EntomoBrasilis volume 9, número 1

v. 9, n. 1

2016

Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 9 .

Número 1 . Janeiro - Abril de 2016

Foto: Vera Lúcia Rodrigues Machado Benassi

Periódico Online

EntomoBrasilis

eISSN 1983-0572 doi:10.12741

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Material: Cacau Theobroma cacao. Foto: Vera Lúcia Rodrigues Machado Benassi. Artigo: Benassi, V.L.R.M., F.I. Valente, C.A.S. Souza, A.C. Benassi & A.M. Sakakibara. Biodiversidade e Sazonalidade de Cigarrinhas (Hemiptera: Membracidae) em Cacaueiros.

Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de Consultores Composição: Fonte: Georgia, variando de 7 a 26 pts., em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e coloração preta ou verde (texto), azul (links) Site: www.periodico.ebras.bio.br e-mail: periodico@ebras.bio.br Distribuído e licenciado segundo a Creative Commons Licence http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/deed.pt_BR

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O

períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial. he online periodical EntomoBrasilis founded in 2008 by Entomologistas do Brasil project, aims to publish original articles, quickly, from various areas of the Brazilian and World Entomology such as: Bionomics; Behavior; Ecology; Forensic entomology; General Entomology; Physiology; Applied to models Ecological Entomology; Morphology; reviews; Public health; Taxonomy and systematics and other areas related to Brazilian and World Entomology.

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Expediente

Editor Chefe

William Costa Rodrigues Entomologistas do Brasil / Centro Universitário de Brasília - UniCEUB

Editores Adjuntos

Evaldo Martins Pires - Universidade Federal de Mato Grosso - Campus Sinop Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ - RJ. Editores Científicos

Consultores Adhoc deste Número

Adão Valmir dos Santos, Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, Brasil Alexandre Ururahy Rodrigues, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Brasil Ana Tereza Araujo Rodarte, Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional, Brasil Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Cleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Eduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Eloy Guillermo Castellón Bermúdez, INPA - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Hélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil.

Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional, Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil Maria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná, Brasil Maria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso Campus SINOP, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, Brasil Viviane Zahner, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil.

Wedson Desidério Fernandes, Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil.

Wesley Dáttilo - Universidad Veracruzana, México.

Adelita Maria Linzmeier, Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil Agno Nonato Serrão Acioli, INC/UFAM, Brasil Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Bruno Henrique Sardinha de Souza, FCAV/UNESP, Brasil Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes, FACV/UNESP, Brasil Danielle Anjos-Santos, Universidad Nacional de la Patagonia “San Juan Bosco”, Argentina Denise Lange, Universidade Federal de Uberlandia, Brasil Edilberto Giannotti, Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Brasil Elizabeth Franklin Chilson, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Fábio Souto Almeida, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brasil Hélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil Hélida Ferreira da Cunha, UEG, Brasil Julianne Milléo, UEPG, Brasil Luciane Gomes Batista Pereira, Universidade Federal de Minas Gerais, Instituto de Ciências Biológicas, Brasil Maria Santina Morini, Universidade de Mogi das Cruzes, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal de Mato Grosso, Brasil Patrik Luiz Pastori, Universidade Federal do Ceará, Brasil Roberth Fagundes, Universidade Federal de Ouro Preto, Brasil Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Estácio de Sá - UNESA / Centro Universitário de Barra Mansa - UBM, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil **********

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Sumário Fórum / Review Magnetoreception in Social Wasps: An Update Magnetoreception in Social Wasps: An Update. Magnetorrecepção em Vespas Sociais: Uma Atualização. Maria da Graça Cardoso Pereira-Bomfim, William Fernando Antonialli-Junior & Daniel AcostaAvalos................................................................................................................................................................................................. 01-05

Bionomia e Comportamento / Bionomy and Behavior Repertoire of Defensive Behavior in Africanized Honey Bees (Hymenoptera: Apidae): Variations in Defensive Standard and Influence of Visual Stimuli. Repertório do Comportamento Defensivo em Apis mellifera L. africanizada (Hymenoptera: Apidae): Variações nos Padrões Defensivos e Influência de Estímulos Visuais. Fábio de Assis Pinto, Paula Netto, Kleber de Sousa Pereira & Terezinha Maria Castro Della Lucia............................................................................................................... 06-09

Ecologia / Ecology Invertebrate Colonization During Leaf Decomposition of Eichhornia azurea (Swartz) Kunth (Commelinales: Pontoderiaceae) and Salvinia auriculata Aubl. (Salvinales: Salvinaceae) in a Neotropical Lentic System. Colonização por Invertebrados Durante a Decomposição foliar de Eichhornia azurea (Swartz) Kunth (Commelinales: Pontoderiaceae) e Salvinia auriculata Aubl. (Salvinales: Salvinaceae) em um Sistema Lêntico Neotropical. Lidimara Souza da Silveira, Renato Tavares Martins & Roberto da Gama Alves................................................................................................................................................................... 10-17

Entomologia Geral / General Entomology Dinâmica Populacional de Mosca-Branca, Incidência do Mosaico Dourado do Feijoeiro e Alternativas de Controle da Praga no “Cultivo das Secas” no Cerrado. Population Dynamics Whitefly, Golden Mosaic Effect of Feijoeiro and Pest Alternatives Control in “Drought Cultivation” in the Cerrado. Luciana Claudia Toscano, Washington Marques Aguirre, Germison Vital Tomquelski, Wilson Itamar Maruyama, Geraldo Candido Cabral Gouveia & Pamella Mingotti Dias........................................ 18-25 Fungos Filamentosos Associados às Espécies Atta sexdens (Linnaeus) e Atta laevigata (F. Smith) (Hymenoptera: Formicidae).

Filamentous Fungi Associated With Atta sexdens (Linnaeus) and Atta laevigata (F. Smith) (Hymenoptera: Formicidae). Aline Silvestre Pereira Dornelas, Renato de Almeida Sarmento, Gil Rodrigues dos Santos, Mariela Otoni do Nascimento & Danival José de Souza............................................................................................................................................... 26-30 Tisanopterofauna Associada à Plantas Ornamentais e Cultivadas no Sudoeste Baiano. Thysanopterofauna Associated with Ornamental and Crop Plants in Southwest Bahia. André Luiz Santos Mascarenhas, Silvia Marisa Jesien Pinent & Juvenal Cordeiro Silva Junior......................................................................................................................................................................... 31-35 Herbicidas e Reguladores de Crescimento de Plantas Utilizados na Cana-de-Açúcar e sua Ação sobre Adultos de Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Herbicides and Plant Growth Regulators Used in Sugarcane and their Action on Adult Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) Marina de Rezende Antigo, Eduardo Mitio Shimbori, Daniele Fabiana Glaeser, Harley Nonato de Oliveira& Gerado Andrade Carvalho........................... 36-40 Biodiversidade e Sazonalidade de Cigarrinhas (Hemiptera: Membracidae) em Cacaueiros. Biodiversity and Sazonality of Treehoppers (Hemiptera: Membracidae) in Cocoa. Vera Lúcia Rodrigues Machado Benassi, Fabrício Iglesias Valente, Carlos Alberto Spaggiari Souza, Antonio Carlos Benassi & Albino Morimasa Sakakibara........................................................... 41-46 Marcação de Diatraea saccharalis (Fabr.) com Diferentes Corantes em Dieta Artificial. Marking of Diatraea saccharalis (Fabr.) with Dyes in Artificial Diet. Jael Simões Santos Rando, Laila Herta Mihsfeldt, Franciele Paulette Lial de Souza & Fernanda Venancio Soares................................................................................................................................................................47-50

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Saúde Pública / Public Health Eficácia de Ovitrampas com Diferentes Atrativos na Vigilância e Controle de Aedes. Effectiveness of Ovitraps with Different Attractives in the Monitoring and Control of Aedes. Priscila Aparecida Claro Depoli, João Antonio Cyrino Zequi, Kauani Larissa Campana Nascimento & José Lopes..................................................................................................................................... 51-55

Comunicação Científica / Scientific Comunication First Record of Pseudomyrmex acanthobius Emery in Brazilian Pantanal. Primeiro Registro de Pseudomyrmex acanthobius Emery no Pantanal Brasileiro. Rodrigo Aranda, Renan Olivier & Alexandre Ferraro...........................................................56-58 Survey and New Distributional Records of Nocturnal Social Wasps Apoica (Hymenoptera, Vespidae, Epiponini) Along Madeira River, Rondônia, Brazil. Levantamento e Novos Registros de Vespas Sociais Noturnas Apoica (Hymenoptera, Vespidae, Epiponini) ao Longo do Rio Madeira, Rondônia, Brazil. Bruno Gomes, Caio Lourenço Assunção da Silva, Marjorie da Silva & Fernando Barbosa Noll...................................................................................................................................................................59-61 Primeiro Registro do Gênero e Espécie Neblinagena doylei Kodada & Jäch (Coleoptera: Elmidae: Larainae) no Brasil. First Record of Genus and Species Neblinagena doylei Kodada & Jäch (Coleoptera: Elmidae: Larainae) in Brazil.

Jaime de Liege Gama Neto & Mahedy Araujo Bastos Passos........................................................................................................62-64 Bulb Mites Rhizoglyphus echinopus (Fumouze and Robin) Associated with Subterranean Termite (Isoptera) in Brazil. Ácaros do Bulbo Rhizoglyphus echinopus (Fumouze and Robin) Associados com Cupim Subterrâneo (Isoptera) no Brasil.

Ademar Ferreira Silva, Zeneida Teixeira Pinto, Rebecca Leal Caetano, César Carriço, Tayra Pereira Sato, Marinete Amorim & Gilberto Salles Gazeta.........................................................................................................................................................................65-68 Infestação de Tetranychus ogmophallos Ferreira & Flechtmann (Acari: Tetranychidae) em Amendoim Forrageiro (Arachis pintoi Krapov. & Greg.) os Estados do Acre e Minas Gerais. Infestation of Tetranychus ogmophallos Ferreira & Flechtmann (Acari: Tetranychidae) in Plants of Forage Peanut in Acre and Minas Gerais States, Brazil.

Rodrigo Souza Santos........................................................................................................................................................................69-72

Volume 9, número 1 - Jan. - Abr. 2016 *************

ISSN 1983-0572 doi:10.12741/ebrasilis.v9i1

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Fórum/Review

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.526 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Magnetoreception in Social Wasps: An Update Maria da Graça Cardoso Pereira-Bomfim¹, William Fernando Antonialli-Junior² & Daniel Acosta-Avalos³ 1. Universidade Federal da Grande Dourados, e-mail: airambio@yahoo.com.br (Autor para correspondência). 2. Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul, e-mail: williamantonialli@yahoo.com.br. 3. Centro Brasileiro de Pesquisas Físicas, e-mail: dacosta00@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 01-05 (2016)

Abstract. Magnetoreception is a mechanism of active orientation that occurs in animals with nervous systems. Social insects such as bees, ants, wasps and termites have been studied on the influence of the magnetic field exerts on its biology. The social wasps comprise species represented in Stenogastrinae, Vespinae and Polistinae, however studies on the influence of magnetic field on wasps Vespinae address only. The areas studied include the biomineralization of magnetic material and behavioral aspects related to changes in local intensity of the geomagnetic field. The objective of this review is to integrate knowledge of social wasps’ magnetoreception in order to build an instructive overview of the current situation of studies, therefore, provide the conceptual framework for the development of future work on the topic.

Keywords: Hymenoptera; Magnetic Field; Magnetosensibility; Vespidae.

Magnetorrecepção em Vespas Sociais: Uma Atualização Resumo. Magnetorrecepção é um mecanismo de orientação ativa que ocorre em animais com sistema nervoso. Insetos sociais tais como abelhas, formigas, vespas e cupins são estudados sobre a influência que o campo magnético exerce em sua biologia. As vespas sociais compreendem espécies representadas em Stenogastrinae, Vespinae e Polistinae, no entanto os estudos sobre a influência do campo magnético em vespas abordam somente Vespinae. As áreas de estudo incluem a biomineralização do material magnético e aspectos comportamentais relacionados a mudanças na intensidade do campo geomagnético local. O objetivo desta revisão é integrar o conhecimento sobre magnetorrecepção em vespas sociais, a fim de construir um panorama elucidativo da atual situação dos estudos, e assim fornecer uma estrutura conceitual para o desenvolvimento de trabalhos futuros sobre o tema.

Palavras-Chave: Campo Magnético; Hymenoptera; Magnetossensibilidade; Vespidae.

_____________________________________ Wasps can be separated, according to the degree of sociability, into two groups: solitary species (Euparagiinae, Masarinae and Eumeninae) and social species (Stenogastrinae, Vespinae and Polistinae) (Carpenter 1982). Polistinae is the only subfamily of social wasps that occurs in Brazil, with a record of over 300 species, distributed in 22 genera in the tribes Epiponini, Mischocyttarini and Polistini (Carpenter & Marques 2001).

The geomagnetic field is an environmental abiotic factor that interacts constantly with living beings. It is as ancient as the origin of life on Earth (Jardine 2010). The perception of the environmental abiotic factors by microorganisms and animals led to the development of different mechanisms of orientation over time, which are responsible for the survival of the species, such as navigation, contributing to the process of natural selection (Skiles 1985; Gould 2008).

Magnetoreception is a mechanism of active orientation that occurs in animals with nervous systems, and involves detecting the geomagnetic field by a sensory mechanism coupled to cellular systems, such as mechanoreceptors that transduce this signal to the brain. To explain this mechanism there are basically three hypotheses or specific models (Schiff 1991; Shcherbakov & Winklhofer 1999; Lohmann & Johnsen 2000).

One hypothesis is based on Faraday’s law of magnetic induction, which it is assumed that the organism detects a difference in electrical potential, generated in specialized organs such as the ampolla of Lorenzini in fishes, resulting from its motion through the geomagnetic field. Another hypothesis is the light dependent magnetoreception or radical pair mechanism, which

is based on the fact that several chemical reactions can change their kinetics in the presence of magnetic fields. Currently it is assumed that cryptochrome molecules are involved in the radical pair mechanism, because after this molecule absorb light the chemical reactions that follows vary depending on the relative orientation of the molecular axis of symmetry with the direction of the geomagnetic field (Wiltschko & Wiltschko 2006).

The third hypothesis is the ferromagnetic hypothesis which is based on the presence of magnetic nanoparticles as magnetic field sensors. It is supported by the discovery of magnetite nanoparticles in various species of animals from insects (Gould et al. 1980; Esquivel et al. 1999, Wajnberg et al. 2010) to humans (Kirschvink et al. 1992) and this hypothesis is one of the most accepted due to evidence accumulated.

The studies of Blakemore (1975) and Bellini (2009) with aquatic bacteria demonstrated that the geomagnetic field is capable of producing effects in biological systems, verifying that magnetotactic bacteria directly respond to magnetic stimuli, swimming in the direction of the force lines of the geomagnetic field constituting the first unequivocal evidence that the magnetic field may directly influence the behavior of a living being.

The objective of this review is to describe the state of the art in the knowledge of social wasps’ magnetoreception in order to get insights about the current situation of this topic and provide the conceptual structure for the development of future studies.

Funding Agencies: CAPES; CNPq

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Magnetoreception in Social Wasps: An Update

Social Hymenoptera Among the social insects the bee Apis mellifera L. has been the most studied considering the sensitivity to the geomagnetic field.

Despite innumerous evidences that they orient in this field, no one knows for sure what the reception mechanisms able to detect it and how the information is transmitted to the bee nervous system (Acosta-Avalos et al. 2000; Wajnberg et al. 2010; Válková & Vachá 2012).

One of the earliest evidence of the influence of the geomagnetic field on the behavior of bees was obtained by Lindauer & Martin (1968). They found that errors in the information transmitted during the execution of the waggle dance varied according to the direction and intensity of the Earth’s magnetic field; and also found that when a swarm leaves the original hive worker bees build new combs in the same previous magnetic direction, and that apparently the circadian rhythms of bees could be given by the variations in the intensity and direction of the geomagnetic field (Towne & Gould 1985). Magnetic fields are known to have influence on the temporal and spatial orientation of these bees (Martin & Lindauer 1977; Korall et al. 1988; Martin et al. 1989).

The motility of the bees is not affected by a uniform magnetic field but when the same field is intermittently imposed (periods of 10 or 15 min) the mean activity oscillates in phase with the magnetic field oscillations (Hepworth et al. 1980).

Martin et al. (1989) found that artificial magnetic fields can influence physiological processes in bees. They reported that in non-homogeneous static magnetic field there is a reduction in the activity of flight and an increase of more than 60% in the life span of individuals, although higher chronological age, the content of lipofuscin of brain cells was slightly reduced in these bees, in relation to bees in geomagnetic field conditions.

Induced magnetization was measured in A. mellifera and this signal was associated to magnetic nanoparticles with diameters in the range 30-35 nm, which were assumed to be involved in the detection of magnetic fields by bees (Gould et al. 1980).

Schiff (1991) found, in the second abdominal ganglia of these bees, electrondense material identified as magnetite particles in the range of sizes characteristic of single-domain and superparamagnetic particles. The stability of the magnetic moment in magnetic nanoparticles depends on the type of mineral, the crystalline structure and the size. Particles with magnetic moment stable in the grain structure against thermal disorientation are known as single-domain particles, and particles with magnetic moment continuously disoriented by the thermal energy are known as superparamagnetic because they react easily to external magnetic fields (Bean & Livingston 1959).

Superparamagnetic and single domain particles of magnetite can be used to detect the geomagnetic field parameters and their small variations and this information can be transmitted to the nervous system through secondary mechanoreceptors (Johnsen & Lohmann 2005).

Schiff & Canal (1993) found in the abdominal hairs of these bees, particles of magnetite that might be involved in the detection and amplification of the external magnetic field gradients.

Other studies have also indicated the presence of iron oxides by biomineralization (Gould et al. 1978; Kuterbach & Walcott 1986; Hsu & Li 1994).

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Bees can also be trained to do associations between food source and the presence and direction of local magnetic fields (Walker & Bitterman 1985; Frier et al. 1996).

In ants have been detected the influence of the magnetic field by Anderson & Vander der Meer (1993) who observed differences in the time to trail formation by fire ant workers (Solenopsis invicta Buren) in conditions of normal and inverted geomagnetic field.

Pereira-Bomfim et al.

Recently it has been shown that this type of ant shows magnetic orientation in low light ambient, changing its orientation direction when the geomagnetic field direction changes (Sandoval et al.

2012).

For the migratory ant Pachycondyla marginata (Roger), Acosta-Avalos et al. (2001) showed that the migration routes preferentially are in the geomagnetic North direction, showing the possibility of using the information of the geomagnetic field in the choice of the migration direction.

A compass response was shown in Formica rufa L. orientation (Camlitepe & Stradling 1995) and Oecophylla smaragdina (Fabricius) (Jander & Jander 1998). And in the absence of sunlight cues, Atta colombica Guérin-Méneville ants respond to magnetic field reversals (Banks & Srygley 2003). Distortions of the local geomagnetic field have been proposed for handling the leafcutter ant (Paz et al. 2012). Wajnberg et al. (2010) presented a review of recent magnetic orientation experiments in ants. Interestingly, experiments done with ants do not show light-dependent magnetoreception up to our knowledge, perhaps because of their subterranean life that makes ant’s life be the most of the time in darkness or perhaps because experiments have not been planned to test specifically light-dependent magnetoreception.

The main model used to understand magnetoreception in insects is the ferromagnetic hypothesis. It implies that there must be magnetic nanoparticles in the ant body. The usual ways to detect these nanoparticles are measurements by magnetometry techniques and extraction and observation by transmission electron microcopy. Among the magnetometry techniques two have been used in ants: ferromagnetic resonance (FMR) and SQUID magnetometry (Wajnberg et al. 2010).

The presence of magnetic material, probably magnetite, was demonstrated by applying the FMR technique in smashed whole bodies of ants Solenopsis sp. (Esquivel et al. 1999), in crushed abdomens of the migratory ant P. marginata (Wajnberg et al.

2000), in abdomens of honeybees A. mellifera (El-Jaick et al.

2001) and in body parts of the termite Neocapritermes opacus Hagen (Alves et al. 2004). SQUID magnetometry done in samples of A. mellifera bees and N. opacus termites showed hysteresis curves with parameters similar to the observed in P. marginata ants (Ferreira et al. 2005) Magnetic materials were found in different parts of the body of social insects. Hysteresis curves at 300K, obtained with SQUID magnetometry, of ants P. marginata (Wajnberg et al.

2004) indicate that the major contribution to the saturation magnetization comes from the antenna, as well as in stingless bees, Schwarziana quadripunctata (Lepeletier) (Lucano et al.

2006). In FMR results was observed greater amount of magnetic material in the heads with antennae than in abdomens with petioles of the ant Solenopsis substituta Santschi (Abraçado et al.

2005). These results points to the antennae as the place where the magnetoreceptor must be localized in ants and stingless bees, but until now this magnetic sensor has not been found. A study done with antenna of P. marginata ants indicates that the Johnston’s organ and other antennae joints might host a magnetoreceptor sensor based in magnetic nanoparticles (Oliveira et al. 2010).

Social Wasps The social wasps comprise representatives in Stenogastrinae, Vespinae and Polistinae (Carpenter 1982), but studies on the influence of magnetic fields on vespids so far include only Vespinae.

One of the first studies on social wasps was done by Kisliuk & Ishay (1977). In that study wasps of Vespa orientalis L. in different life stages were exposed to artificial magnetic fields, and the nest architecture construction and behavior were analyzed. Nests with 15 to 20 wasps were put inside and outside a square cross-section e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2016 - www.periodico.ebras.bio.br

All these results show that wasps are sensible to magnetic fields.

It is known that wasps use as reference to nest architecture the gravitational field (Ishay & Sadeh 1975). The influence of the magnetic field on the architecture and orientation of wasp nests show that, in some way, there is a relation among the perception of the gravitational field and the magnetic field. Also the mentioned research is not related to magnetoreception in wasps but only to magnetic sensibility.

The hexagonal cells of immatures inside the comb in nests of V. orientalis are uniform in their architecture and orientation.

Stokroos et al. (2001) found that each cell contains a small crystal stuck with saliva of the wasp, which projects down from the center of its domed roof having about 100 µm in diameter and composed of polydomains, and with a typical composition of the magnetic mineral ilmenite (FeTiO3). These crystals form a network that can help the wasps to assess the symmetry, the balance of the cells and the direction of gravity, while building the comb. It is not known what the wasps perceive of ilmenite, because as well as being a magnetic material it also reflects infrared light. These two properties make this material an excellent source of information for spatial orientation (Ishay et al. 2008).

These wasps possibly collect the crystals of the local environment, but it is not ruled out biomineralization, because the titanium and the iron are present in their bodies (Stokroos et al. 2001).

As mentioned above, the construction of the combs in Vespinae is always in the vertical direction, and on the roof of each cell at least a small magnetic stone is incorporated and fixed by saliva.

Thus Ishay et al. (2008) attempted to identify, and characterize these stones that exist in the roof and walls of the combs of V. orientalis, using bio-ferrography to isolate magnetic particles on slides. The slides, as well as the original cells were analyzed by a variety of analytical techniques in an environmental scanning electron microscope. These authors verified that both the roof and the walls of each comb cell contained minerals such as ferrites, as well as titanium and zirconium. The last two components were less abundant in the soil around the nest and are known to reflect infrared light. Infrared images showed a thermoregulatory center in the dorsal thorax of adults. However it is not known whether these insects can sense infrared light.

Magnetic remanence has been detected in abdomens of Vespa affinis L. (Hsu 2002). This suggests that magnetic materials are present in the body of these wasps. Subsequently, Hsu (2004) found the deposition of intracellular iron in V. affinis using transmission electron microscopy and atomic emission spectroscopy. He shows that the deposition would begin on the 2nd day after hatching. Also noted that vesicles containing granules of iron would be randomly distributed within the cytoplasm of trophocytes below the cuticle of hornets. The iron granules are formed by aggregation of dense tiny particles, and deposited in vesicles of iron, a double membrane, which appear to derive from the endoplasmic reticulum. These granules continuously expand e-ISSN 1983-0572

by adding dense tiny particles until the 5th day after hatching.

Then, granules and vesicles merge and expand. The existence of a blurred area under the inner membrane of the vesicle plays an important role in the formation of small dense particles. The elemental composition analysis indicated that the granules were composed mainly of iron, phosphorus and minor amounts of calcium.

Thus the deposition of intracellular iron was first demonstrated in cells of honeybees (Kuterbach et al. 1986; Hsu & Li 1994), then in bumblebees (Walcott 1985) and later in wasps by Hsu (2004).

Recently Pereira-Bomfim et al. (2015) showed that the social wasp Polybia paulista (Ihering) is sensible to modifications in the local geomagnetic field. The experiments were done with magnets and coils, and in both cases the foraging flight frequency increases when the geomagnetic field was modified.

Conclusions There are few studies in social wasps considering magnetoreception and magnetosensibility, compared to similar studies in bees, ants and termites. More studies must be done to understand the influence of the geomagnetic field and artificial magnetic fields on the behavior of wasps.

Studies conducted in different animals have shown that magnetoreception can depend on the existence of intracellular magnetic nanoparticles or depend on light absorbing molecules sensible to magnetic fields (light-dependent magnetoreception) (Wiltschko & Wiltschko 2006). In social insects, the most studied has been the bee A. mellifera however some studies has been inconclusive (Válková & Vachá 2012) and there are still many studies to be done to show the type of magnetoreception (dependent or independent of light) in these insects. Ants are the second most studied group. However, in all cases is still unknown the location of the magnetorreceptor and their nature (Wajnberg et al. 2010).

It is expected that in bees and wasps the same will happen, not in the abdomen as has been discussed. A recommendation for future studies in wasps is the search for magnetic particles on the head and antennae and the analysis of the effects of monochromatic light combined with magnetic fields.

Special emphasis should be given to the fact that flying insects should feel magnetic fields in the same way as birds, showing both types of magnetoreception.

ACKNOWLEDGMENTS The authors gratefully the CAPES for a doctoral fellowship awarded to the first author. WFAJ acknowledges his research grant from CNPq. DAA acknowledges CNPq financial support.

REFERENCES

Abraçado, L.G., D.M.S. Esquivel, O.C. Alves & E. Wajnberg, 2005. Magnetic Material in Head, Thorax and Abdomen of Solenopsis substituta Ants: a Ferromagnetic Resonance (FMR) Study. Journal of Magnetic Resonance, 175: 306-316.

DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j.jmr.2005.05.006.

Acosta-Avalos, D., D.M.S. Esquivel, E. Wajnberg, H.G.P. Lins de Barros, P.S. Oliveira & I. Leal, 2001. Seasonal patterns in the orientation system of the migratory ant Pachycondyla marginata. Naturwissenschaften, 88: 343-346. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/s001140100245.

Acosta-Avalos, D., E. Wajnberg, D.M.S. Esquivel & L.J. El-Jaick, 2000. Insetos sociais: um exemplo de magnetismo animal.

Revista Brasileira de Ensino de Física, 22: 317-323.

Alves, O.C., E. Wajnberg, J.F. Oliveira & D.M.S. Esquivel, 2004. Magnetic material arrangement in oriented

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coil, and three experimental situations were studied: one with artificial uniform horizontal magnetic field of 23.3 Oe, other with artificial uniform horizontal magnetic field of 1.3 Oe and other with an artificial nonuniform horizontal magnetic field among 0.3 and 0.6 Oe. The local geomagnetic horizontal component was 0.33 Oe. After 16 days, several observations were done. The most interesting were: adult hornets died in the incidence of an uniform magnetic field in a period of 1 to 2 days and did not construct any nest; juvenile lasted more to died and showed a period of adaptation of 4 to 5 days in places were the intensity of the magnetic field was stronger (near to the coil), constructed nest and died with 5 to 7 days; in nonuniform fields juvenile did not die and constructed nests; the architecture of the nest was similar to the normal one, but with a higher distribution of orientations in the cylindrical cells, and the pedicles inverted its normal orientation (from downward to upward).

EntomoBrasilis 9 (1)

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Magnetoreception in Social Wasps: An Update

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Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.526

e-ISSN 1983-0572

Bionomia e Comportamento/ Bionomy and Behavior

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.456 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Repertoire of Defensive Behavior in Africanized Honey Bees (Hymenoptera: Apidae): Variations in Defensive Standard and Influence of Visual Stimuli Fábio de Assis Pinto¹, Paula Netto¹, Kleber de Sousa Pereira¹ & Terezinha Maria Castro Della Lucia² 1. Programa de Pós Graduação em Entomologia - Universidade Federal de Viçosa, e-mail: fabio_ufv@hotmail.com (Autor para correspondência), paula.netto@yahoo.com.br, kleberagrarias@yahoo.com.br. 2. Departamento do Biologia Animal - Universidade Federal de Viçosa, e-mail: tdlucia@ufv.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 06-09 (2016)

Abstract. The Africanized honey bees (AHB) are known by the high productivity and tolerance against pathogens and parasites such Varroa destructor. Besides these beneficial characteristics, the AHB are considered highly defensive and generally urges caution in management. However, little is known about the behavioral aspects of AHB in Brazilian beekeeping. In this context, our objectives were to evaluate the repertoire of defensive behavior (DB) in AHB emphasizing the relevance of environmental and visual stimuli, as well as the aggressiveness gradient among Brazilian colonies.

The aspects related to defensive behavior were measured by Stort method with some adaptations. We found differences between colonies in the speed of first attack and attack intensity (p<0.05%), although the DB patterns were not affected by temperature and period of evaluations. All attacks began in the black part of sphere target; however after the first sting both parts (black and white) were attacked. This fact indicates that even the visual clues have a relevant role in colony defense; chemical signs (alarm pheromones) maintain the target and act in attack increase. We also identified a great variation in defensive pattern among the studied colonies that was indeed expected due to high genetic variability present in AHB. The DB evaluation plays an important role in colony selection and genetic improvement based on beneficial characters such as high honey production and low aggressiveness during management.

Keywords: Aggressiveness; Apiculture; Apitoxin; Behavioral Responses.

Repertório do Comportamento Defensivo em Apis mellifera L. africanizada (Hymenoptera: Apidae): Variações nos Padrões Defensivos e Influência de Estímulos Visuais Resumo. As abelhas africanizadas (AHB) são conhecidas por sua alta produtividade e tolerância a patógenos e parasitas como o ácaro Varroa destructor. Em contraste às características vantajosas, as AHB são consideradas altamente defensivas necessitando de certos cuidados em seu manejo.

Entretanto, poucos estudos relatam características específicas sobre os padrões de comportamento de AHB na apicultura brasileira. Nesse contexto, o objetivo do trabalho foi avaliar o repertório do comportamento defensivo (DB) em AHB, identificando a importância de condições climáticas e estímulos visuais nesta característica, bem como gradiente de agressividade dentre as colônias. Os aspectos relacionados ao comportamento defensivo foram avaliados pelo método de Stort com adaptações. Foram encontradas diferenças entre as colônias em relação à velocidade do primeiro ataque e intensidade de ataque (p<0.05%), por outro lado os padrões de DB não foram afetados pela variação de temperatura durante os períodos de avaliação.

Todos os ataques se iniciaram pela parte preta da esfera alvo, contudo após o primeiro ataque ambos os lados (preto e branco) sofreram ataques.

Tal fato indica que embora as pistas visuais possuam um papel relavente na defesa das colônias, sinais químicos (feromônios de alarme) atuam na manutenção e aumento do possível alvo. Pôde-se também identificar uma grande variação nos padrões defensivos dentre as colônias estudadas, fator esperado devido a grande variabilidade genética presente em AHB. Por sua vez, a avaliação do DB possui um importante papel na seleção e melhoramento de colônias visando à seleção de características benéficas como alta produtividade de mel e baixa agressividade durante o manejo.

Palavras-chave: Agressividade; Apicultura; Apitoxina; Respostas Comportamentais.

_____________________________________ he Africanized Honey Bees (AHB) are known by the high productivity and tolerance against pathogens and parasites such as Varroa destructor Anderson & Trueman (Moretto et al. 1991; Pinto et al. 2011a, 2011b; Pinto et al. 2012).

However, apart from this characteristic, this bee lineage is considered highly defensive with mass attack behavioral patterns (Guzmán-Novoa et al. 2004). Due the highly defensive behavior, the management urges caution and differs from that of European lineages requiring appropriate individual equipment and large bee smoker (Nascimento et al. 2005). Although considered aggressive the AHB demonstrate a great variation in defensive behavior (DB) that can be explained by its high genetic variability due these bees are results from cross breeding of the African honey bee Apis mellifera scutellata Linnaeus and European races (Guzmán-Novoa et al. 2004; Guzman-Novoa et al. 2005).

Acting together with genetic factors, the environmental variations (temperature and humidity) between regions also interacts in defensive behavior (Moritiz et al. 1987). In warmer regions such as the northeast of Brazil, the defensive behavior in AHB tends to be more intensified but evaluations in different seasons and regions must be carried to reinforce this aspect (Couto & Coutto 2002). Studies in honey bees relate the beginning of defensive behavior with visual stimuli by certain colors in combination with movements and specific odors (Roman & Gladysz 2009). On the other hand, little is known about the photo-sensitivity and behavioral answers of these insects on different wavelengths such as ultraviolet (UV) (Avarguès-Weber et al. 2012; Reser et al. 2012).

Funding Agencies: CNPq and Capes

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Pinto et al.

Repertoire of Defensive Behavior in Africanized Honey Bees…

As a way to mitigate aggressiveness and emphasize positive aspects like high production, selection breeding methods are shown to be promising in modern beekeeping. In this context, we evaluated the DB in Africanized honey bees highlighting the importance of visual stimuli among other factors in the defense of the colony.

Material and Methods The experiments were conducted at the experimental apiary of the Universidade Federal de Viçosa, Minas Gerais, Brazil (-20° 45’ 37.99”, -42° 51’ 55.50”). We used in the experiments three highly populated colonies (approx. 60,000 workers) maintained in Langstroth hives with food and brood combs.

turn, the relations between environmental factors and DB were performed by Pearson Correlation Coefficient.

Results An ethogram of defensive behavior was generated by focal observations during the trials (Table 1). Seven events were observed and were allocated into two key-events (“Identification of invader” and “Attack”). Both evaluated aspects in defensive behavior (time for first sting and attack intensity) differed significantly between colonies (p<0.05). However, there were no correlations between climatic variables and the aspects studied in defensive behavior. Additionally, we also do not find effects summations over the evaluated days.

The aggressiveness was measured by Stort method (1974) with some adaptations. We utilized a 3cm diameter sphere half coated with a black fabric and the other half coated with white fabric painted with UV dye. The evaluated parameters were: (a) occurrence time of the first sting in the sphere, (b) Number of stings in each color part of sphere and (c) Total number of stings during each application test (60 seconds). During each test, the behavioral alterations were observed and recorded to construct an ethogram of defensive behavior in AHB (Table 1).

In all evaluations during the study, attack beginning (first sting) occurred in the black portion of sphere. The general attack preference for the black color was clear in all evaluations (Figure 1). Colony 01 (C1) attacked only the black side in all evaluations, whereas 76% of the C2 attacks were to the black side. C3 did not attack either sides in any test, although exhibited behavioral changes such as increase of wing beats during the trials.

The tests were performed three times per day (7:30h, 12h e 16h) in each colony during three consecutive days. The local temperature and relative humidity were also recorded in each test. To prevent the interference of concentration of alarm pheromone in materials, the spheres were not reused during the tests. To verify differences in defensive patterns between colonies, an analysis of variance (ANOVA) was performed, followed by Dunn test. In

Defensive patterns in Africanized honey bees. Social insects have developed elaborated defensive patterns; additionally the identification of possible invaders is an essential component in colony defense (Collins & Kubasek 1982). In A. mellifera the visual and chemical communication are utilized both in search of resources and in colony defense (Collins & Kubasek 1982; Gullan & Cranston 2010). In our work, the black color associated with

Discussion

Table 1. Ethogram of defensive behavior in Africanized honey bees: The pre-attack and attack components observed and the mean time of each behavior.

Key events Identification of invader

Description of Behavior

0.1±1

Bees located at the entrance of the colony begin to flap their wings rapidly

12±10

The 1st bees begin to fly towards the target

16±13

The bees begin to clash against target

25±20

The first sting occurs, followed by the release of the stinger with venom sac on target

25±20

Bees that have stung continue flying and attacking the target

26±22

The target takes other stings near the 1rst

26±22

The intensification of the attack occurs

7

Attack

Time (sec.)

Figure 1. Percentage response of defensive behavior in accordance with the target color pattern. n= Total number of stings per color in all trials.

e-ISSN 1983-0572

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The innate defensive patterns against certain textures and dark colors can be an elaborate instinctive answer due the selective pressures of mammalian predators (Free 1961). Although, due to the high capacity of chemical communication, invaders without such features (dark hairs e.g.) are identified by their odors and after the first sting, alarm pheromones increase the target area (Collins & Kubasek 1982; Visscher et al. 1995; Kastberger et al.

2009; Roman & Gladysz 2009).

The visual and chemical stimuli also interact in avoiding behaviors (Shorter & Rueppell 2012). Typical behaviors such as intensive wing-beats and hitting the target before the sting could possibly be a warning behavior by the individual, thus avoiding the suicidal DB (Tan et al. 2012). We observed these behaviors before and after the first stings. In our point-of-view this fact shows a great role in colony defense. The continuous attack of bees that have stung can enhance the visualization of the target, furthermore this behavior acts like an attempt to intimidate and expel intruders (Cunard & Breed 1998; Shorter & Rueppell 2012).

Genetic variability vs. DB. AHB present a great genetic variability due the hybrid character of this race originated from cross breeding between European and African bees (Collet at al. 2006). In this context, it is very possible to observe great variations in defensive behaviors between colonies in the same region (Breed et al. 2004). We could observe this variation comparing the behavioral differences between colonies regardless of climatic factors and evaluation period. Similar results were also found with AHB in Mossoró, Northeast of Brazil where expressive changes were observed in response speed and intensity of attacks among colonies evaluated (Nascimento et al. 2008).

Regardless the behavioral variability, AHB normally present faster and higher defensive pattern compared to European races. In a study using Africanized / European co-fostered colonies, 81% of the initial attacks were performed by Africanized individuals (Guzmán-Novoa et al. 2004). However, even with the role of regulatory genes, the biotic and abiotic factors such as physiological condition of the colony and environmental changes are also involved in behavioral changes (Alaux et al. 2009).

Although we found no relationship between temperature and DB, more intensive temperature changes may affect the DB. In northeast region, AHB colonies have varied the average number of stings from 16.7 to 22.7 in accord to the daily fluctuation of temperature (Nascimento et al. 2005).

Assessments in different periods with different climatic conditions can gauge the importance of this character. However, the colony population change due to a longer period of time as food availability may also affect the comparisons. Apparently several biotic and abiotic factors interact in defense of the colony, which may be considered by plasticity of the DB in A. mellifera.

In our study, we identified a great variation between colonies in the repertoire of defensive behavior even being kept under the same conditions. Visual stimuli including color and movement were important components in DB of AHB. However, inter / intraspecific chemical stimuli favor the identification of possible invaders and allow joint defensive actions in favor of the colony.

Acknowledgments We would like to thank the apicultural center of Entomology Department at the Universidade Federal de Viçosa by the colonies used in this work. We are also grateful for CNPq and Capes for financial support. e-ISSN 1983-0572

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Parasitic Effects of Varroa destructor (Acari: Varroidae)

8

movements near the colony promoted the first attack responses.

However the portion coated with white fabric painted with UV dye was also attacked posteriorly, even with a lower intensity than the black part indicating the pheromone importance in colony defense.

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Received in: 01.vii.2014 Accepted in: 14.ix.2015 **********

Como citar este artigo:

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Pinto, F.A, P. Netto, K. de S. Pereira & T. M. C. Della Lucia, 2016. Repertoire of Defensive Behavior in Africanized Honey Bees (Hymenoptera: Apidae): Variations in Defensive Standard and Influence of Visual Stimuli. EntomoBrasilis, 9 (1): 06-09.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.456

e-ISSN 1983-0572

Ecologia/Ecology

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.548 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Invertebrate Colonization During Leaf Decomposition of Eichhornia azurea (Swartz) Kunth (Commelinales: Pontoderiaceae) and Salvinia auriculata Aubl.

(Salvinales: Salvinaceae) in a Neotropical Lentic System Lidimara Souza da Silveira¹, Renato Tavares Martins² & Roberto da Gama Alves¹ 1. Universidade Federal de Juiz de Fora, e-mail: lidimara@gmail.com (Autor para correspondência), gama.alves@ufjf.edu.br. 2. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: martinsrt@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 10-17 (2016)

Abstract. The decomposition of macrophytes is an essential process for cycling of carbon and nutrients, and it is source of organic matter for invertebrates in lakes. We evaluated the colonization by aquatic invertebrates in decomposing leaves of two species of macrophytes in a Neotropical lentic system. The experiment was conducted from November 2007 to February 2008, with the use of 54 litter bags (Eichhornia azurea (Swartz): n = 27 and Salvinia auriculata Aubl.: n= 27), each containing 10 g of dry leaves. Three bags of each species were retrieved after 2, 4, 8, 12, 24, 36, 48, 60 and 72 days of incubation. The remaining leaf mass of the two macrophytes species tended to decrease with time, although at different rates.

The decomposition of E. azurea and S. auriculata leaves were classified as rapid and intermediate, respectively. In general, during the experiment carbon: nitrogen ratio declined in E. azurea and increased in S. auriculata, and presented difference among the days of the experiment and between the macrophyte species. In E. azurea mass loss was negatively correlated with carbon: nitrogen ratio of the leaves, but the same pattern was not observed for the S. auriculata leaves. The composition and richness of invertebrates differed among days, but not between macrophytes species. We concluded that the succession process along the detritus chain was more important in structuring the invertebrate community than the variation in the nutritional quality of the leaf litter for these two species of macrophytes.

Keywords: Aquatic insects; Carbon: nitrogen ratio; Leaf breakdown; Macrophytes; Oligochaetes.

Colonização por Invertebrados Durante a Decomposição foliar de Eichhornia azurea (Swartz) Kunth (Commelinales: Pontoderiaceae) e Salvinia auriculata Aubl. (Salvinales: Salvinaceae) em um Sistema Lêntico Neotropical Resumo. A decomposição de macrófitas é um processo essencial para ciclagem de carbono e nutrientes, e é fonte de matéria orgânica para invertebrados em lagos. Avaliamos a colonização por invertebrados aquáticos em folhas em decomposição de duas espécies de macrófitas em um sistema lêntico Neotropical. O experimento foi conduzido entre novembro de 2007 e fevereiro de 2008, com a utilização de 54 sacos de detrito (Eichhornia azurea (Swartz): n = 27 e Salvinia auriculata Aubl.: n = 27), cada um contendo 10 g de folhas secas. Três sacos de cada espécie foram recuperados após 2, 4, 8, 12, 24, 36, 48, 60 e 72 dias de incubação. A massa remanescente de folha das duas espécies de macrófitas tendeu a diminuir com o tempo, embora a velocidades diferentes. A decomposição de folhas de E. azurea e S. auriculata foram classificadas como rápida e intermédia, respectivamente. Em geral, durante o experimento a razão carbono: nitrogênio diminuiu em E. azurea e aumentou em S. auriculata, e apresentou diferença entre os dias de experimento e entre as espécies de macrófitas. Em E. azurea perda de massa foi negativamente correlacionada com a razão de carbono: nitrogênio das folhas, mas o mesmo padrão não foi observado para as folhas de S. auriculata. A composição e riqueza de invertebrados diferiram entre os dias, mas não entre espécies de macrófitas. Concluímos que o processo de sucessão ao longo da cadeia de detritos foi mais importante na estruturação da comunidade de invertebrados do que a variação na qualidade nutricional do detrito de folha para estas duas espécies de macrófitas.

Palavras-chave: Insetos aquáticos; Decomposição foliar; Macrófitas; Oligoquetas; Razão carbono: nitrogênio.

_____________________________________ acrophytes are the main source of autochthonous organic matter in the littoral zone of lakes and their decomposition is an essential process for cycling of carbon and nutrients (Wetzel 2001; Li et al. 2012). The use of live macrophyte leaves as food is limited due to high concentration of cellulose and carbon: nitrogen (C:N) ratios, low digestibility of some proteins and presence of allelopathic substances that cannot be degraded by invertebrates (Suren & Lake 1989; Bruquetas de Zozaya & Neiff 1991). However, during the decomposition process litter of macrophyte is an important source of both food and refuge for invertebrates (Mormul et al. 2006).

The decomposition rate of aquatic plant species is influenced by interaction of environmental variables, intrinsic properties of the leaves and activity of microorganisms and invertebrates (Gimenes et al. 2010). Leaves intrinsic properties, such as size, morphological structure and initial chemical composition

determine different decomposition rates for each plant species (Gimenes et al. 2010). Carbon (C) is the most recalcitrant of the structural components in macrophytes, and is often found in inverse proportion to the nitrogen (N) content in plant tissue (Chimney & Pietro 2006). Generally, higher leaf decomposition rates are associated with lower C:N ratios (Pagioro & Thomaz 1998; Chimney & Pietro 2006).

Invertebrates colonization on litter is influenced by leaf chemical composition, and by physical (i.e., reduced leaf size) and chemical (i.e., increase in nitrogen concentration) modification on the substrate due to activity of microorganisms (Gessner et al. 1999; Gulis & Suberkropp 2003; Capelo et al. 2004; Gonçalves Jr. et al. 2012), during the degradative ecological succession Funding Agencies: CNPq and FAPEAM

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Silveira et al.

Invertebrate Colonization During Leaf Decomposition of…

(Gonçalves Jr. et al. 2003). Shredder invertebrates use detritus as food and increase its nutritional content by their excrement, contributing to accelerate the decomposition (Graça 2001).

Despite the importance of shredders in leaf decomposition in temperate regions, the low abundance of these invertebrates in relation to microorganisms, indicates that these organisms have less influence on the decomposition of leaves in tropical streams (Mathuriau & Chauvet 2002; Moretti et al. 2007). In contrast, shredders were abundant in study in tropical Australian streams, comprising about 24% of the total macroinvertebrates biomass, not including the crayfish (Cheshire et al. 2005).

We aimed to analyze structure and composition of invertebrates community in decomposing leaves of Eichhornia azurea (Swartz) Kunth (Commelinales: Pontederiaceae) and Salvinia auriculata Aubl. (Salviniales: Salviniaceae) in a lentic system in southeastern Brazil, to verify if the chemical composition (C:N ratio) of the substrate has an influence on invertebrate colonization. We expected that higher decomposition rate and greater richness and abundance of invertebrates in macrophytes with a smaller carbon: nitrogen ratio (E. azurea). We also expected to observe differences in the colonization by invertebrates during the decomposition process due the improvement in nutritional quality of the substrate.

MATERIAL AND METHODS Study Area. The experiment was conducted in Manacás Lake (21º 46’ 68” S, 43º 22’ 22” W), a reservoir with a surface area of 0.02 km² and a maximum depth of 5 m (Azevedo et al. 2003), located in southeastern Brazil. The lake’s water is turbid (Secchi disk: 0.60 ± 0.12 m), with neutral pH (7.10 ± 0.25) and average levels (± S.D.) of dissolved oxygen, temperature and electrical conductivity of 5.55 ± 2.04 mgL-1, 21.35 ± 2.25°C and 28.25 ± 12.82 µS cm-1, respectively. The lake’s marginal vegetation consists principally of Merostachys sp. Sprengel (Poales: Poaceae) and specimens of Tibouchina granulose Cogniaux (Myrtales: Melastomataceae). In the summer, blooms of Salvinia spp. usually occur in the lake. However, during the experiment, macrophytes were not observed (Martins et al. 2011).

Collection and data analysis. To perform the decomposition experiment we selected E. azurea and S. auriculata, two macrophyte species that are widely distributed in the Neotropical region (Barrett 1978; Alves dos Santos 1999; Santos et al. 2004; Prado 2006). Leaves of these two species were collected from a lake in the Poço D’Anta Municipal Biological Reserve (21°45’S, 43°20’W). The leaves were washed to remove the adhered material (Silva et al. 2011) and then were air dried in an oven at 60°C (24 h) to obtain initial dry mass (Ramseyer & Marchese 2009).

11

The experiment was conducted from November 2007 to February 2008, with the use of 54 litter bags (E. azurea: n= 27 and S. auriculata: n=27) measuring 15x15 cm and 2 mm mesh, each filled with 10 g of dry leaves. The litter bags were immersed near the bottom of Manacás Lake, about 3 m from the shoreline and 2.40 ± 0.41 m (± S.D.) deep. To keep the litter bags in contact with the sediment, small weights (150 g) were attached to them.

Three litter bags of each species were retrieved after 2, 4, 8, 12, 24, 36, 48, 60 and 72 days of incubation.

The remaining material in each litter bag was fixed in 4% formaldehyde and washed on a sieve (mesh: 0.21 mm). The invertebrates were sorted under a stereoscopic microscope and identified to family level, using the identification keys for insects (McCafferty 1981; Merrit & Cummins 1984; Carvalho & Calil 2000; Fernández & Dominguez 2001; Pes et al. 2005; Costa et al. 2006) and for oligochaetes (Brinkhurst & Marchese 1989).

Invertebrates were classified into functional feeding groups according to Merrit & Cummins (1984) and Schenková & Helesic (2006), respectively. The Chironomidae were not included in

determination of the trophic functional groups because they have a wide variety of feeding habits and their trophic classification is still uncertain (Moretti et al. 2007).

The remaining plant material was dried in an oven at 60 ºC until reaching constant mass and then utilized to calculate the decomposition coefficient (k), according to a negative exponential equation (e.g., Petersen & Cummins 1974): k = [ln (initial mass / final mass)] / duration of the experiment; mass was expressed in grams and the duration time in days. The concentration of organic carbon in the E. azurea and S. auriculata leaves was estimated as being 46.5% of the organic matter content (Wetzel & Likens 1991). To calculate the organic matter content, we used subsamples of the remaining incubated leaves. This material was ashed in porcelain crucibles at 550 ºC in a muffle furnace for 4 h (Wetzel & Likens 1991). The organic matter content was calculated by the difference in the mass before and after ashing in the muffle furnace. The concentration of total nitrogen was determined by the digestion of subsamples of the remaining dry leaves with concentrated sulfuric acid in the presence of a catalyst (Allen et al. 1974).

We used analysis of variance (ANOVA two factors) to verify the existence of a significant difference of the leaf mass loss, leaf carbon: nitrogen ratio, abundance and richness (number of taxa) of invertebrates between macrophyte species and among the days of the experiment. Moreover, we used Pearson’s correlation coefficient to analyze the relationship between mass loss and leaves carbon: nitrogen ratio, and between mass loss and invertebrates abundance. These analyzes was performed in R program (R Core Team 2013).

The similarity of the samples (macrophyte species and days) was analyzed by cluster analysis (UPGMA; Bray-Curtis distance coefficient), based on the invertebrate abundance (log x+1), with the NTSYS-PC version 2.10 program. To verify the variation in the composition of the community of invertebrates between the groups formed in the cluster analysis, we applied the nonparametric multiple response permutation procedure (MRPP) based on the Bray-Curtis distance coefficient, with the same data matrix used in the cluster analysis. This analysis was performed using the PC-ORD 5.15 program. Analysis of similarity (ANOSIM) was carried out to verify the variation in the composition of invertebrates between the two macrophyte species, using the R program (R Core Team 2013).

Indicator species analysis (Dufrêne & Legendre 1997) was used to verify which taxa were more closely related to a determined group of days established a priori in the cluster analysis. In this analysis, an indicator value is calculated for each species in each group and these are tested for statistical significance using a randomization technique. This analysis was performed in the PC-ORD version 5.15 program.

RESULTS Leaf decomposition and C:N rate of the detritus. The decomposition coefficient was higher for Eichhornia azurea (k = 0.018 d-1) than Salvinia auriculata (k = 0.008 d-1). The mass loss for S. auriculata (30.2% of initial mass) were higher than those for E. azurea (24.1% of initial mass) in the initial period (day 2), but tended to reverse with experiment time duration, remaining 26.5% leaf masses for E. azurea and 51.0% for S. auriculata (Figure 1a). The remaining dry leaf mass of litter bags differ among days of the experiment (F1, 53 = 12.53; p < 0.001), but not between species of macrophytes (F1, 53 = 46.30; p = 1.000).

There was no interaction between these factors (F1, 53 = 12.53; p = 1.000).We recorded a negative correlation between mass loss and C:N ratio of the leaves only for E. azurea (r = -0.87; p = 0.001), but not for S. auriculata (r = 0.39; p = 0.270). e-ISSN 1983-0572

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The initial concentration of nitrogen in the E. azurea and S. auriculata leaves was 1.6% Dry Mass (DM) and 2.6% DM, respectively. During the experiment there was an increase in this nutrient in E. azurea, which reached 3.1% DM on day 72 (Figure 2b). In S. auriculata, the concentration of nitrogen on the last day (2.0% DM) was lower than at the start of the experiment (Figure 2b). The concentration of carbon in E. azurea (day 0= 43.3% DM, day 72= 38.8% DM) decreased during the experiment, unlike what occurred in the S. auriculata leaves (day 0 = 41.1% DM, day 72= 41.4% DM) (Figure 2c). We recorded a significant interaction effect between days of the experiment and macrophyte species on

C:N ratio (F1, 39 = 22.26, p = 0.001). In S. auriculata was observed increase in C:N ratio during the experiment (day 0 = 15.7%; day 72 = 20.6%), however, in E. azurea we recorded high values of C:N ratio on day 0 (27.1%) in relation to day 72 (12.4%).

A

B

Invertebrate communities. We recorded 8,093 individuals in E. azurea and 5,970 individuals in S. auriculata. The abundance of invertebrates ranged from 125 (day 2) to 1,553 (day 36) individuals in E. azurea, and from 59 (day 2) to 1,506 (day 36) individuals in S. auriculata (Table 1). The invertebrate abundance not differed among days of experiment (F1, 53 = 3861.1; p = 0.424)

C

12

Figure 1. A. Remaining dry mass. B. nitrogen. C. carbon (means of three replicates ± S.D.) of Eichhornia azurea and Salvinia auriculata leaves during the decomposition experiment in Manacás Lake (southeastern Brazil). Full line: E. azurea; dashed line: S. auriculata.

Figure 2. Cluster analysis (UPGMA, Bray-Curtis) based on the abundance of invertebrates during the decomposition experiment with Eichhornia azurea (E) and Salvinia auriculata (S) leaves in Manacás Lake (southeastern Brazil). The indicator species with their respective values (numbers between parentheses) are listed in the cluster.

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Invertebrate Colonization During Leaf Decomposition of…

and between species of macrophytes (F1, 53 = 3910.3; p = 0.181).

Moreover, there was no interaction between these factors (F1, 53 = 3858.4, p = 0.853).There was no relationship between mass loss and invertebrate abundance for E. azurea (r = 0.00; p = 0.944) and S. auriculata (r = 0.02; p = 0.549).

We recorded 13 taxa of invertebrates in leaf litter of E. azurea and 17 taxa in S. auriculata. The richness ranged from four (day 24 and 72) to eight (days 4 and 8) taxa in E. azurea, and from three (day 60) to ten (day 8) taxa in S. auriculata (Table 1). The invertebrate richness differed among days of the experiment (F1, = 17.44, p = 0.034), but not between species of macrophytes (F1, 53 = 18.90; p = 0.629). There was no interaction between these 53 factors (F1, 53= 16.29, p = 0.061).

In the cluster analysis (cophenetic correlation = 0.87), the samples were separated into three groups (Figure 2) according to the decomposition stage, independent of the macrophyte species.

The first group was composed of day 2, on which no taxon was considered to be an indicator. The second group was composed of days 4, 8, 12, 24, 36 and 48 with Chironomidae, Polycentropodidae and Copepoda as indicator taxa. The last group was composed of days 60 and 72, with Naididae and Nematoda as indicators.

The composition of the invertebrates community was different among the groups of days of the experiment (T = -6.92, A = 0.25, p < 0.001), but not differed between macrophytes species (R = 0.02, p = 0.290).

The invertebrates were distributed into two functional feeding groups (Figure 3a, b). The relative abundance of collector invertebrates ranged from 21.2% (day 12) to 100% (day 2) in E. azurea, and from 24.0% (day 24) to 93.7% (day 72) in S. auriculata. The relative abundance of predator invertebrates ranged from 0.0% (day 2) to 78.8% (day 12) in E. azurea, and from 6.3% (day 72) to 75.0% (day 2) in S. auriculata. The shredders invertebrates were absent in both macrophytes.

A

B

Figure 3. Relative abundance of functional feeding groups of invertebrates during the decomposition experiment with Eichhornia azurea (a) and Salvinia auriculata (b) leaves in Manacás Lake (southeastern Brazil). Black: collectors; white: predators.

Table 1. Abundance of invertebrates in Eichhornia azurea and Salvinia auriculata leaves ordered by exposure days in Manacás Lake (southeastern Brazil).

Taxa

2

OLIGOCHAETA

Aelosomatidae

0

4

8

12

24

36

Salvinia auriculata 48

60

72

2

4

8

12

24

36

48

60

72

70

0

2

7

2

4

3

2

0

0

1

12

0

2

3

19

36

Enchytraeidae

0

1

1

2

0

0

0

0

0

0

2

0

0

2

0

0

0

0

Naididae

1

14

31

160

115

152

262

393

300

2

13

36

114

344

413

300

201

278

COLEOPTERA

Elmidae

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

DIPTERA

279

269

513

727

1056

516

202

302

Chironomidae

13

Eichhornia azurea

0

0

0

0

529

1048

690

448

Ceratopogonidae

0

0

0

0

Culicidae

0

1

0

0

Empididae

0

0

0

Simuliidae

1

0

0

EPHEMEROPTERA

Baetidae

0

Hebridae

0

ODONATA

Libellulidae

0

TRICHOPTERA

Ecnomidae

0

0

0

0

120

HEMIPTERA

0 1369

824

549

494

43

0

1

0

0

0

0

1

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

1

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

2

0

0

0

0

0

0

9

2

3

7

2

1

0

0

0

0

2

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

1

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

To be continue...

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Table 1. Continuation...

Eichhornia azurea

Salvinia auriculata

2

4

8

12

24

36

48

60

72

2

4

8

12

24

36

48

60

72

1

1

7

3

2

4

2

0

0

0

0

7

1

11

19

8

0

1

COPEPODA

2

76

103

172

0

22

11

2

0

3

41

41

85

59

12

5

0

0

HIRUDINAE

0

0

0

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

0

1

0

0

0

Polycentropodidae

NEMATODA

0

3

0

0

0

2

6

12

10

1

0

0

0

1

0

1

2

2

NEMATOMORPHA

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

1

Total abundance

125

626

1204

1027

567

1553

1124

993

874

59

342

368

724

1150

1506

832

405

584

Number of taxa

5

8

8

5

4

7

6

6

4

6

8

10

8

8

8

6

3

5

DISCUSSION Leaf decomposition and C:N rate of the detritus. Based on the classification proposed by Gonçalves Jr. et al. (2014) for Brazilian aquatic environments, the decomposition rates of the E. azurea and S. auriculata leaves were classified as rapid and intermediate, respectively. The faster decomposition of E. azurea may be related to smaller C:N ratio in their detritus.

There was a negative correlation between mass loss of E. azurea and detritus quality (C:N ratio). Chimney & Pietro (2006) found a negative correlation between decomposition rate and C:N ratio and a positive correlation between decomposition rate and nitrogen content of different macrophyte species –Typha domingensis Pers. and T. latifolia L. (Typhaceae), E. crassipes [Mart.] Solms. (Pontederiaceae), Pistia stratiotes L. (Araceae), Najas guadalupensis [Spreng.] Magnus (Hydrocharitaceae) and Ceratophyllum demersum L. (Ceratophyllaceae). Lan et al. (2006) showed that rhizomes of Zizania latifolia (Griseb.)

Turcz. ex Stapf (Poaceae) with lower C:N ratio presented faster decomposition rates. These results corroborate the importance of the quality of leaf litter on decomposition rate.

On the first two days of decomposition, there was observed rapid mass loss in both macrophyte species. This high mass loss during the initial days is due to leaching of phenols and amino acids (Gessner et al. 1999). Martins et al. (2011) attributed the high mass loss in E. azurea leaves at the start of the experiment to method of drying the leaves in an oven before immersion in the lake, because this drying promoted rupture of the cell wall, accelerating the loss of soluble components. We used the same method, so it is likely the rapid mass loss observed at the start of experiment was related to this drying procedure.

The decrease in C:N ratio observed in E. azurea leaves was not observed in S. auriculata. Although we did not analyze the colonization by microorganisms, it is well established in the literature that these organisms immobilize nitrogen from the water to the detritus (Pagioro & Thomaz 1999; Padial & Thomaz 2006), which may have contributed to increase the concentration of this nutrient in the decomposing E. azurea leaves, while the decline in carbon found in this species during the study period can be attributed to carbon mineralization (Rejmánková & Houdková 2006). Sciessere et al. (2011) studied three species of macrophytes (Salvinia sp., E. azurea and Cyperus giganteus Vahl (Cyperaceae)) and found that the Salvinia sp. litter was more recalcitrant, with lower mass loss and enzyme activity than the other two species. Therefore, it is likely that the S. auriculata leaves in our study may have been less colonized by microorganisms, influencing the reduction of N during the experiment. Howard-Williams & Junk (1976) and Longhi et al.

(2008) did not observe an increase in nitrogen concentration during decomposition of S. auriculata and S. natans (L.) All. (Salviniaceae) leaves, respectively.

Invertebrate communities. We did not observed significant differences in abundance, richness and composition of invertebrates between the two macrophytes species, probably because we did not observe significant differences in the mass e-ISSN 1983-0572

loss and rate of carbon: nitrogen between macrophytes species.

In contrast to Mathuriau & Chauvet (2002) found that in Croton gossypifolius Vahl (Euphorbiaceae) leaves, with a faster decomposition rate, colonization by fungi and the accumulation of N support faster and more highest colonization by invertebrates, while Clidemia sp. (Melastomataceae) leaves, which degrade more slowly, provide a substrate more durable to fauna and support a more diversified invertebrate community.

We recorded a significant increase of richness along the experiment, which may be related to observation of greater uniformity of organic matter particles size these stages of the experiment. According to Capello et al. (2004), the least heterogeneity at the beginning of the experiment is due the leaves to be a new substrate to be colonized. Similarly, at the end of the experiment the action of decomposer organisms leads to greater physical homogeneity of the detritus (Capello et al.

2004). Additionally, the increase in the proportion of support material (cellulose and lignin) (Begon et al. 1995) because of the consumption of softer parts leads to reduction in the richness of invertebrates.

The better quality of detritus at the end of experiment provides a more plentiful food supply (Smock & Stoneburner 1980), in turn allowing greater density of fauna (Gonçalves Jr. et al. 2003, 2004; Moretti et al. 2007). However, even for E. azurea in which has an increase in the concentration of nitrogen and reducing in the concentration of carbon at the end of our experiment, no correlation was observed between the abundance of invertebrates and weight loss. Mathuriau & Chauvet (2002) also observed the N increase in both leaf species studied (C. gossypifolius and Clidemia sp.), and a decrease after the peak in early colonization of leaves by invertebrates.

The composition of invertebrates was dissimilar among the days in the cluster analysis and MRPP, probably due the fauna respond differently to physical and chemical modification on the leaf litter during the experiment as a consequence of the different survival strategies. A study in a pond in the tropical region with Typha domingensis Pers. (Typhaceae) and Nymphaea ampla (Salisb.)

DC. (Nympheaceae) was observed formation of three groups, according to the stage of decomposition (initial, intermediate and advanced), in the cluster analysis and thus it can be concluded that the invertebrate community is structured mainly by degradative ecological successional (Gonçalves Jr. et al. 2004).

In our study, Chironomidae larvae have been recorded since the beginning of the experiment. Nevertheless was considered indicator, with higher abundance and frequency in intermediate days of our experiment of decomposition. This family is considered early colonizers (r-strategists), inhabiting various substrates (Takeda et al. 2003), and Gonçalves Jr et al. (2004), for example, show that the family Chironomidae was indicator in all stages of decomposition. Among the families of oligochaetes, Naididae occurred in greatest abundance in both macrophytes and was considered indicator of the final days of decomposition. Smock & Stoneburner (1980) showed that species of Naididae exhibited positive responses to presumably increasing levels of food as leaf

14

Taxa

Invertebrate Colonization During Leaf Decomposition of…

decomposition progressed, and they become abundant after the leaves visually show signs of decomposition.

In respect to the functional feeding groups, the predators were represented mainly by Chaetogaster that feed on small invertebrates as rotifers and protozoa (Martins et al. 2011) and probably its abundance was not determined by collectors.

Furthermore, we did not observe the presence of shredders. The same result was reported by Rezende et al. (2010) in two other lakes in southeastern Brazil. In the absence of this functional feeding group, invertebrates such as the Tubificinae, Gastropoda and Chironomidae can assume a similar role (Chauvet et al.

1993; Capello et al. 2004; Casas et al. 2011). Nevertheless, we did not observe the presence of the first two taxa. Low abundance and richness of Tubificinae also were reported by Martins et al.

(2011) in decomposing E. azurea leaves in Manacás Lake and these authors observed that this subfamily was not important to macrophyte decomposition. Although the Chironomidae were not included in the functional feeding group in this study, Silveira et al. (2013) shows the importance of larvae of this family in decomposition, since the main food item observed in stomach content of the majority of genera analyzed at the start and end of the experiments was leaf detritus.

In conclusion, we believe that decomposing E. azurea and S. auriculata leaves are important substrates for colonization by invertebrates, principally the Chironomidae and Oligochaetes, given high abundance of these groups in the two macrophytes.

Changes in chemical composition and structure of the leaf litter during decomposition were more important to determine the structure of invertebrate community than quality (C:N ratio) of the two types of leaf litter.

ACKNOWLEDGEMENTS We thank the Aquatic Ecology Laboratory of Juiz de Fora Federal University (LEA/UFJF) for providing the lake water data and for conducting the analysis of the carbon and nitrogen content of the leaf litter. RTM and LSS received a scholarship from CNPq and UFJF, respectively. RTM received Programa de apoio à fixação de Doutores no Amazonas – FIXAM/AM fellowship (FAPEAM). RGA was supported by a research fellowship (proc.

303156/2012-0).

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Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.548

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral/ General Entomology

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.479 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Dinâmica Populacional de Mosca-Branca, Incidência do Mosaico Dourado do Feijoeiro e Alternativas de Controle da Praga no “Cultivo das Secas” no Cerrado Luciana Claudia Toscano¹, Washington Marques Aguirre², Germison Vital Tomquelski³, Wilson Itamar Maruyama¹, Geraldo Candido Cabral Gouveia4 & Pamella Mingotti Dias¹ 1. Pós-graduação em Agronomia com área de concentração “Sustentabilidade na Agricultura” - Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul (UEMS) Unidade de Cassilândia-MS, e-mail: lucianaclaudiatoscano@hotmail.com, maruyama@uems.br, pamellamingotti@hotmail.com (Autor para correspondência). 2. Syngenta Sigmas Dourados-MS, e-mail: washingtonagro@gmail.com. 3. Fundação de Apoio a Agropecuária de Chapadão, e-mail: germison@fundacaochapadao.com.br. 3. Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul (UEMS) Unidade de Cassilândia-MS, e-mail: geraldocgouveia@hotmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 18-25 (2016)

Resumo. Os objetivos desta pesquisa foram estudar a dinâmica populacional de mosca-branca e do mosaico dourado do feijoeiro desde o plantio até o florescimento da cultura; verificar eficiência de inseticidas químico e microbiano no controle da mosca-branca; e analisar alguns parâmetros fitotécnicos na cultura do feijoeiro “da seca” após o controle da praga. O ensaio foi desenvolvido na área experimental da UEMS/Cassilândia - MS, em (DBC), com quatro repetições e oito tratamentos, sendo: 1) testemunha, 2) thiametoxan (50g i.a ha-1), 3) acetamiprid (60g i.a ha-1), 4) piryproxyfen (100g i.a ha-1), 5) spiromesifen (96g i.a ha-1), 6) imidacloprid (160g i.a ha-1), 7) metamidofós (300g i.a ha-1) e, 8) Beauveria bassiana (Bals.-Criv.)

Vuill. (25 X 10 11 conídios ha-1). Contou-se número de ovos e ninfas em 25 folíolos por parcela e os adultos foram capturados e contados utilizando armadilhas adesivas amarelas (prévia), e continuamente nas testemunhas. As avaliações foram realizadas aos sete e 14 dias após as aplicações (DAA), e semanalmente até 51 (DAE) na testemunha. A ocorrência de ovos, ninfas e adultos de mosca-branca iniciaram-se aos 30 dias após a emergência (DAE), reduzindo aos 51 DAE, na fase de florescimento da cultura. Para o número de ovos aos sete DAA não houve diferença significativa entre os tratamentos, sendo que aos 14 DAA todos os tratamentos diferiram da testemunha exceto o tratamento B. bassiana. Para ninfas, aos sete e 14 DAA, piryproxifen apresentou melhor controle novamente. Aos sete DAA verificou-se que piryproxyfen apresentou menor média no número de adultos em relação à testemunha.

Palavras-chave: Bemisia tabaci biótipo B; controle microbiano; manejo integrado; Phaseolus vulgaris.

Population Dynamics Whitefly, Golden Mosaic Effect of Feijoeiro and Pest Alternatives Control in “Drought Cultivation” in the Cerrado Abstract. The objectives of this research were to study the population dynamics of whitefly and golden bean mosaic from planting to flowering of culture; check the efficiency of chemical and microbial insecticides to control the whitefly; and analyze some phytotechnical parameters in the bean crop “dry” after controlling the pest. The test was developed in the experimental area of the UEMS / Cassilândia - MS in (DBC), with four replications and eight treatments: 1) control, 2) thiamethoxan (50g ai ha-1), 3) acetamiprid (60g ai ha-1), 4) piryproxyfen (100g ai ha-1), 5) spiromesifen (96g ai ha-1), 6) imidacloprid (160g ai ha-1), 7) methamidophos (300g ai ha-1) and 8 ) Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. (25 X 10 11 conidia ha-1). Counted the number of eggs and nymphs in 25 leaflets per plot and adults were captured and counted using yellow sticky traps (prior), and continuously in the witnesses. The evaluations were performed at seven and 14 days after application (DAA), and weekly until 51 (DAE) in the control. The occurrence of eggs, nymphs and adult whitefly started up at 30 days after emergence (DAE), reducing to 51 DAE, the culture of flowering stage. For the number of eggs at seven DAA no significant difference between treatments, and at 14 DAA all treatments differed from the control except treatment B. bassiana.

For nymphs, at seven and 14 DAA, piryproxifen showed better control again. At seven DAA it was found that piryproxyfen had lower average in the number of adults compared to the control.

Keywords: Bemisia tabaci biotype B; microbial control; integrated management; Phaseolus vulgaris.

_____________________________________ feijão (Phaseolus vulgaris Linnaeus) é um dos principais alimentos da população mundial, estando entre um dos preferidos dos brasileiros, constituindo a principal fonte de proteína vegetal no dia-a-dia (Ambrosano et al. 1996).

No Brasil, esse vegetal é um dos mais explorados na agricultura em área cultivada, valor de produção e base alimentar para grande parte da população; Nas regiões Centro-Oeste e Sudeste é cultivado na entressafra sob sistemas irrigados (Barbosa Filho et al. 2001; Carbonell et al. 2001, 2007); No entanto podem ser consideradas três grandes safras: águas, secas e inverno (Ambrosano et al. 1996; Jesus 2007).

Inúmeros aspectos podem promover o decréscimo da produtividade desta cultura, como clima, cultivares, práticas culturais e os artrópodes-pragas. Pedroso (2012) relata que a

ocorrência Bemisia tabaci (Gennadius) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) pode estar relacionada com a fenologia e desenvolvimento da planta, onde se devem considerar os danos diretos e indiretos. Do ponto de vista econômico Stone & Sartorato (1994); Boiça Júnior et al. 2008 destacam a moscabranca como a praga mais importante do feijoeiro. Fato que se dá por este hemíptera ser vetor do vírus-do-mosaico-dourado-dofeijoeiro (VMDF). Este vírus constitui-se um fator limitante para produção de feijão, em áreas de ocorrência (Barbosa et al. 2001).

Este vírus possui uma restrita gama de hospedeiros, onde se destacam as leguminosas de interesse econômico a soja e o feijão comum (Moreira & Gaspar 2002). Seus danos podem ser mais significativos caso a infecção ocorra em plantas jovens, sendo reduzidos após o florescimento (Barbosa et al. 2002). Os sintomas

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Dinâmica Populacional de Mosca-Branca, Incidência do…

observados são amarelo intenso no limbo foliar, podendo ocorrer o nanismo, encurtamento de entrenós, perda da dominância apical e brotamento das gemas axilares (Furlan 2004). Estimase que a perda causada pela virose pode variar de 80 a 100 mil ton. de feijão por ano (AGRIANUAL 2012).

O estudo da dinâmica populacional se faz importante para obtenção de dados úteis para o desenvolvimento de modelos que atuem no manejo integrado de pragas (Gilbert et al. 1976). Deste modo é possível prever a ocorrência de surtos populacionais da praga e a escolha da medida de controle mais adequada (Silva et al. 2014). Para o controle em culturas de feijoeiro, grande parte dos produtos registrados junto ao Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA), pertence aos grupos químicos organofosforados, carbamatos, piretróides, neonicotinóides e reguladores de crescimento (AGROFIT 2015).

O principal método de controle empregado para este artrópodepraga vem sendo o químico. Segundo Valle & Lourenção (2002), este fato esta relacionado às características deste inseto; Na qual Lacerda & Carvalho (2008) mencionam como principais: a grande capacidade de reprodução, adaptação às condições adversas, grande número de hospedeiros, ser vetor de geminivírus, além de possuir elevada habilidade para desenvolver resistência aos agrotóxicos, características estas, que tem dificultado a eficiência de controle desejada.

Nesse sentido o trabalho teve como objetivos: a) estudar a dinâmica populacional de mosca-branca em relação aos fatores abióticos e bióticos na cultura do feijoeiro até o florescimento no cultivo “das secas”; b) analisar a incidência de mosaico dourado do feijoeiro no cultivo “das secas” em função da presença da praga em questão; c) avaliar a eficiência de produtos químicos e microbiano no controle da mosca-branca e o seu efeito sobre a produtividade do feijoeiro.

Material e Métodos O trabalho foi realizado na Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul, Unidade Universitária de Cassilândia, no município de Cassilândia - MS, no setor de Entomologia Agrícola, área situada a aproximadamente a 51º 56’ de longitude Oeste e 19º 05’ de latitude Sul, com altitude de 471 m. O solo do local é um Neossolo Quartzarênico (EMBRAPA 1999), originalmente sob vegetação de Cerrado, cujas características granulométricas são: 835, 81 e 84 g kg-1 de areia, silte e argila, respectivamente. Antes da instalação do experimento foi realizada amostragem de solo para a determinação das características químicas, na camada de 0-20 cm, de acordo com método proposto por (Raij et al. 2001).

Em todos os tratamentos, a adubação de semeadura constou da aplicação de 350 kg ha-1 da fórmula N-P2O5-K2O 4-20-20 e a adubação de cobertura de 30 kg ha-1 da fórmula- N-P2O5-K2O 2500-00 + 6,25% de S, aos 20 dias após a emergência (DAE).

A semeadura do feijoeiro foi realizada mecanicamente utilizandose a cultivar Pérola (plantas do tipo III) de crescimento semiprostrado, que possui resistência à ferrugem e ao mosaico comum. O espaçamento foi de 0,45 m entrelinhas e de 12-15 plantas por metro linear, utilizando-se, sementes não tratadas para evitar interferência nos tratamentos.

19

As parcelas foram constituídas sete linhas com 7,0 m de comprimento, e área útil constituída pelas cinco linhas centrais, desprezando-se 0,50 m em ambas as extremidades de cada linha.

Após emergência foram contadas as plantas da área útil das parcelas para determinar o estande inicial.

Dinâmica populacional de mosca-branca e incidência de mosaico dourado do feijoeiro. As avaliações de infestação de ovos e ninfas de mosca-branca iniciaram-se aos 30 DAE registrando-se semanalmente o número de ovos e ninfas em 25 folíolos coletadas na área útil da parcela ao acaso, e em laboratório

Toscano et al.

realizou-se a contagem dos insetos na parte abaxial das folhas, com o auxílio do microscópio estereoscópico (aumento de 40 vezes), adaptado a metodologia Barbosa et al. (2002).

Para o monitoramento dos adultos foram instaladas armadilhas adesivas amarelas (20 cm x 10 cm), centralizadas nas testemunhas do experimento, totalizando quatro armadilhas, a uma altura de 50 cm do solo. Semanalmente foram realizadas as avaliações com a contagem de indivíduos e troca da armadilha.

Avaliação de incidência de vírus-mosaico-dourado-dofeijoeiro. A incidência de mosaico dourado foi determinada aos 30 DAE, mediante a contagem de plantas com sintomas da doença. Foi avaliada a área total das quatro parcelas e da testemunha, realizando a porcentagem (%) de incidência da doença, considerando o estande inicial.

Parcelas utilizadas para aplicação dos tratamentos.

As aplicações dos inseticidas químicos e o microbiano foram realizados aos 37 dias após a emergência (DAE), quando se constatou a presença de mosca-branca biótipo B na cultura. A contagem de ovos e ninfas procedeu da mesma maneira realizada no levantamento populacional. Para quantificar os adultos utilizou-se uma armadilha por parcela, totalizando 32 armadilhas no experimento. Para a avaliação dos imaturos, foram coletadas 25 folhas ao acaso nas cinco linhas centrais da área útil, com auxílio de microscópio estereoscópio, aumento de 40x, contados o número de ovos e ninfas. Foi realizada prévia, e aos sete e 14 dias após a aplicação (DAA).

Utilizou-se delineamento em blocos casualizados, com oito tratamentos e quatro repetições, sendo: 1) testemunha, 2) thiametoxan (50g i.a ha-1), 3) acetamiprid (60g i.a ha-1), 4) piryproxyfen (100g i.a ha-1), 5) spiromesifen (96g i.a ha-1), 6) imidacloprid (160g i.a ha-1), 7) metamidofós (300g i.a ha-1) e, 8) Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. (25 X 10 11 conídios ha-1).

Foram realizadas duas aplicações dos tratamentos utilizando equipamento costal de pulverização de pressão constante (CO2) equipado com barra de 3 m contendo seis bicos tipo leque XR11002, espaçados de 0,50 m, 40 lbf/pol² de pressão e um volume de calda de 200 litros ha-1. As pulverizações foram realizadas no final da tarde, com temperatura de ± 28°C, UR 80% e ventos abaixo do limite máximo recomendado (abaixo de 10 Km/h).

O cálculo da eficiência dos produtos foi através da equação de Abbott (1925), por não haver diferença significativa na prévia entre os tratamentos.

Avaliações fitotécnicas e porcentual de mosaico dourado do feijoeiro. Os componentes de produção foram obtidos coletando-se 10 plantas na região central das parcelas por ocasião da colheita e, o material foi levado para laboratório onde se determinou: número de vagens/planta, número de grãos/planta, número médio de grãos/vagem e, massa de 100 grãos. A massa de 100 grãos foi determinada através da coleta ao acaso e pesagem de uma amostra de 100 grãos por parcela, posteriormente, os dados foram transformados para umidade de 13% (base úmida). Para determinar a produtividade de grãos, as plantas da área útil de cada parcela foram arrancadas manualmente, quantificadas para determinação do estande final e, deixadas para secagem a pleno sol. Após a secagem, as mesmas foram submetidas à triagem mecânica, os grãos foram pesados e os dados transformados em kg.ha-1 (13% base úmida).

O número de plantas infectadas pelo (VMDF) foi determinado pela contagem das plantas que apresentavam sintomas típicos da virose na área da parcela útil aos 30 DAE, a fim de determinar o porcentual de infestação de plantas com vírus do mosaico dourado do feijoeiro.

Para a análise estatística, os dados obtidos foram submetidos à análise de variância, e as médias comparadas pelo teste de Tukey e-ISSN 1983-0572

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à 5% de probabilidade. Para tanto, os dados foram transformados com (x+0,5)1/2, utilizando-se o programa computacional SISVAR (Ferreira 2000).

Resultados e Discussão A presença de mosca-branca no ensaio foi avaliada aos 30 DAE, ocorrendo aumento no número de ovos, ninfas e adultos, com pico populacional aos 44 DAE (19 adultos, 43 ovos e 78 ninfas) (Figura 1), representando um aumento de quatro a cinco vezes em relação ao início da contagem, aos 51 DAE, (início do florescimento), ocorreu uma leve queda na população do inseto.

Em Jaboticabal-SP, Lemos et al. (2003) relataram uma maior população de mosca-branca no feijoeiro cultivo “das secas”, aos 28 dias após a semeadura (DAS). Se considerarmos de cinco a sete dias para emergência, a idade das plantas seria de 21 a 23 DAE. Esses resultados foram diferentes dos encontrados no presente trabalho, visto que o pico populacional (Figura 1) ocorreu aos 44 DAE.

EntomoBrasilis 9 (1)

Lemos et al. (2003), observaram um número baixo de indivíduos durante as amostragens, e isso, pode ser devido aos elevados índices de precipitação pluviométrica. Já Silva et al. (2014), ao comparar a dinâmica populacional de mosca-branca nas três épocas de cultivo, também verificaram que na época “das secas” as porcentagens de adultos, ninfas e ovos foram menores que nas outras épocas de semeadura, onde possivelmente esta fato esta relacionado a fatores abióticos como as baixas temperaturas.

Figura 2. Índices de temperatura (ºC) e precipitação (mm) durante o período de avaliações. Cassilândia/MS, 2008.

Com relação às plantas infectadas com mosaico dourado, os sintomas surgiram juntamente com a incidência da moscabranca (Figura 3). Observa-se que Aos 30 DAE houve uma incidência entre 0,34%, aos 37 DAE (2,51%), aos 44DAE (3,34%) e aos 51 DAE (3,62%), que foi a maior porcentagem de plantas infectadas.

Figura 1. Número total de mosca-branca no feijoeiro cultivo “das secas” até o florescimento. Cassilândia/MS, 2008.

Apesar da época preferível para infestação de mosca-branca ser do início de janeiro a março, e a literatura citar o cultivo “das secas” como o mais favorável para o desenvolvimento da mosca-branca, e-ISSN 1983-0572

Figura 3. Número total de adulto de mosca-branca e porcentagem de plantas infectadas com BGMV. Cassilândia/MS, 2008.

Silva et al. (2013), verificaram que a cultivar Pérola sendo cultivada na época das águas apresentou menor incidência de mosaico dourado, consequentemente pela baixa infestação da praga, correspondendo a 2,20 % para os 25 DAE, 1,93% aos 32 DAE, 0,12 % aos 39 DAE, somando 4,25% de infestação total.

Lemos et al. (2003) relataram incidências bem superiores às observadas neste trabalho, (0,3% a 1,4% aos 23 DAE, 5%a 56,2% aos 30 DAE e 15% a 89% a 47 DAE). Mohan et at. (1994) citam que em condições propícias à virose e ao vetor, a porcentagem de plantas infectadas pode atingir níveis de 80 a 100%. Neste ensaio os fatores abióticos, aparentemente, não foram propícios ao vetor, influenciando assim a incidência do vírus.

Nota-se que a baixa porcentagem de plantas infectadas com o mosaico dourado, deve ser decorrente da baixa população encontrada na área. Além disso, vários outros fatores podem ter influenciado, entre eles, o histórico da área na qual anteriormente se cultivava pastagem, planta não hospedeira deste inseto, além de não haver grandes áreas de cultivo de soja próximo ao experimento, fatores estes que possivelmente contribuíram para menor incidência da praga.

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De acordo com Faria (1988) o desenvolvimento biológico e a densidade populacional da mosca-branca são variáveis dependentes das condições climáticas, onde a densidade populacional se torna baixa com o plantio durante a semeadura “das águas”, devido à alta mortalidade provocada pela precipitação; já na semeadura “da seca”, o nível populacional desse inseto aumenta, devido às altas temperaturas, o que confere um favorecimento do seu desenvolvimento. Em análise do presente experimento observa-se que o maior índice pluviométrico foi de 122 mm aos 23 DAE (Figura 2), o que considera a hipótese de que maiores precipitações implicaram e menores infestações da praga na cultura, pois segundo (Medeiros et al. 2009; Silva et al. 2011a; Silva et al. 2011b), a precipitação pluviométrica atua como agente regulador natural de Aleirodídeos, através da ação mecânica da gota sobre os indivíduos principalmente no estágio adulto, além de favorecer um microclima propício para ação de agentes de controle natural. Aliado a este fato, as temperaturas mantiveram-se altas, o que segundo Salvador (2004), é o principal agente externo que influencia o desenvolvimento da mosca-branca, seja, acelerando ou diminuindo-a seu ciclo.

Albergaria & Cividanes (2002) verificaram que o desenvolvimento da B. tabaci foi menor a 30 ºC (21,8 dias) e que abaixo de 15 ºC e acima de 35 ºC, o ciclo do inseto foi comprometido. Nota-se que os valores de temperatura foram ideais durante o experimento, variando entre 25,9 ºC a 28,3 ºC (Figura 2), ou seja, dentro da faixa considerada ideal, conforme Albergaria & Cividanes (2002).

Além da temperatura, Gomez et al. (2005) relataram que a atividade de oviposição também é dependente da luminosidade e da precipitação.

Toscano et al.

Dinâmica Populacional de Mosca-Branca, Incidência do…

Para o controle de adultos de mosca-branca, verificou-se que aos sete DAA o tratamento com piryproxyfen apresentou um adulto, diferindo de todos os tratamentos, com exceção do thiametoxan que apresentou 1,75 adultos (Tabela 1). Resultados semelhantes foram observados por Garcia et al. (2005), que observaram uma maior mortalidade de mosca-branca quando utilizado o inseticida piryproxyfen aos cinco DAA, na cultura do algodoeiro.

significativamente maior no controle de adultos da mosca-branca quando comparados, aos inseticidas usados sozinhos, chegando a uma eficiência de 80%.

Aos 14 DAA não houve diferença significativa entre os tratamentos (Tabela 1), fato que pode ser explicado pelos altos índices de precipitação (Figura 2), que ocorreu na semana que antecedeu a avaliação e também devido à baixa população inicial da praga na área. Neste último caso, acredita-se, possivelmente, que a baixa população deve-se ao fato do campo experimental, ser próximo a pastagens, onde não há relatos de mosca-branca, além da ausência de hospedeiros desta praga nas proximidades.

Com relação à eficiência dos produtos sobre adultos de moscabranca, a maior eficiência foi observada aos sete DAA, para o produto piryproxyfen com 78,9%, seguido de thiametoxan, com 63,1%. Aos 14 DAA a eficiência dos tratamentos não foi satisfatória, ficando abaixo dos 30%, sendo os maiores índices para piryproxyfen e thiametoxan, ambos com 27,2% (Figura 4). Essa menor eficiência aos 14 DAA pode ter ocorrido, pela dispersão do inseto no momento da pulverização.

De acordo com Horowitz & Ishaaya (1995), em ensaios de laboratório, a maioria dos produtos tem boa ação sobre adultos de mosca-branca em ensaios de laboratório, ocorrendo o inverso em condições de campo ou casa-de-vegetação. Muitos produtos que não tem nenhuma ação sobre ninfas de mosca-branca podem reduzir a população de adultos destes sugadores por algum tempo. Quintela et al. (2005) verificaram que a mistura de organofosforados e piretróides resultou numa eficiência

Figura 4. Eficiência (%) de inseticidas sobre adultos de mosca-branca, Bemisia tabaci biótipo B, na cultura do feijoeiro cultivo “das secas”, Cassilândia/ MS, 2008.

No controle de ovos aos sete DAA não se observou diferenças significativas entre os tratamentos, com médias variando de 10 ovos no tratamento B. bassiana a 5,25 ovos em plantas tratadas com thiametoxan, em relação à testemunha que apresentou 10,75 ovos (Tabela 2). Aos 14 DAA todos os tratamentos químicos diferiram significativamente da testemunha (9,25 ovos), destacando-se o piryproxyfen, acetamiprid, thiametoxan, spiromesifen, metamidofós, e imidacloprid, apresentando médias de 1,75; 2,75; 2,75; 3,0; 3,0 e 3,75 ovos respectivamente.

Tabela 1. Número médio de adultos de mosca-branca, Bemisia tabaci biótipo B, em feijoeiro cultivo “das secas”. Cassilândia/MS, 2008.

Tratamentos Testemunha

Nº de adultos

Ingrediente Ativo

Doses (g i.a/ha)

Prévia

7 DAA

14 DAA

___

___

2,00 a

4,75 b

2,75 a

Actara 250 WG

Thiametoxan

50

2,50 a

1,75 ab

2,25 a

Mospilan

Acetamiprid

60

2,50 a

3,25 b

2,50 a

Tiger 100 CE

Piryproxyfen

100

4,00 a

1,00 a

2,00 a

Oberon

Spiromesifen

96

3,75 a

3,25 b

2,50 a

Provado 200

Imidacloprid

160

2,50 a

3,50 b

2,00 a

Tamaron

Metamidofós

300

2,25 a

3,25 b

3,00 a

B. bassiana

25 x 10 11 conídios ha-1

2,50 a

4,00 b

3,25 a

47,7

22,63

36,15

B. bassiana C.V %

Dados originais. Para análise os dados foram transformados em (x+ 0,5)1/2; * Médias seguidas pela mesma letra na coluna, não diferem estatisticamente entre si pelo teste de Tukey à 5 % de probabilidade.

Tabela 2. Número médio de ovos de mosca-branca Bemisia tabaci biótipo B, em feijoeiro cultivo “das secas”. Cassilândia/MS, 2008.

Tratamentos

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Testemunha

Ingrediente Ativo

Doses (g i.a/ha)

Prévia

___

___

Nº de ovos 7 DAA

14 DAA

7,50a

10,75ª

9,25b

Actara 250 WG

Thiametoxan

50

13,75a

5,25 a

2,75ª

Mospilan

Acetamiprid

60

11,25a

6,75 a

2,75a

Tiger 100 CE

Piryproxyfen

100

10,00a

5,75 a

1,75a

Oberon

Spiromesifen

96

9,00a

6,75 a

3,00a

Provado 200

Imidacloprid

160

6,00a

7,50 a

3,75a

Tamaron

Metamidofós

300

10,75a

7,55 a

3,00a

B. bassiana

25 X 10 11 conídios ha-1

11,00a

10,0 a

5,50ab

23,01

19,69

20,62

B. bassiana C.V %

Dados originais. Para análise de dados foram transformados em (x+ 0,5)1/2; * Médias seguidas pela mesma letra na coluna, não diferem estatisticamente entre si pelo teste Tukey a 5 %.

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 9 (1)

Com relação à eficiência dos produtos sobre os ovos de moscabranca (Figura 5), aos sete DAA, manteve-se em primeiro lugar o thiametoxan (51,1%) seguido de piryproxyfen (46,5%). Aos 14 DAA piryproxyfen (81%) superou a eficiência de thiametoxan e do acetamiprid, ambos com 70,2%.

Quanto ao controle de ninfas da mosca-branca verificou-se que aos sete DAA e aos 14 DAA, todos os produtos diferiram da testemunha. Aos sete DAA piryproxyfen apresentou melhor controle, com média de 9,0 ninfas por parcela, em relação à testemunha que apresentou 19,5 ninfas, mas não diferiu de thiametoxan, acetamiprid, metamidofós e imidacloprid (10,25; 11,0; 11,5 e 12,0 ninfas respectivamente) (Tabela 3).

Aos 14 DAA piryproxyfen manteve-se como melhor controle, apresentando média de 1,0 ninfa por parcela, porém, não diferiu significativamente de thiametoxan, imidacloprid, acetamiprid, que apresentaram médias de 1,75; 2,75; 3,5 ninfas respectivamente, já a testemunha apresentou 18,0 ninfas.

Figura 5. Eficiência de inseticidas (%) sobre ovos de mosca-branca, Bemisia tabaci biótipo B, na cultura do feijoeiro cultivo “das secas”, Cassilândia/MS, 2008.

Os melhores níveis de eficiência sobre ninfas de mosca-branca foram observados para piryproxyfen, que apresentou 53,8% de eficiência aos sete DAA, aos 14 DAA piryproxyfen apresentou 94,4% de eficiência, seguido de thiametoxan (90,2%), imidacloripid (84,7%), acetamiprid (80,5%), spiromessifen (79,1%), metamidofós (76,3%) e B. bassiana 50% (Figura 6).

Novamente B. bassiana apresentou uma eficiência considerável já que esses índices são bastante satisfatórios para o controle microbiano, principalmente por se tratar da segunda aplicação.

Em condições controladas de laboratório, o inseticida piryproxyfen pode exercer forte ação ovicida sobre ovos jovens de Bemisia argentifolii (Bellows & Perring) (Ishaaya & Horwitz 1992), contudo este efeito é menos expressivo sobre ovos mais velhos.

Nos trabalhos descritos por Valle et al. (2002); Alves et al.

(2005) efeitos satisfatórios da eficiência do piryproxyfen foram observados sobre ovos de um dia de idade chegando a 100% de inviabilidade após a aplicação.

Porém, pelo fato do presente experimento ser realizado no campo, não se sabe a idade dos ovos, mas acredita-se que nas avaliações com 14 dias, os ovos eram mais jovens, pois a eficiência do piryproxyfen foi de 81%, enquanto que aos sete DAA, a eficiência foi de 46,5%, especulando se tratar por isso, de ovos mais velhos.

Corroboram a este fato, os resultados observados por Valle et al. (2002) no qual em testes de laboratório verificaram que piryproxyfem foi altamente eficiente em ovos de 3 dias de idade.

Quanto ao agente microbiano (B. bassiana) nota-se que houve um aumento considerável de sua eficiência após 14 DAA (40,5%), possivelmente, com o passar dos dias houve uma disseminação do fungo na área, ocorrendo uma epizootia no local dos insetos contaminados para os sadios. Segundo Meyling & Eilenberg (2007) as epizootias estão relacionadas com a dinâmica populacional do artrópode, o número de conídios fúngico e sua viabilidade, além da eficiência de infecção e o desenvolvimento do organismo.

Figura 6. Eficiência de inseticidas (%) sobre ninfas de mosca-branca, Bemisia tabaci biótipo B, na cultura do feijoeiro “cultivo das secas”, Cassilândia – MS, 2008.

Este resultado foi semelhante ao apresentado por Garcia et al. (2005) no controle de mosca-branca em algodoeiro, onde os inseticidas mais eficientes aos cinco DAA foram piryproxyfen e acetamiprid com uma eficiência de 64% e 80%, respectivamente.

Esse efeito de atuação mais rápida verificado no piryproxyfen pode ser decorrente do produto ser um análogo do hormônio juvenil, ou seja, não permite inseto passar para o quarto ínstar, ultima fase de desenvolvimento. Tal inseticida tem atuação reconhecida sobre a mosca-branca, sendo um dos mais utilizados no controle de mosca-branca no Brasil (Garcia et al. 2005).

Tabela 3. Número médio de ninfas de mosca-branca Bemisia tabaci biótipo B em feijoeiro cultivo “das secas”.Cassilândia/MS, 2008.

Testemunha Actara 250 WG

Ingrediente Ativo

Doses (gi.a/ha)

___

___

Thiametoxan

50

Prévia

Nº de ninfas 7 DAA

14 DAA

11,75 a

19,50 c

18,00 d

17,50 a

10,25 ab

1,75 ab

Mospilan

Acetamiprid

60

19,00 a

11,00 ab

3,50 ab

Tiger 100 CE

Piryproxyfen

100

17,00 a

9,00 a

1,00 a

Oberon

Spiromesifen

96

14,75 a

13,00 b

3,75 b

Provado 200

Imidacloprid

160

16,25 a

12,00 ab

2,75 ab

Tamaron

Metamidofós

300

14,75 a

11,50 ab

4,25 bc

B. bassiana

25 X 10 11 conídios ha-1

15,50 a

14,25 b

9,00 c

14,39

6,96

19,98

B. bassiana C.V %

Dados originais. Para análise de dados foram transformados em (x+ 0,5)1/2; * Médias seguidas pela mesma letra na coluna, não diferem estatisticamente entre si pelo teste Tukey a 5 %.

e-ISSN 1983-0572

22

Tratamentos

Toscano et al.

Dinâmica Populacional de Mosca-Branca, Incidência do…

A ação do pyriproxyfen sobre ninfas de mosca-branca também foi constatada por Mesquita et al. (2001) na cultura do melão, reduzindo significativamente o número de ninfas e apresentando uma eficiência de 96%.

Quantos aos parâmetros fitotécnicos, não houve diferença significativa entre os tratamentos com relação ao estande final e ao estande inicial, número de vagens por planta, número de grãos por vagem, peso de 100 grãos e produtividade do feijoeiro (Tabela 4).

Desta forma, não foi constatada interferência sobre a produtividade do feijoeiro, provavelmente, devido ao baixo número de plantas infectadas com o vírus do mosaico dourado do feijoeiro, decorrente da baixa população de mosca-branca na área. Costa & Cupertino (1976) relataram que a virose transmitida pela mosca-branca afeta negativamente o número de grãos por vagem, e a altura das plantas, além de prolongar o ciclo da cultura, que são fatores que determinam à produtividade.

Observa-se que a infecção de mosaico dourado iniciou-se aos 30 DAE, com uma incidência maior aos 51 DAE (Figura 3). Quintela (2000) relata que plantas infectadas precocemente (até os 20

dias de idade) podem mostrar grande redução no porte, vagens deformadas, sementes descoloridas, deformadas e de massa reduzida.

Com relação ao estande final, nota-se que não houve diferença significativa entre os tratamentos, ou seja, não influenciou a produtividade do feijoeiro (Tabela 5). Nota-se que há uma queda no estande final, em relação ao estande inicial, isso ocorreu devido ao ataque de cupins que foi observado na área aos 33 DAE. Conclui-se que o pico populacional de mosca-branca em feijoeiro cultivo “das secas” em Cassilândia-MS ocorre aos 44 DAE, porém há um baixo percentual de mosaico dourado do feijoeiro; Os sintomas visíveis de mosaico dourado ocorrem aos 30 DAE, sendo o período de maior incidência aos 51 DAE; O produto piryproxyfen apresenta melhor desempenho no controle de todas as fases da mosca-branca; A produtividade dos tratamentos nas condições do ensaio não sofre incremento com uso de produtos para controle da moscabranca.

Tabela 4. Componentes de produção e produtividade em função dos tratamentos, para cultura do feijoeiro cultivo “das secas”. Cassilândia/MS, 2008 Tratamentos Nome comum Testemunha Actara 250 WG

Ingrediente Ativo

Grãos Vagem

Vagens planta

Massa por 100 grãos (g)

Prod.

(Kg, ha-1)

___

5,00 a

11,35 a

21,9 a

1107,1 a

Thiametoxan

5,10 a

11,75 a

21,2 a

1041,6 a

Mospilan

Acetamiprid

5,30 a

12,25 a

21,7 a

1058,2 a

Tiger 100 CE

Piryproxyfen

5,20 a

12,82 a

21,9 a

1074,0 a

Oberon

Spiromesifen

5,40 a

12,35 a

21,5 a

1041,7 a

Provado 200

Imidacloprid

5,06 a

12,87 a

21,9 a

1041,8 a

Tamaron

Metamidofós

5,02 a

12,85 a

21,5 a

1062,1 a

B. bassiana

4,89 a

11,20 a

21,5 a

1162,0 a

11,39

14,55

2,76

21,78

B. bassiana C.V %

* Médias seguidas pela mesma letra na coluna, não diferem estatisticamente entre si pelo teste Tukey a 5 %.

Tabela 5. Estande inicial e estande final em mil plantas por hectare (mil pl/ha) e plantas por metro (pl/m) na cultura do feijoeiro cultivo “das secas” Cassilândia/MS, 2008 Tratamentos Testemunha

Ingrediente

----Estande Inicial----

----Estande Final----

Ativo

milpl/há

pl./m

milpl/ha

pl./m

___

265,1 a

11,93 a

176,0 a

7,9 a

Actara 250 WG

Thiametoxan

262,5 a

11,81 a

168,8 a

7,6 a

Mospilan

Acetamiprid

266,2 a

11,98 a

151,8 a

6,8 a

Tiger 100 CE

Piryproxyfen

263,8 a

11,87 a

151,2 a

6,8 a

Oberon

Spiromesifen

263,1 a

11,84 a

155,5 a

7,0 a

Provado 200

Imidacloprid

263,4 a

11,85 a

163,7 a

7,3 a

Tamaron

Metamidofós

265,9 a

11,96 a

156,8 a

7,0 a

B. bassiana

265,7 a

11,95 a

173,1 a

7,7 a

1,26

18,68

B. bassiana C.V %

* Médias seguidas pela mesma letra na coluna, não diferem estatisticamente entre si pelo teste Tukey a 5 %.

23

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Janeiro - Abril 2016 - www.periodico.ebras.bio.br

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EntomoBrasilis 9 (1)

Recebido em: 09.x.2014 Aceito em: 19.viii.2015 **********

Como citar este artigo:

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Toscano, L.C., W.M. Aguirre, G.V. Tomquelski, W.I. Maruyama, G.C.C. Gouveia & P.M. Dias, 2016. Dinâmica Populacional de Mosca-Branca, Incidência do Mosaico Dourado do Feijoeiro e Alternativas de Controle da Praga no “Cultivo das Secas” no Cerrado. EntomoBrasilis, 9 (1): 18-25.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.479

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral/ General Entomology

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.528 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Fungos Filamentosos Associados às Espécies Atta sexdens (Linnaeus) e Atta laevigata (F. Smith) (Hymenoptera: Formicidae) Aline Silvestre Pereira Dornelas, Renato de Almeida Sarmento, Gil Rodrigues dos Santos, Mariela Otoni do Nascimento & Danival José de Souza Universidade Federal do Tocantins, e-mail: lyne_silvestre@hotmail.com, rsarmento@uft.edu.br, gilrsan@uft.edu.br, marielaotoni@gmail.com, danival@uft.edu.br (Autor para correspondência).

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 26-30 (2016)

Resumo. As formigas-cortadeiras, Atta e Acromyrmex, são consideradas as principais pragas no sistema agroflorestal da Região Neotropical. Isso porque cortam material vegetal que servirá de alimento ao fungo simbionte que elas cultivam. Diversos fungos, que ocorrem em condições naturais no solo, podem ser encontrados associados às formigas-cortadeiras, muitos deles comprovadamente entomopatogênicos. No entanto, esses agentes não têm sido usados em programa de controle biológico dessas formigas. O objetivo deste estudo foi isolar e identificar fungos filamentosos associados às operárias de Atta sexdens e Atta laevigata e testar sua patogenicidade contra operárias da formiga A. sexdens. Para isolamento dos fungos, foi coletado um total de 180 operárias forrageadoras em seis colônias (30 por colônia), sendo 90 de A. sexdens e 90 de A. laevigata. Dentre os fungos isolados das operárias de A. sexdens, foram identificados Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin, Aspergillus flavus Link, Acremonium sp.

1, Aspergillus sp.1, Colletotrichum sp. e Acremonium sp. 2. Os fungos encontrados em associação com as operárias da A. laevigata foram Mucor sp., Aspergillus flavus, Fusarium solani (Martius) Saccardo, A. niger van Tieghem. A patogenicidade de três desses fungos (A. flavus, A. niger e M. anisopliae) foi testada em operárias de A. sexdens. Nos testes com A. niger e M. anisopliae, o tempo para causar mortalidade de 50% das operárias foi de cinco dias (TL50 = 5 dias) e, nos dois casos, o TL50 foi significativamente inferior ao tratamento controle. Assim, testes devem prosseguir com esses isolados que apresentam potencial no uso do controle biológico das formigas-cortadeiras.

Palavras-chave: Aspergillus; Controle biológico; Entomopatógenos; Metarhizium; Simbiose.

Filamentous Fungi Associated With Atta sexdens (Linnaeus) and Atta laevigata (F. Smith) (Hymenoptera: Formicidae) Abstract. Leaf-cutting ants, Atta and Acromyrmex genera, are considered major pests in a neotropical agroforestry system because they cut plant material that will serve as food for the symbiotic fungus cultivated by them. Several fungi naturally occurring in the soil can be found associated with leaf-cutting ants, many of them are demonstrably entomopathogenic. However, these agents have not been used as biological control of leaf-cutting ants. The aim of this study was to isolate and to identify filamentous fungi associated with forage workers of Atta sexdens (Linnaeus) and Atta laevigata (F. Smith) and to test their pathogenicity against workers from laboratory colonies. To isolate filamentous fungi, it was collected a total of 180 forage workers (30 in each colony) in six field colonies, 90 of A. sexdens and 90 workers of A. laevigata. Six fungi species from A. sexdens were isolated and identified: Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin, Aspergillus flavus Link, Acremonium sp. 1, Aspergillus sp. 1, Colletotrichum sp. and Acremonium sp. 2. In A. laevigata, it was found four species: Mucor sp., Aspergillus flavus, Fusarium solani (Martius) Saccardo, Aspergillus niger van Tieghem. Three of these fungi were selected for pathogenicity tests against workers of the leaf-cutting ant A. sexdens: A. flavus, A. niger and M. anisopliae. The LT50 (time to cause 50% mortality of workers) in tests with A. niger and M. anisopliae were five days and significantly lower than the control group. Therefore, further tests should proceed with those isolates to demonstrate their potential use in the biological control of leafcutting ants.

Keywords: Aspergillus; Biological control; Entomopathogens; Metarhizium; Symbiosis.

_____________________________________ s formigas cultivadoras de fungo pertencem à tribo Attini e são exclusivas do Novo Mundo, ocorrendo dos Estados Unidos ao Norte da Argentina. Atualmente, são conhecidos 16 gêneros, sendo que novos gêneros foram descritos recentemente (Klingenberg & Brandão 2009; Sosa-Calvo et al. 2013). Essas formigas se especializaram em uma dieta essencialmente fungívora (Schultz & Brady 2008).

Dentre as formigas cultivadoras de fungo, destacam-se as cortadeiras, aquelas pertencentes aos gêneros Atta e Acromyrmex, conhecidas popularmente como saúvas e quenquéns, respectivamente. Elas recebem esse nome por cortarem e carregarem para o interior dos ninhos partes frescas de plantas. Várias espécies vegetais são cortadas, tanto na fase de brotação quanto na fase adulta, e esses fragmentos vegetais servem como substrato para o desenvolvimento do fungo simbionte Leucoagaricus gongylophorus (Möller) Singer (Basidiomycota:

Agaricales: Lepiotaceae) do qual elas se alimentam. O fungo simbionte mutualista se desenvolve no interior da colônia sobre o substrato vegetal processado pelas operárias, sendo o conjunto fungo-substrato comumente chamado de jardim de fungo ou, ainda, esponja fúngica em referência a seu aspecto.

Uma vez que algumas espécies dos gêneros Atta e Acromyrmex são consideradas as principais pragas agrícolas e florestais na região Neotropical, existe uma preocupação constante com o seu controle em vários agroecossistemas (Della Lucia et al. 2014).

A forma mais frequentemente utilizada para o controle desses insetos é por meio do método químico com predominância do uso de iscas tóxicas, devido ao baixo custo e eficiência demonstrada (Jaccoud 2000).

Agência de Financiamento: CNPq (Processo 403708-2013-3)

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Fungos Filamentosos Associados às Espécies Atta sexdens…

Questões econômicas e ambientais têm pressionado as empresas do setor florestal a melhorarem o rendimento das técnicas de controle químico e incentivado a experimentação de novas tecnologias de controle que não venham a degradar o meio ambiente. Neste contexto, as pesquisas científicas têm buscado o desenvolvimento de alternativas para o controle de formigascortadeiras, a exemplo de micro-organismos, merecendo destaque os fungos entomopatogênicos (Diehl-Fleig et al. 1988; Ribeiro et al. 2012).

O objetivo deste trabalho foi isolar e identificar fungos filamentosos associados com as formigas-cortadeiras Atta sexdens (Linnaeus) e Atta laevigata (F. Smith), e testar a patogenicidade de alguns isolados (Aspergillus flavus Link, Aspergillus niger (van Tieghem) e Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin, fornecendo assim subsídios para que estes agentes possam ser usados em futuros programas de controle biológico.

Material e Métodos Coleta de operárias. Foram coletadas operárias forrageadoras de A. sexdens e A. laevigata (~ 3 mm de largura de cápsula cefálica) em fevereiro de 2013, oriundas de três colônias de cada espécie, totalizando seis. Estas estavam localizadas na Universidade Federal do Tocantins, Campus de Gurupi, numa altitude de 287 metros, latitude 11º43’45” Sul e longitude 49º04’07” Oeste. Pelo tamanho das colônias, atividade das trilhas de forrageamento, número de olheiros ativos e volume de terra solta, todas as colônias possuíam, muito provavelmente, idade superior a três anos (Grandeza et al. 1999).

Foram coletadas 30 operárias de cada colônia, as quais foram acondicionadas em recipientes esterilizados até serem levadas ao laboratório. No total, foram utilizadas 90 operárias de cada espécie de formiga, perfazendo um total de 180. Em sala climatizada, as operárias foram colocadas individualmente em placas de Petri de (Ø =9 cm) e supridas diariamente com água e mel, conforme metodologia usada em trabalho com A. bisphaerica (Ribeiro et al. 2012). Inspeções diárias para verificar morte de operárias foram realizadas até o 10º dia. As operárias mortas foram lavadas em soluções seriadas de hipoclorito de sódio 4%, álcool 70% e água destilada autoclavada. Posteriormente, foram transferidas para microtubos de centrifugação, estéreis, contendo algodão umedecido, sendo mantidas em sala com temperatura de 25 ± 2 °C, 70 ± 2,5 % U.R. e fotofase de 12 horas até que as formigas apresentassem extrusão de fungos.

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Isolamento dos Fungos. Após a extrusão dos fungos nos cadáveres das formigas-cortadeiras, foram realizadas repicagens em ambiente estéril até a obtenção do isolado puro. Os fungos repicados foram cultivados em placas de Petri (Ø = 9 cm) em meio de cultura BDA (batata, dextrose, ágar) com pH = 6,2, acrescido de antibiótico cloranfenicol (0,05 g/L) (Alves & Faria 2010). Para o crescimento dos fungos, as placas foram mantidas em sala com temperatura de 25 ± 2 °C, umidade relativa 70 ± 2,5 % e fotofase de 12 horas.

Identificação dos Fungos. Os fungos foram identificados no laboratório de Fitopatologia da Universidade Federal do Tocantins, Campus de Gurupi e no Laboratório de Ecologia e Sistemática de Fungos, Departamento de Bioquímica e Microbiologia da Universidade Estadual Paulista – UNESP - São Paulo. A identificação foi realizada segundo caracteres morfológicos, principalmente conídios e conidióforos, encontrados em tratados taxonômicos clássicos e com o auxílio de microscopia ótica (Samson 2000; Domsch et al. 2007). Adicionalmente, literaturas específicas foram utilizadas para a identificação dos fungos (Alexopoulos et al. 1996; Barnett & Hunter 1998).

Infecção de operárias de A. sexdens. Avaliou-se a patogenicidade de três isolados contra operárias de A. sexdens: A. flavus, A. niger e M. anisoplae. Foram testadas apenas operárias de A. sexdens, pois esta era a única colônia mantida

Dornelas et al.

em laboratório com tamanho ideal (3 L de jardim de fungo) e número suficiente de operárias médias (~ 3 mm de largura de cápsula cefálica). As operárias foram retiradas sempre do interior da colônia de forma a diminuir variações quanto à idade das mesmas, uma vez que há uma tendência de operárias internas serem as mais jovens da colônia (Wilson 1971). A escolha dos fungos se deu por suas prevalências nos nossos estudos e pela alta produção de conídios em laboratório (análise visual da colônia em placa de Petri). Primeiramente, foram aplicados no tórax 1 µL de suspensão de conídios (1 x 107 conídios x mL-1) de A. flavus, A. niger ou M. anisopliae, preparada com água destilada e 0,05 % do agente surfactante Tween-80. A concentração de conídios foi estabelecida a partir de testes preliminares com diferentes concentrações. Os tratamentos consistiram de: (1) inoculação das operárias com suspensão de A. flavus, (2) inoculação nas operárias com suspensão de A. niger, (3) inoculação nas operárias com suspensão de M. anisopliae, (4) aplicação de água + Tween80 no tórax das operárias como controle. Foram utilizadas 20 operárias de cada espécie para cada tratamento. Os testes de mortalidade com cada isolado foram realizados em semanas diferentes, daí ter se repetido o controle para cada um deles.

Após as aplicações, as operárias foram transferidas individualmente para placas de Petri (Ø = 9 cm) e supridas com água e mel. Elas foram mantidas em sala climatizada (25 °C ± 2, 70 ± 2,5 % de Umidade Relativa U.R. e 12 horas de fotofase). As formigas foram monitoradas até o décimo dia após o início do experimento.

A fim de confirmar a causa da mortalidade das operárias nesse teste, procedeu-se ao isolamento dos fungos testados a partir das operárias mortas. Para isso, foi utilizado o mesmo protocolo de isolamento desses a partir das operárias forrageadoras do campo.

Análises estatísticas. Curvas de sobrevivência foram geradas como uma função do tempo de observação da morte por meio do método de Kaplan-Meier (Kaplan & Meier 1958) e comparadas duas a duas pelo teste de Log-Rank (Mantel 1966; Peto & Peto 1972) a P < 0,05 para verificar as diferenças entre os grupos de tratamentos. Para a estimativa de TL50 (tempo letal para morte de 50% dos indivíduos testados) foi utilizada a análise de probit (Finney 1952). Todas as análises foram feitas com o auxílio do programa Statistica 7.0 (Statsoft 2004).

Resultados e Discussão Das 90 operárias da espécie A. sexdens coletadas, 23 (25,6%) apresentaram esporulação do fungo após a sua morte, a qual foi verificada até o décimo quinto dia. Da primeira colônia, quatro formigas apresentaram esporulação de fungos, sendo que uma dessas operárias apresentou dois tipos de fungos (M. anisopliae e A. flavus). Na segunda colônia, nove operárias exibiram esporulação de fungos no seu exoesqueleto e, novamente, dois fungos diferentes esporularam numa operária (M. anisopliae e A. flavus). Já a terceira colônia, foi a que apresentou maior número de esporulação de fungo, com um total de dez operárias.

Dentre os fungos isolados nas operárias, foram identificadas seis espécies de fungos associados à A. sexdens (Tabela 1), com predomínio de M. anisopliae (17% de operárias infectadas). Este último é um fungo interessante, pois tem se mostrado patogênico para operárias de A. sexdens em testes de laboratório (Diehl-Fleig et al. 1988) e considerado promissor no controle de formigas e outros insetos (Jaccoud et al. 1999; Lopez & Orduz 2003; Hughes & Boomsma 2004; Ferraz et al. 2008; Maurya et al. 2011).

Em A. laevigata, constatou-se que 20 (22,2%) operárias tiveram a presença de fungos em seu exoesqueleto. Este valor é bem próximo aos encontrado para A. sexdens e reflete a frequência de fungos filamentosos associados a operárias forrageadoras no campo, para as condições e local do estudo. Em A. bisphaerica, a frequência de fungos filamentosos isolados de forrageadoras e-ISSN 1983-0572

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foi um pouco maior: 30% (Ribeiro et al. 2012). A primeira colônia apresentou esporulação em três operárias de apenas um tipo de fungo nas operárias. Na segunda colônia, 11 formigas apresentaram fungos, sendo que uma destas apresentou a esporulação de dois fungos no seu exoesqueleto (Mucor sp. e A. niger). Na terceira colônia, as operárias apresentaram a esporulação de apenas um tipo de fungo (A. niger). No total, quatro espécies de fungos foram identificadas em associação com A. laevigata, sendo Mucor sp.1 e A. niger as mais prevalentes (8% cada). Nenhuma espécie tipicamente entomopatogênica, como M. anisopliae, foi isolada nas forrageadoras de A. laevigata.

O grupo que recebeu uma suspensão 1 x 107 conídios x mL-1 do fungo A. niger apresentou TL50 = 4,50 dias. Foi verificado que 95% das operárias do grupo tratamento morreram até o décimo dia de avaliação, ao passo que o tratamento controle apresentou uma mortalidade de 35 % até o décimo dia (Figura 1B) e apresentou TL50 = 8,83 dias. Essa diferença entre as curvas de sobrevivência de tratamento e controle foi estatisticamente significativa (Teste de Log-Rank, P < 0,001). As operárias que receberam o tratamento com o fungo M. anisopliae apresentaram TL50 = 3,8 dias e todas morreram até o 10º dia após o início dos experimentos. O grupo controle apresentou TL50 = 15,8 dias e apenas 25% das operárias morreram até o 10º dia. As curvas de sobrevivência dos grupos tratamento e controle diferiram estatisticamente (Teste de LogRank, P < 0,001; Figura 1C).

Nos experimentos para testar a virulência de alguns isolados, o grupo de operárias de A. sexdens que recebeu aplicação do fungo A. flavus apresentou TL50 = 12,9 dias. No grupo controle, encontrou-se TL50 = 30,6 dias; apenas três operárias morreram até o décimo dia de avaliação (Figura 1A). Apesar das curvas de mortalidade do tratamento e controle diferirem estatisticamente (Teste de Log-Rank, P = 0,024), a virulência desse isolado se mostrou baixa, nessa concentração de conídios, considerando-se os valores obtidos de TL50.

As formigas se contaminaram com os fungos registrados em nosso estudo, muito provavelmente, quando se alimentaram de material vegetal contendo esses fungos. Alguns dos gêneros de fungos encontrados podem ser endofíticos. Por exemplo, o gênero Acremonium possui espécies endofíticas, podendo, inclusive, estar associadas com mecanismos de defesa das plantas contra insetos (Breen 1994; Rodriguez et al. 2009). Outra

Tabela 1. Número total de operárias infectadas de acordo com a espécie de fungo e de formiga-cortadeira.

Nº de operárias infectadas

Táxon

Atta sexdens

Atta laevigata

Acremonium sp.1

1

-

Acremonium sp.2

1

-

Aspergillus flavus

3

1

Aspergillus niger

-

8

Aspergillus sp.1

2

-

Colletotrichum sp.1

1

-

Fusarium solani

-

3

Metarhizium anisopliae

15

-

Mucor sp.1

-

8

B

A

28

C

Figura 1. Curvas de sobrevivência de Kaplan-Meier de operárias de Atta sexdens submetidas aos tratamentos (linha contínua) com os fungos Aspergillus flavus (A), Aspergillus niger (B) ou Metarhizium anisopliae (C), todos na concentração de 1 x 107 conídios x mL-1; linha tracejada indica formigas que receberam água com solução de Tween-80 0,05%.

e-ISSN 1983-0572

forma de contaminação das formigas seria pelo contato das operárias com o solo no depósito de lixo das colônias, pois este poderia estar contaminado com fungos saprofíticos e parasitas (Lacerda et al. 2014). Outros gêneros encontrados podem atuar como competidores do fungo simbionte cultivado por Attini.

Algumas espécies do gênero Fusarium têm sido encontradas frequentemente no jardim de fungo de Attini (Rodrigues et al.

2008) e em nosso estudo encontramos Fusarium solani (Martius) Saccardo em operárias.

Outro gênero comumente encontrado no jardim de fungos das cortadeiras é Aspergillus. Rodrigues (2009) isolou várias espécies desse gênero em ninhos de Attini e também em rainhas recém-fecundadas de Atta. Apesar de serem consideradas espécies oportunistas, que raramente causam surtos epizoóticos, algumas delas podem se mostrar altamente virulentas em testes de laboratório, como é o caso de Aspergillus ochraceus Wilhelm em operárias de Atta bisphaerica (Forel) (Ribeiro et al. 2012) ou Aspergillus nomius Kurtzman et al. em operárias de Acromyrmex echinatior (Forel) (Poulsen et al. 2006), por exemplo.

Estudos desenvolvidos por Hughes et al. (2004), mostram que, de 20 ninhos amostrados de quatro espécies de cortadeiras, em 18 desses havia contaminação com o fungo M. anisopliae nos próximos 5 cm de terra ao redor de cada ninho. Porém, poucas operárias se encontravam infectadas. Isso indica que as estratégias de defesa empregadas pelas formigas mostram-se eficientes contra esse fungo. Chama atenção no nosso estudo a taxa de infecção de operárias de A. sexdens por M. anisopliae.

Ele é um fungo entomopatogênico bem estudado e ativo contra muitas espécies de insetos (Zimmermann 1993). No entanto, surtos epizoóticos devido a esse fungo, em colônias do campo, não têm sido relatados, a despeito de sua proximidade aos ninhos e ocorrência em operárias forrageadoras (Hughes et al. 2004). Por outro lado, em laboratório, demonstrou-se que altas doses desse fungo provocaram a morte das operárias médias de A. sexdens, sendo estas as que tentaram efetuar a limpeza do ninho (Jaccoud et al. 1999).

A busca de fungos entomopatogênicos associados às formigascortadeiras, bem como fungos antagonistas do seu simbionte mutualista é importante para fornecer subsídio para um futuro controle microbiano das espécies-praga. Em testes de laboratório, um isolado de M. anisopliae se mostrou altamente virulento às operárias de A. sexdens, o que encoraja a busca de formas de se viabilizar o uso desses agentes entomopatogênicos no controle de colônias do campo.

Agradecimentos Os autores agradecem à equipe do Dr. André Rodrigues (UNESPRio Claro) pelo auxílio na identificação dos fungos e ao CNPq pelo suporte financeiro (Processo 403708-2013-3).

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Recebido em: 05.v.2015 Aceito em: 10.xii.2015 **********

Como citar este artigo:

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Dornelas, A.S.P., R.A. Sarmento, G.R. dos Santos, M.O. Nascimento & D.J. de Souza, 2016. Fungos Filamentosos Associados às Espécies Atta sexdens (Linnaeus) e Atta laevigata (F. Smith) (Hymenoptera: Formicidae). EntomoBrasilis, 9 (1): 26-30.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.528

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral/ General Entomology

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.536 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Tisanopterofauna Associada à Plantas Ornamentais e Cultivadas no Sudoeste Baiano André Luiz Santos Mascarenhas¹, Silvia Marisa Jesien Pinent² & Juvenal Cordeiro Silva Junior³ 1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: andre_masc@yahoo.com.br (Autor para correspondência). 2. Universidade Federal do Rio Grande do Sul, e-mail: silviapi@portoweb.com.br. 3. Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, e-mail: juvenaljr@yahoo.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 31-35 (2016)

Registrado no ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:95BD8ED4-3151-4871-A91B-E323CB6236AF Resumo: Os tripes são insetos diminutos pertencentes à ordem Thysanoptera, sendo em sua maioria fitófagos. Poucos são os estudos sobre a fauna de tripes no Brasil, especialmente no nordeste do Brasil. Assim, este trabalho tem como objetivo realizar um inventário da tisanopterofauna associada à plantas ornamentais e cultivadas da região Sudoeste da Bahia. Os insetos foram coletados em ramos e flores de diversas espécies vegetais entre janeiro de 2006 e janeiro de 2007. Em laboratório, os tripes foram triados, montados em lâminas de microscopia e identificados. Doze espécies de tripes pertencentes a seis gêneros e duas famílias foram obtidos, sendo três novos registros para a Bahia. Foram identificadas 28 espécies de plantas hospedeiras pertencentes a 16 famílias. Os resultados obtidos nesse trabalho indicam uma rica tisanopterofauna.

Palavras-Chave: Culturas agrícolas; Diversidade de tripes; Inventário; Phlaeothripidae; Thripidae.

Thysanopterofauna Associated with Ornamental and Crop Plants in Southwest Bahia Abstract: Thrips are tiny insects belonging to the order Thysanoptera, being mostly phytophagous. There are few studies on the thrips fauna in Brazil, especially in northeastern Brazil. This work aims to conduct an inventory of Thysanopterofauna associated with ornamentals and crops of Bahia Southwest region. The insects were collected in branches and flowers of several plant species between January 2006 and January 2007. In the laboratory, the thrips were screened, mounted on microscope slides and identified. Twelve thrips species belonging to six genera and two families were obtained, and three new records for Bahia. 28 species of host plants belonging to 16 families were identified. The results of this study indicate a rich Thysanopterofauna.

Keywords: Crops; Diversity of thrips; Inventory; Phlaeothripidae; Thripidae.

_____________________________________ ordem Thysanoptera compreende cerca de 6.000 espécies validadas (ThripsWiki 2015) de diminutos insetos com tamanho variando entre 0,5 mm a 15 mm de comprimento, corpo alongado e diversas histórias de vida (Lewis 1973; Mound & Marullo 1996). São comumente chamados de tripes e em algumas regiões do Brasil são conhecidos como lacerdinhas, amintinhas ou barbudinhos (Buzzi 2002). Os tripes apresentam uma distribuição cosmopolita, com a grande maioria das espécies encontradas na região tropical, muitas na zona temperada e algumas nas regiões árticas (Lewis 1973). São em sua maioria insetos fitófagos que alcançaram o status de praga devido seu comportamento alimentar danificar flores e frutos facilitando a inoculação de vírus nas plantas (Mound & Kibby 1998). Seu diminuto tamanho e comportamento críptico, torna difícil sua detecção no campo ou na vegetação. Muitas espécies dispersaram-se de seus habitats naturais e hospedeiros originais para novos ambientes por meio do comércio internacional de produtos agrícolas, tais como frutas, legumes e flores ornamentais (Brunner et al. 2002).

Apesar dos avanços nos últimos anos, poucos são os estudos sobre tripes no Brasil mesmo se tratando de espécies economicamente importantes, particularmente aquelas vetoras de tospovírus, responsáveis por sua transmissão e disseminação (Pinent et al.

2005; Lima et al. 2011). Os registros das espécies descritas para o Brasil estão frequentemente associados a expedições realizadas por taxonomistas estrangeiros trabalhando com este grupo ou em locais onde eles tiveram contato com colecionadores ou institutos de pesquisas brasileiros (Monteiro 2002). Dado ao pouco

conhecimento sobre a nossa tisanopterofauna, especialmente do nordeste do Brasil, este trabalho teve como objetivo inventariar as espécies de tripes que ocorrem na região sudoeste do estado da Bahia associadas às plantas ornamentais e cultivadas.

MATERIAL E MÉTODOS O levantamento faunístico foi realizado em municípios da região sudoeste do estado da Bahia, nos municípios de Barra do Choça, Jaguaquara, Jequié, Maracás e Vitória da Conquista, no período de janeiro de 2006 a janeiro de 2007. A região Sudoeste baiano abrange 39 municípios, possui clima variando de semiárido a úmido e se caracteriza por apresentar muitas áreas agrícolas, onde se destacam culturas para a subsistência e abastecimento de mercados locais.

Os exemplares de tripes foram coletados em ramos e flores de plantas ornamentais e em culturas agrícolas com a técnica de batida na bandeja. O material foi triado no Laboratório de Biologia de Insetos (LABI) da UESB, com auxílio de pincel e preservados em AGA (10 partes de álcool etílico 60 %, uma parte de glicerina e uma parte de ácido acético). Visando a identificação, adultos foram preparados em lâminas de microscopia, segundo método proposto por Mound & Marullo (1996), utilizando-se como meio

Agências de Financiamento: Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB) e Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia (UESB) .

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de montagem o Hoyer. A identificação dos insetos foi realizada usando o guia de identificação de Mound & Kibby (1998).

Os exemplares das espécies vegetais coletados foram herborizados, mantidos em exsicatas e identificados por especialistas de acordo com o sistema de classificação do APG III (APG 2009).

As lâminas utilizadas na identificação estão depositadas no Laboratório de Biologia de Insetos da Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia (UESB) e as duplicatas foram depositadas na coleção do Departamento de Fitotecnia da Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS). As exsicatas estão depositadas no Herbário da UESB (HUESB), localizado no Campus de Jequié, BA.

RESULTADOS E DISCUSSÃO As espécies de tripes identificadas, bem como suas respectivas plantas hospedeiras estão listadas na Tabela 01. Foram coletados 415 indivíduos, sendo o8 imaturos (não identificados) e 407 adultos. Foram identificadas 13 morfotipos de tripes, sendo oito pertencentes à família Thripidae: Frankliniella fulvipes

Barnall, Frankliniella gardeniae Moulton, Frankliniella insularis Franklin, Frankliniella occidentalis Pergande, Frankliniella rodeos Moulton, Frankliniella schultzei Trybon, Microcephalothrips abdominalis Crawford e Selenothrips rubrocinctus Giard; e cinco pertencentes à família Phlaeothripidae: Androthrips ramachandrai Karny, Gynaikothrips ficorum Marchal, Gynaikothrips uzeli Zimmerman, Haplothrips gowdeyi Franklin e Liothrips sp. Uzel.

Os tripes foram coletados em 28 espécies de plantas, pertencentes a 16 famílias, principalmente em Fabaceae e Asteraceae ambas com 11,53% do total de espécies de plantas amostradas, enquanto que a maior diversidade de espécies de tripes foi encontrada em Solanaceae com quatro espécies (Tabela 1). As espécies de tripes que ocorreram com maior frequência foram F. occidentalis, F. insularis e F. gardeniae, identificadas em onze, oito e seis espécies vegetais, respectivamente.

A família Thripidae é a mais diversa nos Thysanoptera. Com ampla distribuição mundial inclui a maioria das espécies consideradas pragas agrícolas, sendo que grande parte vive nas flores ou se alimentam em folhas, mas a família também inclui

Tabela 1. Família e espécies de tripes identificadas, número de indivíduos coletados, planta hospedeira e família a que pertence e locais de coleta na região Sudoeste do estado da Bahia, Brasil.

Família

Espécie

Indivíduos coletados (nº)

Planta hospedeira

Família

Localidade

Sonalum melongena 1

Solanaceae

Maracás

Anacardium occidentale 1

Anacardiaceae

Jequié

Fabaceae

Maracás

Araceae

Maracás

Caesalpinia peltophoroides Zantedeschia aethiopica 2 Frankliniella occidentalis * (Pergande)

65

Rosa odoratissima

2

Helianthus annuus 2 Rosa chinensis

2

Hibiscus rosensis 2 Solidago canadensis

57

Solanaceae

Maracás

Abelmoschus esculentus 1

Malvaceae

Jequié

Fabaceae

Jequié

Musa sp.

2

Musaceae

Jequié

Apocynaceae

Jequié

2

Malvaceae

Jequié

Psidium guajava 1

Myrtaceae

Jequié

1

Allamanda cathartica 2

2

2

Psidium guajava 1 Sonalum melongena

1

Eustoma grandiflorum

32

Citrullus vulgaris

Frankliniella rodeos * Moulton

24

Frankliniella fulvipes * Barnall

15

Selenothrips rubrocinctus* (Giard)

25

Jequié

Capsicum annuum 1

Gladiolus hortulanus 2

38

Jequié Maracás

Turnera ulmifolia

Frankliniella schultzei * Trybon

Rosaceae Malvaceae

Mar / BCh

2

Cucurbita pepo 1

41

Jequié

Asteraceae

Rosa odoratissima

Frankliniella gardeniae * Moulton, 1948

Jeq / Mar / VtC / BCh

Asteraceae

Hibiscus rosensis Thripidae

Rosaceae Asteraceae

Gerbera sp. 2

Cajanus cajan Frankliniella insularis * (Franklin)

2

1

Sonalum melongena 1

2

Rosaceae

Jeq / Mar

Cucurbitaceae

Jequié

Turneraceae

Jequié

Myrtaceae

Jequié

Solanaceae

Maracás

Iridaceae

Maracás

Gentianaceae

Jequié

Cucurbitaceae

Maracás

Solanaceae

Maracás

Gladiolus hortulanus 2

Iridaceae

Maracás

Capsicum annuum 1

Solanaceae

Maracás

Faseolus vulgaris 1

Fabaceae

Jequié

Sonalum melongena 1

Solanaceae

Maracás

Mangifera indica 1

Anacardiaceae

Jequié

Terminalia catappa 2

Combretaceae

Jequié

Rosa chinensis

2

Rosaceae

Jequié Continua...

e-ISSN 1983-0572

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Tabela 1. Continuaçao...

Família

Espécie

Indivíduos coletados (nº)

Thripidae

Microcephalothrips abdominalis * (Crawford DL)

08

Androthrips ramachandrai ** Karny

Phlaeothripidae

Planta hospedeira

Família

Localidade

Hibiscus rosensis 2

Malvaceae

Jequié

Abelmoschus esculentus 1

Malvaceae

Jequié

12

Ficus benjamina 2

Moraceae

Jequié

Gynaikothrips ficorum ** Marchal

48

Ficus retusa 2

Moraceae

Jequié

Gynaikothrips uzeli ** Zimmerman

52

Ficus benjamina var. variegata 2

Moraceae

Jeq / Jag

Ficus benjamina 2

Moraceae

Jequié

Haplothrips gowdeyi * Franklin

13

Turnera ulmifolia 2

Turneraceae

Jequié

Liothrips sp. *** Uzel

09

Psidium guajava

Myrtaceae

Jeq / Mar

1

*Espécies coletadas em flores; ** Espécies coletadas em folhas; *** Espécies coletadas em brotos e folhas jovens; 1 Planta cultivada; 2 Planta ornamental; Jeq - Jequié; Mar- Maracás; Jag - Jaguaquara; VtC - Vitória da Conquista; BCh - Barra do Choça.

Dentre as espécies coletadas, A. ramachandrai, G. uzeli e F. occidentalis até então não haviam sido registradas para o estado da Bahia. As duas primeiras encontram-se relacionadas, pois A. ramachandrai constitui-se numa das principais espécies associadas às galhas de G. uzeli nas quais acasalam e alimentamse, principalmente de ovos, mas podem atacar larvas de diferentes estágios, assim como pupas (Boyd Jr & Held 2006; Melo et al.

2013). Contudo é reconhecido como predador de outras espécies de tripes galhadores, além de G. uzeli (Boyd Jr & Held 2006; Cavalleri et al. 2011). A. ramachandrai é descrito da Ásia, com registro nas Américas (Boyd Jr & Held 2006; Da Silva 2010; Borbón & Agostini 2011; Cavalleri et al. 2011). G. uzeli é descrita do sudeste asiático, com registro no Novo Mundo e está intimamente relacionada com o Ficus benjamina L (Moraceae) (Cavalleri et al. 2011). F. occidentalis é nativa da América do Norte, mas se espalhou para outros continentes, incluindo Europa, Austrália e África por meio do transporte de materiais vegetais infestados (Kirk & Terry 2003). Possui mais de 500 plantas hospedeiras, incluindo um grande número de frutíferas, produtos hortícolas e plantas ornamentais (Sertkaya et al. 2006).

Thripidae Frankliniella fulvipes. Apresenta comprimento do corpo de aproximadamente 1,3 mm, são geralmente de cor marrom, com as asas anteriores bicoloridas e o quarto basal distintamente mais claro. Não possui status de praga e está distribuída no Brasil nas regiões Sudeste (MG) e Sul (PR e SC) (Monteiro 1999).

Frankliniella gardeniae. Apresenta comprimento do corpo de aproximadamente 1,2 mm, são geralmente de cor amarela, desprovidos de manchas escuras, apresentado apenas cerdas do corpo escurecidas e asas anteriores claras. Possuem status de praga e sua importância econômica é evidente em cultura de citros, danificando botões florais. Presente em vários países da América Central (Mound & marullo 1996) e, no Brasil, encontrada nas regiões Sudeste (SP) (Monteiro 1999), Sul (RS) (Cavalleri et al. 2006) e Nordeste (CE) (Lima et al. 2011).

Frankliniella insularis. Possui corpo geralmente grande e de coloração escura, popularmente chamada de tripes da laranjeira.

Embora seja uma espécie polífaga (Ortiz 1972, 1977), não possui status de praga. Com ampla distribuição pelo continente e-ISSN 1983-0572

Americano (Mound & Marullo 1996), no Brasil está distribuída principalmente nas regiões Nordeste (BA), Sudeste (ES, MG, RJ e SP) e Sul (RS) (Silva et al. 1968; Monteiro 1999; Pinent et al.

2005).

Frankliniella occidentalis. Apresenta comprimento do corpo de aproximadamente 1,5 mm. Possui coloração variável, de amarelo a marrom escuro, nunca são completamente amarelas. No Brasil, Monteiro (1999) registrou somente espécimes amarelos, com manchas marrons nos tergitos abdominais, semelhantes às encontradas no presente trabalho. Possuem status de praga, principalmente de flores ornamentais. Também foi constatada em pimentão e pêssego, causando danos. Encontrada no Brasil nas regiões nordeste (AL, CE e PE), Sudeste (RJ e SP) e Sul (RS e SC) (Monteiro et al. 2001; Lima et al. 2011).

Frankliniella rodeos. Possui comprimento do corpo de aproximadamente 1,2 mm a 1,3 mm e coloração amarela. Esta espécie não tem status de praga. Encontrada no Brasil na região Centro-Oeste (DF), Sudeste (ES, MG, RJ e SP) e Sul (RS) (Silva et al. 1968, Monteiro 1999).

Frankliniella schultzei. Apresenta comprimento do corpo de cerca de 1,5 mm e duas variedades, morfologicamente semelhantes (Mound 1968), porém de diferentes cores, uma forma clara e outra escura (Sakimura 1969). Possui status de praga em várias culturas incluindo algodoeiro, alface, melão, melancia e tomateiro. Encontra-se distribuída no Brasil nas regiões nordeste (BA, CE, MA, PE, PI e RN), Centro-Oeste (GO e MS), Sudeste (MG, RJ e SP), e Sul (PR, SC e RS) (Monteiro et al.

2001; Lima et al. 2011; Kakkar et al 2014).

Microcephalothrips abdominalis. Apresenta corpo com 1,3 mm de comprimento e coloração marrom clara, cabeça pequena em relação ao pronoto. Comumente é chamado de “composite thrips”. Alguns indivíduos foram descritos como habitando flores de Asteraceae. Apenas uma espécie é descrita neste gênero e está disseminada por toda a região tropical (Mound & Marullo 1996) e subtropical. No Brasil esta espécie foi descrita na região sul (PR e RS) e sudeste (SP) (Monteiro et al. 1996; Monteiro 1999; Pinent et al. 2003).

Selenothrips rubrocinctus. É também conhecida como o tripes-da-faixa vermelha, trata-se de uma espécie polífaga com ampla distribuição no mundo. No Brasil seu registro está associado a mais de vinte espécies de plantas, principalmente como praga do cacaueiro, cajueiro e mangueira, causando desfolhagem nas mesmas (Sánchez-Soto & Nakano 2004). A espécie foi registrada na região Norte (AM e PA), Nordeste (BA e

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algumas espécies predadoras (Moritz et al. 2004). Na família Phlaeothripidae existem aproximadamente 3.500 espécies descritas (Monteiro & Mound 2012) e um grande número por descrever, o que se deve em parte à complexidade de padrões dentre e entre as espécies (Mound & Marullo 1996).

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PE), Centro-Oeste (MS), Sudeste (MG, RJ e SP) e no Sul (RS) do Brasil (Monteiro 1999).

Phlaeothripidae Androthrips ramachandrai. Foi descrito na Índia e está associado a galhas produzidas por outros tripes, do qual são predadores (Boyd Jr & Held 2006). Possui maior parte do corpo marrom escuro, mas com tarsos e tíbias anteriores mais claros e fêmures anteriores alargados. Teve seu primeiro registro no Brasil em 2011, na região Norte (PA), Nordeste (RN) e Sul (RS) (Cavalleri et al. 2011).

Haplothrips gowdeyi. É relatada no Brasil por Monteiro et al.

(1996) em São Paulo. Têm sua origem provavelmente na África, mas é um dos mais comuns tripes de flores da região do caribe, e está amplamente dispersa pelos trópicos (Mound & Marullo 1996). Tem uma aparência característica, com o segmento antenal IV incomumente grande, redondo e amarelo.

Liothrips sp.. Constitui um dos maiores gêneros de Thysanoptera com cerca de 250 espécies descritas (Mound & Zapater 2003), alimentando-se em folhas de diversas espécies de plantas (Mound & Kibby 1998). No Brasil estão listadas 17 espécies (Monteiro & Lima 2011). Segundo Moritz et al. (2001) as espécies desse gênero são muito semelhantes em aparência e de difícil distinção. Contudo, há pouquíssimos estudos sobre a biologia e a variabilidade individual dessas espécies. No Brasil, plantios comerciais de guaraná (Paullinia cupana Kunth, Sapindaceae) são comumente relatados como tendo suas folhas atacadas por Liothrips adisi zur Strassen, e outra espécie, Liothrips vaneeckei Priesner é uma praga generalizada de bulbos de lírio em estufas por todo o mundo (Mound & Pereyra 2008). Lima et al. (2011) registram a ocorrência de tripes pertencentes a esse gênero na cultura de tomate no estado do Ceará, sem, contudo, identificar a espécie.

Gynaikothrips. É um gênero que inclui cerca de 40 espécies, embora a diferenciação morfológica entre elas seja complexa.

As espécies Gynaikothrips uzeli Zimmerman e Gynaikothrips ficorum Marchal são muito semelhantes sendo que a diferença no comprimento das cerdas posteroangular e epimeral é critério morfológico utilizado para distingui-las. No presente trabalho, G. ficorum foi coletado apenas em Ficus retusa, enquanto G. uzeli foi coletada somente em Ficus benjamina L. No Brasil, G. ficorum foi descrito formando galhas em folhas de F. retusa (Monteiro 2002) e Cavalleri et al. (2011) realizou o registro do G. uzeli para o Brasil. G. ficorum teve sua ocorrência relatada na região Norte (AM e PA), Nordeste (CE e PE), Sudeste (ES, RJ e SP) no Sul (RS e SC) (Monteiro 1999) e G. uzeli na região Sul (RS) (Cavalleri et al. 2011).

Os resultados encontrados demonstram a rica biodiversidade de tripes e suas plantas hospedeiras na região Sudoeste baiano e aponta para necessidade de outros levantamentos que contemplem a fauna de solo, bem como de trabalhos de associações ecológicas.

AGRADECIMENTOS À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB) e à Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia (UESB) pelo apoio financeiro para execução do trabalho.

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Recebido em: 19.vi.2015 Aceito em: 04.i.2016 **********

Como citar este artigo:

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Mascarenhas, A.L.S., S.M.J. Pinent & J.C. Silva Junior, 2016. Tisanopterofauna Associada à Plantas Ornamentais e Cultivadas no Sudoeste Baiano.

EntomoBrasilis, 9 (1): 31-35.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.536

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral/ General Entomology

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.556 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Herbicidas e Reguladores de Crescimento de Plantas Utilizados na Cana-de-Açúcar e sua Ação sobre Adultos de Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) Marina de Rezende Antigo¹, Eduardo Mitio Shimbori², Daniele Fabiana Glaeser², Harley Nonato de Oliveira² & Gerado Andrade Carvalho³ 1. Universidade Federal da Grande Dourados, e-mail: mahrezende@hotmail.com.

2. Embrapa Agropecuária Oeste, e-mail: shimbori@gmail.com, daniglaeser@yahoo.com.br, harley.oliveira@embrapa.br (Autor para correspondência). 3. Universidade Federal de Lavras, e-mail: gacarval@den.ufla.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 36-40 (2016)

Resumo. Durante o manejo da cultura da cana-de-açúcar são utilizados diversos produtos fitossanitários que podem afetar o desempenho de parasitoides, inimigos naturais da broca-da-cana, Diatraea saccharalis (Fabricius) e consequentemente, o controle biológico da mesma. Assim, objetivou-se avaliar em laboratório o efeito de herbicidas e reguladores de crescimento de plantas utilizados na cultura da cana-de-açúcar, sobre a sobrevivência, e parasitismo de adultos do parasitoide de ovos Trichogramma galloi Zucchi, assim como sobre a emergência do parasitoide (F1). Os produtos testados foram: Clomazone, Diuron + Hexazinone (herbicidas); Sulfometuron-methyl e Trinexapac-ethyl (reguladores de crescimento de plantas) nas maiores doses recomendadas à cultura. Ovos de D. saccharalis foram imersos durante 5 segundos em uma das caldas químicas e, após secos por 1 hora, oferecidos às fêmeas de T. galloi, totalizando 20 repetições. Avaliou-se a mortalidade e o número de ovos parasitados pela geração F0, assim como, a emergência da geração F1 de T. galloi, sendo os produtos classificados quanto à toxicidade, conforme percentual de redução da sobrevivência, parasitismo e emergência do parasitoide. Em relação à sobrevivência de T. galloi, número de ovos parasitados pela F0 e a emergência da F1, Clomazone e Trinexapac-ethyl foram classificados como levemente prejudicais. Diuron + Hexazinone e Sulfometuron-methyl foram inócuos em todos os parâmetros avaliados, com exceção do parasitismo, onde Diuron + Hexazinone foi classificado como levemente prejudicial. Conclui-se que, Clomazone, Diuron + Hexazinone, Trinexapac-ethyl e Sulfometuron-methyl são inócuos ou levemente prejudiciais a sobrevivência e parasitismo (F0) de adultos de T. galloi, e a emergência (F1) desse parasitoide, em laboratório.

Palavras-Chave: Controle Biológico; Crambidae; Manejo Integrado de Pragas; Parasitoides; Seletividade.

Herbicides and Plant Growth Regulators Used in Sugarcane and their Action on Adult Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) Abstract. During crop sugarcane management, several used pesticides can affect the performance of parasitoids, natural enemies of sugarcane borer, Diatraea saccharalis (Fabricius) and consequently the biological control of it. Thus, the objective was to evaluate in laboratory the effect of herbicides and plant growth regulators used in the sugarcane crops on survival and parasitism in adults of the eggs parasitoids, Trichogramma galloi Zucchi. The products tested were the herbicides Clomazone and Diuron + Hexazinone, and the plant regulators Sulfometuron-methyl and Trinexapacethyl, all in the higher recommended dosages for sugarcane. The eggs of D. saccharalis were immersed during 5 seconds in chemical solutions and, after dry for 1 hour, offered to T. galloi females with 20 repetitions. We evaluated the mortality and number of eggs parasitized by the F0 generation of T. galloi, as well as the emergence of the F1. The products were classified by their toxicity, according to the percentage of reduction in the survival, parasitism and emergence of the parasitoid. In relation to the survival of adult T. galloi, the number of eggs parasitized by F0 as well as the percentage of F1 emergence, clomazone and trinexapac-ethyl were classified as slightly harmful. Diuron+hexazinone and sulfometuron-methyl were harmless in all parameters, except for parasitism, where diuron+hexazinone was classified as slightly harmful. We conclude that clomazone, diuron+hexazinone, trinexapac-ethyl and sulfometuron-methyl, are harmless or slightly harmful the survival and parasitism (F0) of T. galloi adults and emergence (F1) of this parasitoid in the laboratory.

Keywords: Biological Control; Crambidae; Integrated Pest Management; Parasitoids; Seletivity.

_____________________________________ cultura da cana-de-açúcar ocupa área aproximada de 9,5 milhões de hectares no Brasil, com uma produção média anual de aproximadamente 678,3 milhões de toneladas (IBGE 2015). Entretanto, a produtividade pode ser afetada por uma série de fatores, com destaque para a ocorrência de insetospraga, como a broca-da-cana, Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae) (Botelho 1992; Broglio-Micheletti et al. 2006) que pode reduzir a produção em até 1,14%, para cada 1% de índice de infestação (Pinto et al. 2009).

Ao contrário da maioria das culturas de importância econômica onde o controle químico predomina, no caso da broca-dacana-de-açúcar, a principal medida de controle é o controle

biológico por meio do parasitoide larval, Cotesia flavipes (Cameron) (Hymenoptera: Braconidae) e do parasitoide de ovos, Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) ambos liberados nos canaviais geralmente na fase adulta (Lima Filho & Lima 2003).

O sucesso do controle biológico com o uso de parasitoides depende de condições bióticas e abióticas favoráveis, além de práticas de manejo adequadas, incluindo o uso de produtos fitossanitários seletivos a esses inimigos naturais (Nicholls et al. 2007). Dentre os produtos utilizados na cultura da cana Agências de Financiamento: CAPES, CNPq e Embrapa

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Antigo et al.

Herbicidas e Reguladores de Crescimento de Plantas Utilizados…

destacam-se os herbicidas que são usados no manejo de plantas daninhas e os reguladores de crescimento de plantas para antecipar o processo de maturação da cana (Caputo et al. 2008; Carvalho et al. 2010).

Herbicidas e reguladores de crescimento de plantas são geralmente produtos químicos sintetizados de maneira a atuar sobre a fisiologia das plantas (Caputo et al. 2008; Carvalho et al. 2010). Entretanto, alguns desses produtos podem afetar diretamente a fisiologia de insetos e de outros artrópodes, podendo influenciar no manejo integrado de pragas (Norris & Kogan 2000; Dal Pogetto 2011), por prejudicar a eficiência dos inimigos naturais (Manzoni et al. 2007; Nörnberg et al. 2009) afetando a sobrevivência, o parasitismo e a emergência destes insetos.

Pesquisas relacionadas à seletividade de herbicidas registrados para a cultura do milho demonstraram efeitos adversos sobre Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae), em condições de laboratório (Stefanello Júnior et al. 2008, 2011) e também à T. pretiosum e Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em maçã (Manzoni et al. 2006, 2007). Os herbicidas avaliados por Sebai et al. (2012) em laboratório foram classificados como moderadamente prejudiciais ou inócuos a adultos de Trichogramma cacoeciae Marchal (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Hassan (1994), ao estudar o efeito de inúmeros pesticidas sobre T. cacoeciae, verificou que alguns herbicidas e também reguladores de crescimento de plantas foram prejudiciais para adultos desse parasitoide.

Objetivou-se avaliar o efeito de herbicidas e reguladores de crescimento de plantas sobre a sobrevivência e parasitismo de adultos de T. galloi, visando determinar a seletividade destes produtos sobre este parasitoide.

Material e Métodos

37

Os testes de seletividade dos produtos fitossanitários à adultos de T. galloi foram realizados em setembro de 2011, no laboratório de Entomologia/Controle Biológico da Embrapa Agropecuária Oeste. Os produtos avaliados foram os herbicidas Clomazone (800 g/L) e Diuron + Hexazinone (488 g/Kg + 142 g/Kg), e os reguladores de crescimento de plantas, Sulfometuronmethyl (750 g/Kg) e Trinexapac-ethyl (250 g/L) (número entre parênteses refere-se à concentração do ingrediente ativo no produto comercial). Todas as soluções foram consideradas nas concentrações máximas indicadas para a cultura (maior dose do produto/menor volume calda) (AGROFIT 2015).

Os parasitoides foram obtidos do Laboratório de Controle Biológico da Embrapa. Uma fêmea adulta de T. galloi, com até 24 h de idade, foi individualizada em tubo de vidro (8,5 cm de altura x 2,5 cm de diâmetro), contendo uma gotícula de mel para sua alimentação, sendo o tubo fechado com PVC laminado.

Posteriormente, 60 ovos de D. saccharalis com até 24 h de idade, ovipositados em papel jornal e contados sob microscópio estereoscópico, foram imersos durante cinco segundos nas caldas químicas dos produtos fitossanitários, ou em água destilada (testemunha), e em seguida, permaneceram à temperatura ambiente de sala climatizada (25 ± 2 ºC, UR de 60 ± 10%) por 1 h. Após secos, os ovos foram oferecidos às fêmeas visando o parasitismo por um período de 24 h, conforme a metodologia proposta por Vianna et al. (2009) e Brugger et al. (2010).

Posteriormente, as massas de ovos de D. saccharalis expostas às fêmeas foram mantidas em tubos de vidro com um pedaço de algodão umidificado em água destilada para evitar a dessecação dos ovos, sendo então armazenadas em câmara climatizada tipo BOD a 23 ± 2 ºC, UR de 60 ± 10% e fotofase de 14 h, até a emergência dos parasitoides.

Avaliou-se a mortalidade das fêmeas, assim como o parasitismo de T. galloi (F0) nos ovos tratados nas caldas químicas e a emergência dos indivíduos oriundos dos ovos tratados (F1).

O delineamento experimental utilizado foi inteiramente ao acaso, com cinco tratamentos e 20 repetições, sendo os insetos utilizados de mesmo lote. Os dados foram submetidos à análise de variância (ANOVA) e as médias dos tratamentos comparadas à 5% de probabilidade, pelo teste de Scott-Knott usando o programa estatístico SISVAR 5.3 (Ferreira 2011).

Os produtos testados foram enquadrados em classes toxicológicas em função da porcentagem de redução (PR) da capacidade benéfica do parasitoide (sobrevivência, parasitismo e emergência) em relação ao tratamento testemunha (água destilada) (Sterk et al.

1999), cujo cálculo foi realizado por meio da seguinte equação:

Na classe 1 foram enquadrados os produtos inócuos (redução menor que 30%), na classe 2 os levemente prejudiciais (redução entre 30 a 79%), na classe 3, os moderadamente prejudiciais (redução entre 80 a 99%) e na classe 4 os prejudiciais (redução maior que 99%). Tal classificação segue recomendações de membros da IOBC (International Organization for Biological and Integrated Control of Noxious Animals and Plants) (Sterk et al.

1999).

Resultados e Discussão Ao comparar o efeito de dois herbicidas e reguladores de crescimento de plantas sobre a mortalidade de T. galloi verificou-se que o herbicida Clomazone diferiu da testemunha, sendo classificado como levemente prejudicial, enquanto Diuron + Hexazinone não apresentou diferenças, sendo considerado inócuo aos adultos desse parasitoide. Já para os reguladores de crescimento de plantas, Trinexapac-ethyl diferiu, enquanto Sulfometuron-methyl não diferiu significativamente da testemunha, sendo classificados como levemente prejudicial e inócuo, respectivamente (Tabela 1).

Tabela 1. Mortalidade (%) (± EP) e porcentagem média de redução (PR) da sobrevivência de fêmeas de Trichogramma galloi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) após o contato com ovos de Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Crambidae) tratados com produtos fitossanitários utilizados na cana-de-açúcar, em teste de seletividade e classes de toxicidade.

Tratamentos

% mortalidade

PR

Classe1

Testemunha

0,0 ± 0,00a

-

-

Clomazone

45,0 ± 11,41b

45,0

2

Diuron + Hexazinone

10,0 ± 6,88a

10,0

1

Trinexapac-ethyl

35,0 ± 10,94b

35,0

2

Sulfometuron-methyl

10,0 ± 6,88a

10,0

1

Médias seguidas pela mesma letra minúscula na coluna não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade.

1 Índice de toxicidade segundo a IOBC: Classe 1 - inócuos (redução menor que 30%), classe 2 - levemente prejudiciais (redução entre 30 a 79%), classe 3 - moderadamente prejudiciais (redução entre 80 a 99%); classe 4 - prejudiciais (redução maior que 99%) (Sterk et al. 1999).

Conforme constatado, Clomazone e Trinexapac-ethyl foram levemente prejudiciais à T. galloi. Por serem produtos que afetam a fisiologia de plantas, esperava-se que os mesmos não afetassem a sobrevivência desses inimigos naturais. No entanto, Norris & Kogan (2000); Dal Pogetto (2011) relataram que agrotóxicos de modo geral, incluindo alguns herbicidas podem apresentar efeitos tóxicos (diretos e indiretos) sobre artrópodes, incluindo insetos benéficos. Os efeitos tóxicos diretos podem ocorrer em função da toxicidade das moléculas aos organismos ou sobre a influência que estes exercem sobre os parâmetros de e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 9 (1)

desenvolvimento dos insetos (Dal Pogetto 2011). Ressalta-se que não foram encontrados na literatura trabalhos relacionados aos efeitos específicos dos produtos avaliados sobre a sobrevivência de parasitoides, mas como foram testadas às doses máximas recomendadas para a cultura da cana, as altas concentrações podem ter contribuído para essa toxicidade dos produtos ao parasitoide.

dentro do córion do hospedeiro, essa fase seria considerada a mais resistente à ação dos produtos fitossanitários. Por outro lado, neste trabalho, adultos de T. galloi foram expostos ao produto, o que pode explicar o maior índice de toxicidade (levemente prejudicial) ao parasitoide, que não se encontra protegido e, consequentemente, efeitos negativos podem ocorrer no parasitismo da F0 e também na emergência da F1.

Em relação ao parasitismo de T. galloi, com exceção de Sulfometuron-methyl, que não apresentou diferenças significativas e foi classificado como inócuo, todos os demais produtos avaliados diferiram da testemunha e foram classificados como levemente prejudicais (Tabela 2).

Tabela 3. Porcentagem de emergência (± EP) de Trichogramma galloi (F1) e porcentagem média de redução (PR) da emergência em ovos de Diatraea saccharalis tratados com produtos fitossanitários.

Tratamentos

Ovos parasitados (nº)

PR

Classe1

Testemunha

22,6 ± 2,17a

-

-

Clomazone

11,2 ± 2,40b

50,3

2

Diuron + Hexazinone

15,0 ± 2,50b

33,5

2

Trinexapac-ethyl

10,0 ± 2,11 b

55,5

2

Sulfometuron-methyl

34,9± 2,17a

0

1

Médias seguidas pela mesma letra minúscula na coluna não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade.

1 Índice de toxicidade segundo a IOBC: Classe 1 - inócuos (redução menor que 30%), classe 2 - levemente prejudiciais (redução entre 30 a 79%), classe 3 - moderadamente prejudiciais (redução entre 80 a 99%); classe 4 - prejudiciais (redução maior que 99%) (Sterk et al. 1999).

As diferenças nas taxas de parasitismo, comparado a testemunha, para os produtos classificados como levemente prejudiciais, pode ser devido à hipótese de que estes produtos tenham uma ação de repelência. Antigo et al. (2013), ao estudarem a repelência de produtos fitossanitários sobre adultos de T. galloi, também verificaram menores taxas de parasitismo em ovos tratados com os produtos Clomazone, Diuron + Hexazinone e Trinexapacethyl quando comparados a ovos não tratados, assim como não relataram diferenças no parasitismo para ovos tratados com Sulfometurom-methyl. Bastos et al. (2006) observaram que Clomazone afetou negativamente o parasitismo de T. pretiosum em ovos de Sitotroga cerealella (Oliver) (Lepidoptera: Gelechiidae) e Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae), mas não o classificou quanto à toxicidade. O percentual de parasitismo constatado por esses autores foi de 61,2% para ovos de S. cerealella e de 15,2% para ovos de A. kuehniella.

Clomazone e Trinexapac-ethyl diferiram da testemunha, apresentando maiores percentuais de redução da emergência de T. galloi (F1), sendo classificados como levemente prejudiciais. Já Diuron + Hexazinone e Sulfometuron-methyl foram considerados inócuos (Tabela 3).

A redução nas taxas de emergência de T. galloi para clomazone e trinexapac-ethyl pode estar relacionada a hipótese de que durante o parasitismo, a exposição das fêmeas a esses produtos e a inserção do ovipositor pelo parasitoide no ovo contaminado de D. saccharalis afetaram o desenvolvimento dos imaturos no hospedeiro. Ressalta-se que Oliveira et al. (2014) observaram que Clomazone não afetou a emergência de T. galloi em ovos de D. saccharalis quando este produto foi aplicado sobre o ovo contendo o parasitoide na fase de pupa. Carmo et al. (2010) também verificaram que Clomazone não afetou a emergência de T. pretiosum em ovos de A. kuehniella (inócuo), quando esses continham o parasitoide em fase de pupa. Segundo esses autores, estando o parasitoide na fase de pupa e a mesma ainda protegida e-ISSN 1983-0572

% emergência

PR

Classe1

Testemunha

63,4 ± 4,26a

-

-

Clomazone

13,5 ± 5,88c

78,6

2

Diuron + Hexazinone

55,3 ± 5,61a

12,7

1

Trinexapac-ethyl

32,4 ± 6,95b

48,9

2

Sulfometuron-methyl

59,2 ± 4,51a

6,6

1

Médias seguidas pela mesma letra minúscula na coluna não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade.

1 Índice de toxicidade segundo a IOBC: Classe 1 - inócuos (redução menor que 30%), classe 2 - levemente prejudiciais (redução entre 30 a 79%), classe 3 - moderadamente prejudiciais (redução entre 80 a 99%); classe 4 - prejudiciais (redução maior que 99%) (Sterk et al. 1999).

Assim como Clomazone, Trinexapac-ethyl foi levemente prejudicial à emergência de T. galloi (F1), reduções na emergência para esse produto também foram observadas por Antigo et al.

(2013), ao aplicarem este produto sobre ovos de D. saccharalis.

Já a inocuidade de Diurom+hexazinona e Sulfumeturom-methyl, corrobora com os resultados obtidos por Antigo et al. (2013), que também não observaram reduções na emergência desse parasitoide.

Como os produtos avaliados foram considerados inócuos ou levemente prejudicais em laboratório não é necessária a continuidade dos testes em outras condições visto que, segundo a IOBC, quando produtos fitossanitários testados em suas dosagens máximas são classificados como inócuos ou levemente prejudiciais a adultos em laboratório, não é necessário testes subsequentes em condições de semicampo (avaliação da persistência do produto) e de campo (Manzoni et al. 2006), pois a tendência é uma redução da toxicidade para estas condições devido a degradação dos compostos (Nörnberg et al. 2011).

De maneira geral, o herbicida Diuron + Hexazinone foi mais seletivo à T. galloi, quando comparado à Clomazone. Para os reguladores de crescimento, Sulfometuron-methyl apresentou melhores resultados de seletividade (inócuo), comparado à Trinexapac-ethyl (levemente prejudicial).

Conclui-se que Clomazone, Diuron + Hexazinone, Trinexapacethyl e Sulfometuron-methyl são inócuos ou levemente prejudiciais à sobrevivência e parasitismo (F0) de adultos de T. galloi, assim como à emergência (F1) desse parasitoide, em condições de laboratório.

Agradecimentos A CAPES, CNPq e Embrapa pelo apoio financeiro.

Referências AGROFIT 2015. Ministério da Agricultura Pecuária e Abastecimento, Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários.

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Antigo, M.R., H.N. Oliveira, G.A. Carvalho & F.F. Pereira, 2013.

Repelência de produtos fitossanitários usados na cana-deaçúcar e seus efeitos na emergência de Trichogramma galloi.

Revista Ciência Agronômica, 44: 910-916.

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Tabela 2. Número médio (± EP) de ovos de Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Crambidae) parasitados por fêmea de Trichogramma galloi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) da geração maternal (F0) e porcentagem média de redução (PR) do parasitismo em teste de seletividade.

Tratamentos

Antigo et al.

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Herbicidas e Reguladores de Crescimento de Plantas Utilizados…

Bastos, C.S., R.P. Almeida & F.A. Suinaga, 2006. Selectivity of pesticides used on cotton (Gossypium hirsutum) to Trichogramma pretiosum reared on two laboratoryreared hosts. Pest Management Science, 62: 91-98. DOI: http://dx.doi.org/10.1002/ps.1140.

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Recebido em: 21.ix.2015 Aceito em: 14.ii.2016 **********

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 9 (1)

Como citar este artigo:

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Antigo, M.R., E.M. Shimbori, D.F. Glaeser, H.N. Oliveira, G.A. Carvalho, 2016. Herbicidas e Reguladores de Crescimento de Plantas Utilizados na Cana-de-Açúcar e sua Ação sobre Adultos de Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae). EntomoBrasilis, 9 (1): 36-40.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.556

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral/ General Entomology

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.567 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Biodiversidade e Sazonalidade de Cigarrinhas (Hemiptera: Membracidae) em Cacaueiros Vera Lúcia Rodrigues Machado Benassi¹, Fabrício Iglesias Valente², Carlos Alberto Spaggiari Souza³, Antonio Carlos Benassi¹ & Albino Morimasa Sakakibara4 1. Instituto Capixaba de Pesquisa, Assistência Técnica e Extensão Rural, e-mail: vlbenassi@bol.com.br (Autor para correspondência), acbenassi@bol.com.br. 2. Bolsista de Apoio Técnico Superior do CNPq, e-mail: fabriciocbia@gmail.com. 3. Estação Experimental Filogônio Peixoto CEPLAC, e-mail: spaggiari.ceplac@gmail.com. 4. Universidade Federal do Paraná, Departamento de Zoologia, e-mail: amsakakibara@pq.cnpq.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 41-46 (2016)

Registrado no ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:92719088-FCC7-4D71-974C-BEB4BFD3EC9E Resumo. O objetivo deste estudo foi identificar a diversidade de membracídeos associados ao cacaueiro e determinar a sazonalidade das espécies mais comuns, em duas áreas sombreadas, no município de Linhares, Estado do Espírito Santo, Brasil. Para as amostragens foram utilizadas doze armadilhas tipo bandeja amarela, instaladas aleatoriamente em cada área, espaçadas entre si por 30 metros e colocadas sobre estacas de madeira a uma altura de 1 metro acima do nível do solo. O material foi coletado semanalmente durante o período de agosto/2011 a julho/2012. Amostras de frutos, ramos e folhas que continham posturas, ninfas e adultos das cigarrinhas foram coletadas e mantidas em laboratório para a eventual emergência de parasitoides e catalogação das espécies. Por meio de armadilhas foram coletados 16.094 exemplares de membracídeos pertencentes a 30 espécies, sendo 58,7 % na primeira área (com 70 % de sombra) e 41,3 % na segunda área (60 % sombra). A espécie mais abundante foi Horiola picta (Coquebert) compreendendo 87,2 % do total coletado. Plantas de cacaueiro são confirmadas como hospedeiras de H. picta, Membracis tectigera Olivier, Membracis dorsata Fabricius, Membracis mimica Walker, Anobilia sp., Phormophora maura (Fabricius), Leioscyta pulchella Funkhouser e Enchenopa squamigera (Linnaeus). Parasitoides pertencentes às famílias Mymaridae e Trichogrammatidae (Hymenoptera) foram obtidos de ovos de H. picta, Anobilia sp., L. pulchella, M. tectigera e P. maura.

Palavras-chave: Fatores climáticos; Parasitoides; Pragas; Sombreamento; Theobroma cacao.

Biodiversity and Sazonality of Treehoppers (Hemiptera: Membracidae) in Cocoa Abstract. The aim of this study was to identify the treehoppers diversity associated with cocoa plantation and to determine the seasonality of the most common species in two shaded areas, in the municipality of Linhares, Espirito Santo State, Brazil. For the sampling, twelve yellow-tray traps were randomly set in each area, spaced from one another in 30 m, placed on wooden stakes at a height of 1.0 m above ground level. Weekly the collected material was taken during August/2011 to July/2012. Also samples of fruits, branches and leaves containing postures, nymphs, and adults of the treehoppers were collected and maintained in the laboratory for the eventual emergence of parasitoids and cataloging of the species. Through the traps were collected 16,094 exemplars of treehoppers belonging to 30 species, of which, 58.7 % in the first area (70 % shade) and 41.3 % in the second area (60 % shade). The most abundant species was Horiola picta (Coquebert) comprising 87.2 % of the total collection. Cocoa trees are confirmed to be the host plant of H. picta, Membracis tectigera Olivier, Membracis dorsata Fabricius, Membracis mimica Walker, Anobilia sp., Phormophora maura (Fabricius), Leioscyta pulchella Funkhouser and Enchenopa squamigera (Linnaeus). Parasitoids belonging to the families Mymaridae and Trichogrammatidae (Hymenoptera) were obtained from the eggs of H. picta, Anobilia sp., L. pulchella, M. tectigera and P. maura.

Keywords: Climatic factors; Parasitoids; Pests; Shading; Theobroma cacao.

_____________________________________ família Membracidae está presente em todas as regiões zoogeográficas do mundo, com cerca de 3.200 espécies descritas, sendo que, na Região Neotropical ocorre o maior número de espécies, gêneros, tribos e subfamílias, com 1.600 espécies endêmicas (Mckamey 1998; Cocroft & Rodriguez 2005; Creão-Duarte et al. 2012).

Os membracídeos são sugadores de seiva e estabelecem interações mutualísticas com outros insetos, especialmente com formigas e apresentam extrema diversidade taxonômica, morfológica e comportamental (Wood 1993). Como hospedeiros são citadas plantas de diversas famílias botânicas, dentre elas, Malvaceae (Lopes 1995; Creão-Duarte et al. 2012) à qual pertence o cacaueiro.

Nessa cultura podem atacar os brotos novos, pedúnculos florais, bilros e frutos (Bondar (1939), sendo que, as espécies que causam os maiores danos são aquelas que fazem posturas endofíticas, uma vez que, para ovipositar, fazem fendas nos tecidos das plantas.

Quando as fendas são muito próximas, em hastes finas ou outras partes delicadas dos vegetais, como pedúnculos das flores e dos frutos, os danos são consideráveis. Nas regiões atacadas podem

se formar cancros que as deformam, impedem a livre circulação da seiva e consequentemente, causam a morte dos tecidos. Os frutos novos atacados ficam deformados, rachados e muitas vezes, completamente inutilizados, com tamanho reduzido, sem o desenvolvimento das sementes. Os frutos que escapam do ataque ficam irregulares, pouco crescidos, pretos na superfície, com a casca seca e áspera.

No Estado do Espírito Santo, Brasil a cacauicultura ocupa uma área de aproximadamente 23 mil hectares, distribuída em mais de 25 municípios, com maior concentração na região norte.

Somente o município de Linhares, o maior produtor estadual, possui 20,3 mil hectares cultivados com a planta, ou seja, mais de 87 % do total (Silva et al. 2012).

Não existem dados recentes que estimam os danos quantitativos provenientes do ataque de membracídeos em cacauais no Brasil, entretanto, Bondar (1939) relatou que plantas de cacaueiro Agências de Financiamento: CNPq, FAPESP e CAPES (Processo n° 573802/2008-4)

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atacadas por Tragopa sp. podem reduzir de um terço a um quinto da sua produção. Apesar dos recentes progressos dos estudos de documentação dos membracídeos neotropicais, a distribuição, os aspectos ecológicos, especialmente as associações com seus hospedeiros permanecem pouco conhecidos (Flynn 2012).

Considerando-se a importância da cultura para a economia do estado do Espírito Santo e a escassez de informações sobre os membracídeos presentes na região, efetuou-se o presente estudo, objetivando-se levantar, identificar e determinar a distribuição sazonal das espécies de maior ocorrência em cacaueiros no município de Linhares.

Material e Métodos Os estudos foram conduzidos em duas áreas cultivadas com cacaueiros, Theobroma cacao L. (Malvaceae) localizadas no município de Linhares, estado do Espírito Santo (19º 24’ 53”S; 40º 03’ 52” W; 28 m de altitude).

A primeira área (A1) era constituída por plantas seminais de cacaueiro com 40 anos de idade, cultivadas em espaçamento de 3 m e sombreadas com plantas de Erythrina sp. (Fabaceae), espaçadas, entre si, por 24 m.

Na segunda área (A2), as plantas com 30 anos de idade, apresentavam altura média de 3 m, provenientes do enxerto das variedades clonais IMC-67 e EEG-48, sobre o porta-enxerto da variedade Catongo, também cultivadas em um espaçamento de 3 m. O sombreamento permanente era fornecido por plantas de Cajá-Mirim, Spondias mombin L. (Anacardiaceae) e Erythrina sp. (Fabaceae), espaçadas por 18 m.

A determinação dos níveis de sombreamento foi feita através de um espectroradiômetro portátil (Sky Instruments Ltda., Richmond) que mede a Radiação Fotossinteticamente Ativa (PAR).

As amostragens dos insetos foram feitas semanalmente durante o período de agosto/2011 a julho/2012, por meio de armadilhas amarelas. Estas consistiam de bandejas plásticas retangulares (39 cm x 29 cm x 6 cm), preenchidas até 1/3 da sua capacidade com uma solução de água, formaldeído e algumas gotas de detergente.

Foram instaladas em estacas, a um metro de altura em relação ao nível do solo.

Os exemplares coletados da família Membracidae foram morfoespeciados, mantidos em álcool 70 % e posteriormente identificados ao nível de espécie, ou gênero, quando não foi possível determinar a espécie e depositados no Museu de Zoologia da Universidade Federal do Paraná.

Ainda, durante todo o período de levantamento foram coletadas, semanalmente, amostras de folhas, galhos e frutos das plantas de cacaueiro que apresentavam posturas, ninfas e adultos das cigarrinhas. Em laboratório, foram mantidas em frascos para a emergência de possíveis parasitoides e identificação das espécies.

As análises estatísticas foram realizadas através do programa Assistat Software (www.assistat.com) versão 7.6 beta (2012).

Os dados foram analisados através da Análise de Variância (ANOVA) e os números de membracídeos obtidos em cada área, comparados pelo teste de Scott-Knott, visando avaliar a influência do sombreamento sobre a sua ocorrência.

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Resultados e Discussão Durante todo o período de levantamento foram coletados 16.094 exemplares de membracídeos. Destes, 9.446 indivíduos (58,7 %) ocorreram na primeira área, cujo índice de sombreamento estimado era de 70 % e 6.648 exemplares (41,3 %) na segunda área, com sombreamento de 60 %.

Benassi et al.

Apesar da semelhança entre as duas áreas em relação à distribuição das plantas, tanto do cacaueiro, quanto às de sombra, na primeira área as plantas estavam mais enfolhadas, assim, o próprio dossel provia às plantas um auto-sombreamento.

O número de insetos coletados na primeira área foi 1,4 vezes superior ao da segunda, entretanto, estatisticamente, não ocorreu diferença significativa (p>= 0,05) entre eles. Por outro lado, quando as médias mensais de cada espécie foram analisadas separadamente, observou-se significância para Bolbonota bituberculata Stål (F= 6,3472, p=0,0195, ao nível de 5 % de probabilidade) e Tritopidia sp. (F= 12,8311, p=0,0016, ao nível de 1 %), com populações mais elevadas na primeira área e para Cyphonia clavata (Fabricius) (F= 4,9742, p=0,0362, ao nível de 5 % de probabilidade), na segunda área.

Cerca de 30 espécies de membracídeos pertencentes a cinco subfamílias e onze tribos foram identificadas nos dois locais estudados (Tabela 1, Figura 1). Os gêneros Anobilia, Bolbonota, Membracis, Tragopa, Enchenopa, Micrutalis e a espécie Horiola picta (Coquebert) já haviam sido relatados anteriormente em cacaueiros no Brasil: (Bondar 1939; Sakakibara & Marques 2007).

As espécies Heteronotus flavolineatus Laporte; Lycoderes gaffa Fairmaire, Membracis dorsata Fabricius e Harmonides sp. ocorreram somente na área 1, enquanto que, Calloconophora subinermis (Stål), Ceresa vitulus (Fabricius) e Amastris rotheai Evangelista & Sakakibara, foram coletadas apenas na segunda área.

Apesar da importância de espécies do gênero Tragopa, citada em cacauais da Bahia por Bondar (1939), neste estudo foram obtidos somente seis exemplares, incluindo-se as duas áreas. Segundo esse autor, o inseto provoca lesões nos pedúnculos florais e bilros que podem resultar no abortamento das flores, além de servir como porta de entrada para o fungo Phytophthora palmivora Butler, agente da podridão do cacaueiro.

A partir do cálculo da média de membracídeos coletados por mês, considerando-se as duas áreas amostradas, constatou-se que seis espécies apresentaram as maiores porcentagens de ocorrência: H. picta (87,2 %), Anobilia sp. (4,7 %), B. bituberculata (3,5 %), Erechtia gibbosa (DeGeer) (1,5 %), C. clavata (1,0%) e Tritopidia sp. (1,0 %). As demais apresentaram índices menores que 1%.

As seis espécies de cigarrinhas ocorreram praticamente durante todos os meses de levantamento, com os picos populacionais mais elevados na área mais sombreada (A1) (Figura 2) com exceção de C. clavata e E. gibbosa (Figura 2- E e F).

A maioria das populações foi reduzida durante o período chuvoso (out/11 a fev/12), entretanto, apenas a média mensal de Anobilia sp. na área menos sombreada (A2) apresentou correlação negativa significativa com a precipitação (Tabela 2 e Figura 2- B).

Por outro lado, interessante observar que, na mesma área, a atuação da chuva foi positiva e significativa para a população de E. gibbosa, com o pico mais elevado em outubro/11, mês com o segundo maior índice pluviométrico (240,2 mm). Ainda para C. clavata, dois picos populacionais ocorreram nessa área nos meses de dez/11 e jan/12, apesar das chuvas intensas.

A análise da atuação das médias mensais das temperaturas máxima, média e mínima sobre o número de insetos coletados é apresentada na Tabela 2. Constatou-se que esse fator climático não foi significativo para todas as espécies. Apenas para H. picta a influência da temperatura foi positiva sobre a sua população na segunda área menos sombreada. Por outro lado, para Tritopidia sp. e Anobilia sp as médias e mínimas atuaram de forma negativa.

Para as demais espécies esse fator climático não foi significativo (Tabela 2). e-ISSN 1983-0572

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Tabela 1. Lista das espécies, posição taxonômica e ocorrência de cigarrinhas (Membracoidea: Família Membracidae) em dois cultivos de Theobroma cacao L., Linhares, Espírito Santo, agosto/2011 – julho/2012.

Subfamília

Tribo Tragopini

Ceresini Smillinae Polyglyptini Amastrini Micrutalini

Membracini Membracinae

Aconophorini Hypsoprorini Stegaspidinae

Stegaspidini

Heteronotinae Darninae

Heteronotini Darnini

Espécie Horiola picta (Coquebert) Anobilia sp.

Tragopa sp.

Cyphonia clavata (Fabricius) Ceresa vitulus (Fabricius) Paraceresa bifasciata (Fairmaire) Entylia carinata (Forster) Phormophora maura (Fabricius) Amastris rotheai Evangelista & Sakakibara Harmonides sp.

Micrutalis binaria (Fairmaire) Bolbonota bituberculata Stål B. melaena (Germar) Erechtia gibbosa (De Geer) Enchenopa squamigera (Linnaeus) E. monoceros (Germar) Membracis tectigera Olivier M. dorsata Fabricius M. mimica Walker Leioscyta spiralis Haviland L. pulchella Funkhouser Tritopidia sp.

Calloconophora subinermis (Stål) C. rubricornis Dietrich Notocera brachycera (Fairmaire) Lycoderes ancora (Germar) L. gaffa Fairmaire Bocydium globulare (Fabricius) Heteronotus flavolineatus Laporte Peltosticta sp.

Área 1 x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x

Área 2 x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x

Figura 1. Membracidae: Smiliinae – Tragopini: 1. Horiola picta; 2. Anobilia sp.; 3. Tragopa sp.; Ceresini: 4. Cyphonia clavata; 5. Ceresa vitulus; 6. Paraceresa bifasciata; Polyglyptini: 7. Entylia carinata; 8. Phormophora maura (fêmea); 9. P. maura (macho); Amastrini: 10. Amastris rotheai; 11. Harmonnides sp.

Micrutalini: 12. Micrutalis binaria; Membracinae: Membracini - 13. Bolbonota bituberculata (fêmea); 14. B. bituberculata (macho); 15. B. melaena. 16. Erechtia gibbosa; 17. Enchenopa squamigera (fêmea); 18. E. squamigera (macho); 19. E. monoceros; 20. Tritopidia sp.; 21. Membracis tectigera; 22. M. dorsata; 23. M. mimica; 24. Leioscyta spiralis; 25. L. pulchella; Aconophorini: 26. Calloconophora rubricornis; 27. C. subinermis; Hypsoprorini: 28. Notocera brachycera; Stegaspidinae: Stegaspidini – 29. Lycoderes ancora; 30. L. gaffa; 31. Bocydium globulare; Heteronotinae: Heteronotini – 32. Heteronotus flavolineatus.

Darninae: Darnini – 33. Peltosticta sp. Fotos: Sakakibara, A.M.

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Área 1: sombreamento de 70 %; Área 2: sombreamento de 60 %, x: presente; -: ausente

Benassi et al.

Biodiversidade e Sazonalidade de Cigarrinhas (Hemiptera:…

A

B

D

C

F

E

Figura 2. Curvas populacionais das seis espécies de membracídeos de maior ocorrência em cacauais no município de Linhares, Espírito Santo. Horiola picta (A); Anobilia sp. (B); Bolbonota bituberculata (C); Tritopidia sp. (D); Cyphonia clavata (E) e Erechtia gibbosa (F).

Tabela 2. Correlação linear de Pearson (r) entre o número de membracídeos coletados em dois cultivos de cacau e fatores climáticos (precipitação, temperatura máxima, média e mínima) registrados no período de agosto/2011 a julho/ 2012, no município de Linhares, ES. Espécies Horiola picta

ns

Tmax. (°C) r= 0,8318**(A2)

Tmed. (°C)

Tmin. (°C)

r= 0,7249**(A2)

r= 0,6230* (A2)

r= -0,6306**(A2)

ns

r= -0,6233* (A2)

r= -0,6286* (A1) r= -0,7070* (A2)

ns

ns

ns

ns

Cyphonia clavata

ns

ns

ns

ns

Erechtia gibbosa

r= 0,7217**(A2)

ns

ns

ns

ns

ns

r= -0,6346* (A2)

r= -0,6751* (A2)

Anobilia sp.

Bolbonota bituberculata

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Prec. (mm)

Tritopidia sp.

ns: não significativo * significativo ao nível de 1% ; ** significativo ao nível de 5% (A1): área 1 (70% de sombra), (A2): área 2 (60% de sombra)

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A umidade relativa não atuou significativamente sobre as espécies, provavelmente porque a amplitude de variação de 72 % (set./11) a 81,7 % (jun./12) foi relativamente pequena durante o ano.

Devido ao grande número de insetos coletados na segunda área, o estudo revelou que o sombreamento de cacaueiros pode beneficiar as populações de membracídeos, por proporcionar maior diversidade de nichos ecológicos. Este fato pode ser explicado pela afirmação de Harun (1987) de que o sombreamento não modifica somente a irradiação solar, mas todo o microclima, funcionando também como quebra-ventos, reduzindo a circulação do ar, e consequentemente, minimizando as oscilações de umidade e temperatura do ar no interior do dossel.

Entretanto, além do sombreamento, fatores intrínsecos como, por exemplo, os hábitos alimentares e de comportamento social das espécies; inimigos naturais e a fenologia das plantas devem ser considerados.

J

As espécies H. picta e Anobilia sp. foram coletadas em ramos, pedúnculos florais e frutos do cacaueiro (Figura 3: A-D), corroborando com as informações de Silva et al. (1968). H.

B

D

G

A visualização das cigarrinhas nas plantas foi facilitada quando elas estavam agregadas, associadas com formigas mutualísticas, ou, ainda, quando as posturas eram cobertas pela substância branca secretada pelas fêmeas (Figura 3).

C

F

E

I

H

K

Figura 3. Horiola picta: Postura em ramo de cacaueiro (A), postura no pecíolo de fruto (B), postura em fruto (C). Anobilia sp.: adultos, ninfas e formiga mutualística (D). Phormophora maura: Ninfas, adultos e formigas mutualísticas (E), macho (F). Enchenopa squamigera: postura (G), ninfas (H). Leioscyta pulchella: postura em fruto sob casa de formiga (I). Membracis tectigera: adultos (J). M. mimica: ninfas e adultos em broto de cacaueiro (K). Fotos: Benassi, V.L.R.M.

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A

Das coletas das cigarrinhas feitas diretamente nas plantas do cacaueiro e com constatações de posturas, obtiveram-se oito espécies H. picta, Anobilia sp., Membracis tectigera Olivier, M. dorsata, Membracis mimica Walker, Phormophora maura (Fabricius), Leioscyta pulchella Funkhouser e Enchenopa squamigera (Linnaeus), algumas das quais, registradas pela primeira vez na cultura. Essas constatações revelam a importância da documentação das associações inseto-hospedeiro e pode revelar-se crítica para a identificação precisa das espécies (Deitz & Wallace 2012).

Benassi et al.

Biodiversidade e Sazonalidade de Cigarrinhas (Hemiptera:…

picta foi observada durante todo o período de levantamento, enquanto que, Anobilia sp., de agosto a novembro/11 e de abril a julho/12, coincidindo com os picos constatados nas coletas com as armadilhas. A espécie P. maura (Figura 3: E e F) foi coletada no período de abril a julho/12. Poucos representantes de E. squamigera e M. dorsata foram obtidos através das armadilhas, entretanto, ambas as espécies foram coletadas diretamente nas plantas de cacaueiro, quando foi possível também, observar posturas e ninfas (Figura 3: G e H) As posturas de H. picta, Anobilia sp., L. pulchella e E. squamigera eram feitas endofiticamente, condição vantajosa para as espécies porque os ovos ficam mais protegidos contra a dessecação, parasitoides ou predadores devido à menor exposição da área de superfície. Por outro lado, as posturas das três espécies do gênero Membracis são exofíticas e cobertas com uma secreção pegajosa branca.

O comportamento social dos membracídeos é variável entre os representantes das diferentes subfamílias de membracídeos.

Podem ocorrer espécies solitárias, gregárias e, ainda, as subsociais que exibem cuidado maternal dos ovos e ninfas (Lin 2006). H. picta, Anobilia sp. e as espécies de Membracis são espécies gregárias (Figura 3: J e K), enquanto que, L. pulchella (Figura 3: I) é sub-social, cujas fêmeas permanecem junto aos ovos e ninfas, protegendo-os.

Nem todas as espécies de cigarrinhas coletadas através das armadilhas foram observadas nas plantas, entretanto, não é possível concluir que elas não atacam o cacaueiro, pois, de acordo com Dietrich (2008), muitos membracídeos não são coletados frequentemente porque suas distribuições tendem a ser irregulares e geralmente ocorrem na copa das árvores.

Ovos de H. picta, Anobilia sp., L. pulchella e M. tectigera estavam parasitados por representantes da família Mymaridae (Hymenoptera). Para P. maura constatou-se parasitoides de ovos, tanto de Mymaridae quanto da família Trichogrammatidae.

Agradecimentos Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) e Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), através do Instituto de Ciência e Tecnologia dos Hymenoptera Parasitoides da Região Sudeste Brasileira (INCT Hympar Sudeste), pelo apoio financeiro.

Processo n° 573802/2008-4.

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Recebido em: 11.xi.2015 Aceito em: 14.ii.2016 **********

Como citar este artigo:

46

Benassi, V.L.R.M., F.I. Valente, C.A.S. Souza, A.C. Benassi & A.M. Sakakibara, 2016. Biodiversidade e Sazonalidade de Cigarrinhas (Hemiptera: Membracidae) em Cacaueiros. EntomoBrasilis, 9 (1): 4146.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.567

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral/ General Entomology

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.576 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Marcação de Diatraea saccharalis (Fabr.) com Diferentes Corantes em Dieta Artificial Jael Simões Santos Rando, Laila Herta Mihsfeldt, Franciele Paulette Lial de Souza & Fernanda Venancio Soares Universidade Estadual do Norte do Paraná / Campus Luiz Meneghel, e-mail: jael@uenp.edu.br (Autor para correspondência), lailaherta@uenp.edu.br, franplsouza@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 47-50 (2016)

Resumo. Para estudar a distribuição espacial da broca da cana-de-açúcar Diatraea saccharalis (Fabr.) e seu parasitoide Cotesia flavipes (Cameron) no campo, o uso de marcadores tem se mostrado promissor. Estes marcadores devem permanecer no inseto até o momento de recaptura, não podendo afetar o ciclo biológico. Este estudo avaliou o efeito de corantes como marcadores na dieta de alimentação da broca da cana-de-açúcar. Os insetos foram provenientes do laboratório de criação da USIBAN (Bandeirantes-PR). Utilizou-se dieta de alimentação usada na rotina do laboratório acrescida de: açafrão (10 g), corante azul brilhante (2 mL), violeta genciana (2 mL), iodo (2 mL), urucum (10 g), e como testemunha a dieta sem corante. Foram preparados 40 tubos/dieta e cada um recebeu dez lagartas recém-eclodidas. O material foi mantido em estuda BOD a 25 °C e avaliou-se: duração dos períodos larval e pupal, viabilidades larval e pupal. As pupas foram separadas por sexo e um casal de adultos liberados em gaiolas de PVC forradas com papel sulfite, totalizando dez casais por tratamento. Avaliou-se longevidade dos adultos e número de ovos. O iodo foi tóxico para as lagartas. Os outros corantes apresentaram prolongamento do período larval, mas sem diferir estatisticamente da testemunha. O período pupal não foi afetado pela adição dos corantes. No urucum não houve número suficiente de adultos; este corante e o azul brilhante apresentaram prolongamento na longevidade dos adultos. O número total de ovos inferior ao esperado e a viabilidade total inferior a 75% em todos os tratamentos. Sugere-se a continuidade dos estudos para obtenção de outras técnicas de marcação.

Palavras-chave: Controle biológico; biologia; criação massal; Saccharum spp.; broca da cana-de-açúcar.

Marking of Diatraea saccharalis (Fabr.) with Dyes in Artificial Diet Abstract. To study the spatial distribution of drill sugarcane Diatraea saccharalis (Fabr.) and its parasitoid Cotesia flavipes (Cameron) in the field, the use of markers has shown promise. These markers should remain in the insect so far recapture and can not affect the biological cycle. This study evaluated the effect of dyes as markers on the drill feed diet sugarcane. The insects were from the laboratory creation of USIBAN (BandeirantesPR). Feeding diet was used used in the routine of increased laboratory: Saffron (10g) brilliant blue dye (2 mL), gentian violet (2 mL), iodine (2 mL), “urucum” (10g) and as a control diet without dye. They were prepared 40 tubes / diet and each received ten newly hatched caterpillars. The material was kept studying chamber at 25 °C and were evaluated: duration of larval and pupal periods, larval and pupal viability. The pupae were separated by sex and a couple of adults released in PVC cages lined with bond paper, totaling ten couples per treatment. It evaluated longevity number of adults and eggs. Iodine is toxic to the caterpillars. The other dyes showed prolonged larval period, but not statistically differ from the control. The pupal period was not affected by the addition of dyes. In “urucum” was not enough adults; this dye and bright blue had extended the longevity of adults. The total number of eggs lower than expected and the overall viability below 75% in all treatments. It is suggested to continue their studies to obtain other labeling techniques.

Keywords: Biological control; biology; mass rearing; Saccharum spp.; sugarcane borer.

_____________________________________ ocorrência de Diatraea saccharalis (Fabr.) (Lepidoptera: Cambridae), conhecida como broca da cana-de-açúcar, é uma das adversidades enfrentadas pela cultura canavieira, pois ocorre praticamente durante todo o período de desenvolvimento. Para seu controle, vem sendo empregada a vespa Cotesia flavipes (Cameron) (Hymenoptera: Braconidae).

O parasitoide é produzido em larga escala em laboratórios de vários países, inclusive no Brasil, e suas liberações têm mostrado que ele é um eficiente regulador da população praga no campo (Pinto et al 2006).

A criação de insetos em dietas artificiais tem gerado avanços nas práticas de manejo integrado de pragas (King 1975). Sua utilização tem como vantagens a obtenção contínua de indivíduos com uniformidade nutricional e biológica, controle mais eficiente de patógenos e possibilidade de automação para eventual criação massal (Parra 2002). No Brasil, a produção massal de C. flavipes é diferente entre biofábricas, podendo ocorrer modificações nos componentes usados na dita artificial empregada na alimentação do hospedeiro D. saccharalis com o objetivo de diminuir o custo de produção, porém sem critérios científicos (Veiga et al. 2013).

A criação massal de insetos requer controle de qualidade quanto as gerações produzidas em laboratório. Os parasitoides produzidos em laboratório são utilizados em estudos de distribuição, os quais são vitais para entender sua área de cobertura após liberação.estando relacionadas com estudos de distribuição de um parasitoide após sua liberação (Castillo et al. 2006).

A marcação de insetos pode ser utilizada como artifício em pesquisas que visem a obtenção de informações sobre amostragem absoluta de insetos (Southwood 1978). Nesse contexto, o uso de corantes para marcação é de fácil aplicação e visualização, possibilitando marcação permanente; devem ser de fácil manipulação e seguros ao ambiente (Hagler & Jackson 2001). Em estudos de liberação e captura, os insetos marcados ficam facilmente distintos dos insetos presentes naturalmente no campo, garantindo a marcação do inseto até o momento de recaptura (Southwood 1992). Os corantes, assim como qualquer técnica de marcação não podem afetar o desenvolvimento do Agência de Financiamento: Fundação Araucária

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Marcação de Diatraea saccharalis (Fabr.) com Diferentes…

inseto, sua probabilidade de captura, devem ser duráveis, sem afetar longevidade e comportamento (Fernandes 2002). A busca por técnicas e produtos de baixo custo é uma das bases em programas de controle biológico.

A marcação interna de insetos costuma ser feita com Calco Oil Red (COR), Rodamina B, sulfato azul do Nilo, oxido crômico, tintas de carimbo, etc. Na criação de D. saccharalis em dieta artificial com Calco Oil Red, os adultos de Cotesia flavipes que nela se desenvolveram tornaram-se coloridos (Fernandes 2002).

Os corantes Sudan Red 7B e Solvent Blue marcaram adultos e ovos de D. saccharalis, porém somente o corante Sudan Red 7B na concentração de 100 ppm não afetou sua biologia (Vilarinho 2007). Volpe (2009) utilizou o corante Sudan Red B e relatou prolongamento da fase larval em D. saccharalis. Nos corantes naturais existe a dificuldade em extrair e manter a coloração em todo o período de desenvolvimento do inseto, como relatado por Souza et al (2013), utilizando beterraba “in natura”.

Com base nessas informações, o objetivo do trabalho foi verificar o efeito de corantes sobre a biologia de D. saccharalis em dieta artificial.

Materiais e Métodos Os insetos foram provenientes de criação mantida do laboratório da USIBAN – Açúcar e Álcool Bandeirantes S/A (Bandeirantes - PR). Os adultos de D. saccharalis (20 fêmeas e 30 machos) foram mantidos em gaiolas de acasalamento (tubos de PVC de 20 cm de altura por 10 cm diâmetro), forradas com papel sulfite, para obtenção dos ovos. As folhas com posturas foram retiradas das gaiolas e receberam tratamento de desinfecção externa, através da imersão das mesmas em solução de sulfato de cobre a 1% por um minuto, enxague em água destilada e secagem. Após, as posturas foram recortadas e colocadas em placas de Petri contendo papel filtro umedecido com água.

Para a alimentação das lagartas de D. saccharalis foi utilizada dieta artificial (Tabela 1), com cinco corantes (tratamentos) e sem corante (testemunha) (Tabela 2).

Tabela 1. Composição da dieta de alimentação de Diatraea saccharalis usada na rotina do laboratório da USIBAN. Bandeirantes-PR, 2015.

Ingredientes Açúcar

280 g

Farelo de soja

300 g

Germe de trigo

200 g

Nipagin

22 g

Ácido ascórbico

10 g

Cloreto de colina

2g

Sais de Wesson Solução vitamínica

20 g 30 mL

Tetraciclina

2 cápsulas

Formaldeído

5 mL

Glicopan

2 mL

Caraginato

48

Quantidade

70 g

Água (liquidificador)

2000 mL

Água (caraginato)

2000 mL

As dietas foram preparadas de acordo com Parra (2001), e transferidas para tubos de fundo chato tampados com algodão hidrofóbico após esterilização a seco em estufa a 180ºC, por duas horas. Utilizaram se 40 tubos por tratamento, e cada um recebeu dez lagartas recém-eclodidas. O material foi mantido em estufa do tipo BOD a 25ºC durante o período de desenvolvimento larval e pupal, com observações diárias. Foram avaliados a duração

Rando et al.

e viabilidade dos períodos larval e pupal. As pupas foram separadas por sexo. Em cada uma das dez gaiolas por tratamento foi liberado um casal, avaliando-se a longevidade e o número total de ovos por fêmea.

Tabela 2. Identificação dos tratamentos usados para avaliar o efeito de corantes adicionados a dieta de alimentação de Diatraea saccharalis.

Bandeirantes-PR, 2015.

Tratamento

A

Testemunha (sem adição de corante)

B

Dieta + 10 g de açafrão

C

Dieta + 2 mL de corante azul brilhante

D

Dieta + 2 mL de corante violeta genciana

E

Dieta + 2 mL de iodo

F

Dieta + 10 g urucum

Os dados obtidos foram submetidos à análise de variância (ANOVA), e Teste de Tukey a 5% de probabilidade quando a ANOVA indicou diferenças significativas. Os cálculos estatísticos foram realizados pelo programa Statistica versão 8.0 (StatSoft 2007).

Resultados e Discussão O iodo teve efeito tóxico sobre D. saccharalis. Os outros corantes apresentaram prolongamento do período larval, embora não tenham diferenciado estatisticamente da testemunha (Tabela 3). Os dados vão de encontro aos obtidos por Parra & Mihsfeldt (1992), que em dietas sem adição de corantes obtiveram duração média foi em torno de 30 dias. Ao utilizar beterraba in natura como corante, Souza et al. (2013) relataram que a duração do período larval não foi alterada no tratamento que recebeu menor concentração do corante natural; porém, a marcação das lagartas não ocorreu em nenhuma das concentrações utilizadas.

A marcação de D. saccharalis ocorreu com o corante artificial Vermelho de Sudan B (Volpe 2009), porém, houve prolongamento da duração do período larval.

A duração do período pupal não apresentou diferenças significativas entre os tratamentos (Tabela 3), não sendo afetado pela adição dos corantes. Estes valores corroboram com Parra & Mihsfeldt (1992), Gallo et al. (2002) e Volpe (2009), os quais citam que as pupas podem permanecer nesta fase por 9 a 14 dias.

Os adultos apresentaram maior longevidade nas dietas acrescidas com azul brilhante e urucum (Tabela 3). Tais valores são discrepantes dos relatados por Botelho (1985), Mendonça (1996), Gallo et al. (2002) e Volpe (2009), os quais relataram esta fase em torno de cinco dias. Porém Lima (2011), ao trabalhar com a dieta de Hensley & Hammond (1968) com modificações na sua composição, relatou longevidade superior a 9 dias.

Tabela 3. Duração média (dias) dos períodos larval, pupal e longevidade dos adultos de Diatraea saccharalis na dieta padrão e nas cinco dietas acrescidas com corantes. Bandeirantes-PR, 2015.

Dieta A

Fases de desenvolvimento Larval

Pupa

Adulto

49,6ab¹

9,6a

6,85a

B

47,4a

10,07a

7,33a

C

47,67a

10,64a

9b

D

53,09b

10,17a

5,66a

E

-------

------

------

F

55,6b

10,25a

9,5b

¹Médias seguidas das mesmas letras na coluna não diferem entre si pelo Teste de Tukey (5%).

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2016 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 9 (1)

Na testemunha, assim como nos demais tratamentos, obtevese viabilidade total abaixo de 75% (Tabela 4), que é uma das condições que Singh (1977) e Parra (2002) descrevem para uma dieta artificial ser adequada. A alta viabilidade total é exigida devido aos custos de criação do inseto, bem como garantir a qualidade destes ao longo das gerações.

Tabela 4. Viabilidade larval (%), viabilidade pupal (%) e média do número total de ovos/casal de Diatraea saccharalis. Bandeirantes-PR, 2015.

Dieta

Viab. Larval (%)

Viab. Pupal (%)

A

39ab¹

35c

613c

B

33,5a

25b

562b

C

49c

20b

298ª

D

36ab

22b

582b

E

------

------

------

F

30,25a

5a

------

Nº ovos/casal

¹Médias seguidas das mesmas letras na coluna não diferem entre si pelo Teste de Tukey (5%).

Apesar do controle biológico da principal praga da cana-deaçúcar Diatraea saccharalis ser reconhecido mundialmente através do parasitoide Cotesia flavipes, pouco se sabe sobre a sua distribuição espacial, o que implica na sua real eficiência quando liberado no campo. Nesse sentido, o uso de marcadores naturais têm se mostrado promissores nos estudos de biologia e comportamento dos insetos, o que justifica a continuidade dos estudos.

Agradecimentos A Fundação Araucária pelo auxílio financeiro e a USIBAN - Açúcar e Álcool Bandeirantes S/A pelo fornecimento de material.

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Recebido em: 29.xi.2015 Aceito em: 25.ii.2016 **********

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Na dieta acrescida de urucum o número de adultos foi insuficiente para obtenção de posturas. Nos demais tratamentos, o número total de ovos (Tabela 4) apresentou-se inferior aos relatados por Parra & Mihsfeldt (1992) e Lima (2011) em condições de laboratório. Dentre os tratamentos a testemunha obteve melhor desempenho no número de ovos, mas ainda sim, os baixos valores ressaltam para a questão da adequação de dietas em laboratórios (Veiga et al 2013).

Marcação de Diatraea saccharalis (Fabr.) com Diferentes…

Rando et al.

Como citar este artigo:

50

Rando, J.S.S., L.H. Mihsfeldt, F.P.L. de Souza, F.V. Soares, 2016. Marcação de Diatraea saccharalis (Fabr.) com Diferentes Corantes em Dieta Artificial. EntomoBrasilis, 9 (1): 47-50.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.576

e-ISSN 1983-0572

Saúde Pública/ Health Public

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.509 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Eficácia de Ovitrampas com Diferentes Atrativos na Vigilância e Controle de Aedes Priscila Aparecida Claro Depoli¹, João Antonio Cyrino Zequi², Kauani Larissa Campana Nascimento² & José Lopes² 1. Universidade Estadual de Londrina, e-mail: priscila_depolli@hotmail.com, kauaninascimento@yahoo.com.br, jea@uel.br. 2. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA/MCTI), e-mail: joaozequi@gmail.com (Autor para correspondência).

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 51-54 (2016)

Resumo. Aedes aegypti (Linnaeus) é o vetor dos vírus dengue, febre amarela urbana e Zika vírus nas Américas. Aedes albopictus (Skuse) tem maior ocorrência em mata nativa e secundária junto às populações. Esses mosquitos veiculam também o vírus chikungunya. O objetivo desse estudo foi avaliar a eficácia e preferência de oviposição em armadilhas ovitrampas, instaladas em locais abrigados com diferentes misturas atrativas, sob condições distintas de luminosidade e fluxo de pessoas para ser usada na vigilância e controle de Aedes spp. Foram instaladas 75 armadilhas no campus da Universidade Estadual de Londrina Paraná, distribuídas em três centros de estudo: Centro de Ciências Biológicas (CCB), Biblioteca Central (BC) e Centro de Estudos Sociais Aplicados (CESA), que receberam cada um, 25 ovitrampas, no período de Março a Junho de 2012. As armadilhas receberam cinco diferentes misturas atrativas: infusão de água fenada (Iaf), água destilada, (Iaf) + Bacillus thuringiensis var. israelensis Berliner, (Iaf) + organofosforado Temephos, (Iaf) + regulador de crescimento Diflubenzuron. Todo o experimento foi realizado em 5 réplicas. Coletou-se 4.774 ovos. No (CCB) foram 436 ovos (9,23%) com Índice de Positividade de Ovitrampas (IPO) = 43,08% e Índice de Densidade de Ovos (IDO) = 15,75.

No (CESA) 638 ovos (13,35%), IPO = 58,46% e IDO = 16,79. Na (BC) 3.700 ovos (77,42%), IPO = 83,08% e IDO = 68,51. Não ocorreram diferenças significativas pelo teste de Kruskal-Wallis (p = 0,92) para os diferentes atrativos nas ovitrampas. Atrativos e produtos seletivos para o controle de Aedes spp. na ovitrampa não mostraram prejuízos para oviposição.

Palavras-chave: Aedes albopictus; armadilha de sequestro de ovos; Bacillus thuringiensis israelensis; organofosforado; regulador de crescimento.

Effectiveness of Ovitraps with Different Attractives in the Monitoring and Control of Aedes Abstract. Aedes aegypti (Linnaeus) is the vector of dengue viruses, urban yellow fever and Zika virus in the Americas. Aedes albopictus (Skuse) has higher incidence in native and secondary forest next the populations. These mosquitoes also convey the chikungunya virus. The aim of this study was to evaluate the efficacy and oviposition preference in ovitraps traps installed in sheltered places with different attractive mixtures, under different lighting conditions and flow of people to be used in monitoring and control of Aedes spp. Were installed 75 traps on campus of the State University of Londrina-Paraná, distributed in three study centers: Centre for Biological Sciences (CCB), Central Library (CL) and Applied Social Studies Center (ASSC), which each received 25 ovitraps in the period from March to June 2012. The traps received five different attractive mixtures: infusion of water made into hay (Iaf), distilled water (Iaf) + Bacillus thuringiensis israelensis Berliner (Iaf) + organophosphate temephos, (Iaf) + growth regulator Diflubenzuron. The experiment was carried out in 5 replicates. Collected: 4,774 eggs. On (CCB) were 436 eggs (9.23%) with Positivity Index of Ovitraps (PIO) = 43.08%, and Eggs Density Index (EDI) = 15.75. On (ASSC) 638 eggs (13.35%), PIO = 58.46% and EDI = 16.79. On (CL) 3,700 eggs (77.42%), PIO = 83.08% and EDI = 68.51. There were no significant differences by Kruskal-Wallis test (p = 0.92) for the different attractive on ovitraps. Attractive and selective products for Aedes spp. control in egg trap do not show damage to oviposition.

Keywords: Aedes albopictus; Bacillus thuringiensis israelensis; growth regulator; kidnapping trap eggs; organophosphate.

_____________________________________ edes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus) (Diptera: Culicidae) é o vetor do dengue e da febre amarela urbana no Brasil (Forattini 2002). Recentemente veicula também o Zika vírus. A dengue é a arbovirose mais importante do mundo com aumento de 30 vezes no número de casos registrados anualmente nos últimos 50 anos, expondo quase metade da população global ao risco a esta infecção (WHO 2014). Cinquenta a 100 milhões de casos da doença são estimados por ano em mais de 100 países endêmicos, se caracterizando como enfermidade que mais causa hospitalização e morte em crianças na Ásia e América Latina (WHO 2014).

Aedes albopictus (Skuse) (Diptera: Culicidae) é conhecido como tigre asiático. As fêmeas colocam seus ovos na parte interna de recipientes diversos, tanto de origem antrópica como naturais nas áreas urbanas, suburbanas, rurais, e também próximo de áreas florestais. O mosquito é abundante em áreas com vegetação próximas a residências (Forattini 2002). Desde seu encontro no Brasil em 1986 (Forattini 1986), não tem sido incriminado por epidemias de dengue no país, mas se infecta naturalmente com o vírus da febre amarela e da dengue, além de ter potencial em

laboratório para se infectar com mais de 20 arbovírus (Moore & Mitchell 1997). Para o vírus Chikungunya, Ae. aegypti e Ae. albopictus, são eficientes vetores no Brasil, e Ae. albopictus é hábil para veicular o patógeno em apenas dois dias após a infecção em laboratório (Vega-Rúa et al. 2014).

As precárias condições de saneamento básico, a inexistência de um controle adequado dos mosquitos e a carência de programas de Saúde Púbica favorecem esses vetores e a disseminação viral (Campanelli 2007).

Estratégias para monitoramento e controle desses insetos são necessárias para amenizar a circulação viral e garantir qualidade de vida à população. O uso de ovitrampas é uma importante ferramenta para monitorar e controlar populações destes mosquitos (Regis et al. 2008). Melhorar e adequar armadilhas de oviposição são estratégias para otimizar o monitoramento e controle desses importantes vetores sinantrópicos (Acioli 2006). A utilização de ovitrampas configura-se como um método apropriado de detecção da presença e a verificação da densidade populacional de A. aegypti em diferentes ambientes (Vezzani et al.

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2004; Rios-Velásquez et al. 2007; Rueda 2009). Esta metodologia também tem sido defendida junto ao controle integrado desses vetores e detecções de infestações, por (Marques et al. 1993; Morato et al. 2005, Gama et al. 2007; Regis et al. 2008).

O objetivo desse estudo foi avaliar a eficácia e preferência de oviposição em armadilhas ovitrampas, instaladas em locais abrigados com diferentes misturas atrativas, sob condições distintas de luminosidade e fluxo de pessoas para ser usada na vigilância e em estratégias de controle de Aedes spp.

MATERIAL E MÉTODOS Estudo realizado entre março a junho de 2012. A área de estudo foi o campus da Universidade Estadual de Londrina, localizada na Rodovia Celso Garcia Cid (PR-445), Km 380. O campus universitário possui 235,57 hectares. Determinaram-se três locais equidistantes para instalação das ovitrampas: Centro de Ciências Biológicas (CCB), Biblioteca Central (BC) e Centro de Ciências Sociais Aplicadas (CESA) (Figura 1). O CCB e a BC estão circundadas por outros prédios, com grande fluxo de pessoas e o CESA, caracteriza-se como área limítrofe entre os prédios do campus e ambiente de fragmento florestal, devido a suas proximidades com o bosque da universidade. Neste centro também há grande circulação de pessoas.

As armadilhas de oviposição, também conhecidas por ovitrampas, ovitraps ou armadilhas de sequestro de ovos, utilizadas na obtenção de ovos de Aedes spp. são vasos plásticos de coloração preta com capacidade de 500 mL. No seu interior adicionaram-se 300 mL da mistura atrativa. O fluido padrão esteve constituído por 250 mL de água destilada e 50 mL de água fenada obtidas através da adição de 34 g de capim Colonião [Megathyrsus maximus (Jacq.)] em 8 L de água, fermentado por cinco dias em balde plástico na temperatura ambiente. No interior das armadilhas introduziu-se um filete de Duratree de 15 x 3 cm.

Utilizaram-se cinco misturas para atração das fêmeas nas armadilhas de oviposição; somente água destilada (controle) - (Ad); água destilada com acréscimo de água fenada (Iaf); Iaf acrescida de 1 mg/L de Bacillus thuringiensis var. israelensis Berliner (IBti); Iaf acrescida de 200 mg/L do Organofosforado Temephos (Ifof); Iaf mais 300 mg/L de regulador de crescimento Diflubenzuron (Irc). As concentrações do bioinseticida, regulador de crescimento e organofosforado representam a concentração

indicada pelo Ministério da Saúde para controle de larvas de Aedes spp. (FUNASA 2001; SVS 2005).

Foram instaladas 75 armadilhas, 25 em cada área de estudo em três réplicas, dentro das salas dos respectivos centros, locais não climatizados e posicionadas no solo, nos cantos de paredes, abaixo de mesas e/ou mobiliário com as seguintes condições: a) penumbra: (ambiente que recebe luminosidade artificial em horário comercial das 8 às 18 horas); mais os cantos de parede, locais abaixo de mesas, que são de penumbra; b) escuro (ambiente constantemente sem iluminação natural ou artificial); c) com permanência de pessoas (ambiente com permanência de pessoas das 8 às 18 horas); d) com fluxo contínuo de pessoas (corredores de acesso às salas); e) isolados (depósitos de armazenamento de materiais).

Consideraram-se as combinações (penumbra com ou sem fluxo de pessoas, e local isolado e escuro) para o cálculo do Índice de Densidade Vetorial que é uma relação do total de ovos coletados por ovitrampas instaladas e pode inferir sobre a densidade ou atividade do vetor (Avendanha 2007).

Semanalmente, durante 05 repetições, as palhetas eram recolhidas para a quantificação dos ovos e uma nova reinstalada.

Com aparelho Multiparâmetro (Hanna HI 9828) analisava-se quinzenalmente amostras da mistura atrativa das armadilhas, para mensurar o pH, salinidade, condutividade e temperatura da água no momento da amostragem desses dados.

Realizou-se estatística descritiva com médias e desvios padrão.

A normalidade foi verificada com o teste Shapiro-Wilk e empregado o teste não paramétrico de Kruskal-Wallis a 5% de significância, para avaliar a preferência de oviposição de Aedes spp. em ovitrampas contendo os diferentes atrativos, além de verificar a preferência de oviposição em armadilhas distribuídas nas diferentes condições de fluxo de pessoas. Para preferência de oviposição quanto à luminosidade utilizou-se o teste não paramétrico de Mann-Whitney com programa Past (PAST version 2.15) (Hammer et al. 2001). Para comparar Índices de Densidade Vetorial nos diferentes Centros, utilizou-se o teste de Tukey no nível de 5% com o pacote SPSS® 14.0 package for Windows.

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4

Figura 1. Mapa do Campus da Universidade Estadual de Londrina (UEL), indicando os centros de estudo onde foi implantado armadilhas ovitrampa, no período de Março a Junho de 2012, Londrina – Paraná – Brasil. 1- CCB = Centro de Ciências Biológicas; 2- BC = Biblioteca Central; 3- CESA = Centro de Ciências Sociais Aplicadas; 4- FAZESC = Horto Fazenda Escola. Fonte: Pró - Reitoria de Planejamento/Diretoria de Planejamento e Desenvolvimento Físico (PROPLAN/DPDF).

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RESULTADOS E DISCUSSÃO Foram coletados 4.774 ovos (Figura 2). No Centro de Ciências Biológicas (CCB) coletou-se 436 ovos (9,23%) com Índice de Positividade de Ovitrampas (IPO) = 43,08%, Índice de Densidade de Ovos (IDO) = 15,75 e Índice de Densidade Vetorial (IDV) = 1,45b. No Centro de Estudos Sociais Aplicados (CESA), 638 ovos (13,35%), IPO = 58,46%, IDO = 16,79 e IDV = 2,13b. Na Biblioteca Central obteve-se 3.700 ovos (77,42%), IPO = 83,08%, IDO = 68,51 e IDV = 12,33a. Há diferença estatística pelo teste de Tukey (p<0,1%, onde a e b diferem significativamente).

Dois fatores principais podem ter influenciado na maior quantidade de ovos de Aedes spp. na Biblioteca Central. Neste local ocorrem as maiores circulações e permanência de pessoas nos períodos diurno, vespertino e noturno. No entorno do edifício havia recipientes de materiais de construção propícios ao acúmulo de água.

entre elas no mínimo 20 m. Ressalta-se também que o encontro de maior quantidade de ovos em locais de penumbra pode estar relacionado à presença e/ou permanência de pessoas de forma constante, onde os insetos poderiam fazer o repasto sanguíneo, se abrigar em microambientes sombreados e posteriormente realizar postura nas ovitrampas instaladas em cantos de paredes ou partes inferiores de mobiliário.

Para locais com penumbra com ou sem fluxo de pessoas (PCSFP) e Local isolado e escuro (IE) obteve-se respectivamente os seguintes Índices de Densidade Vetorial: CCB (PCSFP =1,2 e IE = 4,38); BC (PCSFP =13,21 e IE = 2,17) e CESA (PCSFP = 2,27 e IE = 1,08).

Mesmo ocorrendo reduções no IDV nas duas últimas semanas de coletas em todos os locais estudados não há diferença significativa (p > 5%) de redução de ovos nas ovitrampas ao longo do experimento.

Obtiveram-se os seguintes resultados quanto aos parâmetros físicos químicos nas misturas atrativas no ato da instalação da armadilha: pH médio 6,85 (5,68 – 6,85); salinidade 0,07 mg/L (0 mg/L – 0,15 mg/L); temperatura do criadouro 25,33 oC (21,04 o C. – 27,13oC) e condutividade 91,18 µs/cm (1,64 µs/cm – 170 µs/ cm). Após quinze dias os resultados foram: pH médio = 7,24 (6,27 – 7,37); salinidade 0,05mg/L (0 mg/L – 0,08mg/L); temperatura nas ovitrampas 25,39 oC (21,1 oC – 27,73 oC) e condutividade 104,5 µs/cm (7 µs/cm – 176 µs/cm). Conclui-se que os produtos para controle de larvas introduzidos nas ovitrampas não afetam os padrões físicos e químicos da amostra.

Na Tabela 1 são relacionados o Índice de Densidade de Ovos (IDO) e o Índice de Positividade de Ovitrampas (IPO) nos diferentes ambientes e tratamentos utilizados.

Para as fêmeas de culicídeos localizarem e optarem pelo local para a oviposição há envolvimento de uma série de fatores; reações visuais, olfativas e táteis (Costa 2010). Quando inserido infusão de capim colonião M. maximus em armadilhas de oviposição, esse

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Armadilhas contidas em ambientes de penumbra totalizaram 68,74% dos ovos coletados, completando com 31,26% em local escuro. Mesmo observando-se disparidade entre os valores encontrados, não há diferença estatística (p = 0,3827), pelo teste de Mann-Whitney. Também pelo teste de Kruskall-Wallis não ocorrem diferenças estatísticas nos resultados obtidos com armadilhas instaladas em locais com fluxo de pessoas e aquelas localizadas onde não havia acesso regular de funcionários.

Locais com permanência de pessoas representaram (64,28%) de posturas, fluxo de pessoas (32,39%) e local isolado (3,33%), (p = 0,2881). Estes dados estão de acordo com os obtidos por Nunes et al. (2011), que constataram, em armadilhas instaladas próxima ao centro da cidade, maior ocorrência de ovos, havendo uma correlação com maior concentração de pessoas. Resultado semelhante foi obtido por Barata et al. (2001), que relatou locais com alta concentração de pessoas, e maior registro de Ae. aegypti. A ausência de diferença nos resultados obtidos para as armadilhas instaladas onde havia fluxo de pessoas com os ambientes isolados, pode estar relacionada com a proximidade de onde foram instaladas as armadilhas, pois estavam distante

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Figura 2. Total de ovos de Aedes spp. em ovitrampas com diferentes misturas atrativas nos centros de estudo da UEL, Londrina, Paraná, no período de Março a Junho de 2012. CCB = Centro de Ciências Biológicas, BC = Biblioteca Central, CESA = Centro de Ciências Sociais Aplicadas.

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Tabela 1. Índice de Positividade de Ovitrampas (IPO) e Índice de Densidade de Ovos (IDO) de acordo com os tratamentos e infusões em ovitrampas instaladas nos Centros de Ciências Biológicas (CCB), Biblioteca Central (BC) e Centro de Estudos Sociais Aplicados (CESA).

Atrativos (infusões)

IPO CCB

BC

CESA

CCB

BC

CESA

Água destilada

46,15%

76,92%

53,84%

4,17

42,3

13,43

Água fenada (Iaf)

46,15%

76,92%

38,46%

31,83

37,5

10,2

Bacillus thuringiensis var. israelensis (Ibti)

46,15%

84,61%

84,61%

13,5

57,91

21,73

Organofosforado Temephos (Ifof)

30,76%

84,61%

53,84%

14,75

88,55

14,85

Infusão do Diflubenzuron (Irc)

46,15%

61,53%

61,53%

14,17

106,75

18,75

fermentado torna-se um atrativo estimulante, sendo perceptíveis pelas fêmeas a longas distâncias (Bentley & Day 1989), sendo considerado um importante atrativo para a fêmea de Aedes spp.

(Sant’Ana et al. 2006).

Mesmo utilizando a infusão de capim, a oviposição nas armadilhas com as diferentes misturas, nos diferentes sítios de estudo, não divergiram estatisticamente por Kruskal-Wallis (p = 0,92), em relação a quantidade de ovos (Figura 2). Este resultado significa que adicionando (Bti), Temephos ou Diflubenzuron a água fenada ou destilada, não há alteração na preferência de oviposição pelas fêmeas.

Nascimento (2013) relacionou estudos com ovitrampas concomitante com os levantamentos larvários (LIRAa), em diferentes localidades no município de Cambé-Paraná, observando a presença e a densidade de ovos de Ae. aegypti em ovitrampas, enquanto que o método de levantamento larvário não detectou a presença do vetor.

Segundo Acioli (2006), através de levantamento feito por meio das ovitrampas torna-se possível estimar a população de fêmeas de Ae. aegypti em atividade reprodutiva atual e promover avaliação contínua da população do mosquito com eficaz controle populacional.

A utilização do controle biológico e/ou produtos seletivos para imaturos em conjunto com a ovitrampa tem a vantagem de minimizar os danos ambientais que os inseticidas químicos podem causar. O B. thuringiensis var. israelensis (Bti), apresenta boa atividade contra larvas de Aedes spp. Este estudo mostrou que a presença deste produto na água do criadouro não repele a fêmea grávida, o que garante sua eficácia quando utilizado nos programas de controle de Ae. aegypti, podendo assim ser utilizado em armadilhas para atração da fêmea e ao mesmo tempo impedir o desenvolvimento larvário, em possível eclosão do ovo.

Stoops (2005) constatou maior frequência de oviposição para Ae. albopictus com utilização de B. thuringiensis var. israelensis (Bti) em relação ao controle.

Conforme as Diretrizes Nacionais para a Prevenção e Controle da Dengue estabelecida pelo Ministério da Saúde do Brasil em 2009, bioinseticidas que tenham como principio ativo o B. thuringiensis var. israelensis, devem ser utilizado de maneira rotativa com o organofosforado Temephos, para evitar a seleção de larvas resistentes ao larvicida químico. Atualmente o Ministério da Saúde tem autorizado a utilização dos reguladores de crescimento, em especial inseticidas inibidores da síntese de quitina Diflubenzuron e Novaluron (Prophiro et al. 2011; Flores et al. 2013), nas ações de controle, principalmente nos estados onde as larvas do mosquito têm se mostrado resistente ao Temephos.

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IDO

Os resultados obtidos na presente pesquisa conciliam e otimizam a utilização de produtos alternativos como regulador de crescimento e bioinseticida com uso de ovitrampas para o monitoramento e estratégias de controle de Ae. aegypti e Ae. albopictus na área urbana e periurbana, mas estudos mais extensivos são necessários para validar a metodologia.

Com rigoroso monitoramento, as armadilhas ovitrampas, consorciadas a produtos de controle larval seletivo também poderá ser utilizada para o controle do mosquito, já que sequestram os ovos e não permitem o desenvolvimento larvário caso ocorram eclosões dos ovos. A utilização de Diflubenzuron (regulador de crescimento) e B. thuringiensis var. israelensis (Vectobac 12AS) pelo fato de não repelirem as fêmeas de Aedes spp. no processo de oviposição e não alterarem as condições físico-química da água, como o pH, salinidade, e condutividade, são produtos viáveis, aumentando inclusive o intervalo de inspeção às ovitrampas, reduzindo assim a logística com pessoal para monitoramento semanal.

Pela quantidade de ovos obtidos neste estudo por meio das ovitrampas, e os respectivos IPO e IDO (Tabela 1), verificouse sua eficiência no monitoramento de Aedes aegypti e Ae. albopictus, em área urbana. Estudos com amostragens maiores em diferentes regiões poderão consolidar a metodologia para incremento nos programas oficiais do governo como estratégia de monitoramento para controle de dengue, chikungunya e Zika vírus.

O baixo custo dessa metodologia e a sua sensibilidade em demonstrar a presença de mosquitos na região são condições importantes para tornar essa armadilha mais uma ferramenta de vigilância.

Embora o uso de água fenada nas armadilhas é um padrão como atrativo (Sant’Ana et al. 2006), a água sem qualquer substância mostrou-se eficiente, sem significativa perda na atratividade de Aedes spp. (Tabela 1). Esta indicação pode facilitar ainda mais a utilização e manipulação destas armadilhas.

AGRADECIMENTOS Ao Laboratório de Entomologia Médica e Geral da Universidade Estadual de Londrina, onde foi desenvolvido todo o trabalho.

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Recebido em: 05.v.2015 Aceito em: 03.ix.2015 **********

Como citar este artigo:

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Depoli, P.A.C., J.A.C. Zequi, K.L.C. Nascimento & J. Lopes, 2016. Eficácia de Ovitrampas com Diferentes Atrativos na Vigilância e Controle de Aedes. EntomoBrasilis, 9 (1): 51-55.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.509

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica/ Scientific Note

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.535 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

First Record of Pseudomyrmex acanthobius Emery in Brazilian Pantanal Rodrigo Aranda¹, Renan Olivier² & Alexandre Ferraro³ 1. Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, e-mail: rodrigoaranda.biologo@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Programa de PósGraduação em Biologia Animal, Laboratório de Zoologia, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, e-mail: renanolivier91@gmail.com.

3. Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, e-mail: alxferraro@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 56-58 (2016)

Registered in the ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:270AF11F-FDD9-416E-B9DE-94C8B91E2B68 Abstract. Associations between ants and plants may be described, in some cases, as mutualisms. Ants use plant structures as sites for nesting and in return they offer protection against herbivory. This paper reports for the first time the association between Pseudomyrmex acanthobius Emery nest in subterranean structures of Aspilia grazielae J.U.Santos, an endangered endemic plant species, in Corumbá, Pantanal domain. Additionally, this record reveals a new aspect of the ecological niche and extends the geographic distribution of P. acanthobius.

Keywords: Aspilia grazielae; Interaction; Pseudomyrmicinae; Xylopodium.

Primeiro Registro de Pseudomyrmex acanthobius Emery no Pantanal Brasileiro Resumo. A associação entre formigas e plantas pode ser descrita em alguns casos como mutualismo. Estruturas de plantas, como locais de nidificação, atraem algumas espécies de formigas em troca da proteção anti-herbivoria. Este trabalho registra pela primeira vez a nidificação de Pseudomyrmex acanthobius Emery em estrutura subterrânea de Aspilia grazielae J.U.Santos, espécie endêmica e ameaçada de extinção na região de Corumbá, no domínio Pantanal. Adicionalmente, esse registro revela nova amplitude do nicho ecológico e amplia a distribuição geográfica prevista de P. acanthobius.

Palavras-Chave: Aspilia grazielae; Interação; Pseudomyrmicinae; Xylopodium.

_____________________________________ any ant species have mutualistic relationships with plants, using structures for nest construction in return for anti-herbivory defense (Hölldobler & Wilson 1990; Rico-Gray et al. 2010). Plants provide nesting cavities and food rewards for opportunistic ants (Anderson & McShea 2001; Rico-Gray & Oliveira 2010). The subfamily Pseudomyrmecinae has three genera of which Pseudomyrmex is the most common and exclusive to the Neotropics. The majority of species of Pseudomyrmex are tree-dwelling organisms and exhibit intimate mutualistic relationships with several plants species, building its nests inside specialized structures called domatias (hollow thorns, petioles, stems, rhizomes/tubers or modified leaves) our hollow things (Hölldobler & Wilson 1990; Davidson & McKey 1993; Bolton 1994; Mayer et al. 2014).

The name Pseudomyrmex acanthobius Emery originates from the typical habit of this species to live on thorns (gr. akanthos, ‘thorns’ + bios, ‘life’) that are commonly found in aerial structures of plants. This species is easily distinguished by the black edge of the jaws and eyes, the unique upper part of the peduncle, and the large brownish segments of the gaster (Gallardo 1932) (Figure 1A).

In Brazil, this species was recorded only in Rio Grande do Sul state, in cities and natural grassland (Fields), associated with individuals of Caesalpinia ferrea Mart. ex. Tul. and Inga vera Willd. (Fabaceae), Tabebuia chysotricha (Mart. ex A. DC.) Stamdl. and Tabebuia rosea (Bertol.) DC. (Bignoniaceae), as well as wood hollow (Diehl et al. 2006; Pinheiro et al. 2010).

In this paper we report a nest of Pseudomyrmex acanthobius occurring into the xylopodium of Aspilia grazielae J.U. Santos (Asteraceae) in the Pantanal domain.

The Pantanal domain is the biggest flood plain of world in the central-west region of Brazil, covering an area of 150,000 km2, and contains about 40% of the Upper Paraguay River Basin (Ab’Saber 1977). In this domain, the Maciço do Urucum region displays remarkable characteristics, due to different latitudinal and altitudinal gradients that alter the composition of its fauna and flora. This region is considered ecotonal, due to the influences from surrounding ecosystems, with elements of Savanna (Cerrado), Amazon Forest, and Steppic Savanna (Chaco), with some species restricted to this area (Ab’Saber 1977).

The Aspilia grazielae J.U.Santos is an endemic species in the Maciço do Urucum region (19°11’05”S/57°36’17”W, 850m) (Santos 1987), occurring in areas of 700 meters above sea level, in shrubby typical Cerrado. Thirty-five individuals of A. grazielae (in 13.ix.2012) containing reproductive and resistance structures were collected (deposited in CGMS Herbarium code CGMS 40810). During the morphological analysis of these individuals we detected the presence of ants in xylopodium. This structure was dissected in six parts, and the collected ants were placed in alcohol 70% and deposited in the Coleção Zoológica de Referência da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul (code CEUFMS 11205).

We report for the first time a colony of P. acanthobius inside the xylopodium of one individual of A. grazielae (Figure 1B and C), in which 74 ants were observed (54 larvae in different development stages, 15 pupae, four workers and one queen). In a similar study, with Pseudomyrmex concolor Smith, Fonseca (1993) the establishment of nests made by one or few queens was observed, as well as the number of individuals at different stages which seemed to be an important indicator of colony development.

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First Record of Pseudomyrmex acanthobius Emery in …

Considering the proportions of individuals from each caste that we observed, the nest found indicates an initial development of P. acanthobius colony. The nest had no chamber or modification in the basic structure of root, being compound only in a tubular gallery with one aerial entrance and a subterranean entrance above the xylopodium area (Figure 1C).

The specie P. acanthobius was commonly reported in aerial structures (e.g. thorns) (Gallardo 1932), therefore, it may have a wider ecological niche than previously presumed. This record also extends the geographic distribution of this species to the Pantanal domain. Studies from other Latin American countries such as Mexico, Caribbean, Belize, Costa Rica, Venezuela [on Theobroma cacao L. (Malvaceae)], Nicaragua, and the Paraguayan Chaco, also reported nests frequently in swollenthorns of Acacia sp. (Fabaceae) (Jaffe et al. 1986; Maes & Mackay 1993; Delsine et al. 2007; Wild 2007). The influence of the Chaco floristic composition in the flora of Maciço do Urucum, through transitional areas of Steppic Savanna with decidual and semidecidual Forests, respectively (Lima 2008), can help to understand this record of P. acanthobius.

Asteraceae individuals can accumulate Inulin-type fructans as carbohydrate storage (Ernst et al. 1996). In other species,

Aranda et al.

other structures, such as extrafloral nectaries, are used for ant attraction, giving nutrients in exchange of protection (Bentley 1976; Deuth 1980; Kelly 1986), and carbohydrates from xylopodium storage may be attractive to ants and was, once reported as a preferential substance in ant foraging (Bluthgen & Fiedler 2004). The Maciço do Urucum is characterized as a rupestrian field region of Cerrado and the frequent hydric stress is a potential factor that could enhance the interaction between P. acanthobius and A. grazielae, which provides shelter and food resources to this ant species, and increases the colony fitness (Byk & Del-Claro 2011). Myrmecophytes plants have structures highly specialized for the establishment of nests and resources supplying (domatias) (Guimarães et al. 2007; Dátillo et al.

2009), however for A. grazielae, the structures are absent. Thus, the relation between P. aconthobius and A. grazielae probably comprises the subterranean structure food resource. The variation of abiotic factors (in the case of the Maciço do Urucum rupestrian field region) can increase the association of ants in a non-myrmecophytes species (Rico Gray et al. 2012).

Pseudomyrmex ants are widely known to nest in the tree layer, and, furthermore, the lack of literature about subterranean structures and insect fauna relationships makes this the first record of P. acanthobius nesting inside a xylopodium.

A

C

57

B

Figure 1. A - Queen of Pseudomyrmex acanthobius in xylopodium of Aspilia grazielae in Maciço do Urucum, Corumbá, Mato Grosso do Sul. Scale bar = 3 mm; B - Xylopodium of Aspilia grazielae with nest of Pseudomyrmex acanthobius. Scale bar = 5cm; arrows indicate galleries of nest; C – Nest mold in silicone with indication of aerial and terrestrial parts and entrances of nest. Scale bar = 1 cm.

e-ISSN 1983-0572

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Acknowledgements We thank Dr. Paulo Robson de Souza for identifying the ant species, Carlos Rodrigo Lehn for additional information about the biology and conservation of plants, and Rosa Helena da Silva for the botanical collections.

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Received in: 20.v.2015 Accepted in: 21.xi.2015

**********

Suggestion citation:

58

Aranda, R., R. Olivier & A. Ferraro, 2016. First Record of Pseudomyrmex acanthobius Emery in Brazilian Pantanal. EntomoBrasilis, 9 (1): 56-58.

Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.535

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica/ Scientific Note

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.544 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Survey and New Distributional Records of Nocturnal Social Wasps Apoica (Hymenoptera, Vespidae, Epiponini) Along Madeira River, Rondônia, Brazil Bruno Gomes¹, Caio Lourenço Assunção da Silva², Marjorie da Silva³ & Fernando Barbosa Noll³ 1. Universidade Federal do Acre (UFAC), Centro de Ciências Biológicas e da Natureza, e-mail: biologia.bruno@yahoo.com.br (Autor para correspondência). 2. Instituto de Pesquisas em Patologias Tropicais (IPEPATRO), e-mail: caio_bio_pvh@hotmail.com. 3. Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” (UNESP), e-mail: marjoriebio@gmail.com, noll@ibilce.unesp.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 59-61 (2016)

Registered in the ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:AE00A5EF-1FA7-4B03-A575-21324ABDF17A Abstract: Diversity of species of Apoica present along the portion of Madeira river in Rondônia was investigated. Five of the ten species were found, with new distributional records for Apoica gelida van der Vecht and Apoica pallens Fabricius.

Keywords: Amazon; distribution; diversity; Neotropical region; swarm-founding wasps.

Levantamento e Novos Registros de Vespas Sociais Noturnas Apoica (Hymenoptera, Vespidae, Epiponini) ao Longo do Rio Madeira, Rondônia, Brazil Resumo: Nesse trabalho investigou-se a diversidade de espécies de Apoica presentes ao longo do rio Madeira no estado de Rondônia. Foram encontradas cinco das dez espécies do gênero, além de novos registros de ocorrência para as espécies Apoica gelida van der Vecht e Apoica pallens Fabricius.

Palavras chave: Amazônia; distribuição; diversidade; região Neotropical; vespas enxameadoras.

_____________________________________ eotropical swarm-founding (Epiponini), are composed by social wasps which displays several complex social characteristics (Noll 2013) especially in the foraging activities for the maintenance of colonies. The performance of foraging involves essential activities, such as the search for resources (Raveret-Richter 2000) which is held during the photophase. However, Apoica (Epiponini) represents an exception within the tribe, performing their foraging activities during the twilight/night, different for the other 18 genera of this tribe (Carpenter 2004). Despite having developed this unique behavior among the other Neotropical social wasps, studies about this peculiar group are still scarce in the literature.

Apoica is commonly distinguished from other genera of Epiponini wasps by their large ocelli and large-bodied (Richards 1978; Pickett 2003; Pickett & Wenzel 2007). This genus presents only ten species, eight reviewed by Richards (1978) (Apoica arborea de Saussure, Apoica flavissima van der Vecht, Apoica pallens (Fabricius), Apoica gelida van der Vecht, Apoca pallida (Olivier), Apoica strigata Richards, Apoica thoracica du Buysson, Apoica albimacula (Fabricius) and more recently two species were added: Apoica ambracarina Pickett and Apoica ellenae Pickett (Pickett & Wenzel 2007). Species are widely distributed in Neotropical region, extending from Mexico to Argentina and excepting for A. ellenae, all other species are found in Brazil (Pickett & Wenzel 2007; Silva Neto & Andena 2011; Somavilla et al. 2014).

In Brazilian Amazonia, 20 genera and more than 200 species of social wasps have been recorded, representing about 2/3 of the Brazilian fauna (Silveira 2002). Despite of the great diversity, surveys in this region are commonly concentrated only were specialists of this group are present, leaving lacks in the list of

species of this region. The western Amazon, especially the region of Rondônia state, do not present works on this genus except in old reports (Richards 1978) and presents an urgency in sampling its diversity because could have environmental changes due the current development of the region (Rosa et al. 2012).

The work was done in private areas in Amazon forest region along the Madeira River in a path of 100 km in the Federal road BR 364, covering the city of Jaci Paraná and the districts of Nova Mutum Paraná and Vila do Abunã, region of Jaci Paraná, Rondônia state, Brazil (Figure 1). The path was randomly divided in ten points along the river (Table 1) and four collections at each point were performed during three hours (18:00 to 21:00 h), totalizing 40 samplings and 120 h of active collecting (12 h each point). The period of collection was carried out from June 2011 to April 2012.

Wasps were collected actively with flat tip tweezers on light attraction and inserted in lethal chambers containing ethyl acetate. The light attraction method consists in two flashlights (2W – 60 Hz) each one with 30 LED inserted on a white cloth of 2 m2. For the identification of the species the keys proposed by Richards (1978) and Pickett & Wenzel (2007) were used.

Fifty-eight specimens of Apoica were collected, distributed in five species: A. thoracica, A. pallens, A. flavissima, A. pallida and A. gelida. Two species are new records for the state of Rondônia (Table 2) and, although not rare, they had never been recorded in this area (Pickett & Wenzel 2007).

It is important to present all species collected in these collection points even those already described in the revisions of Pickett & Wenzel (2007) because these areas has been constant

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Gomes et al.

Survey and New Distributional Records of Nocturnal Social…

Table 1. Collecting points with its respective geographical coordinates (in degrees) along Madeira River in Rondônia state, Brazil.

Geographical Coordinates

Collection points

Latitude

Longitude

P01

S 09°15’37.7’’

W 64°36’28.9’’

P02

S 09°14’12.4’’

W 64°38’31.4’’

P03

S 09°19’26.6’’

W 64°42’37.9’’

P04

S 09°21’25’’

W 64°49’48’’

P05

S 09°35’16.5’’

W 64°53’40’’

P06

S 09°34’30.38’’

W 65°00’50.79’’

P07

S 09°35’08’’

W 65°09’33’’

P08

S 09°35’35.5’’

W 65°22’33.6’’

P09

S 09°39’36.33’’

W 65°25’36.08’’

P10

S 09°41’54.2’’

W 65°21’59.6’’

Table 2. Species, abundance and new records (*) of Apoica collected with light trap in each collection point (P01 to P10) along Madeira River, Rondônia, Brazil.

Species

P01

P02

P03

P04

P05

P06

P07

P08

P09

P10

Abundance

A. pallida

−

−

8

12

−

2

9

−

−

−

31

*A. pallens

−

−

7

11

−

−

1

−

−

−

19

A. thoracica

−

−

4

−

−

−

−

−

−

−

4

A. flavissima

−

−

−

−

−

−

−

3

−

−

3

*A. gelida

−

−

1

−

−

−

−

−

−

−

1

Total

0

0

20

23

0

2

10

3

0

0

58

Figure 1. Satellite image of the region of Jaci Paraná, Rondônia state.

Collecting points along Madeira River are represented by the white arrows (P01 to P10). Maps on the right shows above, the Rondônia state (gray) and below, the Jaci Paraná region (black star) (Gomes, B., modified from GoogleEarth 2013).

Figure 2. Dorsal (A) and lateral (C) view of the nocturnal social wasp Apoica gelida and dorsal (B) and lateral (D) view of Apoica pallens collected along Madeira River in Rondônia state, Brazil (Gomes, B.).

environment changes due the development of the region. The changes in this region could change many ecological aspects of these areas. Many species could have reduced their populations as well as the diversity of this genus, making difficult the future encounter of these species.

Pickett & Wenzel 2007; Somavilla et al. 2014) and our record to Rondônia.

60

The distribution of A. gelida (Figure 2, A and C) comprises Colombia, French Guiana, Guyana, Peru, Suriname, Trinidad and Venezuela. In Brazil, it was described in the states of Amazonas, Distrito Federal, Goiás, Mato Grosso, Minas Gerais, Pará, Rio de Janeiro (Richard 1978; Pickett & Wenzel 2007) and our record in Rondônia.

The distribution of A. pallens (Figure 2, B and D) comprises Argentina, Bolivia, Colombia, Costa Rica, Ecuador, El Salvador, French Guiana, Guatemala, Guyana, Mexico, Nicaragua, Panama, Paraguay, Peru, Suriname, Trinidad and Venezuela. In Brazil: Amapá, Amazonas, Distrito Federal, Goiás, Maranhão, Mato Grosso, Minas Gerais, Pará, Paraná, Rio Grande do Sul, Rio de Janeiro, Santa Catarina, São Paulo (Richard 1978;

Probably this region has other new records as well new species of social wasps. This fact reinforces the importance of research about the biodiversity of this group especially in Amazon, once majority of the diversity of social wasps is found in this region.

Moreover, the data generated by those surveys comprise one of the most important information used to make decisions about the management of natural areas (Silveira et al. 2010). We hope that this note will stimulate more research in social wasps on western Amazon.

ACKNOWLEDGMENTS We would like to thank the team of Energia Sustentável do Brasil (ESBR) and Instituto de Pesquisas em Patologias Tropicais (IPEPATRO) specially Luiz Herman Soares Gil. The specimens were collected under permits from SISBio (10739-1). e-ISSN 1983-0572

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Received in: 22.vii.2015 Accepted in: 04.iii.2016 **********

Suggestion citation:

61

Gomes, B., C.L. Assunção da Silva, M. da Silva & F.B. Noll, 2016. Survey and New Distributional Records of Nocturnal Social Wasps Apoica (Hymenoptera, Vespidae, Epiponini) Along Madeira River, Rondônia, Brazil. EntomoBrasilis, 9 (1): 59-61.

Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.544

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica/ Scientific Note

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.550 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Primeiro Registro do Gênero e Espécie Neblinagena doylei Kodada & Jäch (Coleoptera: Elmidae: Larainae) no Brasil Jaime de Liege Gama Neto¹ & Mahedy Araujo Bastos Passos² 1. Universidade Estadual de Roraima, Museu Integrado de Roraima, e-mail: jaimebio@hotmail.com (Autor para correspondência). 2. Universidade Estadual de Roraima, e-mail: mahedypassos@hotmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 62-64 (2016)

Registrado no ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:1E981356-5B6D-4A94-B37E-67D6C4A421D5 Resumo. Registra-se pela primeira vez no Brasil Neblinagena doylei Kodada & Jäch (Elmidae, Larainae) ampliando a distribuição geográfica do gênero e da espécie na América do Sul. São apresentadas informações sobre o ambiente e a qualidade da água do local de coleta da espécie.

Adicionalmente, citam-se os seguintes gêneros e espécies de Elmidae amostradas juntamente com N. doylei: Cylloepus, Microcylloepus e Neoelmis e as espécies Xenelmis micros Grouvelle e Xenelmis tarsalis Hinton.

Palavras-Chave: América do Sul; Byrrhoidea; Coleópteros aquáticos; Distribuição geográfica; Elminae.

First Record of Genus and Species Neblinagena doylei Kodada & Jäch (Coleoptera: Elmidae: Larainae) in Brazil Abstract. We recorded, for the first time in Brazil, the genus and species Neblinagena doylei Kodada & Jäch, expanding the geographic distribution of the genus and species in South America. We complement this information with data on the environment and water quality of the locality where the species was collected. Adittionally, we cited the following genera and species of Elmidae collected along with N. doylei: Cylloepus, Microcylloepus, Neoelmis, Xenelmis micros Grouvelle and Xenelmis tarsalis Hinton.

Keywords: Aquatic beetles; Byrrhoidea; Elminae; Geographic distribution; South America.

_____________________________________ lmidae constitui uma ampla e diversa família de coleópteros aquáticos, com cerca de 1.330 espécies mundialmente conhecidas, das quais 148 são registradas para o Brasil (Segura et al. 2012). Atualmente é composta pelas sub-famílias, Elminae e Larainae sendo que a fauna brasileira de Larainae é praticamente desconhecida. Dos nove gêneros descritos em Larainae, há registros de ocorrência, no Brasil, de apenas seis espécies, distribuídas entre os gêneros: Hexanchorus, Phanocerus e Potamophilops (Segura et al. 2012; Manzo 2013).

Hexanchorus ocorre no Espírito Santo [Hexanchorus thermarius (Coquerel)], Rio de Janeiro [Hexanchorus caraibus (Coquerel) e Hexanchorus gracilipes Sharp] e Santa Catarina (Hexanchorus tarsalis Hinton); Phanocerus clavicornis Sharp, tem registro de ocorrência no Amazonas, Rio de Janeiro e Santa Catarina, enquanto que Potamophilops cinereus Blanchard ocorre nos estados do Mato Grosso e São Paulo (Segura et al. 2012).

44’49.8” W) (Figura 1). A serra do Tepequém possui altitude máxima de aproximadamente 1.140 m e faz parte de um conjunto de blocos rochosos de forma tabular que ocorrem dentro e nas proximidades da “Gran Sabana” venezuelana (Figura 2A), conhecidos localmente pelo termo “tepui” (Barbosa 1992) e está concentrada em uma zona de transição entre campos e floresta tropical densa (Melo & Filho 1996).

O objetivo deste trabalho é apresentar o primeiro registro do gênero e da espécie Neblinagena doyley Kodada & Jäch no Brasil, mais precisamente no estado de Roraima, ampliando a sua distribuição geográfica e acrescentado informações sobre a ecologia e o hábitat da espécie. Adicionalmente, são apresentados outros gêneros e espécies de Elmidae amostrados juntamente com N. doylei, os quais representam novos registros de Elmidae para o estado de Roraima.

Os espécimes foram coletados de 09 a 12 de março de 2012, na serra do Tepequém, município de Amajari, Roraima, na área limítrofe entre a Venezuela e o Brasil (03° 87’39.6”N / 61°

Figura 1. Mapa com localização da serra do Tepequém no estado de Roraima, Brasil.

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Primeiro Registro do Gênero e Espécie Neblinagena doylei…

Gama Neto & Passos

A

B

Figura 2. Visão geral do local de coleta: A. Serra do Tepequém; B. igarapé onde Neblinagena doylei Kodada & Jäch (Coleoptera, Elmidae) foi coletada.

As coletas foram realizadas com auxílio de armadilha luminosa tipo Pensilvânia e rede “D”, em um igarapé de pequena ordem, caracterizado por apresentar as margens bem protegidas por uma vegetação ripária densa que propicia cobertura vegetal sobre o leito. O fundo do igarapé é rochoso, constituído predominantemente por áreas de corredeira, com profundidade média inferior a 50 cm na época seca, estando sujeito a variações diárias no período chuvoso, devido à enxurradas que elevam rapidamente a profundidade para aproximadamente 1,5 m no momento das chuvas, retornando ao nível inicial com o cessar das mesmas (Figura 2B). No momento das coletas a temperatura da água foi de 23,3 °C, com pH levemente ácido (6,8), elevados níveis de oxigênio dissolvido (84%) e condutividade elétrica de 11,8 µmS/cm.

Na Venezuela, N. doylei tem sido encontrada nas regiões da Gran Sabana e La Escalera, agarrada a pedras planas, sob a lâmina d’água, associada à Roraima carinata Kodada & Jäch [(Elmidae, Elminae) espécie endêmica do Monte Roraima] e à elmídeos do gênero Macrelmis (Maier 2013). No Brasil, o habitat no qual N. doylei foi coletada corresponde àquele já descrito para o gênero, em igarapé pequeno, com altitude superior a 400 m acima do nível mar, rochoso e com relativa cobertura vegetal. Na serra do Tepequém, a espécie foi observada saindo debaixo de pedras rugosas que se encontravam parcialmente submersas, voando por pouco tempo sob a lâmina d’água e retornando novamente para a parte submersa das rochas. No momento em que voavam sobre a lâmina d’água era possível coletar os espécimes com o auxílio de uma rede “D”.

A identificação das espécies foi realizada com base em Kodada & Jäch (1999), Manzo (2005) e Maier (2013). A fotografia de N. doylei foi realizada com auxílio de um estereomiscroscópio Olympus SZ61 e de uma máquina fotográfica digital FUJI Fine Pix S-4000 acoplada à ocular. Todo o material coletado encontrase depositado na coleção de entomologia do Museu Integrado de Roraima – MIRR. O gênero Neotropical Neblinagena é endêmico da Venezuela e facilmente diferenciado dos demais gêneros de Larainae pelo seu tamanho relativamente grande (5,5 - 6,6 mm de comprimento), corpo delgado de coloração escura, pronoto distinto, com uma carena lateral longitudinal ou com sulco sinuoso-arqueado no terço basal e pelas duas carenas pré-escutelares curtas e convergentes, ambas com uma fossa lateral profunda (Figura 3).

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O gênero apresenta apenas duas espécies descritas (Neblinagena prima Spangler e N. doylei), encontradas em regiões de altitudes elevadas da Venezuela (> 400 m), em pequenos rios com rochas e cobertura vegetal. A espécie N. doylei pode ser distinguida de N. prima pela carena pronotal longitudinal que é inteira e pelo sulco oblíquo do pronoto formando um ângulo de 30° em relação ao sulco longitudinal mediano (Figura 3), enquanto que em N. prima a carena pronotal longitudinal é anteriormente obscura e o sulco oblíquo do pronoto forma um ângulo de 45° em relação ao sulco longitudinal mediano; adicionalmente, o tamanho do corpo em N. doylei é relativamente mais largo que em N. prima (Maier 2013).

Material examinado: Neblinagena doylei. BRASIL. 27 machos.

Município de Amajari, Serra do Tepequém, estado de Roraima.

Igarapé de segunda ordem (03°87’39.6”N/ 61°44’49.8”W).

Altitude 551 m acima do nível do mar. 09-12.iii.2012, Gama Neto, J.L. coll.

Figura 3. Neblinagena doylei Kodada & Jäch (hábito dorsal).

No local amostrado, além de N. doylei, também foram coletados elmídeos pertencentes aos gêneros Cylloepus, Macrelmis, Microcylloepus e Neoelmis, além de Xenelmis micros Grouvelle e Xenelmis tarsalis Hinton (Coleoptera: Elmidae: Elminae), e-ISSN 1983-0572

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todos representando novos registros de ocorrência para o estado de Roraima.

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Recebido em: 06.ix.2015 Aceito em: 14.xii.2015 **********

Como citar este artigo:

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Gama Neto, J.L. & M.A.B. Passos, 2016. Primeiro Registro do Gênero e Espécie Neblinagena doylei Kodada & Jäch (Coleoptera: Elmidae: Larainae) no Brasil. EntomoBrasilis, 9 (1): 62-64.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.550

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica/ Scientific Note

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.553 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Bulb Mites Rhizoglyphus echinopus (Fumouze and Robin) Associated with Subterranean Termite (Isoptera) in Brazil Ademar Ferreira Silva¹*, Zeneida Teixeira Pinto¹**, Rebecca Leal Caetano¹‡, César Carriço¹*, Tayra Pereira Sato¹*, Marinete Amorim¹* & Gilberto Salles Gazeta¹* 1. Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ, e-mail: afsademar@gmail.com, zeneidateixeirapinto@gmail.com (Autor para correspondência), rebeccalealcaetano@gmail.com, carrico82@hotmail.com, satotayra@yahoo.com.br, mamorim@ioc.fiocruz.br, gsgazeta@gmail.com. *Laboratório de Referência Nacional em Vetores das Riquetsioses (LIRN). ** Laboratório de Educação em Ambiente e Saúde - LEAS. ‡ Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Saúde.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 65-68 (2016) Abstract. Four bulb mites deutonymphs (hypopus) from Rhizoglyphus echinopus (Fumouze & Robin) (Acari: Acaridae) were found attached to the head of a subterranean termite belonging to Coptotermes genus in Rio de Janeiro, Brazil. These mite species are commonly associated with ornamental plants and trees with bulbs, corms and tubers. All four hypopus were found attached to the surface of termite’s head. Results from this study provided an insight on the phoretic relationship of mites and termites, indicating the role of the latter in the dispersion of the first.

Keywords: Acaridae; Arthropods; Dispersion; First record; Phoresy.

Ácaros do Bulbo Rhizoglyphus echinopus (Fumouze and Robin) Associados com Cupim Subterrâneo (Isoptera) no Brasil Resumo. Quatro deutoninfas de ácaros do bulbo (hipopus) da espécie Rhizoglyphus echinopus (Fumouze & Robin) (Acari: Acaridae) foram encontradas fixadas na cabeça do cupim subterraneo pertencente ao gênero Coptotermes no Rio de Janeiro, Brasil. Estas espécies de ácaros estão comumente associadas a plantas ornamentais e plantas com bulbos e turbéculos. As quatros hipopus foram encontradas fixadas na superfície da cabeça do cupim. Os resultados desse estudo fornecem uma visão sobre a relação forética de ácaros e cupins, indicando o papel deste último na dispersão do primeiro.

Palavras-chave: Acaridae; Artrópodes; Dispersão; Forésia; Primeiro registro.

_____________________________________ ermites are social insects that live housed in nests called mounds or termites mounds (Lara 1992). According to Vasconcellos et al. (2005), they can modify the soil structure, influencing the availability of food sources for other organisms. Termite mounds are made to house colonies; it is a micro - particular habitat, attracting a great variety of organisms, including worms, arthropods and vertebrates (santos et al.

2007).

Rhinotermitidae family is widely distributed in tropical, subtropical and temperate regions (Eggleton 2000). This family has as main characteristic: a fontanelle and a frontal gland in the imago and soldier castes (Chatterjee & Thakur 1964; Emerson 1965). The latter may vary according to genus (Šobotník et al.

2010).

The genus Coptotermes belong to the Rhinotermitidae family and comprises 71 described species (Vargo & Husseneder 2009). Most of these species were introduced by man and occur in all tropical and subtropical regions (Constantino 1999), being adapted to all major biomes and inhabiting the heartwood of living trees, or underground (Bourguignon & Roisin, 2011). Several species of Coptotermes genus are major pests of buildings (Su & Scheffrahn 2000).

Some invertebrates can accidentally enter the termites mound, others definitely keep a relationship of society with termites (Barreto & Castro 2007). Thus, different authors have reported the occurrence of ants (Santos et al. 2007), mites, spiders, beetles

and caterpillars (e.g. Cunha et al. 2003; Carvalho 2005) but, the most numerous were mites (Acari) (Eickwort 1990).

According to Costa-Leonardo & Soares (1993), mites are usually found in termites colonies. Some mites are accidental, whereas others are related them by necessity (Samsinák 1964); these mites are saprophytes and phoretic (Wang et al. 2002).

Mites may be found worldwide and has radiated into many habitats. They are, mainly, phytophagous, micophagous, saprophagic and parasites, which can be seen in various hosts, as well as in stored products, homes, nests and various types of soils and waste (Phillips 1990). OC’onnor (1994) reported that this group is specialized in exploring temporary and restricted environments.

These individuals are known to be good indicators of environmental impact and acid rain, in addition to agrochemical residues and some effects of agricultural practices (Paoletti et al.

1991). These mites can accumulate heavy metals in their bodies, making them an important tool as indicators of disturbed sites (Straalen 1996) and deutonynphs are typical insect phoretics.

Rhizoglyphus echinopus (Fumouze & Robin) (Acari: Oribatida) inhabit bulbs and other root crops, This kind of mite is widely Funding Agencies: Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) and Fundação Oswaldo Cruz .

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Bulb Mites Rhizoglyphus echinopus (Fumouze and Robin)…

distributed throughout the world. This species is capable of causing injuries on plant tissue, facilitating the entry of pest organisms and pathogens through the damages (Diaz et al. 2000; Estrada-Venegas 2003; Fan & Zang 2004). According Phillipsen & Coppel (1977), a few mites feed on termites. The species Acotyledon formosani Phillipsen & Coppel (Acarina: Acaridae), in association with the genus Australhypopus (Acaridae) can cause death in weak colonies of termites. Wang et al. (2002), studying the colony of termites, showed that the fauna of mites associated with them is quite different and mites were found mainly in the termite’s head and on the thorax, abdomen and legs.

Our study is the first record of association between the mite R. echinopus and the Coptotermes termite in Brazil.

Mites were collected attached to the head of a termite from Cascadura (22.88.2’62,7”S, 43.33,8’59”W), RJ/ Brazil. The place of collection is plentiful of fruit trees and ornamental plants.

Termite was properly identified by dicotomic keys from Constantino (1999) and Tripplehorn & Johnson (2004), and checked out for the presence of phoretic mites.

Mites were mounted between slide and coverslip in Hoyer’s media as preservative (Flechtmann 1975) and examined under optical light microscopy. The specimens were properly identified following Flechtmann (1975), Krantz & Walter (2009) and Fan & Zhang (2004).

Specimens were deposited with these vouchers (CAVAISC-ACA 179a and CAVAISC-ACA- 179b) at Coleção de Artrópodes Vetores Ápteros de Importância em Saúde das Comunidades (CAVAISC) of Laboratório de Referência Nacional em Vetores das Riquetsioses (LIRN), Instituto Oswaldo Cruz, Fundação Oswaldo Cruz (IOC/ FIOCRUZ), 10. Xii. 2014, head. A. F. Silva (Figure 1). Hypopus were amplified at 100X taken photomicrographs with a camera coupled to a digital microscope Zeizz®.

Silva et al.

relationship between different species of mites and three subterranean termite species.

Some organism associated with termites can behave as parasitic, mutualistic, phoretic, predatory or commensal (Wang et al. 2002).

Four deutonymphs of R. echinopus mite species were associated with Coptotermes specimens. All mites were found attached to their host head and according to Phillipsen & Coppel (1977), the presence of mites in the head and mouthparts of termites make normal feeding behavior difficult. The abundance of mites can also prejudice the sexual behavior of the phoront (Rodrigues et al. 2013).

According to El-Eraky et al. (2015), most mite species associated with termites were considered as saprophagous or phoretic.

These associations have been reported by many authors (Krantz 2001; Myles 2002a, 2002b; Scharf et al. 2002; Wang et al. 2002; Korb & Fucks 2006).

The heteromorphic deutonynph known as hypopus is a facultative stage present in Astigmatina. This stage is highly resistant to environmental stresses, and commonly have body highly sclerotised, dorsoventrally flat, gnathosoma reduced, chelicerae absent and ventral suckers or claspers with which they secure attachmrnt to passing animals (Fan & Zhang 2004; Krantz & Walter 2009).

According to Walter & Proctor (1999) phoresy is simply a form of temporary symbiosis in wich a smaller individual is transported on a larger individual, irrespective of feeding or other activity.

Based on the Walter-Proctor definition and the observations above the relationship between the Coptotermes termite and the mite R. echinopus is characterized as a phoretic association.

Reports on this association are still very sparse and need to be further clarified.

Acknowledgment We are very thankful to The Mycological Collection Trichocomaceae (FIOCRUZ - IOC), facilitated the use of microscopical image capture (Mário Gatti and Rodolfo Armando da Cunha) and Paulo Vander Ferreira Santana for his help with the article English revision. We would like to thank Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) and Fundação Oswaldo Cruz for the grants and fellowships provided.

References

Figure 1: Deutonymph (hypopus) of Rhizoglyphus echinopus (Fumouze and Robin) (Acari: Acaridae). 100X (picture by Pinto, ZT).

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The identified termite belongs to the subterranean genus Coptotermes. This genus constitutes one of the most widespread termites, including numerous pest species (Constantino 1999; Bourguignon & Roisin 2011).

Rhizoglyphus deutonymphs have been observed associated in many beetles, like: Osmoderma eremicola (Knoch), Bothynus gibbosus (De Geer), and Phyllophaga anxia LeConte; Geotrupes stercorosus (Linnaeus) and Stenochetus gravis (Fabricius) (Norton 1973; Rogers 1974; De & Pande 1988; Poprawski & Yule 1992; Marakova 1995), as well as in some Diptera (Garman 1937; Zakhvatkin 1941) and Siphonaptera (Fain & Beaucournu 1993). Wang et al. (2002) observed a opportunistic or phoretic

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Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.553

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica/ Scientific Note

doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.563 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Infestação de Tetranychus ogmophallos Ferreira & Flechtmann (Acari: Tetranychidae) em Amendoim Forrageiro (Arachis pintoi Krapov. & Greg.) nos Estados do Acre e Minas Gerais Rodrigo Souza Santos Embrapa Acre, e-mail: rodrigo.s.santos@embrapa.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (1): 69-72 (2016)

Resumo. Foi verificado um surto populacional do ácaro Tetranychus ogmophallos Ferreira & Flechtmann em plantas de amendoim forrageiro, Arachis pintoi Krapov. & Greg. cv. Belmonte, em consórcio com pastagem, no Município de Rio Branco, Estado do Acre, Brasil e em A. pintoi no Município de Sete Lagoas, MG. No Acre, as plantas estavam recobertas por densa teia, com nítida perda de área fotossintetizante e amarelecimento. Também foi observado que o gado não se alimentava das plantas infestadas. Este se constitui no primeiro registro de T. ogmophallos no Estado de Minas Gerais e o primeiro surto populacional desta espécie no Estado do Acre.

Palavras-chave. Ácaro fitófago; Amazônia; Arachnida; pastagem.

Infestation of Tetranychus ogmophallos Ferreira & Flechtmann (Acari: Tetranychidae) in Plants of Forage Peanut in Acre and Minas Gerais States, Brazil Abstract. A populational outbreak of mite Tetranychus ogmophallos Ferreira & Flechtmann was found on forage peanut plant, Arachis pintoi Krapov. & Greg. cv. Belmonte, in consortium with pasture in Rio Branco municipality, Acre State and Sete Lagoas municipality, Minas Gerais State, Brazil. In Acre state the plants were covered with dense web, had accented loss of photosynthetic area and yellowing. It was also observed that cattle were not feeding on infested plants. This constitutes the first record of T. ogmophallos in the State of Minas Gerais and the first populational outbreak of this species in the State of Acre.

Palavras-Chave. Phytophagous mite; Amazon; Arachnida; pasture.

_____________________________________ intensificação dos sistemas de produção de pecuária bovina a pasto geralmente está associada com o aporte de nutrientes, incluindo fertilizantes químicos e suplementos para os animais (Vendramini et al. 2007). Entre as diversas espécies de leguminosas forrageiras, espécies silvestres do gênero Arachis (Fabaceae), conhecidas popularmente por “amendoim forrageiro”, vêm despertando interesse de muitos produtores e pesquisadores ao redor do mundo (Cook et al.

2005; Radovich et al. 2009). O “amendoim forrageiro” tem sido utilizado em consórcio com pastagens para a produção de feno, em bancos de proteína, como planta ornamental em praças e jardins, como cobertura verde em cultivos de espécies perenes e na vegetação de margens de rodovias (Valentim 2011).

O amendoim forrageiro é uma leguminosa herbácea perene, de crescimento rasteiro, podendo atingir de 20 a 60 centímetros de altura (Barcellos et al. 2000). É uma planta originária da América do Sul com cerca de 80 espécies encontradas no Brasil, Bolívia, Paraguai, Argentina e Uruguai (Gregory et al.

1980a, 1980b). A expansão no uso desta leguminosa é limitada pelo desconhecimento de pesquisadores e produtores sobre o seu potencial de uso em diferentes ambientes e sistemas de produção pecuários (Alves & Tonato 2012). Dentre as avaliações necessárias, visando o lançamento de cultivares de Arachis, adaptados às diferentes condições edafoclimáticas brasileiras, a avaliação entomológica é fundamental, pois visa o conhecimento dos insetos associados, bem como seus níveis populacionais e de

dano, identificando potenciais pragas, além de propor métodos de controle eficientes (Fazolin et al. 2011).

São escassas as informações de invertebrados associados a espécies de amendoim-forrageiro, causando algum tipo de dano econômico. Descrições de pragas relacionadas ao Arachis silvestre foram realizadas por Kelemu et al. (1995), onde relatam 15 gêneros de insetos e ácaros como ameaças potenciais ao cultivo do amendoim forrageiro na Colômbia. No Brasil, Fazolin et al. (2011) realizaram um cruzamento de informações sobre pragas que atacam o amendoim comum (Arachis hypogaea L.) e as espécies-pragas de ocorrência frequente no Estado do Acre, juntamente com a revisão de literatura, permitindo sinalizar a potencialidade das espécies que poderiam causar danos à cultura.

Concluiu-se que muitas das espécies relatadas são consideradas pragas de culturas alimentares no Estado do Acre (Fazolin & Silva 1996), destacando-se prejuízos econômicos observados tanto em leguminosas como em gramíneas forrageiras (Andrade et al. 2009).

Atualmente, há um complexo de insetos e ácaros associados ao amendoim forrageiro relatados em levantamentos realizados na Colômbia e, principalmente no Brasil, tais como: lepidópteros [Pyralidae: Elasmopalpus lignosellus (Zeller), Omiodes indicatus (Fabricius) e Hedylepta indicata (Fabricius); Noctuidae: Spodoptera frugiperda (J. E. Smith), Spodoptera latifascia (Walker) e Agrotis ipsilon (Hufnagel); Gelechiidae: Stegasta bosquella (Chambers)]; hemípteros [Cydnidae: Cyrtomenus

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mirabilis (Perty), Cyrtomenus bergi Froeschner e Scaptocoris castanea Perty; Pseudococcidae: Dysmicoccus sp.; Cicadellidae: Empoasca sp. e Aphididae: Aphis craccivora Koch]; coleópteros [Chrysomelidae: Cerotoma arcuata tingomariana Bechyné, Diabrotica speciosa (Germar), Colaspis spp., Homophoeta sp. e Omophoita sp.]; himenópteros [Formicidae: Atta laevigata (F. Smith) e Acromyrmex sp.]; tripídeos [Thipidae: Caliothrips braziliensis (Morgan) e Enneothrips flavens Moulton]; ortóptero [Acrididae: Schistocerca pallens (Thunberg)]; tingídeo (Tingidae: Gargaphia paula Drake) e os ácaros [Tenuipalpidae: Brevipalpus phoenicis (Geijskes); Tetranychidae: Oligonychus gossypii (Zacher), Mononychellus planki (McGregor), Tetranychus urticae Koch; Tetranychus ludeni Zacher e Tetranychus ogmophallos Ferreira & Flechtmann] (Argel 1994; Kelemu et al.

1995; Fazolin & Silva 1996; Fazolin & Estrela 1999; Gallo et al.

2002; Moraes & Flechtmann 2008; Fazolin et al. 2011; Guidoti et al. 2014; Fazolin et al. 2015).

Em setembro de 2015 foi verificado um ataque de ácaros causando intensa injúria em plantas de Arachis pintoi Krapov. & Greg. cv. Belmonte, cultivado em consórcio com pastagem, na Fazenda Guaxupé, localizada no Município de Rio Branco, AC (09°57’52.33”S; 68°06’4.27”O). A fazenda possui uma área de 4.550 ha, com aproximadamente 1.700 ha de pastagem. Em áreas com plantio de amendoim-forrageiro consorciado com pastagem, foi observado a olho nu, a presença de teia nas plantas de Arachis, se estendendo pela pastagem. Também foi verificado grande quantidade de ácaros de coloração vermelha, concentrados no ápice das plantas (Figura 1 A e B). A infestação estendia-se pela área, principalmente em locais com sombreamento. Várias “ilhas de teia” (aproximadamente 10 x 20 m) estavam espalhadas pela área, indicando um surto populacional na propriedade.

Com auxílio de pincel, ácaros foram coletados diretamente das plantas e acondicionados em frasco de vidro contendo álcool (70%). Em setembro de 2015, foi recebido no Laboratório de Entomologia da Embrapa Acre, uma amostra de ácaros (preservados em álcool 70%) associados a A. pintoi, oriundos do Município de Sete Lagoas, Minas Gerais (19°34’05.53”S; 44°13’51.82”O), coletados diretamente nas plantas. O material coletado no Acre e em Minas Gerais foi enviado ao taxonomista Dr. Carlos H. W. Flechtmann (ESALQ/USP, Piracicaba, SP) para identificação.

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A espécie foi confirmada como sendo Tetranychus ogmophallos Ferreira & Flechtmann (Acari: Tetranychidae). Esta espécie foi descrita originalmente no Brasil, sobre plantas de A. pintoi em material coletado em Brasília, DF (Ferreira & Flechtmann 1997).

Estes autores também verificaram que esta espécie também infesta Arachis prostrata Benth. e A. hypogaea, embora esta espécie tenha sido encontrada apenas em plantas de Arachis, Bonato et al. (2000) verificaram que T. ogmophallos se desenvolveu bem

A

em plantas de feijão (Phaseolus vulgaris L.) e soja (Glycine max L.), todas pertencentes à família Fabaceae.

Os tetraniquídeos compreendem uma família relativamente grande de ácaros estritamente fitófagos. Têm sido referidos na literatura nacional como “ácaros-de-teia”, dado o comportamento de muitas espécies de produzir quantidade variável de teia (Moraes & Flechtmann 2008). Ataques severos destes ácaros levam à redução da produtividade e podem por em risco a sobrevivência das plantas hospedeiras, principalmente em culturas anuais (Moraes & Flechtmann 2008). Os tetraniquídeos são comumente polífagos e algumas espécies possuem especificidade por plantas hospedeiras (Gallo et al. 2002), como é verificado para T. ogmophallos.

Tetranychus ogmophallos localiza-se preferencialmente na face superior das folhas, porém infesta toda a planta de amendoim comestível quando em elevado nível populacional, causando danos que podem reduzir em até 76,5% a produtividade da cultura (Lourenção et al. 2001). No caso de A. pintoi cv. Belmonte foi constatado neste estudo, que as folhas apresentavam perda de área fotossintética (áreas cloróticas), devido à contínua alimentação do ácaro e, consequentemente, plantas amareladas e debilitadas. Ademais, foi observado que o gado não se alimentava nas áreas com plantas recobertas pela teia produzida pelo ácaro.

Um surto populacional desta magnitude ainda não havia sido relatado para o Estado do Acre. Em geral os tetraniquídeos são favorecidos por condições de baixos níveis de umidade do ar (Vieira et al. 2004), frequentemente registradas nos períodos com baixos níveis de precipitação.

Com relação à distribuição geográfica de T. ogmophallos, a espécie já havia sido registrada nos estados de Brasília (Ferreira & Flechtmann 1997), São Paulo (Lourenção et al. 2001), Paraná (Flechtmann 2004), Santa Catarina (Chiaradia & Oliveira 2009) e Acre (Fazolin et al. 2015). Pelo resultado obtido neste relato, acrescenta-se o Estado de Minas Gerais à lista de Estados onde T. ogmophallos foi registrado no Brasil, sugerindo que este ácaro esteja amplamente disseminado no país. Moraes & Flechtmann (2008) apontam que possam ocorrer migrações massais de T. ogmophallos pelo vento (foresia), facilitando a dispersão e colonização deste ácaro em outras regiões.

Atualmente não há produtos registrados no Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA) para o controle de T. ogmophallos em amendoim comestível e amendoim forrageiro (AGROFIT 2015). No entanto, o enxofre inorgânico é recomendado para o controle de outras espécies de tetraniquídeos em amendoim comestível. Este relato configura o primeiro registro de ocorrência de T. ogmophallos, associada a A. pintoi no Estado de Minas Gerais e o primeiro surto populacional no Estado do Acre. A ocorrência de infestações deste ácaro, em grandes surtos populacionais, pode causar prejuízos diretos no

B

Figura 1. A. Teias produzidas por Tetranychus ogmophallos sobre plantas de amendoim forrageiro. B. Colônia de T. ogmophallos sobre folhas de amendoim forrageiro e folhas de pastagem.

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Neste sentido, estudos de dinâmica populacional, levantamento de inimigos naturais, níveis de dano econômico e métodos de controle são fortemente recomendados, a fim de que estratégias de monitoramento e controle sejam implementadas.

AGRADECIMENTOS Ao taxonomista Dr. Carlos H. W. Flechtmann (ESALQ/USP, Piracicaba, SP) pela identificação da espécie de ácaro. À Luciana Maira de S. Pereira (Instituto Federal do Acre – IFAC) pela revisão do texto e Abstract.

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Recebido em: 03.xi.2015 Aceito em: 14.ii.2016 ********** 71

desenvolvimento das plantas, pela contínua sucção de seiva e, indiretos, pela interrupção da alimentação do gado nas áreas infestadas. Além disso, com a expansão da área de pastagem em consórcio com amendoim forrageiro no Acre (Valentim et al. 2001), os prejuízos advindos pelas infestações deste ácaro tendem a se intensificar.

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Santos, R.S., 2016. Infestação de Tetranychus ogmophallos Ferreira & Flechtmann (Acari: Tetranychidae) em Amendoim Forrageiro (Arachis pintoi Krapov. & Greg.) nos Estados do Acre e Minas Gerais. EntomoBrasilis, 9 (1): 69-72.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i1.563

e-ISSN 1983-0572