados. La ciencia va muy retrasada respecto del desarrollo de la industria”, agrega el científico. Necesidad de acción ¿Cómo ordenar la red neuronal de conexiones a la que se refiere Bedriñana para describir el intenso tráfico marítimo protagonizado por la flota acuícola? “Requiere que le pongamos cabeza a cómo intentar resolver esto, porque no es sencillo”, dice Hucke. Según el presidente del Centro Ballena Azul, “hay prácticas que han sido efectivas en el Canal de Panamá, que es una de las zonas por excelencia con más tráfico marítimo en la tierra, y también hay otros ejercicios en Costa Rica”. Lo primero, señala el estudio, es priorizar las cuatro áreas que fueron identificadas como de mayor importancia para las ballenas. “Por ahora, la forma más eficaz de reducir el riesgo de colisión es mantener a las ballenas y los barcos separados, ya sea en el espacio o en el tiempo”, dice la investigación, Industria Acuicola | Marzo 2021 |

la misma que menciona además la aplicación de otras medidas como la regulación de la velocidad. “Nadie quiere impedir que nadie más navegue. No se trata de eso, sino de hacerlo bien”, dice Hucke y para ello es necesario “establecer rutas, bajar velocidades, en ciertas zonas tener más precaución, desviar ciertas rutas establecidas con el objeto de que no se sobrepongan tanto con los lugares más importantes para la ballena y si hay ballenas correrse”, señala el científico. Además, añade el investigador, es necesario establecer medidas dependiendo del momento del día, pues “durante la noche es precisamente cuando las ballenas están más en superficie porque su alimento está más en superficie también, y la ballena cuando come se olvida del mundo. Lo único que quiere es comer”, dice el científico. Aunque las variaciones que tiene el tráfico marítimo a lo largo del día no fueron consideradas en este estudio, es algo que los científicos esperan abordar próximamente. “Quisimos enfocar primero la variación espacial y por flota, además de todos los modelos de las ballenas”, dice Bedriñana, pero “sin duda nuestro siguiente paso ahora es justamente evaluar eso. La variación temporal no solamente entre día y noche, sino que también estacional”, agrega y precisa que también aspiran a aplicar este modelo de investigación en delfines. Por ahora los científicos esperan que los importantes resultados de esta investigación impulsen “un trabajo mancomunado entre científicos y tomadores de decisión incluyendo la Armada, la Subsecretaría de Pesca, Sernapesca, Ministro de Medio Ambiente y empecemos a hablar sobre cuáles son las opciones que tenemos para realmente aplicarlas”, concluye Hucke. Autor: Michelle Carrere, Montegobay L ATA M

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Los 3 secretos del alimento ex truido para Camarón. Desde hace varios años, existe un fuerte crecimiento del mercado camaronero Latino-Americano, principalmente en Ecuador pero también en México, Honduras y Perú. Junto con el cultivo de granjas de cría de camarones, las necesidades de profesionalización del rubro están creciendo aceleradamente en toda la cadena productiva de la Industria. La competencia es cada vez más intensa, por lo cual, las granjas necesitan producir más camarones con menos alimentos. ¿Cómo enfrentar este desafío? Vigilando cuidadosamente el FCR (Feed Conversion Ratio). Este índice, bien conocido por los actores del rubro, hace la relación entre la comida proporcionada al animal y su aumento de masa corporal. Cuanto menor sea el índice FCR, mayor será la rentabilidad de la granja.

¿Pero cuáles son los principales criterios que hay que cuidar para asegurarse de tener un buen alimento, y por ende, un bajo FCR en las granjas? 1. Densidad Es el primer criterio, un alimento para camarón que no es lo suficientemente denso no se hundirá. Y un alimento que no se hunde, es un alimento para gaviotas. Una mayor densidad del alimento facilita la ruptura de la capa superficial del agua, además de generar una mayor velocidad de hundimiento y menores perdidas (por aves, viento, etc.). 2. Características Físicas Los profesionales de las granjas también están c o n t r ola n d o la e s t a bilidad d el alimento, t anto en seco como en el agua después d e una s h o r a s. Los finos que se desprenden del alim ento s e co entre su elaboración y su utilización, son residuos desperdiciados. Adicionalment e, una ve z e n el ag ua , el alim e nt o s e tiene que lixiviar lent amente para p ermitir al camarón tener el tiemp o ne ce sario para su consumo. Para las granjas, la pérdida es doble: cada porcentaje del alimento que no es consumido, está aum ent and o la cont aminación d e lo s e s t anques y con ello el desarrollo de enfermedades y costos de mantenimiento.

p r e cio ra zo na ble p ara la s granja s, us and o in gre diente s d e menor co s to. S e s ab e que apro ximadamente 80 a 85% del precio del alimento corre sp ond e al co s to d e la materia prima. Por lo tanto, es de suma prioridad tener tecnologías flexibles que alcancen altos niveles de cocción. A segurar una buena digestibilidad del alimento con materia s prima s cada vez má s exigente e s el ac t ual d e s af ío d e la in d u s t r ia c a mar o n e r a . Clextral es una empresa francesa que diseña y fabrica Extrusoras Doble Tornillo para la industria de Alimentos para Humanos & Animales. Hace 10 años, Clextral desarrolló un sistema de desgasificación, permitiendo durante el proceso de extrusión, sacar vapor de la masa. Generando vacío, este sistema permite al alimento extruido ser 100% hundible con densidades de hasta 750 g/L. Gracias a sus aptitudes de macro y micro -mezclado, la tecnología de Doble Tornillo Clextral confiere una excelente y uniforme cocción del alimento extruido. Esta calidad de cocción lograda en el extrusor, permite aumentar el nivel de gelatinización de los almidones de la receta. Siendo directamente relacionados con la estabilidad del alimento, los almidones gelatinizados otorgan una lixiviación ideal del extruido, y con ello minimizan el desperdicio. Siempre de la mano con los mayores actores de la acuicultura, Clextral posee una tecnología altamente flexible capaz de responder a las exigencias de calidad del mercado. Actualmente, los subproductos del pescado como la harina y el aceite están siendo menos usados por la industria, la cual los remplaza por otras fuentes vegetales. La extrusora Clextral está diseñada para maximizar la desnaturalización de las proteínas vegetales, y por tanto su digestibilidad una vez consumida por el animal.

3. Característica s Nutricionales C ada añ o, lo s p r o duc t o r e s d e alim e n tos para camarón se e st án enfrent ando a un d o ble d e s af ió: u s ar mat e ria s p rimas de menor costo y maximizar la eficiencia alim enticia. Un buen alim ento n o s olo d e b e cum plir c o n lo s r e q uisi tos nutricionales, sino también tener un Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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Conclusión L a densidad y la s c alidade s físic a s y nutricionales del alimento son los 3 factores fundamentales para lograr un buen alimento, un pr ove ch o s o F CR y, co m o r e sult a d o, un cr e cimie nto rápid o d el c amar ón. Al parecer, la industria camaronera mundial está tomando el mismo camino que la industria salmonera, profesionalizándose cada vez más y apuntando a tecnologías más avanzadas y automatizadas. Ambas industrias empezaron a producir alimentos por pelletizado, tecnología ampliamente reconocida y usada en el mundo de la alimentación animal. Hace unos 10 años con la llegada de la extrusión a la industria camaronera, se pudo empezar a ampliar las posibilidades de uso de materias primas. Con las exigencias del mercado, no cabe duda que la tecnología de extrusión doble-tornillo es el futuro de las plantas Latino-Americanas que desean ponerse a la par de sus competidores asiáticos. Desde su creación en 19 56, la empresa Clextral se enfocó solamente en extrusión de dobletornillo, para convertirse en un experto mundialmente reconocido. Para conocer más acerca de los beneficios de la tecnología, no duden en ponerse en contacto con nosotros. Abajo esta un gráfico identificando como las características del alimento influyen el Feed Conversion Ratio. Industria Acuicola | Marzo 2021 | 13

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Evaluación del conflicto de conservación: ¿La acuicultura de ostras entre mareas inhibe el comportamiento de búsqueda de alimento de las aves playeras migratorias?

a conservación está cada vez más en conflicto con las actividades humanas debido al crecimiento de la población humana mundial, particularmente en áreas que albergan especies amenazadas. Los conflictos a menudo impiden la implementación efectiva de las medidas de conservación necesarias y también tienen implicaciones para la desigualdad social, el uso de recursos y el desarrollo económico. La acuicultura de moluscos bivalvos se considera comúnmente una de las formas de producción de proteínas menos impactantes en todo el mundo, pero, en algunos lugares, puede interferir con las actividades esenciales de especies amenazadas, como la ecología de escala de las aves playeras migratorias. Aquí evaluamos el impacto de la acuicultura de ostras como se practica en la bahía de Delaware (Nueva Jersey, EE.UU.) sobre la presencia y el comportamiento de búsqueda de alimento de especies migratorias de aves playeras de interés para la conservación. Realizamos recuentos y observaciones de comportamiento de aves playeras en un 4. Un tramo de 8 km de la bahía de Delaware y probó el efecto de las estructuras y actividades acuícolas reguladas sobre la presencia de aves playeras en relación con varios factores ambientales. También evaluamos las diferencias en las tasas de picoteo promedio para cada especie dentro y fuera de las áreas de acuicultura, y examinamos múltiples factores que influyen en las tasas de alimentación de cada especie. Para todas las especies, encontramos que el cuidado de las ostras redujo la probabilidad de presencia de aves playeras en un 1-7%, mientras que las estructuras de acuicultura desatendidas no tuvieron un impacto detectable. Las tasas de alimentación fueron influenciadas principalmente por

las condiciones ambientales, particularmente la presencia de competidores (gaviotas u otras aves playeras) y el sustrato de alimentación. Ninguna de las especies focales alteró sustancialmente su presupuesto de tiempo o tasas de alimentación en presencia de la acuicultura de ostras cuidada o desatendida. La conservación está cada vez más en conflicto con las actividades humanas debido al crecimiento de la población humana global, especialmente dentro de regiones que albergan un gran número de especies amenazadas o son puntos críticos de biodiversidad global (Jackson y Wangchuk 2001, Harvey et al. 2008, Marini et al. 2009). Estos conflictos a menudo impiden la implementación efectiva de las medidas de conservación necesarias y, debido a que a menudo tienen implicaciones para la desigualdad social, el uso de recursos y el desarrollo económico, se consideran uno de los problemas más intratables en biología de la conservación (Redpath et al. 2013). Además, existe una expansión humana continua en las áreas costeras, lo que aumenta la posibilidad de que aumenten las tasas de aparición de tales conflictos (Lockwood y Maslo 2014). Aquí evaluamos el impacto de la acuicultura de ostras entre mareas sobre la presencia y el comportamiento de alimentación de un conjunto de aves playeras que son motivo de preocupación para la conservación (Andres et al. 2012). Las aves playeras son migrantes de larga distancia que se alimentan de invertebrados de hábitats intermareales en múltiples sitios de escala en su camino hacia sus áreas de reproducción. Si las personas que migran no logran suficientemente repostaje, pueden retrasar restante movimientos migratorios (más de migración) o Industria Acuicola | Marzo 2021 |

llegará el caldo de cultivo en tan malas condiciones enérgica que su éxito reproductivo se reduce (Inger et al. 2010, Morrison et al., 2013, Shoji et al. 2015). Estos mismos entornos intermareales ricos en recursos apoyan la producción de ostras de valor comercial con bajos insumos, lo que sostiene una creciente industria acuícola local (Jarvinen 2000). Un paso central en la búsqueda de soluciones compartidas es construir una base de evidencia en torno a los resultados de demandas conflictivas sobre este recurso compartido (Redpath et al. 2013). La bahía de Delaware, ubicada a lo largo de la costa del Atlántico medio de los EE. UU., Incluye varios hábitats críticos para aves residentes y migratorias, lo que llevó a su designación como Humedal Ramsar de Importancia Internacional, Área Importante para las Aves de Audubon y su inclusión dentro de las aves playeras del hemisferio occidental Reserve Network y el Programa Nacional de Estuarios de la Agencia de Protección Ambiental de EE. UU. Las playas intermareales y las marismas de la bahía de Delaware son sitios de parada críticos para varias especies de aves playeras en declive a nivel mundial, incluida la subespecie rufa del nudo rojo Calidris canutus rufa, la rojiza Arenaria interpres, el sanderling C. alba y la lavandera semipalmeada C. pusilla. Estas especies visitan la bahía de Delaware durante su migración de primavera hacia el norte desde sus zonas de invernada y dependen en gran medida de los huevos ricos en lípidos depositados por los cangrejos herradura (Limulus polyphemus) en desove para ganar suficiente peso para completar su migración y comenzar su temporada de reproducción en el Ártico (Clark et al. 1993, Botton et al. 1994, Duijns et

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al. 2017). Los cangrejos de herradura huevos de depósito sobre una ventana de 3 a 7 semanas cada resorte (Smith et al. 2002), y el momento de estas migraciones de aves playeras típicamente les permite tomar ventaja de esta fuente de alimento con energía recompensar durante el período breve de su parada (Tsipoura y Burger 1999, Niles et al. 2014). Los nudos rojos se clasificaron como en peligro de extinción en Canadá en 2007, y amenazados bajo la Ley de Especies en Peligro de EE. UU. En 2015 debido a múltiples amenazas (McGowan et al. 2015, Wikelski y Tertitski 2016). Un factor importante que contribuye a la recuperación de la población del nudo rojo es la abundancia de huevos de cangrejo herradura en la bahía de Delaware (Baker et al. 2004, McGowan et al. 2011, Loveland y Botton 2015). Mientras nudos rojos han recibido la mayor atención conservación, varios playeros adicionales dependen en gran medida de los huevos de cangrejo herradura durante su escala en la bahía de Delaware (Gillings et al. 2007, Mizrahi y Peters 2009, pero ver a Tucker et al. 2019) y también han experimentado disminuciones notables que se han asociado con la reducción de huevos de cangrejo herradura (Haramis et al. 2007). La acuicultura es el segmento de la agricultura de más rápido crecimiento en el mundo, y la producción ahora equivale a la producción pesquera a nivel mundial (FAO 2018). La acuicultura comercial de ostras intermareales (en adelante, ostras) se practica en muchos continentes y es una industria floreciente en los EE. UU., Con la producción en algunos estados apenas comenzando a estabilizarse después de una década de crecimiento exponencial (Hudson 2018). A diferencia de otras formas de acuicultura, ostricultura típicamente no requiere la adición de alimentos, fertilizantes, antibióticos o pesticidas, por lo que es una fuente relativamente ambientalmente benigna de proteínas de la dieta (Hilborn et al. 2018). Las estructuras utilizadas para cultivar ostras pueden funcionar como arrecifes artificiales que inicialmente están poblados de ostras y posteriormente colonizados por una amplia gama de especies que incluyen algas, invertebrados y vertebrados, tanto móviles como sésiles (Dealteris et al. 2004). El cultivo de ostras generalmente involucra sistemas de rejillas y bolsas (o caballetes) que se colocan directamente en los llanos de arena intermareales con pequeñas alteraciones directas al sustrato o al área circundante. La sobrecolonización de algunos organismos provoca incrustaciones que pueden ralentizar el crecimiento y reducir la supervivencia de las ostras. Por lo tanto, se requiere el mantenimiento de rutina de las bolsas de ostras (generalmente mediante lavado a presión) para evitar que las incrustaciones Industria Acuicola | Marzo 2021 |

impidan el flujo de agua a las ostras. La pérdida o degradación del hábitat ave costera intermareal es una causa significativa de ave costera migratoria declina globalmente (Stillman et al. 2005, Murray et al. 2014, Piersma et al. 2016, Studds et al. 2017, Weiser et al. 2017). En algunas áreas, se ha demostrado que el cultivo intensivo de mariscos agota los recursos de presas (Stillman et al. 2001, Goss ‐ Custard et al. 2004). Donde la cosecha directa no se produce, las prácticas de la ostricultura pueden afectar las poblaciones de aves playeras a través del desplazamiento de las aves playeras del recinto primer forrajeo (Gittings y O'Donoghue 2012, Szabo et al. 2016). Bastidores también podrían excluir físicamente aves costeras de zonas de alimentación entre y debajo de ellos (Kelly et al. 1996), o las actividades que tienden (es decir, la limpieza, la cosecha) podrían también potencialmente generar suficiente perturbación para excluir conductualmente aves tanto desde dentro de la huella del sistema bastidor, así como el área circundante (Kelly 2001, Forrest et al. 2009). Es posible que las aves playeras no abandonen el área por completo, sino que experimenten tasas de alimentación reducidas debido a la alteración del hábitat bentónico (Connolly y Colwell 2005), mayor vigilancia y otros comportamientos de evitación de depredadores de las aves forrajeras (Thomas et al. 2003) o hacinamiento de aves desplazadas por el bastidores y cultivadores (Kelly 2001). En algunas condiciones, las aves pueden simplemente evitar los criaderos de ostras cuando hay otro hábitat de alimentación adecuado cerca (Burger y Niles 2017). Alternativamente, ostricultura podría impactar positivamente aves costeras mediante el aumento de la disponibilidad de los taxones presas bentónicas u otro (Escapa et al. 2004), o por las ostras cultivadas (o las especies de invertebrados utilizando bastidores de ostras) que sirve con sus mismos recursos presa (Caldow et al. 2003, Žydelis et al. 2009). De hecho, algunos estudios han demostrado un aumento de la búsqueda de alimento de las aves playeras alrededor de las operaciones de acuicultura intermareal (Hilgerloh et al. 2001, Connolly y Colwell 2005, Lehnen y Krementz 2013). Por último, el cultivo de ostras

puede considerarse una industria neutral en la que el uso del hábitat y las tasas de alimentación no se ven afectados (Hilgerloh et al. 2001). Aquí evaluamos el impacto del cultivo de ostras como se practica en operaciones de sacos y rejillas intermareales de la bahía de Delaware sobre la presencia y el comportamiento de alimentación de nudos rojos, pilares rojizos, lavanderas semipalmadas y arenillas. Nuestro enfoque en el comportamiento de búsqueda de alimento refleja la necesidad de que estas aves playeras obtengan rápidamente suficientes reservas de energía para el resto de su migración. Las alteraciones del comportamiento suelen ser señales de alerta temprana de cambios perjudiciales en las tasas demográficas clave, incluida la reproducción y la supervivencia (Greggor et al. 2016). Específicamente preguntamos si la presencia y las tasas de alimentación de estas aves playeras en las planicies de marea se alteran debido a la presencia de ostras o actividades de cuidado de ostras. La menor presencia de aves playeras en el hábitat intermareal cerca de los sitios de cultivo de ostras en relación con las áreas sin cultivo de ostras sugeriría que las aves playeras evitan los criaderos de ostras y / o las actividades de cuidado. Por el contrario, una presencia igual o mayor de aves playeras en el hábitat intermareal cerca de la ostras puede sugerir que las aves playeras se sienten atraídas por las áreas de acuicultura (es decir, los bastidores proporcionan microhábitat para los invertebrados bentónicos; Erbland y Ozbay 2008 ) o que las aves playeras que llegan a la bahía de Delaware están tomando más riesgos (al alimentarse cerca de criaderos de ostras o productores de ostras) debido a que sus reservas de energía se agotaron después de la migración (Houston y McNamara 1982, Myers 1983 ). En el último caso, la cuantificación de las diferencias en las tasas medias de picoteo como un índice de la energía de búsqueda de alimento podría proporcionar más información sobre el impacto general del cultivo de ostras en las aves playeras que utilizan el hábitat intermareal para reabastecerse de combustible en las escalas.

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Métodos En 2016 y 2017, se realizaron observaciones de comportamiento de búsqueda de alimento nudos rojos, vuelvepiedras rojizos, Calidris pusilla, y sanderlings a través de 4,8 km de largo de la bahía de Delaware, EE.UU. extiende desde Kimbles playa al sur de Green Creek (Fig. 1). Separamos el área de estudio en tres zonas distintas, según las condiciones de los hábitats intermareales que se extienden perpendicularmente a la costa: zonas de acuicultura, desembocaduras de arroyos y marismas. Clasificamos las zonas de acuicultura como hábitats intermareales que se extienden ~ 90 m en cada dirección cardinal desde el borde de un sistema de rejillas y bolsas, que sigue la definición reglamentaria de tales zonas según lo designado por el Servicio de Pesca y Vida Silvestre de los Estados Unidos (USFWS 2016). Nuestra área de estudio incluyó cinco zonas de acuicultura distintas (que representan el 13% del área total de estudio), que incluían arrendamientos privados y otros estantes atendidos dentro de la Zona de Desarrollo de Acuicultura del Departamento de Protección Ambiental de Nueva Jersey. Clasificamos las desembocaduras de arroyos como áreas de drenaje de arroyos de marea rodeadas de bancos de arena y bancos de arena; el área de estudio contenía cuatro desembocaduras de arroyos. Clasificamos las áreas intermareales restantes como marismas sin acuicultura. Las desembocaduras de los arroyos se consideran un hábitat de alimentación de alta calidad para las aves playeras migratorias debido al intercambio de nutrientes de los arroyos de marea y la acumulación de huevos de cangrejo herradura (Botton et al. 1994), lo que sirve como línea de base para comparar las tasas de alimentación dentro de la acuicultura. zonas y otros hábitats intermareales. Conteos de bandadas de aves playeras Del 4 de mayo al 5 de junio en ambos meses de estudio, realizamos tres conteos diarios (2 h por conteo) de toda el área de estudio para determinar el número y la ubicación de las bandadas de aves playeras presentes. Los conteos de aves playeras ocurrieron diariamente entre las 06: 00-21: 00 y fueron programados para capturar la marea baja, definida como el período de 2.5 horas a cada lado de la marea baja predicha diaria. Es durante este tiempo que los ostreros quedan expuestos al agua y, por lo tanto, están presentes en el paisaje y pueden ser detectados por las aves. También abarca el intervalo de tiempo de 4 h (2 h a cada lado de la marea baja) cuando el personal de cultivo de ostras está legalmente autorizado a iniciar y completar todas las actividades de cuidado. Por recuentos, Las zonas de hábitat intermareal se subdividieron en segmentos de 30 m que se extendían perpendicularmente

FIGURA 1 El estudio se llevó a cabo a lo largo de un tramo de 4,8 km de la bahía de Delaware, Nueva Jersey, EE. UU., Que se extiende desde la playa de Kimbles al sur hasta Green Creek. Las observaciones ocurrieron en tres zonas distintas (acuicultura, desembocadura del arroyo, planicie de marea), según las condiciones de la zona intermareal que se extiende perpendicular a la costa. Las zonas de acuicultura incluían áreas de amortiguamiento que se extendían ~ 90 m en cada dirección cardinal desde el borde de un sistema de cesta y bolsa de ostras. desde la línea media de la marea alta hasta ~ 100-200 m en la sección norte más estrecha hasta ~ 375 m en las porciones más anchas de la sección sur. Esta subdivisión permitió una resolución más alta para determinar, para cada especie de aves playeras, una probabilidad de presencia para una ubicación de censo determinada. Para cada bandada observada, estimamos el número de individuos por especie. Registramos la distancia desde el borde de la bandada hasta la estructura de acuicultura más cercana. Dentro de las zonas de acuicultura, registramos si los individuos se encontraban entre los bastidores de un sistema de ostión y, de no ser así, a qué distancia del bastidor se alimentaban (<15 m, 15-30 m, 30-60 m, 60-90 m, o> 90 m); 2003, Koch y Paton 2014). También notamos si la estructura de acuicultura más cercana estaba siendo atendida en el momento de la prospección. Consideramos una estructura a cuidar cuando los productores de ostras estaban físicamente presentes dentro de las zonas de acuicultura. Las restricciones vigentes durante el período de estudio se detallan en el dictamen biológico del USFWS (USFWS 2016). Generalmente, estas regulaciones permitían que la tendencia ocurriera durante las cuatro horas centradas alrededor de la marea baja hasta cinco días a la semana. Las operaciones de atención generalmente involucraban de 1 a 10 productores de ostras y 0 a 2 vehículos todo terreno accediendo a un sistema de rejillas y bolsas y consistían en clasificar las ostras entre las bolsas, lavar a presión el material incrustante de Industria Acuicola | Marzo 2021 |

las bolsas y conducir vehículos todo terreno a través de las marismas. Para comparar la magnitud relativa de los impactos potenciales del cultivo de ostras con las condiciones ambientales, también recopilamos datos sobre un conjunto de métricas que se hipotetizaban para influir en la presencia de aves playeras (Apéndice S1 : Tabla S1). Debido a que el momento de la llegada de las aves playeras a las zonas de reproducción se escalona temporalmente y varía cada año, registramos el día del año calendario para cada registro de prospección. Contabilizamos las posibles diferencias en la idoneidad del hábitat al registrar el tipo de línea costera adyacente (duna, marisma Spartina, Phragmites, bosque o mamparo) de cada segmento del estudio (es decir, el riesgo de depredación puede ser mayor en áreas de vegetación densa; Yasué 2006). También notamos la presencia de aviones de bajo vuelo que pasaron sobre el segmento en el que se ubicaron las aves durante el conteo (hay un aeropuerto de avión de bandera en la parte sur del área de estudio), y si los humanos y / o perros pasaron dentro 100 m del segmento en estudio, la presencia de cualquiera de las perturbaciones puede hacer que las aves playeras se abstengan de buscar comida cerca e influir en nuestros datos entre los segmentos de la prospección (Burger et al. 2007 , Weston y Stankowich 2013 ). Finalmente, para incorporar las influencias potenciales de los competidores en la presencia de aves playeras dentro de los segmentos de la encuesta, contamos el núme-

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ro total de especies de aves playeras no objetivo (es decir, no una de nuestras cuatro especies focales) y gaviotas presentes en un segmento de la encuesta en el momento de los conteos del censo. En particular, las gaviotas risueñas (Leucophaeus atricilla) son un depredador común de los huevos de cangrejo herradura en la bahía de Delaware (Botton 1984 , Karpanty et al. 2006 ). Realizamos un ANOVA del tamaño de las bandadas observadas dentro de cada zona de hábitat intermareal para evaluar si había diferencias significativas en el tamaño de las bandadas para cada especie. Debido a que estábamos específicamente interesados en el efecto del cuidado de las ostras en el tamaño de la bandada, separamos las observaciones dentro de las zonas de acuicultura en función de si el cuidado se estaba produciendo o no en el momento de la observación. Para los ANOVA estadísticamente significativos, realizamos pruebas de diferencia significativa honesta (HSD) por pares de Tukey para identificar las diferencias entre las zonas de hábitat y / o el estado de tendencia. Antes del modelado estadístico, estandarizamos todos los datos de las covariables dividiendo los valores de las covariables por dos desviaciones estándar de la media de un predictor respectivo. Hacerlo permitió la interpretación de todos los coeficientes de regresión de la misma manera que las entradas binarias (Gelman 2008). Construimos 23 modelos a priori para probar tanto las relaciones univariadas como las relaciones aditivas de las diversas covariables (Apéndice S1: Tabla S2) y los ejecutamos usando una formulación bayesiana de modelos lineales mixtos generalizados en R usando el paquete rjags (Plummer 2014). Para todos los modelos, incluimos el año y el segmento de la encuesta como efectos aleatorios para tener en cuenta la falta de independencia temporal en los datos de recuento (es decir, se realizaron tres recuentos de cada segmento de la encuesta en un día determinado y se realizaron múltiples recuentos del mismo segmento en un año de estudio dado). Para probar la bondad general de ajuste de las diversas formulaciones del modelo, usamos valores P bayesianos (Kéry y Schaub 2011). Ejecutamos nuestro conjunto de modelos candidatos y los clasificamos según el criterio de información de desviación (DIC), una medida de precisión predictiva de los modelos bayesianos (Speigelhalter et al. 2002). Consideramos que el mejor modelo para cada especie es el que tiene el valor DIC

más bajo. Cuando varios modelos dentro de un conjunto de modelos específicos de especies dadas arrojaron un ΔDIC <10, promediamos los coeficientes de regresión utilizando el paquete BMA en R. Observaciones del comportamiento de aves playeras en busca de alimento Después de cada conteo, realizamos tres períodos simultáneos de 45 min de observaciones de bandadas de alimentación separadas que habíamos observado. Usando una cámara de video conectada a un telescopio de 60 ×, seleccionamos individuos focales dentro de bandadas observadas de especies objetivo para registrar comportamientos durante un período de 45 s desde una distancia discreta (> 150 m). Nuestro estudio se diseñó para capturar las diferencias en el comportamiento de búsqueda de alimento a escala de aves individuales, en lugar de las respuestas a nivel de bandada a las posibles perturbaciones (es decir, la frecuencia de los sofocos). Dimos prioridad a los nudos rojos debido a su estado de conservación legal (enumerados a nivel federal), seguidos de los pilares rojizos, los playeros semipalmeados y las lilas. Si el individuo, durante su comportamiento típico de búsqueda de alimento, se movió temporalmente fuera de la vista (es decir, detrás de otro individuo o vegetación), Continuamos con la observación si volvía a verse en 20 sy estábamos seguros de que era el mismo pájaro. En los casos en los que el individuo permanecía fuera de la vista durante períodos de tiempo más prolongados, o no podíamos reconocer definitivamente al mismo individuo, abortábamos el intento de observación. Las observaciones duplicadas de los mismos individuos en un día dado eran poco probables porque la bandada estaba lo suficientemente dispersa para que pudiéramos realizar un seguimiento de los individuos focales durante nuestro período de observación, o la bandada era lo suficientemente grande como para que la probabilidad de seleccionar la misma ave focal durante dos o más observaciones fue extremadamente pequeña. abortamos el intento de observación. Las observaciones duplicadas de los mismos individuos en un día dado eran poco probables porque la bandada estaba lo suficientemente dispersa para que pudiéramos realizar un seguimiento de los individuos focales durante nuestro período de observación, o la bandada era lo suficientemente grande como para que la probabilidad de seleccionar la misma ave focal durante dos o más observaciones fue extremadamente pequeña. abortamos el intento de observación. Las observaciones duplicadas de los mismos indiIndustria Acuicola | Marzo 2021 |

viduos en un día dado eran poco probables porque la bandada estaba lo suficientemente dispersa para que pudiéramos realizar un seguimiento de los individuos focales durante nuestro período de observación, o la bandada era lo suficientemente grande como para que la probabilidad de seleccionar la misma ave focal durante dos o más observaciones fue extremadamente pequeña. Para cada observación, registramos la zona de hábitat intermareal en la que se alimentaba el individuo focal (acuicultura, planicie de marea, desembocadura del arroyo). Como se indicó anteriormente, observamos si el sistema de estanterías de cultivo de ostras más cercano al individuo focal estaba siendo atendido activamente. Para examinar la influencia potencial de las condiciones del hábitat en las tasas de picoteo, registramos la ubicación de alimentación de cada individuo focal (playa, marisma, bajío, lodazal o agua abierta), sustrato de alimentación sobre el que se movía (barro, turba, arena, línea de o bolsa de ostras), y la velocidad del viento asociada con la observación del individuo focal (ver Apéndice S1: Tabla S1 para descripciones de variables predictoras). Finalmente, notamos la ubicación del individuo focal dentro de la bandada (borde, centro o solitario) y el número total de aves playeras y gaviotas (por separado) en la bandada en la que se alimentaba el individuo focal. Descargamos videos usando VLC Media Player 2.2.6 (VideoLAN, videolan.org) y reproducimos cada muestra a un cuarto de velocidad (para maximizar la precisión del conteo) para documentar la actividad del individuo focal en cada grabación y retener solo la marea baja. observaciones. La resolución de nuestros videos fue adecuada para evaluar el comportamiento de búsqueda de alimento; sin embargo, no pudimos determinar de manera confiable el éxito de la captura y, por lo tanto, no medimos la eficiencia de búsqueda. Durante la marea alta, los criaderos de ostras y las planicies de marea están completamente inundados y, por lo tanto, no son utilizados por las aves forrajeras y no están disponibles para actividades de cuidado. Preparamos un presupuesto de tiempo de alimentación para cada individuo focal observado durante la búsqueda de alimento durante la marea baja, anotando el tiempo de la secuencia de 45 s en que cada individuo participó en la búsqueda (sondeando el suelo, picoteando materia orgánica o escaneando el suelo en busca de presas); estar alerta (pararse erguido, escanear visualmente los alrededores u observar una ame-

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naza percibida específica), correr o alejarse de una amenaza aparente (discernible en caminatas de corta distancia entre episodios de picoteo) y volar (de una amenaza percibida). En la mayoría de los casos, el observador mantuvo la vista de los individuos focales que se sonrojaron y regresaron a la misma área para reanudar la búsqueda de alimento. Cuando el individuo focal abandonó por completo la ubicación inmediata de alimentación, el observador lo registró volando hasta que concluyó el período de muestreo de 45 s. El tiempo dedicado a cualquier actividad adicional, Calculamos la tasa de picoteo (picotazos) de cada individuo durante el período de observación como un índice de la tasa de alimentación. Debido a que no fue posible documentar definitivamente las capturas exitosas de presas en muchas de las muestras de video, no cuantificamos la eficiencia de la búsqueda de alimento. Usamos un análisis de varianza unidireccional (ANOVA) y el HSD de Tukey para evaluar las diferencias en las tasas de picoteo promedio para cada especie dentro de cada zona de hábitat, con una significancia evaluada en el nivel α = 0.05. Realizamos regresión lineal múltiple usando la función glm usando la familia de Poisson en R para explicar la variación en la tasa de picoteo promedio para cada especie (R Core Development Team 2013). Desarrollamos 29 modelos candidatos a priori que contienen variables explicativas solas o en varias combinaciones (Apéndice S1: Tabla S3). Debido a que las playas de la bahía de Delaware están cerradas al público durante el período de escala migratoria, registramos <5 observaciones de humanos caminando con o sin perros; por lo tanto, excluimos estas variables del análisis de regresión. Para probar la bondad del ajuste, calculamos el coeficiente de determinación múltiple para el modelo global para cada especie (Apéndice S1: Tabla S4), y usamos el Criterio de información de Akaike (AICc) clasificar modelos candidatos (Burnham y Anderson 2002). Para reducir el sesgo de selección del modelo y la incertidumbre, promediamos todos los modelos que arrojaron un ΔAIC c <2 utilizando el paquete modavg en R y calculamos estimaciones de parámetros basadas en promedios ponderados de las estimaciones de parámetros en los modelos principales (Burnham y Anderson 2002 , Burnham et al. 2011 ). R e s u l t a d o s Predictores de la presencia de aves playeras La abundancia de aves playeras para todas las especies varió con-

siderablemente dentro de cada segmento de estudio y durante el período de estudio, con tamaños de grupo que van desde uno a ~ 3700 individuos. Debido a que las zonas de acuicultura comprendían solo el 13% del área total de estudio, las comparaciones directas del número total de observaciones de aves playeras entre zonas de hábitat intermareal (áreas de acuicultura, marismas y desembocaduras de arroyos) no fueron informativas. Sin embargo, el porcentaje del total de observaciones para cada especie objetivo dentro de las zonas de acuicultura osciló entre el 21% para los arenillos y el 24% para los playeros semipalmeados, que es más alto que si las aves playeras se distribuyeran al azar en el área de estudio. Para los nudos rojos, no encontramos diferencias significativas en el tamaño de la parvada entre los hábitats, independientemente de las actividades de cuidado (gl = 5, F = 0.935,P = 0,458). Para los cambios de piedra rojizos, el tamaño de las parvadas fue significativamente mayor en las desembocaduras de los arroyos que en las áreas de acuicultura y en las planicies de marea (P <0.01) , independientemente de si el cuidado se estaba produciendo cerca. Para los playeros semipalmeados, encontramos

que el tamaño de las parvadas fue significativamente mayor en las desembocaduras de los arroyos que en los llanos cuidados (P <0.01) y las áreas de acuicultura no atendidas ( P <0.01), así como en los llanos de marea ( P <0.01) . Dentro de las zonas de acuicultura, registramos consistentemente más observaciones de aves cerca de los estantes desatendidos que cuando se producía el cuidado de las ostras (Figura 2). Observamos todas las especies focales alimentándose entre los estantes durante las operaciones de cuidado en raras ocasiones (2-9% de todas las observaciones de las cuatro especies dentro de las zonas de acuicultura). Para todas las especies focales, las aves se observaron con mayor frecuencia entre el sistema de rejilla y la línea de pleamar. Los modelos mejor clasificados para todas las especies incluyeron la tendencia como un predictor significativo de presencia dentro de un segmento de prospección (Apéndice S1: Tabla S5). En ausencia de cuidado, la probabilidad de presencia dentro de un segmento dado de toda el área de estudio fue generalmente baja, variando desde ~ 17% para los nudos rojos y lilas hasta ~ 50% para los playeros semipalmeados (Fig. 3). Cuando se tendía el estante más cercano, la probabilidad de presencia en encuestas asociados se redujo en 1,6 a 7,0% dependiendo de las especies (Fig. 3 ; Apéndice S1: Tabla S6). El número total de aves playeras también predijo fuertemente la presencia de nudos rojos, turbios rojizos y arenques dentro de un segmento de prospección, con tamaños de efecto que van desde 1.240 (CI 0.974, 1.283) para los arenillos a 3.529 (CI 3.164, 3.9 04) para los rojizos (Apéndice S1): Tabla S6). Los tamaños del efecto del número total de aves playeras sobre la presencia de especies fueron positivos y un orden de magnitud mayor que para la presencia de cuidados (impacto negativo) en todos los casos. El número de gaviotas también fue uno de los principales factores de predicción de la presencia de playeros semipalmeados dentro de los segmentos de la prospección (0,165; IC 0,063, 0,267).

FIGURA 2 Representación gráfica de la cantidad total de observaciones de aves playeras migratorias objetivo dentro de los 90 m de los criaderos de ostras desatendidos y cuidados a lo largo de Delaware Bayshore, 2016–2017. El tamaño del círculo y el sombreado es un indicador del tamaño de la parvada. La posición del círculo representa la ubicación general de la parvada (al frente, a lo largo del costado o detrás de las rejillas) dentro de cada categoría de distancia (no dibujada a escala). El tamaño y el sombreado del círculo indican el tamaño de la parvada. Las observaciones de aves dentro del espacio ocupado por el sistema de estanterías se incluyen en la categoría de distancia de 0 a 15 m. La distancia de 90 m a lo largo de la costa está en o cerca de la línea de marea alta. Las distancias más cercanas a la bahía estuvieron expuestas durante períodos de tiempo más cortos. Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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menos frecuencia en respuesta a una perturbación aparente, pasando más tiempo huyendo. Los Sanderlings parecían menos sensibles a las perturbaciones, pero el tamaño de nuestra muestra era pequeño. Nudos rojos alimentó en significativamente más altas tasas de cerca de la acuicultura tendido en comparación con los planos de marea (Fig. 5). En contraste, los turbios rojizos se alimentaban a una tasa significativamente menor en las zonas de acuicultura cuidadas en comparación con cuando estaban cerca de las desembocaduras de los arroyos. Las tasas de picoteo de la lavandera semipalmeada fueron similares en todos los hábitats. Factores que influyen en las tasas de alimentación de las aves playeras

FIGURA 3 Probabilidad de presencia de (a) nudos rojos, (b) piedras de giro rojizas, (c) arenillas y (d) playeros semipalmados de un segmento de prospección dado a lo largo de toda nuestra área de estudio en función del cuidado de las ostras. Las probabilidades se derivan de la conversión de los coeficientes de regresión (incluidos los intervalos creíbles del 95%) de los modelos de regresión lineal bayesiana mejor clasificados (escala logit). Presupuestos de tiempo y t a s a s de aliment ación

playeros semipalmeados ( N = 99) y arenillas ( N = 19). En promedio, los individuos de todas las especies paDurante el período de estudio, saron la mayor parte (86,4-95,3%) retenemos 856 observaciones de del tiempo dentro de nuestros realimentación (tasa de picoteo) en gistros buscando alimento activalas cuatro especies. La mayoría de mente (Fig. 4). No encontramos nuestras observaciones fueron de diferencias significativas en el tiemnudos rojos en busca de alimento po que los individuos dedicaron a (N = 507) y turbinas rojizas ( N = buscar alimento entre las bocas de 231), con menos observaciones de los arroyos, las planicies de marea y las zonas de acuicultura (nudos rojos, P = 0,816; tonos rojizos, P = 0,624; playeros semipalmeados, P = 0,936; sanderling, P = 0,667). Los individuos de todas las especies gastaron <14% en otros comportamientos (Apéndice S1: Tabla S7). Encontramos diferencias notables en los presupuestos de tiempo entre especies. Por ejemplo, los nudos rojos registrados y los playeros semipalmeados pasaron muy poco tiempo participando en conductas de vigilancia o huyendo. En cambio, cuando estas especies mostraron signos de perFIGURA 4 Gráfica de densidad que ilustra el tiempo que turbación, volaron y dieron los nudos rojos (REKN), los turbios rojizos vueltas brevemente antes de (RUTU), los liñadores (SAND) y los playeros regresar al mismo lugar o vosemipalmeados (SESA) pasaron alimentán- lar lejos de nuestros sitios de dose durante cada observación, 2016 y 2017. observación. Por el contrario, los tonos rojizos volaron con Industria Acuicola | Marzo 2021 |

Los modelos de regresión para los nudos rojos, los playeros semipalmeados y las lilas arrojaron un único modelo superior entre el conjunto de candidatos (Apéndice S1: Tabla S8). Las velocidades del viento más altas afectaron negativamente las tasas de alimentación de los nudos rojos (−0,16, IC del 95% - 0,26, −0,06) y las lilas (−0,44, IC del 95% 0,64, -0,24); la presencia de gaviotas aumentó ligeramente las tasas de alimentación del nudo rojo (0,004, IC del 95% 0,003, 0,006; Apéndice S1: Tabla S9). Los playeros semipalmeados, por el contrario, mostraron tasas de alimentación ligeramente reducidas en presencia de gaviotas (−0.02, IC 95% - 0.04, −0.01). Para estas especies, la proximidad o la condición de tendencia de un criadero de ostras no influyó en la tasa de alimentación, como se demuestra por la ausencia de estas covariables dentro de los mejores modelos (Apéndice S1: Tabla S8). La tasa de forrajeo de Ruddy Turntone fue influenciada por múltiples factores, incluida la velocidad del viento, la zona del hábitat, la ubicación de forrajeo y el sustrato de forrajeo. En relación con las desembocaduras de los arroyos, los pilares rojizos se alimentaban a tasas más altas en las marismas y las zonas de acuicultura (Apéndice S1: Tabla S9). Los lodazales (charcos poco profundos de agua que deja la marea) y la línea de naufragio tuvieron claros impactos negativos en las tasas de alimentación, pero los resultados de otras ubicaciones de alimentación y sustratos, respectivamente, fueron equívocos. De acuerdo con los nudos rojos, los playeros semipalmeados y los liñadores, la distancia a un criadero de ostras y su estado de cuidado no influyeron en las tasas de forrajeo de los rojizos (Apéndice S1 : Tabla S9). Discusión Los hábitats intermareales de la bahía de Delaware son un excelente ejemplo de casos en los que las actividades humanas simplemente ocupan, y no alteran, los mismos espacios utilizados por

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ocurren en altas densidades y donde los huevos exhumados tienden a acumularse en la superficie de la playa (Botton et al. 1994, Nordstrom et al., 2006). Esta zona intermareal también está expuesta durante el mayor período de tiempo durante cada ciclo de mareas. Por lo tanto, nuestros hallazgos apoyan otros estudios que relacionan la distribución de aves playeras migratorias con la densidad de huevos de cangrejo (Karpanty et al. 2006).

FIGURA 5 Diferencias en las tasas medias de picoteo de (A) nudos ro jos, (B) turbios rojizos y (C) playeros semipalmeados que se alimentan en desembocaduras de arroyos, llanuras de marea y sitios de acuicultura sin vigilancia y cuidados durante la marea baja. especies de interés para la conservación (Burger y Niles 2017), lo que hace que los impactos ecológicos sean sutiles y difíciles de cuantificar. Mostramos aquí que las estanterías de cultivo de ostras, ubicadas lejos de las principales áreas de forrajeo según lo prescrito en las medidas de conservación, tienen poca influencia en la distribución de aves playeras migratorias a lo largo de la Bahía de Delaware. Las actividades de cuidado de ostras reducen la probabilidad de presencia entre un 1,6% y un 7%; sin embargo, estas leves reducciones en la probabilidad de presencia son considerablemente menores que los efectos del número de gaviotas y aves playeras dentro de la misma área. Este resultado es consistente con Burger et al. (2018), que también identificó el total de aves playeras como un predictor significativo de la presencia de nudo rojo, piedra angular rojiza, lavandera semipalmeada y arenillo en la bahía de Delaware.

Durante nuestros períodos de estudio de 7 semanas, tanto las gaviotas como las aves playeras explotan intensamente el recurso de huevos de cangrejo herradura pulsado (Shuster y Botton 1985, Burger y Gochfeld 1991 b, Niles et al. 2014 ). Por lo tanto, es intuitivo y consistente con otros estudios que las bandadas más grandes de aves playeras resultarían en una mayor probabilidad de que estuvieran presentes individuos de una especie focal. Nosotros no examinamos herradura abundancia de cangrejo huevo o la densidad debido a la intensidad encuesta requiere para lograr resultados significativos (Smith et al. 2002, Munroe et al. 2017), pero Munroe et al. ( 2017 ) no encontraron un impacto perceptible de los soportes de ostras en la actividad del cangrejo herradura. Además, la abundancia de aves playeras fue mayor en el área entre los mostradores de ostras y la línea de marea alta, probablemente porque es aquí donde los nidos de cangrejos herradura Industria Acuicola | Marzo 2021 |

El hecho de que las aves playeras no eviten sustancialmente los criaderos de ostras y solo se vean moderadamente afectadas por las actividades de cuidado no confirma un impacto neutral del cultivo de ostras en las poblaciones vulnerables de aves playeras. Los migrantes de larga distancia reducen sus órganos digestivos para los vuelos migratorios, dejándolos solo de 10 a 12 días para duplicar el peso corporal antes de que deban completar su migración al Ártico (Baker et al. 2004). Las aves llegan a la bahía de Delaware físicamente estresadas y dependen en gran medida de los huevos de cangrejo herradura como fuente de alimento para ganar la masa corporal necesaria para continuar con la migración (Jehl 2007, Mizrahi y Peters 2009, Andres et al. 2012). Por lo tanto, pequeñas diferencias en la probabilidad de presencia no indican por sí mismas una falta de impacto. Más bien, la respuesta a una perturbación depende en gran medida de la gravedad percibida de la amenaza (riesgo de mortalidad) y el costo de responder, medido en alimentos o energía perdidos (Frid y Dill 2002, Yasué 2005). La presencia de individuos a pesar de una alteración hace que parezcan tolerantes a la alteración, pero puede ser el resultado de una mala condición corporal que conduce a una toma de decisiones más arriesgada (Houston y McNamara 1982). Los individuos suelen ser más sensibles a las perturbaciones humanas si están en buenas condiciones corporales porque pueden permitirse gastar energía (Burger y Gochfeld 1991 a, Gill et al. 2001, McGowan et al. 2002). En contraste, las personas con estrés energético pueden dar prioridad a las ganancias de energía sobre la evitación de depredadores, ya que pueden incurrir en un costo significativo (y potencialmente insuperable) de abandonar un sitio de alimentación (Yasué 2005, Yasué et al. 2008). Alternativamente, los individuos abandonarán un sitio de alimentación más rápidamente si se dispone de otros hábitats de alimentación adecuados (Fretwell 1972,

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Yasué 2005). Por lo tanto, para que nuestras observaciones no reflejen ningún costo para toda la población de escala, los individuos presentes en sitios con cultivo de ostras deben alimentarse a tasas iguales a las de otros hábitats de alimentación adecuados que no sean de cultivo de ostras. Las especies que observamos no alteraron sustancialmente sus tasas de búsqueda de alimento en presencia de ostras de cestas y bolsas atendidas o desatendidas. En cambio, descubrimos que las tasas de alimentación estaban principalmente influenciadas por las condiciones ambientales, en particular la presencia de competidores (gaviotas u otras aves playeras) y el sustrato de alimentación. A pesar de alguna importancia estadística menor entre las zonas de hábitat y las actividades de cuidado, las tasas de picoteo promedio fueron generalmente consistentes independientemente de si las aves se alimentaban cerca de los criaderos de ostras, los llanos de marea o las desembocaduras de los arroyos. Estos patrones fueron consistentes en todos los individuos independientemente de su ubicación en la parvada, lo cual es importante dado que un grupo de animales aparentemente tolerantes puede consistir en individuos menos sensibles más cercanos a la perturbación e individuos más sensibles más alejados (Samia et al.2016). El efecto más perceptible del cuidado se observó en los pilares rojizos, que se alimentaban a tasas más bajas en las zonas de acuicultura cuidadas que en las desembocaduras de los arroyos, que se consideran el hábitat principal de alimentación. Sin embargo, los individuos de piedra angular se alimentaron a tasas estadísticamente similares dentro de las planicies de marea sin acuicultura, y no hubo diferencias en el tiempo dedicado a buscar alimento en las zonas de hábitat durante la marea baja. En particular, los individuos de nuestras especies focales de aves playeras pasaron la mayor parte de su tiempo involucrados en comportamientos de alimentación, con pocas diferencias en la vigilancia o huir (caminando o volando lejos de una perturbación) entre las zonas de hábitat. La evidencia presentada aquí sugiere que el cultivo de ostras entre mareas en su densidad actual y con las zonas de amortiguamiento actuales puede co-utilizar con éxito estas áreas intermareales ricas en recursos con aves playeras migratorias. Sin embargo, el grado en que este uso conjunto puede representar una falta de impacto en las poblaciones de

aves playeras, independientemente de la escala de las operaciones de cultivo de ostras, espera dos aportes informativos. Primero, la ingesta energética resultante de nuestras tasas de alimentación observadas debe ser lo suficientemente grande como para que los individuos sobrevivan el resto de su migración hacia el norte y puedan iniciar la reproducción. No pudimos determinar de manera confiable el éxito de captura de los individuos que buscan alimento, que podrían ser mayores o menores cerca de las operaciones de cultivo de ostras. El porcentaje de personas que alcanzan el umbral de masa ha variado mucho durante los últimos 15 años, probablemente debido a múltiples factores; por lo tanto, los efectos potenciales del cultivo de ostras en el aumento de peso de las aves playeras siguen siendo desconocidos y podrían variar si existen diferencias significativas en la eficiencia de captura de presas, aunque las tasas de alimentación no se vean afectadas esencialmente. En segundo lugar, el cultivo de ostras a lo largo de Delaware Bayshore se encuentra actualmente en bajas densidades. Nuestras observaciones sobre el uso de aves playeras y las tasas de alimentación de las áreas intermareales alrededor de los estantes de cultivo de ostras pueden deberse a esta huella actualmente pequeña de cultivo de ostras. El conocimiento de cómo cambian los impactos al aumentar la intensidad o la cobertura espacial del cultivo de ostras será fundamental para determinar el umbral de densidad en el que las poblaciones de aves playeras se ven afectadas demográficamente.2002, Studds et al. 2017). Conclusiones En comparación con otras formas de producción de proteína animal, el cultivo de ostras es una de las empresas de menor impacto para alimentar a una población humana en rápida expansión (Hilborn et al. 2018), y proporciona muchos beneficios ambientales, incluida la filtración de agua, la eliminación de nitrógeno y el aprovisionamiento de cerca de -shore hábitat similar a los arrecifes de ostras naturales (Coen et al. 2007, Dumbauld et al. 2009, Maslo 2014 ). Como contribuyente importante a la seguridad alimentaria mundial y al crecimiento económico, es casi seguro que el cultivo de ostras seguirá siendo una industria comercial en crecimiento. Al mismo tiempo, las poblaciones mundiales de aves playeras migratorias continúan disminuyendo en todo el mundo debido a múltiples causas antropogénicas (Piersma y Lindström 2004, Sutherland y col. 2012). El grado en que las prácticas Industria Acuicola | Marzo 2021 |

de cultivo de ostras entran en conflicto con la conservación de las aves playeras migratorias depende de la identificación y dirección de los impactos, y de la capacidad de determinar si es necesario y alcanzable un equilibrio en las compensaciones entre la producción de alimentos y la conservación biológica. Nuestros resultados sugieren que tal compensación es posible para la bahía de Delaware en los niveles actuales de cultivo de ostras, y nuestros datos pueden guiar el trabajo adicional para ampliar la investigación a la dinámica de toda la población. Expresiones de gratitud El financiamiento para este trabajo fue proporcionado por el Premio Sea Grant de Nueva Jersey # NJSG ‐ 6610‐0003 en un proyecto inicialmente concebido y propuesto por L. Calvo, Especialista en Extensión de Acuicultura de NJSGC. El Programa de Manejo y Conservación de Vida Silvestre de Rutgers proporcionó apoyo adicional. Los autores agradecen al Servicio de Pesca y Vida Silvestre de los Estados Unidos, al Programa de Especies en Peligro y No Caza de Nueva Jersey y a la Oficina de Pescadores de Mariscos de Nueva Jersey por su apoyo y comentarios durante el proyecto. Reconocemos la cooperación de los productores de ostras que operan dentro del área de estudio, así como los esfuerzos de varios técnicos de campo para la recolección de datos. Los datos generados durante el proyecto se cargarán en el Repositorio Digital Dryad. Bushek fue apoyado parcialmente por el proyecto USDA NIFA Hatch NJ32114 y a través de Rutgers NJAES, y Burger recibió el apoyo parcial del Instituto Nacional de Alimentos y Agricultura del USDA (Proyecto Hatch Multiestado 1008906 [W ‐ 3045] a través de NJAES [Hatch NJ12233]) y la Universidad de Rutgers. Agradecemos a Matthew Danihel, Michelle Hartman y Eric Graber por su ayuda con este proyecto, y a Conor McGowan por una crítica de un borrador anterior. Autores: Brooke Maslo J. Curtis Burkhalter, David Bushek, Tanner Yuhas, Brian Schumm, Joanna Burger & Julie L. Lockwood. E-mail: brooke.maslo@rutgers.edu | orcid. o r g / 0 0 0 0 - 0 0 03 -38 47-316 4 E c o l o g ía , E v o lu ci ó n y Re cu r s o s Nat u r ale s, Ru t g e r s, Universidad Estatal de Nueva Jersey, Nuevo Brunswick, Nueva Jersey, 08901 EE. UU. © 2 0 21 S o c i e d a d E c o l ó gic a d e A m é ric a. Re s e rvad o s t o d o s lo s d e r e ch o s .

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Impacto de las prácticas de acuicultura en los perfiles bacterianos intestinales del camarón patiblanco del Pacífico Litopenaeus vannamei Teniendo en cuenta el papel crucial del microbioma intestinal en la salud y la nutrición de los animales, las soluciones a los desafíos de la acuicultura del camarón, como mejorar la resistencia a las enfermedades y optimizar el crecimiento con alimentos de menor costo, pueden residir en la manipulación de sus simbiontes microbianos. Sin embargo, lograr este objetivo requerirá una comprensión más profunda de las comunidades microbianas del camarón y cómo su composición se ve influenciada por la formulación de la dieta, las condiciones ambientales y los factores del huésped. En este contexto, el presente estudio investigó las comunidades bacterianas intestinales del camarón patiblanco del Pacífico (Litopenaeus vannamei), el camarón más cultivado en acuicultura en todo el mundo, criado en instalaciones acuícolas interiores y sistemas de estanques al aire libre. Si bien las muestras mostraron perfiles de comunidades bacterianas intestinales muy consistentes dentro de cada sistema de producción, se descubrieron diferencias importantes entre las dos prácticas. De hecho, las bacterias afiliadas a Rhodobacteraceae (Proteobacteria) y Actinobacteria fueron significativamente más abundantes en muestras de interior (84,4% frente a 5,1%; 3,0% frente a 0,06%, respectivamente), mientras que Vibrionaceae (Proteobacteria), Firmicutes, Fusobacteria y Cyanobacteria fueron predominantes en muestras de estanques (0,03% frente a 44,8%; 0,7% frente a 36,0%; 0,0% frente a 7,9 %; 0,001% frente a 1,6%, respectivamente). En consecuencia, se encontró que la abundancia de 11 de las 12 Unidades Taxonómicas Operativas (OTU) más prominentes era estadísticamente diferente entre los dos entornos de producción. Palabra s clave: acuicultura, microbioma intestinal, camarón patiblanco del Pacíf ico Introducción

El camarón es uno de los productos del mar más importantes, comercializados en todo el mundo, con más de 3,4 millones de toneladas comercializadas cada año a un precio mayorista estimado que oscila entre $ 3800 y $ 8800 USD por tonelada [1]. A medida que la población humana mundial sigue creciendo, la oferta de camarón deberá duplicarse en los próximos 20 años para satisfacer la demanda futura [2]. A medida que la captura silvestre se ha estancado [3], la acuicultura se ha convertido en la alternativa más viable para satisfacer las demandas actuales y futuras del mercado del camarón [2]. De hecho, el 55% del suministro mundial anual de camarón en 2018 fue producido por la cría [4], lo que sugiere que la acuicultura tiene la capacidad de proporcionar a los consumidores un suministro constante y confiable de productos [5]. Aunque todavía está en su infancia, el cultivo de camarón ha mostrado un gran potencial para una alta productividad a costos reducidos. Por ejemplo, el camarón criado en acuicultura ha mostrado el doble de tasas de crecimiento que las poblaciones silvestres, lo que indica un gran potencial para aumentar aún más la producción [6]. Debido a su tolerancia a una amplia gama de salinidades y temperaturas, el camarón patiblanco (Litopenaeus vannamei), también conocido como camarón blanco del Pacífico o langostino, es el camarón más cultivado en todo el mundo [7 , 8]. Los estanques al aire libre con acceso cercano al agua del océano representan el diseño más popular y básico para el cultivo de camarón. Los intercambios regulares con agua del océano se utilizan tanto para reponer las fuentes de alimento para el cultivo de camarones como para evacuar los desechos de los estanques. Las variaciones entre los sistemas de producción son típicamente una función de la densidad de población, que afecta principalmente a las entradas de Industria Acuicola | Marzo 2021 |

agua del océano necesarias para mantener la calidad del agua [9]. Dado que requieren insumos mínimos para asegurar el crecimiento, los estanques representan un sistema de producción atractivo y de bajo costo [10]. Sin embargo, el impacto de la producción en estanques sobre el medio ambiente, así como los riesgos de brotes de patógenos, son motivo de preocupación. El efluente de los estanques de producción de camarón es una fuente importante de contaminantes químicos y biológicos en las aguas oceánicas que pueden dañar los hábitats acuáticos naturales que son sensibles a cargas excesivas de nutrientes [2 , 5]. La naturaleza expuesta de los estanques abiertos significa que normalmente tienen una protección limitada contra la exposición a patógenos, y los estanques de alta densidad tienen un mayor riesgo de experimentar brotes como resultado del aumento de la contaminación y las condiciones de estrés [6 ]. Las grandes pérdidas en la producción de camarón debido a enfermedades han sido históricamente una característica definitoria de esta industria [11], particularmente de patógenos de la Familia de enterobacterias, que incluye especies afiliadas a Pseudomonas, Flavobacterium, Escherichia, Aeromonas, Vibrio, Rickettsia, Shewanella y Desulfovibrio [ 12]. Una vez infectados, los estanques mismos presentan un riesgo de contaminar a las poblaciones silvestres que residen en las aguas nativas cercanas [11]. El tratamiento del agua de los estanques con antibióticos es una estrategia común para mitigar el riesgo de enfermedades, pero esta práctica puede llevar a la selección de cepas microbianas resistentes que podrían transferirse al suministro de alimentos para humanos [13], así como las aguas naturales circundantes. La tendencia hacia regulaciones de antibióticos más estrictas en todo el mundo en la producción ganadera también indica que se necesitarán

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métodos alternativos en la acuicultura en un futuro próximo. A diferencia de los estanques, las instalaciones interiores para el cultivo de camarón permiten un control de bioseguridad más estricto y ayudan a reducir la huella ambiental de la acuicultura. Si bien requieren inversiones más costosas en infraestructura, como sistemas de recirculación de agua, las instalaciones interiores pueden minimizar drásticamente la exposición a patógenos ambientales, proporcionar un mejor control de la calidad del agua con un impacto reducido en el medio ambiente y proporcionar productos del mar más seguros que no contienen contaminantes [ 2]. Además de los costos de las instalaciones, la otra desventaja principal de la acuicultura en interiores es la necesidad de formular dietas que optimicen el crecimiento del camarón a costos reducidos. Los ingredientes se han derivado tradicionalmente de subproductos de pescado como la harina de pescado y los aceites de pescado, pero el mayor costo de estos alimentos y otras fuentes de proteínas animales ha motivado el uso de proteínas de origen vegetal [12, 14]. Sin embargo, debido a que los productos vegetales no son componentes naturales de las dietas de camarón y contienen altos niveles de carbohidratos y factores antinutricionales que los camarones no han evolucionado para digerir, los niveles altos de inclusión pueden resultar en un crecimiento sub-óptimo y mala salud [12]. Teniendo en cuenta la importancia primordial del microbioma intestinal en la salud y la nutrición de los animales [15], la manipulación de las comunidades microbianas beneficiosas en el intestino del camarón puede proporcionar soluciones para mejorar la resistencia a los patógenos sin el uso profiláctico de antibióticos, así como para optimizar el crecimiento en fuentes alternativas de proteínas. La investigación hasta la fecha ha encontrado que el perfil bacteriano intestinal en camarones sanos consiste principalmente en Proteobacteria, consistente con los peces marinos [16], que contrasta con el microbioma de los animales terrestres en los que Firmicutes y Bacteroides son típicamente dominantes [17]. De hecho, hasta ahora se ha descubierto que estos últimos filos son componentes menores del microbioma intestinal del camarón, y su abundancia parece depender en gran medida de las condiciones ambientales locales y la composición de la dieta [12]. Existe un conocimiento limitado hasta la fecha sobre el efecto de las prácticas de acuicultura en el

microbioma intestinal del camarón [15]. Por ejemplo, las medidas de bioseguridad para prevenir brotes de patógenos también pueden reducir o prevenir inadvertidamente la colonización de camarones criados en interiores con bacterias beneficiosas que se encuentran en entornos naturales [15]. Dado que los primeros eventos de colonización microbiana intestinal pueden afectar el rendimiento o la productividad futuros de un animal, el desarrollo adecuado del microbioma puede verse alterado de forma perjudicial en el camarón criado en acuicultura [14]. Por el contrario, se ha demostrado que las comunidades bacterianas intestinales del camarón se adaptan a las dietas formuladas comercialmente, lo que indica que el microbioma del camarón se puede manipular a través de ingredientes dietéticos [14]. Dado que la dieta y la genética del hospedador, así como una serie de condiciones ambientales como la temperatura del agua, la salinidad y las concentraciones de sulfuro, pueden afectar la composición del microbioma intestinal del camarón patiblanco [12], planteamos la hipótesis de que las comunidades bacterianas intestinales de esta especie acuática altamente cultivada diferirían entre los dos tipos principales de sistemas de acuicultura. Con este fin, el estudio presentado en este informe comparó el perfil bacteriano intestinal de camarones patiblancos criados en una instalación interior con individuos de la misma especie recolectados de dos sistemas de estanques. Dentro de cada sistema de producción, que fue operado bajo sus respectivas prácticas normales, las muestras mostraron perfiles taxonómicos y estructuras de comunidades bacterianas intestinales muy consistentes. Sin embargo, se descubrieron diferencias importantes en las afiliaciones taxonómicas y los perfiles de la Unidad Taxonómica Operativa (OTU) entre los camarones criados en una instalación interior y los camarones criados en estanques. 2 .- M a t e r i a l e s y m é t o d o s 2 .1. Re col e cci ó n d e m u e s t ra s y r e co l e cc i ó n d e teji do intestinal de camarón Los camarones se capturaron en tres entornos de producción diferentes (como se describe a continuación). Se recogió tejido intestinal de cada animal usando el siguiente procedimiento. El telson se retiró con unas tijeras distal al sexto segmento abdominal, luego se levantó el extremo posterior del caparazón para exponer el hepatopáncreas, y el extremo proximal del intestino. Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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A continuación, se extirpó el intestino con pinzas estériles comenzando en el hepatopáncreas hasta el intestino posterior. Cada muestra consistió en tejido intestinal combinado de cinco camarones individuales de la misma población (ver descripción a continuación) para asegurar que hubiera suficiente material disponible para la extracción de ADN. Todas las muestras de tejido intestinal recolectadas se almacenaron a -20 ° C hasta la extracción del ADN. 2.2. Sitio de estudio para camarones criados en interiores El Trū Shrimp Innovation Center (330 3rd Street, Balaton, MN, EUA; 44.2 ° N 95.8 ° W) es un campus de investigación diseñado para industrializar técnicas de acuicultura en interiores para la producción de camarón. La instalación contiene cerca de 200 tanques de investigación de agua clara y biofloc, así como otros tanques de producción comercial de varios tamaños y configuraciones. Los camarones criados en interiores se mantuvieron a 28 ± 1 ° C en tanques con temperatura controlada. La gestión del agua se llevó a cabo utilizando sistemas de recirculación de acuicultura en interiores separados, uno para cada tanque, utilizando agua dulce procesada por ósmosis inversa y luego mezclada a 28 g de Marinemix (Marine Enterprises International, LLC., Baltimore, MD, EE. UU.) A un litro de agua de producción. Los niveles de nitrógeno amoniacal total (TAN) se mantuvieron por debajo de 3,0 mg / ml, los niveles de nitrito por debajo de 4,5 mg / ml y los niveles de nitrato nunca superaron los 100 mg / ml. El agua evaporada se reemplazó con agua dulce según fuera necesario para mantener la salinidad a 28 ppt. Las densidades de población se mantuvieron en el rango estándar de los sistemas de producción intensiva de 30 a 60 camarones por metro cúbico, con alimento ofrecido continuamente. Todos los tanques de cultivo se complementaron con una mezcla comercial de bacterias probióticas (BioWish 3P, BioWish Technologies, Cincinnati, OH, EE. UU.) Que contenía Pediococcus acidilactici, P. pentosaceus, Lactobacillus plantarum y Bacillus subtilis. El probiótico se proporcionó en una dosis diaria de 0,025 g / 100 L, que se administró manualmente durante un período de 24 h. Se obtuvieron catorce muestras saludables de acuicultura criadas en interiores de seis tanques de producción alimentados con tres dietas separadas en tres

Tabla 1 Asignación del tanque de cultivo, dieta, puntos de tiempo, longitud promedio y peso de los camarones muestreados en la instalación de producción interior.

a la Formulación de todas las dietas presentadas en esta tabla son patentadas. b Fuente primaria de ingredientes proteicos en la dieta: animal marino (M), vegetal (P).

Tabla 2 Contenido parcial de nutrientes de las dietas acuícolas a. Los valores se expresan como porcentaje (%). momentos diferentes (ver tabla 1para obtener una descripción de la muestra). Todas las dietas alimentadas contenían un 35% de proteína cruda y consistían en Producción 35% (Rangen Inc., Buhl, ID, EE. UU.), HyperIntensive 35 (Zeigler Bros. Inc. Gardners, PA, EE. UU.) Y tSC (tSC 35%, tSC Grow Out, Balaton, MN, EE. UU.). Los datos de la composición parcial de nutrientes de las dietas utilizadas se presentan en la Tabla 2. Como no requirieron transporte a larga distancia, no se agregó ningún conservante a las muestras de tejido intestinal de camarones criados en interiores, y se almacenaron inmediatamente a -20 ° C después de la disección. 2.3. Camarones En Estanque Se obtuvieron muestras de camarones sanos criados en estanques de dos granjas. Se recolectaron diez muestras de una granja camaronera ubicada en Industria Acuicola | Marzo 2021 |

la costa de la bahía de Kino (Sonora, México; muestras etiquetadas como 'KB-'), y otras cinco muestras se obtuvieron de una granja ubicada cerca de Obregón (Sonora, México; muestras etiquetadas 'Ob- '). Los estanques tenían una profundidad promedio de 1,5 metros, con densidades de siembra mantenidas dentro de un rango típico de los sistemas de producción intensiva (30-60 camarones / m 3). Se realizaron pruebas de química del agua semanalmente para monitorear los niveles de TAN, nitrito, nitrato y alcalinidad. Estos parámetros se utilizaron para determinar las tasas de intercambio de agua para mantener la calidad del agua, que oscilaron entre 0% y 20%. Ambos sitios alimentados con la misma dieta comercial (Bumper Crop, Vimifos SA de CV, Guadalajara, Jalisco, México; los datos de la composición parcial de nutrientes se presentan en Tabla 2), y los estanques de

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la granja de Obregón reciben una dosis diaria de fitoquímicos como suplemento dietético. La alimentación se ofreció en horarios programados durante el día (5 am, 12 pm y 5 pm). Los camarones muestreados en estanques se recolectaron aproximadamente a los 80 días de edad y luego se disecaron en el sitio. Las muestras intestinales se conservaron en etanol al 100% para su transporte y luego se almacenaron a -20 ° C al llegar al laboratorio anfitrión. 2 .4. C a m a r o n e s s ilve s t r e s Es muy difícil obtener camarones capturados en la naturaleza que no se degraden por los métodos de almacenamiento o conservación en un barco de pesca. Por lo tanto, solo se pudo obtener una muestra capturada en el medio silvestre (cinco camarones de la misma captura) de alta calidad para este estudio. Estos camarones de edad indeterminada y dietas naturales fueron capturados en el Golfo de California (34 a 36 ppt de salinidad). Las muestras intestinales disecadas se conservaron en etanol al 100% para su transporte y luego se almacenaron a -20 ° C al llegar al laboratorio anfitrión. Debido a que una sola muestra aumenta el riesgo de sesgo potencial, la composición del microbioma de la muestra capturada en la naturaleza solo se utilizó como referencia cualitativa. 2.5. Aislamiento de ADN microbiano y amplificación por PCR Se aisló ADN microbiano de muestras intestinales de camarón utilizando el método repetido de batir perlas más columna, como lo describen Yu y Morrison [18]. La región V1-V3 del gen de ARNr 16S bacteriano se amplificó mediante PCR utilizando 27F directo [19] y 519R inverso [ 20] par de cebadores. Las reacciones de PCR se realizaron con ADN polimerasa Phusion Taq (Thermo Scientific, Waltham, MA, EE. UU.) En las siguientes condiciones: inicio en caliente (4 min, 98 ° C), seguido de 35 ciclos de desnaturalización (10 s, 98 ° C), recocido (30 s, 50 ° C) y extensión (30 s, 72 ° C), y luego termina con un período de extensión final (10 min, 72 ° C). Los productos de la PCR se separaron mediante electroforesis en gel de agarosa y se escindieron amplicones del tamaño esperado (~ 500 pb) para la purificación en gel utilizando el kit de extracción en gel QiaexII (Qiagen, Hilden, Alemania). Para cada muestra, se enviaron aproximadamente 400

ng de ADN amplificado a Molecular Research DNA (MRDNA, Shallowater, TX, EE. UU.) Para secuenciarlo con la plataforma Illumina MiSeq 2X300 para generar lecturas finales emparejadas super puest as. 2.6. Análisis computacional de secuencias de amplicones de ARNr 16S generadas por PCR A menos que se especifique, el análisis de datos de secuencia se realizó utilizando scripts de Perl escritos personalizados (disponibles a pedido). Molecular Research DNA proporcionó las secuencias de amplicón del gen V1 – V3 del ARNr 16S bacteriano crudo como ensamblados de lecturas de extremos emparejados MiSeq (2X300) superpuestas de los mismos grupos de células de flujo. Luego, las lecturas se seleccionaron para cumplir con los siguientes criterios: presencia de secuencias de nucleótidos del cebador 27F (directo) y 519R (inverso) intactas, longitud entre 400 y 580 nt y un umbral de calidad mínimo de no más del 1% de nucleótidos con un Phred Puntuación de calidad inferior a 15. Después de las pantallas de calidad, las lecturas de secuencia se alinearon y luego se agruparon en Unidades Taxonómicas Operativas (OTU) a un límite de distancia genética del 5% de disimilitud de secuencia [21]. Si bien el 3% es el límite de agrupación más utilizado para el ARNr 16S, originalmente se recomendó para secuencias de longitud completa y puede no ser adecuado para el análisis de subregiones específicas, ya que la variabilidad de la secuencia de nucleótidos no es constante en toda la longitud del gen del ARNr 16S. En este contexto, si el 3% es un límite de agrupamiento comúnmente aceptado para las regiones V4 o V4-V5, que son la menor variable de las regiones hipervariables, entonces se debe usar un límite más alto para la región V1-V3, ya que V1 es la región más variable del gen ARNr 16S. Estas y otras consideraciones sobre el uso del 5% como límite de agrupación de OTU se pueden encontrar en materiales y métodos complementarios. Las OTU se examinaron para detectar artefactos de secuencia de ADN utilizando los siguientes métodos. Las secuencias quiméricas se identificaron por primera vez con los comandos chimera, uchime y chimera slayer del paquete de software de código abierto MOTHUR [22]. En segundo lugar, se evaluó la integridad de los extremos 5 'y 3' de las OTU utilizando un enfoque basado en la búsqueda de alineación de la base de Industria Acuicola | Marzo 2021 |

datos; en comparación con su coincidencia más cercana de longitud de secuencia igual o más larga de la base de datos NCBI nt, según lo determinado por BLAST [23], las OTU con más de cinco nucleótidos faltantes del extremo 5 'o 3' de sus respectivas alineaciones se descartaron como artefactos. Finalmente, las OTU de lectura única se eliminaron del análisis. Después de eliminar las quimeras de secuencia, los artefactos y las OTU singleton, la asignación taxonómica de las OTU se determinó mediante una combinación de RDP Classifier [24] y BLAST [ 23 ]. También se consultó la Lista de nombres procariotas con posición en la nomenclatura (LPSN http://www.bacterio.net) para obtener información sobre especies válidas pertenecientes a taxones de interés [ 25 ]. 2.7. Análisis computacional para la diversidad alfa y beta Utilizando scripts de Perl personalizados, cada conjunto de datos se enrareció aleatoriamente a 5000 lecturas, con las 50 iteraciones creadas para cada muestra utilizada para crear archivos formateados de tipo "compartido". Todos los pasos posteriores se realizaron utilizando comandos en MOTHUR [22]. Los índices de Chao1, Shannon y Simpson, así como las OTU y la cobertura observadas, se determinaron a partir de los archivos compartidos utilizando summary.single. Las curvas de rarefacción se pueden encontrar en la Figura complementaria S1. Para el análisis de coordenadas principales (PCoA), las distancias de BrayCurtis se determinaron primero utilizando summary.shared, que luego se utilizaron como entrada para el comando. Los Componentes Principales 1 (PC1) y 2 (PC2), que representan el nivel más alto de variación, fueron graficados usando Microsoft® Excel. El análisis jerárquico de conglomerados se realizó mediante la herramienta en línea iDEP.81 (http://bioinformatics. sdstate.edu/idep) para producir un mapa de calor visual. 2.8. Análisis estadístico Se utilizó una prueba t independiente para comparar la abundancia relativa de grupos taxonómicos bacterianos y OTU entre diferentes sistemas de producción, respectivamente (GraphPad S of tware, https://www.graphpad. com /quickc alcs / t te s t1.c f m) Se consideró que las medias de dos grupos eran significativa-

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mente diferentes cuando P ≤ 0,05. 2 . 9. N ú m e r o s d e a c c e s o p a r a d at o s d e s e c u e n c i a -

análisis, con un promedio de 22,698 ± 1744 lecturas por

Figura 1.- Diagrama de Venn que muestra el número de OTU compartidas y únicas del intestino de camarones de pata blanca criados en interiores, criados en estanques y capturados en la naturaleza. También se muestra la proporción de lecturas de secuencia para cada categoría.

muy diferentes (P <0,05) en los perfiles taxonómicos. Las proteobacterias fueron en general el filo más dominante en todas las muestras analizadas, pero se encontraron niveles significativamente más altos en las muestras de interior (88,6%) en comparación con los estanques (51,8%) (Tabla 3). Se observaron diferencias más perceptibles entre los dos ambientes de acuicultura a nivel familiar, ya que las comunidades bacterianas de las muestras de interior estaban compuestas principalmente por miembros de la familia Rhodobacteraceae (84,4%), mientras que se encontró que las Vibrionaceae eran las más abundantes en las muestras de estanques (44,8%)). Además, Firmicutes, Fusobacteria y Cyanobacteria se encontraron en una abundancia mucho mayor en muestras de estanques (36.0%, 7.9 % y 1.6%, respectivamente) en comparación con muestras de interior (0.7%, 0.0% y 0.001%, respectivamente), en contraste con Actinobacteria, que estuvieron más representados en las muestras de interior (3,0% frente a 0,06%). Si bien el número limitado de muestras capturadas en la naturaleza no permitió una comparación basada en estadísticas, tabla 1, Figura 1). 3.2. Análisis comparativo de diversidad alfa y beta

valores mostrados representan la media y el error estándar de la media, respectivamente. # Las medias de las muestras de interior y estanques fueron estadísticamente diferentes (P <0.05). a los

Tabla 3 Abundancia relativa (%) de los principales grupos taxonómicos bacterianos en el tracto intestinal del camarón patiblanco criado en dos sistemas de producción diferentes y de una población silvestre. ción de próxima generación Los datos de secuencia sin procesar están disponibles en el archivo de lectura de secuencias de NCBI bajo Bioproject PRJNA522274 y acceso a SRA SRP185856. Los números de acceso para muestras individuales se proporcionan en la Tabla complementaria S1. 3.-Resultados 3.1. Análisis comparativo por comp o sición t a xonómica Se utilizaron un total de 699,259 lecturas de alta calidad y sin quimeras / artefactos para el

muestra para las muestras de camarones criados en interiores, 24,796 ± 4223 lecturas por muestra para las muestras del estanque y 9539 lecturas para la muestra silvestre. Un total de 6988 lecturas de secuencia, que oscilan entre 22 y 1025 lecturas por muestra, se designaron como "no clasificadas" porque no podían asignarse a un filo conocido. Se encontró que las comunidades bacterianas intestinales de camarones patiblancos de interior y de estanque eran Industria Acuicola | Marzo 2021 |

Para explorar más las diferencias en la composición de la comunidad bacteriana entre los entornos de cultivo de camarón investigados, realizamos un análisis de diversidad alfa. No se encontró que las comunidades bacterianas intestinales de camarones cultivados en interiores y en estanques fueran estadísticamente diferentes en términos de número de OTU observadas o índices de diversidad como chao1, as, Shannon o Simpson (Cuadro 4). Sin embargo, PCoA usando distancias de Bray-Curtis basadas en la disimilitud composicional de OTU mostró claras diferencias entre las comunidades bacterianas intestinales de camarones criados en interiores y aquellos de camarones cultivados en estanques (Figura 2). Con la excepción de la muestra de Ob1, hubo una clara separación entre los respectivos conjuntos de muestras. De manera similar, el análisis de conglomerados jerárquicos también indicó que las muestras de interiores y estanques (con la excepción de la muestra de Ob-1) se agruparon por separado en función de su composición OTU (figura 3).

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cada una puede haber representado una cepa de su respectivo pariente más cercano. Por el contrario, dos de las OTU afiliadas a Firmicutes que eran prominentes en camarones criados en estanques (SD_Shr-00003 y SD_Shr-00008) mostraron una identidad muy limitada con su respectivo taxón validado más cercano, lo que indica que pueden haber correspondido a miembros de un linaje filogenético bacteriano. que aún está por caracterizar, lo que indica que cada uno puede haber representado una cepa de su respectivo pariente más cercano. Por el contrario, dos de las OTU afiliadas a Firmicutes que eran prominentes en camarones criados en estanques (SD_Shr-00003 y SD_Shr-00008) mostraron una identidad muy limitada con su respectivo taxón validado más cercano, lo que indica que pueden haber correspondido a miembros de un linaje filogenético bacteriano que aún está por caracterizar, lo que indica que cada uno puede haber representado una cepa de su respectivo pariente más cercano. Por el contrario, dos de las OTU afiliadas a Firmicutes que eran prominentes en camarones criados en estanques (SD_Shr00003 y SD_Shr-00008) mostraron una identidad muy limitada con su respectivo taxón validado más cercano, lo que indica que pueden haber correspondido a miembros de un linaje filogenético bacteriano que aún está por caracterizar. 4.- Discusión En este estudio, se investigaron las comunidades bacterianas intestinales del camarón patiblanco criado en diferentes sistemas de producción acuícola. Teniendo en cuenta la escasez de datos disponibles de camarones criados en interiores, se recolectaron muestras de animales alimentados con diferentes dietas en varias etapas de su desarrollo en un esfuerzo por ser representativos de la variabilidad potencial en los perfiles bacterianos. Sorprendentemente, las muestras Figura 2 Comparación de las comunidades bacterianas intestinales del camarón patiblanco mediante el análisis de coordenadas de principios (PCoA). (A) Análisis comparativo entre camarones criados en dos sistemas de producción diferentes y de una población silvestre. (B) Comparación entre muestras de camarones de patas blancas criados en un sistema de interior bajo tres dietas diferentes. Los ejes xey corresponden a los Componentes Principales 1 (PC1) y 2 (PC2), que explicaron el nivel más alto de variación. 3.3. Análisis comparativo de OTU prominentes Para obtener más información, se investigaron con más detalle las OTU bacterianas más abundantes identificadas en este estudio (se proporciona una tabla completa de OTU en la Tabla complementaria (2). Como se esperaba de la composición taxonómica y los análisis de diversidad beta presentados anteriormente, el perfil de las principales OTU bacterianas del intestino de los camarones criados en interiores fue muy diferente del camarón cultivado en estanques, con la abundancia de 11 de las 12 OTU más prominentes que se encontraron estadísticamente diferente entre los dos entornos (Cuadro 5). Las cuatro OTU prominentes de camarones criados en interiores (SD_Shr-00001, SD_Shr-00002, SD_Shr-00006 y SD_Shr-00009) estaban afiliadas a la familia Rhodobacteraceae (filo Proteobacteria), y juntas representan un promedio del 72.2% de las bacterias identificadas en estas muestras, en

contraste con 4.1% en camarones criados en estanques. Otras seis OTU principales fueron dominantes en camarones criados en estanques, y estaban afiliados a Vibrionaceae del filo Proteobacteria (SD_Shr-00004 y SD_Shr-00005), Firmicutes (SD_Shr-00003 y SD_ Shr-00008), así como Fusobacteria (SD_Shr- 00007 y SD_Shr-00015). Curiosamente, cinco de las OTU del estanque principal no se detectaron en camarones criados en interiores. Los camarones capturados en la naturaleza también mostraron un perfil OTU distinto, con predominio de SD_Shr-00005 y SD_Shr-00046, que se encontraron en una abundancia mucho mayor en esta muestra en comparación con los camarones de interior o de estanque. Se encontró que todas las OTU principales afiliadas a Proteobacteria estaban muy estrechamente relacionadas con una especie conocida, con valores de identidad de secuencia que oscilaban entre el 98,5% y el 99,6%, lo que indica que Industria Acuicola | Marzo 2021 |

Figura 3 Análisis de conglomerados jerárquico basado en las 200 OTU más abundantes de las comunidades bacterianas intestinales del camarón patiblanco.

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más tarde por cambios importantes en la mysis y en las primeras etapas post-larvarias que se producen como resultado de la alimentación de invertebrados como Artemia y Rotifera spp. después de la eclosión [12].

Cuadro 4 Índices de diversidad alfa y cobertura de las comunidades bacterianas intestinales del camarón patiblanco criado en dos sistemas de producción diferentes. cultivadas en interiores mostraron una composición taxonómica bacteriana intestinal y estructuras comunitarias muy homogéneas, independientemente de la dieta y la etapa de creci-

potencial metabólico, las bacterias típicamente representan el grupo más diverso de microorganismos en los ambientes intestinales de los animales. La relación entre un huésped y sus

a Lo s valores mostrados representan la media y el error estándar de la m e dia, r e sp e c tivam ente. # L a s m e dia s d e la s mue s t ra s d e in t e rio r y e s t an q u e s f u e r o n e s t adís t ic am e nt e dife r e nt e s (P < 0.05).

Cuadro 5 Abundancia relativa (%) de las principales Unidades Taxonómicas Operativas (UTO) en el tracto intestinal del camarón patiblanco criado en dos sistemas de producción diferentes y de una población silvestre. miento, como lo demuestra mejor el análisis de PCoA (Figura 2). Si bien los perfiles de bacterias intestinales de los camarones criados en estanques no estaban tan estrechamente relacionados entre sí como las muestras de interior, eran consistentes como grupo y muy distintos de los de los camarones criados en interiores. En particular, 11 de las OTU más abundantes fueron significativamente diferentes entre los dos tipos de muestras, lo que sugiere un efecto de los sistemas de producción en las comunidades bacterianas intestinales del camarón patiblanco. En términos de filogenia, genética y

bacterias simbióticas es el resultado de la coevolución entre las dos entidades, ya que se seleccionan adaptaciones mutuamente beneficiosas para favorecer su asociación [12]. El desarrollo de comunidades microbianas intestinales en crías o animales recién nacidos implica oleadas sucesivas de colonización y sucesión, concurrentes con el desarrollo, la maduración y los hábitos alimentarios de su huésped. El desarrollo del microbioma intestinal en el camarón patiblanco comienza durante la quinta etapa del nauplio, cuando el poro anal inicia el movimiento del líquido a través del intestino, seguido Industria Acuicola | Marzo 2021 |

Las comunidades de bacterias intestinales durante todas las etapas del desarrollo consisten principalmente en Proteobacteria, Bacteroidetes y Actinobacteria [14], con la representación de cada grupo fluctuando en respuesta a los cambios en la dieta y el desarrollo de su anfitrión. Otros factores, como la salinidad, el estrés, la respuesta inmune del huésped, la exposición a antibióticos y las condiciones ambientales pueden afectar la composición de las comunidades microbianas intestinales [15]. En consecuencia, estos factores tienen una gran influencia en la capacidad de los microbiomas intestinales para contribuir a la salud y nutrición de su huésped antes y durante las etapas productivas de su ciclo de vida. Si bien muchos de los mecanismos involucrados aún no se han resuelto, un amplio cuerpo de investigación centrado en humanos y modelos animales ha indicado que el tipo de microorganismos a los que está expuesto un animal joven puede afectar la composición de su microbioma a medida que madura. En los sistemas acuáticos naturales, los camarones están expuestos a microorganismos del agua y sedimentos que proporcionan un estanque o fuente de simbiontes potenciales que pueden colonizar su tracto intestinal en diversas etapas de su desarrollo [15]. De hecho, se ha encontrado que al menos noventa géneros se comparten entre los sedimentos de los estanques, el agua de los estanques y el tracto intestinal de los camarones, encontrándose la mayoría de las similitudes entre los sedimentos y los perfiles intestinales [26]. Debido a que Lactobacillus, Streptococcus y Bacillus son los géneros compartidos más abundantes en el tracto intestinal del camarón (1,0%, 0,93% y 0,37%, respectivamente) [ 12], y que ya se utilizan como probióticos en humanos y otros animales de consumo, han sido una fuente importante de probióticos en la industria de la acuicultura del camarón. Si bien su abundancia tiende a ser baja (<1%) en el ambiente intestinal del camarón, se ha descubierto que su uso como probióticos es beneficioso para la inmunidad del huésped y su eficiencia en la digestión de dietas comerciales [14]. En este estudio actual, sin embargo, se encontraron en niveles mucho más bajos, con Lactobacillus identificado en solo una muestra de camarón de estanque (0.01%), Streptococcus en tres muestras de camarón de interior y una muestra de camarón de estanque (0.02% o menos), y Bacillusno detectado en ninguna de las muestras de camarón analizadas. Sin embargo, es posible que estas especies probióticas puedan afectar la composición de las comunidades bacterianas en el intestino de los camarones criados

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en interiores, incluso si no parecen establecerse en ese entorno. Como se sugirió en otra parte [12], quizás las formulaciones probióticas para la producción de camarón deberían incluir cepas bacterianas beneficiosas que son nativas del intestino del camarón. Una serie de problemas de salud animal en el camarón pueden ser causados por una mala nutrición, ya que conduce a individuos débiles o subdesarrollados que se vuelven más susceptibles a las enfermedades [17]. El riesgo de estos problemas de nutrición puede ser mayor con las formulaciones dietéticas comerciales, ya que la industria está pasando de la harina y los aceites de pescado a los ingredientes de origen vegetal para reducir los costos operativos [12]. Aunque los camarones muestreados de los tanques de producción interiores se obtuvieron de distintas poblaciones de tanques, tenían fuentes de agua y manejo independientes, y cada uno recibió uno de los tres tratamientos dietéticos, sus perfiles de bacterias intestinales fueron notablemente similares (Figura 1 y Figura 2). Debido a que las dietas de interior se formularon utilizando diversas combinaciones de fuentes de proteínas de origen animal y vegetal, estos resultados indicarían que, si bien los perfiles bacterianos del intestino del camarón están muy influenciados por los ingredientes dietéticos, como se muestra en la comparación entre camarones criados en interiores y criados en estanques en este informe, la composición bacteriana puede no ser tan sensible a las variaciones en las formulaciones con el mismo conjunto de ingredientes. Las fuentes de proteínas de origen vegetal en las dietas comerciales de camarones tienden a incluir también polisacáridos y factores antinutricionales, que el tracto intestinal del camarón y el microbioma natural no han evolucionado para digerir de manera efectiva. Curiosamente, mientras que los miembros del filo Bacteroidetes generalmente se consideran los principales usuarios de polisacáridos vegetales en la mayoría de los entornos intestinales, (Tabla 3). Si bien se requerirán investigaciones futuras para dilucidar los mecanismos involucrados, tal vez las bacterias de otros phyla permitan que los camarones cultivados utilicen de manera efectiva ingredientes proteicos derivados de plantas. Los posibles candidatos incluirían SD_Shr-00001, SD_Shr-00002, SD_Shr-00006 y SD_ Shr-00009, que eran OTU afiliadas a Rhodobacteraceae que eran mucho más abundantes en camarones criados en interiores en comparación con las poblaciones de estanques o capturadas en la naturaleza. Curiosamente, se ha informado de Firmicutes en mayor abundancia en el intestino de los camarones patiblancos alimentados con almidón de maíz en comparación con los camarones alimentados con glucosa y sacarosa [27]. Además de la dieta, la exposición al estrés u otras perturbaciones puede

alterar la composición de los microbiomas intestinales, lo que da como resultado un estado de disbiosis que puede brindar una oportunidad para que las bacterias patógenas prosperen y provoquen enfermedades [ 17 ]. Durante el ciclo de producción de camarón, el estrés puede ser inducido por el hacinamiento o cambios en la salinidad y calidad del agua [ 12 ]. Si bien su efecto puede ser indetectable en condiciones agrícolas normales, se cree que los patógenos oportunistas son omnipresentes en el microbioma de individuos sanos [ 14 ]. Los principales patógenos bacterianos que pueden infectar al camarón incluyen miembros de los géneros Pseudomonas, Flavobacterium, Escherichia, Aeromonas ,Vibrio, Rickettsia, Shewanella y Desulfovibrio [ 12 ]. Entre estas, las secuencias afiliadas a Vibrio fueron, con mucho, las más abundantes en este estudio, particularmente OTU SD_Shr-00004, con una abundancia media del 26,8% en muestras de estanques (Cuadro 4). Por el contrario, no se identificaron secuencias afiliadas a Flavobacterium, Escherichia, Aeromonas o Rickettsia entre las 30 muestras analizadas, mientras que las secuencias para Desulfovibrio (0.02% o menos en tres muestras de estanques, 0.3% en la muestra capturada en la naturaleza), Shewanella (0.003% o menos en dos muestras de estanques) y Pseudomonas (una muestra de interior y una de estanque al 0,003% o menos, respectivamente) solo se encontraron con una representación muy baja. En particular, SD_Shr-00004 estaba muy relacionado con Vibrio alginolyticus, un patógeno oportunista que puede causar enfermedades en condiciones de estrés [ 28 , 29 ].V. alginolyticus, así como V. parahaemolyticus, V. harveyi, V. vulnificus y V. damsel , están comúnmente presentes en los sistemas de producción acuícola [ 28 , 29]. Si bien los niveles de SD_Shr00004 fueron mucho más bajos en los camarones criados en interiores en comparación con los camarones cultivados en estanques, su presencia detectable en animales criados en un ambiente controlado sugiere que puede ser un residente normal en el intestino del camarón. Quizás una abundancia mucho mayor, como se observa en los camarones de estanque, podría ser indicativo de un estado de disbiosis. Sin embargo, dado que los camarones capturados con altos niveles de SD_Shr-00004 en este estudio no mostraron signos o síntomas obvios de enfermedad, quizás sería necesaria una proliferación mucho mayor de SD_Shr-00004 para alcanzar un estado de enfermedad o la OTU identificada en este estudio es no es una cepa de V. alginolyticus. Curiosamente, las Actinobacterias, que recientemente han sido reportadas como un filo bacteriano clave en el intestino del camarón patiblanco que permite el crecimiento en condiciones de baja salinidad y previene el crecimiento descontrolado de patógenos [ 12 ], fue en promedio 50 veces más abundante en camarones Industria Acuicola | Marzo 2021 |

cultivados en interiores en comparación con los criados en estanques. camarones en este estudio actual. En conjunto, los resultados presentados en este informe indican que las prácticas de acuicultura influyen en gran medida en el perfil bacteriano intestinal del camarón patiblanco y, además, sugieren que las comunidades bacterianas de este crustáceo de importancia económica podrían manipularse eficazmente en el futuro utilizando la composición de la dieta o factores ambientales como las condiciones del agua. Si bien la investigación futura es necesaria para dilucidar los mecanismos involucrados, también abre la posibilidad de que exista el mismo potencial de modulación del microbioma en otras especies de camarón de importancia económica, como el camarón tigre gigante / camarón tigre asiático (Penaeus monodon), camarón blanco chino / Camarón oriental / Langostino carnoso (Fenneropenaeus chinensis), Langostino tigre marrón (Penaeus penicillatus) y langostino banana (Penaeus merguiensis). M ate riale s co m ple m e nt ario s, e s tán disponibles en línea en https:// www.mdpi.com/2076-2607/7/4/93/s1 Contribuciones de autor Conceptualización, AL, BS-P., MB y WG; metodología, AL, BS-P., MR-L., MB, WG; software, BS-P.; validación, BS-P., MB y WG; análisis formal, AL, BS-P .; investigación, AL, MR-L .; recursos, AL, BS-P., MR-L., MB, WG; curación de datos, AL, BS-P .; redacción — preparación del borrador original, AL, BS-P .; redacción: revisión y edición, AL, BS-P., MB y WG Fondos: La financiación de la investigación presentada en este informe fue proporcionada por The trû Shrimp Company. Conflictos de interés: Angela Landsman y Misael Rosales-Leija son empleados de The trû Shrimp Company. Angela Landsman, 1, 2, * Benoit St-Pierre , 3 Misael Rosales-Leija , 1, 4 Michael Brown , 4 y William Gibbons 2 1 Trû Shrimp Innovation Center, The trû Shrimp Company, 330 3rd Street, Balaton, MN 56115, EE. UU. moc. ynapmocpmirhsur t@selasoR.leasiM 2 Departamento de Biología y Microbiología, Universidad Estatal de Dakota del Sur, Alfred Dairy Science Hall, Box 2104A, 1224 Medary Avenue, Brookings, SD 57007, EE. UU.; ude.etatSDS@snobbiG.mailliW 3 Departamento de Ciencia Animal, Universidad Estatal de Dakota del Sur, Complejo de Ciencia Animal, Box 2170, Brookings, SD 57007, EE. UU.; ude.etatSDS@erreiP-tS.tioneB 4 Departamento de Gestión de Recursos Naturales, Universidad Estatal de Dakota del Sur, Edgar S. McFadden Biostress Lab, Box 2140B, 1390 College Avenue, Brookings, SD 57007, EE. UU.; ude.etatSDS@nworB.leahciM * Correspondencia: moc.ynapmocpmirhsurt@namsdnaL.alegnA Tel.: + 1-507-337-6924 Copyright © 2019 por los autores. Licenciatario MDPI, Basilea, Suiza. Este artículo es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos y condiciones de la licencia Creative Commons Attribution (CC BY) (http://creativecommons. org/licenses/by/4.0/ ). Los artículos de microorganismos se proporcionan por cortesía del Instituto Multidisciplinario de Publicaciones Digitales (MDPI).

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¿Vagabundo u Hogareño? Estudio revel a dónde deambul an l as r ayas Águila de manchas blancas. (Aetobatus narinari ). Su forma y estructura de cuerpo musculoso, y sus grandes aletas pectorales son perfectas para viajes de larga distancia, sin embargo, los patrones de movimiento de la raya águila de manchas blancas (Aetobatus narinari ) siguen siendo un misterio. Investigadores del Instituto Oceanográfico Harbor Branch de la Florida Atlantic University , en colaboración con Mote Marine Laboratory & Aquarium , la Universidad de Florida y la Comisión de Conservación de Vida Silvestre y Pesca de Florida , son los primeros en realizar un estudio de varios años que examina los movimientos a gran escala de las rayas águila con manchas blancas. en aguas de Estados Unidos. Entre 2016 y 2018, los científicos equiparon 54 rayos con transmisores acústicos y los rastrearon utilizando redes colaborativas de telemetría acústica. Las rayas fueron marcadas a lo largo del Golfo de México y las costas atlánticas de Florida, que difieren en características ambientales. Los científicos compararon los patrones de movimiento de las rayas entre las costas del Atlántico y del Golfo y recopilaron datos sobre rutas migratorias, estacionalidad y uso del hábitat. Sus hallazgos sugieren que la estructuración de subpoblaciones potenciales puede estar ocurriendo dentro de Florida más de lo que se pensaba anteriormente y tiene implicaciones significativas de conservación y manejo adaptativo para esta especie protegida. Los resultados del estudio, publicados en la revista Marine Biology , revelan diferencias sorprendentes en

los patrones de viaje en la costa atlántica en comparación con la costa del Golfo. La mayoría de las rayas águila de manchas blancas de la costa del Golfo prefirieron "extender sus alas", exhibiendo comportamientos migratorios y transitorios, mientras que la mayoría de las rayas marcadas en la costa atlántica eran "hogareñas" y permanecieron como residentes dentro de la laguna Indian River. Las rayas de la costa atlántica pasaron más de cinco veces el tiempo en la costa, independientemente de su madurez o sexo, que las rayas de la costa del Golfo. “Aunque marcadas en latitudes similares, las rayas águila con manchas blancas exhibieron movimientos específicos de la costa. Las rayas en la costa del Golfo conducen patrones de migración anual repetitiva, dirigiéndose hacia el sur desde Sarasota a partir del otoño y regresando al área a principios de la primavera ”, dijo Breanna DeGroot , MS, primera autora y coordinadora de investigación, FAU Harbour Branch. DeGroot trabajó en el estudio con el coautor Matt Ajemian , Ph.D., investigador principal, profesor asistente de investigación en FAU Harbour Branch y director del Laboratorio de Ecología y Conservación Pesquera ( FEC ), quien supervisó el estudio. “Es probable que este comportamiento se deba a una combinación de factores ambientales, pero sobre todo a la temperatura. Además, la plataforma expansiva y poco profunda en la costa del Golfo puede proporcionar un hábitat adicional, lo que permite que las Industria Acuicola | Marzo 2021 |

rayas se muevan a distancias más grandes a lo largo de corredores migratorios cercanos a la costa y disminuyan su dependencia de los estuarios costeros”, dijo Ajemian. En ambas costas, las temperaturas del agua durante los momentos en que los rayos estaban presentes eran significativamente más cálidas (al menos 27,8 grados Celsius) en comparación con las temperaturas cuando los rayos estaban ausentes (por debajo de 24,9 grados Celsius), lo que sugiere que puede ser un factor abiótico importante que influye en los patrones de migración. Los cambios ontogenéticos en el uso del hábitat fueron evidentes a lo largo de la costa atlántica en Indian River Lagoon, pero no a lo largo de la costa del Golfo. Las rayas inmaduras pasaron significativamente más tiempo (alrededor del 91,5 por ciento) dentro de la laguna de Indian River en comparación con sus contrapartes maduras (alrededor del 60,2 por ciento). “La mayoría de las rayas que marcamos en la costa atlántica de Florida residían en la misma área donde fueron marcadas originalmente, lo que aumenta su susceptibilidad a factores estresantes locales como los impactos ambientales persistentes en la laguna Indian River”, dijo DeGroot. “Además, las rayas inmaduras pasaban una proporción significativamente mayor de tiempo dentro de los confines de la laguna. Esto es especialmente desconcertante porque no encontramos evidencia de rayas recién nacidas o jóvenes que salieran de la laguna durante todo el estudio de tres años ".

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La presencia constante de rayas en la laguna Indian River a lo largo del estudio sugiere que sirve como lugar de parto y hábitat de cría para las rayas. Como los machos y las hembras residían por igual en la parte de Sebastian de la laguna Indian River, es probable que esta área sea un importante lugar de alimentación, hábitat de cría, lugar de apareamiento, criadero o una combinación de estos roles. “Esta información sobre la residencia estacional o durante todo el año y las migraciones de larga distancia no sería posible sin el intercambio de datos colaborativos de las redes de telemetría acústica como iTAG y la red FACT”, dijo Kim Bassos-Hull , M.Sc., coautor y biólogo senior del Programa de Investigación de Conservación de Tiburones y Rayas de Mote Marine Lab. Según Ajemian, es necesario comprender mejor cómo los fenómenos meteorológicos extremos, como los huracanes y las fluctuaciones de los factores ambientales, como la marea roja y la proliferación de algas nocivas, pueden afectar a los mesodepredadores de gran tamaño ecológicamente importantes como la raya águila de manchas blancas, debido a que la frecuencia Se prevé que de estos eventos aumenten, pero se desconocen las posibles alteraciones en el ecosistema. “Este es un tema crítico que requiere una mayor infraestructura de seguimiento y nuevos enfoques analíticos”, dijo Susan Lowerre-Barbieri , Ph.D., coautora de la Comisión de Conservación de Vida Silvestre y Pesca de la Universidad de Florida y Florida, quien dirigió un taller de iTAG sobre este tema. tema. Los coautores del estudio son Krystan A. Wilkinson , Ph.D., Programa de Investigación de Conservación de Tiburones y Rayas de Mote Marine Lab y el Programa de Investigación de Delfines Sarasota de la Sociedad Zoológica de Chicago; y Gregg R. Poulakis, Ph.D., Comisión de Conservación de Vida Silvestre y Pesca de Florida. “Estoy deseando agregar más piezas al rompecabezas de la raya águila en los próximos años, ya que estos animales serán detectados durante años en ambas costas del estado y más allá”, dijo Poulakis. Las rayas se marcaron utilizando permisos de manipulación: Costa del Golfo, FWC SAL-16-1140SRP; Costa atlántica, F WC SAL-16 -1785-SRP. Este trabajo fue financiado por Guy Harvey Ocean Foundation, Vero Beach Rotary Club, Indian River Graduate Research Fellowship (2017, 2018), “Premio de tesis de 3 minutos”, fondo de matrículas especiales (Save Our Seas) administrado por Harbor Branch Oceanográfico Institute Foundation, Mote Scientific Foundation, Georgia Aquarium y las subvenciones para la recuperación de especies NOAANMFS a los estados (Programa de la Sección 6).

Breanna DeGroot, MS y Matt Ajemian, Ph.D., FAU Harbour Branch, fotografiados con una raya águila con manchas blancas. (Crédito de la foto: Kim Bassos-Hull). Autor: GISELE GALOUSTIAN -FAUIndustria Acuicola | Marzo 2021 |

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Crecimiento, rendimiento y rentabilidad de las cepas de tilapia de cultivo mejoradas genéticamente (GIFT) y no GIFT en Bangladesh.

l crecimiento de la acuicultura es fundamental para satisfacer la creciente demanda mundial de pescado, impulsada por el rápido crecimiento de la población, el aumento de los ingresos y el cambio de las preferencias de los consumidores hacia alimentos más saludables y nutritivos. Sin embargo, la producción acuícola de la mayoría de las 600 especies acuáticas que se cultivan actualmente, todavía se basa en gran medida en especies no mejoradas, que son genéticamente similares a sus contrapartes silvestres, con baja eficiencia de producción (Ponzoni et al., 2007; FAO, 2019). El uso de cepas de pescado de piscifactoría mejoradas genéticamente puede desempeñar un papel importante para satisfacer la creciente demanda de pescado al aumentar las ganancias de producción (Acosta y Gupta, 2010;Olesen et al., 2015;Gjedrem y Rye, 2018), mejorando la resistencia a las enfermedades ( Houston, 2017 ; Barría et al., 2020 ; Kjetså et al., 2020 ) y mejorando el desempeño socioeconómico y de bienestar de los sistemas de acuicultura relacionados (Dey, 2000 ; Asian Development Bank, 2005). A pesar de estos beneficios potenciales, los datos sólidos sobre el desempeño real de las cepas de peces mejoradas genéticamente en los sistemas de cultivo son limitados, particularmente en los países en desarrollo. La falta de información de evaluación comparativa es un factor que probablemente contribuya a limitar la inversión consistente y sólida en programas de mejora genética en la acuicultura. La restricción de la inversión representa en última instancia un impedimento para el desarrollo sostenible del sector de la acuicultura, en particular en los países en desarrollo, donde más se necesita para mejorar la seguridad alimentaria y nutricional, los ingresos y los medios de vida. Nuestro estudio de este caso, se centró en la tilapia del Nilo, que se ha convertido en uno de los peces de acuicultura más importantes, comercializado a nivel mundial y cultivado en más de 125 países del mundo (El-Sayed, 2020). En 2018, se produjeron más de 5,5 millones de toneladas métricas de tilapia cultivada en todo el mundo, y la tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) ocupó el tercer lugar en términos de producción total de pescado a nivel mundial (FAO, 2018). El éxito de la tilapia mundial está relacionado en parte con el establecimien-

Palabras clave Tilapia de cultivo genéticamente mejorada (GIF T,) Evaluación del desempeño, Monocultivo, Policultivo y Bangladesh. to de programas de reproducción genética selectiva para la especie inicialmente a través del desarrollo de la tecnología de Tilapia cultivada genéticamente mejorada (GIFT) por WorldFish (anteriormente, Centro Internacional para la Gestión de Recursos Acuáticos Vivos, ICLARM) y sus socios, hace más de treinta años Silva y Davy, 2010; Kumar y Engle, 2016). La tecnología GIFT ha contribuido al rápido crecimiento de la industria de la tilapia en todo el mundo desde 2001 (Kumar y Engle, 2016). Estudios anteriores sugirieron que la difusión y adopción de GIFT ayudaría a: (1) aumentar el rendimiento de los peces (Dey et al., 2000 ; Ponzoni et al., 2007 ), lo que mejora los beneficios económicos para el agricultor (Khaw et al., 2008; Haque et al., 2016); (2) aumentar la tasa de supervivencia (Khaw et al., 2008), acortar el tiempo de cosecha y producir un mayor peso de cosecha individual (Dey et al., 2000 ; Haque et al., 2016 ); (3) reducir los costos operativos y de producción ( Dey et al., 2000); (4) reducir los precios del mercado de pescado local mejorando la accesibilidad, especialmente para los consumidores de bajos ingresos (Dey, 2000; Yosef, 2009); y (5) generar empleo e ingresos rurales ( Banco Asiático de Desarrollo, 2005 ). Estos estudios utilizaron principalmente datos de investigaciones en estaciones o ensayos en granjas (Dey et al., 2000; Asian Development Bank, 2005 ; Khaw et al., 2008 ; Haque et al., 2016). A pesar de estas contribuciones, es Industria Acuicola | Marzo 2021 |

evidente que no ha habido una investigación rigurosa del desempeño de la tilapia GIFT en contextos agrícolas reales en países en desarrollo. Una revisión sistemática de la brecha de rendimiento 1 en el cultivo de tilapia encontró solo 26 estudios que brindan información sobre parámetros básicos de producción (Mengistu et al., 2019), pero pocos con análisis económico (Omasaki et al., 2017). La ausencia de información sobre el desempeño real de GIFT hace que sea difícil evaluar las brechas críticas de rendimiento e identificar las estrategias e intervenciones efectivas necesarias para abordarlas. La falta de un análisis de costo-beneficio sólido relacionado con el uso de diferentes insumos o prácticas impide una planificación comercial más precisa y la evaluación de compensaciones. Es imperativo que la industria y los gobiernos dispongan de datos fiables sobre el rendimiento actual de la tilapia en las granjas para diseñar estrategias adecuadas y políticas efectivas para futuras inversiones en el desarrollo de la acuicultura. Por lo tanto, el objetivo general de este estudio fue evaluar el rendimiento en la granja de la última cepa GIFT introducida para la acuicultura de tilapia en crecimiento con el de las cepas no GIFT existentes utilizadas en Bangladesh, donde la tilapia GIFT está bien establecida. Se eligió Bangladesh para este estudio porque GIFT se ha introducido varias veces desde 19 9 4 (Hussain et al., 2000) a 2012 (Keus et al., 2017) junto con otras cepas (Ponzoni et

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al., 2011; Hussain et al., 2013). El aumento de 18 veces en la producción de tilapia en Bangladesh de 19,320 TM en 2005 a 347,800 TM en 2015 (FAO, 2018) se ha atribuido en gran parte a GIFT y colocó al país en el tercer lugar, después de China e Indonesia, entre los principales países productores de tilapia en la región de Asia y el Pacífico (FAO, 2016 ). Los objetivos específicos del estudio fueron evaluar el crecimiento, el rendimiento y la rentabilidad actuales de las cepas GIFT y no GIFT en Bangladesh utilizando datos generados a través de una encuesta de granja de tilapia retirada. 2 . materiales y métodos 2.1. Estudio de población y estrategia de muestreo La población de interés en este estudio comprendió hogares productores de tilapia en Bangladesh. Se utilizó una estrategia de muestreo estratificado para seleccionar una muestra aleatoria de agricultores GIFT y no GIFT (Fig.1). Se obtuvo de la oficina de WorldFish en Bangladesh una lista preexistente de criaderos de tilapia en Bangladesh, organizada por distrito y la cepa producida. Con base en esta lista, se realizó una encuesta inicial para identificar los criaderos que aún estaban en funcionamiento y agruparlos en dos ramas de diseminación de semillas de tilapia. La primera rama (GIFT) que es el foco de este estudio, comprendió ocho criaderos de cría de núcleo que recibieron reproductores de GIFT de Jitra en Malasia en 2012 y criaderos de multiplicación que recibieron reproductores de GIFT de los ocho criaderos anteriores. La segunda rama (no GIFT) comprendía los criaderos no GIFT, que producían cepas de tilapia Chitralada, Genomar y FaST. La cepa Chitralada de tilapia del Nilo se introdujo en Bangladesh desde Tailandia en 1974 y luego fue reintroducida en 1987 (también de Tailandia) y gestionada por el Instituto de Investigación Pesquera de Bangladesh (BFRI). Otras cepas de tilapia como Genomar y FaST han sido introducidas por criaderos del sector privado y empresarios de Filipinas (Hussain et al., 2013). Debido al tamaño limitado de la muestra, que no nos permite tener el poder estadístico requerido para una comparación directa de GIFT con otras cepas, adoptamos la dicotomía GIFT y no GIFT para la comparación en el diseño de nuestro estudio. Durante la revisión y agrupación de las plantas de incubación, descubrimos que algunas plantas de incubación producían cepas GIFT y no GIFT y otras producían las cepas más recientes y anteriores de GIFT. Esos criaderos no tenían necesariamente listas de compradores de las diferentes cepas que producían. Para evitar sesgos y minimizar el error de medición causado por la clasificación errónea de las cepas, por ejemplo, datos de mezcla de diferentes cepas, no se tomaron muestras de estos criaderos. Siguiendo este enfoque, se seleccionaron los criaderos de 14 distritos para su inclusión en el estudio y se categorizaron en cinco grupos de la siguiente manera: (C1) Sudoeste incluyendo Jessore, Khulna, Satkhira, Narail; (C2) Sur incluyendo Bhola, Patuakhali; (C3) Sudeste incluyendo Comilla, Chandpur, Noakhali; (C4) Centro norte que incluye Mymensingh y Sherpur; y (C5) Noroeste que incluye Rangpur, Dinajpur y Gaibandha. Un equipo de encuestadores visitó los criaderos seleccionados para generar listas completas de piscicultores de tilapia a los que se vendieron alevines en 2018. La decisión de recopilar las listas de los criaderos (la fuente de la semilla de pescado) se basó en el conocimiento limitado de los productores sobre las cepas, ellos crecen. Utilizando las listas generadas de piscicultores de tilapia, empleamos un muestreo probabilístico proporcional al tamaño para seleccionar al azar a los productores para las entrevistas. La muestra final incluyó a 473 productores (Fig. 1) que habían cosechado por completo un cultivo de tilapia GIFT o no GIFT en 2018. Debido a las inconsistencias y al estado incompleto de cuatro observaciones, el tamaño de la muestra se redujo a 469 hogares acuícolas.

Figura 1. Mapa de hogares encuestados. 2.2 . Recopilación y análisis de datos Los datos se recopilaron a través de entrevistas personales desde diciembre de 2018 hasta febrero de 2019, utilizando un cuestionario prediseñado en Open Data Kit (ODK). La encuesta comprendió los siguientes módulos: (1) características de los hogares agrícolas; (2) actividades de producción y comercialización de la acuicultura, incluido el uso y costo de los insumos, así como la producción cosechada y vendida; (3) acceso a información y servicios financieros; (4) preferencia y comportamiento de riesgo; y (5) propiedad de activos. Los datos sobre la producción acuícola se recopilaron a nivel de estanque. Incluimos todos los estanques que se utilizaron para la producción de tilapia tanto en monocultivo como en policultivo., pero excluyó los estanques que no estaban llenos de tilapia. La encuesta capturó datos detallados sobre todos los tipos de prácticas de producción acuícola que nos permiten caracterizar los sistemas de producción acuícola. En diciembre de 2018 se llevó a cabo un taller de capacitación sobre la herramienta de encuesta en Bangladesh. En total, se capacitó a 17 encuestadores y cuatro supervisores de la Iniciativa de Investigación para el Desarrollo (dRi) en Bangladesh para administrar la encuesta. La herramienta de la encuesta se probó previamente y se actualizó en consecuencia durante la capacitación de una semana cuando se puso a prueba la encuesta. Durante la encuesta, se asignó a un analista de investigación de WorldFish para que descargara diariamente los datos, verificara y proporcionara comentarios oportunos para detectar posibles errores e inconsistencias. En consecuencia, se informó a los supervisores y enumeradores de campo y se les pidió que corrigieran las inconsistencias. Se utilizaron análisis descriptivos y comparativos para caracterizar y evaluar el desempeño de los sistemas de acuicultura de tilapia en Bangladesh. El análisis comparativo incluyó el análisis de costo-beneficio (BCA) para evaluar el desempeño de la acuicultura de tilapia GIFT y no GIFT en sistemas de monocultivo y policultivo. Los ingresos de la tilapia se calcularon como el rendimiento de la tilapia cosechada (kg / ha por ciclo) multiplicado por el precio de venta (USD) de un kg de tilapia. Los insumos incluyeron dos insumos de crecimiento: alevines y alimento, y cuatro insumos facilitadores: mano de obra, fer-

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tilizantes, capital y otros productos químicos (por ejemplo, productos químicos para el tratamiento del agua). Los insumos se midieron en USD / ha por ciclo utilizando el tipo de cambio oficial de 2018 del Banco Mundial para Bangladesh. El costo laboral se calculó de la siguiente manera. Primero, consideramos tres tipos de trabajo, a saber, familiar, contratado a tiempo parcial y contratado a tiempo completo. Para cada tipo de trabajo, se calcularon los días por persona de hombres y mujeres. El costo de la mano de obra contratada se obtuvo multiplicando el número total de días por persona por el salario medio diario para el tipo específico de trabajo. El costo del trabajo familiar se calculó como un costo de oportunidad asumiendo un salario diario equivalente al 75% del salario de la mano de obra contratada a tiempo completo. Además, incluimos otros costos como el alquiler de terrenos, electricidad, hielo, transporte, combustible y gastos diversos como el costo de cuerdas, tubos, baterías y linternas. Calculamos los márgenes brutos como los ingresos totales menos el costo variable total de producción. Además, calculamos la relación costo-beneficio (BCR) como el ingreso total dividido por el costo variable total. El costo de la mano de obra contratada se obtuvo multiplicando el número total de días por persona por el salario medio diario para el tipo específico de trabajo. El costo del trabajo familiar se calculó como un costo de oportunidad asumiendo un salario diario equivalente al 75% del salario de la mano de obra contratada a tiempo completo. Además, incluimos otros costos como el alquiler de tierra, electricidad, hielo, transporte, combustible y gastos diversos como el costo de cuerdas, tubos, baterías y linternas. Calculamos los márgenes brutos como los ingresos totales menos el costo variable total de producción. Además, calculamos la relación costo-beneficio (BCR) como el ingreso total dividido por el costo variable total. El costo de la mano de obra contratada se obtuvo multiplicando el número total de días por persona por el salario medio diario para el tipo específico de trabajo. El costo del trabajo familiar se calculó como un costo de oportunidad asumiendo un salario diario equivalente al 75% del salario de la mano de obra contratada a tiempo completo. Además, incluimos otros costos como el alquiler de tierra, electricidad, hielo, transporte, combustible y gastos diversos como el costo de cuerdas, tubos, baterías y linternas. Calculamos los márgenes brutos como los ingresos totales menos el costo variable total de producción. Además, calculamos la relación costo-beneficio (BCR) como el ingreso total dividido por

el costo variable total. Además, incluimos otros costos como el alquiler de tierra, electricidad, hielo, transporte, combustible y gastos diversos como el costo de cuerdas, tubos, baterías y linternas. Calculamos los márgenes brutos como los ingresos totales menos el costo variable total de producción. Además, calculamos la relación costo-beneficio (BCR) como el ingreso total dividido por el costo variable total. Además, incluimos otros costos como el alquiler de tierra, electricidad, hielo, transporte, combustible y gastos diversos como el costo de cuerdas, tubos, baterías y linternas. Calculamos los márgenes brutos como los ingresos totales menos el costo variable total de producción. Además, calculamos la relación costo-beneficio (BCR) como el ingreso total dividido por el costo variable total. Además del análisis de rentabilidad, evaluamos el rendimiento biológico del cultivo de tilapia GIFT y no GIFT en función de la tasa de crecimiento, el tamaño tanto en la siembra como en la cosecha, la tasa de supervivencia y la tasa de conversión alimenticia. El análisis de estas variables es importante porque influyen en la productividad y el costo de producción, por lo que determinan la rentabilidad. Medimos la tasa de crecimiento específico de tilapia (SGR) en porcentaje por día siguiendo la Ec. (1), donde W t y W i son los pesos de la tilapia en la cosecha y la siembra respectivamente y t es la duración del cultivo en número de días de siembra (Lugert et al., 2016). Para medir la supervivencia (%), la cantidad de tilapia recolectada se dividió por

la cantidad de tilapia sembrada. El número resultante se multiplicó por 100 para expresarlo como porcentaje. Finalmente, la tasa de conversión de alimento (FCR) se midió dividiendo la cantidad total de alimento (kg) por la cantidad de pescado cosechado (kg). (1)

Las diferencias en las características socioeconómicas y el desempeño entre los agricultores GIFT y no GIFT se evaluaron de forma descriptiva utilizando pruebas t de muestra independientes. Sin embargo, proporciones como FCR y BCR no suelen mostrar distribuciones normales (como es el caso de este estudio; consulte la figura 2). Por lo tanto, también realizamos una prueba no paramétrica de Mann-Whitney para evaluar la significación estadística de las diferencias observadas en FCR y BCR entre agricultores GIFT y no GIFT. Además, comparamos el desempeño entre los sistemas de monocultivo y policultivo centrándonos en cinco especies comúnmente cultivadas con tilapia, a saber, Rohu (Labeo rohita), Catla (Catla catla), Carpa plateada (Hypophthalmichthys molitrix), Mrigal (Cirrhinus mrigala) y Pangasius (Pangasius hypophthalmus). Este nivel de análisis desagregado, que analiza las especies específicas que se cultivaron junto con la tilapia, nos permite evaluar si la producción de tilapia afecta o no la producción de otras especies en un sistema de policultivo.

Figura 2 . Histograma de relación de conversión alimenticia (FCR) y relación costo -benef icio. Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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2 . 3 . Coincidencia de pun tuación de propensión Además del análisis descriptivo, el desempeño causal de GIFT en sistemas de monocultivo y policultivo se estimó mediante el efecto promedio del tratamiento en los tratados (ATT), definido como la diferencia promedio en los resultados de los hogares productores de tilapia, con y sin la cepa GIFT (Takahashi y Barrett, 2013): (2)

donde E {∙} es el operador de expectativa, Y iA es el resultado potencial bajo la adopción de la cepa GIFT, mientras qué Y iN es el resultado potencial sin adopción de GIFT y T i es el indicador de tratamiento, igual a uno si el hogar cultivó GIFT y cero si no. El desafío en Eq. (1) es que no es posible observar, para el mismo hogar agrícola GIFT i, el resultado contrafactual, E (Y iN | T i = 1), (es decir, el resultado potencial si el hogar no fuera GIFT). Reemplazar los contrafactuales no observados con los resultados de los agricultores no GIFT, E (Y iN | T i = 0), puede resultar en estimaciones de ATT sesgadas (Angrist y Pischke, 2009). En este estudio, se utilizó el método de estimación de emparejamiento por puntuación de propensión (PSM) como estimador principal para evitar el problema descrito anteriormente. El PSM se basa en el supuesto de que el sesgo de selección de la muestra puede eliminarse condicionando las variables observables. Esto se logra emparejando cada hogar agrícola GIFT con uno o más hogares agrícolas no GIFT con características observables similares. Por lo tanto, los modelos de emparejamiento simulan las condiciones de un experimento en el que los hogares agrícolas GIFT y no GIFT se asignan al azar, lo que permite identificar un vínculo causal entre la elección de cepas y las medidas de rendimiento. Dos supuestos son cruciales cuando se aplica PSM, a saber, el supuesto de falta de confusión, también conocido como supuesto de independencia condicional (CIA) y supuesto de apoyo común (CSA). La CIA implica que una vez que se controla un vector de características observables, la adopción de GIFT será aleatoria y no correlacionada con las variables de resultado. El puntaje de propensión según la CIA viene dado por: donde T = 1 o 0 es el indicador de adopción de GIFT o de otro modo, y W es el vector de características observables. La distribución condicional de W, dado p ( W ), es similar en ambos grupos de agricultores GIFT y no GIFT. Por otro lado, la CSA ayuda

a garantizar que cada individuo tenga una probabilidad positiva de ser un agricultor GIFT o no GIFT, por lo que descarta una previsibilidad perfecta. La CSA se expresa como: (3) Bajo los supuestos (2) y (3), el TCA se puedeexpresardelasiguientemanera: Una de las debilidades del método PSM es que no captura el sesgo de selección basado en heterogeneidad no observada. Sin embargo, el análisis de sensibilidad de los límites de Rosenbaum puede comprobar si los resultados del PSM son sensibles al sesgo oculto (Becker y Andrea, 2002). El enfoque de PSM aplicado en este estudio siguió dos pasos. El primer paso implicó la estimación de las puntuaciones de propensión o la probabilidad condicional de cultivar GIFT utilizando un modelo probit. En el segundo paso, los agricultores GIFT y no GIFT fueron emparejados por sus puntajes de propensión estimados utilizando el algoritmo de emparejamiento del vecino más cercano. La coincidencia del vecino más cercano relaciona un sujeto del grupo de control con un sujeto del grupo de tratamiento, según la puntuación de propensión más cercana. También realizamos comprobaciones de robustez en las que utilizamos otros dos algoritmos de coincidencia, a saber, la coincidencia basada en kernel y la coincidencia de radio. Nuestros resultados siguen siendo robustos a diferentes algoritmos de coincidencia. Los resultados de los otros algoritmos de emparejamiento están disponibles de los autores a pedido. El emparejamiento del puntaje de propensión ayuda a equilibrar la distribución de las covariables observadas (Lee, 2008), lo que significa que no debe haber diferencias sistemáticas en la distribución y superposición de covariables entre los hogares agrícolas GIFT y no GIFT después del emparejamiento (Gitonga et al., 2013). Por lo tanto, la calidad de la correspondencia puede probarse mediante pruebas de equilibrio de covariables (Rosenbaum y Rubin, 1985; Sianesi, 2004). Específicamente, se examinó la igualdad de las medias de las características observadas en los grupos GIFT y no GIFT después del emparejamiento mediante una prueba t de dos muestras: después del emparejamiento, no debería haber diferencias significativas (Gitonga et al., 2013). Además, la coincidencia se probó comparando el pseudo R 2y p -valores de la prueba de razón de verosimilitud de la insignificancia conjunta de todos los regresores obtenidos del análisis probit antes y después de emparejar las muestras. El pseudo-R 2 debería ser menor y la importancia conjunta de las covariables debería Industria Acuicola | Marzo 2021 |

rechazarse (Sianesi, 2004; Kassie et al., 2011). Finalmente, se utilizó un gráfico de puntaje de propensión para verificar visualmente si se cumplió la condición de apoyo común, es decir, si hubo suficiente superposición. Además, la propiedad de equilibrio se verificó utilizando el sesgo estandarizado absoluto promedio (MASB) entre los agricultores GIFT y no GIFT como lo sugirieron Rosenbaum y Rubin (1985).; una diferencia estandarizada superior al 20% debe considerarse demasiado grande y un indicador de que el proceso de emparejamiento ha fallado. La estimación de PSM no es robusta en presencia de sesgos ocultos o selección de elementos no observables. Utilizando la prueba de límites de Rosenbaum (2002), verificamos la sensibilidad de los efectos de adopción promedio estimados al sesgo oculto. Las covariables observables consideradas, es decir, los factores que probablemente afectarían la probabilidad de cultivar GIFT, se seleccionaron con base en estudios de adopción e impacto previos y teoría económica (por ejemplo, Kassie et al., 2011 ; Shikuku et al., 2019 ), y se incluyeron características del agricultor y del hogar (edad, educación, índice de activos, número de miembros del hogar involucrados en la acuicultura, si la acuicultura es la principal fuente de sustento para el hogar, la experiencia del agricultor en el cultivo de tilapia, el acceso a la información, el acceso al crédito y la actitud de riesgo) . La estimación controló además los factores biológicos de la densidad de población, la tasa de supervivencia y el peso en la población. 3 . Resultados 3.1 . Características socioeconómicas de los encuestados de la muestra Las estadísticas descriptivas de los hogares GIFT y no GIFT que practican el monocultivo de tilapia (Tabla 1) no mostraron diferencias significativas en la mayoría de las características socioeconómicas, como educación, edad, grado de aversión al riesgo y experiencia en cultivo de tilapia del encuestado, acceso al crédito y tamaño. de tierras dedicadas a la acuicultura (p > 0,1). Sin embargo, los hogares que practicaban el monocultivo GIFT tenían activos más bajos en comparación con los agricultores que no eran GIFT (p <0,01) y también tenían un tamaño de hogar más pequeño ( p <0,1). Hogares GIFT y no GIFT que se dedican al policultivotenían características similares en términos de edad, experiencia en el cultivo de tilapia, acceso al crédito y tamaño del hogar. Sin embargo, la proporción de encuestados que completaron la educación por encima de la clase 10 fue significativamente mayor para los agriculto-

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res que no eran GIFT que para los agricultores GIFT (p <0.05). Del mismo modo, los agricultores de GIFT eran más reacios al riesgo, tenían una menor dotación de activos y poseían terrenos agrícolas y de acuicultura más pequeños que los hogares agrícolas que no eran de GIFT (p <0,01). Tanto para los hogares GIFT como para los no GIFT, la agricultura de policultivo

se practicaba comúnmente. De 469 hogares de cultivo de tilapia incluidos en el estudio, 388 de ellos (83%) cultivaron tilapia en policultivo con otros peces (Cuadro 1).

3 . 2 . C a r ac te r í s t ic a s b i o tecn oló gic a s y re n dimien to del cultivo de tilapia

Los hogares GIFT tenían estanques más pequeños que los hogares no GIFT tanto en monocultivo como Cuadro 1. Errores promedio y estándar (EE) de las caracteen policultivo, pero la diferencia rísticas de los hogares y muesfue estadísticamente significativa tra de encuestados de fincas solo para los sistemas de policultide monocultivo y policultivo. vo (p <0,01) ( Tabla 2 ). Las densidades de población de tilapia fueron significativamente más altas para GIFT (~ 4 peces por m 2) que para no GIFT (~ 3 peces por m 2) tanto en sistemas de monocultivo como de policultivo (p <0,01). Específicamente, la densidad de población de los estanques GIFT fue un 28% más alta que la de los estanques que no son GIFT en monocultivo y un 33% más alta en policultivo. El peso medio de los peces individuales almacenados por hogares GIFT, tanto en sistemas de monocultivo (7,3 g) como de policultivo (9,1 g), fue significativamente más bajo que en hogares sin GIFT tanto para monocultivo (17,2 g) como para policultivo (20,3 g), menos de la mitad de eso para no GIFT en ambos sistemas de cultivo (p <0.01). El peso de la población fue 15-20% menor para ambos tipos de tilapia en monocultivo que en policultivo. Aquellos hogares que practicaban el policultivo tenían densidades de población similares a las de los agricultores de monocultivos (~ 4 a 5 peces por m 2) y también agregaron otras especies como las carpas indias (Rohu, Mrigaly Catla) y carpas chinas (carpa plateada). Un peNota: Las diferencias significativas entre los productores GIFT y no GIFT queño número de hogares también en p <0.05 se dan en negrita y P <0.10 (pero> 0.05) se dan en cursiva. sembró bagre Pangasius en sus estanques de policultivo de tilapia. Cuadro 2 . Errores medios y estándar (SE) de las características técnicas de los sistemas de monocultivo y policultivo GIFT y no GIFT. La duración promedio del cultivo de tilapia fue de 159 a 164 días (alrededor de 5,5 meses) en monocultivo, que fue más corto que en el policultivo que tomó alrededor de 172 días (alrededor de 6 meses) para completar el ciclo. La duración del cultivo no fue estadísticamente diferente entre los estanques GIFT y no GIFT para los sistemas de monocultivo y policultivo (Tabla 2). Los hogares GIFT capturaron pescado en un tamaño promedio significativamente menor, 258 g en monocultivo y 309 g en policultivo, que los hogares no GIFT que capturaron pescado de 393 g en monocultivo a 413 g en sistemas de policultivo (p <0.01) (Tabla 2). En promedio, las tasas de supervivencia de GIFT y no GIFT fueron similares en monocultivos (75% y 78%). Las tasas de supervivencia fueron de 73% a 87%, Notas: Los tamaños de muestra (número de estanques) para la densidad de población de diferentes especies respectivamente, en estanques cultivadas con GIFT y no GIFT, respectivamente, fueron 225 y 215 para rohu, 137 y 136 para catla, 144 de policultivo, 19% más altas y 136 para carpa plateada, 136 y 180 para mrigal y 22 y 30 para Pangasius. Las diferencias significativas para no GIFT (p <0.01) (Tabla 2). entre los agricultores GIFT y no GIFT en p <0.05 se dan en negrita y P <0.10 (pero> 0.05) se dan en cursiva. Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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La tasa de crecimiento específico fue significativamente más alta para la tilapia GIFT que para la tilapia no GIFT tanto en sistemas de monocultivo como de policultivo (p <0.01). En sistemas de monocultivo y policultivo, la tilapia GIFT creció a 3.3% y 3.0% por día, respectivamente, 27% y 36% más rápido que la tilapia no GIFT cuyas tasas de crecimiento fueron 2.6% a 2.2% por día respectivamente (Tabla 2). La tasa de conversión alimenticia (FCR) promedio promedió 1.5 y 2.1 en monocultivo y 2.0 y 2.2 en policultivo para GIFT y no GIFT respectivamente, pero las diferencias no fueron estadísticamente significativas al 5% de nivel significativo (p > 0.08) ( Tabla 2). Los resultados de la prueba no paramétrica de Mann-Whitney también confirmaron que las diferencias en FCR entre agricultores GIFT y no GIFT no fueron estadísticamente significativas tanto en monocultivo (p > 0.09) como en policultivo ( p > 0.10). La mayor tasa de crecimiento de los peces GIFT en comparación con los no GIFT probablemente se debió al tamaño más pequeño en la siembra de peces GIFT en comparación con los peces no GIFT.

miento. Por lo tanto, la pseudo- R 2 baja, el sesgo estandarizado de media baja, la reducción del sesgo total alta y la p no significativa-Los valores de la prueba de razón de verosimilitud después del emparejamiento sugieren que la especificación propuesta del puntaje de propensión fue exitosa en términos de equilibrar la distribución de covariables entre los agricultores GIFT y no GIFT, especialmente en monocultivos. Los resultados del análisis de sensibilidad de límites de Rosenbaum sobre el sesgo oculto se presentan en la Tabla A4. Cuanto mayor sea el valor de Γ, mayor será la confianza de que GIFT y no GIFT se com-

por ciclo, respectivamente (Tabla 3). En los sistemas de policultivo, el rendimiento promedio de pescado de los hogares GIFT y no GIFT fue estadísticamente diferente al nivel del 10% (p <0,1) con 12,7 y 10,2 toneladas métricas / ha producidas por ciclo, respectivamente (Tabla 3). Cuadro 3 . Media de las variables de resultado de los sistemas de policultivo y monocultivo GIFT y no GIFT, y la media y el error estándar (entre paréntesis) de los efectos del trat amiento promedio (AT T ) utilizando la puntuación de propensión coincidente (coincidencia del vecino más cercano).

3. 3 . Ren dimiento y rent abilidad del cultivo de tilapia Antes de pasar al desempeño causal de la producción GIFT, es pertinente discutir la calidad de los resultados Nota: Las diferencias significativas entre los productores GIFT y no GIFT del proceso de emparejamiento que en p <0.05 se dan en negrita y P <0.10 (pero> 0.05) se dan en cursiva. se presentan en las Tablas A1-A4 y la Fig. A1 del Apéndice. Después del porten de manera diferente. El valor El precio de venta promedio de la crítico de gamma, Γ (por debajo del emparejamiento, no hubo diferentilapia GIFT (1.2 USD por kg) fue cias significativas en las covariables cual se cuestionaría la conclusión significativamente menor que el observables entre los agricultores de un mejor rendimiento de GIFT en de la tilapia no GIFT (1.4 USD por GIFT y no GIFT que practicaban el comparación con no GIFT) está en kg) en los sistemas de monocultivo, monocultivo (Tabla A1). En policultiel rango de 1,1 a 3,4 (tanto en monopero no fue diferente en los sistevo, la magnitud de las diferencias se cultivo como en policultivo). Estos mas de policultivo (Cuadro 3). La redujo mucho en relación con la anresultados están muy cerca de los diferencia en el precio de venta es terior al emparejamiento y solo tres reportados por estudios que examiplausible dado que el peso corporal variables revelaron diferencias signan los impactos de las innovaciones medio individual en el momento de nificativas en p <0.05 (Tabla A2). El agrícolas e indican la ausencia de la cosecha fue menor para la tilapia sesgo se redujo sustancialmente dessesgos ocultos sustanciales (KasGIFT que para la tilapia no GIFT. pués del emparejamiento tanto para sie et al., 2011; Ogutu et al., 2014). monocultivo como para policultivo. Los ingresos brutos de los estanLa distribución de las puntuaciones El análisis de emparejamiento de proques GIFT y no GIFT se estimaron de propensión estimadas por tipo de pensión confirmó que GIFT tenía una en 9900 USD y 8600 USD / ha cepa cultivada en diferentes sistemas tasa de crecimiento específico más por ciclo respectivamente en mode cultivo demostró que se cumplió rápida que los no GIFT en los sistenocultivo y 17.400 USD y 13.200 el supuesto de apoyo común (Fig. A1). mas de monocultivo y policultivo, USD / ha por ciclo respectivamencon 3.3% y 3.1% de peso corporal te en policultivo, es decir, 1800 USD más para los hogares GIFT La diferencia de medias estandaripor día para GIFT y 2.6% y 2.4% de peso corporal por día para no GIFT zada para las covariables generales (p <0,1) bajo monocultivo y 4200 utilizadas en la puntuación de proen monocultivo y policultivo (Cuadro USD más alto para hogares GIFT (p pensión (alrededor del 29,2% para 3). La tasa de conversión alimenticia <0.05) bajo policultivo (Cuadro 3). el monocultivo y el 39,1% para el promedio para GIFT permaneció policultivo antes del emparejamienigual que los resultados que reporLos costos de producción variato) se redujo al 15,2% y al 12,2% tamos en la Tabla 2 (FCR 1.5 y 2.0 bles promedio, estimados en 8000 para el monocultivo y el policultien monocultivo y policultivo). Sin USD y 8800 USD / ha por ciclo para estanques GIFT y no GIFT, vo, respectivamente, después del embargo, el FCR para no GIFT ha emparejamiento (Tabla A3). Los vacambiado y el FCR entre estanques respectivamente bajo monocultilores p de las pruebas de razón de GIFT y no GIFT en sistemas de povo y en 11,400 USD y 11,400 USD verosimilitud indicaron que la signilicultivo (2.0 versus 3.1) fue estadís/ ha por ciclo, respectivamente, ficación conjunta de las covariables bajo policultivo (Cuadro 3), fueticamente diferente al nivel del 5%. se rechazó después de emparejar el El rendimiento promedio de tilapia ron significativamente menores monocultivo. El pseudo- R 2 también entre estanques GIFT y no GIFT en para GIFT (p <0.1) en sistemas de se redujo significativamente del 23 monocultivo fue estadísticamente monocultivo pero no fueron difeal 31% antes del emparejamiento al diferente (p <0.01) con 8.1 y 6.2 rentes en sistemas de policultivo. 0.05–0.06% después del emparejatoneladas métricas / ha producidas Industria Acuicola | Marzo 2021 |

La ganancia bruta promedio en el monocultivo de tilapia fue estadísticamente diferente al nivel del 5% (p <0.05) con USD 1930 y - 260 USD / ha por ciclo para estanques GIFT y no GIFT, respectivamente. Las ganancias brutas combinadas de la tilapia y otros peces en sistemas de policultivo también fueron diferentes al nivel del 5% (p <0.05) con 5990 USD y 1820 USD / ha por ciclo, respectivamente (Cuadro 3). La relación costo-beneficio (BCR) en general para los estanques de monocultivo fue significativamente diferente (p <0.01) en 1.7 y 1.1 para los agricultores GIFT y no GIFT, respectivamente, como resultado de la diferencia significativa entre el rendimiento promedio (Tabla 3). En policultivo, hubo una diferencia significativa en BCR al nivel del 10% (p <0.1), con 2.0 y 1.5 para estanques GIFT y no GIFT respectivamente. Para los sistemas de policultivo, al evaluar la tilapia sola, el rendimiento fue estadísticamente diferente al nivel del 5% con 9.3 toneladas / ha por ciclo y 7.8 toneladas / ha por ciclo para GIFT y no GIFT respectivamente (Cuadro 4). Los ingresos de tilapia y la relación costo beneficio entre los estanques GIFT y no GIFT también fueron estadísticamente diferentes al nivel del 10% y al nivel del 5%, respectivamente. El precio de venta, los ingresos, el costo de producción y el beneficio bruto de los hogares GIFT y no GIFT no fueron significativamente diferentes. Estos resultados sugirieron que la diferencia en los ingresos y BCR de GIFT y no GIFT probablemente se deba a un mayor rendimiento de GIFT que no GIFT en los sistemas de policultivo. Cuadro 4 . Media de las variables de resultado de la tilapia GIFT y no GIFT en sistemas de policultivo, y la media y el error estándar (entre paréntesis) de los efectos del tratamiento promedio (ATT) utilizando la puntuación de propensión coincidente (coincidencia de vecino más cercano).

Nota: Las diferencias significativas entre los agricultores GIFT y no GIFT en p <0.05 se dan en negrita y P <0.10 (pero> 0.05) se dan en cursiva. Los costos de alimentación representaron la mayor proporción (68% a 78%) de los costos variables totales tanto en monocultivo como en policultivo, con 5910 USD a 7890 USD / ha por ciclo en monocultivo y 6620 USD a 8600 USD / ha por ciclo para monocultivo y estanques de policultivo (Cuadro 5). El costo de la alimentación no fue significativamente diferente entre los estanques GIFT y no GIFT en los estanques de monocultivo y policultivo. El segundo elemento de costo más importante que es el costo de la semilla, fue más bajo para GIFT que para no GIFT en monocultivo, pero la diferencia no fue significativa (Tabla 5). Estos resultados sugirieron que los costos de producción más bajos de GIFT en comparación con los estanques no GIFT informados en la Tabla 3 se debieron a una combinación de diferentes prácticas de manejo y uso de insumos (piensos, semillas, mano de obra, etc.) aplicadas por agricultores GIFT y no GIFT. Cuadro 5 . Media de la composición de costes de los sistemas de monocultivo y policultivo GIFT y no GIFT, y la media y el error estándar (entre parénteIndustria Acuicola | Marzo 2021 |

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sis) de los efectos de tratamiento promedio (ATT) utilizando la puntuación de propensión (comparación de vecino más cercano).

GALO. Dada la existencia de una serie de cepas mejoradas, las múltiples introducciones de tilapia en Bangladesh y el período de tiempo

los ensayos en la granja (Haque et al., 2016) han seguido demostrando un crecimiento más rápido y una mejor tasa de conversión alimenticiaen RE4 . Discusión Nuestros resultados mostraron que GIFT fue cultivado principalmente por pequeños productores en Bangladesh que tenían pequeñas extensiones de tierra (menos de una ha) disponibles para la acuicultura y bajos activos en relación con los agricultores que cultivaron tilapia que no eran GIFT. Además, el análisis mostró que los hogares GIFT y no GIFT aplicaron diferentes estrategias de almacenamiento con los agricultores GIFT que siembran alevines más pequeños y recolectan peces de menor tamaño en comparación con los agricultores que no son GIFT, ya sea que la tilapia se cultive en monocultivo o policultivo. El hecho de que la repoblación de peces más pequeños cueste menos y que el tamaño más pequeño de los peces capturados de esa repoblación se comercialice a un precio más bajo sugiere que esta estrategia de cultivo probablemente esté condicionada por menores recursos financieros de los agricultores y / o posiblemente dirigidos a un mercado diferente (de menor costo). segmento. Estos datos concuerdan con que los agricultores GIFT son hogares con recursos relativamente pobres. Publicaciones anteriores sobre el desempeño de GIFT (Dey et al., 2000; Asian Development Bank, 2005; Acosta y Gupta, 2010) informaron un crecimiento más rápido, una mejor eficiencia alimenticia de la cepa GIFT e infirieron el beneficio de estos atributos para obtener mayores rendimientos y rentabilidad para sistemas agrícolas como resultado. En el momento de la introducción de GIFT, cuando había pocas otras cepas mejoradas, si es que había alguna, en los sistemas de cultivo, no sería sorprendente ver diferencias marcadas entre GIFT y otras cepas de tilapia. Los informes de la investigación en la estación (Khaw et al., 2008) y los datos de

que las cepas de élite han estado disponibles significa que la comparación de la generación 12 de GIFT en el presente estudio con una gama de poblaciones que no pertenecen a GIFT podría no ser tan clara. -Cortar diferencias. Sin embargo, los resultados de nuestra investigación mostraron claramente que en el entorno del Bangladesh actual, la cepa GIFT de la generación 12 tuvo una tasa de crecimiento específica entre un 27% y un 29% más rápida que la tilapia no GIFT tanto en estanques de monocultivo como de policultivo. La tasa de supervivencia más baja para los alevines de tilapia GIFT en relación con la observada en los estanques de policultivo no GIFT puede reflejar el tamaño más pequeño de la población de alevines GIFT. En estudios anteriores (Dey et al., 2000; Asian Development Bank, 2005; Haque et al., 2016) se consideraba que una tasa de crecimiento más rápida era una condición clave para obtener mayores rendimientos y se asociaba con mejores tasas de conversión alimenticia. Nuestros resultados demostraron que la tasa de crecimiento más rápida de GIFT resultó en una diferencia en el rendimiento entre la tilapia GIFT y no GIFT en sistemas de monocultivo. Sin embargo, las tasas de conversión de alimento no fueron significativamente diferentes en los sistemas de monocultivo GIFT y no GIFT. Aunque se encontró una diferencia significativa en FCR de GIFT y no GIFT en sistemas de policultivo (GIFT tiene el mejor valor), no pudimos inferir que GIFT fuera más eficiente que no GIFT ya que las condiciones y prácticas agrícolas difieren sustancialmente entre los estanques de policultivo. El análisis detallado de las ganancias brutas, los costos y el análisis de los costos de beneficios mostró un mayor rendimiento económico de GIFT Industria Acuicola | Marzo 2021 |

en comparación con los estanques que no son de GIFT. Particularmente en los sistemas de monocultivo, una tasa de crecimiento más rápida es una condición importante para generar mayores rendimientos para los agricultores GIFT, que luego produjeron mayores ingresos y ganancias brutas, así como una relación costo beneficio. Nuestro estudio también destacó que los sistemas de policultivo son los sistemas de cultivo predominantes para la tilapia en Bangladesh. Solo una cuarta parte de los agricultores cultivaban tilapia en monocultivo en el momento de nuestra encuesta. Se observó una diferencia en las prácticas entre los agricultores GIFT y los no GIFT en los sistemas de policultivo con respecto a la siembra de especies distintas de la tilapia, y los agricultores GIFT almacenaron el doble de bagre Pangasius que los agricultores no GIFT. En los sistemas de policultivo, los productores GIFT también obtuvieron un mayor rendimiento de pescado, ingresos, beneficio bruto y relación costo-beneficio que los agricultores que no lo son. Se puede interpretar que una relación costo / beneficio más alto, significa una mayor rentabilidad (Kondylis et al., 2017) de GIFT en comparación con no GIFT tanto en sistemas de monocultivo como de policultivo. La rentabilidad es una condición previa importante para escalar las innovaciones acuícolas (Woltering et al., 2019; Sartas et al., 2020 ). La rentabilidad de GIFT en comparación con las cepas que no son GIFT sugiere que GIFT es una innovación acuícola "inclusiva", es decir, que beneficia a los pequeños agricultores y a la acuicultura a escala comercial. De hecho, encontramos que la cepa GIFT genera mayores retornos en relación con el costo de producción para los pequeños agricultores dotados de menos activos en comparación con los que no son GIFT, lo que sugiere el potencial de la cepa GIFT para mejorar los medios de vida de los agricultores de escasos recursos. Se aplican ciertas calificaciones para interpretar nuestros resultados. En primer lugar, dependemos de los datos de las encuestas recordadas, en las que los agricultores de los países en desarrollo a menudo no llevan registros de las explotaciones. En segundo lugar, los datos utilizados para el análisis fueron encuestas únicas que no capturan la dinámica del tiempo ni la fluctuación del ciclo económico de la acuicultura. En tercer lugar, el estudio cubre todas las regiones de Bangladesh, lo que garantiza la validez externa de los resultados. Reconocemos que puede existir heterogeneidad en el desempeño de GIFT entre regiones, el estudio no pudo analizar el desempeño por región debido al tama-

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ño limitado de la muestra. Nuestro análisis comparó GIFT con un grupo de todas las cepas que no son GIFT. Sin embargo, una comparación más desagregada de GIFT con cepas específicas que no son GIFT podría ser más informativa y generar mejores conocimientos. Por supuesto, el descubrimiento de la diferencia en el enfoque por parte de los productores GIFT y los no GIFT, subraya la necesidad de un trabajo más detallado para comprender los factores que determinan la rentabilidad y la sostenibilidad de estos complejos sistemas de acuicultura a pequeña escala. Además, reconocemos que el estudio actual no explica por qué los productores a pequeña escala parecen preferir GIFT mientras que los productores a gran escala prefieren otras cepas. Esperamos que una futura investigación pueda abordar estas advertencias, incluida la justificación más clara de los impactos de las cepas GIFT en el bienestar de los productores, y la explicación de las diferencias en las preferencias por las cepas. 5 . Conclusiones Utilizando los datos de la encuesta, este estudio confirmó que se desempeñó mejor que la tilapia no GIFT en términos de mayor tasa de crecimiento relativo, y más rentabilidad en monocultivo y policultivo en estanques en Bangladesh. Se observó diferencia en el rendimiento entre

GIFT y no GIFT en monocultivos, pero no hubo diferencia en estanques de policultivo cuando se consideró solo el rendimiento de tilapia. Los hallazgos de este estudio tienen varias implicaciones importantes para las políticas y el desarrollo de la acuicultura. La información de evaluación comparativa sobre el rendimiento es importante para respaldar la inversión y los esfuerzos para escalar GIFT. Específicamente, el resultado implica que escalar la rentabilidad de GIFT mejoraría el bienestar de los productores de acuicultura en crecimiento. Existe la oportunidad de ampliar aún más la frontera de la productividad promoviendo la adopción de prácticas de manejo mejoradas entre los productores. Dichas prácticas pueden reducir aún más la tasa de conversión de alimentos asociada con GIFT y, por lo tanto, aumentar la rentabilidad. Los hallazgos sugieren además impactos importantes de GIFT. Confirmaron que el alto rendimiento de GIFT en términos de rendimiento promedio y rentabilidad que muestran los estudios de prueba en la estación y en la granja se encuentra en los sistemas acuícolas. Esta es una condición clave para mejorar el bienestar y lograr los beneficios económicos, sociales y ambientales asociados. Se requerirán estudios de seguimiento para explorar los impactos de la adopción de GIFT en

estos beneficios adicionales. Declaración del autor: Los autores declaran haber contribuido a la investigación. Declaración de intereses en competencia: Los autores declaran que no tienen intereses económicos en competencia o relaciones personales que puedan haber influido en el trabajo informado en este documento. Reconocimiento: Este trabajo fue realizado como parte y financiado por el Programa de Investigación del CGIAR sobre Sistemas Agroalimentarios Pesqueros (FISH) dirigido por WorldFish. El programa es apoyado por contribuyentes al Fondo Fiduciario CGIAR. Parte del trabajo también contó con el apoyo del Fondo Internacional de Desarrollo Agrícola (FIDA) y la Comisión Europea [número de subvención del FIDA 2000001539 ]; el Ministerio Federal de Cooperación Económica y Desarrollo de Alemania (BMZ) a través de Deutsche Gesellschaft für Internationale Zusammenarbeit (GIZ), en un proyecto titulado “ Sistemas de escala y asociaciones para la adopción acelerada de cepas de tilapia mejoradas (SPAITS)” [número de concesión 81219436] y Feed the Future de USAID “ Bangladesh Aquaculture Activity (BAA)” [número de subvención AEC10423 ]. Agradecemos el apoyo logístico y

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técnico de WorldFish Bangladesh, así como la recopilación de datos del equipo de la Iniciativa de Investigación para el Desarrollo (dRi) en Bangladesh. Las opiniones expresadas en este documento no pueden tomarse como un reflejo de las opiniones oficiales de estas organizaciones. Apéndice A . Apéndice Cuadro A1 . Pruebas de equilibrio para agricultores GIFT y agricultores no GIFT emparejados bajo monocultivo .

Nota: Las diferencias significativas entre los productores GIFT y no GIFT en p <0.05 se dan en negrita y P <0.10 Cuadro A2 . Pruebas de equilibrio para agricultores GIFT y agricultores no GIFT emparejados bajo policultivo .

Nota: Las diferencias significativas entre los agricultores GIFT y no GIFT en p <0.05 se dan en negrita y P <0.10 (pero> 0.05) se dan en cursiva. Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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Cuadro A3 . Emparejar indicadores de calidad antes y después del emparejamiento.

Notas : Emparejamiento basado en el algoritmo del vecino más cercano. La diferencia significativa al nivel del 5% se muestra en negrita. Cuadro A4 . Nivel crítico de sesgo oculto (Γ) de los sistemas de monocultivo y policultivo GIFT y no GIFT.

Nota: El valor crítico de gamma (Γ), valores por debajo de los cuales se cuestionaría el mejor desempeño de GIFT en comparación con no GIFT. Figura A1 . La distribución de los puntajes de propensión estimados por cepas GIFT (tratadas) y no GIFT (no tratadas) cultivadas bajo sistemas de monocultivo y policultivo. Las barras individuales indican grupos de parejas tratadas (por encima de la línea horizontal) y no tratadas (por debajo de la línea horizontal) que se pueden comparar y demuestran que la mayoría de los grupos tienen representantes de grupos tratados y no tratados que permiten una comparación válida.

Referencias: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0044848621001484 Autores: Nhuong Tran a Kelvin Mashisia Shikuku b Cristiano M. Rossignoli b c Benoy Kumar Barman d Kai Ching Cheong a Mohammad Shawquat Ali d John AH Benzie b e a. WorldFish, c / o: Departamento de Pesca, Bayint Naung Rd, West Gyogone, Insein Township, Yangon, Myanmar. a. WorldFish, Jalan Batu Maung, Batu Maung, 11960 Penang, Malasia a. Instituto de Iniciativas Futuras (IFI), Universidad de Tokio, 7-3-1 Hongo, Bunkyo-ku, Tokio 113-8654, Japón. a. WorldFish, número de casa: 88, 2B Rd No. 4, Dhaka 1213, Bangladesh. mi. Escuela de Ciencias Biológicas de la Tierra y del Medio Ambiente, University College Cork, Cork, Irlanda. Artículo recibido el 17 de noviembre de 2020, revisado el 30 de enero de 2021, aceptado el 4 de febrero de 2021, disponible desde el 10 de febrero de 2021. Fuente: © 2021 El autor (es). Publicado por Elsevier BV Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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Los Peces

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NACIONALES NACIONAL.-

12 de MArzo 2021

¡Cuidado con el camarón! La veda ya viene y abarca todas las especies.

El acuerdo indica que la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural, a través de la Conapesca con base en el dictamen técnico del Inapesca. Foto: Línea Directa. Este viernes se emitió el acuerdo en el Diario Oficial y todos los involucrados en la pesca de camarón deberán estar muy atento a las fechas. Este viernes 12 de marzo la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Social, publicó el acuerdo por el que se establece veda temporal para la pesca de todas las especies de camarón en las aguas marinas de jurisdicción federal del Océano Pacífico, incluyendo el Golfo de California, así como de los sistemas lagunarios estuarinos, marismas y bahías de los estados de Baja California Sur, Sonora, Sinaloa, Nayarit, Jalisco y Colima. El acuerdo indica que la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural, a través de la Conapesca con base en el dictamen técnico del Inapesca, establece veda temporal para la pesca de todas las especies de

camarón del litoral del Océano Pacífico tal como se indica a continuación: I. En las aguas marinas y sistemas lagunarios estuarinos de jurisdicción federal del Golfo de California hasta la frontera entre Nayarit y Jalisco (Desde Cabo San Lucas hasta Cabo Corrientes), así como en las aguas del sistema lagunario Bahía MagdalenaAlmejas en Baja California Sur, a partir de las 00:00 horas del 15 de marzo de 2021. II. En el resto de las aguas marinas y sistemas lagunarios estuarinos de jurisdicción federal del Océano Pacífico, desde la frontera con los Estados Unidos de América hasta la frontera con la República de Guatemala, incluyendo el Golfo de Tehuantepec, a excepción del sistema lagunario Bahía Magdalena-Almejas en Baja California Sur, a partir de las 00:00 horas del 20 de marzo de 2021. En el documento se detalla también que la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural, dará a conocer con la debida anticipación, las fechas de conclusión de la veda, con base en las investigaciones y muestreos biológicos que realice por conducto del Inapesca, mediante acuerdo que se publique en el Diario Oficial de la Federación. Determina que las personas que incumplan o contravengan el acuerdo, se harán acreedoras a las sanciones que para el caso establece la Ley General de Pesca y Acuacultura Sustentables y demás disposiciones legales aplicables. Además, las personas que en la fecha de inicio de la veda en las zonas marinas y

en los litorales del Océano Pacífico, incluyendo el Golfo de California y los sistemas lagunarios estuarinos, marismas y bahías de los Estados de Baja California Sur, Sonora, Sinaloa, Nayarit, Jalisco y Colima, mantengan en existencia camarón proveniente de la pesca, en estado vivo, fresco, entero, deshidratado, procesado, enhielado, congelado, cocido, seco o en cualquier otra forma de conservación, para su comercialización al mayoreo o industrialización, deberán formular inventario conforme al formato Conapesca-01-069, Inventario de Existencias de Especies en Veda, para su presentación a la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural a través de las Oficinas de la CONAPESCA, en un plazo de tres días hábiles contados a partir del inicio de la veda. Para transportar desde las zonas litorales en donde se establece la veda temporal de las especies de camarón en estado vivo, fresco, entero, deshidratado, procesado, enhielado, congelado, cocido, seco o en cualquier otra forma de conservación, inventariado en los términos del artículo anterior, los interesados deberán contar con la Guía de Pesca debidamente firmada y sellada, emitida por las Oficinas de la Conapesca, previamente a su transportación. Así que, si eres hombre de mar y trabajas en las zonas antes indicadas, prepárate, ya que el 15 de marzo inicia la veda de camarón y las autoridades estarán muy atentas de que las disposiciones se cumplan.

Fuente: Línea Directa, por Alma Rosa Lugo.

SONORA.-

12, Marzo 2021.

Reeligen a Castro Cosío y a otros miembros de la mesa directiva en COSAES. Con la satisfacción del deber cumplido y la convicción de que todavía hay mucho por aportar a la acuacultura, el profesor Miguel Ángel Castro Cosío fue reelecto Presidente del Consejo Directivo del Comité de Sanidad Acuícola del Estado de Sonora (COSAES). Durante la décima sexta asamblea general ordinaria de COSAES, por votación unánime se determinó que siga al frente el cuerpo de gobierno que,

además de Castro Cosío, lo integran el Lic. Óscar Adrián Llánes Cota, como Vicepresidente; Lic. Lorenzo Ibarra Salgado como secretario, y como Tesorero, Armando Ochoa Bórquez. Otros nombramientos son los del primero, segundo y tercer vocal, que recaerán en los ingenieros Jesús Guadalupe Íñiguez Espinoza, Miguel Ángel González Hernández y Carlos Alberto Díaz Brown Santos, respectivamente. Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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Acudieron los directivos de las Juntas Locales de Sanidad Acuícola en el estado, que avalaron las acciones desarrolladas por el Consejo Directivo, las cuales han repercutido en el reconocimiento de Sonora como líder en la producción nacional, pero también en la conservación de los niveles de sanidad, inocuidad y calidad de esta actividad económica. La asamblea fue llevada a cabo por el Director de Pesca y Acuacultura de la Secretaría de Agricultura de Sonora, Luis Manuel Robles Briceño, quien acudió

en representación del Secretario, Ing. Jorge Guzmán Nieves. Se determinó que luego de este evento de elección, la asamblea general próxima se celebrará el 22 de abril y en ella se habrán de presentar informes de los avances del cuerpo directivo, del administrativo y técnico del COSAES. Castro Cosío destacó que se han logrado muchos avances en la acuacultura de Sonora, a pesar de los obstáculos sanitarios o administrativos que se han presentado a lo largo de los últimos años, aunque los productores sonorenses

han sacado la casta para demostrar de lo que son capaces cuando de producir alimentos se trata. Seguirá el esfuerzo permanente para que Sonora siga destacando en la acuacultura, puntualizó, y se redoblarán las gestiones para que los acuicultores puedan tener un entorno seguro de producción, lo cual redundará en abundantes cosechas de alimentos sanos e inocuos, de gran calidad para los consumidores de México y el mundo. Fuente: Expreso

NACIONAL.-

12 De Marzo 2021

Semarnat sin propuestas concretas para atención del Alto Golfo de California Desde finales de 2018 están a la espera de la estrategia para la región, con acciones y presupuesto, más allá de discursos, reuniones y firma de convenios. Después de los reclamos de pescadores a secretarios de Estado por la falta de estrategia para la atención de la crisis social, económica, ambiental y de seguridad en el Alto Golfo de California, la Semarnat encabezará este viernes 12 de marzo la primera mesa técnica de medio ambiente para el hábitat de la vaquita marina. El problema que observan líderes de cooperativas y representantes de organizaciones de la sociedad civil, es que en la reunión virtual que durará dos horas, se tratarán temas que parecían superados, que no tienen ningún sustento científico y que después de dos años y medio de administración federal, no resuelven la grave situación de las comunidades de San Felipe, Baja California y el Golfo de Santa Clara, Sonora. De acuerdo con la agenda de trabajo que mediará Iván Rico López,

titular de la Unidad Coordinadora de Asuntos Internacionales de la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat), se abordará la realización de un “estudio del subsuelo marino posiblemente impactado por la minería” y la “verificación de la salinidad del agua del Alto Golfo, posiblemente afectada por el corte de los cuerpos de agua que llegaban al Río Colorado”. Además de “examinar el achicamiento de humedales”; “reclasificación de la Totoaba” y “reducción del área de prohibición de todas las redes de enmalle incluyendo ‘agalleras’”. Alejandro Olivera, representante en México del Centro para la Diversidad Biológica, señaló que las investigaciones científicas serias, concluyentes y avaladas por pares, confirman que la vaquita marina muere ahogada en las redes utilizadas para la captura ilegal de pez Totoaba, tan es así que México prohibe su uso en la región. Recordó que justamente éste es el motivo por el que Estados Uni-

dos mantiene un embargo pesquero contra nuestro país desde agosto de 2018 y la razón por la que los ojos de la comunidad internacional están puestos en el Alto Golfo de California. Subrayó que las supuestas afectaciones a la vaquita marina por el desvío de aguas del Río Colorado o actividades mineras están descartadas con estudios publicados en reconocidas revistas científicas internacionales, en los que expertos de todo el mundo realizaron necropsias a ejemplares de esta especie en peligro de extinción. Detalló que los resultados de las investigaciones establecen que las vaquitas marinas, que tenían marcas, laceraciones y desprendimiento severo de la piel por su interacción con redes de pesca, estaban sanas al momento de su muerte, con estómagos llenos y sin carga de contaminantes, compuestos sintéticos o toxinas. Por su parte, Carlos Tirado, dirigente de pescadores en el Golfo de Santa Clara, lamentó que se quiera seguir debatiendo sobre asuntos polémicos que no llevan a nada, para no entrar a las propuestas concretas del gobierno como podría ser la inversión en proyectos productivos sustentables e iniciativas de conservación y protección al medio ambiente en el Alto Golfo de California, que generen ingresos económicos a las comunidades. Dijo que desde finales de 2018 están a la espera de la estrategia para la región, con acciones y presupuesto, más allá de discursos, reuniones y firma de convenios entre dependencias que al final de cuentas no representan ningún beneficio para las familias. Fuente: Excelsior, Por Ernesto Méndez.

Industria Acuicola | Marzo 2021 |

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INTERNACIONALES ITALIA .1 De Marzo del 2021

La acuicultura italiana insta a poner en marcha las medidas necesarias para poder contribuir a la recuperación económica del país. considera fundamental integrar y racionalizar las normas existentes en un marco normativo nacional único y resolver las desigualdades en materia de cánones concesionales de la zona marítimo-terrestre. Se necesita, además, añaden, una ventanilla única para las empresas de acuicultura, así como definir áreas para la cría y hacer que los fondos de innovación y tecnológicos sean más accesibles para las micro y pequeñas empresas, proporcionando métodos de acceso simplificados. Destacan también desde API el papel de la acuicultura respecto a su valor sociocultural y para la preservación de los paisajes en humedales y lagunas acuícolas “a menudo el único medio de protección y oportunidades de empleo en estos territorios”.

En un año, marcado por la CO VID-10, las pérdidas sufridas han ascendido a 100 millones de euros “La acuicultura nacional, que ha contribuido de manera significativa al desarrollo del sector con las primeras plantas piloto e investigación científica de vanguardia, puede dar un fuerte impulso a la economía nacional gracias a sus 8.000 kilómetros de costa, los numerosos ríos y masas de agua y sus 1.500 lagos. Tenemos todas las credenciales para ser líderes en la UE”. Así lo ha indicado Pier Antonio Salvador, presidente de La Associazione Piscicoltori Italiani (API), que agrupa a más del 90 por ciento de las empresas italianas dedicadas a la acuicultura. “Es necesario crecer para contribuir a la recuperación del país”, subraya Antonio Salvador, que recuerda que a día de hoy “solo dos peces de cada

10 que se comen en el país son italianos; consumimos más que otros países europeos, pero no producimos lo suficiente”. En un año, la COVID-19 generó para los acuicultores italianos más de 100 millones de euros en pérdidas, según la API. El cierre de la restauración y mercados como Alemania y Austria han afectado también a las exportaciones. “Miremos hacia el mañana centrándonos en nuestras excelencias -insta Salvador-. La acuicultura italiana tiene un amplio margen de crecimiento y es la única alternativa real al empobrecimiento de nuestros mares”. Con la recuperación, subraya, “es necesario emprender la reactivación y desarrollo de un sector importante para nuestra economía”, que actualmente emplea a más de 15.000 trabajadores en los 800 emplazamientos existentes.

“Confiamos en el Plan Nacional de Recuperación y Resiliencia y la necesidad de enfocarnos en el necesario desarrollo económico del país. Tenemos la oportunidad de, finalmente, actuar y hacer frente a los muchos obstáculos que han frenado durante años el desarrollo de un sector que, de forma natural, debería haber tenido un pujante crecimiento”, concluye el presidente de API. 18 0.0 0 0 TONEL A DA S EN 2019 En 2019 Italia produjo 180.000 toneladas de productos de acuicultura por valor de 500 millones de euros. Son 25 especies las que se crían. El pescado más cultivado es la trucha, de la que Italia es el principal productor de la UE, seguida de la dorada y la lubina, con 17.000 toneladas. Produce 130 millones de alevines de especies de peces marinos. Y es líder europeo y tercero del mundo después de China y Rusia en la producción de caviar de esturión.

Para lograrlo la asociación de piscicultores

Fuente: ipacuicultura

ECUADOR .-

L o s l a n g o s t i n o s f u e ro n e n 20 20 el principal rublo exportador no petrolero de Ecuador 2 de Marzo de 2021

sitiva si se tiene en cuenta las dificultades por las que ha pasado este sector de la economía durante el pasado año con el impacto de la Covid-19, las restricciones en el mercado chino, su principal cliente, y la caída de los precios. Las exportaciones de langostinos en Ecuador con 3.823 millones de dólares ha sido el primer rubro no petrolero en contribuir en 2020 a la economía del país. Esta cantidad representa una caída de 1,7 por ciento respecto al año anterior, lo cual se debe ver con una visión po-

Ante la situación de crisis, el sector supo engrasar su maquinaria de toda la cadena de valor, mejorando la productividad y la competitividad. La recuperación en 2021 estará pendiente de lo que ocurra en la evolución de la actividad en el canal HORECA, en Europa y el aumento de la demanda en China, que absorbe el 60 por ciento de la producción ecuatoriana. Industria Acuicola | Marzo 2021 |

Ante este panorama, el sector está barajando como estrategias la diversificación de mercados y nuevos nichos no atendidos. En origen, se deberá trabajar en la tecnificación de las granjas buscando reducir los costes y mejorar la competitividad. De la parte de la administración, el sector espera mejoras en la fiscalidad de su actividad a través de rebajas en el Impuesto del Valor Añadido (IVA) y el Impuesto a la Salida de Divisas (ISD) para el pago de insumos, bienes de capital y materias primas. Fuente: Mis Peces

Industria Acuícola | NOTICIAS Industria Acuícola | NOTICIAS

PORTUGAL .2 de Marzo 2021

Estas son las claves de la fabricación de alimentos para acuicultura del futuro Estas son las claves de la fabricación de alimentos para acuicultura del futuro Las nuevas fuentes de materias primas, mayor conciencia ambiental y especialización, serán claves para formular piensos de acuicultura El director técnico de Aquasoja, marca comercial de alimentos para acuicultura del Grupo Sorgal, Tiago Aires, explicó recientemente, durante las II Jornadas de Acuicultura de la Asociación Portuguesa de Ingeniería Zootécnica (APEZ), la importancia de tener en cuenta cómo será el futuro de la nutrición acuícola. En su exposición, Tiago Aires explicó a los participantes en qué consiste alimentar en acuicultura, cómo se diseñan las fórmulas y sus requerimientos técnicos a tener en cuenta, entre otros aspectos. Las dietas para peces, como señaló, normalmente suelen tener alto contenido en proteínas y grasas de alto valor, lo que condiciona las tecnologías a emplear. Haciendo un repaso al diseño de fórmulas, el experto explicó que tradicionalmente se usaban altas cantidades de harina y aceite de pescado que, con el aumento de la escasez de los mismos, se han ido sustituyendo por proteínas vegetales y, además, y más recientemente en Europa, proteína animal transformada. En el futuro, indicó el experto, también habrá que tener en cuenta estas limitaciones y otras tendencias. En este sentido, explicó Aires, las dietas para peces estarán condicionadas por tres aspectos principales: la necesidad de nuevas

materias primas e ingredientes estratégicos; una mayor implicación ambiental en el uso de éstos; y una mayor adaptación de los piensos a los futuros sistemas de producción. Al respecto de las nuevas materias primas e ingredientes para acuicultura, el futuro pasará por utilizar nuevas fuentes de proteínas y, sobre todo, ácidos grasos poliinsaturados de cadena larga, específicamente aceites Omega-3 EPA y DHA, alternativos y sostenibles. Entre las proteínas destacan la harina de insectos, concentrados proteícos unicelulares. Las macroalgas y, también, microalgas heterotróficas u oleaginosas terrestres modificadas genéticamente, están en la vanguardia de los nuevos ingredientes para obtener ácidos grasos poliinsaturados. Por otra parte, la mayor concienciación ambiental, señala el experto, “seguramente va a limitar

la utilización de harina y aceites de pescado de áreas de pesca no controladas o administradas, o alentará el uso de ingredientes locales en vez de los actuales transoceánicos”. También, añade, “se fomentará el uso de co-productos, ya sean animales o vegetales”. Finalmente, Aires puso atención en la aparición de nuevas tecnologías de cultivo, como los sistemas de recirculación bajo techo; o nuevas especies, como, por ejemplo, la seriola, o el atún. También la tendencia irá hacia la selección y mejora de las especies existentes que crearán nuevas necesidades que deberán ser atendidas. También, la aparición de alimentos nutracéuticos y funcionales como una tendencia que permitirá reducir o incluso eliminar el consumo de antibióticos. Fuente: Mis Peces

ESPAÑAL .-

IHCantabria comienza el proyecto ACUFLOT de desarrollo de explotaciones conjuntas de acuicultura y energía eólica flotante 2 de Marzo de 2021

El Instituto de Hidráulica Ambiental de la Universidad de Cantabria (IHCantabria), a través de su Fundación (FIHAC) ha dado comienzo al proyecto ACUFLOT, que evaluará las oportunidades que ofrecen las aguas españolas para el uso combinado y el desarrollo de explotaciones conjuntas de acuicultura y energía eólica flotante. Con este objetivo, informan desde IHCantabria, se identificarán las localizaciones con las condiciones más idóneas para albergar ambos usos, se estudia-

rán las interacciones específicas para el desarrollo de ambas actividades, se propondrán posibles modelos de negocio aplicables al desarrollo de explotaciones conjuntas y se difundirán las oportunidades económicas que ofrece el espacio marítimo español. “Lo más importante de cara a la planificación espacial marina que está preparando actualmente el Ministerio - y así lo señala José Antonio Juanes, profesor de la UC y responsable del Área de HiIndustria Acuicola | Marzo 2021 |

drobiología y Gestión Ambiental del IHCantabria -, es aportarle una información homogénea en toda la costa española de cuáles son las zonas idóneas para colocar infraestructuras de eólica marina flotante y acuicultura offshore, y al mismo tiempo, cuáles son las zonas idóneas para la colocación conjunta de este tipo de infraestructuras”. ACUFLOT es la continuación de los proyectos ATLAS y ATLAS PRO (Programa Pleamar 2017 y

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2018), donde se analizó el presente y futuro de la acuicultura oceánica en las aguas de soberanía española. El conocimiento generado por estos proyectos ha ayudado al crecimiento de la acuicultura en España, proporcionando a los sectores productivos y a las administraciones competentes en materia de ordenación del espacio marítimo información y herramientas sobre qué especies se pueden cultivar, dónde pueden cultivarse y los posibles efectos del cambio

climático sobre esta actividad. Tras ese análisis inicial, el siguiente reto al que se enfrenta la acuicultura es la búsqueda de opor tunidades para el uso co m binad o d el e sp acio ma rítimo y de sinergias con otros El proyecto ACUFLOT se desarrollará con la colaboración de la Fundación Biodiversidad, del Ministerio para la Transición Ecológica y el Reto Demográfico, dentro del Programa Pleamar; convo-

catoria cofinanciada por el Fondo Europeo Marítimo y de Pesca.

Fuente:

ip acuicult ura

http://www.ipacuicultura.com/noticias/en_portada/77898/ihcantabria_comienza_el_proyecto_acuflot_de_desarrollo_de_explotaciones_conjuntas_de_acuicultura_y_ energia_eolica_flotante. html

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Edición 17.3

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