EntomoBrasilis volume 11, número 1 by EntomoBrasilis

v. 11, n. 1

2018

15 anos 2002-2017

Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 11 . NĂşmero 1 . Janeiro - Abril de 2018

Foto: Rodrigo de Vilhena Perez Dios

PeriĂłdico Online

EntomoBrasilis

eISSN 1983-0572 doi:10.12741

Periodicidade: Quadrimestral Direitos Autorais: Copyright © 2008-2018, Entomologistas do Brasil Isenção de Responsabilidade Legal: As opiniões técnico/científicas e mesmo pessoais, constantes nos artigos e/ou comunicações científicas publicados no EntomoBrasilis são de inteira responsabilidade de seus respectivos autores. Projeto Gráfico (Editoração): AntSoft Systems On Demand - www.antsoft.com.br Capa: Adulto de Strongygaster brasiliensis (Townsend) (Diptera: Tachinidae) (Foto: Rodrigo de Vilhena Perez Dios). Castro-Guedes, C.F., R.V.P. Dios & L.M. Almeida, 2018. Parasitism of Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae) by Strongygaster brasiliensis (Towsend) (Diptera: Tachinidae). EntomoBrasilis, 11 (1): 49-51. Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de Consultores Composição: Fonte: Georgia, variando de 7 a 26 pts., em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e coloração preta ou verde (texto), azul (links) Site: www.periodico.ebras.bio.br e-mail: periodico@ebras.bio.br Distribuído e licenciado segundo a Creative Commons Licence http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0

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Latindex, SEER/IBICT, Dialnet, Agrobase - Literatura Agrícola, Sumários de Revistas Brasileiras, DOAJ, CABI Abstracts, LivRe!, RCAAP, Diadorim, Electronic Journals Library, Eletronic Journals Index, Fonte Academica EBSCO, Zoobank, Zoological Records, Agro Unitau, BASE (Bielfield Academic Search Engine)

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períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial. he online periodical EntomoBrasilis founded in 2008 by Entomologistas do Brasil project, aims to publish original articles, quickly, from various areas of the Brazilian and World Entomology such as: Bionomics; Behavior; Ecology; Forensic entomology; General Entomology; Physiology; Applied to models Ecological Entomology; Morphology; reviews; Public health; Taxonomy and systematics and other areas related to Brazilian and World Entomology.

Expediente

Editor Chefe William Costa Rodrigues - Entomologistas do Brasil / Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ - RJ, Brasil Editores Adjuntos Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ - RJ, Brasil Anderson Gonçalves da Silva - Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Editores Assistentes Ricardo Andreazze - Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Rodrigo Souza Santos - Embrapa Acre, Brasil Editores Científicos

Consultores Adhoc deste Número

Alberto Moreira Silva-Neto, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia Ana Tereza Araujo Rodarte, Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional, Brasil Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Cleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Eduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Eloy Guillermo Castellón Bermúdez, INPA - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Fábio Souto Almeida, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brasil Hélida Ferreira da Cunha, Universidade Estadual de Goiás, Brasil Hélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil. Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional, Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil Maria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná, Brasil Maria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso Campus SINOP, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil Rodrigo Souza Santos, Embrapa Acre, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, Brasil Wesley Dáttilo - Universidad Veracruzana, México.

Agno Nonato Serrão Acioli, Instituto de Natureza e Cultura/ Universidade Federal do amazonas, Brasil André Rinaldo Senna Garraffoni, Universidade Estadual de Campinas, Brasil Cerilene Santiago Machado, Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Brasil Elidiomar Ribeiro da Silva, Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro, Departamento de Zoologia, Brasil Guilherme Liberato da Silva, Universidade do Vale do Taquari (UNIVATES), Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, UFRN. Centro de Biociências. Depto. Microbiologia e Parasitologia. Laboratório de Entomologia, Brasil Isaias de Oliveira, Agência de Desenvolvimento Agrário e Extensão Rural do Estado de Mato Grosso do Sul (AGRAER), Brasil Lucas Neves Perillo, Universidade Federal de Minas Gerais, Brasil Marcus Alvarenga Soares, Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal de Mato Grosso, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, France Noeli Juarez Ferla, Universidade do Vale do Taquari (UNIVATES), Brasil Pedro Giovâni da Silva, Universidade Federal de Santa Catarina, Brasil Reuber Lana Antoniazzi-Jr, Instituto de Ecología AC, Mexico Tiago Fernandes Carrijo, Muzeu de Zoologia da Universidade de São Paulo, Brasil William Costa Rodrigues, Editor Chefe; Entomologistas do Brasil, Brasil **********

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Summary/Sumário Ecology/Ecologia Diversity of ants in citrus orchards and in a forest fragment in Southern Brazil. Diversidade de formigas em pomares cítricos e em fragmento florestal no sul do Brasil. Halison Correia Golias, José Lopes, Jacques Hubert Charles Delabie & Fabio de Azevedo................................................................................................................................................................................................01-08

General Entomology/Entomologia Geral Damage in fruits of mahogany caused by Hypsipyla grandella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) in Brasília, Brazil. Danos em frutos de mogno causados pela Hypsipyla grandella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) em Brasília, Brasil. Marcelo Tavares de Castro, Sandro Coelho Linhares Montalvão & Rose Gomes Monnerat......................................................................................09-12 Análise do nicho trófico e da influência das precipitações no forrageamento de Melipona eburnea Friese (Apidae: Meliponina) criadas no Acre, Brasil. Analysis of the trophic niche and the influence of the precipitations on the foraging of Melipona eburnea Friese (Apidae: Meliponina) created in Acre, Brazil. Francisco Cildomar da Silva Correia, Rui Carlos Peruquetti & Marcos Gonçalves Ferreira.............................................................................................................................................................13-19 Dinâmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) em pomares de citros em Sergipe. Population dynamics and natural parasitism of Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) on citrus orchards in Sergipe state. Adriano Pimentel Farias, Adenir Vieira Teodoro, Eliana Maria dos Passos, Maria Clezia dos Santos, Flaviana Gonçalves da Silva, Shênia Santos Silva & Luis Viteri Jumbo.........................................................................................20-25 Edge effects on beetle assemblages in an Atlantic forest fragment and pasture in Sergipe, Brazil. Efeitos de borda sobre assembleias de besouros em fragmento de Mata Atlântica e pastagem em Sergipe, Brasi. José Oliveira Dantas, Adeilma Nascimento Ferreira, Ingrid Ruany Pimentel Oliveira, Moisés Oliveira Alves, Genésio Tâmara Ribeiro & Talita Guimarães de Araújo-Piovezan.............................................................................................................................................................................26-32

Taxonomy and Systematics/Taxonomia e Sistemática New records of Ephemeroptera (Insecta) from Roraima State, Northern Brazil. Novos registros de Ephemeroptera (Insecta) do Estado de Roraima, norte do Brasil. Jaime de Liege Gama Neto, Mahedy Araujo Bastos Passos, Jenisson Araujo Cruz & Nazareno Trajano de Souza.............................................................................................................................................................. 33-40 First record of Ophionyssus natricis (Gervais) (Acari: Macronyssidae) on Python reticulatus (Schneider) (Pythonidae) in Brazil. Primeiro registro de Ophionyssus natricis (Gervais) (Acari: Macronyssidae) em Python reticulatus (Schneider) (Pythonidae) no Brasil. Ademar Ferreira da Silva1, Zeneida Teixeira Pinto, Rodrigo Hidalgo Teixeira, Rodolfo Armando Cunha, Cesar Carriço, Rebecca Leal Caetano, Gilberto Salles Gazeta & Marinete Amorim....................................................................... 41-44

Scientific Note/Comunicação Científica Primeiro registro de Corydalus peruvianus Davis (Megaloptera: Coridalidae: Coridalinae) no Brasil. First record of Corydalus peruvianus Davis (Megaloptera: Coridalidae: Coridalinae) from Brazil. Jaime de Liege Gama Neto & Mahedy Araujo Bastos Passos......................................................................................................................................................................................45-48 Parasitism of Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae) by Strongygaster brasiliensis (Towsend) (Diptera: Tachinidae). Parasitismo de Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae) por Strongygaster brasiliensis (Towsend) (Diptera: Tachinidae). Camila Fediuk de Castro-Guedes, Rodrigo de Vilhena Perez Dios & Lúcia Massutti de Almeida....... 49-51 Parasitoides de moscas no Parque Municipal Natural de Nova Iguaçu, RJ - Brasil. Parasitoids from flies in Natural Park of Nova Iguaçu, RJ - Brazil. Horácio Antônio de Souza Paiva, Roney Rodrigues-Guimarães, Júlio Vianna Barbosa & Zeneida Teixeira Pinto......................................................................................................................................................................................52-55

New records of social wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) in Alagoas state, Brazil. Novos registros de vespas sociais (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) no estado de Alagoas, Brasil. Bruno Corrêa Barbosa, Tatiane Tagliatti Marciel & Fábio Prezoto......................................................................................................................................................................................56-59 Scolopendromorpha associados a termitários de Constrictotermes cyphergaster Silvestri (Isoptera: Termitidae) na Chapada do Araripe, Ceará, Brasil. Scolopendromorpha associated to Constrictotermes cyphergaster Silvestri (Isoptera: Termitidae) nests from Araripe Plateau, Ceará, Brazil. Raul Azevedo, Francisco Roberto de Azevedo, Glauber Carvalho Maciel, Aline Carvalho Sucupira & Gilberto Barbosa Oliveira e Silva........................................................................................... 60-62

Obtuary/Necrólogo Necrólogo Janira Martins Costa (1941-2018). Danielle Anjos-Santos & Gisele Luziane de Almeida..............................................63-64

Volume 11, número 1 - Jan. - Abr. 2018 *************

ISSN 1983-0572 doi:10.12741/ebrasilis.v11i1

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.703 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Ecology/Ecologia Diversity of ants in citrus orchards and in a forest fragment in Southern Brazil Halison Correia Golias¹, José Lopes², Jacques Hubert Charles Delabie³ & Fabio de Azevedo4 1. Universidade Tecnológica Federal do Paraná - UTFPR. 2. Universidade Estadual de Londrina - UEL. 3. Universidade Estadual de Santa Cruz UESC/ Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira, Centro de Pesquisa do Cacau - CEPEC. 4. Universidade Estadual do Paraná - UNESPAR

EntomoBrasilis 11 (1): 01-08 (2018) Abstract. The landscapes of the South and Southeast regions of Brazil are a mosaic of agroecosystems and vegetation in different stages of preservation, shapes and sizes and sizes and this changes the community structure of ants. Diversity of ants was compared in three different environments: orange orchard, lemon orchard and a forest fragment of the Brazilian Atlantic Forest biome, in the northwestern part of the State of Paraná, Brazil by a sampling method using pit-fall traps. Both richness and diversity of the species of ants were broader in the forest fragment than in the orchards; the fauna components were distributed rather homogeneously, as shown by the indices of equitability. The proximity of the areas sampled and the orchard management could be the main reasons to explain why all the species trapped in the experiments were found at least once in the forest remnant, whereas some groups of ants were not found in the orchards. Furthermore, the species of antes which were collected from the agricultural areas were mostly generalists and less diverse, leading to a monopoly of resources by a few, more prolific species. On the contrary, the ants living in forested areas were more diverse, where fewer individuals were found per species, and these were expected to be more specialized. The establishment of citrus orchards near the forest fragments may facilitate invasion by ants, especially the opportunistic species. Keywords: Atlantic Forest fragments; Citrus aurantifolia; Citrus sinensis; Formicidae; Pitfall.

Diversidade de formigas em pomares cítricos e em fragmento florestal no sul do Brasil Resumo. As paisagens das regiões Sul e Sudeste do Brasil são um mosaico de agroecossistemas e vegetação em diferentes estágios de preservação, formas e tamanhos e isso altera a estrutura da comunidade de formigas. A diversidade de formigas foi comparada em três ambientes diferentes: pomar de laranja, pomar de limão e fragmento florestal da Mata Atlântica brasileira, no noroeste do Estado do Paraná, por meio de um método de amostragem utilizando armadilhas de queda pitfall. Tanto a riqueza como a diversidade das espécies de formigas foram mais amplas no fragmento florestal do que nos pomares; Os componentes da fauna foram distribuídos de forma bastante homogênea, conforme demonstrado pelos índices de equitabilidade. A proximidade das áreas amostradas e a gestão do pomar podem ser as principais razões para explicar por que todas as espécies capturadas nos experimentos foram encontradas pelo menos uma vez no remanescente da floresta, enquanto que alguns grupos de formigas não foram encontrados nos pomares. Além disso, as espécies coletadas nos pomares eram na sua maioria generalistas e menos diversificadas, levando a um monopólio de recursos por algumas espécies mais prolíficas. Ao contrário, as formigas que viviam em áreas florestadas eram mais diversas, onde menos indivíduos eram encontrados por espécie, e esperava-se que fossem mais especializados. O estabelecimento de pomares de citros perto dos fragmentos florestais pode facilitar a invasão por formigas, especialmente as espécies oportunistas. Palavras-chave: Citrus aurantifolia; Citrus sinensis; Formicidae; Fragmento de floresta Atlântica; Pitfall.

owadays, the landscapes of the South and Southeast regions of Brazil are a mosaic of agroecosystems and vegetation in different stages of preservation, shapes and sizes (Dias et al., 2008). Large areas of the forests have been destroyed or remain as residual fragments surrounded by crop fields or pastures (Oliveira 1999), and the northwestern part of Paraná is considered as one of the most degraded in the state, due to strong anthropogenic interferences. However, our knowledge of the floristic and faunistic composition is still very scant. A survey of the biodiversity survey is the basis of any task, ecological or monitoring, since it provides helpful information to determine the biological values and to infer the degree of conservation of ecosystems (Willink et al. 2000). As such, ants are

particularly interesting insects, because they are predominating in most terrestrial ecosystems. They act as bioindicators due to their omnipresence in nature, and their taxa are specialized, widely distributed geographically, easily sampled and identified, as well as sensitive to environmental changes (Andersen 1997; Silva & Brandão 1999; Alonso & Agosti 2000). Most entomological research in citrus cultivars have been concentrated on developing integrated pest management programs (Kupper et al. 2003; Parra et al. 2004; Cassino et al. 2005; Jahnke et al. 2006). Any papers that mention ants in Brazilian orchards are virtually nonexistent, there the ants are always associated with other arthropods, mainly pests (Morais et al. 2006; Ferreira et al. 2009). However, it is also important to

Edited by:



William Costa Rodrigues

Halison Correia Golias  halisontj@hotmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 20.iv.2017 Accepted: 11.xi.2017

Corresponding author:

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Funding agencies:  Without funding declared

Golias et al. (2018)

Diversity of ants in citrus orchards and in a forest fragment in…

understand the ecological role that non-pesty insects or insects that are not associated with pests play in monocultures, as well as the extent of differences in the composition and abundance of these insects between the agroecosystems and the respective adjacent forests. Lopes et al. (2010) suggested a need for studies at local scales that relate the distribution of the species of ants in environments to different land use practices, since there is still no well-defined behavior pattern for the richness and abundance of ants. Some studies have indicated that in more complex environments, these ecological attributes increase (Bustos & Ulloa-Chacón 1997; Roth et al. 1994), decrease (Lassau & Hochuli 2004; Punttila et al. 1991), or remain unchanged (Belshaw & Bolton 1993). The current taxonomic and biogeographic knowledge of most terrestrial organisms is still incomplete in Brazil, particularly of the “hyper diverse” ones, including the ants of Formicidae (Silva & Brandão 1999), and as consequence, epigeic ants of the orchards of Citrus sinensis (L.) Osbeck, Rutaceae (orange) and Citrus aurantifolia (Cristm.), Rutaceae (lemon) were analyzed and compared to myrmecofauna structures of an adjacent forest fragment. Results have indicated the influence of a nearby forest fragment on citrus orchards, as a functional maintenance of the biotope and the dispersion of the species of antes in cultivated areas. The ants in citrus orchards can act as pests to the crop, biological control agents as predators of agricultural pests or as obstacles that hinder the crop management by farmers, due to their aggressiveness.

Material and methods This study was conducted from October 2006 to January 2007 in an experimental citrus orchard with an area of 190 hectares (23º06’13.33”S, 52º25’16.90″W), belonging to the Ypiranga Farm, in Paranavaí, northwestern part of the State of Paraná (23°4’26”S, 52°27’55”W). The farm soil is sandy, derived from Caiuá sandstone and its interposition with millimetric-size molten basalt (Rufinoet al. 1992). Three contiguous, but distinct, areas were sampled: a) a forest fragment of the tropical pluvial forest (Maack 1981), aka the Paraná River Floodplain Forest (Hatschbach 1999); b), an orange orchard of C. sinensis; and c) a lemon orchard of C. aurantifolia. The forest fragment is a degraded and expanded riparian forest with large trees; its understory is humid and dark, and a stream runs through it (23º06’35”S, 52º25’47”W). The orange and lemon orchard at the Ypiranga Farm were divided into plots of approximately 2 hectares each and a density of 1,000 to 1,200 trees per hectare. The orchards are separated by silk oak trees (Grevillea robusta A. Cunn., Proteaceae), which are insufficient to provide a physical barrier. Ground-cover grass grows in-between the rows and is mowed every three to five months. Insecticides are sprayed under the orange and lemon trees once a month. Three data collection sites were selected in each of the three areas, and three parallel transects (each 200 m long) were drawn on a distance 10 m apart from each other. Circular pitfall traps (Bestelmeyeret al. 2000) were placed in each transect. The traps were 7.5 cm in diameter and 11.5 cm deep, and they were placed 10 m apart, amounting to 20 traps per transect and thus 60 traps per area. The total of 180 traps placed in all areas remained in the field for 24 h. The collected specimens were identified at the Myrmecology Laboratory of the Cocoa Research Centre (Centro de Pesquisa do Cacau), CEPLAC, Ilhéus, State of Bahia, Brazil. The reference collections were deposited [collection CPDC] at CEPLAC and a second collection was deposited in the entomological collection of the Zoology Museum (Laboratório de Zoologia), at the State 2

University of Londrina (Universidade Estadual de Londrina), State of Paraná. The analyses were conducted by use of the EstimateS software (Statistical Estimation of Species Richness and Shared Species from Samples) version 9.1.0, which calculated the following indices of diversity: Shannon-Wiener, in Neperian base (H’), Fisher’s alpha, Jaccard similarity (J), jackknife, and bootstrap richness estimators. The Shannon-Wiener index is widely used and provides a t-test for evaluating significant differences between samples (Magurran 1988). Jackknife and bootstrap have been shown to reduce bias (Smith & Belle 1984), and they make no assumptions about the underlying distribution. We also determined the constancy index (C) based on the classification by Bodenheimer (1955) and the species dominance (Laroca 1995). The constancy was determined by the following equation: C= P x 100/N, where C= constancy index; P= number of samples containing species; N= total number of samples, and the species constancy was classified as constant (w) when present in more than 50 % of the samples, accessory (y) when present in 25% to 50% of the samples and accidental when present in less than 25% of the samples (Bodenheimer 1955). The dominant species were determined by calculating the limit of dominance established by the following equation: LD= (1/S) x 100, where LD= limit of dominance and S= total number of species. The parameters obtained allowed us to classify the species per dominance, where dominant species have frequency values higher than the above-mentioned limit (reference limit value), and non-dominant species have lower frequency values than the established reference limit value (Laroca 1995). Given the relative proximity of the sampling sites, the Mantel test was applied to the matrices of biotic similarity and the geographic distance between the points, with the aim of determining the influence of local spatial autocorrelation on the taxonomic composition of the assemblages (Legendre 1993). The first matrix was generated by the Bray-Curtis distance calculated as the square-root arcsine of the relative abundance of species between the sampling points. The second matrix, referring to the spatial distance between the points, was obtained by calculating the Euclidean distance between the geographic coordinates of each location. This test was performed in the R Software (R Core Team 2014), Vegan package (Oksanen et al. 2013).

Results Thirty-eight morphospecies of ants, belonging to 22 genera of six subfamilies, were collected. The subfamily Myrmicinae had the highest number of species (20) (Table 1). Only two species were constant in one of the collection series: Wasmannia auropunctata (Roger) was constant in all forest fragment samples (50.4%) and so was Dorymyrmex sp.1 in the lemon orchard (51.3%). Following the criteria established by Sakami & Laroca (1971), the species were classified into the following categories: constant (w), present in more than 50% of collections; accessory (y), present in 25 to 50% of collections; and accidental (x) species: present in less than 25% of collections. 21 of the species found in the forest fragment were dominant (frequency value > 2.6) and 17 were non-dominant (frequency value < 2.6) (Table 2). 12 of the 38 types of species studied dominated all three habitats, and there were only two dominant morphospecies in the anthropized areas, both being Dorymyrmex (Table 2). The curves for sampling efficiency using bootstrap as analytical estimator of species richness for each environment (Figure 1) practically reached the asymptote, suggesting that the employed sampling effort was adequate (Colwell & Coddington 1994). The

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EntomoBrasilis 11 (1): 01-08

Table 1. Hymenoptera Formicidae sampled using pitfall traps on soil of three areas at the Ypiranga Farm, Paranavaí/PR. September 2006 to February 2007. Species

Forest fragment

Orange orchard

Lemon orchard

Capture frequency (%) 1.67

Subfamily Myrmicinae 1

Acromyrmex subterraneusNForel

Acromyrmex balzani Emery

6.7

Apterostigmas p.1 complex opilosum Mayr

9.6

Cephalotes pileini De Andrade &Baroni

0.2

Cephalotes minutus Fabricius

0.2

Cephalotes atratus Linnaeus

0.3

Cremato gastervictima Smith

2.7

Cyphomyrmex transversus Emery

26.0

Mycetarotes parallelus Emery

0.6

Mycocepurus goeldii Forel

5.2

Pheidole arcifera Santschi

16.0

Pheidole diligens Smith

12.7

Pheidole radoszkowskii Mayr

10.4

Pheidole sp. tristis group

11.6

Pogonomyrmex abdominalis Santschi

4.1

Pogonomyrmex naegelii Forel

0.5

Solenopsis sp. Near Globularia

20.7

Trachymyrmex cirratus Mayhé-Nunez & Brandão

7.5

Trachymyrmex iheringi Emery

7.5

Wasmannia auropunctata Roger

9.4

Total Subfamily Formicinae 21

Brachymyrmex patagonicus Mayr

28.5

Camponotus cingulatus Mayr

5.7

Camponotus renggeri Emery

3.2

Camponotus rufipes Fabricius

2.2

Camponotus leydigi Forel

2.0

Camponotus crassus Mayr

1.3

Total

Subfamily Ponerinae 27

Pachycondyla striata Smith

10.1

Pachycondyla harpax Fabricius

0.1

Odontomachus sp. near bauri

0.1

Odontomachus meinerti Forel

0.1

Total

Labidus praedator Smith

Total

9.7

0.1

Subfamily Dorylinae 31

Subfamily Dolichoderinae 32

Linepithema neotropicumWild

Dolichoderus bispinosus Olivier

0.5

Dorymyrmex sp.1

35.5

Dorymyrmex sp.2

21.8

Total

Subfamily Ectatomminae 36

Gnamptogenys acuminata Emery

1.2

Gnamptogenys regularis Mayr

0.6

Ectatomma brunneum Smith

7.3

Total Grand Total

e-ISSN 1983-0572

Golias et al. (2018)

Diversity of ants in citrus orchards and in a forest fragment in…

Table 2. Relative frequency of ant capture (%) per area (CF), constancy (C) and dominance (D) of the species sampled using pitfall traps in three areas of the Ypiranga Farm, Paranavaí – PR. September 2006 to February 2007 (x= accidental, y= accessory, w= constant, d= dominant, nd= nondominant). Species

CF Forest (%)

CF Orange (%)

CF Lemon (%)

A. subterraneus

1.8

1.6

1.5

A. balzani

9.5

11.2

4.8

Apterostigmas. sp.1 pilosum complex

14.5

6.5

7.7

C. pilei

0.7

C. minutus

0.7

C. atratus

0.8

C. victima

C. transversus

9 10

3.1

2.7

1.5

25.2

40.9

12.0

M. paralellus

0.2

0.6

0.5

M. goeldii

4.0

5.5

5.9

P. arcifera

22.5

22.0

23.6

P. diligens

16.6

16.1

10.6

P. radoszkowskii

9.5

12.5

8.3

Pheidole sp.Tristis group

8.5

15.3

13.4

P. abdominalis

2.7

6.6

2.6

P. naegelii

Solenopsis sp. Near globularia

18 19

1.5

13.8

14.7

16.5

T. cirratus

6.5

3.3

2.6

T. iheringi

9.3

6.5

5.9

W. auropunctata

50.4

0.1

B. patagonicus

4.1

39.4

41.8

C. s cingulatus

14.0

0.2

C. s renggeri

8.3

0.9

0.1

C. rufipes

6.2

0.2

C. leydigi

5.5

0.1

C. crassus

1.1

P .striata

29.7

0.4

0.2

P .harpax

0.4

Odontomachus sp. near bauri

0.1

O. meinerti

0.1

L. praedator

9.5

7.9

5.3

L. neotropicum

0.1

D. bispinosus

1.2

Dorymyrmex. sp.1

1.9

46.3

54.3

Dorymyrmex. sp.2

2.0

27.5

35.6

G. acuminata

1.1

2.0

1.1

G. regularis

0.2

1.2

0.2

E. brunneum

1.2

9.3

11.5

estimated richness of species was very close to the one observed in the three sites of the study (Table 3). The analytical estimator curves for sampling the efficiency of richness of species in each environment shows (Figure 1) an asymptote for all, suggesting that the sampling effort was adequate (Colwell & Coddington 1994), as well as showing a higher richness for the forest fragment. The estimated richness of species is very close to the one observed in the three sites of the study (Table 3). We observed the greatest richness of species (38) as well as higher indices of diversity in the forest fragment. The richness of species (27) in the orchards was the same, but jackknife and bootstrap showed a higher index in the orange orchard than in the lemon 4

orchard, while the Shannon and Fisher’s alpha indices indicated a greater diversity in the lemon orchard than in the orange orchard (Table 3), although the Shannon diversity index was higher for the lemon orchard than for the orange orchard. The jackknife and bootstrap richness estimates were greater for the orange orchard. The t test of the Shannon-Wiener’s index reveals that the forest fragment is significantly different (P<0.001) from orange and lemon orchards in terms of the diversity of ants present in them. The lemon and orange orchards failed to exhibit any true difference in the diversity of ants. Jaccard’s similarity index showed a high similarity between the orange and lemon orchard (0.92), and the same value (0.72) between the forest fragment and either orchard, respectively.

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45 40 35 30 25

Boot_Forest C.I._Forest Boot_Orange C.I._Orange Boot_Lemon C.I._Lemon

20 15

Cumulative species number

10 5

Samples number

Figure 1. Species accumulation curvesusing bootstrap, 95% confidence intervals, for captured ants with pitfall of the three studies sites forest fragment, orchard orange and orchard lemon. Table 3. Diversity Indexes Shannon-Wiener’s (*significant difference between the others; P<0,001), Fisher-Alpha’s, Jackknife and Boostrap (+/1.96*SE) and Equitability Index for ants collected in a forest fragment, an orange orchard and a lemon orchard at the Ypiranga Farm, Paranavaí-PR. September 2006 to February 2007. Areas

Shannon-Wiener’s

Fisher-Alpha’s

Jackknife

Bootstrap

Equitability

Forest fragment

*2.14±0.27

4.51±0.51

37.05±2.25

36.32±2.53

0.59

Orange orchard

1.79±0.25

2.80±0.33

27.23±2.15

26.49±2.94

0.55

Lemon orchard

1.97±0.09

2.82±0.35

26.76±3.04

25.67±3.09

0.60

Figure 2A-B. Means and confidence intervals (+/-1.96*SE) of Shannon- Wiener’s and Fisher-Alpha’s Diversity Indexes in three study areas (A), and means and confidence intervals (+/-1.96*SE) of Jackknife and Bootstrap diversity estimators (B).

The Mantel test revealed that the distance matrix of abundances and spatial distance was uncorrelated (P< 0.05), so the forest fragment and the orchard areas were not spatially correlated.

Discussion Autocorrelation is a very general statistical property of ecological variables observed across geographic space, and autocorrelated data violate the assumption of independence of most standard statistical procedures (Legendre 1993). Thus, the Mantel test showed that the matrices of biotic similarity and geographic distance between the points were not correlated. In this case, the values of abundance were not related to the proximity of the sampling sites, i.e., the number of individuals per species did not depend on the geographic location of the sites. In terms of abundance, the orchards habitats were more similar, not because they were closer to each other, but, probably, due to the physiognomy and physical characteristics of the environment. e-ISSN 1983-0572

Likewise, the abundance of ants in the fragment showed no difference to the orchards. This probably occurred because the orchards had a more similar vegetation, while the forest fragment had a greater diversity of plants. We observed a greater richness of species in the forest fragment as compared to the citrus orchards. As expected, the indices also pointed to a greater diversity in the forest fragment for all three ecotopes studied. The t test of the Shannon-Wiener’s index also reveals that the forest fragment is significantly different (P<0.001) from orchards. However, the Shannon index considers the evenness of the abundances of species and also attribut high weight to rare species (Magurran 1988). The abundance distribution of the lemon orchard was more homogeneous than that of the orange orchard, and abundance of rare species decreased slightly in the lemon orchard and greatly in the orange orchard. And thus, this index was probably influenced by the small difference in evenness of these sites. Nevertheless, the equitability

Golias et al. (2018)

Diversity of ants in citrus orchards and in a forest fragment in…

index was almost constant for all three environments, suggesting that the sampled fauna was homogeneously distributed. On the other hand, when the confidence intervals of the Shannon-Wiener’s index are calculated, there is not observed any difference between any of the studied environments (Figure 2). Marrugan (2013) alert that not always a statistic for diversity works and that it is up to the researcher to judge if result is meaningful biologically. The observation of the raw data and the heterogeneity of the structure of the vegetation and the soil make us believe that the forest is able to sustain greater diversity than the orchards, although statistically it is not possible to prove this by our data. The orchards consisted of young plants, with trees far apart, and sandy soil, with some areas covered by grass. This situation favored the ants with opportunistic habits and the others occasionally leaving the forest fragment to forage. In addition, all species collected during the study had representatives in the forest fragment, meaning that there were exclusive forest remnant species (genus Cephalotes, several Ponerinae, etc.), whereas no species were present exclusively in the orchards. The main reasons for such difference might be that: 1) the proximity of the sampled areas explain the faunistic homogeneity, considering that all species are potentially present in all habitats, and the absence of some species depend exclusively on the management of the experimental fields; 2) the orchard management through selective elimination of vegetation, regular application of insecticides, a small number of micro-habitats, etc., inhibits the availability of nesting sites and food resources, and physically eliminates incipient or fragile colonies. Native forest areas offer more available micro-habitats for a more organisms (decomposing tree trunks, stones, litter, trees, epiphytes) as foraging and nesting sites, and appropriate climate for their development (Ramos et al. 2003). Such an abundance of microhabitats in the forest fragments allows for less inter-specific competition, thus contributing to a higher diversity (Martins et al. 2006). In monocultures, the fewer available micro-habitats lead to a lower fauna richness as compared to natural environments (Giller et al.1997). Therefore, the richness of ants is affected not only by biotic factors, but also by the area size and the number of strata (Majer & Delabie 1994), shade, protection against desiccation, wind and slight temperature changes (Lawton 1983), which might have contributed to the greater richness of species found in the forest fragment. This result supports the studies by Oliveira et al. (1995), Soares et al. (1998), and Marinho et al. (2002), among others. Although the number of species was smaller, a greater abundance of individuals was observed in the orchards than in the forest remnant. This comes as no surprise because the strongly anthropized or monoculture areas have more generalist species and a lower diversity (Smith & Delabie 1995). This allows for fewer and more prolific species to control food resources, whereas forest ants are more diverse. Each of the species also has fewer, although more specialized, individuals. The high similarity between the orange and lemon orchard showed that a clear interchange of species occurred between the two areas, because they are separated only by a few silk oak trees. Another reason for such similarity might have been the similar management practices for the orange and lemon trees. Per Smith & Delabie (1995), similarities in citrus orchards are inversely proportional to vegetation development, that is, trees provide a wider variety of micro-habitats as they grow, leading to more nesting and food resources (Macedo 2004). The subfamily Myrmicinae stood out among others as expected. Per Hölldobler & Wilson (1990), this is the most diverse subfamily, both in the region and the whole world. Most published studies 6

on communities of ants of the Neotropical species report that the subfamily Myrmicinae is the most frequent in any sampled environment or stratum (Marinho et al. 2002; Lutiniski & Garcia 2005; Conceição et al. 2006; Santos et al., 2006). Wasmania auropunctata, a constant species in all forest fragment samples finds and uses large resources of animal and plant food, such as sap, seeds, leaves, flowers, floral and extra-floral nectar, annelids, arthropods and gastropods, dead insects, as well as oily or greasy materials available in human homes (Delabie 1988;Souza 2007). It can also easily find such resources as compared to other species of ants because they can recruit workers on a massive scale. This kind of species can also produce an allomone with its mandibular glands, which prevents other species from reaching the food resource (Meier 1994; Souza 2007). This behavior may explain the ecological success of the species in forest fragments, such as the one observed in our study. The high frequency of this species of ant in this kind of forest also shows a potentially high degree of anthropic disturbance in the forest remnant (Delabie et al. 2007). Achury et al. (2008) also found higher densities of W. auropunctata in sugarcane fields and pastures as opposed to biotypes with arboreal coverage. They consider it an indicator of a low diversity because it is a good competitor and dominates food resources rapidly and efficiently, taking advantage when local disturbance increases. However, this species was less common in orchards (accidental species), which are sites with greater anthropogenic disturbance than in the forest fragment (constant species). Maybe Dorymyrmex spp., play the role of W. auropunctata in the orchards? The constancy of Dorymyrmex sp.1 and its abundance observed primarily in the orchards may be due to the species’ frequent association with bare soils and foraging in warmer weather, when other species do not (Macedo 2004). Rossi & Fowler (2004) consider this ant genus as the second most frequent predator of Diatrea saccharalis (Fabricius) (sugarcane borer) in sugarcane fields in the State of São Paulo. These ants are aggressive and able to attack the others that approach their nests; they can also monopolize food resources due to their high ability to recruit their own workers. Two Dorymyrmex morphospecies were also found to be dominant in the orchards, maybe due to their foraging abilities using anthropic environments and to their opportunistic behavior. Per Silveira Neto et al. (1976), a dominant organism in a community receives any impact suffered by the environment where it lives, responding to or changing it as necessary. Therefore, this kind of organism can either improve the chances of occurrence, or cause the disappearance of all other organisms in the community. Our study should be considered as the first step toward the understanding the diversity of epigeic ants in agriculture, more specifically the citrus production as compared to ant dynamics in native vegetation (forest associated with the Atlantic Forest biome) in the northwestern part of the State of Paraná. The forest fragment had more species than the citrus orchards, which shows that soils under cultivation affect the dynamics of the ant communities, decreasing their diversity and increasing the abundance of opportunistic species.

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Diversity of ants in citrus orchards and in a forest fragment in…

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Suggestion citation: Golias, H.C., J. Lopes, J.H.C. Delabie & F. de Azevedo, 2018. Diversity of ants in citrus orchards and in a forest fragment in Southern Brazil. EntomoBrasilis, 11 (1): 01-08. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.703

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.690 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral Damage in fruits of mahogany caused by Hypsipyla grandella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) in Brasília, Brazil Marcelo Tavares de Castro¹, Sandro Coelho Linhares Montalvão² & Rose Gomes Monnerat³ 1. Faculdade de Agronomia e Medicina Veterinária, Universidade de Brasília - UnB, Brasília, Distrito Federal. 2. Departamento de Fitopatologia, Universidade de Brasília - UnB, Brasília, Distrito Federal. 3. Laboratório de Bactérias Entomopatogênicas, Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília, Distrito Federal.

EntomoBrasilis 11 (1): 09-12 (2018) Abstract. This study aimed to evaluate qualitatively and quantitatively the Hypsipyla grandella (Zeller) damage in fruits of mahogany in Brasilia, Brazil. For this, fruits were collected and the analysis of each fruit was carried out by assessing the following parameters: fruit weight, fruit length and height, number of holes in fruits characteristic of H. grandella attack, size of the holes, number of larvae and pupae of H. grandella, number of seeds damaged and presence of other insects within the fruit. As a result, 190 (95%) had holes made by the larvae, used primarily for their entry and for exit later as an adult. Most of the fruits showed only a single hole (81%), but up to 5 holes were found in a single fruit. A single caterpillar can feed on various seeds, causing major damage when they attack together. Seventy-two (36%) fruits had all the seeds damaged by H. grandella, especially those containing pupae. 183 larvae in different instars and 45 pupae were found. Only five caterpillars were found dead inside of fruit, representing 2.78% of the caterpillars. Keywords: Forest Pest; Forest Entomology; Shoot Borer; Predation; Swietenia macrophylla.

Danos em frutos de mogno causados pela Hypsipyla grandella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) em Brasília, Brasil Resumo. Este trabalho teve como objetivo avaliar qualitativamente e quantitativamente os danos provocados por Hypsipyla grandella (Zeller) em frutos de mogno em Brasília, Brasil. Para isso, frutos foram coletados e os seguintes parâmetros foram analisados: peso, comprimento, número de orifícios causados pela H. grandella, número de sementes danificadas e presença de outros insetos no interior dos frutos. Como resultado, 190 (95%) frutos apresentaram orifícios feitos pela lagarta, usados primordialmente para sua entrada e posteriormente para a saída, quando adulto. A maioria dos frutos apresentou apenas um orifício (81%), mas até cinco furos foram encontrados em um único fruto. Uma única lagarta pode se alimentar de várias sementes, causando grandes danos. Setenta e dois frutos (36%) tinham todas as sementes danificadas por H. grandella, especialmente aqueles que apresentaram pupas. 183 lagartas em diferentes estádios e 45 pupas foram encontradas. Apenas cinco lagartas foram encontradas mortas dentro dos frutos, representando 2,78% do total. Palavras-Chave: Broca do Mogno; Entomologia Florestal; Praga Florestal; Predação; Swietenia macrophylla.

he genus Hypsipyla (Lepidoptera) belong to the family Pyralidae, and has two species occurring in Brazil, Hypsipyla ferrealis Hampson, which attacks seeds of plants of the genus Carapa (Sapindales: Meliaceae), and Hypsipyla grandella (Zeller), which attacks various species of Meliaceae family, including Swietenia macrophylla King (Sapindales). The larvae of H. grandella are pinkish until the penultimate instar, becoming blue. The symptom of the attack on the tree can be seen by exuding gum and sawdust in shoots, and in the fruits the insect destroy the seeds (Lima 1940).

2.5 cm wide (Cordeiro 2012). A mature tree can produce up to 600 fruits or 30,000 seeds per year (Gullison et al. 1996).

The mahogany fruit stay suspended in the tree and its ovulated berry type, encased by a woody capsule (Cordeiro 2012). The fruits contain a varied number of seeds, up to 70 seeds (Snook 1998). The mahogany seeds are winged, 6 to 13 cm long by 1 to

Studies of the damage caused by insects to mahogany fruits in Brazil are practically nonexistent. Therefore, this study aimed to report the occurrence of H. grandella in Brasilia, Federal

Several species of the Lepidoptera families Crambidae, Pyralidae and Tortricidae prey on the fruits and seeds of a large number of plant species (Janzen 1971). According to Zhang et al. (1997), seed predation is considered a predominant factor in the death of the seeds, reducing the supply or preventing germination and having consequences for the richness, diversity and distribution of plants.

Edited by:



William Costa Rodrigues

Marcelo Tavares de Castro  marceloengflorestal@gmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 18.viii.2017 Accepted: 21.i.2018

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  CAPES

de Castro et al. (2018)

Damage in fruits of mahogany caused by Hypsipyla grandella…

District, and evaluate qualitatively and quantitatively the insect damage to mahogany fruit.

in the ward were also recorded. The identity of other insects was not recorded, just occurrence or absence.

Material and Methods

Data were assessed for correlation between the number of larvae and the weight and size of the fruit and the number of damaged seeds and the number of larvae and pupae in each fruit. Levels of 1% and 5% probability were assessed by “t” test, with the aid of the Assistat 7.6 program.

Fruit was collected in the urban area of the city of Brasilia in the Federal District (DF) of Brazil, from February to May 2013. Trees can be found in various parts of the city, as can be seen in Table 1. Table 1. Locations of collection of mahogany fruit in Brasilia/DF. Locale

Coordinates

Number of trees

SQN 115

15.741325S/47.894049W

10-15

SQN 116

15.738109S/47.892704W

10-15

SQN 315

15.742704S/47.894265W

10-20

SQN 316

15.737453S/47.895735W

108

5-20

EMBRAPA

15.729769S/47.902214W

10-12

Height (m)

According to Koppen’s classification, the climate of the region is classified as AW (tropical climate with rains in summer and dry in winter), with the rainy season from October to April and dry from May to September. The average annual of the temperature is 21 °C and relative humidity is approximately 70% (Weatherbase 2017). The fruit collected was taken to the Laboratory of Bacteria and Invertebrates at Embrapa Genetic Resources and Biotechnology and the analysis of each fruit was carried out by assessing the following parameters: 1. Fruit weight (g), using a digital scale; 2. Fruit Length and Height (cm) with the aid of a millimeter ruler; 3. Number of holes in fruit characteristic of H. grandella attack; 4. Size of the holes (cm²), with the aid of a millimeter ruler; 5. Number of larvae of H. grandella; 6. Number of pupae of H. grandella; 7. Number of seeds damaged by H. grandella; 8. Presence of other insects within the fruit. Only caterpillars of H. grandella older than 3rd instar were considered because they are easier to identify with greater accuracy. The seeds that had any kind of damage, even if only

Results and Discussion Two hundred fruits fallen to the ground, with or without characteristic symptoms of H. grandella attack, were collected. All fruits obtained were immature, with green seeds and with different sizes. Among the fruits collected, 190 had holes made by the larvae, used primarily for their entry and for exit later as an adult. Most of the fruits showed only a single hole (81%), but up to 5 holes were found in a single fruit. Often we observed droppings, spider webs and gum near the holes (Figure 1 - A and B), indicating the presence of the insect inside the fruit. After the entry of the caterpillar into the fruit, the seeds are severely damaged, particularly the endosperm, resulting in loss of viability. A single caterpillar can feed on various seeds, causing major damage when they attack together (Figure 1 - C). When the attack was very intense, the columella of the fruit was also damaged (Figure 1 - D), and often the insect stayed inside to transform into a pupa. Despite having holes, not all fruit contained caterpillars. Of the total, 57% of the fruit had no individuals of H. grandella, despite showing damage to seeds and 24.5% had only one caterpillar. The fruit that had more than two caterpillars amounted to 18.5%. Seventy-two fruits, from a total of 200, had all the seeds damaged by H. grandella, especially those containing pupae. First, the endosperm of the seed was attacked, followed by the wing and finally the columella. After the attack, with endosperm absent, the seed loses its vigor and germination, precluding its use for the production of seedlings. In a study by Querino et al. (2008) that analyzed the predation of seeds of Carapa guianensis Aubl. (Sapindales: Meliaceae) by Hypsipyla ferrealis Hampson in São João da Baliza / RR, the endosperm suffered different damage intensities, from minimal damage, with signs of caterpillars by the presence of galleries, up to completely destroyed, with food residue and / or remnants of cocoons.

Figure 1. H. grandella attack of mahogany fruit in Brasília, Federal District. A- Caterpillar inside the fruit; B- Hole in the fruit made by the caterpillar; C- Seeds damaged by insects; D- Pupae inside the fruit; E- 6th instar caterpillar inside the fruit columella; F- Columella attacked. (Photos by M.T. Castro).

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 11 (1): XX-XX

183 larvae in different instars and 45 pupae were found. The smaller and younger larvae were usually found within the seeds and the largest and last instars near or within the columella fruit. Up to eight larvae of different sizes and instars were found in a single fruit, which may be an indication that this insect does not have cannibalistic habits. Of total fruits, 81% contained no pupae, 16.5% contained one pupa, 1.5% two pupae and 1% three pupae. Eighteen pupae were found abandoned and one was parasitized. All pupae were close to the fruit holes, presumably to facilitate the exit of the adult after emergence. Only five caterpillars were found dead inside of fruit, representing 2.78% of the caterpillars (n = 180). Of these, three showed symptoms of bacterial infection, one fungal and the remaining one died from unknown causes. Mortality was lower than that observed by Thomazini et al. (2011) when caterpillars were collected in the mahogany tree’s terminal bud, reaching a total of nine out of 28 collected in May 2010 in Garça / SP. The natural larval mortality was 14.8% in the entire study. However, in a study by Taveras et al. (2004), in Costa Rica, the mortality rate was 24%. The low mortality rate of insects in this study may be attributed to the fact that the insect is protected from possible predators and contamination by fungus and bacteria. The fact that the study be carried out in urban trees can also influence mortality, because there are fewer natural enemies in the city compared to the natural environment. No eggs were found on the fruits because these are preferably placed on shoots, twigs or leaves (Grijpma & Gara 1970; Griffiths 2001). Insects of the orders Coleoptera, Diptera, Dermaptera and Isoptera were found inside the fruit, together or not with caterpillars and pupae of H. grandella. Many insects are possible opportunists, taking advantage of the holes caused by the entry of H. grandella and feeding on the insect excrement. Others are potential predators of the caterpillar, for example some representatives of Dermaptera. The insects of this order are voracious predators, i.e., with high capacity to attack and feed on different prey, especially eggs and immature forms of the orders Lepidoptera, Hemiptera, Coleoptera and Diptera (Lemos 1997), including Hypsiyla spp. (Querino et al. 2008). No harm caused by other insects to seeds of mahogany was observed. The analysis of correlation between data generated, allowed the conclusion that the greater the size and weight of the fruit, the greater the number of caterpillars. This did not occur with the number of pupae, but the more holes the fruits possessed, the greater the number of empty pupae (Table 2). Table 2. Correlation matrix between variables. Size of Fruit

Weight of Fruit

Number of Holes

Number of Larvae

Number of Pupae

Size of Fruit

0.8440

- 0.0386

0.2797

-0.1829

Weight of Fruit

- 0.0432

0.2974

-0.2217

Number of Holes

-0.0040

0.2517

Number of Larvae

-0.0267

Number of Pupae

Variable

In which: ** = significant at 1% level of probability (p < 0.01); * = significant at 5% level of probability (0.01 =< p <0.05); ns = not significant (p >= 0.05).

The caterpillars have a direct relationship with the number of damaged seeds, as well as the number of pupae (Table 3). Therefore, the greater the number of caterpillars, the more seeds that are damaged. In all the fruits in which pupae were found inside, all the seeds were damaged, which indicates that there is a high degree of seed predation by H. grandella. Similar results were obtained by Pinto et al. (2013), where losses caused by predation of H. ferrealis and H. grandella in fruits of C. guianensis and Carapa procera DC. in the Adolpho Ducke Forest Reserve in the Amazon showed that these pests are e-ISSN 1983-0572

limiting for these species, destroying fruit and seeds in the field. Dionisio et al. (2016) observed H. grandella and H. ferrealis attacking seeds of C. guianensis in Roraima, Brazil and JesusBarros et al. (2015) in Macapá, Brazil. Table 3. Correlation matrix between the number of larvae and pupae and the number of damaged seeds. Number of Seeds Damaged

Number of Larvae

Number of Pupae

Number of Larvae

-0.0267

0.2751

Number of Pupae

0.3167

Number of Seeds Damaged

Variable

In which: ** = significant at 1% level of probability (p < 0.01); * = significant at 5% level of probability (0.01 =< p <0.05) ; ns = not significant (p >= 0.05).

All the collected fruits were fallen fact that can be explained by the presence of the H. grandella inside of the fruits. Roberts (1966, 1968) and Griffiths (1997) reported the occurrence of premature fruit drop of the genus Khaya (Sapindales: Meliaceae) in Nigeria and Toona ciliata M. Roem. (Sapindales: Meliaceae) in Australia after the insect attack. In Australia, caterpillars round the fruit with a web at the point of abscission, where the fruit hangs in the top of the trees and the insect develops its entire cycle within the suspended fruit. No such behavior was observed for mahogany fruits, since the fruit is too heavy compared to the fruits of T. ciliata, and possibly the web would not support the weight. From the analysis of the fruit it was possible to verify the presence of H. grandella in various mahogany trees located in Brasilia-DF. The attack of the mahogany fruit borer results in the maintenance of the insect in the locale in unfavorable seasons, serving as a source of inoculum for plants in nearby regions. Preventive measures should be taken in order to reduce the population of H. grandella in Brasilia for Meliaceae future plantings to succeed, since this insect is the main obstacle to the establishment of various species within the family.

References Cordeiro, Y.E.M., 2012. Potencial de uso em recuperação de áreas degradadas: um estudo de três espécies nativas da Amazônia Oriental sob dois regimes hídricos. UFAM. 89 p. Dionisio, L.F.S., A.C.S. Lima, T.M.M.G. Castro, R.G. Correia, W.B.R. Martins, V.S. Abreu, 2016. Ocorrência de Hypsipyla grandella Zeller (Lepidoptera, Pyralidae) no Sul do Estado de Roraima. EntomoBrasilis, 9: 97-100. DOI: https://doi.org/10.12741/ebrasilis.v9i2.547. Griffiths, M.W., 2001. The biology and ecology of Hypsipyla shoot borers. In: Floyd, R.B. & C. Hauxwell (Ed.) Hypsipyla Shoot Borers in Meliaceae: Proceedings of an International Workshop. Canberra: Australian Centre for International Agricultural Research. pp. 74-80. Griffths, M.W., 1997. The biology and host relations of the red cedar tip moth, Hypsipyla robusta Moore (Lepidoptera: Pyralidae) in Australia. Ph.D. thesis, University of Queensland, Brisbae. 182 f. Grijpma, P. & R.I Gara, 1970. Studies on the shootborer Hypsipyla grandella (Zeller): II. Host preference of the larva. Turrialba, 20: 241-247. Gullison, R.E., S.N. Panfil, J.J. Struose & S.P. Hubbell, 1996. Ecology and management of mahogany (Swietenia macrophylla King) in the Chimanes Forest, Neni, Bolivia. Botanical Journal of the Linnean Society, 122: 9-34. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1095-8339.1996.tb02060.x. Janzen, D.H., 1971. Seed predation by animals. Annual Review of Ecology and Systematics, 2: 465-492. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev.es.02.110171.002341. Jesus-Barros, G.R., A.C. Lira-Guedes, M.C. Guedes, G. GuabirabaRibeiro & E.J. Barbosa, 2015. Registro da ocorrência de 11

de Castro et al. (2018)

Damage in fruits of mahogany caused by Hypsipyla grandella…

Hypsipyla ferrealis e Hypsipyla grandella (Lepidoptera: Pyralidae) em frutos de andirobeiras (Carapa guianensis, Meliaceae) em Macapá – AP, Brasil. Ciência Florestal, 25: 765-769. DOI: https://doi.org/10.5902/1980509819679. Lemos, W.P., 1997. Biologia e exigências térmicas de Euborellia annulipes (Lucas, 1847) (Dermaptera: Anisolabididae), predador do bicudo-do-algodoeiro. Dissertação (Mestrado) Universidade Federal da Paraíba. 119 f. Lima, A.C., 1940. Insetos do Brasil, Escola Nacional de Agronomia, Série Didática, n° 3. Pinto, A.A., B.R. Teles, N. Anjos, S.E.M & Couceiro, 2013. Predação de sementes de andiroba [Carapa guianensis Aubl. e Carapa procera DC. (Meliaceae)] por insetos na Amazônia. Revista Árvore, 37: 1115-1123. DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-67622013000600013. Querino, R.B., H. Tonini, J.R., A.L. Marsaro Júnior, A.S. Teles & J.A.M. Costa, 2008. Predação de Sementes de Andiroba (Carapa spp.) por Hypsipyla ferrealis Hampson (Lepidoptera: Pyralidae) em Roraima. Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento, 5: 1-24. Roberts, H., 1966. A survey of the important shoot, stem, wood, flower and fruit boring insects of the Meliaceae in Nigeria. Nigerian Forestry Information Bulletin, 15: 1-38. Roberts, H., 1968. An outline of the biology of Hypsipyla robusta Moore, the shootborer of the Meliaceae (Mahoganies) of Nigeria, together with brief comments on two stem borers

and one other lepidopteran fruit borer also found in Nigerian Meliaceae. Commonwealth Forestry, 47: 225-232. Snook, L.K., 1998. Colheita sustentada da madeira de mogno (S. macrophylla) nas florestas de Yucatan de México. Conservação e desenvolvimento na floresta de Maya de Belize, de Guatemala e de México, p. 61-80. In: Primack, R.B., D. Zuarra, H.A. Gallett, I. Ponciano, I. Timber, Tourists and People, Imprensa do Console, Washington DC: Island Press, USA. 446 p. Taveras, R., L. Hilje & M. Carballo, 2004. Development of Hypsipyla grandella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) in response to constant temperatures. Neotropical Entomology, 33: 1-6. DOI: https://doi.org/10.1590/S1519566X2004000100002. Thomazini, M.J., V.H.P. Tedeschi & J.R. de Meira, 2011. Incidência e danos da broca-das-meliáceas, Hypsipyla grandella, em mogno, no interior paulista. Colombo: Embrapa Florestas, Comunicado Técnico, 280: 1-6. Weatherbase, 2017. Available on: <http://www.weatherbase. com>. [Accessed in: i.2017]. Zhang, J., F.A. Drummond, M. Liebman & A. Hartke. 1997. Insect predation of seeds and plant population dynamics. Mafes Technical Bulletin, University of Maine. 163 p.

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Suggestion citation: de Castro, M.T., S.C.L. Montalvão & R.G. Monnerat, 2018. Damage in fruits of mahogany caused by Hypsipyla grandella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) in Brasília, Brazil. EntomoBrasilis, 11 (1): 09-12. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.690

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.711 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral Análise do nicho trófico e da influência das precipitações no forrageamento de Melipona eburnea Friese (Apidae: Meliponina) criadas no Acre, Brasil Francisco Cildomar da Silva Correia ¹, Rui Carlos Peruquetti¹ & Marcos Gonçalves Ferreira² 1. Centro de Ciências Biológicas e da Natureza, Universidade Federal do Acre - UFAC. 2. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA.

EntomoBrasilis 11 (1): 13-19 (2018)

Resumo. O presente trabalho teve como objetivo identificar plantas utilizadas por Melipona eburnea Friese para coleta de pólen e verificar a influência das precipitações no forrageamento dessa espécie. Para isso, realizou-se duas coletas semanais, de outubro de 2015 a junho de 2016, em três colônias de M. eburnea. Abelhas operárias transportando cargas de pólen foram capturadas na entrada de suas colônias, utilizando-se rede entomológica. As cargas de pólen foram retiradas das corbículas das operárias com o auxílio de pinça e, posteriormente, levadas ao Laboratório para serem analisadas. Os grãos de pólen foram fotomicrografados e identificados através da comparação com o pólen das plantas em floração na área estudada. Os dados foram obtidos a partir do número de grãos de pólen nas amostras com a média de precipitação para cada mês. Identificouse 44 espécies botânicas, distribuídas em 18 famílias, as principais foram: Fabaceae, Myrtaceae, Euphorbiaceae e Arecaceae. Foi observado que a maior quantidade de pólen fornecido para M. eburnea ocorreu no período de menor volume pluviométrico. M. eburnea apresenta comportamento generalista na coleta de recursos polínicos, alterando seu nicho trófico, de acordo com a intensidade de floração. Plantas nativas representam a principal fonte de pólen para M. eburnea. Palavras-chave: Abelha sem ferrão; Floração; Meliponicultura; Plantas meliponícolas; Recurso polínico.

Analysis of the trophic niche and the influence of the precipitations on the foraging of Melipona eburnea Friese (Apidae: Meliponina) created in Acre, Brazil Abstract. The present work had as objective to identify plants used to collect pollen per Melipona eburnea Friese and to verify the influence of the precipitations in the foraging of this specie. For tath, two weekly collections were carried out, from October 2015 to June 2016, in three colonies of M. eburnea. Worker bees carrying pollen loads were captured at the entrance of their colonies, using an entomological net. The pollen loads were removed from the workers’ corbulas with the aid of forceps and then taken to the laboratory for analysis. The pollen grains were photomicrographs and identified by comparison with the pollen of the flowering plants in the studied area. The data were obtained from the number of pollen grains in the samples with the average precipitation for each month. It was identified 44 pollen types distributed in 18 families, the main ones being: Fabaceae, Myrtaceae, Euphorbiaceae and Arecaceae. It was observed that the highest amount of pollen supplied to M. eburnea occurred in the period of lower rainfall volume. M. eburnea presents general behavior in the collection of pollinic resources. Native plants represent the main source of pollen for M. eburnea. Keywords: Beekeeping plant; Flowering; Meliponiculture; Pollinic resource; Stingless bee.

o Brasil são conhecidas atualmente 244 espécies de abelhas sem ferrão (Pedro 2014), sendo que o maior número é encontrado na Amazônia legal (130 espécies) (Kerr et al. 2001; Silveira et al. 2002; Oliveira et al. 2013). Segundo Silva & Paz (2012), a criação desse grupo de abelhas é desenvolvida no país através da meliponicultura há muito tempo, especialmente nas regiões Norte e Nordeste. Para Silva et al. (2005), o meliponicultor, além de explorar o mel, pode alugar ou vender colônias, contribuindo, dessa forma, para a conservação de diversas espécies de meliponíneos e, consequentemente, ampliar seus lucros.

Na Amazônia brasileira são criadas, aproximadamente, 24 espécies e subespécies de abelhas sem ferrão (CortopassiLaurino et al. 2006); Melipona eburnea Friese é uma delas. Essa espécie é endêmica de florestas tropicais e encontrada em, praticamente, toda a região amazônica (Magalhães & Venturieri 2010; Pedro 2014), é utilizada em criação racional para extração de mel e outros subprodutos, por sua abundância na região, fácil adaptação em caixas e alta produtividade. De modo geral, as abelhas sem ferrão estabelecem seus ninhos no interior de florestas, em cavidades de troncos de árvores vivas ou mortas (Michener 2000; Roubik 2006). As atividades de voo

Edited by:



William Costa Rodrigues

Francisco Cildomar da Silva Correia  cildomar12@hotmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 25.vii.2017 Accepted: 11.xi.2017

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Análise do nicho trófico e da influência das precipitações no …

são realizadas em busca de materiais para construção de suas colônias, para retirada do lixo produzido no interior das mesmas e, principalmente, para coleta de alimento, pólen e néctar (Pick & Blochtein 2002). O pólen e o néctar são os recursos mais importantes para a maioria das abelhas, pois correspondem às principais fontes de proteínas e carboidratos para a manutenção de seus ninhos (Michener 1974; Roubik 1989). Por esse motivo, as abelhas estão entre os visitantes florais mais abundantes (Ramalho et al. 1991). As atividades de voo dos meliponíneos podem ser influenciadas pela oferta de recursos florais (pólen e néctar), condições internas das colônias (reserva de alimento e tamanho da população) e fatores abióticos (temperatura, umidade relativa, luminosidade, precipitação e velocidade do vento) (Hilário et al. 2001; Pick & Blochtein 2002), sendo as precipitações altamente danosas, pois afetam as atividades de coleta de alimento, obrigando as abelhas operárias a selecionarem os recursos mais próximos de suas colônias, alterando a dinâmica de forrageio (Winston 2003). No caso de as precipitações serem muito prolongadas, ainda interferem na produção de mel, visto que as abelhas operárias são forçadas a permanecerem mais tempo no ninho, aumentando o consumo do néctar armazenado (Almeida et al. 2003). Outro aspecto é que maioria das plantas amazônicas floram no período seco do ano, facilitando, dessa forma, a ação de polinizadores e, como resultado, ocorre a conservação da diversidade (Frankie et al. 1974; Wright & Calderon 1995). Nesse sentido, o conhecimento das influências climáticas que interferem nas atividades de coleta de pólen, por parte das abelhas sem ferrão, faz-se importante para o estudo do comportamento desses indivíduos, visto que o conhecimento das atividades externas fornece indicação das condições gerais da colônia, podendo melhorar o desempenho da meliponicultura. Assim, o objetivo deste trabalho foi identificar o pólen coletado por M. eburnea e, com isso, verificar a influência das precipitações nas atividades de forrageamento dessa espécie, contribuindo para o conhecimento de plantas nativas, exóticas e cultivadas, utilizadas por ela como fonte de alimento, gerando informações que podem incrementar práticas para o manejo dessa abelha e, consequentemente, a preservação da espécie.

Correia et al. (2018)

MATERIAL E MÉTODOS Local de estudo e dados climáticos. O estudo foi desenvolvido em Rio Branco - Acre, em um meliponário contendo 14 colônias de M. eburnea, mantidas em caixas padronizadas, modelo INPA, distribuídas em uma área de 600 m² (09°56’6”S; 67°53’6”W) (Figura 1). A propriedade possui 20 ha, sendo 16 formados por pastagens. Os quatro hectares restantes são formados por uma floresta secundária, apresentando espécies nativas em diferentes estágios de regeneração e um quintal com diversas plantas cultivadas e exóticas. De acordo com a Classificação de Köppen (1931), o clima do Acre é do tipo equatorial, quente e úmido, com temperaturas médias anuais variando entre 24,5 ºC e 32 ºC, ocorrendo duas estações distintas, uma seca e uma chuvosa. A estação chuvosa ocorre de novembro a abril, sendo caracterizada por chuvas constantes e abundantes e umidade relativa do ar atingindo 90%. Já os índices pluviométricos variam de 1.600 mm a 2.750 mm/ano. A estação seca tem início em maio e se prolonga até outubro, ocorrendo, nesse período, o desaparecimento das chuvas, sendo comuns as friagens, que provocam quedas na temperatura de até 10 ºC. Obtenção das amostras. Para amostragem dos dados foram realizadas duas coletas semanais, durante o período de outubro de 2015 a junho de 2016, em três colônias de M. eburnea. Abelhas operárias transportando cargas de pólen foram capturadas na entrada de suas colônias, utilizando-se rede entomológica. Os grãos de pólen foram retirados das corbículas das operárias com o auxílio de pinça e, posteriormente, levados ao Laboratório de Apoio à Vida Silvestre, da Universidade Federal do Acre, para serem analisados. Identificação polínica e dados estatísticos. Os grãos de pólen foram fotomicrografados, utilizando-se microscópio óptico com câmera de três megapixels e acoplado a um computador equipado com programa de captura de imagens. Após, foram identificados, através da comparação com o pólen das plantas meliponícolas em floração na área estudada, e verificadas quais

Figura 1. Local de coleta das amostras (Foto: Google Earth).

e-ISSN 1983-0572

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espécies forneceram esse recurso para as abelhas dentro de cada mês, através da contagem dos grãos presentes nas amostras, utilizando a metodologia descrita por (Colinvaux et al. 1999), sendo os resultados expressos aqui em porcentagem. Os dados de correlação foram obtidos a partir do número de grãos de pólen que ocorreram em cada amostra mensal, com a média de precipitação observada para cada mês. Após identificados, os grãos de pólen foram classificados como pertencentes à plantas nativas, cultivadas e exóticas. A correlação linear entre tais grupos botânicos e precipitação foi verificada através do

programa estatístico Past (Paleontological statistics) versão 2.17c (Hammer et al. 2001), com nível de significância de 95%. Os dados meteorológicos foram obtidos no site do Instituto Nacional de Meteorologia (INMET – http://goo.gl/GIe6Y8; estação meteorológica convencional 82915).

RESULTADOS As 44 espécies botânicas identificadas foram distribuídas em 18 famílias, sendo as principais: Fabaceae, com 16 espécies, seguida por Myrtaceae e Euphorbiaceae com cinco cada e Arecaceae com três (Tabela 1).

Tabela 1. Registro da frequência de plantas nativas, cultivas e exóticas, com base nos grãos de pólen coletados por Melipona eburnea, de outubro de 2015 a junho de 2016. Plantas meliponícolas (PM), nativas (n), cultivadas (c), exóticas (e) e em nível de família (gênero e espécie indefinidos) (i). FAMÍLIA/planta

2015 Out

Nov

2016

Dez

Jan

Fev

Mar

Abr

Mai

Jun

AMARANTHACEAE Chenopodium ambrosioides L.

ARECACEAE Cocos nucifera L.

Euterpe oleracea Mart.

Oenocarpus bacaba Mart.

BIXACEAE Bixa orellana L. BORAGINACEAE Cordia nodosa Lam. EUPHORBIACEAE Alchornea sp.

Aparisthmium cordatum (A. Juss.) Baill.

Croton sp.

Euphorbiaceae

Manihot esculenta Crantz

Acacia polyphylla DC.

Acacia sp.

Caesalpinia L.

Cassia sp.

Crotalaria retusa L.

Enterolobium schomburgkii Benth.

Inga edulis Mart.

Inga emarginata Humb. & Bonpl. Ex Willd.

Mimosa adenophylla Taub.

Mimosa caesalpiniifolia Benth.

Mimosa pigra L.

Mimosa pudica L.

Mimosa setosa Benth.

Pithecellobium Mart.

Schizolobium parahyba var. amazonicum (Huber ex Ducke) Barneby

Swartzia sp.

i X

FABACEAE n

n X

e n c

MALPIGHIACEAE Malpighia emarginata DC. MARANTACEAE Calathea sp.

MELASTOMATACEAE

Miconia sp. MYRTACEAE Eugenia jambolana Lam.

Myrtaceae

Psidium guajava L.

Syzygium malaccense (L.) Merr. & LM Perry

Eugenia sp.

i X

c c

MORACEAE

n X

MUSACEAE Musa sapientum L.

n c

Ficus sp.

c X

POACEAE

continua...

e-ISSN 1983-0572

Correia et al. (2018)

Análise do nicho trófico e da influência das precipitações no … Tabela 1. Continuação... 2015

FAMÍLIA/planta

Out

Zea mays L.

2016

Nov

Dez

Jan

Fev

Mar

Abr

Mai

Jun

RUBIACEAE

RUTACEAE Citrus x limon (L.) Osbeck

SAPINDACEAE Allophylus L.

Cupania sp

SMILACACEAE Smilax sp.

SOLANACEAE Solanum sp.

De acordo com as observações realizadas neste estudo, podemos destacar os períodos de floração e os meses com maior riqueza de plantas poliníferas para M. eburnea, sendo o mais abundante, maio de 2016 (17 espécies); seguido por abril de 2016 (15 espécies), novembro e dezembro de 2015 (14 espécies) e fevereiro e junho de 2016 (13 espécies). Conforme o grau de importância, podemos ressaltar que, das 44 plantas coletadas por M. ebúrnea, 19 espécies (43,2%) foram oriundas da flora nativa, 16 (36,4%) de plantas cultivadas e seis (13,6%) de plantas exóticas. As demais plantas só foram classificadas em nível de família (Euphorbiacea, Myrtaceae e Rubiaceae) e totalizaram 6,8% (Tabela 1). Quanto à importância das plantas e ao período de floração, podemos ressaltar que as menos sazonais foram: Solanum sp. (Solanaceae), ocorrendo em todo o período de coleta; Mimosa caesalpiniifolia Benth. (Fabaceae), ocorrendo de novembro de 2015 a maio de 2016; Miconia sp. (Melastomataceae), de janeiro a junho de 2016; Crotalaria retusa L. (Fabaceae), de fevereiro a junho de 2016; Myrtaceae e Eugenia jambolana Lam. (Myrtaceae), de outubro de 2015 a fevereiro de 2016 e Manihot esculenta Crantz (Euphorbiaceae), de março a junho de 2016, como pode ser confirmado na Tabela 1.

Os dados de precipitação registrados durante o estudo mostraram que houve grande variação de espécies botânicas, fornecendo pólen para M. eburnea. A maior porcentagem foi registrada em maio de 2016, período em que houve diminuição do volume pluviométrico 94 mm. Em contrapartida, as menores porcentagens de plantas utilizadas por M. eburnea para obtenção de recursos polínicos foram registradas em janeiro e março de 2016, intervalo em que ocorreu crescimento das precipitações, com 530,4 e 450 mm respectivamente, como pode ser observado na Figura 2. As plantas exóticas mantiveram constância na quantidade de pólen ofertado a M. eburnea em novembro e dezembro/2015, janeiro, fevereiro e março/2016, seguindo por praticamente todo o período de amostragem, exceto outubro de 2015. As classificadas em nível de família foram utilizadas por M. eburnea como fonte de recursos polínicos em seis dos nove meses analisados, com participação pouco expressiva. No entanto, as plantas nativas responderam pela maior parte do pólen coletado por M. eburnea, durante o estudo (Tabela 2).

Figura 2. Dados de precipitações e plantas utilizadas por Melipona eburnea para coleta de pólen, de outubro de 2015 a junho de 2016. Tabela 2. Variação da coleta de pólen por Melipona eburnea entre plantas nativas, cultivadas e exóticas, de outubro de 2015 a junho de 2016. Espécies

Out

Nov

Dez

Nativas Cultivadas Exóticas Indeterminadas

6,0 4,3

5,1 4,3 1,7 0,9

6,0 4,3 1,7 0,9

0,9

Jan 3,5 1,7 1,7 0,9

Fev 5,1 3,4 1,7 1,8

Mar 3,5 1,7 1,7

Abr 5,1 3,4 3,4 0,9

Mai 5,1 3,0 5,1

Jun 5,1 3,5 2,6

Total % 42,8 31,3 19,6 6,3

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DISCUSSÃO Resultados semelhantes aos observados neste estudo foram registrados em uma análise realizada na Colômbia por Obregon & Nates-Parra (2014), com a mesma espécie de abelha. Esses autores identificaram 92 espécies botânicas, pertencentes a 38 famílias, desse total 68% vinham de plantas nativas. Quanto aos tipos polínicos identificados nas análises, os mais frequentes foram: Asteraceae (20,4%), Myrtaceae (20,0%), Euphorbiaceae (16,7%) e Solanaceae (13,3%).

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1995). Em contrapartida, cabe salientar que em estudos polínicos realizados em área de várzea, na Amazônia central, com abelhas do gênero Melipona (Ferreira & Absy 2015) foi demonstrado que durante o período chuvoso ocorre intensificação de floração e, consequentemente, maior riqueza de grãos de pólens coletados por esse grupo de abelhas. Entretanto, essa intensa floração durante o período chuvoso pode, em determinadas áreas, como mostrado nesse estudo, ser diminuída ou composta por plantas que não são meliponícolas.

Freitas et al. (2010) observaram que as famílias Fabaceae, Euphorbiaceae, Melastomataceae, Myrtacea e Solanaceae estão entre as famílias botânicas com maior frequência nos levantamentos de flora meliponícola, realizados no Brasil e na Venezuela, corroborando com os resultados encontrados nesta investigação. Com relação aos índices pluviométricos, Belavadi & Ganeshaiah (2013) salientam que, em estações com elevado número de precipitações (muitos dias chovendo), há diminuição do número de plantas floridas, principalmente se as chuvas ocorrerem no período matutino, uma vez que este intervalo corresponde ao de maior atividade de coleta de recursos polínicos por M. eburnea (N ates -P arra & R odrígues 2011). Pierrot & Schlindwein (2003) destaca que a quantidade de pólen disponível nas anteras das flores diminui drasticamente durante a estação chuvosa, devido à lavagem realizada pela chuva. O tempo de forrageamento e a atividade de voo também são prejudicados pelas precipitações (Almeida et al. 2003). Nesse sentido, a Figura 3 mostra a interferência dos índices pluviométricos na quantidade de pólen ofertado a M. eburnea por espécies nativas, visto que (r2 = 0,769 p = 0,015), evidenciando que quanto menor o índice de precipitações, maior o número de tipos polínicos oriundos dessas espécies de plantas. Durante o mês de maio de 2016 foi observado que as abelhas coletaram pólen de uma maior variedade de plantas (Figura 1), destacando-se as espécies nativas, visto que, em florestas tropicais, a floração da maioria das espécies acontece nos meses com menor ocorrência de precipitações, devido ao favorecimento à ação de polinizadores (Frankie et al. 1974); (Wright & Calderon

Figura 3. Correlação entre o índice de precipitação e plantas nativas utilizadas para coleta de pólen por Melipona eburnea, de outubro de 2015 a junho de 2016.

Para as plantas cultivadas, o resultado se apresentou semelhante ao das plantas nativas (r2 = 0,427 p = 0,056), mostrando que baixos índices pluviométricos favorecem a oferta de pólen dessas plantas (Figura 4). A exceção foi a correlação entre precipitação e plantas exóticas utilizadas por M. eburnea, pois não apresentaram resultado

Figura 4. Correlação entre índice pluviométrico e plantas cultivadas, utilizadas para coleta de pólen por Melipona eburnea, de outubro de 2015 a junho de 2016.

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Análise do nicho trófico e da influência das precipitações no …

significativo, tendo em vista que (r2 = 0,058 p = 0,548) (Figura 5).

Diante disso, foi possível constatar que, em meses com alto índice pluviométrico, houve menor oferta de recursos polínicos para M. eburnea. Tal fato pode estar relacionado com a dificuldade de forrageamento da abelha durante esse período, já que, em condições extremas de precipitação, sua capacidade de voo pode ser prejudicada, diminuindo a entrada de pólen na colônia e, consequentemente, afetando o desenvolvimento do meliponário. Foi verificado que M. eburnea apresenta comportamento generalista no uso das fontes de pólen, alterando seu nicho trófico de acordo com a oferta desse recurso. Plantas nativas representam a principal fonte de recursos polínicos para M. eburnea. Também foi identificado qu em meses com elevado índice de precipitações (muitos dias chovendo), ocorre a diminuição da oferta de pólen para M. eburnea.

REFERÊNCIAS

Figura 5. Correlação entre índice pluviométrico e plantas exóticas, utilizadas para coleta de pólen por Melipona eburnea, de outubro de 2015 a junho de 2016.

Quanto às plantas classificadas em nível de família, não se verificou a correlação entre elas e os índices pluviométricos, devido a não identificação de gênero e espécie. Segundo Bawa et al. (1989); Tuell & Isaacs (2010); Belavadi & Geneshaiah (2013), na época chuvosa, o pólen disponível pode não ser acessado pelas abelhas, seja pela alta umidade do ar ou pela precipitação, que dificulta os voos de forrageamento. Hilário et al. (2007), observando o impacto da ação pluviométrica sobre a atividade de voo de Plebeia remota Holmberg, verificaram queda na atividade de voo dessa abelha, antes e durante a chuva. Contudo, é possível que chuvas no período matutino sejam particularmente danosas às atividades de coleta de pólen pelas operárias de M. eburnea, pois esta espécie de abelha costuma coletar pólen nas primeiras horas do dia. Em um estudo realizado por Tuell & Isaacs (2010), observando as atividades de forrageio de abelhas produtoras de mel, entre maio de 2007 e maio e junho de 2008, verificou-se que a coleta de pólen foi prejudicada mediante a exposição às péssimas condições meteorológicas. Em outra análise, realizada por Nascimento & Nascimento (2012), com três colônias de Melipona asilvai Moure entre duas estações do ano, chuvosa e seca, percebeu-se diferenças visíveis nas atividades de forrageio desta espécie de abelha, durante a estação chuvosa houve redução acentuada do número de operárias, saindo de seus ninhos para coleta de recursos. Para Almeida et al. (2003), a chuva é de grande importância para a prefloração, pois assegura condições necessárias a uma floração eficiente. No entanto, em plena florada, são prejudiciais à produção de mel, já que as abelhas não saem da colônia para suas atividades de forrageio e ainda consomem parte do mel já armazenado. Belavadi & Ganeshaiah (2013) afirmam que, além da chuva, outros fatores ambientais como temperatura, umidade, velocidade do vento, intensidade da luz e nebulosidade podem afetar o comportamento de floração das plantas e atividade de forrageamento do polinizador. Neste sentido, observações realizadas por Michener (1974); Sommeijer et al. (1983); Kleinert-Giovannini & ImperatrizFonseca (1986); Roubik (1989); Hilário et al. (2001); Pick & Blochtein (2002); Kajobe & Echazarreta (2005) verificaram que precipitações pluviométricas causam diminuição ou interrupção de atividades externas à colônia.

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Suggestion citation: Correia, F.C.S., R.C. Peruquetti & M.G. Ferreira, 2018. Análise do nicho trófico e da influência das precipitações no forrageamento de Melipona eburnea Friese (Apidae: Meliponina) criadas no Acre, Brasil. EntomoBrasilis, 11 (1): 13-19. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.711

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doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.720 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral Dinâmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) em pomares de citros em Sergipe Adriano Pimentel Farias¹, Adenir Vieira Teodoro², Eliana Maria dos Passos², Maria Clezia dos Santos¹, Flaviana Gonçalves da Silva¹, Shênia Santos Silva² & Luis Viteri Jumbo³ 1. Universidade Federal de Sergipe. 2. Embrapa Tabuleiros Costeiros. 3. Universidade Federal de Viçosa.

EntomoBrasilis 11 (1): 20-25 (2018) Resumo. O psilídeo, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Sternorrhyncha: Liviidae), por ser vetor da bactéria causadora do Hunglongbing (HLB), tornou-se uma praga-chave dos citros no Brasil. Além dos citros, a planta ornamental conhecida como murta-de-cheiro, Murraya paniculata (L.) Jack, também é hospedeira do psilídeo. O presente trabalho teve como objetivo estudar a dinâmica populacional do psilídeo em pomares de citros e o seu parasitismo em citros e murta-de-cheiro no estado de Sergipe, o quinto maior produtor de citros do Brasil. As avaliações foram realizadas quinzenalmente durante onze meses em sete pomares de laranjeira Pera Citrus sinensis (L.) Osbeck localizados em dois municípios (Boquim, e Umbaúba). As populações de ovos, ninfas e adultos de D. citri foram comparadas entre todos os pomares e todas as fases de vida foram relacionadas com os fatores abióticos, temperatura, umidade relativa e precipitação de cada localidade. O psilídeo D. citri foi classificado como espécie acessória (pouco abundante) nos pomares de Sergipe, apresentando maior densidade populacional nos meses de novembro, dezembro e março. A precipitação foi o único fator abiótico que contribuiu para o aumento populacional de adultos do psilídeo. Altas taxas de parasitismo (55 %) de ninfas do psilídeo pelo parasitoide exótico Tamarixia radiata Waterston (Hymenoptera: Eulophidae) foram detectadas em plantas de murta-de-cheiro. Com base nos resultados, caso a bactéria seja detectada em Sergipe, para o manejo do vetor, amostragens de menor intervalo deverão ser realizadas nos meses da primavera e verão. Adicionalmente, o parasitoide T. radiata poderia ser liberado inundativamente em programas de manejo integrado do vetor. Palavras-chave: Ecologia; Fatores abióticos; Monitoramento populacional; Psilídeo-dos-citros; Tamarixia radiata.

Population dynamics and natural parasitism of Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) on citrus orchards in Sergipe state Abstract. The Asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Sternorrhyncha: Liviidae), which is the vector of the Hunglongbing (HLB) bacterium, has become a key citrus pest in Brazil. In addition to citrus, the ornamental plant known as Orange Jasmine, Murraya paniculata (L.) Jack, also hosts the psyllid. The present work aimed at studying the population dynamics of the psyllid in citrus orchards and its parasitism in citrus and M. paniculata in the state of Sergipe, the fifth largest citrus-producing state in Brazil. The evaluations were performed fortnightly for eleven months in seven Pera Citrus sinensis (L.) Osbeck orange orchards located in two municipalities of Sergipe state (Boquim, and Umbauba). The populations of eggs, nymphs and adults of D. citri were compared among all orchards and all developmental stages were related to the abiotic factors temperature, relative humidity and precipitation, in each locality. The psyllid was classified as an accessory species (not very abundant) in the orchards of Sergipe, showing a higher population density in November, December and March. Precipitation was the only abiotic factor that contributed to the population increase of adults of the psyllid. High rates of parasitism (55%) of psyllid nymphs by the exotic parasitoid Tamarixia radiata Waterston (Hymenoptera: Eulophidae) were detected in M. paniculata plants. Based on the results, if the HLB bacterium is detected in Sergipe, shorter samplings should be performed in the spring and summer months aiming at vector management. In addition, T. radiata could be released inundatively in integrated vector management programs. Keywords: Abiotic factors; Asian citrus psyllid; Ecology; Population monitoring; Tamarixia radiata.

psilídeo-dos-citros, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Sternorrhyncha: Liviidae), foi registrado no Brasil em 1942 (Costa Lima 1942) e até 2004 era considerado uma praga secundária, causando danos diretos somente em alta densidade populacional (Gallo et al. 2002). Após o registro do Huanglongbing (HLB) em 2004, o psilídeo tornou-se a principal praga dos citros em São Paulo, por ser vetor da bactéria causadora dessa doença, que se encontra

disseminada nas regiões produtoras desse estado (Bové 2006; Belasque et al. 2010).

O HLB, conhecido anteriormente por greening, é a mais importante e destrutiva doença da citricultura mundial e é causado por uma bactéria que habita o floema da planta hospedeira (Bové 2006; Gottwald

Edited by:



William Costa Rodrigues

Adenir Vieira Teodoro  adenir.teodoro@embrapa.br  No ORCID record

Article History: Received: 23.vi.2017 Accepted: 11.xi.2017

Corresponding author:

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Graca & Bassanezi

Funding agencies:  CAPES, CNPq, SENESCYT

Farias et al. (2018)

Dinâmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citri…

2007). As árvores com HLB produzem frutos pequenos, amargos, com redução severa na produtividade, podendo morrer de três a cinco anos após a infecção (Gottwald 2010; Wang & Trivedi 2013). Agravando o problema, não existem variedades de citros resistentes ao HLB (Cevallos-ceballos et al. 2012) e várias rutáceas são hospedeiras do psilídeo (Halbert & Manjunath 2004), a exemplo da murta-de-cheiro, Murraia paniculata (L.) Jack. Essa planta é utilizada como ornamental no Brasil e é hospedeira tanto da bactéria como do psilídeo D. citri, o que facilita a sobrevivência da praga e disseminação da doença (Halbert & Manjunath 2004; Parra et al. 2010). O psilídeo geralmente vive entre um e dois meses, dependendo da temperatura e da planta hospedeira (Liu & Tsai 2000). Mesmo não tendo diapausa, D. citri pode aumentar o período de vida, na espera de novas brotações de suas plantas hospedeiras (Liu & Tsai 2000). Assim, o psilídeo pode ser encontrado em condições naturais durante o ano todo (Alemán et al. 2007) e em condições ambientais ótimas, plantações de citros têm apresentado mais de 40.000 indivíduos por planta (Halbert & Manjunath 2004). Como não existem medidas curativas para o HLB, o seu manejo é baseado no uso de mudas sadias, a eliminação de plantas sintomáticas e especialmente o controle do inseto vetor (Gottwald 2010). Para o controle de D. citri, uma das táticas mais empregadas é a aplicação de inseticidas sintéticos (Qureshi & Stansly 2007). Por essa causa, novas táticas de manejo para o vetor estão sendo investigadas, como o manejo de plantas hospedeiras, plantas inseticidas e controle biológico (Parra et al. 2016). Agentes de controle biológico, em particular parasitoides, tem sido um importante fator de mortalidade e regulação da população do inseto vetor (Paiva & Parra 2012). O parasitoide Tamarixia radiata Waterston (Hymenoptera: Eulophidae) é utilizado com sucesso no controle de D. citri em várias partes do mundo (Étienne et al. 2001). Porém, o conhecimento da dinâmica populacional da praga é o primeiro passo para estabelecer um plano de manejo integrado. Estudos indicam que a distribuição e abundância dos insetos ao longo do tempo, possíveis interações ecológicas com organismos e relações com os fatores bióticos e abióticos (Wallner 1987; Batalden et al. 2007) auxiliam na definição de épocas prioritárias de monitoramento e as estratégias de controle. O polo citrícola do estado de Sergipe é caracterizado pela baixa aplicação de inseticidas, fator que pode favorecer o controle biológico natural do psilídeo por parasitoides nativos e/ ou exóticos. Sergipe é o quinto maior produtor de citros do Brasil (IBGE 2017), e até o momento o HLB ainda não foi detectado nas áreas produtoras do estado. O psilídeo, no entanto, ocorre nos pomares citrícolas, razão pela qual se torna essencial entender a sua ecologia para estabelecer estratégias de manejo do vetor, visando preparar o estado para a eventual entrada da doença. Desta forma, objetivou-se estudar a dinâmica populacional do psilídeo em pomares de citros e o seu parasitismo em citros e murta-de-cheiro no estado de Sergipe.

MATERIAL E MÉTODOS Dinâmica populacional de Diaphorina citri. O estudo foi conduzido em sete pomares de laranjeira Pera [Citrus sinensis (L.) Osbeck] enxertada sobre limão cravo [Citrus limonia (L.) Osbeck], sendo quatro no município de Umbaúba (11°22’37” S; 37°40’20” O) e três no município de Boquim (11°08’35”S; 37° 38’ 35”O), na região sul de Sergipe, que concentra a maior produção de citros no estado. A idade dos pomares variou de 6 a 16 anos. As amostragens foram realizadas quinzenalmente durante 11 meses, de agosto de 2014 a junho de 2015, entre as 8:00 e 11:00 h da manhã, no terço médio das árvores. Em cada pomar, duas plantas foram selecionadas ao acaso, sendo cada planta dividida em quatro quadrantes. Foram registrados os números de ovos, ninfas e adultos do psilídeo em um broto 21

jovem (10 cm de comprimento) por quadrante. A temperatura e umidade relativa foram registradas em cada amostragem com um termohigrômetro digital colocado sob a copa da planta e a precipitação mensal foi obtida em estação climatológica próxima a cada município. O índice de constância de D. citri foi calculado pela fórmula:

P # 100 C= N Onde: C= Constância da espécie, expressa em porcentagem; P= Número de avaliações contendo a espécie; N= Número de avaliações realizadas. A espécie pode ser constante (>50%), acessória (25 – 50%) ou acidental (<25%) (Neto et al. 1976). As populações de ovos, ninfas, e adultos de D. citri foram comparadas entre os pomares por meio de Anova para medidas repetidas seguidas pelo teste de Tukey (p < 0,05), utilizando o software STATISTICA versão 7.0 (INC 2004) e os dados transformados com log (x+1), quando necessário. Na interação entre pomar e tempo, Anova foi utilizada para determinar diferenças entre pomares. Todas as fases do ciclo de vida de D. citri foram relacionadas com os fatores abióticos (temperatura, umidade relativa e precipitação) de cada município, por meio de análises de correlação de Pearson, utilizando o software STATISTICA versão 7.0. Parasitismo de Diaphorina citri. O parasitismo natural de D. citri foi investigado nos sete pomares de laranjeira Pera e em plantas de murta-de-cheiro nas proximidades dos pomares. A ocorrência de parasitismo foi verificada pela presença e número de ninfas com orifício de saída de parasitoides. Ninfas de todos os instares foram coletadas para identificar possíveis espécies de parasitoides. As ninfas foram transferidas para unidades experimentais constituídas por garrafas pet cortadas ao meio, fixadas em plantas de murta-de-cheiro, com um broto jovem no seu interior. A face inferior da garrafa, fixa à planta, foi fechada com isopor e a superior com tecido “voile” para permitir a ventilação. No entanto, com a baixa densidade de D. citri na região em estudo, as ninfas foram coletadas em plantas de murta-de-cheiro na cidade de Aracaju - SE (10°58’08” S; 37° 03’ 26” O). O número de parasitoides emergidos foi avaliado até a emergência de adultos do psilídeo. Para determinação do índice de parasitismo natural, foram coletadas ninfas de quarto e quinto instares (Gómez-Torres et al. 2012), as quais foram transferidas para unidades experimentais constituídas por um copo de polietileno com um broto de murtade-cheiro no seu interior. Em cada unidade experimental foram postas 30 ninfas, posteriormente fechou-se a face superior do copo, conforme anteriormente citado, e verificou-se o número de parasitoides emergidos ao longo de 17 dias (Gómez-Torres et al. 2012). O índice de parasitismo foi estimado usando a proporção de parasitoides emergidos em relação ao número total de indivíduos (psilídeos e parasitoides) (Jahnke et al. 2006).

RESULTADOS Dinâmica populacional de Diaphorina citri. O número de ovos de D. citri nos pomares amostrados foi baixo e não houve diferença entre pomares de Boquim e de Umbaúba (F6,7 = 0,83; g.l. = 6; p = 0,57). A quantidade de ovos de D. citri teve aumento na primeira quinzena de dezembro, mas não diferiu estatisticamente em comparação aos outros meses (F2,14 = 0,27; g.l. = 2; p = 0,76).

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Houve influência do pomar na população de ninfas, sendo que o pomar “Umbaúba 2” apresentou maior número de ninfas em comparação com os demais (Figura 1A; F6,7 = 12,58; g.l. = 6; p < 0,01). Foi observada variação temporal da população de ninfas, com picos populacionais na primeira quinzena dos meses de novembro, dezembro e março (Figura 1B; F7,49 = 5,88; g.l. = 7; p < 0,01). Houve interação entre pomar e tempo, de modo que o pomar “Umbaúba 2” apresentou maior número de ninfas comparado com os demais, na primeira quinzena dos meses de dezembro e março (Figura 1C; F42,49 = 5,31; g.l. = 42; p < 0,01). A população de adultos de D. citri não diferiu entre os pomares amostrados, embora os pomares “Umbaúba 1 e Umbaúba 2” tenham apresentado as maiores médias (F6,7 = 1,57; g.l. = 6; p = 0,28). Apesar de ter ocorrido um incremento na população de adultos na segunda quinzena do mês de maio, também não houve interferência do tempo na população desta praga (F4,28 = 0,05; g.l.= 4; p = 0,99).

A densidade populacional de ovos, ninfas e adultos de D. citri foram relacionados com os fatores abióticos (temperatura, umidade relativa e precipitação) de cada município (Tabela 1). A correlação dos fatores abióticos com a praga foi significativa apenas para precipitação e o número de adultos em Umbaúba (p < 0,05) (Tabela 1). Os municípios de Boquim e Umbaúba apresentaram padrões de temperatura e precipitação semelhantes durante o estudo, com períodos secos bem definidos (Figura 2). De acordo com o período de avaliação, D. citri foi classificado como espécie acessória nos municípios de Boquim - SE e Umbaúba - SE, com constância de 31,82 e 36,36%, respectivamente. Parasitismo de Diaphorina citri. Nas amostragens de campo não foram encontradas ninfas de D. citri parasitadas. Contudo, em ninfas coletadas de plantas de murta-de-cheiro em Aracaju, o parasitismo foi detectado pela presença de ninfas com orifício de saída e o parasitoide T. radiata identificado. Verificouse que a taxa de parasitismo natural de T. radiata sobre D. citri foi de 55,12 ± 14,45 %, em 146 ninfas avaliadas.

DISCUSSÃO A população do psilídeo variou ao longo dos meses e entre os pomares de Boquim, mesmo com menor constância, enquanto que em Umbaúba, a população aumentou em períodos e pomares específicos. Os picos populacionais de D. citri ocorreram na primavera, verão e início de outono, nos meses de novembro, dezembro e março. Resultados semelhantes foram obtidos por de Oliveira et al. (2013), que registrou picos de ninfas no final da primavera e início do verão, em pomares de citros no município de Rio Real - BA, estado vizinho.

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No estado de São Paulo, o pico populacional de D. citri ocorre no final da primavera e início do verão, provavelmente influenciado pelo maior fluxo vegetativo que é preferido por esse inseto para alimentação (Yamamoto et al. 2001; Beloti et al. 2007). Essa região apresenta verão chuvoso e inverno seco, característica contrastante aos pomares de Sergipe, onde ocorrem poucas chuvas no verão, porém fundamentais para a ocorrência de brotações no período seco. O pico populacional de D. citri ocorreu em período de verão, com registro de chuvas, fato que é explicado pela presença de brotações. O fluxo vegetativo é preferido pelo inseto tanto para alimentação quanto para oviposição, além de o

Farias et al. (2018)

Dinâmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citri…

Tabela 1. Correlação entre o número de ovos, ninfas e adultos de Diaphorina citri com os fatores abióticos, temperatura, umidade relativa e precipitação, em Umbaúba - SE. Temperatura (°C) U.R. (%) Precipitação (mm) Ovos Ninfas Adultos Total D. citri

T. (°C)

U.R. (%)

Precipitação (mm)

Ovos

Ninfas

Adultos

–

- 0,7857 * P = 0,004

–

- 0,3707 P = 0,262

0,7260 * P = 0,011

–

0,1076 P = 0,753

- 0,1442 P = 0,672

- 0,2504 P = 0,458

–

0,2224 P = 0,511

- 0,1980 P = 0,560

- 0,2872 P = 0,392

0,8639 * P = 0,001

–

0,0605 P = 0,860

0,2182 P = 0,519

0,6122 * P = 0,045

0,2724 P = 0,418

0,1602 P = 0,638

0,2179 P = 0,520

- 0,1875 P = 0,581

- 0,2644 P = 0,432

0,8827* P = 0,000

0,9987* P = 0,000

0,2016 P = 0,552

Significativo, *p < 0,05.

Figura 1. População de ninfas de Diaphorina citri nos pomares (A), ao longo dos meses (B) e a interação entre pomares e o tempo (C). Diferenças foram estabelecidas por Anova simples e Anova para medidas repetidas seguido por teste de Tukey (p < 0,05). Médias com letras iguais não diferem estatisticamente. psilídeo preferir condições de clima quente e seco (Regmi & Lama 1988; Gallo et al. 2002). A correlação entre a precipitação e a densidade de adultos observada pode ser explicada pelo fato do adulto do psilídeo apresentar alta longevidade e esconder-se na face abaxial das folhas em períodos de chuva, o que não ocorre com os ovos e ninfas (Regmi & Lama 1988). Em áreas citrícolas de Matão - SP, as temperaturas também não influenciaram a população do psilídeo e o número de adultos capturados por armadilha amarela acompanhou a curva ascendente de precipitação, sendo positiva e significativa em uma das áreas experimentais, evidenciando o aumento do número de adultos com a precipitação (Costa 2009). A presença de brotações, mesmo que em número reduzido, pode manter populações consideráveis do psilídeo e a variação populacional em diferentes regiões é dependente de uma combinação de fatores, como clima e presença de inimigos naturais (Michaud 2004; Pluke et al. 2005). Apenas o parasitoide T. radiata foi encontrado, contudo, a uma elevada taxa de parasitismo. Este parasitoide é o inimigo natural mais eficaz para o controle biológico do psilídeo (Parra et al. 2016; Chen et al. 2017) e embora o parasitismo em algumas regiões de São Paulo seja ainda maior, isso pode estar associado à baixa densidade populacional do psilídeo em Sergipe além de não ocorrerem liberações massais neste estado. O parasitoide T. radiata parasita preferencialmente ninfas de quarto e quinto instares e se alimenta de ovos e ninfas de primeiro ao terceiro instares (Chu & Chien 1991). Uma única fêmea do parasitoide pode ao longo da sua vida eliminar até 500 ninfas de D. citri devido à atuação em conjunto da alimentação 23

e parasitismo (Chien & Chu 1996). Este parasitoide foi registrado praticamente em todas as áreas citrícolas do estado de São Paulo, apresentando elevadas taxas de parasitismo, entre 27,5 a 80 % (Gómez-Torres et al. 2006). Conclui-se que o psilídeo D. citri é uma espécie pouco abundante (acessória) nos pomares de Sergipe, apresentando maior densidade populacional nos meses de novembro, dezembro e março. A precipitação contribuiu para o aumento populacional de adultos em Umbaúba e o parasitismo do psilídeo foi registrado pelo parasitoide exótico T. radiata a uma taxa elevada. Assim, caso a bactéria seja detectada em Sergipe, para o manejo do vetor, amostragens deverão ser realizadas nos meses da primavera e verão. Além disso, o controle biológico do psilídeo por T. radiata, poderá ser utilizado em programas de manejo integrado da praga, por meio de liberação massal.

AGRADECIMENTOS Os autores agradecem a fundação de Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e à Secretaria Nacional de Educación Superior Ciencia y Tecnologia do Equador (SENESCYT) pelo suporte financeiro.

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Farias et al. (2018)

Dinâmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citri…

Yamamoto, P.T., P.E. Paiva & S. Gravena, 2001. Flutuação populacional de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera:

Psyllidae) em pomares de citros na região norte do estado de São Paulo. Neotropical Entomology, 30: 165-170. **********

Suggestion citation: Farias, A.P., A.V. Teodoro, E.M. dos Passos, M.C. dos Santos, F.G. da Silva, S.S. Silva & L.V. Jumbo, 2018. Dinâmica populacional e parasitismo natural de Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) em pomares de citros em Sergipe. EntomoBrasilis, 11 (1): 20-25. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.720

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.739 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral Edge effects on beetle assemblages in an Atlantic forest fragment and pasture in Sergipe, Brazil José Oliveira Dantas¹, Adeilma Nascimento Ferreira¹, Ingrid Ruany Pimentel Oliveira¹, Moisés Oliveira Alves¹, Genésio Tâmara Ribeiro² & Talita Guimarães de Araújo-Piovezan¹ 1. Instituto Federal de Sergipe, Campus São Cristóvão. 2. Departamento de Engenharia Florestal, Universidade Federal de Sergipe.

EntomoBrasilis 11 (1): 26-32 (2018) Abstract. The advancement of agricultural frontiers and pastures has contributed to the fragmentation of the forest, and these fragments are affected by disturbances of varying degrees of intensity that influence the local fauna and flora. The objective of this work was to analyze how do the magnitude and extent of edge effects and seasonality chance to richness and abundance of beetle. The experiment was conducted in an area containing forest, border and pasture belonging to the Federal Institute of Sergipe. A total of 1,173 specimens from 16 species were collected. The border areas showed a greater richness and abundance of species characterized by being an area of intermediate disturbance, while the anthropic area (pasture) presented the lowest abundance and abundance of Coleoptera and a greater variety of pest beetles, suggesting that the occurrence of some species of pest beetles may be an indication of degraded areas. The abundance and richness of the coleoptera community decreased in the rainy season. Small distances between the pasture, the edge of the forest fragment and the interior of this fragment seem to be crucial to determine the structure of the beetle community, reinforcing attention to the conservation of habitats for its development. Keywords: Abundance; Forest fragment; Ecological microscale; Pasture; Richness.

Efeitos de borda sobre assembleias de besouros em fragmento de Mata Atlântica e pastagem em Sergipe, Brasil Resumo. O avanço das fronteiras agrícolas e das pastagens contribuiu para a fragmentação da mata, e estes fragmentos são afetados por distúrbios de diferentes graus de intensidade que influenciam a fauna e a flora local. O objetivo deste trabalho foi analisar como a magnitude e extensão do efeito de borda e a sazonalidade influencia na riqueza e abundância de besouros. O experimento foi conduzido em uma área contendo mata, borda e pastagem pertencente ao Instituto Federal de Sergipe. Foram coletados 1.173 espécimes pertencentes a 16 espécies. As áreas de borda se destacaram apresentando maior riqueza e abundância de espécies caracterizada por ser uma área de distúrbio intermediário, enquanto que a área antropizada (pastagem) apresentou a menor riqueza e abundância de Coleópteros e maior variedade de besouros pragas, sugerindo que a ocorrência de algumas espécies de besouros-praga pode ser uma indicação de áreas degradadas. A abundância e riqueza da comunidade de coleópteros diminuíram na estação chuvosa. Pequenas distâncias entre o pasto, a borda do fragmento florestal e o interior deste fragmento parecem ser cruciais para determinar a estrutura da comunidade de besouros, reforçando a atenção à conservação de habitats para seu desenvolvimento. Palavras-chave: Abundância; Fragmento florestal; Microescala ecológica; Pasto; Riqueza.

he Atlantic forest presents higher biological diversity than other Brazilian biomes, although it has been suffering constant human perturbations (Laurence et al. 2001). Currently, this Biome has 5% of original vegetation (Ministério Meio Ambiente 2012) distributed on dispersed forest fragments (Saunders et al. 1991), varying in their degree of size and conservation due to the deforestation for the agriculture and pasture deployment, selective logging of native trees, the construction of roads and fires (Fonseca 1985; Herrmann et al. 2005). The forest fragmentation leads to a change in the species composition and abundance of the individuals. The habitat loss reduces the animals home range size and the interactions between individuals and species that could shift several common

species close to the extinction and modify the assemblage structure and its biodiversity (Kobiyama et al. 2001; Primack & Rodrigues 2001). The increase of the forest patch isolation causes the enhancement of the area exposition to abiotic factors (winds, temperature and humidity) that may influence the biotic factors (such as competition for food resource; vegetation regeneration). Also, human actions (pollution, climate change impacts, and soil degradation) (Mcgeoch 1998) influence the species composition. The deforestation implies in the creation of forest subsamples: inside the forest, the edge, outside the forest (Ricklefs 2010). Other facts that contribute to the shifts in species composition are the size and the shape of a forest patch. Consequently, in the

Edited by:



William Costa Rodrigues

Talita Guimarães de Araújo-Piovezan  talit_a@hotmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 01.ix.2017 Accepted: 20.ii.2018

Corresponding author:

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Funding agencies:  Without funding declared

Edge effects on beetle assemblages in an Atlantic forest fragment and …

same area, forest patches present distinct biodiversity (Gilpin & Soulé 1986; Bell et al. 1991). The habitat loss could be evaluated by the richness and abundance of the functional groups, like the invertebrates (Lopes et al. 1994) or through the bioindicators groups (Wink et al. 2005), for the understanding of the ecological factors that determine the species spatial distribution, just as the possible effects of human actions to landscape changes. In terms of diversity, the beetles represent the best successful group among the living beings (Rafael 2012), occupying a variety of ecological niches in almost all environments (Daly et al. 1998; Johnson & Triplehorn 2011), and they may be forest pests, carnivores, herbivores, xylophagous, frugivorous, detritivores, necrophagous (Nichols et al. 2007; Johnson & Triplehorn 2011; Slade et al. 2011). Usually insects and other invertebrates have their diversity and abundance increased as they are closer to the border area (Didham et al.1996). Some insect species may respond directly to microclimatic changes and this may modify community composition in edge environments (Jokimaki et al. 1998). The fragmentation of ecosystems causes edge effect on insect community within the habitat fragments (Laurence et al. 2001) enhancing the diversity of arthropods in the neighboring regions (Albrecht et al. 2010). Therefore, the objective of this work was to analyze the influence of edge effect and seasonality on a community of beetles in São Cristóvão, Sergipe.

MATERIAL AND METHODS Study site. This study was carried out at a 400 ha fragment of tropical Atlantic forest at the Federal Education Institute of Sergipe State of Brazil (Instituto Federal de Sergipe -IFS), located in the São Cristóvão Municipality, at a legal reserve (10º 54’38,0” S e 37º11’40.8” W) around 54 m of altitude with the forest edge (10º 54’40,7” S e 37º11’39.9” W) around 29 m of altitude and the pasture (10º 54’42.7” S e 37º11’41.8” W) around 33 m of altitude (Figure 1). We conducted this experiment from September 2013 to August 2014. The annual average temperature of the study site was 25.5 ºC. For this study region, Santos et al. (2013) reported climate

Dantas et al. (2018)

data from 1950-2011, recording the annual average temperature of 25ºC. The average temperature of the wet season (March to August) was of 24 ºC, varying from 20 ºC to 28 º C and the average temperature of the dry season(September to February) was of 25 ºC, varying from 21 º C to 31 ºC. They also reported the average relative air humidity of 92% (based on the precipitation records from 1963 to 2011), varying from 88 % to 97%. The local weather, according to Köppen classification is rainy tropical with a dry summer. Data Collection. This experiment was conducted monthly from September 2013 to August 2014, which includes two seasons: the dry season (September –December 2013 and January–February 2014) and the rainy season of 2014 from March to August. We established five transects with 120 m of length each, that started inside the forest fragment, continuing on its edge and ending in the pasture. Each transect was located at least 100 m apart from the others, and along each transect, we set seven pitfall traps at 20-m interval from others. Thus, there were three traps on each habitat (forest and pasture) along each transect and one trap directly on the edge (physical limit between habitats), totaling 35 traps x 12 months (420 observations). Each pitfall trap consisted of a 0.5-L container and was buried at ground level with water, salt and liquid detergent. After one week of exposition, the insects were collected from the traps and conditioned at alcohol 70%. At laboratory, the specimens were mounted and identified on genera and species according to literature. Representative individuals of each morphospecies were taken and incorporated into the collection Entomology Laboratory of the Instituto Federal de Sergipe (LENTO-IFS). Data analysis. To examine the effects of edge distance and seasonality on the species richness and individual abundance, we ran generalized linear models (GLM). These models are suitable for ecological data of richness and abundance due the count data nature (Warton et al. 2016). All the models were submitted to the residual analysis to verify the suitable error distribution. For this, we have assumed the Poisson error distribution with logarithmic function (O’Hara & Kotze 2010), and once the overdispersion of the models was verified, these models were adjusted for the Negative Binomial error distribution (Lindén & Mäntyniemi 2011; Okamura et al. 2012).

Figure 1. Study site with highlight to the forest patch, edge and pasture.

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Secondly, we used a discriminant analysis to estimate the similarity (or divergence) of beetles composition between the habitats (pasture, edge and forest interior) (Williams 1983). Thus, one test was done for significant differences in the predictor variable among the predefined groups, using the Wilks’ lambda test (Legendre & Legendre 2012). All analysis were made at R statistical software (R Core Team 2016).

the availability of animals’ carcasses and excrements for species of Scarabaeidae (90.17% of the collected individuals). In this way, it is more likely to forestry environments more close to natural could host fruit trees, seeds and vegetables in decomposition for mammals, enhancing the supply of the food available (Silva & Silva 2011). On the other hand, in the pasture, normally, the only food supply is the cattle dung (Ronqui & Lopes 2006) and some dung beetles are known to prefer environments with diversity of dungs or they are selective to a specific animal excrement odor (Dormont et al. 2007).

RESULTS AND DISCUSSION We collected 1,171 individuals, distributed in four families (Scarabaeidae, Carabidae, Bolboceratidae e Curculionidae), seven subfamilies and 16 species, where the Scarabaeidae was the most abundant through the Dichotomius semiaeneus Germar with 705 specimens (60.2%), Onthophagus sp.2 with 230 (19.64%) and Onthophagus sp.1 with 121 (10.33%), numbering 90.17% collected individuals (Table 1).

In addition, it is known that the forest fragmentation affects the success of the establishment of certain species of beetles that might be able to occupy or not the perturbed areas, according to the habitat loss and the isolation degree of the forest fragment, the habitat connectivity reduction (Didham et al. 1996 & Harrison & Bruna 1999). The Atlantic forest fragment studied here is a continuous fragment of ~ 400 Ha, surrounded by pasture and cultured areas that affect the shelters and resource availability for the beetles assemblages. Probably, because of this only 2.64 % of the beetles collected were occupying the pasture.

There was a significant difference in abundance of beetles between the forest edge, forest interior and pasture (Table 2). The beetles were more abundant on the forest edge (50.81%), followed by the inside of the forest patch (46.54%) and the pasture (2.64%; Table 1 and Figure 3).

The richness of the beetles was very similar among the pasture, the forest inside and the forest edge (Table 1). The same result was found by Ganho & Morione (2003), where the beetles families occurred in the same proportion in different types of forest fragments.

The greater beetle’s abundance on the forest fragments could be attributed to the higher resources availability, where mammals have greater probability of occurrence, consequently increasing

Table 1. Beetles (morpho) species with respective family and abundance recorded in the habitats (pasture, edge and interior of the fragment) and seasonality in Brazilian Atlantic Rainforest, Sergipe, Northeastern Brazil (September 2013 to August 2014). Phytophysiognomy Family

Forest

Edge

Seasonality Wet

Dry

Bolbapium minutum

Clivina sp. Odontochila cupricollis koll

0 1

Conotracelus sp.

Wet

Pasture

Total

Dry

Wet

Dry

0 0

0 1

0 0

2 0

6 1

8 3

0 0 0 0 1 45 0 2 9 37 11 2 110

0 1 0 0 0 257 5 3 14 26 112 16 437

3 0 0 0 0 72 4 0 3 22 22 17 145

0 0 0 0 2 329 0 2 9 31 78 0 451

0 0 0 0 0 1 0 3 0 1 7 0 14

0 0 1 1 0 1 0 0 2 4 0 0 16

3 1 1 1 3 705 9 10 37 121 230 35

Bolboceratidae Carabidae

Curculionidae Scarabidae Phanaeus splendidulus Leucothyreus alvarengai Euetheola humilis Dyscinetus sp. Onthophagus hirculus Dichotomius semiaeneus Canthon sp.3 Canthon sp.2 Canthon sp.1 Onthophagus sp.1 Onthophagus sp.2 Onthophagus sp.3

Subtotal Total

547

596

1173

Table 2. Analysis of deviance of the generalized linear models showing the effects of edge distance and seasonality on species richness and abundance of beetles at a fragment of Atlantic forest of São Cristovão, Sergipe, Brazil. y-var Richness (Poisson)

Abundance (Negative Binomial)

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Terms

d.f.

Deviance

P > |X²|

Edge distance Seasonality Residuals

6 1 62

66.46 6.07 101.19

<0.001 <0.05

Edge distance Seasonality Residuals

6 1 62

85.91 7.42 87.40

<0.001 <0.01

Edge effects on beetle assemblages in an Atlantic forest fragment and …

Dantas et al. (2018)

Figure 2. Plot of the Linear discriminant analysis shows the groups of the different phytophysiognomies (pasture, edge and forest) for beetles species composition at an Atlantic forest fragment, São Cristóvão, Sergipe, Brazil. The ellipses were made on confidence intervals of 85%. The venn diagram (details) shows the exclusive and non-exclusive species for each phytophysiognomy.

Figure 3. Species richness (A) and number of beetle individual (B) across the forest-pasture ecotone at a fragment Atlantic forest, São Cristóvão, Sergipe, Brazil. The results are based in generalized linear models showed in Table 2.

Although some species occur in more than one habitat, species composition is different among the sampled environments (p<0.01; Figure 2). Six species were common to the three types of vegetation fragments and five of them were from Scarabidae: D. semiaeneus, Onthophagus sp.2, Onthophagus sp.1, Canthon sp.1 and Canthon sp.2. Although the D. semiaeneus (0.14% of abundance in pasture), Onthophagus sp.2 (3.04%) and Onthophagus sp.1 (4.13%) take place in all types of vegetation fragments, their abundance records at anthropic areas were lower than 5 percent, suggesting that these species avoid perturbed areas. There was also an exclusive occurrence of some Scarabidae species inside the forest fragments, such as the Phanaeus splendidulus Fabricius in the forest edge. The same was observed by Rodriguez (2016) for the P. splendidulus. Other species that occurred only in the forest patch were Onthophagus sp.3 (number of individuals = 35), Canthon sp.3 (7), Onthophagus hirculus Mannerheim (3), 29

Leucothyreus alvarengai Frey (1), enforcing the needs of these beetles to forest environments. For Bolboceratidae, we recorded the First occurrence of Bolbapium minutum Luederwaldt (5 individuals; Table 1) at Sergipe State-Brazil. Its occurrence was exclusively inside the forest fragment, enforcing that this studied forest patch is important for their survival. For Carabidae, We also found Odontochila cupricollis (Carabidae) occupying all three kinds of vegetation but with low representativeness of individuals but the Clivina sp. presented the higher number of individuals at the perturbed areas (n=8; Table 1) among all the beetles collected, being a dominant species at pasture. The Carabidae (Clivina sp. and O. cupricollis) are known to be predators beetles (French & Elliott 1999). On the other hand, the distance between the forest edge and the forest patch inside showed significant difference in the e-ISSN 1983-0572

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Figure 4. Species richness (A) and number of beetle individuals (B) at dry and wet seasons sampled along all study. The results are based in generalized linear models showed in Table 2.

abundance and richness of the beetles (p<0.05; Table 2). The closer to the forest edge, the greater species abundance and richness is found, especially within the 20-m interval. However, following the direction from the forest edge to the pasture, the species abundance and richness reduce drastically, bolstering the ecological hypothesis of the intermediate disturbance (Townsend et al. 2008). This hypothesis shows that areas which undergo intermediate perturbations, such as forest edge, have greater species diversity, while areas that sustain intensive perturbation, such as pasture, present an establishment of several dominant species that are more resistant to high perturbations. However, areas inside the forest undergo low perturbations. Therefore, they present greater species on the ecological succession process with more degree of competitive exclusion than the intermediate perturbed areas (Ricklefs 2010). Ganho & Marione (2003) found that beetles were more abundant in the areas of forest recovering, with intermediate perturbation (ecotones) due to the light intermediate intensity and consequently, greater richness of the plants available for mammals and indirectly higher occurrence of mammals dung and carcasses, which are the main beetles feed stock. In addition, ecotones are characterized by presenting higher biodiversity and occurrence of endemic species (Milan & Moro 2016). Taking into consideration the small spatial scale of beetles dispersion in comparison to mammals, it is crucial to observe that small distances from the forest edge (~20m) to pasture or to forest patch inside represent big differences in the beetles assemblages composition. Moreover, there is a rise in the dominant species abundance as the forest fragmentation degree increases, affecting the individuals distribution (Nichols et al. 2007). In general, animals diversity is correlated to food resource (Townsend et al. 2008) as Silva (2012) showed an enhance of ants diversity from the forest edge to the forest patch inside, linking this fact to the increase of the litter volume driven for forest interior, once ants seem to need litter to build their nests. Other beetles (Scarabaeidae) study bared none abundance and richness difference between these fragments, suggesting beetles food resource (mammals dung) were similar among the forest patch inside and its edge (FranĂ§a et al. 2011). There was a significant difference in the richness and abundance of beetles between the dry and wet seasons (Table 2), with higher richness and abundance in the dry season (Figure 4). By the dry season we collected 904 beetles of 15 species (77.2%,) and by the rainy season we collected 267 beetles of 11 species (22,8%) (Table 1). The P. splendidulus was only found at the rainy season. The e-ISSN 1983-0572

Onthophagus sp.2 was found in the pasture only during the rainy season. Paiva (2009), studying beetles assemblages fluctuations (Scarabaeidae) affected by the rainy season and air humidity showed results that corroborate with this study, just as CondĂŠ (2008), showing that the beetles abundance (Scarabaeidae) was greater among the dry months (September to February), with 75% of the total of individuals collected, and the beetles abundance and richness for the rainy season was reduced. On the other hand, for other groups, of dung beetles assemblages, Andresen (2005) exhibited a higher dung beetles abundance for the enhance of the rainfall. The rainfall has an important role on the beetles assemblages structure related to their behavior and diet dynamics, once the rainfall alters the proportion and quality of the vegetation resources available to mammals, which affects the mammals dung and carcasses availability to beetles. Therefore, the beetles assemblage of the Atlantic forest of Sergipe has their behavior development influenced by the rainfall periods during the year. The beetles assemblage of the Atlantic forest of Sergipe has their behavior development influenced by the rainfall periods during the year, probably because the rainfall could not possibly contribute to the increase of beetles food available. The environment fragmentation is a process of disruption of the continuous space of the habitat. It causes habitat structure changes, due to the decrease of the original size of the fragment or to the increase of the degree of isolation of the forest fragment (Milan & moro 2016), disfavoring the local species. In this way, the forest loss reduces the species diversity, promoting the occurrence of dominant species adapted to intensive disturbance of the abiotic factors, once the species become more vulnerable to the external pressures (Forero-Medina & Vieira 2007). Considering that beetles assemblages are very sensitive to forest loss, varying their abundance and richness at a 20m-distance from the forest edge to forest fragment or to the pasture, beetles are marvelous indicators of the degrees of preservation of the environments and must be used for the conserved plans approaches. On the other hand, because soft changes in the forest patch fragmentation surrogate beetles community, their abundance and richness are more dependent on the conserved areas. Thus, habitats conservation is a desirable condition for the survival of beetles assemblages.

Edge effects on beetle assemblages in an Atlantic forest fragment and …

ACKNOWLEDGEMENTS We thank Instituto Federal de Sergipe (IFS) for the PIBIC study grants that was given to Adeilma Nascimento Ferreira. We want to thank Arleu Barbosa Viana Junior for the support with the statistical analysis and we are very grateful to Clovis Pereira Franco and Ubiratan Piovezan for the suggestions on the writing of this manuscript.

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Suggestion citation: Dantas, J.O., A.N. Ferreira, I.R.P. Oliveira, M.O. Alves, G.T. Ribeiro & T.G. de Araújo-Piovezan, 2018. Edge effects on beetle assemblages in an Atlantic forest fragment and pasture in Sergipe, Brazil. EntomoBrasilis, 11 (1): 26-32. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.739

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.748 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Taxonomy and Systematic/Taxonomia e Sistemática New records of Ephemeroptera (Insecta) from Roraima State, Northern Brazil Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:A957A091-97A4-479F-BE04-9E89AF5357EA Jaime de Liege Gama Neto¹, Mahedy Araujo Bastos Passos², Jenisson Araujo Cruz¹ & Nazareno Trajano de Souza¹ 1. Universidade Estadual de Roraima (UERR). 2. Centro Estadual de Educação Profissional Prof. Antônio de Lima Pinho (CEEP/RR).

EntomoBrasilis 11 (1): 33-40 (2018) Abstract. The aim of this work is to present new records and distributional notes of Ephemeroptera species on Roraima states. Farrodes maculatus Domínguez, Molineri & Peters, 1996, Hermanellopsis incertans (Spieth, 1943) and Thraulodes marreroi Chacón, Segnini & Domínguez, 1999 are recorded for the first time in Brazil. Family Coryphoridae, Callibaetis cruentus Cruz, Salles & Hamada, 2014, Callibaetis gelidus Cruz, Salles & Hamada, 2014, Campylocia demoulini Gonçalves & Salles, 2017, Coryphorus aquilus Peters, 1981, Fittkaulus cururuensis Savage, 1986, Fittkaulus maculatus Savage & Peters, 1978, Miroculis fittkaui Savage & Peters, 1983, and Simothraulopsis sabalo Kluge, 2007 are recorded for the first time in Roraima. The number of known species of Ephemeroptera in Roraima, after our study, has increased from 74 to 86. Keywords: Aquatic insects; Faunal inventory; Geographic distribution; Neotropical region; Taxonomy.

Novos registros de Ephemeroptera (Insecta) do Estado de Roraima, norte do Brasil Resumo. O objetivo deste trabalho é apresentar novos registros de espécies e notas sobre a distribuição geográfica de Ephemeroptera no Estado de Roraima. As espécies Farrodes maculatus Domínguez, Molineri & Peters, 1996, Hermanellopsis incertans (Spieth, 1943) e Thraulodes marreroi Chacón, Segnini & Domínguez, 1999 são registradas pela primeira vez no Brasil. A família Coryphoridae e as espécies Callibaetis cruentus Cruz, Salles & Hamada, 2014, Callibaetis gelidus Cruz, Salles & Hamada, 2014, Campylocia demoulini Gonçalves & Salles, 2017, Coryphorus aquilus Peters, 1981, Fittkaulus cururuensis Savage, 1986, Fittkaulus maculatus Savage & Peters, 1978, Miroculis fittkaui Savage & Peters, 1983 and Simothraulopsis sabalo Kluge, 2007 são registradas pela primeira vez no estado de Roraima. O número de espécies de Ephemeroptera com registros de ocorrência em Roraima é elevado de 74 a 86. Palavras-Chave: Distribuição geográfica; Insetos aquáticos; Inventário de fauna; Região Neotropical; Taxonomia.

phemeroptera comprise an abundant and diverse order of hemimetabolous aquatic insects with approximately 375 genera and 3,200 species grouped in 37 families worldwide (Barber-James et al. 2013). There are about 80 genera and 351 species of Ephemeroptera in Brazil, representing 10 families (Santos 2017). Roraima is the northernmost state in Brazil and its Ephemeroptera fauna is poorly known due to the paucity of studies on this taxonomic group in the state. The first and most significant Ephemeroptera inventory for Roraima state was conducted by Falcão et al. (2011), where they recorded 32 species of Baetidae. After that study, only a few taxonomic studies on Ephemeroptera were made in Roraima, providing new records and describing species (Gama Neto & Hamada 2013, 2014; Boldrini & Barroso 2015; Gama Neto & Passos 2016, 2017; Boldrini & Lima 2017; Molineri & Salles 2017; Raimundi et al. 2017). At present, Roraima states has 74 mayfly species belonging the families Baetidae,

Caenidae, Leptohyphidae, Leptophlebiidae, Oligoneuriidae and Polymitarcyidae. Baetidae and Leptophlebiidae are the most species-rich families including approximately 78% of the mayfly species in Roraima (Santos 2017). The aim of the present study is to provide new records and distributional notes for mayflies from Brazil and Roraima state, northern Brazil, based in collections made in the Alto Alegre, Mucajaí and Normandia municipalities.

Material and Methods Mayflies were collected from September/2014 to December/2015 in three municipalities of the Roraima state, Brazil (Figure 1). Adult mayflies were collected with light-traps and nymphs were captured with aquatic entomological net. Specimens were preserved in 70% ethanol. For species identification, wings and male genital structures were examined under stereomicroscope. Nymphs’ mouthparts, legs and gills were mounted on glass

Edited by:



William Costa Rodrigues

Jaime de Liege Gama Neto  jaimebio@hotmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 16.x.2017 Accepted: 02.ii.2018

Corresponding author:

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Funding agencies:  Without funding declared

Gama Neto et al. (2018)

New records of Ephemeroptera (Insecta) from Roraima State…

slides with Berlese liquid using a modified version of the Young & Duncan (1994) temporary mounting technique. Whenever necessary, the genitalia also was removed and mounted on slides containing Berlese liquid and examined with a microscope for better visualization of its morphology.

Photographs of the species were taken using a Fuji FinePix s-4000 digital camera coupled to stereomicroscope Olympus SZ51 or to microscope Nikon Eclipse E-200. A series of digital images of different focal depths from each subject was stacked using the software CombineZP to produce enhanced quality final images. All collected specimens are deposited in the entomology collection of the Museu Integrado de Roraima (MIRR).

Figure 1. Map on left showing Brazil highlighting Roraima state (gray). The right map showing Roraima studied municipalities (green) and the sampled sites (black circle).

Results The new records of mayfly species from Roraima are proved below, together species’ diagnosis and geographical distribution data. Species list Family Baetidae Leach, 1815

Examined Material: 02 female imago (MIRR-EPH 0011), Brazil, Alto Alegre municipality, Vicinal do Barro, 03°67’36” N, 061°01’48.7” W, Sítio Riacho Doce, 23.VIII.2014, J.L. Gama Neto and M.A.B. Passos col. Remarks. Its find in this study represents the first record of this species in Roraima state. Callibaetis gelidus Cruz, Salles & Hamada, 2014

Callibaetis cruentus Cruz, Salles & Hamada, 2014

Callibaetis gelidus Cruz et al. 2014: 23

Callibaetis cruentus Cruz et al. 2014: 13

Diagnosis. Male imago. 1) Dorsal portion of turbinate eyes circular, apical third with constriction, base is wider than apex in lateral view; 2) forewing hyaline, except C, Sc, R1 areas; 3) marginal intercalary veins paired, except between veins MP and A; 4) hind wing hyaline, sometimes with one brown mark near costal process; 5) hind wing with costal process compound; 6) abdominal sterna with one brown mark submedially; 7) forceps segment I cylindrical.

Male imago. 1) Dorsal portion of turbinate eyes oval; 2) forewing hyaline with black bands transversally, medially with transverse band complete; 3) marginal intercalary veins paired, except between veins ICu2 and A; 4) hind wing hyaline with brown marks basally, medially and apically; 5) costal process of hind wing compound; 6) abdominal sterna with many reddish spots, laterally with reddish brown spot, medially one brown mark and submedially with two light black marks; 7) forceps segment I cylindrical.

Previous distribution. Brazil: Amazonas and Rondônia state (Cruz et al. 2014).

Previous distribution. Brazil: Amazonas state (Cruz et al. 2014). 34

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2018 - www.periodico.ebras.bio.br

Examined Material: 02 male imago (MIRR-EPH 0012), Brazil, Alto Alegre municipality, Vicinal do Barro, 03°67’36” N, 061°01’48.7” W, Sítio Riacho Doce, 23.VIII.2014, J.L. Gama Neto and M.A.B. Passos col. Remarks. Its find in this study represents the first record of this species in Roraima state. Family Coryphoridae Molineri, Peters & Cardoso, 2001 Coryphorus aquilus Peters, 1981 (Figure 2) Coryphorus aquilus Peters 1981: 211; Molineri et al. 2002: 120; Molineri et al. 2011: 43. Diagnosis. 1) Absence of intercalaries in the cubital field of forewings; 2) setae presente on posterior margin of forewing; 3) male with large, fused, distally broadened penes and short desclerotized forceps; 4) Styliger plate produced distally, about as long as wide; 5) eyes undivided, separated, greatly enlarged. Previous distribution. Colombia, Brazil (Amapá, Amazonas, Mato Grosso and Pará states), French Guyana and Venezuela (Peters 1981; McCafferty & Wang 2000; Molineri et al. 2001; Molineri & Peters 2002; Domínguez et al. 2006; Molineri et al. 2011; Shimano et al. 2011; Belmont et al. 2015). Examined Material: 02 male imago (MIRR-EPH 0013), Brazil, Mucajaí municipality, Vicinal Embrapa, 02°24’78” N, 060°58’41.8” W, 31.X.2015, J.A. Cruz col. Remarks. Its find in this study represents the first record of both family and species in Roraima state. Family Euthyplociidae Lestage, 1921 Campylocia demoulini Gonçalves & Salles, 2017 (Figures 3 and 4) Campylocia demoulini Gonçalves et al. 2017: 11; Boldrini & Kroslow 2017: 1. Diagnosis. Imago: 1) Forewings usually with one ICu vein; 2) Abdominal colour pattern with two pairs of dropshaped spots, one on medioapical region on terga II-IX and one on medial region, narrower and more subtle, on terga II-VIII; 3) Styliger plate semi-rounded; 4) Penes wide with distal half strongly curved outwards. Previous distribution. Brazil (Amazonas, Pará, Distrito Federal, Mato Grosso, and Tocantins states), Ecuador and Surinam (Boldrini & Kroslow 2017; Gonçalves et al. 2017) Examined material. 25 males and 10 females imagos (MIRREPH 0014), Brazil, Roraima state, Mucajai municipality, Vicinal Sem Terra, 02°19’11.9” N, 060°55’25.8” W, 17.X.2015, J.L. Gama Neto, M.A.B. Passos and J.A. Cruz col. Remarks. Its find in this study represents the first record of this species from Roraima states. Family Leptophlebiidae Banks, 1900

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Apex of hind wing obtuse, broadly rounded; 4) Mesonotun wich heavy brownish black wash forming marks on anterolateral margins, anterolateral sutures dark brown but not heavely with brownish black; 5) lateral subposteriormargins just anterior to lateral subposterior humps washed lightly to heavely with brownish black; 6) terga 3-5 wich small median dark marks. Previous distribution. Argentina (Domínguez 1999). Examined material. 06 males imago (MIRR-EPH 0015), Brazil, Mucajaí municipality, Vicinal Embrapa, 02°24’08.7” N; 060°58’41.8” W, 31.X.2015, J.A. Cruz col. Remarks. Its find in this study represents the first record of this species from Brazil. Fittkaulus cururuensis Savage, 1986 (Figures 7-9) Fittkaulus cururuensis Savage 1986: 268; Domínguez et al. 2002: 462; Boldrini et al. 2009: 220. Diagnosis. Nymphs: 1) labrum with anteromedian emargination without denticles; 2) apex of galea-lacinia with one large, pectinate setae and one large, nonpectinate, curved setae; 3) coxae II and III with brown mark; 4) tergum yellow washed with brown, terga II-VII with sublateral yellow mark, terga VIII with median area yellow, posterior 2/3 of terga IX yellow. Female imagos: 1) fore wing without a dark macula at fork of vein MA; 2) coxae I and II, or II and III with brown mark; 3) abdominal sterna 1-2 with small posteromedian brownish black marks. Previous distribution. Brazil (Espírito Santo, Mato Grosso, Pará, and Pernambuco states) (Savage 1986; Boldrini et al. 2009; Lima et al. 2012). Examined material. 04 female imagos (01 reared) and 03 nymphs (MIRR-EPH 0016), Brazil, Mucajaí municipality, Vicinal Tamandaré, 02°28’51.6” N, 060°55’33.8” W, 18.IX.2015, J.L. Gama Neto, M.A.B. Passos and J.A. Cruz col. Remarks. Its find in this study represents the first record of this species from Roraima states. Fittkaulus maculatus Savage & Peters, 1978 (Figure 10) Fittkaulus maculatus Hubbard 1982a: 264; Savage 1986: 262; Domínguez et al. 2002: 462. Diagnosis. 1) Nymphs: anteromedian emargination of labrum well developed with 6 very small apically flattened denticles; 2) Abdominal terga with brownish black markings as Fig. xx; 3) Metanotum with a median longitudinal mark that widens anteriorly, mark often appears as a distinct triangle. Previous distribution. Brazil (Pará and Bahia states), Surinam (Savage & Peters 1978; Da-Silva 1992). Examined material: 02 nymphs (MIRR-EPH 0017), Brazil, Mucajaí municipality, Vicinal Tamandaré, 02°28’51.6” N, 060°55’33.8” W, 18.IX.2015, J.L. Gama Neto, M.A.B. Passos and J.A. Cruz col.

Farrodes maculatus Domínguez, Molineri & Peters, 1996 (Figures 5 and 6)

Remarks. Its find in this study represents the first record of this species from Roraima states.

Thraulus maculatus Needham & Murphy 1924: 45; Ulmer 1943: 28; Traver 1947: 149.

Hermanellopsis incertans (Spieth, 1943) (Figures 11 and 12)

Homothraulus maculatus Traver 1960: 73; Peters & Tsui 1972: 565; Hubbard 1982a: 265. Diagnosis. 1) Forewings with dark pigments, including a dark macula at fork of vein MA; 2) vein MP of fore wings forked asimmetrically to vein MP2 attached to MP1 by a crossvein; 3) e-ISSN 1983-0572

Hermanella incertans Spieth, 1943: 9; Traver, 1947: 159; Demoulin, 1966: 11. Hermanella (Hermanellopsis) incertans Demoulin, 1955: 8. Hermanellopsis incertans Edmunds, Jensen & Berner, 1976: 223; Hubbard,1982b: 264; Savage, 1983: 128; Savage & Peters, 1983: 579. 35

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New records of Ephemeroptera (Insecta) from Roraima State…

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Figures 2-10. Ephemeroptera species: 2. Coryphorus aquilus male imago (Left lateral view). 3-4. Campylocia demoulini male imago: 3. Thorax (Dorsal view); 4. Genitalia (Ventral view). 5-6. Farrodes maculatus male imago: 5. left lateral view; 6. Genitalia (Ventral view). 7-9. Fittkaulus cururuensis female imago: 7. Dorsal view; 8. Left lateral view. 9. Fittkaulus cururuensis nymph (dorsal view). 10: Fittkaulus maculatus nymph (dorsal view) (Scales = 1 mm, except Figure 6 = 0.1 mm).

Diagnosis. 1) Upper portion of male eyes with 25-31 facets in longest row; and 2) vein MP2 of fore wings joined at base to veins MP1 and CuA by cross veins; 3) Posteromedian margin of male styliger plate gently rounded with a median notch and submedian projections; and (5) Penes long and narrow.

Miroculis (Miroculis) fittkaui Savage & Peters, 1983 (Figures 13 and 14)

Previous distribution. Guyana and Surinam (Domínguez et al. 2006).

Diagnosis. 1) Membrane of wings hyaline to very light brown, fore wings with darker brown clouds around cros veins; 2) ratio of femora to tibiae of male prothoracic legs 0.56-0.61; length of male protoracic tibiae 1.9-2.2mm; 3) median area of abdominal tergum VI with a brownish-black V-shaped mark, with open end of V directed posteriorly; 4) basal 1/3-1/2 of inner margin of forceps segment I abruptly narrows apically, distal 1/4 of inner margin developed; 5) styliger plate posteromedian margin gently rounded with a shallow median identation; and 6) penes tubular, scavated apically, 0.9-1.3 length of forceps segment I.

Examined material: 10 male imago (MIRR-EPH 0018), Brazil, Normandia municipality, Maú River, 03°57’07.6” N, 059°31’23.2” W, 05.X.2015, N.T. Souza col. Remarks. Its find in this study represents the first record of this species from Brazil.

Miroculis (Miroculis) fittkaui Savage 1983: 130; Savage 1987: 103.

e-ISSN 1983-0572

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Previous distribution. Brazil (Espírito Santo, Pará, and Pernambuco states), Surinam and Venezuela (Savage & Peters 1983; Domínguez et al. 2006; Lima et al. 2012). Examined material: 01 male imago (MIRR-EPH 0019), Brazil, Mucajai municipality, Vicinal rufina, 02°25’49.8” N, 60°52’15.5” W, 02.X.2015, J.A. Cruz coll. Remarks. Its find in this study represents the first record of this species from Roraima.

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Simothraulopsis (Maculognathus) sabalo Kluge, 2007 (Figures 15 and 16) Simothraulopsis (Maculognathus) sabalo Kluge 2007: 389 Simothraulopsis sabalo Nascimento et al. 2017: 23. Diagnosis. 1) thorax orangish yellow, abdomen orangish brown; 2) forewing with two costal cross veins basal to bulla; 3) hind wing with costal projection forming an acute angle, located approximately 2/3 distance from base to apex of wing; 4) abdominal segments I-V with translucent white basal bands; 11

Figures 11-18. Figures on left showing Ephemeroptera male imago habitus (left lateral view) and figures on right showing the species genitalia (ventral view): 11 and 12. Hermanellopsis incertans. 13 and 14. Miroculis fittkaui. 15 and 16. Simothraulopsis sabalo. 17 and 18. Thraulodes marreroi (Scales: Figures 11, 13, 15 and 17 = 1 mm; Figures 12, 14, 16 and 18 = 0,1mm).

e-ISSN 1983-0572

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5) forceps basal region of segment I with a small concavity; 6) penis projection spine-like, of median size (approximately half of the total length of penis lobes) and anteriorly directed; 7) penis lobes fused on basal 1/2; 8) ventral region of penis lobes without a well-marked sclerotized region. Previous distribution. Brazil (Amazonas and Pernambuco states), Peru (Kluge 2007; Lima et al. 2012; Nascimento et al. 2017). Examined material. 10 male imago (MIRR-EPH 0020), Brazil, Normandia municipality, Maú River, 03°57’07.63” N, 059°31’23.2” W, 0 5.X.2015, Nascimento col. Remarks. Its find in this study represents the first record of this species from Roraima. Thraulodes marreroi Chacón, Segnini & Domínguez, 1999 (Figures 17 and 18) Thraulodes marreroi Chacón et al. 1999: 255. Diagnosis. 1) fore wings no crossveins basal to bulla; 2) main longitudinal veins yellowish; 3) abdominal color pattern as in Figures 17 and 18, central area of terga II-IV tinged with reddish; 4) femora I with apical 1/5 covered with a tricolored spot; 5) penes long and stout, spine long and narrow; apicolateral area forming a small “ear”; external margin forming a small lateral pouch; recurved fold slightly angulated. Previous distribution. Venezuela (Chacón et al. 1999). Examined material: 04 male imago (MIRR-EPH 0021), Brazil, Roraima State, Normandia municipality, Maú River, 03°57’07.6” N, 059°31’23.2” W, 05.X.2015, J.L. Gama Neto col. Remarks. Its find in this study represents the first record of this species from Brazil. Family Leptohyphidae Edmunds & Traver, 1954 Tricorythodes sp. Tricorythodes Ulmer, 1920: 51; Needham et al., 1935: 630; Traver, 1958: 501; Allen, 1967: 369; Allen & Brusca, 1973: 94; Allen, 1977: 431; Allen & Murvosh, 1987: 36; Wiersema & McCafferty, 2000: 353; Molineri, 2002: 305. Examined material. 09 male imago, (MIRR-EH 0022), Brazil, Mucajai municipality, Vicinal Embrapa 02°24’8.7” N, 60°58’41.8” W, 31.X.2015, J.A. Cruz coll. Remarks. Its find in this study represents the first record of the genus in Roraima state. The caught specimens shows no similarity to any described species, and it could be a new species. The species description was not possible because only adults were analyzed, and the association with nymphs is essential for recognition of the species.

Discussion We found 74 Ephemeroptera species in Roraima State through literature review, including members of Baetidae, Caenidae, Euthyplociidae, Leptohyphidae, Leptophlebiidae and Oligoneuriidae families (Gama Neto & Passos 2017; Raimundi et al. 2017; Santos et al. 2017). In our study, besides these families, we found the family Coryphoridae which is recorded for the first time in Roraima. Three species are recorded for the first time in Brazil, before they were known only from Argentina (Farrodes maculatus), Guyana and Surinam (Hermanellopsis incertans), and Venezuela (Thraulodes marreroi), referenced only in their original description. The find of F. maculatus in Roraima considerably extends its distribution further north in South America.

We observed variations in the Thraulodes marreroi species from Roraima states. In general, specimens collected in Roraima have forceps segments III clearly shorter than forceps segments II, and penes apicolateral area apparently not forming an “ear”, while T. marreroi specimens from Venezuela have subequal forceps segments II and III, and penis apicolateral area forming a pronunciated “ear”. We consider it as populational variation because no more relevant differences were found. The species Callibaetis cruentus, Callibaetis gelidus, Campylocia demoulini, Coryphorus aquilus, Fittkaulus cururuensis, Fittkaulus maculatus and Miroculis fittkaui, previously recorded only in Amazonas (C. cruentus, C. gelidus, C. demoulini, and C. aquilus), Amapá (C. aquilus), Bahia (F. maculatus), Distrito Federal (C. demoulini), Espírito Santo (F. cururuensis and M. fittkaui), Mato Grosso (C. demoulini, C. aquilus, and F. cururuensis), Pará (C. demoulini, C. aquilus, F. cururuensis, F. maculatus, and M. fittkaui), Pernambuco (F. cururuensis, M. fittkaui), Rondônia (C. gelidus) and Tocantins states (C. demoulini) (Savage & Peters 1978, 1983; Savage 1986; Da-Silva 1992; Boldrini et al. 2009, Lima et al. 2012; Cruz et al. 2014; Gonçalves et al. 2017; Santos et al. 2017) have their known distributions extended to the far north in Brazil. In addition, the species Coryphorus aquilus, Miroculis fittkaui and Thraulodes marreroi are filling the existing gap in their species’ distributions, showing continuity between Brazil and Venezuela. After our study, the number of known Ephemeroptera species in Roraima has increased from 74 to 86.

Acknowledgements We are grateful to Dra. Maria Marleny Chacón by to analyse images of Thraulodes marreroi from Roraima, giving suggestions about intraspecific variations.

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EntomoBrasilis 11 (1): 33-40

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Gama Neto et al. (2018)

New records of Ephemeroptera (Insecta) from Roraima State…

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Suggestion citation: Gama Neto, J.L., M.A.B. Passos, J.A. Cruz & N.T. Souza, 2018. New records of Ephemeroptera (Insecta) from Roraima State, Northern Brazil. EntomoBrasilis, 11 (1): 33-40. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.748

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.768 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Taxonomy and Systematic/Taxonomia e Sistemática First record of Ophionyssus natricis (Gervais) (Acari: Macronyssidae) on Python reticulatus (Schneider) (Pythonidae) in Brazil Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:54B5303C-81AC-4276-857F-7C526EB513A6 Ademar Ferreira da Silva1, Zeneida Teixeira Pinto¹, Rodrigo Hidalgo Teixeira², Rodolfo Armando Cunha¹, Cesar Carriço¹,³, Rebecca Leal Caetano1,4, Gilberto Salles Gazeta¹ & Marinete Amorim¹ 1. Instituto Oswaldo Cruz/Fundação Oswaldo Cruz (IOC/FIOCRUZ). 2. Parque Zoológico Municipal Quinzinho de Barros. 3. Instituto Brasileiro de Medicina de Reabilitação-IBMR/LAUREATE. 4. Universidade Estácio de Sá (UNESA).

EntomoBrasilis 11 (1): 41-44 (2018) Abstract. Ophionyssus natricis (Gervais) frequently parasitizes snakes kept under human care. This mite is known to mechanically transmit the bacteria Proteus hydrophilus, which can cause hemorrhagic sepsis in snakes. This is the first record of O. natricis mite in Python reticulatus (Schneider) collected in captivity, in Brazil. The micrographs and drawings generated in this study, based on optical light microscopy and SEM observations, highlight an important identifying characteristic of O. natricis: The dorsal surface has two shields, consisting of propodosomal and pygidial, and the ventral surface has only the sternal shield trapezoidal with two pairs of setae, and pores on the edge. The identification of adults female of O. natricis mites in P. reticulatus collected in wild animals kept under human care, in Brazil, provides additional anatomical information to help identify the species by providing more necessary information to understand the morphology of snake mites. Keywords: Acari; Neotropical Region; Ectoparasite; Snake; Taxonomy.

Primeiro registro de Ophionyssus natricis (Gervais) (Acari: Macronyssidae) em Python reticulatus (Schneider) (Pythonidae) no Brasil Resumo. Ophionyssus natricis (Gervais) frequentemente parasita cobras mantidas sob cuidados humanos. Este ácaro é conhecido por transmitir mecanicamente a bactéria Proteus hydrophilus, que pode causar sepse hemorrágica em cobras. Este é o primeiro registro O. natricis em Python reticulatus (Schneider) coletados em cativeiro, no Brasil. O estudo foi realizado com o auxílio de microscopia óptica e observações de MEV, gerando desenhos e micrografias, o que permitiu observar importantes características de identificação da fêmea de O. natricis: superfície dorsal com dois escudos, consistindo em propodossoma e pigidial, já a superfície ventral possui apenas o escudo esternal com forma trapezoidal, com dois pares de cerdas e poros na borda. A identificação das fêmeas adultas de O. natricis coletados em P. reticulatus mantidas sob cuidados humanos no Brasil, fornece informações anatômicas adicionais para ajudar na identificação da espécie fornecendo mais informações necessárias na compreensão da morfologia dos ácaros das cobras. Palavras-chave: Acari; Região Neotropical; Ectoparasita; Cobra; Taxonomia.

any members of Macronyssidae family are bat parasites, several genera occur on birds, rodents and reptiles (Flechtmann 1975; Guimarães et al. 2001; Krantz & Water 2009). This family has medical-veterinary importance and some species can affect breeding of domestic fowl, snakes, and rodents. Their infestations can also be debilitating to snakes. These mites may also temporarily infest humans and can transmit typhus, and cause anemia and dermatitis (Flechtmann 1975; Fain & Bannert 2000; Fajfer 2012; Amanatfard et al. 2014). This family comprises 24 genera collected throughout the World and the genus Ophionyssus Megnin, includes 17 valid species

(Moraza et al. 2009). All species have been found in the Old World, with the exception of Ophionyssus natricis (Gervais), commonly known like “snake mites, which are cosmopolitan and can be found on snakes kept under human care (Fain & Bannert 2000; Simonov & Zinchenko 2010; Wozniak & DeNardo 2000). In addition, Fain (1962) states that this mite is rarely a parasite of snakes in their natural environment. They are commonly called “snake mites” by some authors (Fain & Bannert 2000; Simonov & Zinchenko 2010). The aim of this investigation was reported for the first time the mite O. natricis in P. reticulatus in collected in captivity, in Brazil.

Edited by:



Rodrigo Souza Santos

Zeneida Teixeira Pinto  zeneida@ioc.fiocruz.br  http://orcid.org/0000-0001-9926-0096

Article History: Received: 23.ii.2018 Accepted: 04.iv.2018

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Without funding declared

da Silva et al. (2018)

First record of Ophionyssus natricis (Gervais) (Acari: Macronyssidae)…

Material and Methods Ten females of O. natricis were deposited under number CAVAISC-ACA-2856 at Coleção de Artrópodes Vetores Ápteros de Importância em Saúde das Comunidades (CAVAISC) – Fundação Oswaldo Cruz (FIOCRUZ) as a partnership between the Laboratório de Referência Nacional em Vetores das Riquetsioses (LIRN) – Instituto Oswaldo Cruz (IOC) / FIOCRUZ and Parque Municipal Quinzinho de Barros-Sorocaba-São Paulo-Brazil. All mites were mounted in Hoyer’s medium (Flechtmann 1975) and measured under optical light microscopy Primo Star iLED (Zeiss). The specimens were properly identified following (Zhang & Uchikawa 1992; Krantz & Water 2009; Moraza et al. 2009). Specimens were stored in 70% ethanol until they undergo scanning electron microscope (SEM). Then, these mites were processed for SEM examination by transferring them into a 2.5% glutaraldehyde mixture in phosphate-saline (PBS) for 24 h. After that, they were rinsed twice, with PBS with 10 minutes intervals and postfixed with 1% osmium tetroxide at room temperature for 3 days. Afterwards, the mites were rinsed twice, with PBS and dehydrated with increased ethyl alcohol concentration (30, 50, 70, 80 and 90%) for 12 h during each step. Thereafter, they were placed in absolute alcohol, followed by a treatment in acetone. In the next step, the specimens were subjected to critical point drying in order to complete the dehydration process, and mounted on SEM stubs by making use of conductive adhesive

tabs, coated with a thin gold layer (20-30 nm), and examined under a JEOL 6s390LV scanning electron microscope (SEM) (Akishima, Tokyo, Japan).

Results Female snake mites collected from the body surface of Python reticulatus had the following features: 1. Dorsal: Oval body (Figure 1 A) and, 2. Length and width of idiosoma: 990.4 X 677.0 µm. The gnathosoma (had visible chelicera and pedipalps) 180-183 µm in length (Figure 2 A). The dorsal surface has two shields, consisting of propodosomal (pps) (length and width 310.2 x 263. 4 µm) (with submedian setae F3 and D4 as terminal ones) and pygidial (ps) with some pores. SEM revealed that the dorsal shields have shieldlets posterior to propodosomal shield (Figure 1A); ten pairs of pilose setae in the pps (Figure 1 B) and nude in the ps (Figure 1 C). Ventral - Sternal shield trapezoidal (ss) (Length and width: 45.4 X 112.2 µm) with two pairs of setae and pores on the edge. Peritreme (143.7 µm) extending to posterior one third of coxa II. Genital shield (Length and width: 274.6 X 288.4 µm) long (gs) with anterior border membranous with a triangular lobe, which extends to middle of sternal shield (Figure 3). Anal shield (as) inverse pear shaped with two pairs of setae, cribium (c) present, anal valves (av) nude (Figure 4 A-C). The triosternum (tr) (length 84.8 µm) with hyaline lateral membrane (Figure 2 B).

Figure 1. Scanning Electron Microscopy (SEM) of Ophionyssus natricis (A) Dorsal view, (B) Propodosomal shield (pps) and, (C) Pygidial shields (ps).

Discussion It was observed O. natricis in populations of snakes in natural environments such as in America where snakes belonging to the genus Nerodia (Linnaeus) were found having this relationship, as well as in Heterodon (Linnaeus) (Camin 1948). In Panama, (Miranda et al. 2017) researchers found several O. natricis in the following snake species: Boa constrictor Linnaeus, Epicrates maurus Gray, Corallus ruschenbergerii (Cope), Corallus caninus (Linnaeus) and Python regius (Shaw). In Egypt, the following species were reported in: Psammophis sibilans (Linnaeus), P 42

schokari (Forskal), Spalerosophis diadema (Schlegel), Naja haje (Linnaeus), Telescopus dhara (Forskal), Elaphe dione (Pallas), Coluber karelini (Brandt), Macrovipera lebetina (Linnaeus), Echis carinatus (Schneider) and Dolichophis caspius (Gmelin) (Yunker 1956); O. natricis was observed also in Russia and Siberia parasitizing Natrix natrix (Linnaeus) (Simonov & Zinchenko 2010; Belova & Grigoriev 1981; Stanyukovich & Lohanssen 2005). Miron & Ivan (2003) described Ophionyssus viperae from Vipera ursinii (Bonaparte) and was synonymized with O. natricis by Moraza et al. (2009).

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2018 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 11 (1): 41-44

Figure 2. Scanning Electron Microscopy (SEM) of Ophionyssus natricis, (A) Dorsal view of gnathosoma and, (B) Ventral view of gnathosoma showing tritosternum (tr) with hyaline border.

Figure 3. Light Microscopy image of Ophionyssus natricis - Ventral view showing genital shield (gs).

Figure 4. Scanning Electron Microscopy (SEM) of Ophionyssus natricis, (A) General ventral view showing genital shield (gs), (B) Sternal shield (ss), (C) Anal details - Anal shield (as), Anal valve (av), Cribium (c).

e-ISSN 1983-0572

da Silva et al. (2018)

First record of Ophionyssus natricis (Gervais) (Acari: Macronyssidae)…

The first record of O. natricis in P. reticulatus in Brazil was presented in this study. This mite had previously only been described in this country parasitizing Boa constrictor constrictor Linnaeus, in wild animals kept under human care (Barbosa et al. 2006). The measurements of the morphological structures of the dorsal and ventral regions of the O. natricis found on P. reticulatus in Brazil varied from those observed in other snakes by: Dik (2012) on the Natrix tessellata Laurente, in Turkey; Zhang & Uchikawa (1992) on Morelia viridis (Schlegel) in Japan; Miron & Ivan (2003) on Vipera ursinii (Bonaparte) in Romania. The O. natricis females observed in Brazil can be distinguished from those described by Zhang & Uchikawa (1992) for having sternal shield trapezoidal. This is the first SEM study concerning the diagnosis of female O. natricis mites in P. reticulatus collected in wild animals kept under human care, in the Brazil, which provides more anatomical information of adult females, and therefore, increasing our knowledge of snake mites.

Acknowledgements We are grateful to Paulo Vander Ferreira Santana (a teacher from the Municipality of Rio de Janeiro) for his help with reviewing the English language part of the manuscript. We are also grateful to Michel Paiva Valim for his help in identifying the mite. We would like to thank the Platform Electron Microscopy Platform Rudolf Barth of Instituto Oswaldo Cruz (FIOCRUZ) for the use of the scanning electron microscope

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Suggestion citation: da Silva, A.F., Z.T. Pinto, R.H. Teixeira, R.A. Cunha, C. Carriço, R.L. Caetano, G.S. Gazeta & M. Amorim, 2018. First record of Ophionyssus natricis (Gervais) (Acari: Macronyssidae) on Python reticulatus (Schneider) (Pythonidae) in Brazil. EntomoBrasilis, 11 (1): 41-44.

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.704 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica Primeiro registro de Corydalus peruvianus Davis (Megaloptera: Coridalidae: Coridalinae) no Brasil Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:ADC79A4E-33D7-494E-B2EC-39AFA4E17042 Jaime de Liege Gama Neto¹ & Mahedy Araujo Bastos Passos² 1. Universidade Estadual de Roraima (UERR). 2. Centro Estadual de Educação Profissional Prof. Antônio de Pinho Lima.

EntomoBrasilis 11 (1): 45-48 (2018) Resumo. Registra-se pela primeira vez no Brasil o megaloptera Corydalus peruvianus Davis, ampliando a distribuição geográfica da espécie na América do Sul. Adicionalmente, são fornecidas informações sobre o ambiente e a qualidade da água do local onde a espécie foi coletada. Palavras-Chave: América do Sul; Distribuição geográfica; Insetos aquáticos; Roraima; Serra do Tepequém.

First record of Corydalus peruvianus Davis (Megaloptera: Coridalidae: Coridalinae) from Brazil Abstract. We recorded, for the first time in Brazil, the megalopteran Corydalus peruvianus Davis, expanding their geographic distribution in the South America. We complement this information with data on the environment and water quality of the locality where the species was collected. Keywords: Aquatic insects; Geographic distribution; South America; Tepequém mountain range; Roraima.

egaloptera é uma pequena ordem de insetos aquáticos holometábolos, com aproximadamente 348 espécies mundialmente distribuídas (Contreras-Ramos 2011), caracterizados por um estágio larval exclusivamente aquático e por adultos alados com cabeça prognata e área anal da asa posterior larga (New & Theischinger 1993). Atualmente a ordem é constituída pelas famílias Corydalidae e Sialidae, com Corydalidae estando subdividida nas subfamílias Corydalinae e Chauliodinae (Contreras-Ramos 2011). A subfamília Corydalinae está representada no Novo Mundo pelos gêneros Chloronia, Corydalus e Platyneuromus. Destes, Corydalus é o gênero que apresenta a maior riqueza, com 35 espécies descritas e distribuídas entre as Américas Central e do Sul (Contreras-Ramos 2011). Na América do Sul, a Venezuela é o País que apresenta o maior número de espécies de Corydalus (16), seguida pelo Brasil com 11 (Contreras-Ramos 2011). Apesar dessa riqueza, a fauna de Corydalus é pouco conhecida na região Norte do Brasil, havendo registros de espécies apenas nos estados do Amazonas, Roraima e Tocantins (Azevedo & Hamada 2006, 2007; Serpa & Monteiro Júnior 2011). Em Roraima, mais especificamente, registros de Corydalus são escassos e até o momento apenas duas espécies tem registros de ocorrências: Corydalus affinis Burmeister, 1839 e Corydalus nubilus Erichson (Contreras-Ramos 1998; Azevedo & Hamada 2006).

Dentro desse contexto, continuando o esforço para descrever e registrar a fauna de insetos aquáticos do estado de Roraima, o presente trabalho tem como objetivo apresentar o primeiro registro de Corydalus peruvianus Davis no Brasil, ampliando a distribuição geográfica da espécie na América do Sul. Os espécimes foram coletados de 09 a 12 de março de 2012, na serra do Tepequém, município de Amajari, estado de Roraima, na área limítrofe entre o Brasil e a Venezuela (Figuras 1 e 2A). As coletas foram realizadas com o auxílio de armadilhas luminosas do tipo Pensilvânia em um igarapé de pequena ordem situado no topo da serra, caracterizado por apresentar, no momento das coletas, margens com vegetação ripária, leito rochoso e sombreado (Figura 2B) com profundidade média inferior a 50 cm, temperatura da água de 23,3 °C, pH levemente ácido (6,8), elevados níveis de oxigênio dissolvido (84%) e condutividade elétrica de 11,8 μmS/cm. A identificação das espécies foi realizada com base nas chaves de identificação proposta por Contreras-Ramos (2002) e ArdilaCamacho (2014) e na consulta a especialista para a confirmação da espécie. Para a identificação os espécimens foram observados e fotografados sob estereomicroscópio Olympus SZ61. As fotografias foram obtidas com o auxílio de uma máquina fotográfica digital FUJI Fine Pix S-4000 acoplada à ocular do esteromicroscópio. Todo o material coletado foi depositado na coleção de entomologia do Museu Integrado de Roraima – MIRR.

Edited by:

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William Costa Rodrigues

Jaime de Liege Gama Neto  jaimebio@hotmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 20.iv.2017 Accepted: 02.ii.2018

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Gama Neto & Passos (2018)

Primeiro registro de Corydalus peruvianus Davis (Megaloptera:…

Corydalus peruvianus é uma das mais dispersas espécies de Corydalus, sendo encontrada na Argentina, Bolívia, Colômbia, Costa Rica, Equador, Guatemala, México, Panamá, Peru e Venezuela, em localidades com elevações que variam de 15m a 2.700m (Contreras-Ramos 1999, 2002, 2004; Álvarez 2012).

O macho adulto de C. peruvianus apresenta a cabeça e o pronoto marrom escuro, antenas ligeiramente subserradas, mandíbulas longas e com dentição reduzida (Figura 3A), nono esterno subquadrado, nono gonóstilo subclavado, décimo tergito com ápice acentuadamente incurvado e décimo esternito sem



Figura 1. Mapas do Brasil e do estado de Roraima com a identificação do ponto de coletas na serra do Tepequém (), município de Amajari, Roraima, Brasil (Autor: Gama Neto, J.L.).

A Figura 2. Visão geral da serra do Tepequém (A) e do igarapé onde foram realizadas as coletas (B) (Autor: Gama Neto, J.L.).

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 11 (1): 45-48

5 mm

Figura 3. Corydalus peruvianus. Macho. A. Hábito dorsal. B-C. Genitália. A) Dorsal; B) Ventral; C) Lateral (Autor: Gama Neto, J.L.).

projeção mediana (Figura 3B–D), sendo morfologicamente similar a C. armatus Hagen, 1861 (Contreras-Ramos 1998). Essas duas espécies podem ser facilmente separadas pela coloração das antenas, morfologia dos sacos pré-genitais e lobos do décimo esternito: em C. peruvianus as antenas, incluindo o pedicelo e o escapo, são amareladas com o 1/3 apical mais escurecido, os sacos pré-genitais laterais são aparentemente ausentes e os lobos do décimo esternito são bem desenvolvidos (aproximadamente duas vezes mais largos do que compridos e com cerca da metade de cada lobo ultrapassando a borda posterior do décimo esternito). Em C. armatus as antenas são marrons e uniformemente coloridas, os sacos pré-genitais laterais são bem desenvolvidos entre o oitavo e o nono segmentos abdominais e os lobos do décimo esternito são curtos, subiguais em largura e comprimento e com menos da metade do comprimento de cada lobo ultrapassando a borda posterior do décimo esternito (Contreras-Ramos 2010). Com o encontro de C. peruvianus na serra do Tepequém o número de espécies de Corydalus com registro de ocorrência conhecido no Brasil é elevado para doze e o número de espécies de Corydalus com registro de ocorrência em Roraima é elevado para três. Material examinado: Corydalus peruvianus Davis. BRASIL. 3 machos. Município de Amajari, Serra do Tepequém, estado de Roraima. Igarapé de segunda ordem (03°87’39.6”N/ 61°44’49.8”W). 551 m. 09-12.iii.2012, Gama Neto, J.L. coll.

e-ISSN 1983-0572

Agradecimentos A Adrián Ardila-Camacho por confirmar a identificação de Corydalus peruvianus.

Referências Álvarez, H.A., 2012. New records of Mexican Dobsonflies of the genus Corydalus Latreille (Megaloptera: Corydalidae). Entomotropica, 27: 77-81. Ardila-Camacho, A., 2014. A new species of Corydalus Latreille, 1802 (Megaloptera, Corydalidae) and first record of C. clavijoi Contreras-Ramos, 2002 and C. nubilus Erichson, 1848 from Colombia. Zootaxa, 3811: 107-118. DOI: https://doi.org/10.11646/zootaxa.3811.1.6. Azevêdo, C.A.S & N. Hamada, 2006. Description of last-instar larva of Corydaluas nubilus Erichson, 1848 (Megaloptera: Corydalidae) and notes on its bionomics. Zootaxa 1177: 5768. Azevêdo, C.A.S & N. Hamada, 2007. Description of the larvae of Corydalus batesii MacLahlan and C. ignotus ContrerasRamos (Megaloptera: Corydalidae) with notes on life history and behavior. Zootaxa, 1631: 33-45. Azevedo, C.A.S & N. Hamada, 2014. “ORDEM MEGALOPTERA”, p. 335-342. In: Hamada, N., Nessimian, J. L. & R.B. Querino, (Eds.). Insetos aquáticos na Amazônia brasileira: taxonomia, biologia e ecologia, INPA, 724 p. Contreras-Ramos, A. & K. von der Dunk, 2010. A new species of Corydalus Latreille from Venezuela (Megaloptera, Corydalidae). ZooKeys 67, 11-19. DOI: https://doi.org/10.3897/zookeys.67.702.

Gama Neto & Passos (2018)

Primeiro registro de Corydalus peruvianus Davis (Megaloptera:…

Contreras-Ramos, A., 1998. Systematics of the Dobsonfly genus Corydalus (Megaloptera: Corydalidae). Entomological Society of America. Thomas Say Publications in Entomology: Monographs, USA. 360 p. Contreras-Ramos, A., 1999. List of species of Neotropical Megaloptera (Neuropterida). Proceedings of the Entomological Society of Washington, 101: 274-284. Contreras-Ramos, A., 2002. Six new species of dobsonflies from Venezuela (Megaloptera: Corydalidae: Corydalinae). Aquatic Insects, 24: 55-75. DOI: https://doi.org/10.1076/ aqin.24.1.55.4909. Contreras-Ramos, A., 2004. Taxonomic and distributional notes on the dobsonflies of Ecuador (Megaloptera: Corydalidae). Dugesiana, 11: 1-11. Contreras-Ramos, A., 2011. Phylogenetic review of dobsonflies of the subfamily Corydalinae and the genus Corydalus Latreille (Megaloptera: Corydalidae). Zootaxa, 2862: 1-38.

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Suggestion citation: Gama Neto, J.L. & M.A.B. Passos, 2018. Primeiro registro de Corydalus peruvianus Davis (Megaloptera: Coridalidae: Coridalinae) no Brasil. EntomoBrasilis, 11 (1): 45-48. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.704

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doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.713 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica Parasitism of Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae) by Strongygaster brasiliensis (Towsend) (Diptera: Tachinidae) Camila Fediuk de Castro-Guedes¹, Rodrigo de Vilhena Perez Dios² & Lúcia Massutti de Almeida¹ 1. Universidade Federal do Paraná. 2. Universidade de São Paulo, Instituto de Biociências.

EntomoBrasilis 11 (1): 49-51 (2018) Abstract. Harmonia axyridis (Pallas) is a Coccinellidae species originating from northeast Asia and used in biological control of aphids. As an exotic species is very important to know its natural enemies. Thus, this paper provides the first record of Strongygaster brasiliensis (Towsend) (Diptera: Tachinidae) parasitizing H. axyridis in Southern Brazil. Keywords: Aphids; biological control; invasive species; natural enemy; parasitoid.

Parasitismo de Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae) por Strongygaster brasiliensis (Towsend) (Diptera: Tachinidae) Resumo. Harmonia axyridis (Pallas) é uma espécie de Coccinellidae originária do Nordeste da Ásia e utilizada como agente de controle biológico de afídeos. Como é uma espécie invasora é muito importante conhecer seus inimigos naturais. Dessa forma, este trabalho fornece o primeiro registro de Strongygaster brasiliensis (Towsend) (Diptera: Tachinidae) parasitando H. axyridis no sul do Brasil. Palavras-Chave: Afídeos; controle Biológico; espécie invasora; inimigo natural; parasitoide.

armonia axyridis (Pallas) is a Coccinellidae species (Coleoptera) originating from northeast Asia (Hukusima & Kamei 1970), and used in biological control of aphids, which are considered pests of many economically important crops (Castro et al. 2011; Santos et al. 2014). In Brazil, it was detected for the first time in 2002, in Curitiba, Paraná, feeding on Tinocallis kahawaluokalani (Kirkaldy) (Hemiptera: Aphididae) adults and nymphs, which were on Lagerstroemia indica Linnaeus, an ornamental plant cultivated in southern Brazil, and on Pinus spp. (Pinaceae) feeding on Cinara atlantica (Wilson) and Cinara pinivora (Wilson) (Hemiptera: Aphididae) (Almeida & Silva 2002). One of the key factors for the establishment success of an invasive species is the absence of natural enemies (Torchin et al. 2003). According to the literature, little is known about the potential impact of natural enemies of H. axyridis. Some authors include the pathogens Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin (Deuteromycotina: Hyphomycetes), Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Deuteromycotina: Hyphomycetes) and Hesperomyces virescens Thaxter (Laboulbeniales: Ascomycetes) as its most important natural enemies (Kenis et al. 2008). Besides these, some birds species are mentioned, such as Picus canus Gmelin (Piciformes: Picidae) and Sitta europaea Linnaeus

(Passeriformes: Sittidae), as well as the parasitoids Dinocampus coccinellae (Schrank) (Hymenoptera: Braconidae) (Kenis et al. 2008), Oomyzus scaposus (Thomson) (Hymenoptera: Eulophidae) (Kuznetsov 1997; Riddick et al. 2009). Other predators of H. axyridis are the nematodes Heterorhabditis bacteriophora Poinar (Rhabitida: Heterorhabditidae) and Steinernema carpocapsae (Weiser) (Rhabitida: Steinernematidae) (Kenis et al. 2008) and the parasitic mite Coccipolipus hippodamiae (McDaniel & Moril) (Actinedida: Podapolipidae) (Riddick et al. 2009; Rhule et al. 2010). Parasitoids are probably the most important natural enemies of coccinellids, and the main species belong to the families Eulophidae, Encyrtidae and Braconidae (Hymenoptera). The Euphorinae (Braconidae) include endoparasitoids of Coleoptera adults, where the majority of species belong to the genus Dinocampus and parasitize mainly species of Coccinellidae and Curculionidae (Hodek 1973; Hodek et al. 2012). In Brazil, Dinocampus coccinellae is the only parasitoid previously reported as parasitizing adults of H. axyridis, at low levels (Castro-Guedes & Almeida 2016). Thus, this paper provides the first record of Strongygaster brasiliensis (Townsend) (Diptera: Tachinidae) (Figure 1) parasitizing H. axyridis in Southern Brazil.

Edited by:

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William Costa Rodrigues

Camila Fediuk de Castro-Guedes  camifc@yahoo.com  http://orcid.org/0000-0002-3110-1272

Article History: Received: 06.vi.2017 Accepted: 11.xi.2017

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Castro-Guedes et al. (2018)

Parasitism of Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae)…

Twenty two H. axyridis adults were collected in the field, in citrus plants in Cerro Azul, Paraná state, in December 2015, feeding on Aphis sp. and Toxoptera sp. (Hemiptera: Aphididae). The specimens were taken to the laboratory, sorted according to sex, kept in couples in plastic containers of 300 mL in brood chambers at 25 ± 1 °C, 70 ± 10% RH and 12:12 h L:D and fed with frozen eggs of Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae). Emergence of parasitoids was monitored on all collected adults. Parasitoids pupae found at the bottom of the plastic containers were collected and placed in separate vials until the adult flies emerged. The emerged flies were preserved in 70% ethanol with each puparium. Four parasitized H. axyridis adults, two females and two males were detected. From each adult, only one parasitoid fly emerged, the same reported for Strongygaster triangulifera (Loew) when the host was H. axyridis (Katsoyannos & Aliniazee 1998). The mean time from pupation to adult flies emergence was 28 days. A total of 4 females of S. brasiliensis emerged. In its native range, H. axyridis is attacked by several parasitoid flies, including Phalacrotophora philaxyridis Disney, P. berolinensis Schmitz, and P. fasciata (Fallen) (Phoridae), Strongygaster triangulifera, Medina luctuosa (Meigen) and Medina separata (Meigen) (Tachinidae) (Roy et al. 2011). Tachinidae is one of the most diverse families of Diptera, with approximately 8, 500 species described (O’Hara 2013) and is widespread in all biogeographical regions. Its species are parasitoids and act regulating the populations of herbivorous, and also structuring ecological communities, being very importants biological control agents of various agricultural pests (Stireman et al. 2006).

There are records for 8 genera of Tachinidae that parasitizes Coccinellidae in the Americas: Lydinolydella in Neotropical region, and Aplomyiopsis, Chetogena, Chrysotachina, Lespesia, Myiopharus, Nemorilla and Strongygaster in the Nearctic region (Guimarães 1977; Arnaud 1978). Another species of the same genus, S. triangulifera, is reported parasitizing H. axyridis in the western North America (Katsoyannos & Aliniazee 1998). Strongygaster triangulifera is widely distributed in North America and it parasitizes several Coleoptera families and other insect orders as: Dermaptera, Hemiptera, Lepidoptera and Orthoptera (Arnaud 1978; Reeves & O’Hara 2004; Hodek et al. 2012). In South America, S. brasiliensis is recorded parasitizing Coleoptera (Chrysomelidae, Meloidae and Lagriidae) and Hemiptera (Coreidae) (Guimarães 1977, 1978). Both species, S. triangulifera and S. brasiliensis, are similar in many aspects, but after the examination of females of both species some differences of coloration and in the female terminalia were found. Some species of Strongygaster (S. triangulifera and S. brasiliensis) are capable of parasiting non-native host species. For example, this was observed in S. triangulifera, with the same host species H. axyridis (Katsoyannos & Aliniazee 1998) and in S. brasiliensis, recorded from the invasive species Lagria villosa Fabricius (Coleoptera, Lagriidae) (Guimarães 1978) and a record for H. axyridis and Cycloneda sanguinea (L.) in Minas Gerais State (Togni et al. 2015). As H. axyridis is increasing its coverage areas, it is very important to know details of the parasitoid-host dynamics of these species in invaded areas. It is also important to study the life history of the parasitoid and its impact in the host populations, as well

Figure 1. Strongygaster brasiliensis (Townsend) (Diptera: Tachinidae) (Image: R.V.P. Dios).

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as other hosts, aiming for possible future strategies of biological control.

Acknowledgements We thank to Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) for the Post-doctoral fellowship to the first author (150155/2015-8) and fellowship to LMA (#309764/2013–0) and the scholarship grant to RVPD from CAPES (33002010027P5). We want to thank all the anonymous reviewers of this manuscript.

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Suggestion citation: Castro-Guedes, C.F., R.V.P. Dios & L.M. Almeida, 2018. Parasitism of Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae) by Strongygaster brasiliensis (Towsend) (Diptera: Tachinidae). EntomoBrasilis, 11 (1): 49-51. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.713

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.716 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica Parasitoides de moscas no Parque Municipal Natural de Nova Iguaçu, RJ - Brasil Horácio Antônio de Souza Paiva¹, Roney Rodrigues-Guimarães², Júlio Vianna Barbosa³ & Zeneida Teixeira Pinto³ 1. Programa de Pós-Graduação Latos Sensu em Ensino em Biociências e Saúde do Instituto Oswaldo Cruz (PGEBS/IOC/FIOCRUZ) 2. Universidade Estácio de Sá - UNESA. 3. Instituto Oswaldo/Fundação Oswaldo Cruz (IOC/FIOCRUZ) Laboratório de Educação em Ambiente e Saúde.

EntomoBrasilis 11 (1): 52-55 (2018) Resumo. Os microhimenópteros representam uma alternativa para o controle de dípteros muscoides carreadores potenciais de patógenos tais como bactérias, vírus, protozoários e ovos de helmintos. São considerados o principal inimigo natural desses dípteros. Este trabalho tem como objetivo relatar a ocorrência de parasitoides associados a pupas de dípteros da família Calliphoridae (Diptera) no Parque Municipal Natural de Nova Iguaçu - RJ, Brasil. As coletas foram realizadas semanalmente no período de abril a outubro de 2006. O estudo demonstrou uma grande variedade de espécies de parasitoide pertencentes as famílias Braconidae, Chalcididae and Encyrtidae. Palavras-chave: Armadilha; Diptera; Hymenoptera; Inimigo Natural; Microhimenóptero.

Parasitoids from flies in Natural Park of Nova Iguaçu, RJ - Brazil Abstract. Microhimenopterous represent an alternative control of muscoid dipterous which that can carriers pathogens such as bacteria, viruses, protozoa and helminth eggs. They are considered the main natural enemy of these Diptera. This work aims to report the occurrence of microhimenopterous associated with dipterous pupae of family Calliphoridae (Diptera) in Parque Municipal Natural de Nova Iguaçu, RJ, Brazil. The collections were made weekly in the period from April to October 2006. The main species of parasitoids identified belong to the family Braconidae, Chalcididae and Encyrtidae. Keywords: Diptera; Hymenoptea; Micro-Hymenoptera; Natural Enemy; Traps.

uitas espécies de moscas são sinantrópicas, e essas moscas podem causar miíases secundárias em humanos e animais, além de serem pragas e vetores de vários organismos como: fungos, ovos de helmintos, cistos de protozoários e enterovírus (Greenberg 1973; Axtell 1986; Marchiori & Silva 2001). As moscas pertencentes as famílias Calliphoridae, Sarcophagidae e Muscidae são as mais importantes do ponto de vista epidemiológico, e de grande importância em Saúde Pública devido a sua ocorrência, distribuição e predominância nas áreas metropolitanas (D’Almeida 1992; Marchiori 2002, 2003; Macedo et al. 2011). Atualmente, vários inseticidas têm sido utilizados para o controle de dípteros, porém esse método acaba selecionando indivíduos resistentes e poluindo o ambiente (Mendes & Linhares 1993; Carvalho et al. (2003). Os parasitoides atuam como uma das alternativas de controle biológico dos dípteros (Marchiori et al. 2000; Marchiori et al. 2001; Carvalho et al. 2004), atuando como reguladores naturais na redução de populações de moscas (Marchiori et al 2010). Neste trabalho é relatada a ocorrência de microhimenópteros associados a pupas pertencentes a família Calliphoridae (Diptera) no Parque Municipal Natural de Nova Iguaçu - RJ.

O experimento foi realizado no Parque municipal Natural de Nova Iguaçu (22.7848 e 43.4821), estado do Rio de Janeiro, Brasil, no período de abril a outubro de 2006, a coleta foi realizada semanalmente. O Parque preserva uma área de Mata Atlântica, e está localizado na borda oeste do Maciço do Mendanha fazendo parte da área do Gericinó-Mendanha, possui altitude entre 150 m na entrada do parque e 956m próximo ao pico do Gericinó. Foram usadas armadilhas para coleta das posturas e larvas de Calliphoridae que foram usadas posteriormente como iscas para parasitoides. As coletas foram realizadas em dois pontos, um localizado junto a sede do parque e o outro em um lugar conhecido como poço das cobras. As armadilhas foram penduradas em arbustos, a uma distância de 1,5 m do solo. As armadilhas foram confeccionadas seguindo os protocolos de Ferreira (1978) e modificadas segundo Guimarães & Rodrigues Guimarães (2003). As armadilhas foram construídas utilizando dois recipientes de plástico rígido sobrepostos. O recipiente inferior, que abriga as iscas (vísceras de frango), apresenta orifícios que permitem a entrada de insetos. Este recipiente foi pintado de preto. O recipiente superior é dotado de funil e abertura telada. Para unir os dois recipientes foi utilizada uma seção de tubo de PVC

Edited by:



William Costa Rodrigues

Zeneida Teixeira Pinto  zeneida@ioc.fiocruz.br  http://orcid.org/0000-0001-9926-0096

Article History: Received: 09.vi.2017 Accepted: 11.x1.2017

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Paiva et al. (2018)

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com diâmetro adaptado aos recipientes, fixado com arrebites ao recipiente de iscas, deixando-se uma margem superior, onde se encaixava livremente o frasco coletor (Figura 1A). Como atrativo foram utilizadas vísceras de frango em decomposição que foram observadas e trocadas semanalmente quando continham oviposição e larvas de dípteros de várias espécies. Todos os dípteros adultos (Diptera: Calliphoridae) foram identificados com o auxílio de chaves dicotômicas especificas no laboratório de zoologia da UNIG (Universidade Iguaçu – Nova Iguaçu). As larvas dos califorídeos que se desenvolveram nesta armadilha foram separadas e transferidas para uma segunda armadilha (Figura 1B), essas larvas serviram de iscas para atrair parasitoides. A segunda armadilha (Figura 1B) foi confeccionada com os seguintes materiais: peneira metálica com malha que permitia a entrada dos parasitoides, um elástico de borracha fixava um recipiente plástico à peneira. Para captura de parasitóides foram usadas armadilhas com posturas e larvas de dípteros, as coletas foram feitas semanalmente. Após a puparização todas as pulpas foram levadas para o laboratório de zoologia da UNIG. As pupas foram retiradas com o auxílio de uma pinça, contadas e individualizadas em tubos de Durham, vedados com organza de poliamida fixada com elástico até a emergência das moscas ou dos parasitoides. Os parasitoides foram quantificados e armazenados em álcool 70% e posteriormente identificados pela Dra. Angélica Maria Penteado Dias, do Departamento de Biologia Evolutiva da Universidade Federal de São Carlos.

A constância das espécies foi determinada pela fórmula de Bodenheimer (1938):

QP # 100V N

onde: P = número de coletas contendo a espécie (total de amostras mensais) e N= número total de coletas realizadas. De acordo com os percentuais obtidos, as espécies foram separadas nas seguintes categorias: espécies constantes (X) - presentes em mais de 50% das coletas; espécies acessórias (Y) - presentes em 25% a 50% das coletas e espécies acidentais (Z) - presentes em menos de 25% das coletas. A porcentagem de parasitismo foi calculada por meio do número de pupas parasitadas/número total de pupas obtidas x 100 O presente estudo confirma a presença de microhimenópteros parasitoides de dípteros muscoides em área do parque Municipal de Nova Iguaçu, porém a constância de parasitismos foi muito baixa, ficando o coeficiente de constância de 1,30%, o que o classifica como parasitismo acidental. Foram obtidas 460 pupas de Calliphoridae, dos quais apenas 5 foram parasitadas, totalizando 11 microhimenópteros (Figura 2, Tabela 1). Coletaram-se onze parasitoides dos quais sete indivíduos pertenciam a família Encyrtidae (Hymenoptera). Os outros três pertenciam ao gênero Aphaereta sp. (Hymenoptera, Braconidae),

Figura 1. A - Armadilha para coletar dípteros Muscoides e B - Armadilha para coletar parasitoides.

e um pertencia ao gênero Dirhinus sp. (Hymenoptera, Chalcididae) (Figura 3). No experimento obteve-se uma porcentagem total de parasitismo de 0,0013%, segundo Marchiori et al. (2007), essa porcentagem de parasitismos nos dípteros, possivelmente está associada a oscilações nas características e disponibilidade do alimento e na abundância dos hospedeiros, o que foi confirmado por Carvalho et al. (2004) ao estudarem pupas de dípteros da espécie Chrysomya megacephala (Wiedemann) (Diptera: Calliphoridae) parasitadas por parasitoides, eles verificaram que no Jardim Zoológico a incidência do parasitismo nas moscas era maior, possivelmente isso se deva ao maior número de lixo no local, contribuindo para o aumento das moscas da espécie C. megacephala e consequentemente uma maior atratividade dos inimigos naturais na área. No estudo 368 pupas estavam inviáveis, não emergindo díptero nem parasitoide, possivelmente as pupas ficaram expostas ao 53

parasitismo por um longo período de tempo, levando às moscas a morte. Brodeur & Boivin (2004) consideram que o parasitismo bemsucedido por parasitoides, está subdividido em categorias como: a localização do habitat, a aceitação do hospedeiro e a regulação fisiológica do hospedeiro. A escolha de um hospedeiro de baixa e alta qualidade é realizada por coleta de uma pequena amostra de hemolinfa das pupas através do ovipositor feminino do parasitoide (Whiting 1967; King & Ellison 2006). Em um levantamento realizado por Guimarães et al. (1999) sobre parasitoides de moscas frugivoras (Diptera: Tephritidae) constatou-se que os níveis de parasitismo variavam de 0,1 a 42,9%, sendo os parasitoides da família Braconidade e Eucoilidae os grupos mais abundantes, o que corrobora com os dados observados em nosso estudo. A família Braconidade tem sido amplamente usada em estudos de controle biológico e-ISSN 1983-0572

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Figura 2. Total de pupas coletadas ao longo do experimento, mostrando a relação entre pupas não-parasitadas e pupas parasitadas.

Figura 3. Total de microhimenópteros emergidos de cinco (5) pupas parasitadas ao longo do experimento.

contra ovos e larva-pupa de moscas das frutas tefritídeos pragas (Clausen et al. 1965; Clausen 1978; Wharton & Gilstrap 1983). Algumas espécies dessa família possuem especificidade por moscas da família Tephritidae (Wharton 1997). Indivíduos do gênero Dirhinus sp. têm como características não serem bons dispersores, são ectoparasitas e generalistas, além de desenvolverem o hiperparasitismo (Sivinski 1996). Marchiori et al. (2010) ao estudarem parasitoides nas fezes bovinas e de galinha, verificaram que as espécies mais frequentes foram Gnathopleura quadridentata Wharton (Hymenoptera: Braconidae), com 25,6% e Spalangia endius Walker (Hymenoptera: Pteromalidae) com 47,7%, respectivamente. A espécie G. quadridentata demonstrou atração por muscoides, especialmente da família Sarcophagidae e o parasitoide S. endius apresentou atração por dípteros da família Muscidae, parasitando principalmente as espécies Musca domestica Linnaeus, e Ophyra sp.. Alguns indivíduos da família Braconidade também possuem especificidade por moscas da família Tephritidae “moscas das frutas” (Diptera) (Wharton 1997), apresentando uma preferência maior por dípteros mucoides da família Sarcophagidae. Indivíduos da família

Encyrtidae (Hymenoptera:), foram atraídos por Sarcodexia lambens (Wiedemann) (Diptera: Sarcophagidae) e também por Fannia pusio (Wiedemann) (Diptera: Fanniidae) (Marchiori et al. 2010). Parasitoides dessa família têm sido muito utilizados em programas de controle biológico, algumas espécies dessa família comportam-se como parasitoides de larva, podendo se desenvolver no interior da larva e emergir da pupa desses indivíduos, apresentando um comportamento gregário (Noyes 1980; Gauld & Bolton 1988). De acordo com Marchiori et al. (2001), as áreas de florestas são locais de origem de parasitoides, que são considerados inimigos naturais de dípteros. É interessante notar que o presente estudo foi realizado em área de mata, porém com características secundárias e localizada nas serras do Gericinó-Mendanha, esse remanescente sofre com pressão antrópica com locais com adiantados processos de urbanização. O que pode vir a interferir nos hospedeiros que vivem nesse habitat. Segundo Vinson & Iwantsch (1980) e Husni & Honda (2001), a qualidade de um hospedeiro pode ser influenciada por diversos fatores como:

Tabela 1. Parasitoides e dípteros coletados usando armadilhas suspensas no Parque Municipal Natural de Nova Iguaçu, RJ- Brasil, no ano de 2006. Meses de Coleta

Pupas (nº)

Parasitoides (nº)

Pupas Parasitadas (nº)

Abril

177

Maio

Junho

Julho

Agosto

Setembro

Outubro

Total

460

fisiológicos, presença de toxinas, presença de outros parasitoides, doenças e estágio de vida do hospedeiro. A capacidade de controlar as populações de insetos de importância médico veterinária como pragas agrícolas, faz com que algumas espécies de parasitoides já tenham obtido sucesso em programas de controle biológico e/ou integrado de pragas (Perioto et al. 2004). Este trabalho confirma a ocorrência de microhimenópteros associados a pupas de díptero (Diptera: Calliphoridae) no Parque Municipal Natural de Nova Iguaçu - RJ, Brasil, demostrando a necessidade de estudos relacionados a ecologia e biologia desses parasitoides, com a finalidade de se implementar trabalhos e-ISSN 1983-0572

futuros para programas de controle desses dípteros que possuem ampla distribuição geográfica e estão muitas vezes intimamente relacionados ao homem e ao ambiente que ele se encontra. REFERÊNCIAS Axtell, R.C., 1986. Fly Management in Poultry Production Cultural, Biological and Chemical. Poultry Science, 65:657667. DOI: https://doi.org/10.3382/ps.0650657. Bodenheimer, F.S., 1938. Problems of Animal Ecology. Oxford University Press, 179 p. Brodeur, J. & G. Boivin, 2004. Functional Ecology of Immature Parasitoids. Annual Review of Entomology, 49:27-49. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev.ento.49.061703.153618. 54

Paiva et al. (2018)

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Suggestion citation: Paiva, H.A.S., R. Rodrigues-Guimarães, J.V. Barbosa & Z.T. Pinto, 2018. Parasitoides de moscas no Parque Municipal Natural de Nova Iguaçu, RJ - Brasil. EntomoBrasilis, 11 (1): 52-55. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.716

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.728 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica New records of social wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) in Alagoas state, Brazil Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:1FA43F86-966C-4FA4-8DF2-E088A7EB13C1 Bruno Corrêa Barbosa, Tatiane Tagliatti Marciel & Fábio Prezoto Laboratório de Ecologia Comportamental e Bioacústica – LABEC, Universidade Federal de Juiz de Fora.

EntomoBrasilis 11 (1): 56-59 (2018) Abstract: In this study, the social wasps Mischocyttarus rotundicollis (Cameron) and Polybia bistriata (Fabricius) were recorded for the first time in Alagoas state, including a brief description of the species. Keywords: Atlantic forest; Distribution; Diversity; Northeastern Brazil; Urban fragment.

Novos registros de vespas sociais (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) no estado de Alagoas, Brasil Resumo: Neste estudo, foram registradas as vespas sociais Mischocyttarus rotundicollis (Cameron) e Polybia bistriata (Fabricius) pela primeira vez no estado de Alagoas e foi incluída uma breve descrição de espécies. Palavras-Chave: Distribuição; diversidade; Fragmento urbano; Floresta atlântica; Nordeste do Brasil.

elonging to the Polistinae subfamily, social wasps play a remarkable role in balancing ecosystems by preying on herbivore insects, pollinating and serving as environmental indicators (Prezoto et al. 2008; Elisei et al. 2010; Souza et al. 2010; Clemente et al. 2012; Barbosa et al. 2014), and the research effort on these insects’ fauna has therefore been increasing. However, some Brazilian biomes are still understudied, which favors the decrease in the number of protected areas and a resulting increase in local and global extinction rates (Souza & Zanuncio 2012). There is, therefore, a need to study biodiversity in every region of the country. Among all Brazilian biomes, the Neotropical Forests are considered the richest and more diverse in the planet, also making up the biome with the greatest territorial extension in the country. The Atlantic Forest, in turn, is framed along the Brazilian Atlantic coastline and, despite its degradation and fragmentation, still presents high biodiversity and endemism rates, being the most well-studied Brazilian domain (Pinto et al. 2000). The fauna of the Northeastern Atlantic Forest, present in the Borborema province, an area of rainforest that covers part of the states of Alagoas, Paraíba, Pernambuco, Rio Grande do Norte and Ceará, is still not properly known, especially regarding social wasps, despite considerable scientific effort made towards it (Mayo & Fevereiro 1982; Correia 1996; Moura

1997; Ferraz et al. 1998; Tavares et al. 2000; Nascimento 2001). Among the challenges for the conservation of this scenario, a lack of taxonomic and local species distribution data stands out (Lewis 2006). The Linnean and Wallacean Shortfalls stand for, respectively, the deficit of information on the species’ ecology and distribution (Cardoso et al. 2011; Bini et al. 2006; Whittaker et al. 2005), creating gaps in the knowledge on certain animal groups. Therefore, this study aims to report and describe two newly recorded species on the social wasp fauna in an urban fragment of Atlantic forest for Alagoas state, Brazil. Wasps were sampled with entomological nets in the Parque Municipal de Maceió city park in 2016 (9°36’37.66” S, 35°45’51.21” W), area characterized as novel ecosystem (Maciel & Barbosa 2015) (Figure 1). All specimens were deposited in Laboratório de Ecologia Comportamental e Bioacústica (LABEC) of Universidade Federal de Juiz de Fora. For identification, we used dichotomous keys proposed by Richard (1978) and Silveira (2008). We also consulted the previous studies on diversity carried out in Brazil in order to validate the new distribution records (Richards 1978; Barbosa et al. 2016). The software DIVA-GIS 7.5.0 was used to draw the maps. Two species of social wasps were sampled for the first time in Alagoas state, being a single Mischocyttarus rotundicolis (Cameron) colony and four Polybia bistriata (Fabricius) colonies.

Edited by:



Wesley Dáttilo

Bruno Corrêa Barbosa  barbosa.bc@outlook.com  http://orcid.org/0000-0003-2421-6239

Article History: Received: 12.vii.2017 Accepted: 11.x1.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  CNPq, CAPES

Barbosa et al. (2018)

New records of social wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae)…

Figure 1. Localization of the Parque Municipal de Maceió city park, Alagoas state, Brazil.

Mischocytarrus is the single genus in Mischocyttarini tribe and also the largest genus among eusocial wasps (Polistinae), with 245 species included in nine subgenera, 139 of which being found in Brazil. It can be seen in Central and South America, with a few species occurring north of Mexico (Richards 1978; Silveira 2008; Carpenter & Andena 2013). Briefly describing M. rotundicolis (Figure 2-A and 2-B), this species is known by its relatively medium size with a characteristically almost uniform brown coloration, 12.5-17 mm wing-length and a weak pronotal keel, dying away very gradually at the sides and interrupted in the center. Metasomal tergum I is more petiolate than in Mischocyttarus drewseni Saussure (Richards 1978). New state record: Brazil (Alagoas). Previous records: Brazil (Amazonas, Bahia, Distrito Federal, Espírito Santo, Goiás, Mato Grosso, Minas Gerais, Pará, Paraná, Rio de Janeiro, Rondônia, Rio Grande do Sul, Santa Catarina, São Paulo).

The Polybia is a genus of swarm-founding social wasps comprising 58 described species in 11 subgenera, ranging from the south of United States to the north of Argentina. In Brazil, 45 species have been described, four of which being endemic (Richards 1978; Carpenter & Day 1988; Carpenter et al. 2000). Some species were recorded in associations with other animals like birds and ants (Menezes et al. 2014; Virginio et al. 2015). Briefly describing P. bistriata (Figures 2-C and 2-D), this species is small sized and usually shows brown coloration (rarely black) with well-defined yellow markings, rarely showing paler forms in which no yellow spots are defined behind the ocelli (Richards 1978). Males are not yet described or known. New state records: Brazil (Alagoas). Previous records: Brazil (Acre, Amazonas, Espírito Santo, Goiás, Mato Grosso, Minas Gerais, Pará, Paraná, Rio de Janeiro, São Paulo).

Figure 2. A: lateral view of an individual of Mischocyttarus rotundicollis; B: dorsal view of an individual of Mischocyttarus rotundicollis; C: frontal view of an individual of Polybia bistriata; D: lateral view of mesosoma of Polybia bistriata.

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2018 - www.periodico.ebras.bio.br

By analyzing both species’ occurrence records, we can observe the differences between Richards (1978) and the diversity studies compiled by Barbosa et al. (2016) and Maciel et al. (2016). P. bistriata is generally recorded in diversity studies only for the Northern and Northeastern regions, other records (Acre, Espírito Santo, Goiás, Mato Grosso, Minas Gerais, Paraná, Rio de Janeiro e São Paulo) coming from collections cited by Richards (1978). Same goes for M. rotundicollis, recorded for Distrito Federal, Espírito Santo, Goiás, Mato Grosso, Pará, Paraná, Rondônia and Santa Catarina in collections cited by Richards (1978). Generally, both species are distributed through all the national territory (Figure 3), and yet the inexistence of records of this

EntomoBrasilis 11 (1): 56-59

species in Northeastern Brazil can be explained by a lack of studies on social wasp diversity in this region (see Barbosa et al. 2016). This gap underestimates species richness, increases the Shortfalls in the knowledge on these insects and overlooks the need to preserve areas in this region (Oliveira et al. 2000). Aside from building knowledge on social wasps in the Northeastern region, these new records emphasize the need to study all Brazilian phytophysiological domains. We must also highlight that different types of environments must be sampled, since urban fragments have shown to be important refuges for the fauna in degraded areas.

Figure 3. Distribution of Mischocyttarus rotundicollis and Polybia bistriata through Brazil according to Richards (1978) and Barbosa et al. (2016) including the new distribution area reported.

Acknowledgments This work was supported by Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) and Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES).

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Barbosa et al. (2018)

New records of social wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae)…

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e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.735 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica Scolopendromorpha associados a termitários de Constrictotermes cyphergaster Silvestri (Isoptera: Termitidae) na Chapada do Araripe, Ceará, Brasil Raul Azevedo, Francisco Roberto de Azevedo, Glauber Carvalho Maciel, Aline Carvalho Sucupira & Gilberto Barbosa Oliveira e Silva Universidade Federal do Cariri - UFCA.

EntomoBrasilis 11 (1): 60-62 (2018) Resumo. Ninhos de cupins abandonados constituem refúgios ou áreas de forrageio para artrópodes predadores como aranhas e scolopendromorfos. A presente nota tem como objetivo reportar a ocorrência de cinco espécies de Scolopendromorpha associados internamente e no entorno de 60 ninhos abandonados de Constrictortermes cyphergaster Silvestri ao longo dos meses que compõem a estação chuvosa e seca do ano de 2016 no Parque Estadual Sítio Fundão, Crato, Chapada do Araripe, Ceará, Nordeste do Brasil. Foram coletadas quatro espécies de Scolopendromopha associadas internamente a 12 ninhos de C. cyphergaster: Newportia balzanii (Silvestri), Newportia maxima Bücherl, Cryptops sp., e Schendylidae. No entorno dos ninhos de C. cyphergaster, foram feitos registros das espécies: Scolopocrytops piauhyensi (Chamberlin) e Cryptops sp. por meio de armadilhas de queda (pitfall trap). Tais registros destas espécies ampliam a distribuição geográfica da ordem bem como os habitats em que as mesmas podem ser encontradas. Palavras-chave: Cupinzeiros; Myriapoda; Refúgios; Termitófagos; Termitófilos.

Scolopendromorpha associated to Constrictotermes cyphergaster Silvestri (Isoptera: Termitidae) nests from Araripe Plateau, Ceará, Brazil Abstract. Abandoned termites allow predators species like spiders and scolopendromorphs use it for forage or refuge. This note reports an occurrence of five Scolopendromorpha species associated indoor and outdoor of sixty abandoned Constrictortermes cyphergaster Silvestri nests on rainy and dry season of 2016. The nest were collected indoor Parque Estadual Sítio Fundão, Crato, Ceará, Araripe Plateau, Northeast Brazil. Exemplars of four Scolopendromorpha species were collected associated to 12 nests of C. cyphergaster: Newportia balzanii (Silvestri), Newportia maxima Bücherl, Cryptops sp., e Schendylidae. Around the nests, it was collected Scolopocrytops piauhyensi (Chamberlin) and Cryptops sp. by pitfall trap along the rainy and dry season of 2016. The species collected increase their geographical distribution and places they can be found. Keywords: Myriapoda; Refuges; Termitarium; Termitophagous; Termitophilous.

inhos abandonados de cupins, como os de Constrictotermes cyphergaster Silvestri (Isoptera: Termitidae), Cornitermes cumulans Kollarservem como refúgios ou pontos de nidificação/predação de invertebrados, tais como aracnídeos (Vasconcellos et al. 2007) e quilópodes, tais como Otostigmus sp. (Scolopendromorpha) no Estado de Goiás (Costa et al. 2009), Schendylops inquilinus Pereira, Uliana & Minelli (Geophilomorpha) no Estado do Mato Grosso (Pereira et al. 2007). No Brasil, C. cyphergaster ocorre no Bioma Cerrado (Matthews 1977) e no Bioma Caatinga (Moura et al. 2006a; Moura et al. 2006b). A ordem Scolopendromorpha possui mais de 800 espécies descritas e estimativas podem chegar até 1.300 espécies, sendo classificadas em três famílias, Scolopendridae, Cryptopidae e Scolopocryptopidae (Edgecombe & Giribet 2007).

O gênero Newportia possui mais de 60 espécies descritas ocorrendo na região neotropical (Vahtera et al. 2013), das quais 14 espécies e 2 subespécies ocorrem no território brasileiro (Schileyko & Minelli 1999; Schileyko 2002), e mais recente, Newportia spelaea Ázara & Ferreira e Newportia potiguar Ázara & Ferreira, ambas encontradas em ecorregiões de caatinga (Ázara & Ferreira 2014a). Em regiões Neotropicais, Scolopocryptops é representado por seis espécies: Scolopocryptops ferrugineus (Linné), Scolopocryptops melanostoma Newport, Scolopocryptops inversus (Chamberlin), Scolopocryptops guacharensis Manfredi, Scolopocryptops piauhyensis Chagas Júnior, cuja última é habitante da caatinga xérica (Chagas Júnior 2004) e Scolopocryptops troglocaudatus Chagas-Júnior & Bichuette. O gênero Cryptops é representado por nove espécies que ocorrem no Brasil: Cryptops galatheae Meinert, Cryptops

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William Costa Rodrigues

Raul Azevedo  raulbiologo@gmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 17.vii.2017 Accepted: 11.xi.2017

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Azevedo et al. (2018)

Scolopendromorpha associados a termitários de Constrictotermes…

iheringi Brölemann, Cryptops heathi Chamberlin, Cryptops dubiotarsalis Bücherl, Cryptops schubarti Bücherl, Cryptops goiasus Chamberlin, Cryptops hephaestus Ázara & Ferreira, Cryptops iporangensis Ázara & Ferreira (Ázara & Ferreira 2014b) e Cryptops spelaeoraptor Ázara & Ferreira (Ázara & Ferreira 2014b). A presente nota reporta dois registros novos para a fauna de quilópodes: a presença de scolopendromorfos no entorno e interior de ninhos inativos e parcialmente inativos de C. cyphergaster e novos registros de ocorrência para o Estado do Ceará, Nordeste do Brasil. Foram coletados 60 ninhos inativos e senis (possuíam pequena quantidade de castas estéreis, soldados e operários, e não havia a presença de ovos, imaturos ou do casal real) de C. cyphergaster na estação chuvosa e seca (30 ninhos por estação) do ano de 2016. Os cupinzeiros foram coletados no interior do Parque Estadual Sítio Fundão (07º13’3” S, 39º26’21” W, a uma altitude de 446 m), no município do Crato, inserido na Chapada do Araripe, Ceará, Brasil. A região é inserida no Domínio Caatinga, com elevada temperatura anual média (26 a 28 ºC; Nimer 1972) e elevada chuvas orográficas devido a altitude (Andrade-Lima 1982; Prado 2003). A delimitação da estação chuvosa e seca foi baseada nas médias históricas pluviométricas anuais do período entre os anos de 1995 e 2015 coletadas pelo posto pluviométrico do município Crato por meio do site da Fundação Cearense de Meteorologia e Recursos Hídricos (Funceme 2016). A estação chuvosa, representada pelo maior volume (mm) de chuvas observadas, corresponde aos meses de dezembro a abril, enquanto a estação seca, representada pelo decréscimo do volume de chuvas observado, corresponde aos meses de maio a novembro. A pesquisa foi autorizada pelo Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBIO, sob número 52297-1. Os scolopendromorfos existentes no interior dos ninhos foram coletados manualmente durante a sua dissecação no Laboratório de Entomologia Agrícola da Universidade Federal do Cariri. Os espécimes coletados no entorno dos ninhos foram coletados por meio de armadilha de queda (pitfall trap) espaçados a 20 cm, instalados ao redor dos cupinzeiros, compondo um quadrante ao

redor dos termitários. As coordenadas dos cupinzeiros coletados durante a estação chuvosa e seca são dispostas na Tabela 1. Tabela 1. Coordenadas geográficas dos cupinzeiros em que foram coletados indivíduos de Scolopendromorpha na estação chuvosa (N=11) e seca (N=1) de 2016, no Parque Estadual Sítio Fundão, Crato, Ceará. Coordenadas geográficas dos cupinzeiros na estação chuvosa

Latitude

Longitude

07º13’58,1” S

39º26’17,8” W

07º13’58,4” S

39º26’18” W

07º14’4,1” S

39º26’17,6” W

07º14’4,7” S

39º26’19,6” W

07º14’4,8” S

39º26’19,7” W

07º14’4,6” S

39º26’19,8” W

07º14’6,1” S

39º26’16,5” W

07º14’7” S

39º26’15,9” W

07º14’4,8” S

39º26’19,4” W

07º14’4,3” S

39º26’17,9” W

07º14’5” S

39º26’20,1” W

Coordenadas geográficas dos cupinzeiros na estação seca 07º13’58,2” S

39º26’17” W

Os espécimes foram preservados em álcool a 70% e identificados pelo taxonomista Amazonas Chagas Júnior por meio de comparação com material tombado em coleção científica da Universidade Federal do Mato Grosso. Foram apresentadas a abundância dos indivíduos coletados no interior e entorno dos cupinzeiros, bem como o número de ninhos em que a espécie estava presente em seu interior (N = 30 por estação). Foram coletados dez indivíduos pertencentes a quatro espécies de Scolopendromorpha associadas internamente a 12 ninhos de C. cyphergaster ao longo da estação chuvosa e seca no ano de 2016: Newportia balzanii (Silvestri) (um indivíduo), Newportia maxina Bücherl (um indivíduo), Cryptops sp. (seis indivíduos), e Schendylidae (dois indivíduos). No entorno dos ninhos de C. cyphergaster ao longo da estação chuvosa e seca no ano de 2016, foram coletados 10 indivíduos pertencentes a duas espécies: S.

Tabela 2. Composição e abundância das espécies encontradas associadas aos cupinzeiros (interior e entorno). As ocorrências das espécies nos 30 ninhos de cada estação estão em porcentagem. *** sem registros. Interior Espécies

Abundância

Entorno

Ocorrência (%) / Estação

Abundância / Estação

Abundância

Chuvosa

Seca

Chuvosa

Seca

3.3

***

Newportia maxina

***

3,3

***

Scolopocrytops piauhyensi

***

Cryptops sp.

16.7

***

Schendylidae sp.

***

6,7

***

Newportia balzanii

piauhyensi (seis indivíduos) e Cryptops sp. (quatro indivíduos) (Tabela 2).

Saussure) para o Estado do Rio Grande do Norte (Bonato et al. 2016).

Até o presente, de acordo com o catálogo Chilo base 2.0 (Bonato et al. 2016), não há registros de ocorrência de espécies de Scolopendromorpha para o Estado do Ceará, constituindo assim novos registros para o mesmo. Dentre os estados vizinhos ao Ceará é relatado a ocorrência de Schendylops parahybae (Chamberlin) e Schendylops perditus (Chamberlin) para o Estado da Paraíba, e Orphnaeus brasilianus (Humbert &

O registro de diferentes espécies associadas aos ninhos de cupins pode ser um indicativo de que tais espécies utilizem com frequência tais habitats como refúgio (Costa et al. 2009) e como locais de forrageio devido à oferta de uma possível fonte constante e previsível de alimento (Torres et al. 2009). O hábito de forrageamento de C. cyphergaster (Moura et al. 2006a) e a presença de organismos termitófilos ou termitófagos poderia atrair os scolopendromorfos para dentro dos ninhos em

e-ISSN 1983-0572

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busca de alimento. Do mesmo modo, o interior dos cupinzeiros poderia ainda oferecer condições microclimáticas mais amenas (Cloudsley-Thompson 1991; Korb & Linsenmair 1998) aos quilópodes. Desse modo, a presente nota científica expande os registros geográficos de Scolopendromorpha no Nordeste brasileiro e inclui o Estado do Ceará. Espécies como S. piauhyensi que era reportada somente para estado do Piauí, tem sua distribuição geográfica expandida. Do mesmo modo, esta comunicação científica apresenta mais um táxon que coabita os ninhos de C. cyphergaster, e além disso, é apresentado um novo habitat onde Scolopendromorpha pode encontrar refúgio contra predadores ou um possível sítio para forrageio em função da existência dos próprios indivíduos de C. cyphergaster, organismos termitófilos e termitófagos. Contudo, apesar das informações expostas, novos estudos devem ser conduzidos a fim de que se possa ter um melhor entendimento de como os ninhos de cupins são utilizados pelos scolopendromorfos.

Agradecimentos Ao professor Amazonas Chagas-Júnior (Universidade Federal do Mato Grosso) pela identificação das espécies. Ao Parque Estadual Sítio Fundão, por meio da Secretaria do Meio Ambiente do Estado do Ceará pela autorização para entrada no Parque e realização dos trabalhos. Ao Ludson Ázara (Museu Nacional do Rio de Janeiro) pela revisão do texto e sugestões.

Referências Andrade-Lima, D. de., 1982. Present-day forest refuges in northeastern Brazil, p. 245-251. In: Prance, G.T. (ed.). Biological diversification in the tropics. Columbia University Press, Nova York, 714 p. Ázara L.N. & R.L. Ferreira, 2014a. Two new troglobitic Newportia (Newportia) from Brazil (Chilopoda: Scolopendromorpha). Zootaxa, 3881: 267-278. DOI: https://doi.org/10.11646/ zootaxa.3881.3.5. Ázara L.N. & R.L. Ferreira, 2014b. Cryptops (Cryptops) spelaeoraptor n. sp. a remarkable troglobitic species (Chilopoda: Scolopendromorpha) from Brazil. Zootaxa, 3286: 291-300. DOI: https://doi.org/10.11646/zootaxa.3826.1.10. Bonato L., A. Chagas Junior, G.D. Edgecombe, J.G.E. Lewis, A. Minelli, L.A. Pereira, R.M. Shelley, P. Stoev & M. Zapparoli, 2016. ChiloBase 2.0 - A World Catalogue of Centipedes (Chilopoda). Disponível em: <http://chilobase.biologia. unipd.it>. [Acesso em: 21.vi.2017]. Chagas Júnior, A., 2004. A new Scolopocryptopid Centipede from Northeastern Brazil (Chilopoda: Scolopendromorpha). Studies on Neotropical Fauna and Environment, 39: 81-83. DOI: https://doi.org/10.1080/01650520412331271007. Chagas Júnior, A. & M.E. Bichuette, 2015. A new species of Scolopocryptops Newport: a troglobitic scolopocryptopine centipede from a remarkable siliciclastic area of eastern Brazil (Scolopendromorpha, Scolopocryptopidae, Scolopocryptopinae). ZooKeys 487: 97-110. DOI: https://doi.org/10.3897/zookeys.487.9262. Cloudsley-Thompson, J. L. 1991. Ecophysiology of Desert Arthropods and Reptiles. London, Springer, 203 p. Costa, D.A., R.A. De Carvalho G.F. De Lima-Filho & D. Brandão, 2009. Inquilines and invertebrate fauna associated

EntomoBrasilis 11 (1): 60-62

with termite nests of Cornitermes cumulans (Isoptera, Termitidae) in the Emas National Park, Mineiros, Goiás, Brazil. Sociobiology, 53: 443-453. Edgecombe, G.D. & G. Giribet, 2007. Evolutionary Biology of Centipedes (Myriapoda: Chilopoda). Annual Review of Entomology, 52:151-170. DOI: https://doi.org/10.1146/ annurev.ento.52.110405.091326. Funceme - Fundação Cearense de Metereologia e Recursos Hídricos, 2016. Dados dos postos pluviométricos do Estado do Ceará. Disponível em: <http://www.funceme. br/app/calendario/produto/municipios/maxima/ diario?data=hoje>. [Acesso em: 21.vi.2017]. Korb, J. & K.E. Linsenmair, 1998. The effects of temperature on the architecture and distribution of Macrotermes bellicosus (Isoptera, Macrotermitinae) mounds in different habitats of a West African Guinea savanna. Insectes Sociaux, 45:51-65. DOI: https://doi.org/10.1007/s000400050068. Mattews, A.G.A., 1977. Studies on termites from the Mato Grosso State, Brazil. Rio de Janeiro: Academia Brasileira de Ciências. 267 p. Moura, F.M.S., A.Vasconcellos, V.J.P. Araújo & A.G. Bandeira, 2006a. Feeding Habitat of Constrictotermes cyphergaster (Isoptera, Termitidae) in an area of Caatinga, Northeast Brazil. Sociobiology, 48: 21-26. Moura, F.M.S., A.Vasconcellos, V.J.P. Araújo, A.G. Bandeira, 2006b. Seasonality on foraging behaviour of Constrictotermes cyphergaster (Termitidae, Nasutitermirnae) in the Caatinga of Northeastern Brazil. Insect Sociaux, 53: 472-479. DOI: https://doi.org/10.1007/s00040-005-0899-0. Nimer, E., 1972. Climatologia da região Nordeste do Brasil. Introdução à climatologia dinâmica. Revista Brasileira de Geografia, 34: 3-51. Pereira, L.A., M. Uliana & A. Minelli, 2007. Geophilomorph centipedes (Chilopoda) from termite mounds in the northern Pantanal wetland of Mato Grosso, Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 42: 33-48. DOI: https://doi.org/10.1080/01650520600915613. Prado, D.E., 2003. As Caatingas da América do Sul, p. 3-74. In: Leal, I.R., Tabarelli, M. & J.M.C. Silva (Eds). Ecologia e conservação da Caatinga. Recife: Editora Universitária da UFPE, 822 p. Schileyko, A. & A. Minelli, 1999. On the genus Newportia Gervais, 1847 (Chilopoda, Scolopendromorpha:Newportiida e). Arthropoda Selecta, 7: 265-299. Schileyko, A., 2002. Scolopendromorpha, p. 479-500. In: Adis, J. (Ed). Amazonian Arachnida and Myriapoda, identification keys to all classes, orders, families, some genera, and lists of known terrestrial species. Pensoft publisher: Sofia, 589 p. Torres, J.A., R.Thomas, L. Leal &Gush T. 2000. Ant and termite predation by the tropical blindsnake Typhlops platycephalus. Insectes Sociaux, 47: 1-6. DOI: https://doi.org/10.1007/ s000400050001. Vahtera, V., G.D. Edgecombe, GD & G. Giribet, 2013. Phylogenetics of scolopendromorph centipedes: Can denser taxon sampling improve an artificial classification? Invertebrate Systematics. DOI: https://doi.org/10.1071/IS13035. Vasconcellos, A., V.F.P. Araújo, F.M.S. Moura & A.G. Bandeira, 2007. Biomass and population structure of Constrictotermes cyphergaster (Silvestri) (Isoptera: Termitidae) in the dry forest of Caatinga, Northeastern Brazil. Neotropical Entomology. DOI: https://doi.org/10.1590/s1519-566x2007000500009.

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Suggestion citation: Azevedo, R., F.R. Azevedo, G.C. Maciel, A.C. Sucupira & G.B. Oliveira e Silva, 2018. Scolopendromorpha associados a termitários de Constrictotermes cyphergaster Silvestri (Isoptera: Termitidae) na Chapada do Araripe, Ceará, Brasil. EntomoBrasilis, 11 (1): 60-62. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.735

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.781 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Obtuary/Necrólogo Necrólogo Janira Martins Costa (1941-2018) Danielle Anjos-Santos ¹ & Gisele Luziane de Almeida² 1. Centro de Investigación Esquel de Montaña y Estepa Patagónica, CONICET-UNPSJB, Esquel, Argentina. 2. Faculdades São José, Rio de Janeiro, Brasil.

EntomoBrasilis 11 (1): 63-64 (2018) rofa. Dra. Janira Martins Costa (Figura 1), falecida em 08 de fevereiro de 2018 na cidade do Rio de Janeiro, aos 76 anos, foi uma entomologista brasileira que dedicou sua vida acadêmica a sistemática e taxonomia das libélulas, insetos da Ordem Odonata. Pernambucana de Olinda, nascida em 05 de dezembro de 1941, Janira Martins Costa era filha do militar Francisco de Souza Martins e da professora Ana Rosa Pedreira Martins. Mudou-se anos depois para a cidade do Rio de Janeiro, onde cursou Bacharelado e Licenciatura em História Natural na Universidade Gama Filho, onde graduou-se em 1967. Iniciou sua vida acadêmica em 1964 como estagiária do Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro (MN/UFRJ), sob a orientação do Dr. Newton Dias dos Santos, entomólogo e educador, considerado o pai da Odonatologia Brasileira. Janira Costa foi docente em diversas instituições: Universidade Federal de Santa Maria, UFSM (1968-1969); Centro de Aperfeiçoamento de Ciências da Guanabara, CECIGUA (19701972); Faculdade de Humanidades Pedro II, FAHUPE (19701979); Universidade Gama Filho, UGF (1970-1991); Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, UFRRJ (1972-1976). Em 1976 foi aprovada em concurso pela UFRJ como Professora Assistente de Zoologia do Museu Nacional e a esta Instituição dedicou-se com intensidade e entusiasmo, desempenhando diversas atividades de ensino, pesquisa e extensão. Pela UFRJ, obteve o título de Mestre em Ciências Biológicas (Zoologia) em 1977 e Doutorado e Livre-Docência em 1985. De 1994 a 1998 foi diretora do Museu Nacional, sendo destaques de sua gestão: o primeiro convênio firmado entre o Museu Nacional, a Petrobras, o Ministério de Cultura e o Instituto Herbert Levy para início de obras de restauração do Museu; a implementação do Curso de Doutorado em Ciências Biológicas (Zoologia) e aquisição da coleção científica do Dr. José Cândido de Mello Carvalho, composta por cerca de 20.000 exemplares. Foi coordenadora do Programa de Pós-graduação em Zoologia em Ciências –Biológicas Zoologia (PPGZoo) por dois períodos (1989-1994; 2004-2006) e chefe do Departamento de Entomologia em diversas ocasiões.

Figura 1. Professora Dra. Janira Martins Costa na disciplina Zoologia de Campo da UFRRJ, na Ilha da Marambaia em julho de 2005.

A vida Acadêmica de Janira Costa refletiu seu grande entusiasmo pela taxonomia dos Odonata, mesmo em períodos de férias costumava dedicar algumas horas a pesquisa no laboratório de Insetos Aquáticos do Museu Nacional. Realizou diversas expedições científicas por estados do Sudeste, Centro-Oeste e Norte do país, assim como, por países da América Latina como Paraguai, Uruguai e Argentina, incrementando a Coleção de Odonata do Museu Nacional, da qual foi curadora até 2012. Recebeu a inúmeros pesquisadores brasileiros e estrangeiros, formando redes de pesquisas colaborativas com estes

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

William Costa Rodrigues

Danielle Anjos-Santos  danielleanjos2@yahoo.com.br  http://orcid.org/0000-0002-2889-5964

Article History: Received: 04.iv.2018 Accepted: 16.iv.2018

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Anjos-Santos & Almeida (2018)

Necrólogo Janira Martins Costa (1941-2018)

profissionais. Também reorganizou a Coleção de Odonata do Instituto Nacional de Pesquisas Amazônicas (INPA).

Figura 2. Professora Janira Martins Costa em julho de 2005, com alunos de Pós-graduação da UFRRJ e Museu Nacional/UFRJ e estagiários do Laboratório de Insetos Aquáticos do Museu Nacional no Porto de Itacuruçá/Magaratiba, a caminho da Ilha da Marambaia.

Foi orientadora de inúmeros estudantes desde a iniciação científica até o doutorado, alguns destes profissionais hoje são professores, pesquisadores ou técnicos em Instituições Brasileiras e Argentinas. Orientou dissertações, teses e ministrou aulas em programas de Pós-graduação na UFRJ, na UFRRJ, na Universidade Federal do Mato Grosso do Sul (UFMS) e na Universidade Federal da Grande Dourados (UFGD) (Figura 2), bem como supervisionou pós-doutorandos brasileiros e estrangeiros. Participou de vários Eventos científicos Nacionais (Figura 3) e Internacionais e contribuiu para o conhecimento do grupo publicando 96 artigos científicos, 1 livro e 11 capítulos de livro sobre os Odonata neotropicais, em especial sobre a fauna brasileira. Realizou assessorias, consultorias e trabalhos técnicos, além de participar de entrevista televisivas e de mídia impressa, difundindo informações e curiosidades sobre as libélulas. Foi membro da Sociedade Brasileira de Entomologia, da Sociedade Entomológica do Brasil, da Revista Brasileira de Zoologia, da Revista Odonatologica (International Odonatological Foundation, Societas Internationalis Odonatologica) e da Revista International Journal of Odonatology. Foi consultora científica do INPA, da Universidade Federal da Bahia e consultora ad hoc de vários periódicos nacionais e internacionais como: Iheringea - Série Zoologia, Neotropical Entomology, Institute of Ecology

State University of Ghent (Bélgica), National Geografic Society e de agências de fomento.

Figura 3. Integrantes do Laboratório de Insetos Aquáticos do Museu Nacional/UFRJ no XXCBE, Gramado 2004. Da esquerda para a direita: Profa. Dra. Gisele Luziane de Almeida, Profa. Dra. Danielle Anjos dos Santos, Profa. Dra. Janira Martins Costa.

Em 1997 foi premiada com uma placa de prata pela presidência do XV Congreso Venezolano de Entomología, Universidad Nacional de Trujillo, Venezuela e em 2006 recebeu Monção da Câmara Municipal do Rio de Janeiro. Além disso, teve seu profissionalismo como docente reconhecido por vários alunos do curso de Ciências Biológicas da Universidade Gama Filho, que a convidaram para ser Paraninfo e Patrono em diversas turmas de formandos. Em 2012, já como Professora Titular do Museu Nacional/UFRJ, se aposentou compulsoriamente. Continuou frequentando o laboratório de forma esporádica, deixando aos poucos este vínculo tão forte com uma Instituição que foi seu lar, sua família e sua vida.

Referências Currículo Lattes, 2018. Janira Martins Costa. Última atualização do Currículo em 08.04.2014. Disponível em: <http://lattes.cnpq.br/0848325826429562>. Acesso em: 08.03.2018. Seção de Museologia, 2007/2008. Os Diretores do Museu Nacional/UFRJ. Disponível em: <http://www. museunacional.ufrj.br/site/assets/pdf/memoria_1.pdf>. Acesso em: 08.03.2018.

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Suggestion citation: Anjos-Santos, D. & G.L. Almeida, 2018. Necrólogo Janira Martins Costa (1941-2018). EntomoBrasilis, 11 (1): 63-64. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i1.781

e-ISSN 1983-0572