Micotoxinas en los piensos acuícolas y sus consecuencias para la salud de los peces

Micotoxinas en los PIENSOS ACUÍCOLAS y sus consecuencias para la salud de los peces

Al-Zahraa Mamdouh1 y Eman Zahran2* 1

Departamento de Enfermedades de los Peces Instituto Nacional de Oceanografía y Pesca, Egipto

Departamento de Medicina Interna, Enfermedades Infecciosas y de los Peces, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad de Mansoura, Egipto 2

*Correspondencia: emanzahran@mans.edu.eg

1

La acuicultura es considerada un sector importante para el suministro de productos acuáticos destinados al creciente consumo humano de alimentos de origen animal en

El 40% de los peces producidos a través de

todo el mundo (Ahmad et al., 2021).

la acuicultura requiere una gran cantidad de alimentos ricos en proteínas suministrados

Los piensos compuestos comerciales

externamente (Tacon y Metian, 2008).

se utilizan como alimento acuícola para proporcionar los nutrientes necesarios para el crecimiento y el mantenimiento de la salud de

Por ello, últimamente se tiende a utilizar

los peces de cultivo en acuicultura

ingredientes de origen vegetal como alternativa

(Oliveira y Vasconcelos, 2020).

a la harina y el aceite de pescado.

Los piensos acuícolas comerciales suelen ser una mezcla de productos de origen vegetal y animal (Oliveira y Vasconcelos, 2020).

La harina de soja y otros cereales se utilizan como ingredientes de origen vegetal en la preparación de piensos acuícolas (Matejova et al., 2017b).

La harina y el aceite de pescado son productos de origen marino utilizados principalmente en la elaboración de piensos acuícolas, ya que son fuentes importantes de proteínas, aminoácidos vitales y ácidos grasos poliinsaturados de cadena larga (Jackson, 2012).

El incremento de la demanda de producción acuícola se ha traducido en un aumento de la demanda de harina y aceite de pescado utilizados en la alimentación acuícola. En consecuencia, la escasez de peces pelágicos y otras especies de peces utilizadas en la producción es ahora una implicación ecológica y económica

(Oliveira y Vasconcelos, 2020).

Los productos derivados de la soja son ingredientes vegetales utilizados como sustitutos de la harina de pescado.

15-45%

La harina de soja es el ingrediente más utilizado en la alimentación de peces como alternativa a la harina de pescado. Suele constituir el 15-45% del alimento acuícola para peces herbívoros y omnívoros (Tacon et al., 2011).

Recientemente, los piensos acuícolas de origen vegetal se han utilizado en mayor medida en todo el mundo. Sin embargo, los piensos para peces de origen vegetal están sujetos a la infección con diversos hongos y a la contaminación con micotoxinas (Deng et al.,

2021; Mwihia et al., 2020; Pietsch, 2020).

2

La aparición de micotoxinas en los alimentos acuícolas comerciales ha sido un problema generalizado (Gonçalves et al., 2018; Marijani et al., 2017).

Las micotoxinas son metabolitos secundarios producidos por un grupo de hongos

La contaminación de alimentos y

filamentosos que infectan una amplia

piensos con micotoxinas deteriora el

variedad de alimentos y piensos en todo

valor nutricional y representa un riesgo

el mundo (Juraschek et al., 2022).

potencial para la salud humana, animal y de los peces (da Rocha et al., 2014;

Son producidas por cepas fúngicas que

Koletsi et al., 2021; Omotayo et al., 2019).

pertenecen principalmente a los géneros

Aspergillus, Fusarium, Penicillium, Claviceps o Alternaria (Edite Bezerra da Rocha et al., 2014) y contaminan muchos cultivos, como el maíz, el arroz, los frutos secos, el trigo, la soja y el sorgo, ya sea antes, durante la cosecha o el procesamiento y almacenamiento de los piensos.

Este artículo ofrece una visión general de las micotoxinas más prevalentes en los piensos para peces, su toxicidad inducida y su impacto en la salud de los peces.

Tipos comunes de micotoxinas en los piensos para peces Las aflatoxinas (AFs) se detectaron por primera vez en piensos para camarones tigre negro (Penaeus monodon) en Filipinas (Bautista et al., 1994).

Posteriormente, estas micotoxinas se detectaron en algunos piensos para peces procedentes de procesos de piscicultura en Tailandia (Altuğ y Özyurt, 2003) y en piensos comerciales para camarones en Turquía (Bintvihok et al., 2003).

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Muestras de piensos para camarones y peces estaban contaminadas con zearalenona y ocratoxina A (OTA) en Tailandia, mientras que, en la India, los piensos para camarones estaban contaminados con AFs (Fegan y Spring, 2007).

Se detectó zearalenona (ZEN) en piensos para truchas recogidos en dos explotaciones del noreste de Polonia (Woźny et al., 2013) , mientras que Pietsch et al. (2013) detectaron la presencia de deoxinivalenol (DON) en muestras de piensos para carpa común (Cyprinus carpio) de Europa central.

Nácher-Mestre et al. (2015) señalaron la presencia de Fumonisinas (FUM) y DON en piensos de salmón del Atlántico (Salmo salar) y dorada (Sparus aurata) .

En Argentina, se detectaron AFs, OTA, toxina T-2, DON y ZEN en alimentos para salmónidos (Greco et al., 2015).

En África, se descubrió que los piensos para tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) y bagre africano (Clarias gariepinus) procedentes de Kisumu (Kenia), Kigembe (Ruanda) y Jinja (Uganda) estaban altamente contaminados con AF, FUM y DON (Marijani et al., 2017) .

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Aflatoxinas

Las aflatoxinas son producidas principalmente por Aspergillus flavus y Aspergillus parasiticus y, en menor medida, por Aspergillus nomius,

Aspergillus bombycis, Aspergillus pseudotamari y Aspergillus ochraceoroseus (Varga et al., 2011).

AFB1, B2, G1 y G2 son las principales aflatoxinas y se clasifican según su fluorescencia azul o verde bajo luz ultravioleta (Dhanasekaran et

al., 2011). Son micotoxinas que aparecen en diversos alimentos para animales, como el maíz, los cacahuetes molidos, las semillas de algodón de arroz y sorgo, las especias, los cereales, la soja, el cacao y la carne (Patriarca y Pinto, 2017; Vila-Donat et al., 2018).

Las aflatoxinas inducen su toxicidad al reaccionar con macromoléculas celulares, incluidos ácidos nucleicos, proteínas y fosfolípidos, e inducen diversas alteraciones genéticas, metabólicas, de señalización y de la estructura celular (Rushing y Selim, 2017).

Además, deterioran la función y la integridad celular mediante la inducción de estrés oxidativo (Ayala et al., 2014). Es más, inducen genotoxicidad e inmunotoxicidad al actuar sobre el ADN genómico, otras macromoléculas funcionales y células inmunocompetentes (Benkerroum, 2020).

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Fumonisinas

Las fumonisinas son producidas principalmente por Fusarium verticillioides (también conocido como Fusarium moniliforme), Fusarium

proliferatum y Fusarium nygamai.

Se conocen 16 tipos de fumonisinas, siendo la FB1 la más frecuente en alimentos y piensos como el arroz, el sorgo, la cerveza, el triticale, las semillas de caupí, las judías, la soja y los espárragos (Scott, 2012).

El mecanismo de toxicidad de las fumonisinas se debe a que su estructura es similar a la de los esfingolípidos (esfingosina y esfinganina), esenciales para sintetizar ceramida bajo la acción de la ceramida sintasa (Chen et al., 2021).

Las fumonisinas, en particular FB, pueden inhibir la ceramida sintasa compitiendo con los esfingolípidos, lo que lleva a la acumulación de esfinganina y esfingosina, causando la apoptosis de las células del túbulo renal y los hepatocitos (Voss y Riley, 2013).

Las fumonisinas también pueden inducir estrés oxidativo y toxicidad inmunológica en humanos (Wang et

al., 2016), animales (Chen et al., 2021) y diferentes especies de peces (Baldissera et al., 2020b; Lala et al., 2021).

Tricotecenos

Los tricotecenos son producidos por varios géneros de hongos, como Fusarium,

Microcyclospora, Myrothecium, Peltaster, Spicellum, Stachybotrys, Trichoderma y Trichothecium (Proctor et al., 2018).

Existen más de 150 toxinas de tricotecenos, pero las más estudiadas son el deoxinivalenol (DON) y la toxina T-2 (Yang et al., 2015).

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Los mecanismos tóxicos asociados

Además, la toxina T-2 puede:

a los tricotecenos, incluida la toxina T-2 y el DON, están relacionados

Inhibir la activación de la vía del

con sus efectos sobre la síntesis

monofosfato de adenosina cíclico (AMPc).

de proteínas, ya que se unen a la subunidad 60S de los ribosomas eucarióticos e inhiben la actividad de la peptidil transferasa, que

Disminuir la producción de la proteína reguladora aguda esteroidogénica (StAR).

finalmente inhibe la iniciación, elongación o terminación del paso de elongación de la cadena

Disminuir la síntesis de las hormonas esteroides, estradiol y progesterona.

en la síntesis de proteínas (Arunachalam y Doohan, 2013) .

(Wu et al., 2015) Regular a la baja el receptor de la

El resultado es la regulación al alza de la c-Jun N-terminal quinasa (JNK)/p38 proteína quinasa activada por mitógenos (p38 MAPK) (Li et al., 2022).

hormona del crecimiento (GHR) inhibiendo los mecanismos relacionados con el supresor de la señalización de citoquinas (SOCS) y los transductores de señales (Amuzie y Pestka,

2010) y activando los mecanismos relacionados con el transductor de señales y el activador de la transcripción (STAT) (Wang et al., 2012).

Zearalenona

La zearalenona (ZEN), F-2 o RAL es producida principalmente por Fusarium graminearum y en menor medida por Fusarium culmorum,

Fusarium cerealis y Fusarium equiseti (De Boevre et al., 2012; Taheur et al., 2017).

La zearalenona es un xenoestrógeno e imitador de la hormona esteroide sexual (un tipo de xenohormona que imita al estrógeno) (Zahran et al., 2021).

Químicamente, su estructura es similar a la del estrógeno natural y se considera un disruptor endocrino (EDC)

(Rogowska et al., 2019) que potencialmente puede alterar las funciones del sistema endocrino y causar alteraciones en las funciones fisiológicas monitoreadas hormonalmente, incluyendo la homeostasis, el crecimiento, el desarrollo y la reproducción (Kar et al., 2021).

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Ocratoxinas

Las ocratoxinas son metabolitos dihidroisocumarínicos unidos a fenilalanina pentacetato producidos por A. ochraceus que produce ocratoxina A (OTA) y por otras especies de Aspergillus y Penicillium que producen ocratoxina A, B y C

(Marroquín-Cardona et al., 2014).

Puede bioacumularse en los órganos diana al unirse a las proteínas, en particular a las

La OTA es el tipo más prevalente en alimentos y piensos en todo el mundo y es la

albúminas séricas (Duarte et al., 2012).

forma más estudiada de todas las ocratoxinas en modelos experimentales, incluidos los peces.

Induce toxicidad a través de

La OTA es principalmente nefrotóxica, ya

diferentes vías que pueden favorecer

que es responsable de la nefropatía endémica

el estrés oxidativo y el aumento de

de los Balcanes (BEN) humana (Stiborová et al., 2016), la nefropatía intersticial crónica (NIC) (Hassen et al., 2004) y la insuficiencia renal y los tumores (Chen y Wu, 2017; Hope y Hope, 2012), mientras que en los cerdos puede causar nefropatía endémica porcina (Jørgensen y Petersen, 2002).

las especies reactivas del oxígeno (ROS) a través de la inhibición de la activación y la transcripción génica del factor nuclear eritroide 2-relacionado con el factor 2 (Nrf2) que conduce a la peroxidación lipídica, el estrés proteotóxico y el daño oxidativo del ADN

También es hepatotóxico (Longobardi et al., 2021;

(Limonciel y Jennings, 2014).

Shin et al., 2019), teratogénico (Stoev, 2022), inmunotóxico (Gan et al., 2022) y carcinogénico (clasificado como Grupo 2B, posible carcinógeno humano) (Marroquín-Cardona et al., 2014).

Además, se asocia con la alteración de la homeostasis del calcio, lo que conduce a un aumento sostenido en el nivel de calcio citosólico y citotoxicidad (Rahimtula y Chong, 1991).

Uno de los principales mecanismos de su toxicidad es la inhibición de la síntesis de proteínas, lo que provoca una ralentización del crecimiento o la proliferación celular y una alteración del metabolismo celular (Creppy et al., 1983).

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Efectos tóxicos de las micotoxinas en la salud de los peces Las micotoxinas afectan al crecimiento, la reproducción y otras funciones fisiológicas y al estado de salud de los peces.

Los efectos tóxicos de las micotoxinas en Tienen un impacto significativo en

los peces dependen de muchos factores,

el aumento de peso, la composición

como la especie de pez, el tipo de

corporal, las funciones bioquímicas y el

micotoxina y su dosis en los alimentos,

estado de salud general de los peces.

y la duración de la exposición.

Numerosos estudios han analizado el efecto de diferentes micotoxinas sobre el crecimiento, la reproducción y el estado inmunitario de los peces.

Las micotoxinas perjudican el crecimiento e inducen estrés oxidativo en los peces AFLATOXINAS Las aflatoxinas son las micotoxinas más

Muchos estudios han examinado el impacto de

estudiadas que afectan al crecimiento y

las aflatoxinas en el crecimiento y las funciones

las funciones hepáticas de los peces.

hepáticas de diferentes especies de peces.

Se sabe que afectan a la síntesis de proteínas y a la integridad celular del hígado, donde la generación de especies reactivas de oxígeno intracelulares como el anión superóxido, el radical hidroxilo y el peróxido de hidrógeno (H2O2) es el resultado del metabolismo de las aflatoxinas en el hígado bajo la acción del citocromo P450 (Asim et al., 2011).

Estos compuestos se dirigen al ADN celular, el ARN, las proteínas y las membranas celulares, lo que provoca un deterioro del funcionamiento celular, daños en el ADN y estrés oxidativo (Abrar et al., 2013).

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La tilapia del Nilo alimentada con una dieta contaminada con 2mg/kg de AFB1 durante 14 semanas mostró una reducción significativa del peso corporal final, ganancia de peso, conversión alimenticia, proteína total, albúmina y niveles de globulina y un aumento significativo de la alanina transaminasa (ALT) y aspartato transaminasa (AST) en suero (Ayyat et al., 2018).

Las mismas especies de peces alimentados con una dieta que contenía 2,5 mg AFB1/kg mostraron un estado de estrés oxidativo manifestado por una reducción significativa del peso final, la ganancia de peso, la tasa de crecimiento específica, la ingesta total de alimento, el índice de conversión alimenticia y el índice de eficiencia proteica, así como una reducción significativa de las concentraciones séricas de catalasa (CAT) y glutatión (GSH).

Además, el hígado mostraba varios signos patológicos, como necrosis de los acinos pancreáticos con núcleos picnóticos y cariorrequécticos, así como degeneración hidrópica con cambio graso y cambios necróticos tempranos en la mayoría de los hepatocitos con congestión, hemorragia e infiltración linfocítica (Naiel et al., 2019).

La trucha arco iris (Oncorhynchus mykiss) La alimentación de la tilapia del Nilo con una

alimentada con una dieta que contenía 50 ppb

dieta contaminada con una mezcla de aflatoxinas

de AFB1 durante 30 días mostró una disminución

(AFs; AFB1, AFB2, AFG1, AFG2) a un nivel de

significativa del peso final, la ganancia de peso,

16 μg/kg aumentó la peroxidación lipídica y

la tasa de crecimiento específica y el índice de

suprimió el sistema antioxidante donde aumentó

conversión alimenticia (Ghafarifarsani et al., 2021).

significativamente el contenido de malondialdehído (MDA) y disminuyó significativamente la actividad de CAT, superóxido dismutasa (SOD) y el nivel de GSH (Zahran et al., 2020).

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En un estudio más reciente, las dietas suplementadas con aflatoxina B1 a 1 mg/kg perjudicaron el rendimiento del crecimiento, las funciones hepatorrenales y la capacidad antioxidante del Morragute (Liza ramada), donde redujo significativamente el peso final, la ganancia de peso, la tasa específica de crecimiento, el índice de conversión alimenticia y los niveles de proteína sérica total, albúmina y globulina, al tiempo que aumentó significativamente la ALT y la AST (Khalafalla et al., 2022).

Del mismo modo, una dieta de 1,0 mg/kg de AFB1 afectó al crecimiento y causó estrés oxidativo

Además de las aflatoxinas, otras micotoxinas

a la lubina (Lateolabrax maculatus), ya que

como las fumonisinas (sobre todo FB1), las

redujo el peso corporal final, la tasa de ganancia

ocratoxinas (OTA), los tricotecenos (toxina T-2

de peso, la tasa de crecimiento específica, la

y DON) y la zearalenona suelen perjudicar

ingesta de alimentos, el factor de condición, el

el crecimiento, afectar a las funciones

índice viscerosomático, el índice hepatosomático,

hepáticas e inducir estrés oxidativo.

al tiempo que aumentó los niveles de capacidad antioxidante total en suero (TAOC), SOD, CAT, MDA, fosfatasa alcalina (AKP) (Peng et al., 2021).

FUMONISINAS La inclusión de 50 mg FB/kg de alimento en la dieta de alevines de tilapia del Nilo afectó su crecimiento al alterar la expresión hepática de ARNm de los genes del receptor de la hormona del crecimiento (GHR) y del factor de crecimiento similar a la insulina (IGF-1) (da Silva et al., 2019).

Además, la suplementación de una dieta que contenía 10,0 mg FB1/kg durante 56 días condujo a una reducción significativa del peso final, la ganancia de peso, la tasa de crecimiento específica y el índice de conversión alimenticia en juveniles de bagre (Heterobranchus

longifilis) (Adeyemo et al., 2016b), y bagre (Clarias gariepinus) (Adeyemo et al., 2016a).

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TRICOTECENOS En muchos estudios se han señalado la alteración del crecimiento y el estrés oxidativo como consecuencias de la toxicidad de los tricotecenos.

La trucha arco iris (O. mykiss) mostró una disminución significativa en la ingesta de alimentos, aumento de peso, tasa de crecimiento y eficiencia alimentaria cuando se alimentó con dietas contaminadas con 2,6

La alimentación de la trucha arco iris (O.

mykiss) con una dieta que contenía 1,8 mg de toxina T2 /kg de alimento indujo estrés oxidativo en el hígado manifestado por el aumento de la glutatión-S-transferasa (GST), la glutatión reductasa (GR) y la glutatión peroxidasa (GPx) y la disminución de la actividad de la CAT y el deterioro de la función hepática que se hizo evidente por la disminución de los niveles séricos de proteína total, albúmina y la enzima fosfatasa alcalina (ALP) (Modra et al., 2018).

ppm de (Hooft et al., 2011) y 2,1ppm (Hooft

et al., 2019) DON durante 8 semanas.

OCRATOXINAS La tilapia roja (O. niloticus × O. mossambicus) alimentada con trigo naturalmente contaminado

Se ha descrito ampliamente que las ocratoxinas

con 41 mg/kg de DON durante 8 semanas

(en particular la OTA) inducen los mismos efectos

mostró una disminución de la tasa de

en el crecimiento y el sistema antioxidante

crecimiento, la ingesta de alimentos y la

de los peces. Por ejemplo, el rendimiento del

eficiencia alimentaria (Tola et al., 2015).

crecimiento y el sistema antioxidante muscular de Tambaqui (Colossoma macropomum) juveniles se vieron afectados cuando se alimenta con una dieta contaminada con 1,6 mg de ocratoxina A (OTA)/kg de dieta durante 14 días, donde el aumento de peso, ganancia de peso diaria, tasa específica de crecimiento, y el porcentaje de eficiencia alimenticia se redujeron significativamente, mientras que el músculo ROS y la peroxidación lipídica (LPO) se incrementó significativamente (Baldissera et al., 2020c).

La exposición oral de la carpa al DON provocó la regulación a la baja de las enzimas de biotransformación, la activación de la alanina aminotransferasa y la reducción de varias enzimas implicadas en el ciclo del glutatión y la reducción del estrés oxidativo, junto con lesiones histopatológicas en el tejido hepático, como agregación de grasa, vacuolización e hiperemia (Pietsch y Burkhardt-Holm, 2015).

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En la misma línea, la tilapia del Nilo

En un estudio más reciente, la suplementación

alimentada con una dieta que contenía 80 μg

de la dieta con OTA a una dosis de 1 mg/kg

de OTA/kg de pescado sufrió un deterioro

durante 8 semanas indujo retraso del crecimiento,

del crecimiento y una alteración de la función

insuficiencia hepática y depresión antioxidante en

hepática, donde el peso final, la ganancia de peso

el salmonete de roca (L. ramada), donde la OTA

y la tasa específica de crecimiento se redujeron

redujo significativamente el peso corporal final, la

significativamente, mientras que la transaminasa

ganancia de peso, la tasa específica de crecimiento

glutámico-oxalacética (GOT) y la ALP aumentaron

y los niveles séricos de proteína total, albúmina y

significativamente (Mansour et al., 2015).

globulina, al tiempo que aumentó significativamente las pruebas de función hepática AST y ALT. Además,

Además, la OTA a un nivel de 4 u 8 mg

disminuyó significativamente las actividades de

de OTA/kg de dieta durante 56 días afectó el

CAT, SOD y GPx y aumentó significativamente

rendimiento del crecimiento del bagre de canal

el contenido de MDA (Magouz et al., 2022).

(Ictalurus punctatus) al disminuir significativamente la ingesta de alimento y perjudicar el índice de conversión alimenticia (Zahran et al., 2016).

La exposición de la carpa herbívora

(Ctenopharyngodon idella) a 2406 µg de OTA/kg de dieta indujo un retraso del crecimiento evidente por una disminución significativa de la eficiencia alimentaria, el porcentaje de ganancia de peso y la tasa de crecimiento específica (Liu et al., 2020).

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ZEARALENONA

La exposición al ZEN (0,725 g/kg de dieta) durante 14 días perjudicó el rendimiento del

El efecto de la zearalenona sobre el crecimiento

crecimiento de la lubina europea (Dicentrarchus

de los peces es variable, pudiendo favorecer

labrax) al disminuir significativamente el peso final, la ganancia de peso y la tasa específica de crecimiento (Abdel-Tawwab et al., 2020).

o perjudicar el crecimiento, probablemente en función de su dosis y de la especie de pez.

La trucha arco iris alimentada con dieta que

Aunque la primera respuesta de los

contenía ZEN a una dosis de 2 mg/kg de alimento

peces a la exposición a la zearalenona, como

dio lugar a una mayor eficiencia alimentaria y

cualquier contaminante ambiental, es la

tasa de crecimiento (Woźny et al., 2019).

inducción de estrés oxidativo, se han reportado pocos estudios para estudiar su efecto sobre

Los parámetros de crecimiento como el factor de condición, el índice hepatosomático, el índice gonadosomático y la actividad de la caspasa 3 no se alteraron significativamente en el pez cebra (Danio rerio) alimentado con dieta que contenía 10 µg de ZEN/L durante 21 días (Muthulakshmi et al., 2018a).

el sistema antioxidante. Sin embargo, se indujo estrés oxidativo en embriones de pez cebra (D. rerio) después de alimentarse con dieta que contenía 950 µg/L de ZEN, donde aumentó significativamente la producción de ROS y LPO y disminuyó significativamente las actividades de CAT, SOD, GPx y los niveles de GST y GSH (Muthulakshmi et al., 2018b).

Los parámetros de crecimiento del pez dorado

(Carassius auratus), incluidos el aumento de peso, la tasa específica de crecimiento, el índice de conversión alimenticia y la proteína corporal, no se alteraron significativamente tras alimentarlo con una dieta que contenía 500 ppb de ZEN durante 60 días (Hassanpour et al., 2021).

En un estudio más reciente, la lubina europea (D. labrax) expuesta a ZEN (0,725 g/ kg de dieta) durante 4 semanas sufrió estrés oxidativo manifestado por una disminución significativa de las actividades SOD, CAT, GPx y un aumento significativo del contenido de MDA (Abdel-Tawwab et al., 2021).

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Efectos de las micotoxinas en la inmunidad de los peces

Casi todas las micotoxinas suplementadas en

La lubina china (Lateolabrax maculatus)

dietas de peces en modelos experimentales

alimentada con una dieta suplementada

indujeron inmunotoxicidad.

con 1mg/kg de AFB1 mostró un deterioro inmunológico manifestado por el aumento

Los biomarcadores de inmunidad, incluidos

de la actividad de la lisozima sérica, la

los perfiles hematológicos y las respuestas

actividad de la lisozima hepática y el nivel de

inmunitarias innatas y adaptativas, se estudiaron

inmunoglobulina M (IgM) (Peng et al., 2021).

ampliamente en peces para demostrar sus respuestas inmunitarias contra la toxicidad

La tilapia del Nilo alimentada con dieta

inducida por diferentes tipos de micotoxinas.

contaminada con 2mg/kg de AFB1 durante 14 semanas sufrió alteraciones en las respuestas

AFLATOXINAS

hematológicas e inmunológicas manifestadas por una reducción significativa de los glóbulos

Las aflatoxinas inducen inmunotoxicidad

rojos (GR), del contenido de hemoglobina

al deteriorar las células inmunocompetentes,

(Hb) y un aumento del recuento de glóbulos

afectar a la producción de mediadores de la

blancos (WBC) (Ayyat et al., 2018).

respuesta inmunitaria y alterar la inmunidad innata y adaptativa (Benkerroum, 2020).

El complemento (C3; COMP3) se redujo significativamente cuando se alimentó a la tilapia del Nilo con una dieta que contenía 2,5 mg AFB1/kg (Naiel et al., 2019).

La misma especie de pez mostró un título reducido de anticuerpos contra la vacuna de

S. agalactiae cuando se alimentó con una dieta que contenía 3 ppm de AFB1 durante 6 semanas (Pumipuntu et al., 2013).

La expresión de los genes del factor de necrosis tumoral alfa (TNFα) y de la interleucina 8 (IL8) aumentó significativamente en la trucha arco iris (O. mykiss) tras ser alimentada con una dieta que contenía AFB1 a una dosis de 25 ppb (Ghafarifarsani et al., 2021).

La expresión de la interleucina1β (IL1β) y del factor de crecimiento transformante β (TGFβ) se reguló a la baja en la tilapia del Nilo alimentada con una dieta que contenía 200 ppb durante 16 semanas (Mahfouz, 2015).

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La tilapia del Nilo alimentada con una dieta

La contaminación por ZEN a una dosis de

contaminada con una mezcla de aflatoxinas (AFs; AFB1 y 2, AFG1y 2) a una dosis de 16 μg/kg

durante 4 semanas indujo una anemia hipocrómica

sufrió de inmunosupresión manifestada por una

macrocítica con valores significativamente

disminución significativa de RBCs, Hb, y

reducidos de glóbulos rojos, Hb, hematocrito (Ht) y

volumen celular empaquetado (PCV) y cambios

concentración media de hemoglobina corpuscular

en la dinámica de los recuentos de leucocitos

(MCHC), junto con elevaciones significativas de

(específicamente neutrófilos), además de una

los valores de volumen corpuscular medio (MCV)

disminución significativa de la lisozima sérica y

y hemoglobina corpuscular media (MCH).

0,725 mg/kg en la dieta de la lubina europea

la actividad bactericida (Zahran et al., 2020) .

Asimismo, se ha descrito linfopenia, En un estudio más reciente, las dietas suplementadas con aflatoxina B1 a 1 mg/

monocitosis, leucopenia, eosinofilia, neutrofilia

kg perjudicaron el perfil hematológico del

del recuento de glóbulos blancos, además de

morragute (L. ramada) , donde redujeron

una reducción significativa de la actividad de la

significativamente el recuento de Hb,

lisozima sérica (Abdel-Tawwab et al., 2020).

y trombocitopenia con una reducción drástica

RBCs y WBCs (Khalafalla et al., 2022).

En otro estudio con especies de peces similares y condiciones experimentales

ZEARALENONA

parecidas, el ZEN indujo una disminución significativa de las inmunoglobulinas séricas

La zearalenona afecta a las respuestas

totales, una regulación a la baja significativa

inmunitarias de los peces al imitar la acción

de los genes de la interleucina 4 (IL-4) y la

de los esteroides sexuales endógenos

interleucina 1 beta (IL-1β), y una regulación

sobre los receptores de estrógenos

al alza significativa de los genes del factor de

(ERS) de las células inmunitarias.

necrosis tumoral alfa (TNF-α) y la proteína de choque térmico 70 (HSP70) en el hígado y el

Se han identificado ERS en muchos

riñón anterior (Abdel-Tawwab et al., 2021).

componentes inmunitarios de diferentes especies de peces, lo que permite una vía para que los xenoesteroides induzcan sus efectos e influyan en las funciones inmunitarias y causen estimulación o supresión inmunitaria (Zahran et al., 2021).

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La zearalenona indujo un estado de

FUMONISINAS

inmunocompromiso a través de la vía TOR/ NF/κB y agravó la propagación de Aeromonas

Se ha informado de que las fumonisinas,

hydrophila al intestino de la carpa herbívora (Ctenopharyngodon idella), donde la exposición a 2507 μg de ZEN/kg de dieta durante 70 días redujo la transcripción de β-defensina-1, la hepcidina, el péptido antimicrobiano 2A/2B expresado en el hígado (LEAP-2A/2B) y la mucina-2, lo que provocó la invasión de la barrera intestinal por las bacterias, que se demostró por la activación del factor nuclear κB (NF-κB) y la expresión de citoquinas descendentes (Zhang et al., 2021).

en particular la FB1, inducen inmunotoxicidad en los peces, donde la exposición dietética del siluro plateado a 6,2 mg/kg de FB1 en el pienso durante 30 días generó un perfil proinflamatorio que contribuyó al deterioro de las respuestas inmunitarias e inflamatorias, a través de la reducción de la actividad de la trifosfato difosfohidrolasa esplénica (NTPDasa) y del recuento de trombocitos en la sangre total (Baldissera et al., 2020a).

Los peces cláridos (H. longifilis) alimentados

La zearalenona puede tener propiedades

con una dieta que contenía 40mg/Kg

inmunitarias específicas de los tejidos, donde

de FB1 durante 56 días manifestaron un

la exposición de la trucha arco iris a 2 mg

aumento significativo del recuento de

de ZEN/Kg de alimento durante 72 semanas

eritrocitos y una disminución significativa

indujo respuestas inmunomoduladoras en el

de la concentración de Hb y del recuento

bazo y el hígado con un aumento significativo

de leucocitos (Adeyemo et al., 2016b).

en la expresión de IL-4, IL-17 e interferón gamma (IFNy), mientras que tuvo un efecto inmunosupresor en el riñón con una expresión de IL-17 e IFNγ significativamente disminuida.

También mejoró las respuestas inmunitarias innatas y adaptativas con un aumento significativo de los recuentos de linfocitos y trombocitos en sangre (Woźny et al., 2019).

El FB1, en combinación con el ZEN a una dosis subletal, ejerció un efecto tóxico sobre las respuestas inmunitaria y antioxidante en embriones de pez cebra, en los que las actividades de la CAT, la caspasa-3 y la enzima de detoxificación citocromos P450 (CYP450) así como las expresiones de seis genes (Mn-sod, cas9, bax, cc-chem, ERα y crh) asociados

En un experimento con carpas juveniles,

con el estrés oxidativo, la apoptosis celular, el

los peces expuestos al ZEN en dosis de 0,62

sistema inmunitario y el sistema endocrino se

y 0,80 mg/kg de alimento durante 4 semanas

alteraron significativamente (Yang et al., 2021).

presentaron un aumento significativo de granulocitos y una disminución de monocitos en la sangre. Un análisis más detallado de los leucocitos aislados de la cabeza y el riñón del tronco de estos peces reveló que la exposición a la dosis baja y media de ZEN (0,33 y 0,62 mg/kg) aumentó el estallido respiratorio de las células inmunitarias, mientras que la dosis más alta (0,80 mg/kg) disminuyó esta respuesta (Pietsch et al., 2015b).

17

TRICOTECENOS Los tricotecenos también están implicados en la alteración de la respuesta inmunitaria de los peces.

La carpa común (C. carpio) sufrió anemia,

OCRATOXINAS

leucopenia y alteraciones de la respuesta inmunitaria cuando se alimentó con una

Varios estudios han investigado la inmunotoxicidad

dieta que contenía 5,3 mg/kg de toxina T-2

de las ocratoxinas, principalmente la OTA,

durante un mes, en la que disminuyeron la

en diferentes especies de peces.

Hb, RBC, PCV y WBC, incluidos los linfocitos y neutrófilos, el estallido oxidativo de los

La exposición a la OTA a una dosis de 2,4

fagocitos y el nivel total de inmunoglobulinas

mg/kg causó la proliferación de células inmunes

y aumentó significativamente la activación

en el bazo del salmón del Atlántico (S. salar)

del complemento (Matejova et al., 2017a).

demostrada por un aumento significativo de la expresión de ARNm de dos marcadores

La trucha arco iris (O. mykiss) expuesta a 1,8

inmunes, IFNγ y Ki67 (Bernhoft et al., 2018).

mg/kg de toxina T2 durante 28 días manifestó una disminución significativa de la concentración

La exposición a una dosis de 8 mg de

de Hb y de la actividad bactericida y un aumento

OTA/kg de dieta aumentó la susceptibilidad

significativo del recuento de eritrocitos, leucocitos

del bagre de canal (I. punctatus) al moho

totales y linfocitos (Modra et al., 2020).

acuático experimental Saprolegnia (Zahran

La exposición de la carpa (Cyprinus carpio) al DON a una dosis de 953 μg/kg de alimento durante 56 días alteró las respuestas inmunitarias innatas, ya que aumentó significativamente

et al., 2016). El perfil hematológico de la tilapia del Nilo se alteró tras la exposición a 600 µg de OTA/kg en la dieta, lo que redujo significativamente el RBC, la Hb, el Hct, el MCV, el MCH y el MCHC (Shalaby y Abbassa, 2009).

la expresión de genes proinflamatorios (IFNγ, TNFα-2, Il-8, iNOS) y antiinflamatorios (il-10,

La alimentación con dietas que contenían

arg-1 y arg-2) relacionados con la inmunidad en

80 y 160 µg de OTA/kg de peso corporal

diferentes órganos, incluidos el riñón principal,

causó inmunosupresión innata y adaptativa

el riñón principal, el bazo, el hígado y el

en la tilapia del Nilo, manifestada por

intestino en diferentes momentos después de

una reducción significativa en los glóbulos

la exposición. Además, la exposición subcrónica

blancos, linfocitos, actividad fagocítica, índice

(26 días de tratamiento DON) dio lugar a la

fagocítico, junto con una reducción significativa

activación de arginasas, culminando en el

dependiente de la dosis en los títulos de

aumento de la actividad arginasa en leucocitos

anticuerpos contra la vacunación con bacterina

de riñón de cabeza (Pietsch et al., 2015a).

de A. hydrophila (Mansour et al., 2016).

18

Efectos de las micotoxinas en la reproducción de los peces

La zearalenona es la micotoxina más común

La exposición a una concentración subletal

y potente que afecta a la reproducción de los

de ZEN redujo significativamente el contenido

peces debido a su naturaleza xenosteroidal.

de T3, T4 y VTG (Yang et al., 2021).

Muchos estudios informaron del efecto tóxico

En una especie de pez diferente, la

de la zearalenona en el sistema reproductor del

trucha arco iris macho, la zearalenona indujo

pez cebra (D. rerio) como modelo experimental.

una alta concentración de espermatozoides

Las hembras de pez cebra expuestas a 10 μg/L

y altos niveles de vitelogenina en plasma

de zearalenona durante 21 días mostraron una

e indujo un desarrollo ovárico temprano

disminución significativa de los parámetros

en las hembras (Woźny et al., 2020).

gonadosomáticos, un aumento de las actividades de la caspasa 3 y de la expresión de vitelogenina (Vtg), y una regulación al alza significativa de los genes del receptor α de estrógenos (Erα), Vtg,

FUMONISINAS

receptor de la hormona luteinizante, proteína

Casi no existen estudios sobre la toxicidad

reguladora aguda esteroidogénica, 3β-HSD,

reproductiva de otras micotoxinas. Sin embargo,

17β-HSD, CYP19a1 y CYP19a1b. Además de atresia

la tilapia del Nilo alimentada con una dieta

ovocitaria y desprendimiento de la membrana

que contenía 2000 μg AFB1/kg de dieta

ovocitaria en ovarios (Muthulakshmi et al., 2018a).

durante 24 semanas mostró un rendimiento reproductivo deteriorado caracterizado por

La zearalenona indujo la expresión del ARNm de vtg-1 de forma dependiente de la concentración tras 120 h de exposición (Bakos et al., 2013).

una reducción significativa en la fecundidad relativa y el índice gonadosomático (GSI) en las hembras y diferencias significativas en GSI, testosterona, recuento de lecha y motilidad en los machos (Marijani et al., 2019).

La exposición de los mismos peces a 1000 ng ZEN/L durante 21 días redujo la frecuencia relativa de desove y la fecundidad relativa y aumentó el nivel plasmático de VTG en los machos (Schwartz et al., 2010).

19

CONCLUSIONES

Las aflatoxinas (B1, B2, G1, G2 y M1), la ocratoxina A y las toxinas producidas por los mohos Fusarium (FB1, FB2 y FB3; tricotecenos como el

Las micotoxinas se encuentran entre los agentes

deoxinivalenol, la toxina T-2 y HT-2 y el ZEN)

cancerígenos más potentes. Su ingestión a través

son las micotoxinas que más preocupan desde

de la dieta puede plantear riesgos para la salud

el punto de vista de la seguridad alimentaria

a largo plazo, como enfermedades hepáticas y

en los productos de origen animal, pero en los

renales y supresión del sistema inmunitario.

estudios realizados con diferentes especies de peces, las AFBs son la micotoxina más estudiada.

Esta revisión demuestra que, a pesar de ser inevitable y estar muy extendida, no se puede

Las consecuencias de la contaminación

ignorar la presencia de micotoxinas en los

por micotoxinas en la alimentación

alimentos para peces, como demuestra la

de los peces son similares a las

vista de numerosos estudios, informes de

observadas en otras especies animales

brotes de campo y patologías asociadas a

destinadas al consumo humano, y

las micotoxinas, principalmente porque los

están directamente relacionadas

efectos tóxicos y los niveles de seguridad

con las pérdidas de producción, en

de las micotoxinas en diversas especies de

particular con la reducción de la

peces sólo se conocen superficialmente.

ganancia de peso y de la conversión alimenticia, pero también con el deterioro inmunitario y las lesiones orgánicas. Por lo tanto, es necesario

Dado que el efecto tóxico de las micotoxinas

extremar las precauciones en la

puede depender del tipo y la cantidad de

producción y el almacenamiento

contenido de micotoxinas en el pienso, pero

de alimentos para animales.

también de la duración de la exposición, la especie animal, el sexo y la edad, es necesario mantener una norma para realizar las pruebas sobre la duración de los experimentos.

Esta revisión esboza una aproximación a la aparición de piensos contaminados con micotoxinas, así como a los efectos tóxicos que éstas pueden producir en el pescado y sus residuos en la carne y los órganos.

Deben realizarse más investigaciones para evaluar los efectos de las micotoxinas alimentarias en la salud y la productividad de especies de peces de importancia económica o no económica, con el objetivo de dilucidar los riesgos para la salud pública.

20

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