CICIMAR Oceánides Vol 30(2) 2015 by CICIMAR Oceánides

ISSN 1870-0713

Volumen 30(2)

Diciembre 2015

DIRECTORIO INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL ENRIQUE FERNÁNDEZ FASSNACHT Director General MIGUEL ÁNGEL ÁLVAREZ GÓMEZ Secretario Académico JOSÉ GUADALUPE TRUJILLO FERRARA Secretaria de Investigación y Posgrado

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS MARÍA MARGARITA CASAS VALDEZ Directora SERGIO AGUÍÑIGA GARCÍA Subdirector Académico y de Investigación FELIPE NERI MELO BARRERA Subdirector de Servicios Educativos e Integración social LUZ DE LA PAZ PINALES SORIA Subdirectora Administrativa

CONSEJO EDITORIAL DAVID A. SIQUEIROS BELTRONES (Editor)

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CICIMAR Oceánides Editor Científico: David A. Siqueiros Beltrones

N° Certificado Reserva de Derechos al Uso Exclusivo del Título: 04-2013-021913491400-102. N° Certificado de Licitud del Título: 12987. N° Certificado de Licitud de Contenido: 10560. ISSN: 1870-0713 Distribuida por: CICIMAR-IPN, Ave. IPN s/n, Col. Playa Palo de Sta. Rita, 23096 La Paz, B.C.S., Tels: (612)123-03-50, (612)123-46-58. Fax: (612)122- 5322.

DICIEMBRE 2015

Impreso por: VOX promocionales & imprenta www.voxpi.com Tiraje: 500 ejemplares

¿Qué sé? ¿Soy científico? ¿Por qué so científico? ¿Qué es la ciencia? ¿Para qué sir ve? ¿Hacia donde se dirige? ¿Quienes saben d ciencia? ¿Qué sé? ¿Soy científico? ¿Por qué so científico? ¿Qué es la ciencia? ¿Para qué sirve

En este libro se abordan aspectos filosóficos sobre educación; la existencia, pertinencia y problemática del Método Científico; el tratamiento de la Ética en la ciencia; la Filosofía Científica aplicada. ¿Hacia donde se dirige? ¿Quienes saben de ciencia? ¿Qué sé? ¿Soy científico? ¿Por qué soy científico? ¿Qué es la ciencia? ¿Para qué sirve? ¿Hacia donde se dirige? ¿Quienes saben de ciencia? ¿Qué sé? ¿Soy De venta en el Comité Editorial de CICIMAR Oceánides

SEMBLANZA

DR. FELIPE GALVÁN MAGAÑA; un apacible entre tiburones

Por Mario Jaime Hay personas que en un momento desesperado, con una sola palabra devuelven la esperanza en un camino. Para mí, el Dr. Felipe Galván encarna esta característica; mentor, amigo y figura paternal, su presencia significa algo más que lo académico para varios de sus pupilos. Su carácter emana una bonhomía esperanzadora y jamás recibes una negativa como imposibilidad ante él. Apacible, pocas veces se le verá exaltado, su figura encarna una gran labor de vida. El estudio de los tiburones en México no puede desligarse de su impronta. Es líder de uno de los grupos de investigación en tiburones cuyos trabajos en conjunto son ampliamente citados a nivel internacional. Investigadores jóvenes que han obtenido nuevos conocimientos en la ecología de los elasmobranquios han sido formados por él. Pienso en Mauricio Hoyos, quizá el biólogo que más sabe de tiburón blanco en México; Dení Ramírez, con tiburón ballena, Yassir Torres, especialista en ecología trófica de tiburones y otros pelágicos; Fausto Valenzuela, investigador en genética de poblaciones; o, Maribel Carrera quien ha emigrado a Ecuador. Son solo algunos de sus discípulos, pues Felipe Galván es y ha sido formador de cientos. Uno de sus más queridos objetivos, según sus palabras, es dejar la semilla de la investigación en cada estudiante. Una telegrafiada semblanza sobre su ingente trayectoria nos habla de un muchacho egresado de la Vocacional 6 que llegó a La Paz para realizar su servicio social, pensando todavía en estudiar medicina pero se quedó como parte de la primera generación del CICIMAR en donde recibió una formación de profesores holandeses, argentinos, etc. Así pues realizó sus estudios de Biología Marina y Maestría

en Ciencias Marinas en el Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR) y su doctorado en Ecología Marina en el Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada (CICESE). Actualmente tiene nivel 3 en el Sistema Nacional de investigadores y es profesor- investigador de CICIMAR desde 1982, realizando investigaciones con peces de lagunas costeras e islas de Baja California y del Golfo de California, así como estudios de dinamica poblacional en tiburones, peces picudos, atunes y dorados. Ha realizado investigaciones internacionales conjuntas con la Universidad de Hawaii, SPC de Nueva Caledonia, Comisión Interamericana del Atún Tropical en San Diego, Ecuador y Venezuela. Actualmente realiza investigaciones con tiburones en conjunto con Scripps Institution of Oceanography, Universidad Autónoma de Baja California Sur y el CICESE. Ha sido apoyado en Mexico por CONACYT-SAGARPA para realizar investigaciones con tiburones en Oaxaca, y apoyo del Instituto Politécnico Nacional para investigaciones con tiburones en Baja California Sur. Asimismo, World Wild Foundation (WWF) está apoyando actualmente su investigación con tiburón blanco en Isla Guadalupe. Ha publicado mas de 100 articulos de difusión nacional e internacional y es revisor de artículos científicos de las revistas: Fishery Bulletin, Bulletin of Marine Science y National Geographic (Estados Unidos), Fisheries Research (Holanda), Journal of Marine Biological Association (Inglaterra), PanAmerican Journal of Aquatic sciences (Brasil), Revista de Biología Marina y Oceanografía (Chile), Ichthyological Research (Japón), Biología Tropical (Costa Rica), CSIRO (Australia), Marine and Freshwater Research (Australia), entre otras. Ha dirigido 100 tesis de licenciatura, maestria y doctorado, y en 2003 recibió el premio nacional al mejor investigador del Instituto Politécnico Nacional. Hechos en los que detrás laten días y días de pensamiento, voluntad y un enjambre de alumnos entusiastas. Felipe Galván desarrolla una filosofía personal de investigación: resolver problemas, conocer algo que ayude a llenar los huecos de información ecológica. Así comenzó a investigar la ecología de varias lagunas costeras como Ensenada de La Paz, Bahía Concepción, Bahía Tortugas, Bahía Magdalena y las islas de Golfo de California. Su visión

es armar rompecabezas que no acaban en meros datos sino que prosiguen en un conocimiento aplicado. Su logro favorito está ligado a ser miembro de la Comisión Interamericana del Atún Tropical; esto le permitió trabajar con grupos de investigación de Nueva Caledonia, EUA y Francia. Aquí es donde el Dr. Galván trazó un mapa profundo sobre la ecología trófica de más de 30 grupos de depredadores pelágicos como delfines, atunes, picudos, tiburones, wahoos, dorados, etc; analizando cerca de 9 mil muestras de estómagos provenientes del Pacífico Oriental. Resultados que aún hoy no están completamente publicados. Su interés por los tiburones surge de la problemática que enfrentan estos satanizados organismos, la presión pesquera que han sufrido durante casi un siglo y el desconocimiento de su biología para ayudar a su conservación. En México, la mayoría de los datos que se obtienen de la pesquería se quedan en reportes burocráticos y no generan conocimiento científico. Su esfuerzo no se ha limitado a las aguas mexicanas, inició un proyecto sobre tiburones en Ecuador. La experiencia de Felipe Galván en el campo no se limita a los análisis de cadáveres sino que ha experimentado la inefable realidad del mar y sus criaturas. Tantos años, tantas anécdotas. Como cuando acompañaba a Peter Klimley en la filmación de “Wild Kingdom” que presentaba los grandes cardumenes de tiburón martillo en el Bajo Espíritu Santo y la chimenea del barco de ferrocemneto se incendió dejándolos al garete. En sus palabras ha experimentado la indefensión del hombre frente al mar, sobre todo cuando

bucea entre tiburones en México, Tailanda, Australia o Hawai. Empiricamente ha conocido el comportamiento de los tiburones in situ; sabe que los puntas negras (Carchanhinus limbatus) son muy curiosos, al grado de rozar al buzo o darle topetazos como ráfagas de plata a menos que los espantes pataleando con la aletas por delante. Encontró la expresión en la mirada del tiburón martillo y la ausencia de ella en el ojo del tiburón blanco. Incluso me confesó que le aburrió la primera vez que vio a un tiburón blanco frente a frente en Isla Guadalupe dentro de la jaula. En la actualidad, además de la ecología básica sobre tiburones y rayas, desarrolla investigaciones sobre la toxicología en estos organismos y otros depredadores pelágicos como el atún aleta amarilla. Los depredadores tope biomagnifican algunos elementos dañinos como metales pesados y otras sustancias. Por ejemplo, se han detectado dosis de hasta 27 partes por mil de mercurio en el músculo de peces espada y de algunos tiburones que son consumidos por los humanos. Personalmente pienso que la calidez y el afecto del Dr. Galván hacia sus alumnos es su característica más conspicua e importante. Nadie olvida las tradicionales comilonas que realiza en su casa cuando uno de ellos se gradúa. Y yo no olvidaré que una noche de accidente, solo y roto en un estado donde ninguna persona podía ayudarme, él me recogió en el hospital a las 4 am sin importarle las dificultades que esto ocasionaba. Uno de los principales investigadores en el tema de ecología trófica y elasmobranquios del mundo que con solo una palamada te inspira para que los sueños más lejanos se conviertan en realidad.

CICIMAR Oceánides, 2015

Vol. 30 no. 2

ISBN 1870-0713

Contenido Distribución de frecuencia de tallas, proporción de sexos y relación peso-longitud del pez vela Istiophorus platypterus en la zona de Mazatlán, Sinaloa, México. SALCEDO-BOJÓRQUEZ, S., A. ABITIA-CÁRDENAS & X. MORENO

Comportamiento alimentario de la larva del huachinango del Pacífico Lutjanus peru (Nichols & Murphy, 1922) (Percoidei: Lutjanidae) al inicio de la alimentación exógena. PEÑA, R. & S. DUMAS

Cuestiones biológicas y económicas para explicar ciertas incongruencias de la política pesquera de la Unión Europea. GONZÁLEZ LAXE, F . Desarrollo embrionario del mero piedrero Epinephelus labriformis (Jenyns, 1840) y descripción del eleuteroembrión. TORRES-HERNÁNDEZ, P., P. CEBADAMARTÍNEZ, D. A. GIRÓN-CRUZ, G. I. GARRIDO-FARIÑA & C. A. ALVAREZ-GONZÁLEZ. Aplicación de los códigos de barras de DNA en el descubrimiento de la diversidad animal marina. Márquez-Becerra, C.

NOTAS A Mockingbird Mimus polyglottos (Linnaeus, 1758) found in a stomach of a blue shark Prionace glauca (Linnaeus, 1758). JAIME RIVERA, M., S. HERNÁNDEZ VÁZQUEZ, F. GALVÁN MAGAÑA & E. L. PÉREZ LEZAMA.

An injured specimen of Carcharodon carcharias; prospective assessment of the species’ hunting costs. Flores-Ramírez, S., F. O. LÓPEZ-FUERTE, H. REYES-BONILLA, U. JAKES–COTA & M. AQUINO–BALEYTÓ.

Verification and validation of mangroves presence in the central portion of the East coast of the Baja California Peninsula, México. López-Fuerte, Francisco O., Mónica G. Rivera & Gabriela Cruz-Piñón.

CICIMAR Oceánides 30(2): 1-8 (2015)

Distribución de frecuencia de tallas, proporción de sexos y relación peso-longitud del pez vela Istiophorus platypterus en la zona de Mazatlán, Sinaloa, México Salcedo-Bojórquez, Sheley.1, Andres Abitia-Cárdenas2 & Xchel Moreno- Sanchez2

Instituto Nacional de Pesca. Centro Regional de Investigación Pesquera, Carretera a Pichilingue, Km. 1 S/N, Col. El Esterito, C.P. 23022, La Paz, Baja California Sur, México. 2 Instituto Politécnico Nacional, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. Departamento de Pesquerías y Biología Marina, Av. IPN s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, Apartado Postal 592, La Paz, Baja California Sur, México, C.P. 23096. 1

RESUMEN. Se describen la distribución de frecuencia de tallas, proporción de sexos y la relación peso-longitud del pez vela Istiophorus platypterus en las costas de Mazatlán, Sinaloa en el Golfo de California. Los datos fueron recolectados de la pesca deportiva durante varios periodos de muestreo entre los años 2002 y 2009. Se muestrearon 354 individuos: 185 hembras, 161 machos y 8 indiferenciados. El peso total (PT) varió entre 14 y 41 kg y la estructura de tallas entre 128 y 195 cm de longitud postorbital (LPO) detectándose diferencias significativas entre sexos (P < 0.05). La proporción sexual (M:H) durante todo el periodo de tiempo analizado fue de 0.87:1. La longitud total (LT) y la longitud postorbital (LPO) de los individuos fue relacionada a través de un modelo lineal para ambos sexos LT= 57.204 + 1.15 x LPO (r2 = 0.65). No se detectaron diferencias significativas en la relación peso-longitud entre sexos (ANCOVA, P > 0.05) y se obtuvo una relación PT = 0.0009 x LPO2.009 para sexos combinados. El valor de la pendiente de b fue significativamente diferente de 3, lo que indica un crecimiento de tipo alométrico negativo (t < 0.05). La explotación del pez vela actualmente se encuentra confinada a la pesca deportiva-recreativa; sin embargo, existen iniciativas que promueven la explotación comercial de este recurso, por lo que los resultados derivados del presente estudio son de utilidad, ya que aportan información básica sobre la biología de la especie, sirviendo como de línea base en el manejo del recurso.

Palabras clave: Pez vela, pesca deportiva, relación peso longitud, Golfo de California, México.

Size structure, sex ratio and weight-length relationships of the sailfish Istiophorus platypterus from Mazatlan, Sinaloa, Mexico` ABSTRACT. We describe the size frequency distribution, sex ratio and weight-length relationship of the Indo-Pacific sailfish Istiophorus platypterus off the coast of Mazatlan, Sinaloa, Gulf of California. Data were collected from the sports fishery during several sampling periods from 2002 to 2009. A total of 354 Sailfish were sampled, including 185 females, 161 males and 8 of unknown sex. Total weight (TW) varied from 14 to 41 kg, and sizes ranged between 128 and 195 cm postorbital length (PL), with significant differences between the sexes (P < 0.05). The sex ratio throughout the period analyzed was 0.87: 1 (M:H). The total length (TL) and postorbital length (LPO) of organisms were related through the linear fit model for both sexes TL = 57.204 + 1.15 x LPO (r2 = 0.65). There were no significant differences in the weight-length relationship between the sexes (ANCOVA, P>0.05). The general equation relating weight and length for both sexes was TW = 0.0009 x PL2.009. The value of the slope b was significantly different from 3, indicating negative allometric growth (t, P < 0.05). Indo-Pacific sailfish exploitation is currently limited to the sports-recreational fishery; however, there are initiatives to promote the commercial exploitation of this resource. Therefore, results derived from this study are of importance, since they provide basic information on the biology of this species, and can serve as a baseline for the management of this resource.

Keywords: Sailfish, sport fishing fleet, weight-length relationship, Gulf of California, Mexico. Salcedo-Bojórquez, S., A. Abitia-Cárdenas & X. Moreno. 2015. Distribución de frecuencia de tallas, proporción de sexos y relación peso-longitud del pez vela Istiophorus platypterus en la zona de Mazatlán, Sinaloa, México. CICIMAR Oceánides, 30(2): 1-8.

Introducción El pez vela Istiophorus platypterus (Shaw & Nodder, 1792) es una especie pelágica altamente migratoria que presenta una distribución circuntropical (Ovchinnikov, 1970; Beardsley et al., 1975). En México, actualmente esta especie está reservada a la pesca deportiva y es manejada por agencias gubernamentales tales como el Instituto Nacional de la Pesca (DOF, 2013). A pesar de que el pez vela representa un recurso natural con un alto valor económico en el Pacífico Tropical Oriental, existe poca información sobre su estructura poblacional.

Las relaciones longitud-peso son parámetros importantes en los estudios de biología pesquera y en la evaluación de stocks, presentando diferentes aplicaciones dentro de las que destacan la estimación de la condición del pez, y su utilidad tanto para comparar la historia de vida entre regiones como para la evaluación de stocks (Wootton, 1990; Binohlan & Pauly, 1998; Koutrakis y Tsikliras, 2003; Froese & Pauly, 2015), por lo que en el presente estudio se describe la distribución de frecuencias de tallas, proporción de sexos, y la relación peso-longitud de especímenes capturados en torneos de pesca realizados en el puerto de Mazatlán, Sinaloa durante el periodo 2002-2009.

Fecha de recepción: 02 de marzo de 2015

Fecha de aceptación: 17 de abril de 2015

Salcedo -Bojórquez et al.

Material y métodos Los datos fueron registrados a partir de especímenes capturados en torneos de pesca deportiva realizados en el puerto de Mazatlán, Sinaloa, México, durante noviembre-diciembre, en el periodo 2002 a 2009. Se registraron la longitud total (LT ± 1 cm), longitud postorbital (LPO ± 1 cm) y el peso total (PT ± 1 kg). El sexo se determinó mediante el análisis visual de las gónadas. Para detectar diferencias en la estructura de tallas por sexos y años (n = 346) se aplicó un análisis de varianza (ANOVA), comprobando previamente la normalidad de la muestra y la homogeneidad de las varianzas, mediante las pruebas de Kolmogorov–Smirnov y Levene’s, respectivamente. Cuando alguna de estos supuestos no se cumplió, se aplicó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (Zar, 1996). Asimismo, se estimó la regresión lineal entre la longitud total y la longitud postorbital (LT-LPO) para machos, hembras y sexos combinados, aplicando el método de mínimos cuadrados. La relación peso-longitud se estimó mediante la función potencial (PT=a LPOb); el grado de asociación entre las variables peso-longitud fue calculado por el coeficiente de determinación r2. Se aplicó un ANCOVA (prueba de pendientes y elevaciones) para detectar diferencias en la relación peso-longitud entre sexos y posteriormente se realizó una prueba t de Student para comprobar el tipo de crecimiento bajo el juego de hipótesis: H0: b = 3 (crecimiento isométrico) o Ha: b ≠ 3 (crecimiento alométrico) (Zar, 1996). Resultados Durante el periodo comprendido entre 2002 y 2009, se muestrearon 354 individuos, de los cuales 185 fueron hembras, 161 machos y 8 indiferenciados. La longitud osciló entre los 128 y los 195 cm de LPO, y el peso entre los 14 y los 41 kg. Los datos de tallas cumplieron con los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas (K-S, P > 0.05). Se detectaron diferencias significativas de talla promedio entre sexos y años (F, P <0.05), siendo en promedio más grandes las hembras (165.8, d.s. = 11.03 cm) que los machos (160.5, d.s. = 10.25 cm) (Fig. 1). Durante el 2002 se registró la longitud postorbital promedio más grande (LPO = 168 cm), mientras que en 2009 se presentó la más pequeña (LPO = 157 cm) (Fig. 2). La proporción sexual durante todo el periodo analizado fue de 0.87:1 (M: H). La relación longitud total y longitud postorbital en machos, hembras y sexos combinados fueron: LT = 55.723 + 1.1556 x LPO (Machos; r2 = 0.59) LT = 64.712 + 1.113 x LPO (Hembras; r2 = 0.66) LT = 57.204 + 1.15 x LPO (Sexos combinados; r2 = 0.65)

Figura 1. Distribución de frecuencias para machos y hembras de Istiophorus platypterus capturados por la flota deportiva en Mazatlán, Sinaloa, México durante 2002 a 2009; a) tallas-LOP, y b) peso total.

Dado que el análisis de covarianza no mostró diferencias significativas en la relación peso-longitud entre machos y hembras (pendientes: t = 1.85, DF=342, P > 0.05; elevación: t = 1.84, DF =343, P > 0.05) se calculó una regresión entre el peso y la longitud para sexos combinados (Fig. 2). En la tabla 1 se muestran los parámetros de la relación PTLPO encontrados para sexos combinados, machos y hembras. El valor de la pendiente b fue significativamente diferente de 3 (prueba t, P < 0.05), lo que indica un crecimiento de tipo alométrico negativo en el intervalo de tallas analizado. Discusión La pesca deportiva incide principalmente sobre organismos de tallas grandes y por lo tanto la captura derivada de esta actividad solo representa una fracción de la estructura de la población; por esto, los resultados presentados deben ser analizados en este contexto. El intervalo de las tallas de los individuos capturados por la flota de pesca deportiva del área de Mazatlán, Sinaloa osciló entre 128 cm y 195 cm de LPO, dicho rango coincide con lo reportado en estudios previos para la misma zona (Alvarado-Castillo & Félix- Uraga 1996; Ramírez-Pérez et al. 2011), por lo que la frecuencia de tallas capturadas durante los diferentes periodos puede ser tomada como un indicador de la selectividad del arte de pesca.

TALLAS Y RELACIÓN PESO-LONGITUD DEL PEZ VELA

porción de sexos influye en la composición de las tallas.

Figura 2. Talla promedio anual de Istiophorus platypterus capturado por la flota deportiva en Mazatlán, Sinaloa, México durante 2002 a 2009. Se indica promedio (●), e intervalo de confianza (I.C. 95%, barras horizontales).

Por otro lado, en este estudio se encontraron diferencias de tallas entre sexos, debidas en principio a que las hembras abarcan un intervalo de longitudes más amplio. Ramírez-Pérez et al. (2011) encontraron un patrón similar para la misma área y estación del año, y Sheng-Ping et al. (2006) lo reportaron para las costas de Taiwán. Se ha reportado que existe un dimorfismo sexual en el que las hembras de Istiophorus spp. son más grandes que los machos (Nakamura, 1985; Ramírez-Pérez et al., 2011). Con respecto a la proporción de sexos, ésta se encontró sesgada ligeramente hacia las hembras (M:H= 0.87:1), Hernández-Herrera y Ramírez-Rodríguez (1998) no registraron diferencias significativas en la proporción de sexos en las costas de Mazatlán durante un ciclo anual, en tanto que Ramírez-Pérez et al. (2011) reportan diferencias para la misma área durante la temporada templada y cálida. Cerdenares-Ladrón De Guevara et al. (2013) reportaron diferencias en la proporción de sexos, con variaciones intra-anuales en el Golfo de Tehuantepec. En el Mar Caribe también se observan cambios estacionales en la proporción sexual (ICCAT, 2010). Los cambios en la proporción de sexos se puede asociar al incremento de la actividad reproductiva en la zona (Taylor & Murphy 1992), a la migración diferencial de esta especie hacia el sur del Pacífico mexicano (González-Armas et al. 2006), lo que puede reflejar una mayor abundancia temporal por sexos, y de acuerdo con Goodyear y Arocha en el 2001, la pro-

En el presente estudio no se encontraron diferencias significativas en la relación peso-longitud entre sexos (Fig. 3), lo cual ya ha sido reportado previamente por otros autores (Ramírez-Pérez, 2005) para la misma zona. Por su parte, Skillman y Young (1974) no reportaron diferencias entre individuos capturados en el Pacífico central, mientras que Sheng-Ping et al. (2006) obtuvieron el mismo resultado para individuos provenientes de las costas de Taiwán. Asimismo Lenarz y Nakamura (1974) registraron esta misma condición para pez vela capturados en las aguas del Atlántico. Sin embargo, otros autores han encontrado diferencias en esta relación; así, Hernández-Herrera y Ramírez-Rodríguez (1998) reportaron diferencias para la misma zona de estudio. mientras que Jolley (1974) las documentó para el área de Florida, y Chiang et al. (2004) para las costas de Taiwán. Hoolihan (2006) encontró diferencias a partir de la clase de edad 2 y propuso que el pez vela presenta un dimorfismo sexual a partir de la misma. Chiang et al. (2004) reportaron que el crecimiento difirió significativamente entre sexos, encontrando que las hembras crecieron más rápido y alcanzaron tallas mayores que los machos. La relación entre el peso y la longitud puede ser afectada por el hábitat, la dieta, la estación, la madurez y la localidad (Tesch, 1971), y se ha sugerido que Mazatlán es una zona de transición y de alimentación para el pez vela (Rosas-Alayola et al., 2002). Bal y Rao (1984) indicaron que el valor de b difiere no solo entre diferentes especies sino dentro de la misma especie dependiendo del sexo, la fase de madurez y los hábitos alimentarios. El coeficiente de crecimiento estimado en este trabajo fue alométrico negativo (b = 2.01 < 3), teniendo en cuenta que los valores de b menores a 2.5 o mayores a 3.5, generalmente se relacionan con datos de talla limitados. Alvarado-Castillo (1993) reportó un coeficiente de alometría similar a los obtenidos en el presente estudio (b=2.28) el sur del Golfo de California. Las variaciones del coeficiente de b para el pez

Tabla 1. Parámetros de la relación peso-longitud de Istiophorus platypterus capturado por la flota deportiva en Mazatlán, Sinaloa, México durante 2002 a 2009. Longitud (cm) promedio (MinMax)

b (95% C.I.)

b (S.E.)

Sexo

Peso (kg) promedio (Min-Max)

Machos

161

25 (16-40)

161 (135-188)

0.0005

2.147 (1.845-2.448)

0.153

0.55

Hembras

185

27 (14-41)

166 (128-195)

0.0013

1.943 (1.667-2.219)

0.140

0.51

Sexos combinados

346

26 (14-41)

163 (128-195)

0.0009

2.009 (1.812-2.206)

0.100

0.54

Salcedo -Bojórquez et al.

Figura 3. Relación peso-longitud para ambos sexos de Istiophorus platypterus capturado por la flota deportiva en Mazatlán, Sinaloa, México durante 2002 a 2009.

vela del Indo-Pacífico se registró entre 2.28 – y 3.007 (Alvarado-Castillo, 1993; Ravi et al., 2012), para el pez vela del Atlántico varió entre 2.41- 3.34 (Kume & Joseph 1969; Jolley, 1974) (Tabla 2). Las variaciones en este coeficiente pueden ser atribuidas a diferentes factores, tales como el tamaño de la muestra, la estación y el área de recolecta y el espectro de tallas analizado. En este trabajo el valor obtenido para b puede ser atribuido al reducido espectro de tallas incluido en el análisis, el cual es característico de la pesca deportiva. Actualmente el aprovechamiento del pez vela se encuentra restringido a la pesca deportiva-recreativa; sin embargo, existen iniciativas que promueven su explotación comercial, por lo que el presente resultado es importante debido a que aporta información básica sobre la biología de la especie, sirviendo de línea base para su manejo. Agradecimientos Se agradece al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politécnico Nacional, el apoyo económico brindado para la realización del presente trabajo. A los programas de becas Estimulo al Desempeño e Investigación (EDI-IPN), Comisión de Operación y Fomento de Actividades Académicas del IPN (COFAA-IPN) y al Sistema Nacional de Investigadores (SNI-CONACyT). Al proyecto de investigación Institucional SIP-20101025. Proyecto SEP- CONACYT clave 60376 “Biología y dinámica poblacional del pez vela Istiophorus platypterus en el Pacífico mexicano”. XGMS agradece al IPN por el soporte económico a través del Programa de Con-

tratación por Excelencia. Referencias Alvarado-Castillo, R.M. 1993. Edad y crecimiento de de Istiophorus platypterus (Shaw & Nodder, 1791) (Pisces: Istiophoridae) al sur del Golfo de California. Tesis Maestría en Ciencias, CICIMAR-IPN, La Paz, B.C.S., México. 57 pp. Alvarado-Castillo, R.M. & R. Felix-Uraga. 1996. Age determination in Istiophorus platypterus (Pisces: Istiophoridae) in the south of the Gulf of California, Mexico. Rev. Biol. Trop. 44, 233– 239. Beardsley, G.L., J.R., Merreit, & W.J. Richards. 1975. Synopsis of the biology of the sailfish Isfiophoms plafypfems (Shaw y Nodder, 1971). 95-120, En: R. S. Shomura y F. Williams (Ed) Proceedings of the Intemational Bíllfish Symposíum. Kalíua-Kona, Hawaii, 9-12 August 1972. Part 3. Species synopses. U. S. Department of Com. NOAA Technical Report NMFS SSRF-675. Bal, D.V. & K.V. Rao. 1984. Marine fisheries. Tata McGraw-Hill Publishing Company Ltd, New Delhi. 470 p. Binohlan, C. & D. Pauly. 1998. The length–weight table. 121–123, En: R. Froese, y D. Pauly (eds). Fishbase 1998: concepts, design and data sources. ICLARM, Manila.

TALLAS Y RELACIÓN PESO-LONGITUD DEL PEZ VELA

Tabla 2. Estimaciones de la relación peso-longitud (b) para el pez vela del Indo-Pacífico (Istiophorus platypterus) y del Atlántico (Istiophorus albicans) reportadas en la literatura. Dónde: b=Pendiente o parámetro de alometría, LP= longitud ojo-furca (postorbital), LMF=Longitud de la mandíbula inferior a la furca, LT= Longitud total (cm). Océano

Sexo y número

Intervalo de talla

Valor b

Referencia

Pacífico

928

155-235 cm LMF

2.28

Alvarado-Castillo (1993)

Pacífico

3334

55-240 cm LP

2.60

Cerdenares et al. (2011)

Pacífico

572

109-219 cm LMF

2.64

Ramírez-Pérez (2005)

Indo Pacífico

36 machos

125-177 cm LMF

2.53

Hoolihan (2006)

Indo Pacífico

65 hembras

129-199 cm LMF

2.58

Hoolihan (2006)

Indo Pacífico

130

92-385 cm LT

3.007

Ravi et al. (2012)

Indo Pacífico

101

125-199 cm LMF

2.58

Hoolihan (2006)

Indo-Pacífico

machos (no datos)

131-228 cm LMF

2.48

Kar et al. (2015)

Indo-Pacífico

hembras (no datos)

113-232 cm LMF

2.64

Kar et al. (2015)

Atlántico

134-205 cm LMF

2.41

Kume y Joseph (1969)

Atlántico

182 machos

76-156 cm LMF

3.34

Jolley (1974)

Atlántico

230 hembras

47-164 cm LMF

2.95

Jolley (1974)

Atlántico

802

115-222 cm LMF

2.62

Wares y Sakawa (1974)

Atlántico

244

40-158 cm LMF

3.15

Lenarz y Nakamura (1974)

Atlántico

907 machos

27-188 cm LMF

3.19

Prager et al. (1995)

Atlántico

1280 hembras

27-204 cm LMF

3.26

Prager et al. (1995)

Atlántico

2187

27-204 cm LMF

3.24

Prager et al. (1995)

Cerdenares-Ladrón De Guevara, G., E. Morales-Bojórquez & R. Rodríguez-Sánchez. 2011. Age and growth of the sailfish Istiophorus platypterus (Istiophoridae) in the Gulf of Tehuantepec, Mexico, Marine Biology Research, 7:5, 488-499. Cerdenares-Ladrón de Guevara, G., E. Morales-Bojórquez, C. Rodríguez-Jaramillo, A. Hernández-Herrera & A. Abitia-Cárdenas. 2013. Seasonal reproduction of sailfish Istiophorus platypterus from the southeast Mexican Pacific. Marine Biology Research, 9(4): 407-420. Chiang, W.C., C.L., Sun & S.Z. Yeh. 2004. Age and growth of sailfish (Istiophorus playtypterus) in waters off eastern Taiwan. Fish. Bull. 102: 251263. Froese, R. & D. Pauly. 2015. Fishbase. World Wide Web Electronic Publication. Available at: http:// www.fishbase.org/Version (Enero, 2015). Gaetner, D., J.J. Alio & F. Arocha. 1991. Alcance de los estudios sobre la pesca deportiva de los Istiophoridae en Venezuela. Col. Vol. Sci. Pap. ICCAT, 35(1): 89-95. Goodyear, C.P. & F. Arocha. 2001. Size composition of blue and white marlins taken in selected fisheries in the Western North Atlantic. Collect. Vol. Sci. Pap. ICCAT. 53: 249-257.

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Salcedo -Bojórquez et al.

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CICIMAR Oceánides 30(2): 7-12 (2015)

COMPORTAMIENTO ALIMENTARIO DE LA LARVA DEL HUACHINANGO DEL PACÍFICO Lutjanus peru (NICHOLS & MURPHY, 1922) (PERCOIDEI: LUTJANIDAE) AL INICIO DE LA ALIMENTACIÓN EXÓGENA Peña, Renato & Silvie Dumas

Unidad Piloto de Maricultivos. Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. Instituto Politécnico Nacional. Av. IPN s/n. Col. Playa Palo de Santa Rita. La Paz, B.C.S. 23060, México. Tel+52 612 1225366. Fax +52 612 1225322.. email: rpena@ipn.mx.

RESUMEN. El comportamiento alimentario de larvas del huachinango del Pacífico fue estudiado bajo condiciones controladas, con énfasis especial durante el inicio de la alimentación exógena (al tercer día después de la eclosión). Durante un periodo de cinco minutos fueron observadas de manera individual diez larvas de L. peru, antes y después de ser alimentadas con rotíferos (Brachionus rotundiformis) y nauplios de copépodos (Euterpina acutifrons) en densidades de 5 presas/ml. Para describir parte del comportamiento relacionado con el evento de alimentación se registró el número de veces que las larvas adoptaron una “postura” de ataque, así como el número de ataques por larva a los diferentes tipos presa. Se observó que previo al suministro de alimento, las larvas despliegan tres tipos de conducta: nado, reposo, e impulso rápido. Una vez que fue suministrado el alimento, el patrón de conducta de las larvas cambió, independientemente del tipo de presa. La frecuencia de nado incrementó pero los desplazamientos fueron más cortos y pausas más frecuentes. El periodo de reposo de las larvas disminuyó significativamente y se observaron dos patrones de acción modal asociados directamente al proceso de alimentación: 1) postura sigmoide (“S”), adoptada posterior a la detección de una presa, 2) ataque, evento durante el cual la larva se impulsa espontáneamente en dirección de la presa, independientemente de si se logra o no la captura del alimento. Menos del 50 % de las larvas observadas desplegaron una postura de ataque y el número promedio de ataques por larva durante el tiempo de observación fue menor a 1.5, independientemente del tipo de presa. Los resultados son similares a los reportados para otras larvas de peces durante el inicio de la alimentación exógena y sugieren que los nauplios de copépodos son una presa adecuada durante la primera alimentación de las larvas de L. peru.

Palabras clave: Huachinango del Pacífico, Lutjanus peru, primera alimentación, comportamiento alimentario.

Feeding behaviour of the Pacific red snapper Lutjanus peru (Nichols & Murphy, 1922) (Percoidei: Lutjanidae) larvae at the onset of exogenous feeding ABSTRACT. The behaviour of the Pacific red snapper Lutjanus peru larvae during the onset of exogenous feeding at day 3 after hatching at 26º C was studied. Ten larvae were directly observed during 5 min each before and after the addition of feed. Rotifers (Brachionus rotundiformis) and copepod nauplii (Euterpina acutifrons) were used as live feed at a density of 5 prey/ml. Larval behavior was described before and after prey addition. Also, the number of larvae that displayed an attack posture and the number of attacks per larvae during the observation period were recorded. Before prey addition, the larvae displayed three types of conduct: swimming, resting and fast impulse. This behavioral pattern changed with the presence of feed, regardless of prey type. The swimming conduct increased duration but changed to a short distance and frequent pauses. The resting conduct reduced its duration and two new modal action patterns associated to feeding were present: “S” posture after prey detection and the attack which consisted in a direct larval strike towards the prey and may include prey capture. Less than 50% of the observed larvae displayed the attack posture and the mean number of attacks per larvae was less than 1.5 during the observation period regardless of prey type. Results are similar to the reported for other species during the onset of exogenous feeding and suggest that copepod nauplii may be a more suitable prey during first feeding of L. peru.

Keywords: Pacific red snapper, Lutjanus peru, first feeding, feeding behavior. Peña, R. & S. Dumas. 2015. Comportamiento alimentario de la larva del huachinango del Pacífico Lutjanus peru (Nichols & Murphy, 1922) (Percoidei: Lutjanidae) al inicio de la alimentación exógena. CICIMAR Oceánides, 30(2): 7-12.

Introducción El inicio de la alimentación exógena es uno de los eventos más críticos del ciclo de vida de los peces y durante el cual se han reportado las más elevadas tasas de mortalidad (Hunter, 1981). En este momento las larvas inician la búsqueda y captura de alimento exógeno una vez que han agotado sus reservas alimenticias, i.e., saco vitelino y glóbulo de aceite, y para ello durante el periodo de alimentación endógena se desarrollan órganos y sistemas involucrados en la detección, ingestión, digestión y Fecha de recepción: 01 de junio de 2015

asimilación del nuevo alimento (Yúfera & Darias, 2007). De esta forma, mientras más pronto inicie el proceso alimentario, se reducirá el tiempo que pasan las larvas en las etapas de desarrollo más vulnerables a factores como la depredación y la inanición, los cuales son los principales factores que regulan la supervivencia durante los primeros días de desarrollo de los peces (Lasker, 1981). La habilidad de una larva para ingerir una presa se adquiere durante los primeros momentos de iniciada la alimentación exógena, e implica cambios Fecha de aceptación: 26 de junio de 2015

PEÑA & DUMAS

conductuales de la larva asociados a la transición de una alimentación endógena a una exógena. En efecto, Skiftesvik et al. (1994) describieron un cambio en los patrones conductuales de larvas de Hippoglossus hippoglossus durante la primera alimentación, los cuales reflejan el inicio de la búsqueda de alimento. Más aún, se ha descrito que con el inicio del proceso alimentario, aparecen patrones de acción modal (PAM) específicos que en conjunto definen el comportamiento alimentario y que incluyen nuevas posturas corporales, previo a la ingesta del alimento (Brown et al., 1997). Con el tiempo se observa un incremento en el número de presas consumidas por las larvas, lo cual sugiere que existe un proceso de aprendizaje y optimización del comportamiento alimentario durante los primeros días de desarrollo (Hunter, 1972; Dou et al., 2000). El estudio y caracterización del comportamiento alimentario durante la primera alimentación, permitirá alcanzar un mejor entendimiento del proceso alimentario, que será de utilidad durante la valoración de diferentes presas, dietas y condiciones de cultivo; así como contribuir a conocer las causas de la mortalidad presentes al inicio de la alimentación exógena durante el cultivo del huachinango del Pacífico. El objetivo del presente estudio fue registrar y describir los cambios conductuales y los patrones de acción modal en las larvas del huachinango del

Pacífico Lutjanus peru ante diferentes presas, al inicio de la alimentación exógena. Material y Métodos Los organismos utilizados para el bioensayo provienen de un desove de reproductores silvestres del huachinango del Pacífico Lutjanus peru, obtenido a través de un protocolo de inducción hormonal descrito por Pelcastre-Campos (2006). Los huevos recién fecundados se incubaron en un tanque cilindro-cónico de 120 L con agua de mar pasada a través de filtros mecánicos de 10 y 5 micras y esterilizada con luz ultravioleta. Las condiciones de incubación fueron 26º C, salinidad de 35 ups, fotoperiodo 13:11 (luz: oscuridad), 700 lux de irradiancia en la superficie del agua, recambio de agua (500 ml/min) y aireación constantes. Después de la eclosión (aproximadamente 24 horas después de la fecundación), las larvas fueron transferidas a dos tanques cilindro-cónicos de 100 L a una densidad de 50 larvas/L (5000 larvas/tanque). Las condiciones en los tanques de cultivo fueron 26° C, salinidad de 35 ups, irradiancia de 1000 lux en la superficie del agua, aireación moderada desde el centro del tanque y no se realizó recambio de agua en los tanques de cultivo. El estudio se realizó a los tres días después de la eclosión, cuando las larvas presentaban las características morfológicas que indican el inicio de la pri-

Figura 1. Larva del huachinango del Pacífico Lutjanus peru a las 72 h después de la eclosión. Se observan las características de una larva lista para alimentarse: el ojo pigmentado (o); la boca y el ano abiertos (flechas); tubo digestivo con pliegues y diferenciado en intestino anterior (ia) e intestino posterior (ip), m = musculatura axial. Los asteriscos indican alimento en el intestino anterior y en el intestino posterior. Barra = 0.5 mm. Figure 1. Pacific Red Snapper larvae Lutjanus peru at 72 hours after hatching, showing the characteristics of the larva at the time of first feeding: pigmented eye (o); open anus and mouth (arrows); digestive track folded and diferentiated in anterior (ia) and posterior (ip) intestine; m = axial musculature. Asterisk shows food inside the anterior and posterior intestine Bar = 0.5 mm.

COMPORTAMIENTO ALIMENTARIO DE LARVAS.

mera alimentación en larvas de peces marinos: boca y ano abiertos y ojos completamente pigmentados (Fig. 1) (Yúfera & Darias, 2007). Como alimento se suministraron rotíferos (Brachionus rotundiformis) en un tanque de cultivo y nauplios de copépodos (Euterpina acutifrons) en otro tanque; en ambos casos la densidad fue 5 presas/ml. Debido a que el comportamiento de las larvas de peces no se altera por la presencia de microalgas (Skiftesvik et al., 2003) y para facilitar la observación e identificación de las diferentes conductas desplegadas por las larvas, no se agregaron microalgas en los tanques de cultivo. En cada tanque se observaron diez larvas por un período de cinco minutos cada una. Las observaciones se realizaron antes y después de agregar el alimento. Cada larva fue elegida al azar y en diferentes zonas del tanque con la finalidad de reducir la posibilidad de observar la misma larva. No se realizaron observaciones en larvas que estaban en el fondo del tanque, ni pegadas a las paredes, solamente se consideraron aquellas larvas que se encontraban en la superficie o en la columna de agua. Se registraron las diferentes conductas desplegadas por cada larva. En las observaciones hechas después de la adición de alimento, se evaluó el porcentaje de larvas que desplegaron una postura de ataque y el número de ataques promedio por larva durante el tiempo de observación. Los porcentajes de larvas que desplegaron un ataque fueron transformados con la raíz cuadrada de arcoseno antes de ser analizados, pero se reportan como porcentajes. Se hicieron pruebas de normalidad y homoscedasticidad y se aplicó una ANOVA de una vía para establecer el efecto del tipo de presa sobre el número de ataques por larva. El nivel de significancia fue de p<0.05. Resultados Al tiempo de la primera alimentación, las larvas del huachinango del Pacífico presentaron una longitud total de 3.08 ± 0.12 mm (promedio ± d.e., n

ar= 30). Antes de agregar el alimento se identificaron tres tipos de conducta en todas las larvas observadas en ambos tanques de cultivo: nado, reposo, e impulso rápido (Tabla 1). Durante el nado las larvas se mantenían en movimiento a una velocidad constante y con dirección lineal ó circular. La duración de cada período de nado fue menor a 30 segundos en todos los casos. El movimiento estaba basado en el abatimiento de las aletas pectorales y del pliegue caudal. Los periodos de nado se interrumpían por largos periodos de reposo, que abarcó la mayor cantidad del tiempo de observación. Durante el reposo, las larvas se mantenían pasivas y sin movimiento en la columna de agua; en ocasiones se mantenían a la deriva, desplazándose hacia abajo pero sin alcanzar el fondo del tanque. El impulso rápido (C-start), era un movimiento súbito en línea recta y de corta duración, sin estímulo aparente y que generalmente duraba de uno a dos segundos y se realizaba en trayectorias horizontales, verticales, o diagonales. El número de impulsos rápidos por larva fluctuó entre tres ó cuatro durante el período de observación en todas las larvas observadas. El patrón conductual de las larvas del huachinango del Pacífico se modificó después de agregar el alimento. Se redujo la duración del período de reposo y se incrementó el tiempo del período de nado. Sin embargo, el patrón de nado cambió a desplazamientos cortos y pausas frecuentes cuando las larvas detectaban una presa (ya sea rotífero ó copépodo). El impulso rápido (C-start) siguió ocurriendo, aunque en menor frecuencia. Se registró una nueva conducta denominada sacudida, la cual consistía de varios movimientos bruscos de todo el cuerpo, de izquierda a derecha, con duración menor a un segundo. Esta conducta ocurrió de manera esporádica y no en todas las larvas que se observaron. Sin importar el tipo de presa, se presentaron dos patrones de acción modal (PAM) asociados a la alimentación: postura sigmoide (S) y ataque (Tabla 1). El tiempo transcurrido desde el momento en que se

Tabla 1. Patrones de conducta y de acción modal (PAM) de las larvas del huachinango del Pacífico Lutjanus peru registrados durante la primera alimentación exógena. Table 1. Behavioural and modal action patterns (PAM) of Pacific Red Snapper (Lujtanus peru) larvae recorded during the first exogenous feeding. Conducta / PAM

Descripción

Nado

Movimiento continuo, ya sea circular ó en línea recta, propulsion de las aletas pectorales y el pliegue caudal.

Reposo

Período de inactividad en la columna de agua, duración variable.

Impulso rápido (C-start)

Arranques de corta duración en línea recta, distancia variable, pero no menor a la de un ataque.

Sacudida

Movimientos bruscos de todo el cuerpo, de izquierda a derecha.

Postura Sigmoidal

Flexión de la parte posterior del cuerpo adoptando una forma de “S”.

Ataque

Impulso hacia delante, corta distancia, en línea recta, siempre posterior a la postura “S” y dirigido hacia una presa.

PEÑA & DUMAS

agregó el alimento, hasta observar la presencia de los PAM de las larvas fue menor a dos minutos. Una vez que una larva detectaba una presa se detenía frente a ella y en ocasiones asumía una postura corporal sigmoide, doblando la parte posterior del cuerpo con la cabeza dirigida a la presa. Algunas veces la postura “S” era seguida de un ataque, el cual consistía en un impulso directo dirigido hacia la presa. En ninguna ocasión se observó que una larva atacara más de una vez a la misma presa. Menos de un 50% de las larvas observadas desplegaron una postura de ataque, independientemente del tipo de presa. Sin embargo, se observó una diferencia significativa (p < 0.05) entre el porcentaje de larvas que desplegaron una postura de ataque cuando se alimentaron con nauplios de copépodos que cuando se alimentaron con rotíferos. El número promedio de ataques por larva durante el tiempo de observación fue menor a 1.5 ataques, sin importar el tipo de presa y no hubo diferencia significativa entre ambos tratamientos (Tabla 2). Tabla 2. Porcentaje de larvas que desplegaron una postura de ataque y número promedio de ataques por larva durante la primera alimentación del huachinango del Pacífico Lutjanus peru alimentadas con diferente tipo de presa (n = 10). Superíndice diferente denota diferencia significativa (p < 0.05). Table 2. Percent of larvae showing an attacking posture and mean number of attacks per larvae during the first feeding of the pacific red Snapper Lutjanus peru, fed with different prey type (n=10). Different upperindex denotes significative difference. Tipo de presa Nauplios de copépodo

Rotíferos

Larvas en postura de ataque (%)

42.5a

32.5b

Ataques por larva

1.2

1.1a

Discusión El patrón de conducta de las larvas del huachinango del Pacífico antes de la adición de alimento es similar al reportado en larvas de otras especies como Engraulis mordax (Hunter, 1972), Scophthalmus maximus (Skiftesvik, 1992), Gadus morhua (Skiftesvik, 1992; Munk, 1995), Hippoglossus hippoglossus (Skiftesvik et al., 1994), Cyclopterus lumpus y Anarhichas lupus (Brown et al., 1997), Acipenser baerii (Gisbert et al., 1999) y Centropomus parallelus (Temple et al., 2004). El impulso súbito observado previo a la adición del alimento ha sido asociado con la respiración a través de la superficie corporal para favorecer el intercambio de gases, y también puede considerarse como una forma de evitar depredadores (Hunter, 1972). Los largos periodos de descanso y cortos periodos de nado durante los primeros días de desarrollo de las larvas han sido considerados como una estrategia de

ahorro de energía debido a que el agotamiento de las reservas nutricionales provoca un incremento en el consumo de oxígeno desde el momento de la primera alimentación (Skiftesvik, 1992; Skiftesvik et al., 1994; Miyashima et al., 2009). La adición de alimento provoca un cambio de comportamiento en las larvas del huachinango del Pacífico: una reducción en la duración del periodo de descanso, un cambio en el patrón de nado, y la aparición de dos patrones de acción modal (PAM), asociadas directamente con el proceso alimentario (la postura sigmoidal y el ataque). El nuevo patrón de nado observado en las larvas del huachinango del Pacífico con distancias cortas y pausas continuas, ha sido descrito en otras especies como una estrategia de búsqueda de alimento del tipo saltatorio en el cual las pausas cortas ocurren como resultado de la detección de una presa (Munk, 1995; Hart, 1997). La duración de los periodos de nado varía entre especies y está sujeta a factores ambientales como la densidad y disponibilidad de presas (Munk, 1995). Por ejemplo, en larvas de Gadus morhua y de Clupea harengus, el periodo de nado continuo se redujo de 1-2 seg a 0.6 seg, después de agregar el alimento (Munk & Kiorboe, 1985; Munk, 1995). El proceso alimentario inicia con la detección de la presa; para ello, las larvas del huachinango del Pacífico presentan un estado de desarrollo con vías sensoriales químicas y visuales que permiten detectar una presa (Zavala-Leal et al., 2013). La distancia de reacción ó de detección de una presa ha sido registrada en otras especies y en general, se ha reportado un incremento de la misma con el desarrollo de las larvas (Hunter, 1981; Coughlin, 1991), así como con la reducción de la densidad de las presas en larvas de Gadus morhua (Munk, 1995). Posterior a la detección de la presa, ocurre la ingesta; la larva del huachinango del Pacífico adopta una postura de ataque en forma de “S” que sido observada en larvas de otras especies (Hunter & Kimbrell, 1980; Hunter, 1981), lo que sugiere un patrón general en el comportamiento alimentario. En efecto, se han descrito dos PAM asociados con el ataque, en ambos casos la larva adquiere una postura corporal que le permite embestir sobre la presa. En la primera postura de ataque la larva flexiona la parte caudal del cuerpo adquiriendo una postura en forma de “C” y posteriormente se impulsa sobre la presa. En la segunda postura la larva flexiona la región caudal del cuerpo adoptando una postura en “S” y después se impulsa sobre la presa. La primera postura ha sido descrita en especies de clupeidos, mientras que la segunda ha sido observada en el resto de las especies (Hart, 1997), incluyendo L. peru en este estudio. Diferentes estudios han demostrado que el éxito en la captura de la presa posterior al ataque está influenciado por factores ambientales como la turbulencia (Munk, 1995), la intensidad de luz (Huse, 1994) y el tamaño de la presa con relación al tamaño

COMPORTAMIENTO ALIMENTARIO DE LARVAS.

de la boca de las larvas. Hunter (1981) reportó que el tamaño óptimo de las presas que una larva ingiere corresponde al 40% del tamaño de la apertura de la boca de la larva; si la presa es de mayor tamaño no será ingerida y la larva corre el riesgo de morir por inanición. En este sentido, el hecho de que las larvas del huachinango no difirieran en el número de ataques cuando se alimentan con rotíferos o copépodos debe tomarse con precaución, ya que en estudios anteriores se ha observado que las larvas no sobreviven cuando se alimentan con el rotífero como única presa bajo condiciones de cultivo intensivo (datos no publicados); se ha sugerido que el tamaño del rotífero (LT = 143 ± 28 micras) puede ser la causa. Por otro lado, la presencia y frecuencia de ocurrencia de la postura de ataque puede ser considerada como un indicador de la adecuación de las condiciones de cultivo o del tipo de presa ofrecido a las larvas. El que se haya registrado un mayor porcentaje de larvas que desplegaron un ataque cuando se alimentan con nauplios de copépodo sugiere que los nauplios son una presa más adecuada que los rotíferos, no sólo por el menor tamaño (LT = 80 ± 28 micras), sino que también las diferencias en los patrones de nado entre los rotíferos y los nauplios de copépodos pueden haber influido en el proceso alimentario de las larvas (Buskey et al., 1993). Los resultados de este estudio demuestran que las larvas del huachinango del Pacífico Lutjanus peru despliegan el mismo comportamiento alimentario que las larvas de otras especies al momento de la primera alimentación y con base a la frecuencia de los ataques desplegados después de agregar el alimento, sugieren que los nauplios de copépodos pueden ser una presa más adecuada que los rotíferos. Agradecimientos El presente estudio se realizó con apoyo institucional mediante el proyecto SIP-IPN 20070495. RP y SD son becarios COFAA-IPN y EDI-IPN. Referencias Buskey, E. J., C. Coulter & S. Strom. 1993. Locomotory patterns of microzooplankton: potential effects on food selectivity of larval fish. Bull. Mar. Sci., 53: 29-43. Brown, J. A., D. Wiseman & P. Kean. 1997. The use of behavioural observations in larviculture of cold-water marine fish. Aquaculture, 155: 297306.

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CICIMAR Oceánides 30(2): 13-25 (2015)

CUESTIONES BIOLÓGICAS Y ECONÓMICAS PARA EXPLICAR CIERTAS INCONGRUENCIAS DE LA POLÍTICA PESQUERA DE LA UNIÓN EUROPEA González Laxe, Fernando

Instituto Universitario Estudios Marítimos Universidade da Coruña. Campus Elviña s/n. 15071, A Coruña -España. email: laxe@udc.es

RESUMEN: La Comisión Europea en su documento “Comunicación de la Comisión relativa a una consulta sobre las posibilidades de pesca” [COM (2011) 298 final] confirma la verdadera complejidad y los problemas en lo tocante a la efectividad de los resultados referentes a la gestión pesquera, cuando afirma “el hecho de pescar en exceso supone que las capturas se realizan demasiado pronto, que la pesca capturada es demasiada pequeña, y que además se consume demasiado combustible”. El informe presentado en mayo del 2010, sobre las posibilidades de pesca en aguas de la Unión Europea (UE) para 2011, refrenda la falta de éxito de las medidas puestas en marcha desde que se aprobara la nueva reforma de la Política Pesquera Comunitaria (PPC). Dicha documentación ha sido complementada con nuevos informes de la UE en los que amplían los argumentos para abordar nuevas reformas, i.e., las relativas a las propuestas legislativas para el Reglamento Base de la PPC [COM (2011) 425 final ] y para la Política de Mercados [COM (2011) 416 final]; junto a una comunicación sobre la Dimensión externa de la PPC [COM (2011) 424 final], y un informe sobre aspectos de los reglamentos que afectan a la conservación de recursos, acceso dentro de las 12 millas, la sostenibilidad y el ajuste de la capacidad pesquera [COM (2011) 418 final]. El trabajo que se expone vincula las razones del fracaso de la política pesquera a la luz de los modelos bioeconómicos y enfatiza sobre las acciones que se llevan a cabo para garantizar el lograr alcanzar los objetivos previstos para el año 2015, tal y como lo habían suscrito los Estados Miembros de la UE en la Cumbre del Desarrollo Sostenible, celebrada en Johannesburgo. ABSTRACT: The document of the European Commission entitled “Communication from the Commission concerning a consultation on Fishing Opportunities” [COM (2011) 298 final] confirms the actual complexity and the problems regarding fisheries management, when it declares “the fact of overfishing assumes that the catches are made too soon, that catch size is too small, and also that too much fuel is consumed”. The May 2010 report on the feasibility for fishing in waters of the European Union (EU) for 2011, confirms the failure of the implemented measures since the approval of the new reform of the Communitary Fishery Policy (CFP). This documentation has been completed with new reports from the EU in which arguments to undertake new reforms are broaden, i.e., those related to the legislation proposals for the Base Regulation of the CFP [COM (2011] 425 final) and for the Market Policy [COM (2011) 416 final]; together with a communication on External Dimension of the CFP (COM(2011) 424 final); and an report on the aspects on regulation that affect resources conservation, access within 12 miles, sustainability, and the adjustment of the Fishing Capacity [COM (2011) 418 final]. This paper links the reasoning for the failure of the fisheries policy on the basis of bio-economical models, and underlines the actions underway for guaranteeing the objectives for the year 2015, as agreed by the States Members of the EU in the Sustainable development summit held in Johannesburg. González Laxe, F. 2015. Cuestiones biológicas y económicas para explicar ciertas incongruencias de la política pesquera de la Unión Europea. CICIMAR Oceánides, 30 (2): 13-25.

Introducción

Sea cual sea la causa principal de la explicación es fácil detectar varias consideraciones. En primer lugar, si cualquier individuo o empresa puede acceder libremente y sin cortapisas a los stocks pes-

queros, su objetivo radica en obtener el máximo rendimiento en el corto plazo; sin preocupación por la conservación futura, ni por la apuesta sostenible del ecosistema (Grafton et al., 2007). Ello pone de manifiesto que los pescadores apenas poseen incentivos para tener en cuenta la influencia de su función extractiva en un futuro a plazo medio. En segundo lugar, en el momento de no existir unos derechos de propiedad asignados sobre los stocks, la racionalidad económica individual supera a la colectiva; con lo que es fácil comprobar la existencia de un exceso de unidades productivas que incrementan su presión e inciden en los niveles de actividad pesquera. En tercer lugar, en el sector pesquero se detectan externalidades negativas; es decir, la actividad creciente y sin regulación de las embarcaciones pesqueras, aumentando su esfuerzo pesquero, provoca una pérdida del bienestar; y, dicha pérdida de bienestar, no se logra compensar ni a corto, ni a medio plazo (Hilborn, 2007; Worm et al., 2009). La existencia de externalidades negativas en la actividad pesque-

Fecha de recepción: 12 de junio de 2015

Fecha de aceptación: 13 de octubre de 2015

El estado de los recursos pesqueros está asociado, en general, a un deterioro sistemático de los mismos. Las razones esgrimidas para justificar dicha situación vienen determinadas porque su explotación se realiza en régimen de libre acceso (Boade et al., 2002; García & Grainger, 2005); porque existe un exceso de capacidad de la flota en relación a los recursos (Gréboval & Munro,1999; Froese et al., 2010; Costello et al., 2008); y porque al no existir una regulación pesquera eficaz sobre los stocks se permite ejercer una mayor intensidad en lo que se refiere a la presión pesquera, derivado de la implantación de nuevos desarrollos tecnológicos (Cumninghan & Gréboval, 2004; Beddington et al., 2007; Worm et al., 2009).

González Laxe

ra no se llega a reflejar en el mercado. Emergen, a medio plazo y se plasman en situaciones en las que prevalece una sobreinversión que, posteriormente, se deriva hacia una situación de sobre-explotación de los stocks, poniendo en peligro su existencia y la continuidad de la explotación. Desde hace un tiempo, los economistas han ido explicando el funcionamiento de la economía pesquera. No fue fácil su trabajo ya que debieron ir combinando los aspectos estrictamente económicos con los fundamentos de la biología y de la ecología; así como el comportamiento de los pescadores. Son reseñables los trabajos pioneros de Gordon (1954); Schaefer (1954, 1957) y de Scott (1955). A los que siguieron con importantes aportaciones, Smith (1968,1969), Clark (1990,2006), Anderson (1986) , Hanneson (1993), Seijo et al. (1998) y Anderson & Seijo (2005). ¿Cómo explicar la situación? La teoría clásica de la economía de la pesca subraya que los empresarios maximizan sus beneficios cuando el coste marginal se iguala al ingreso marginal. En ese nivel de captura no se alcanza la eficiencia desde el punto de vista de la sociedad porque el coste privado subestima el coste social. La razón de esta argumentación se basa en que los pescadores no poseen incentivos para considerar las oportunidades de los otros pescadores y, entonces, se capturan más peces. Por eso, en economía de la pesca lo significativo es llegar a estimar el nivel óptimo de la pesca que se definiría como la maximización del valor neto de la actividad pesquera. Es preciso calcular los beneficios netos (ingresos menos costes) actuales y de todos los años futuros (descontados a ciertas tasas) de tal modo que se pueda invertir en el stocks de peces, restringiendo los niveles de pesca actual (Milazzo,1998; Clark, Munro & Sumaila, 2005; World Bank, 2008). De no aceptar estas tesis, los pescadores tenderán a pescar tanto como sea posible, contribuyendo al colapso de las pesquerías en el medio y largo plazo. Por eso, en la mayoría de los análisis de las pesquerías los niveles máximos de extracción no coinciden con los niveles de pesca determinados por los usuarios; y, en consecuencia, toda extracción superior o por encima de dicho nivel va a significar en el futuro una disminución de peces. En consecuencia, los pescadores están siendo impulsados a sobre-explotar los recursos siguiendo el ejemplo de la “carrera olímpica por pescar”; y cada pescador es incapaz de cambiar la situación individualmente, porque su comportamiento y actitud no supone una mejora de los stocks (J.A. Anticamara et al., 2011). En este trabajo expondremos, en primer término, las bases de los modelos pesqueros aplicables en la gestión de las pesquerías. A continuación, procederemos a evaluar si dichas conceptualizaciones teóricas, seguidas por la Comisión Europea en sus

sucesivos planteamientos de la PPC, conducen a mejorar las situaciones en sus cuatro ejes principales, biomasa, esfuerzo, capturas, precios. Finalmente, expresaremos nuestra opinión en torno a la consistencia y coherencia de los principios aplicados de cara a la reconstitución de los stocks y a la sostenibilidad económica de las explotaciones pesqueras. Los pioneros modelos pesqueros Los trabajos pioneros de Gordon (1954) y de Schaefer (1954,1957) subrayan que el crecimiento natural de las poblaciones da cuenta de los ingresos y de los costes en función del esfuerzo de pesca bajo un tratamiento microeconómico de carácter neoclásico. El equilibrio se alcanzará, en una situación de libre acceso y para una sola especie, con la máxima explotación del recurso; pero podrá ser económicamente ineficiente dado que una disminución del esfuerzo permite obtener un beneficio adicional, en la medida que implica tanto una disminución de los costes como un crecimiento de los ingresos. Este modelo, en consecuencia, no es completo ni real puesto que en una situación de libre acceso es difícil implementar una reducción del esfuerzo. Clark (1990) define los rendimientos máximos sostenibles para poder garantizar la conservación del recurso; y lo hace teniendo en cuenta que los costes son crecientes. Admite, siguiendo a Gordon (1954), que habrá otros agentes que estarán interesados en incorporarse a la explotación para obtener los beneficios apetecidos y que, dadas las condiciones de acceso abierto, podrían llegar a provocar una situación de sobre-explotación o extinción del recurso. Anderson (1986), por su parte, al desarrollar un modelo dinámico que relaciona funcionalmente la cantidad existente de un recurso natural con su tasa natural de regeneración y con su tasa de uso, establece una analogía y una relación con el capital, cuestión que abre la vía a los gestores a analizar la cantidad de inversión, la depreciación y los precios. Los modelos biológicos tienen una base logística basado en los parámetros del crecimiento y de la reproducción de las especies. De esta forma, el crecimiento r de una población X (medida en volumen) depende, inicialmente, del tamaño de la población inicial. O sea, dX/dt = G= f(X), que significa que el crecimiento de la población de una especie será una proporción de la población inicial y de una tasa intrínseca de crecimiento. Esto es, G = r X Pero en la medida que el tamaño de la población no pueda presentar un crecimiento infinito, ni tampoco el mismo e idéntico ritmo de crecimiento de manera continuada (puesto que existen límites de reproducción) se admite que el crecimiento poblacional se “estabiliza” en ciertos volúmenes. Verhulst (1838) caracteriza este comportamiento como sigmoidal; esto es, el crecimiento depende, también, de otros factores tales como la densidad de

MODELOS BIOECONÓMICOS PARA EXPLICAR POLÍTICA PESQUERA

la población. Y, a mayor densidad poblacional, menor tasa de crecimiento, pero mayor población en términos de volumen. Su representación sería de la siguiente forma, G= r X [(K-X)/K], o lo que es lo mismo, G= r X (1- X/K). De tal manera que el crecimiento poblacional depende de la población existente; y, en su caso, en ausencia de captura, la población crecerá hasta la capacidad de carga K. La representación tradicional adopta la fórmula siguiente: dB/dt= rB(t)(1- B(t)/K); en donde r es la tasa intrínseca de crecimiento poblacional; B(t) se corresponde a la biomasa de las población en el tiempo t; y K, es la capacidad de carga o nivel de saturación del sistema. Estos modelos parten de supuestos en los que variables importantes como la temperatura y calidad del agua, la salinidad, las corrientes, junto con otros factores se consideran constantes. Schaefer (1954) introduce el término de tasa de captura, C(t), que depende del esfuerzo pesquero f(t) y de la población o biomasa disponible B(t), en el tiempo t. El esfuerzo puede ser medido por la cantidad de pescadores, embarcaciones, artes de pesca utilizadas, tiempo de pesca empleado y por algunas otras tipificaciones. En la medida que no es fácil su utilización al máximo nivel posible, se considera que es una fracción de la población que es extraída por una unidad de esfuerzo, que se viene a denominar coeficiente de capturabilidad, q (Gulland, 1974). Se expresa de la siguiente forma, F = qf;; esto es, la mortalidad por pesca F es directamente proporcional al esfuerzo f; siendo q, la constante de proporcionalidad. En consecuencia, C(t) = q f(t)B(t). Y la captura por unidad de esfuerzo (cpue) es directamente proporcional a la abundancia de la población; es decir, cpue = C/f =qB. Dos apreciaciones relevantes. La primera, el coeficiente q implica, tácitamente, el estado de la tecnología predominante en la pesquería; es decir, guarda relación directa con la eficiencia de la tecnología de captura. Y la segunda, los cambios en las capturas están relacionados con modificaciones en el esfuerzo y en las variaciones de la población. Los posibles cambios en la biomasa se representarían de la siguiente forma: dB/dt= rB (1- B/K) – C; y, en condiciones de equilibrio, en las que las tasas de incremento poblacional compensan a las pérdidas debidas a la mortalidad; y, en consecuencia, no hay cambios en la biomasa en el tiempo, el rendimiento en equilibrio se podría definir mediante una ecuación equivalente a: C(t)= rB(1-B/K). Siguiendo a Seijo et al. (1998), y despejando B(t), se tiene que: C / rB + B / K= 1; y, sustituyendo, tendríamos: qfB / rB+ B / K=1

De esta forma, si quisiéramos representar la biomasa de la población de pesca en equilibrio (Be) en función del esfuerzo de pesca, tendríamos que: Be = (1- qf /r) K; que significa lo siguiente, dado un esfuerzo de pesca determinado, la población en equilibrio (Be) alcanza un nivel dado donde la tasa de captura será igual a la de crecimiento. De ahí, la correlación inversa entre la población en equilibrio y el esfuerzo pesquero. Asimismo, si queremos establecer una relación entre las capturas y el esfuerzo pesquero, bajo condiciones de equilibrio, la ecuación adoptaría la expresión siguiente: C= qfK (1- qf / r). La anterior fórmula sugiere que para una cantidad de captura C(t) con un esfuerzo desplegado de f, en una población en equilibrio, obtendríamos un rendimiento sostenible; es decir, una situación en la que las pérdidas por mortalidad natural y por pesca se compensarían con los aumentos de población y por reclutamiento. El concepto de la función de producción permite representar el vínculo existente entre capturas, recursos y factores existentes. Reposa sobre tres hipótesis: a) podemos sintetizar el esfuerzo de pesca como una combinación de los factores movilizados para explotar el recurso; o sea, nos referimos al capital, al trabajo, y a la tecnología utilizada y disponible; b) el volumen total de capturas realizadas, en un tiempo dado, es función creciente de la biomasa del stock y del esfuerzo de pesca desplegado durante un tiempo; y c) la captura por unidad de esfuerzo (cpue) es proporcional a la abundancia del stock. Lo que significa que el coeficiente de captura mide la tasa de mortalidad del stock en relación a la unidad del esfuerzo de pesca, cuestión que nos lleva a la conclusión que un incremento del progreso tecnológico tiene por efecto acrecentar el coeficiente de captura. Por tanto, los cambios en la captura obedecen a modificaciones en el esfuerzo y en las variaciones del tamaño de la población. Gordon (1954) incorpora el componente económico en los modelos de rendimiento sostenible. Interpreta que los ingresos netos derivados de la actividad pesquera son función de los precios de las especies y de los costes por unidad de esfuerzo. Es decir, Π= pC - cf.; ó Π= (pqB- c) f; con lo que la biomasa en equilibrio bioeconómico B(ebe) se definiría igualando a cero los ingresos; o sea, B(ebe)=c/ qp. Significa que la biomasa será siempre mayor que cero, dado que el esfuerzo se reduciría o cesaría cuando los costes totales superen a los ingresos totales (Seijo et al., 1998). De esta forma, los ingresos sostenibles (bajo condiciones de equilibrio) serian IT=prB (1-B/K); y los costes CT=[cr(1- (B/K)/q]. Ecuaciones que ponen de manifiesto que: a) los ingresos se obtienen de multiplicar la función de la biomasa por el precio; y b) los costes se pueden exponer en función del esfuerzo pesquero desplegado.

González Laxe

El enfoque bioeconómico de Clark y Munro (1975) busca la senda óptima de explotación de una pesquería a lo largo del tiempo, incluyendo no solo los objetivos económicos sino también la dinámica de las poblaciones de peces. De esta forma, el recurso natural es considerado como un bien de capital y, como tal, susceptible de decisiones de inversión/ desinversión en el mismo. Las ecuaciones que dan forma al modelo serían: ∞

Max ∫ e δT ⋅ (q p X − c) Edt , 0

Max h(t ) = ∫

∞

{[ p − c( x)]h(t )}e −δT δt

En donde p, c(x), h y d, son respectivamente los precios unitarios del pescado; los costes unitarios de la actividad pesquera (dependientes del nivel de stocks); las capturas en un instante dado; y la tasa de descuento. Las propuestas de este modelo suponen que el nivel óptimo del recurso es aquel en el cual la propia tasa de interés del recurso se iguala a la tasa social de descuento. En consecuencia, se debería determinar la senda óptima del recurso compatible con el nivel de capturas que garanticen ese desarrollo sostenible del stock. Y, bajo este supuesto, la sociedad deberá invertir o desinvertir en el recurso los más rápido posible hasta alcanzar la trayectoria óptima. El modelo pesquero actual Utilizaremos las cuatro variables de orden estratégico: las capturas, el esfuerzo, la biomasa y los precios. Analizando dicho esquema tendríamos que, en primer lugar, se observa como se comporta la relación esfuerzo/capturas (H=qEX; donde H representa las capturas; q, el coeficiente de capturabilidad; E, el esfuerzo; y X, el stock de recursos). Es evidente que a mayor esfuerzo desplegado, las capturas aumentan; pero dichas dinámicas alcanzan un máximo, que viene determinado por el Máximo Rendimiento Sostenible (MSY, por sus siglas en inglés), a partir del cual cualquier incremento adicional del esfuerzo no se traduce en aumentos de capturas. Esto es, existe un tope, que está determinado por un nivel máximo, fácilmente establecido. A medida que se incrementa el esfuerzo habrá una correspondencia directa con los niveles de capturas hasta llegar al punto MSY. Después, si se sigue incrementando el esfuerzo, no habrá más incremento de capturas; sino lo contrario, entramos en una fase de sobrepesca. En segundo lugar, si vinculamos el esfuerzo con la situación del stock expresada por la biomasa del stock, se advierte una relación directa negativa. A menor esfuerzo pesquero, se corresponde una mejora del nivel de la biomasa de los stocks; y, en sentido contrario, a mayores intensidades del esfuerzo,

emergen posiciones más reducidas de los niveles de biomasa del stock. Se observa, por tanto, una relación negativa, ya que el esfuerzo pesquero ejerce una presión sobre los recursos y, en este sentido, con esfuerzos pesqueros bajos o reducidos los niveles de stocks tenderían, en condiciones perfectas, al alza. La solución más simple sería que el esfuerzo fuera siempre constante. Significaría que los stocks de los recursos, al ser también función del esfuerzo pesquero, dependerían, asimismo, de la capacidad de carga del medio. En tercer término, la biomasa del stock está relacionada con las perspectivas de precios. Cuando mayor sea la potencialidad de la biomasa (sensación y percepción de abundancia) la valorización de dichos stocks será menor. En sentido contrario, la perspectiva de una menor abundancia provocaría que la valoración estratégica de los precios tenderán al alza. O sea, el precio del stock por el volumen de capturas seria equivalente al coste unitario del esfuerzo por el esfuerzo mismo, dando lugar a un punto de equilibrio. De esta forma, existe una relación negativa entre el nivel de precios y de los stocks, es decir p=c/qB. Supondría, pues, que a menores niveles de stocks, el precio es elevado; y, cuando los niveles de los stocks revelan abundancia, los precios son más bajos. Finalmente, podemos establecer una relación entre los precios y las capturas. De esta forma, las mayores cantidades desembarcadas (capturas-descartes) se corresponderían, inicialmente, con una creciente valoración que llega hasta un límite. A partir del mismo, cualquier incremento de las capturas quedaría relacionado a un descenso de los precios. Esta situación está muy vinculada con las expectativas empresariales. Por eso, los productores no deberían pescar más de lo aconsejado pues, si no se atuvieran a esa directriz, surgirían problemas sucesivos y complementarios del siguiente tenor: a) afectaría al esfuerzo (mayores costes); b) afectaría a la biomasa (incidencia negativa en el futuro) y c) afectaría a los precios (que descenderían e incidirían en la rentabilidad a medio plazo). Además, los productores no deberían pescar poniendo en peligro a la biomasa; pues también afectaría a los precios, implicaría a la potencialidad futura y no podrían justificar la inversión (encaminándose hacia situación de infrautilización de la capacidad). Estas relaciones podrían y deberían estar escalonadas. Así, los vínculos entre capturas y precios no siempre son positivos como en los modelos clásicos de oferta. A partir de un punto (que depende de parámetros biológicos relativos a la reconstitución de la biomasa y de los propios costes unitarios de esfuerzo de pesca) la curva se desplaza hacia atrás

MODELOS BIOECONÓMICOS PARA EXPLICAR POLÍTICA PESQUERA

(los precios se elevan) y la oferta se ajustaría a la baja y no al alza, debido a que la oferta no puede seguir a la demanda y el esfuerzo de pesca colectivo se iría más allá del MSY, contribuyendo a un declive de las capturas (esto es, entraríamos en una fase de sobre-pesca). Este modelo, expresado en la figura 1, muestra las consecuencias derivadas de un alza del coste del esfuerzo pesquero (provocado por cualquier incremento de inputs). Son obvias: aumento del coste del esfuerzo ---> descenso nivel del esfuerzo ---> reducción de capturas. Para alcanzar éxitos en los sistemas de gestión pesquera es preciso combinar varios ejes de actuación sobre los objetivos biológicos, económicos, sociales e institucionales. Charles (2001) lo definía de manera muy gráfica bajo la expresión “la triangulación de los paradigmas”. Es obvio que los objetivos económicos y sociales no se lograrán mientras que un stock esté en fase de agotamiento y no se puedan cumplir los criterios de sostenibilidad a medio/largo plazo. De la misma manera, es difícil cumplir los objetivos biológicos sin tener en cuenta los objetivos económicos y sociales. Por eso, es fácil afirmar que los objetivos pesqueros solo pueden obtenerse a partir de la ordenación de la capacidad y de los incentivos que poseen tanto los productores (comunidades pesqueras) como las autoridades responsables de los gastos (gobiernos y organismos) (Njomgang, 2007). Desde la perspectiva económica es conocido el hecho que cuando múltiples pescadores compiten por pescar una misma población de pesca determinada, cada pescador intenta maximizar sus ingresos;

y para ello, ejercita la pesca hasta que el valor de sus capturas supere el coste de las mismas. La situación de equilibrio global se alcanza cuando se compense los costes con los ingresos. Para que dicho equilibrio se mantenga, la población de peces ha de sostenerse en niveles que pueda garantizarse la ecuación: crecimiento biológico + reproducción = capturas + mortalidad natural. Sin embargo, los puntos de equilibrio no existen permanentemente. Los productores van más allá de neutralizar los costes; y los beneficios atraen a otros productores; y la racionalidad económica individual se aleja de la racionalidad económica colectiva. En consecuencia, la gestión se convierte en débil, frágil e inconsistente. De ahí el camino hacia la sobrecapacidad y la sobre-pesca. Emergen sugerencias como la aplicación de principios de gestión fuerte, tales como: a) garantizar los objetivos biológicos y hacer cumplir la racionalidad colectiva; aunque sea muy difícil y compleja; b) apostar por la eliminación de los descartes; y por la persecución de la pesca ilegal, no declarada y no reglamentada; c) actuar sobre los inputs (número de barcos, áreas de pesca, tiempos de pesca, etc.) más que sobre los outputs (capturas, tamaño de peces). Contraste de datos: evaluación del sistema de TAC: dinámica de capturas, capturas por unidad de esfuerzo, reclutamiento y biomasa Sobre las bases del esquema propuesto en Villasante, et al. (2011) referido a las implicaciones del proceso de toma de decisiones de las Cuotas Totales Permisibles (TAC por sus siglas en inglés), procedemos a reflejar el seguimiento de cinco variables: la biomasa; la mortalidad pesquera; las capturas; las capturas por unidad de esfuerzo y el reclutamiento. El análisis lo efectuamos para aquellas especies sujetas a TAC´s de las que disponemos de información estadística, por parte del International Council for the Exploration of the Sea (ICES) y en las áreas gestionadas por la Comisión Europea. Al proceder al examen de cada variable obtenemos resultados que no llegan a poder establecer el éxito o el fracaso de la estrategia de gestión aplicada, sin embargo, si permiten subrayar que los objetivos finales no fueron cumplidos en su totalidad. Tomando las principales especies pesqueras y para el periodo 1986-20041, los resultados alcanzados son los siguientes: En lo que respecta a la tendencia de las capturas, de los 39 stocks estudiados a lo largo del periodo 1986-2004, 32 de ellos sufrieron un descenso de las capturas; siendo las más intensas las correspon-

Figura 1 .- Interacciones entre el esfuerzo, capturas, stocks y precios.

1 Véase Tabla 1 en el anexo, los datos globales referentes a la evolución de las capturas, mortalidad pesquera, capturas por unidad de esfuerzo, biomasa reproductora y reclutamiento de las principales poblaciones de peces en aguas comunitarias. Están recogidos en Villasante et al. (2011).

González Laxe

dientes al bacalao (áreas VII b-k; VII a, Kattegat, subdivisiones 25-32, Skagerrat, IV, VII d); merluza (stock sur), arenque (subdivisiones 22-24 y 25-32); faneca noruega (IV,VII a); todos los stocks de sollas, carboneros (IV, III a, VI); lenguados (VIII ab) y merlán (IV, VIId). De las restantes 7 poblaciones, 2 de ellas, lenguado (área IV); y bacaladilla (área VII e-k) no sufren cambios ostensibles; y en 5 se aprecia un aumento en sus volúmenes de capturas, destacando el rape (áreas VIII c, IX a); la caballa y el lenguado (áreas III a, VII d). Es decir, predominan y se constata una disminución de las capturas. En lo que atañe a la captura por unidad de esfuerzo (cpue), que es una medida de rentabilidad técnica, pues como hemos visto anteriormente, relaciona las capturas con el coste de las operaciones de pesca indicadas por el esfuerzo pesquero, de las 39 poblaciones analizadas, la cpue confirma los escasos rendimientos obtenidos en 27; destacando reducciones importantes en el arenque (subdivisiones 2224); bacalao (Kattegat VII a, VII b-k, subdivisiones 25-32 y Skagerrat IV, VIId); lenguado (áreas VIII a,b); merluza (stock sur) y solla (área VIII f,g). Solo algunas de las poblaciones de solla (área VII a) y de lenguado (áreas VIII f,g) permanecen estables; y, en 10 se registra un aumento, nos referimos al rape (áreas VIII c, IXa); arenque (IV, III a, VII d) carbonero (IV, III a) y merlán (VII e,k). En lo que hace referencia a la mortalidad por pesca se observa que para el total de 39 poblaciones, 12 experimentaron un aumento del esfuerzo pesquero, en donde sobresale el bacalao (zonas VII a, y subdivisiones 25-32); la merluza (stock norte); la caballa y la solla (VII e). En 20 especies, disminuyó la mortalidad por pesca (destacan rape (VIIIc, IXa); arenque (IV, IIIa, VIId), lenguado (IV, IIIa, VIIIab); y en 7 especies no se produjeron cambios notables (como por ejemplo, bacalao (Kattegat y Skagerrat), merluza (stock sur) y arenque (VIIj). Analizando más en concreto la situación contemplamos que, en todos los stocks que aumentaron la mortalidad por pesca, se observa una caída de la captura por unidad de esfuerzo. Y, dentro de las poblaciones que disminuyeron la mortalidad por pesca, solo 5 stocks consiguen mejorar las capturas por unidad de esfuerzo, siendo éstas el rape (área VIII c, IX a); bacalao (subdivisión 22-24); eglefino (III a, IV); arenque (IV, III a, VII d); carbonero (IV, III a); lenguado (IV, III a, VIII a,b) y merlán (VII e-k). La razón fundamental por la que la mortalidad por pesca no haya descendido de manera más clara se debe a que la Comisión Europea ha ido aprobando cuotas de pesca más restrictivas a lo largo del periodo 1986-2004. El reclutamiento resulta variable; y no deja a lugar a dudas que la oscilación de los tamaños del stock está condicionando a numerosas variables y a varias alteraciones del ecosistema. Sin embargo, las tendencias del reclutamiento permiten apuntar que en 31 stocks se muestra un descenso considerable;

solo en 7 poblaciones se aprecia un aumento del reclutamiento (rape (VIII a, IXa); merluza (stock-norte); arenque (subdivisiones 25-29 y 32); gallo (VII, VIII abde); y lenguado (III ab y VII fg); y, finalmente, en 2 stocks (caballa y merluza-stock sur) apenas se presentan oscilaciones significativas. En lo tocante a la biomasa reproductora, que refleja la evaluación de las políticas de conservación, se muestra que en 29 de las 39 poblaciones existe una tendencia descendente a lo largo del periodo; y en 10 de ellas se aprecia un aumento del reclutamiento: son los casos del rape (áreas VIIIc, IXa); eglefino (III a, IV, VIb); arenque (IV, III a, VII d); carbonero (IV, III a, VI); lenguado (IV, III a, VII d) y merlán (VII e-k). En suma, no existe una tendencia exacta ni un comportamiento lineal al tiempo de verificar y evaluar las medidas de ordenación y regulación pesquera. Por lo que de manera insistente se pone en tela de juicio el método aplicado (Lequesne, 2001; Froese et al. 2010; Khalilian, 2010; González-Laxe, 2010). La correlación entre descenso de cuotas de pesca asignadas y los niveles de precios: el ejemplo español. En este apartado, procedemos a distinguir cinco aspectos que, en el caso de España, corroboran la falta de acierto en lo que concierne a los principios tradicionales de la gestión pesquera. En primer término, al efectuar un análisis de la evolución de la biomasa reproductora relacionada con el estado de los stocks de las principales especies comerciales para el sector pesquero español en las aguas comunitarias, atendiendo a los propios datos facilitados por el ICES, los resultados muestran una cierta preocupación. La situación de la mayoría de los stocks están sobre-explotados; y, ello es debido, a la caída de la biomasa derivada de una mayor captura y de una menor facilidad para incrementar los niveles de los individuos en edad de reproducción. En segundo término, respecto al análisis relativo a la asignación de las cuotas a la flota pesquera española en relación tanto a las recomendaciones científicas, como a las propuestas de la Comisión Europea, se advierte una carencia de coherencia, por una parte; y de una falta de cumplimiento, por otro lado. Así, para la mayor parte de las especies pesqueras, las cuotas aprobadas por el Consejo Europeo fueron superiores a las recomendadas por la Comisión. De esta forma, existen supuestos en los que, por ejemplo, las oscilaciones anuales son muy elevadas (anchoa para el año 2004). Otros supuestos (como el stock norte de la merluza) muestran que a pesar del incremento de la biomasa (6%), no evita una reducción de las capturas (37%), tal y como se comprueba desde 1990, dado que las propuestas de la Comisión no fueron respetadas por el Consejo. Y,

MODELOS BIOECONÓMICOS PARA EXPLICAR POLÍTICA PESQUERA

Tabla 1. Comportamiento de la biomasa reproductora de las principales especies pesqueras comerciales Especie Gallo Gallo Lenguado Lenguado Lenguado Merluza Merluza Rape Anchoa Bacaladilla Caballa

Zonas ICES

19952000% variac1999 2004 ión VIII,abde 63,04 70,47 11,79 VIII c; IX c 1,39 1,32 -5,04 IV 40,62 37,40 7,93 VII fg 1,93 3,00 55,44 VIII,abd 16,50 10,56 -36,00 Stock norte 125,26 109,66 -12,45 Stock sur 22,32 10.14 -54,57 VII bk; VIII abde 46,14 46,15 0,02 VIII 75,27 64,31 -14,56 I; IX; XII; XIV. 3.205,60 5.589,16 74,36 II,IIIa,IV,Vb,VI,VII,VIII,IXa 2.787,82 1.888,72 -32,25 Fuente: Elaboración a partir de Villasante et al. (2011) y datos ICES.

en sentido contrario, en lo que atañe al stock sur de la merluza, esta especie sufre una reducción de la biomasa (47%) y de las propias capturas (82%); con lo que las posibles recomendaciones no fueron del todo acertadas. En tercer lugar, verificando los datos de las cuotas asignadas a la flota pesquera española en aguas comunitarias con el comportamiento de los precios de las mismas en los mercados se observa una escasa relación entre ambos. Esta carencia de correlación pone de manifiesto que no se cumplen ni los principios clásicos de los vínculos oferta/demanda, ni los efectos esperados en la PPC. Esto es, a menores posibilidades de pesca deberían corresponderle incrementos de precios. Sin embargo, ni los incrementos de precios se producen en todas las especies, ni se colige una elasticidad entre ambos parámetros. Una cuarta cuestión consiste en corroborar si existe una correlación entre los descensos de las cuotas asignadas y los precios de referencia impuestos por la Comisión Europea. La respuesta es negativa. Las propuestas dictadas desde Bruselas presentan como precios de referencia unas variaciones anuales nada acordes con la mencionada asignación de cuotas. Las propuestas son muy estables a lo largo de estos últimos años. Dos consideraciones llaman la atención. Primeramente, las propuestas

Estado Sobre-explotado Sobre-explotado Sobre-explotado Sobre-explotado Sobre-explotado Sobre-explotado Sobre-explotado Desconocido Sobre-explotado Sobre-explotado Sobre-explotado

comunitarias apenas incorporan las subas de los índices de precios al consumo, ni la inflación, ni tampoco están asociadas a los cambios registrados en la anual asignación de cuotas. Y, en segundo lugar, los sistemas de verificación de la rentabilidad del sector no asumen los intercambios pesqueros comerciales con países terceros, tal y como se desprende de los informes sobre la rentabilidad del sector. Finalmente, en quinto lugar, si analizamos el comportamiento de los precios de referencia, dictados por la Comisión Europea, apenas tienen alguna relación con la determinación de los precios de origen contabilizados en el mercado nacional español. Para ello, sobre la base de los datos proporcionados por el Observatorio de Precios, del Ministerio del Medio Rural, Ambiente y Marino, del Gobierno de España, comprobamos la inexistencia de correspondencia con la evolución económica, con las trayectorias de las capturas, y con las asignaciones de las cuotas. Cada vez están más alejadas de los precios fijados por la Comisión Europea y su comportamiento debe responder a otras consideraciones. Ello significa un distanciamiento de los parámetros comunitarios con respecto a las realidades territoriales españoles. O sea, no solo los distintos apartados de la gestión pesquera funcionan de manera independiente, sino que apenas se corrobora una interrela-

Tabla 2. Cuotas asignadas a España (en toneladas) Lenguado Cigala Rape Merluza Gallo Anchoa Bacaladilla Jurel Caballa

2004 2005 2006 2007 2008 580 467 467 468 467 1.582 1.676 1.830 2.043 2.031 3.690 3.662 3.917 4.064 4.064 14.769 15.763 16.572 18.692 19.650 8.235 8.577 8.164 8.323 8.281 33.526 30.826 3.826 3.826 3.826 86.203 195.030 91.328 74.073 48.397 44.249 44.382 44.263 44.289 48.980 26.615 20.520 21.594 24.425 22.276 Fuente: Comisión Europea. Distintos reglamentos de asignación de cuotas.

2009 468 1.965 3.918 19.625 8.304 3.826 21.710 48.784 29.549

González Laxe

Tabla 3. Precios de referencia dictados por la Comisión (€/Tn) 2004

2005

2006

2007

2008

2009

Merluza

3.731

3.675

3.638

3.403

Anchoa

1.245

1.270

1.308

1.334

1.294

1.287

Cigala

5.337

5.364

5.337

5.497

5.197

Gallo

2.442

2.453

2.491

2.541

2.402

Lenguado 6.748 6.613 6.679 6.813 6.949 6.742 Fuente: Comisión Europea. Distintos reglamentos.

ción o causalidad directa entre una variable y sus consecuencias.

por último, la apuesta por la existencia de una fuerte voluntad política en esta materia.

Conclusiones

El análisis efectuado por Froese et al. (2010) revela el enorme fracaso de la PPC y señala, con evidente temor, que en el año 2015 no se lleguen a alcanzar los objetivos de lograr el Rendimiento Máximo Sostenible (MSY, por sus siglas en inglés) en la gestión pesquera, ni tampoco la aplicación ni la implementación del principio de precaución. El trabajo de Villasante et al. (2011) abunda en las mismas tesis al señalar que el actual sistema de asignación y distribución de la política pesquera comunitaria impide una adaptación de la flota pesquera a horizontes de sostenibilidad futura. Y, recientemente, el informe del Tribunal de Cuentas Europeo (2011) ratifica dichas aseveraciones al subrayar que las medidas de la UE con el objetivo de adaptar las capacidades de la flota pesquera a las posibilidades de pesca existentes no fueron un éxito. Una síntesis de las mencionadas tesis las exponemos en la figura 2.

Los informes sobre las posibilidades de pesca en aguas comunitarias para 2011 y 2012, para el conjunto de los Estados Miembros, intentan desplegar un nuevo método de trabajo. En el mismo, se proponen cinco ejes directores. El primero, se re-define como objetivo de la Política Pesquera Comunitaria que las posibilidades de pesca se fijen en niveles que garanticen la explotación sostenible de los recursos atendiendo a los distintos planes económicos, sociales y medio-ambientales. El segundo, que las variaciones anuales de las cuotas se han de limitar a cantidades que las hagan posibles y viables. El tercer eje consiste en que se deben establecer niveles de captura y de presión pesquera con perspectivas planeadas a largo plazo, limitando la extracción de los stocks sobre-explotados al igual que se debe promover la reconstitución de los stocks agotados. En cuarto lugar se insiste en que las proposiciones de captura se basen sobre recomendaciones técnicas. Finalmente, en quinto término, se recomienda que se respete el principio de precaución, esto es, que se acepte y aplique el principio vinculante de la ley comunitaria (artículo 174(2) del Tratado Constitutivo de la UE y mencionado expresamente en el artículo 2(1) de la Resolución 2371/2002), en lo tocante a la conservación y explotación sostenible de los recursos. Ello quiere decir que la Comisión Europea ve muchas dificultades a la hora de responder a los cinco grandes problemas que debe hacer frente la pesca europea: la sobrecapacidad de las flotas; la definición de unos objetivos estratégicos claros y viables; el poseer una visión a largo plazo; que los pescadores asuman sus auténticas responsabilidades; y,

A pesar de los signos de mejora, los progresos son limitados; porque, lejos de que los stocks se recuperen, los esfuerzos pesqueros desplegados continúan siendo muy elevados y la sobre-pesca en determinadas áreas y para ciertas especies concretas, se mantiene a lo largo del último decenio (Sissenwine & Symes, 2007). La razón hay que buscarla, de nuevo, en los propios sistemas de regulación pesquera. La Unión Europea prosigue apostando por un sistema de establecimiento de cuotas y un mecanismo de reparto de las mismas bajo el principio de la estabilidad relativa1. Y en base a dichos procedimientos se constata, una vez más, la continuidad del fracaso del mismo. Un ejemplo de dicha afirmación es el balance que, para los stocks del Atlántico nor-oriental y

Cuadro nº 4. Precios en mercados centrales de distribución (€/kg) 2004

2005

2006

2007

2008

2009

Merluza (2,5-5 kg)

6,22

10,30

10,70

8,04

12,00

7,78

Pescadilla (1,5 kg)

4,84

6,10

3,40

6,20

4,80

3,10

Anchoa

2,80

2,00

3,70

2,74

4,00

3,25

Gallo

4,12

8,00

6,96

5,85

6,50

5,69

Fuente: Ministerio del Medio Ambiente, Rural y Marino. Observatorio de Precios

MODELOS BIOECONÓMICOS PARA EXPLICAR POLÍTICA PESQUERA

Figura 2. Aspectos negativos y positivos de la gestión pesquera de la UE RASGOS NEGATIVOS

RASGOS POSITIVOS

Los niveles de sobre-pesca y el agotamiento de los stocks son debidos a que los niveles de captura y del esfuerzo de pesca autorizados son demasiado elevados.

El número de stocks de los que se sabe que no están en situación de sobreexplotación ha pasado de 2, en el año 2005, a 11 stocks en el año 2010.

Los TAC adoptados por el Consejo sobre la propuestas de la Comisión sobrepasan en un 48% los niveles de actuar sosteniblemente.

El número de stocks en los que se ha formulado recomendaciones de parada de captura ha disminuido de 20 a 14 en idéntico periodo.

Las divergencias ente la proposición de la Comisión Europea y las opiniones de los científicos siguen siendo muy elevadas; y, como consecuencia de ello, los niveles de variación del TAC se limitan, anualmente, a un número muy reducido de especies.

El número de stocks que se sitúan fuera de los límites de seguridad ha pasado de 30, en el año 2003, a 22 en el año 2010.

aguas adyacentes, efectúa la propia Comisión Europea, en su Informe sobre las posibilidades de pesca para el año 2011 (Comisión Europea, COM(2011) 298 final, Bruselas 25.5.2011). Sus conclusiones son las siguientes: En dos tercios de los TAC, falta el necesario dictamen científico en relación a la sobrepesca. Las estimaciones sobre las que se puede pescar no siguen, generalmente, las recomendaciones científicas. Así, los stocks sobre los cuales los límites biológicos de seguridad no son respetados son superiores a los que son respetados, 19 por 15, respectivamente. En tanto que las poblaciones cuyo estado se desconoce debido a la escasez de datos, se cifra en 61. Los stocks que son explotados en tasas que garantizan el rendimiento máximo sostenible son muy inferiores a aquellos en los que las tasas de explotación del stocks está sobre-explotado (13 y 22, respectivamente) Los excesos del TAC con respecto a los niveles de captura sostenible, aunque son decrecientes, también alcanzan el 23% en el año 2011. A la vista de este marco, se subrayan varios elementos claves. En primer término, se requiere poner en marcha medidas en base a los nuevos conceptos de índices de precaución, umbrales en los niveles de esfuerzo pesquero, ó determinación de límites en lo que respecta a la biomasa. En segundo lugar,

se debe tener en cuenta que la continuación en la aplicación de las líneas expuestas por la Comisión Europea apenas van a proporcionar resultados óptimos. Finalmente, y lo que es peor, no concluiremos logrando la reconstitución de los stocks en el año 2015, ni tampoco se pondrá en aplicación el principio de precaución. El documento de la Comisión Europea insiste en la “adaptación del esfuerzo de pesca”, en “los ajustes en los esfuerzos”; y en los “planes a largo plazo”. Asimismo, abunda en las referencias a los descartes; a la pesca ilegal, no declarada y no reglamentada; y enfatiza en el funcionamiento de los comités regionales. No obstante, la Política Pesquera Comunitaria no se sustenta en una política de sostenibilidad (González-Laxe, 2010). Simplemente, se basa en postulados que buscan asegurar el aprovisionamiento del mercado común de los productos pesqueros y, en consecuencia, las medidas propuestas para proteger los stocks de los recursos son escasas (Khalilian et al., 2010). Además, los Estados Miembros todavía no han transferido en su totalidad las competencias a la Comisión Europea, manteniendo en sus legislaciones nacionales, tanto las políticas de vigilancia, inspección, control y de sanción, dando lugar a tratamientos diferenciados según flotas y áreas de pesca. agradecimientos Esta investigación ha sido elaborada en el marco del Proyecto “La reforma de la gobernanza pesquera internacional (DER 2013-45923R) financiado por el Ministerio de Economia y Competitividad, dentro del Programa de Investigación, Desarrollo e Innovación, orientada a los retos de la sociedad REFERENCIAS Anderson, L.G. 1986. Economics of Fisheries Management. John Wiley & Sons. New York. Anderson, L.G.& Seijo, J.C. 2005. Bio-economics of Fisheries Management. New York. John Wiley & Sons Inc., New York. Anticamara, J.A., Watson, R., Glechu, A. & Pauly, D. 2011. Global fishing effort (1959-2010): Trends, gaps, and implications. Fisheries Research, 107: 131-136. Beddington, J.R., Agnew, D.J. & Clark, C.W. 2007. Current problems in the management of marine fisheries. Science, 316: 1713-1716.

Consistente en asegurar a cada uno de los EEMM un porcentaje fijo de los stocks de pesca a los que tiene acceso. Dicho criterio trata de respetar la necesidad específica de las regiones particularmente dependientes de la pesca y de las actividades tradicionales de pesca de cada país. Fue aplicado y distribuido por vez primera en 1983, con el nacimiento de la Europa Azul; y se modificó parcialmente con la entrada de España y Portugal, en 1986; y, posteriormente, con la integración de Suecia y Finlandia, en 1996. Sin embargo, los países pioneros de la UE continúan poseyendo porcentajes elevados, destacando la discriminación existente en el reparto con respecto a los nuevos países adheridos.

González Laxe

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MODELOS BIOECONÓMICOS PARA EXPLICAR POLÍTICA PESQUERA

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Gonz谩lez Laxe

ANEXO

Tabla 1. Evoluci贸n de las capturas, mortalidad pesquera y capturas por unidad de esfuerzo de las principales especies comerciales en aguas comunitarias (1986-2004).

MODELOS BIOECONÓMICOS PARA EXPLICAR POLÍTICA PESQUERA

Tabla 1. Continuación

CICIMAR Oceánides 30(2): 27-33 (2015)

Desarrollo embrionario del mero piedrero Epinephelus labriformis (Jenyns, 1840) y descripción del eleuteroembrión Torres-Hernández, Pablo1, Paulina Cebada-Martínez2, Diego A. Girón-Cruz3, Germán I. Garrido-Fariña4 & Carlos Alfonso Alvarez-González5

Instituto de Industrias, Universidad del Mar. Ciudad Universitaria, Puerto Ángel, Municipio de San Pedro Pochutla Oaxaca, México. Tel (958) 5843057. 2Programa de Ingeniería en Acuicultura, Universidad del Mar. 3Programa de Biología Marina, Universidad del Mar. 4FES Cuautitlán, Universidad Nacional Autónoma de México. 5DACBIOL, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco. email: torresp@angel.umar.mx 1

RESUMEN. A partir del desove inducido y la fertilización in vitro del huevo del mero piedrero Epinephilus labriformis se describe el desarrollo embrionario y el eleuteroembrión. La inducción a la maduración y desove se realizó con dos inyecciones de 700 UI GCH∙kg-1, se procedió a realizar el desove y fertilización in vitro. El huevo se colocó en incubadoras de 6 L, a 35 UPS y se cultivó a 23, 24, 25 y 27°C hasta la eclosión. Se realizó la descripción de los estadios de segmentación, gastrulación, nerula y hasta la eclosión del eleuteroembrión a 25ºC. Se reporta el promedio ± desviación estándar del diámetro de huevo, el diámetro de la gota de aceite, la longitud notocordial y la apertura de la boca. El huevo de E. labriformis es pelágico, con corión liso y con una sola gota de aceite en posición central. El diámetro del huevo fue 726.1 ± 18.4 µm y de la gota de aceite 135.5 ± 17 µm. En el cultivo a 25º C, la primera segmentación se observó a los 40 min, siendo la discoblástula evidente a tres horas despúes la fertilización. La nerula con vesículas ópticas, somitas bien definidos y con presencia de melanóforos a las 25 horas, eclosionando a las 27 horas posteriores a la fertilización. La longitud notocordal fue 1,327 ± 186.3 μm, diámetro de la gota de aceite de 131.3 ± 17.1 μm, longitud del saco vitelino de 526.2 ± 72.8 μm y su altura 359.6 ± 74.6. La ecuación que describe el tiempo de eclosión (Te) con respecto a la temperatura de incubación (Tinc) fue: Te=119.68–(3.5793xTinc), en el intervalo de 23 a 27°C. La descripción del desarrollo embrionario y del eleuteroembrión contribuye en el conocimiento biológico de la especie y en el desarrollo de metodologías para su reproducción controlada y cultivo larval.

Palabras clave: Ontogenia, huevo, embrión, larva, Serranidae.

Embryonic development of the starry grouper Epinephelus labriformis (Jenyns, 1840) and description of its eleutheroembryo. ABSTRACT. From the induced spawning and in vitro fertilization of the eggs of the starry grouper Epinephelus labriformis the embryonic development and the eleutheroembryo were described. The spawning induction was performed with two injections of 700 UI GCH∙kg-1 to carry out spawning and artificial fertilization. The viable eggs were placed in incubators of 6 L with 35 UPS and raised at 23, 24, 25, and 27 °C. A chronological description of segmentation stages, gastrulation, and nerula was made until hatching of the eleutheroembryo at 25°C. The average + standard deviation of the egg diameter and the diameter of oil drop from the eleutheroembryo were reported along with the notocordial length, yolk sac length, and diameter of the eleutheroembryo´s oil drop. The egg is pelagic, spherical, transparent, smooth chorion with only one oil drop in a central position. The average diameter of the eggs is 726.1 + 18.4 µm and 135.5 + 17 µm for the oil drop. At 25°C the first segmentation was observed after 40 minutes post fertilization and the discoblastula is evident at 3 hours post fertilization. The nerula with optical vesicles, well-defined somites, and the presence of melanophores was observed at 25 hours. Eggs hatched at 27 hours post fertilization. The notochord average length of the eleuteroembryo was 1,327 + 186.3 µm, the diameter of the oil drop is 131.3 + 17.1 µm. The length of the yolk sac is 526.2 + 72.8 µm and its height is 359.6 + 74.6 µm. The equation that describes hatching time (Te) with respect to the temperature (Tinc) was: Te = 119.68 – (3.5793 x Tinc) in an interval of 23°C to 27°C (n=8; r2=0.8631; p=0.0008). The description of the embryonic development and eleutheroembryo contribute to the biological knowledge of the species and the development of methods the controlled reproduction and larviculture of E. labriformis.

Key Words: Ontogeny, egg, embryo, larvae, Serranidae. Torres-Hernández, P., P. Cebada-Martínez, D. A. Girón-Cruz, G. I. Garrido-Fariña & C. A. Alvarez-González. 2015. Desarrollo embrionario del mero piedrero Epinephelus labriformis (Jenyns, 1840) y descripción del eleuteroembrión. CICIMAR Oceánides, 30(2): 27-33.

INTRODUCCIÓN Los meros son especies longevas, caracterizadas como depredadores activos por encontrarse en los niveles superiores de la cadena alimentaria, siendo un componente ecológico importante en las comunidades arrecifales (Aburto-Oropeza et al., 2008). Los meros del género Epinephelus (Perciformes: Serranidae) son peces demersales que se distribuyen en zonas tropicales y subtropicales (Fisher et al., 1985). Fecha de recepción: 28 de septiembre 2015

Tienen importancia económica por que representan un recurso pesquero artesanal y de pesca deportiva (Aburto-Oropeza et al., 2008); existe también interés en el desarrollo de tecnologías para su cultivo (Marino et al., 1998; Tucker, 1998). El mero piedrero Epinephelus labriformis (Jenys, 1840) es una especie común en las comunidades arrecifales a profundidades de 3 a 30 m, localizadas en las costas del Pacífico tropical, desde Baja CaliFecha de aceptación: 03 de noviembre 2015

Torres-Hernández et al.

fornia, México hasta Perú, incluyendo las islas costeras de Cocos, Revillagigedo y las Islas Galápagos (Fisher et al., 1985). Los huevos de estos peces son pelágicos y sus larvas planctónicas; cuando son juveniles, buscan arrecifes en aguas más someras o áreas protegidas como manglares, para encontrar refugio y alimento (Aburto-Oropeza et al., 2008). Craig et al. (2006) sugieren que los estadios larvales prolongados de E. labriformis, le permiten tener poblaciones genéticamente homogéneas a través de zonas de transición del Pacífico tropical oriental. Por su parte, Craig & Hastings (2007) indican que E. labriformis se encuentra más relacionado filogenéticamente con E. clippertonensis y E. analogus distribuidos en Pacífico tropical oriental, que con E. adscensionis, E. morio, E. striatus y E. guttatus, distribuidos en el Golfo de México y Caribe. Considerando lo anterior, el conocimiento de la biología básica de la especie en relación con su reproducción y su desarrollo ontegenético temprano es limitado, por lo que el presente trabajo muestra la descripción del desarrollo embrionario y el eleuteroembrión a partir del desove inducido y la fertilización in vitro del huevo del mero piedrero E. labriformis, con el fin de establecer el tiempo de eclosión y de esta manera aportar referencias básicas para lograr la reproducción en cautiverio y el larvicultivo. MATERIAL Y MÉTODO Se capturaron reproductores de E. labriformis en aguas adyacentes a la “La tijera” en Puerto Ángel, Oaxaca (15°41´25.5 N y 96°26´27.7 W). Los reproductores, seis hembras (con tallas de 23 a 25 cm) y seis machos (con tallas de 29 a 31 cm) fueron capturados con anzuelo y líneas de monofilamento a una profundidad de 6 a 14 m. Una vez concluida la captura fueron transportados con aireación suplementaria al Laboratorio de Acuicultura de la Universidad del Mar campus Puerto Ángel, Oaxaca. Se seleccionaron dos hembras considerando la presencia de ovocitos postvitelogénicos de 400 a 430 µm de diámetro, previamente obtenidos por biopsia ovárica que consistió en colectar ovocitos intraováricos mediante un catéter de polietileno con diámetro de 1.2 mm. Las hembras fueron inducidas a la maduración con dos inyecciones intramusculares de 700 UI GCH∙kg-1 hembra, aplicándose la segunda dosificación a las 24 horas de acuerdo con Tucker et al. (1991). Obtenida la ovulación se procedió a realizar un masaje abdominal para extraer los huevos. La fertilización in vitro se realizó añadiendo 0.01 ml de esperma extraído de un macho maduro. Se seleccionó el huevo viable de acuerdo a Álvarez-Lajonchere y Hernández Molejón (1994) y se colocó en incubadoras McDonald de 6 L, con agua marina filtrada a 10 µm. Para el estudio se diseñó un experimento para evaluar el efecto de la temperatura a 23, 24, 25 y 27° C a partir de la obtención

de los huevos fertilizados, para lo cual se utilizaron termostatos de 100 watts con el fin de regular la temperatura El tiempo de eclosión (TE) se determinó desde la fertilización hasta que el 100% de las larvas eclosionaron. Para la descripción durante el desarrollo y el cálculo de la temperatura óptima de incubación, se realizó un análisis de regresión lineal simple considerando como variable independiente la temperatura de incubación (Tinc) y como variable dependiente, el tiempo de eclosión (Te). Asimismo, se realizó la descripción cronológica de los estadios de segmentación, gastrulación, nerula hasta la eclosión del eleuteroembrión a 25ºC. Para cada una de las muestras obtenidas se midió el diámetro de huevo y el diámetro de la gota de aceite; al eclosionar se obtuvo la longitud notocordial, la longitud y altura del saco vitelino, la posición y diámetro de la gota de aceite del eleuteroembrión, así como el número de miomeros en la regiones preanal y postanal. Al abrir la boca se midieron la longitud y el ancho del maxilar superior y se calculó la abertura bucal de acuerdo a Shirota (1970). Las medidas se obtuvieron a partir de microfotografías realizadas en un microscopio óptico (Olympus BX51) con una cámara digital (Olympus E-30), y utilizando el programa Axionvision®, registrándose promedio y desviación estándar. RESULTADOS El huevo de E. labriformis se caracteriza por ser pelágico, con corión liso, no adhesivo, esférico, transparente, con una sola gota de aceite en posición central y un espacio vitelino reducido (Fig. 1a). El diámetro promedio ± desviación estándar del huevo es 726.1 ± 18.4 um y de la gota de aceite 135.5 ± 17 um. El desarrollo embrionario observado en E. labriformis durante la incubación a 25º C, evidenció una segmentación meroblástica, observándose la primera segmentación y sus dos blastómeros resultantes a 30 min después post fertilización (Fig. 1b). La segmentación sucedió aceleradamente dando lugar al segundo clivaje despúes de 15 min adicionales (Fig. 1c), con una división transversal al primer eje de división. El tercer y cuarto clivaje están presentes a 70 min de iniciado el desarrollo (Figs. 1d y 1e). A las tres horas post fertilización, la discoblástula está plenamente formada (Fig. 1f) y el blastodermo se eleva formando una estructura semejante a un domo, dando lugar al periblasto (Fig. 2a). En la gastrulación, se observó el movimiento de epibolia, extendiéndose el blastodermo sobre el vitelo (Fig. 2b). Al concluir los movimientos gastrulatorios de elongación es evidente la formación del embrión temprano, destacando el hemisferio cerebral en la región anterior, así como en la región posterior, la caudal (Fig. 2c). La nerula presenta diferenciadas las cápsulas ópticas y óticas (Fig. 2d). Se desarrolla la segmentación mesodérmica y la nerula

DESARROLLO DE Epinephelus labriformis

Figura 1. Desarrollo del huevo fecundado a discoblástula. a) huevo fecundado, b) primer clivaje, c) segundo clivaje, d) tercer clivaje, e) cuarto clivaje y f) discoblástula. Barra (500 µm).

presenta somitas bien definidos y con presencia de melanóforos a las 25 horas post fertilización (Fig. 2e). Previo a la eclosión se observó la separación de la región caudal del embrión del saco vitelino, con movimientos breves del embrión anunciando la proximidad de la eclosión. Los eleuteroembriones iniciaron la eclosión a las 27 horas post fertilización,

en la fig. 2f es notorio el rompimiento del corión dando principio a la liberación del eleuteroembrión. El tiempo hasta obtener la eclosión (Te) fue inversamente proporcional a la temperatura de incubación (Tinc). El mayor tiempo de eclosión se encontró a 23°C con un promedio de 35.6 ± 4.8 h, mientras que a 25° C la eclosión se obtuvo a las 29.7

Figura 2. Desarrollo del embrión a eclosión. a) Discoblástula, b) gástrula, c) esbozo embrión, d) nerula tardía, e) somitos y f) eclosión. Bar (500 µm).

Torres-Hernández et al.

± 5.2 h, y finalmente la eclosión más rápida fue en la incubación a 27°C a las 22.5 ± 0.7 h (Fig. 3). Dentro del intervalo de 23 a 27° C, la ecuación que describió el tiempo de eclosión (Te) con respecto la temperatura de incubación (n = 8; r2 = 0.86; p = 0.0008), fue: Te = 119.68 – (3.60 x Tinc). El eleuteroembrión tiene un cuerpo moderadamente alargado y comprimido, presentando un saco vitelino que se extiende por delante de la cabeza con una gota de aceite que se encuentra en la región posterior del saco. Alrededor del eleuteroembrión se observa un saco dérmico que recubre el cuerpo, principalmente visible en la región dorsal y caudal (Fig. 4a). Se observan dos regiones de pigmentación, con un melanóforo en la región posterior del saco vitelino y otro en la región ventral del notocordio medio. Son evidentes los latidos cardíacos, así como es capaz de responder con movimientos corporales a estímulos mecánicos. Al eclosionar, el eleuteroembrión temprano presentó una longitud notocordal de 1,327 ± 186.3 μm, con un diámetro de la gota de aceite de 131.3 ± 17.1 μm, la longitud del saco vitelino de 526.2 ± 72.8 μm y altura de 359.6 ± 74.6. El eleuteroembrión se caracterizó por una absorción rápida del saco vitelino y de la gota de aceite (Fig. 4). A las primeras horas de eclosionado, es notorio el desarrollo del cristalino en el embudo óptico, y aunque los ojos no se encuentran pigmentados (Fig. 4b), al concluir el periodo los ojos están totalmente pigmentados (Fig. 4d).

Tiempo a eclosión (hrs)

Posterior a la eclosión, la cavidad bucal inicia a formarse, presentándose los primeros esbozos de la mandíbula (Fig. 4c). De igual forma, el tubo digestivo se hace evidente (Fig. 4b), engrosándose ligeramente, y desarrollándose el esbozo primario del estómago y concluyendo en el ano (Fig. 4d). El número de miomeros en la región preanal fue de 11

y en la postanal de 14. Las aletas pectorales se desarrollan y se observan activas (Fig. 4c). El melanóforo localizado en la región ventral del notocordio medio se expande lateralmente y pigmenta la región dorsal del notocordio, así como el melanóforo del saco vitelino, cubre la región de la gota de aceite aun remanente, y situada por debajo de la aleta pectoral (Fig. 4d). La abertura bucal se observó al tercer día y fue de 226.3 μm. La boca se extiende hasta el borde anterior de los ojos con un longitud del maxilar superior de 160 μm y un ancho de 470 μm (Fig. 5a y 5b). Se observaron estructuras, posiblemente pilosas, localizadas entre el maxilar superior y los lóbulos oculares, en la región del primordium nasal (Fig. 5c). En este momento la larva tiene los lóbulos ópticos pigmentados y el cristalino desarrollado, la boca y el tubo digestivo de la larva se encuentran formados, así como es capaz de localizar y desplazarse para capturar a su presa y dar inicio a su alimentación exógena (Fig. 5d). DISCUSIÓN El huevo de E. labriformis presenta las mismas características descritas del género Epinephelus; sin embargo, con respecto al diámetro del huevo de E. labriformis (726 um) es relativamente más pequeño en comparación a E. septemfasciatus 820 μm (Kitajima et al., 1991), E. akkara 825 μm (Tseng & Ho, 1988), E. fario 850 μm (Yeh et al., 1987), E. fuscoguttatus 890 μm (Kohno et al., 1990), E. tauvina 917 μm (Tucker & Woodward, 1996), E. striatus 920 μm (Tucker et al., 1991), E. guttatus 944 μm (Tucker, 1998) y E. amblycephalus 1000 μm (Tseng & Poon, 1983). El tiempo de eclosión encontrado en E. labriformis es consistente con lo reportado para especies del mismo género (Tucker, 1991; Tseng & Poon, 1983; Chen et al., 1977). En el caso de la incubación a

45 40 35 30 25 20 15 22

temperatura °C Figura 3. Relación entre la temperatura de incubación (Tinc) y el tiempo de eclosión (Te) de Epinephelus labriformis (n = 8; r2 = 0.86; p = 0.0008).

DESARROLLO DE Epinephelus labriformis

Figura 4. Desarrollo del eleuteroembrión. a) larva recién eclosionada, b) lóbulos ópticos sin pigmentar, c) formación aletas pectorales y d) desarrollo del tracto digestivo y ojos pigmentados. Bar (500 µm).

27-28°C, los tiempos de eclosión de E. labriformis (22.5 hrs a 27°C) coinciden con los obtenidos en E. striatus de 23 a 25 horas (Tucker, 1991) y de 21.5 horas en E. amblycephalus (Tseng & Poon, 1983) a incubación a 28°C; así como con E. tauvina de 24 horas a 27°C (Chen et al., 1977).

brión de las especies de Epinephelus distribuidas en el indopacifíco, se encuentran en el intervalo de 1.4 a 1.98 mm de longitud notocordial, por lo que el eleuteroembrión de E. labriformis con una longitud notocordial de 1.3 mm representaría la especie más pequeña de Epinephelus.

De acuerdo a Ma et al. (2013), el eleuteroem-

Por su parte, Ma et al. (2013) describen al eleu-

Figura 5. Apertura de la boca de Epinephelus labriformis. a) Longitud del maxilar superior 160 µm, b) ancho del maxilar 420 µm, c) estructuras pilosas en la región del primordium nasal, d) larva de E. labriformis. Bar (500 µm).

Torres-Hernández et al.

teroembrión recién eclosionado de Epinephelus con carencia de ojos pigmentados y aún sin el bosquejo del desarrollo de boca y aletas, como se observó en E. labriformis, por lo que el desarrollo ontogenético a partir de este periodo evidenció la capacidad de desplazamiento, de la visión y el funcionamiento del tracto digestivo, lo que le confiere al eleuteroembrión la capacidad de capturar su primer alimento exógeno entre los 2 y 4 días posteriores a la eclosión, una vez que el vitelo y la gota de aceite han sidos consumidos, lo que concuerda con lo descrito por Tucker (1998), y Kawabe y Kohno (2009) para otras especies de peces marinos. El proceso de apertura de la boca coincide a lo reportado por Kohno et al. (1997) en Epinephelus coioides, que establecen la presencia de elementos óseos (maxilar y premaxilar) a 6 horas antes de la apertura de oral, y concluida a 54 horas después de la eclosión. En E. labriformis, durante el periodo de abertura oral, se observaron estructuras, posiblemente pilosas en la región del primordium nasal; sin embargo, no se encontró información precedente de estas estructuras en otras especies, por lo que se requiere profundizar en este aspecto. Por otra parte, el eleuteroembrión de E. labriformis presentó los patrones de pigmentación generales de Epinephelus para esta etapa (Kohno et al., 1993; Kawabe & Kohno, 2009), como son la presencia de melanóforos en la parte dorsal del intestino y un conjunto de melanóforos en la región ventral del notocordio medio. Asimismo, el número de miomeros preanales (11) y postanales (14) coinciden con lo reportado para otras especies del género Epinephelus (Leis & Carson-Ewart, 2000). La obtención de eleuteroembriones de E. labriformis permitió observar el momento de la abertura de la boca que se presentó al tercer día después de la eclosión, en este momento la larva tiene la capacidad para capturar a sus presas e iniciar la alimentación exógena; adicionalmente, la abertura de la boca presupone un tamaño de presa inicial entre 90 y 100 µm, por lo que podrían ser alimentadas con larvas trocóforas de moluscos bivalvos, copépodos y rotíferos en su primera alimentación (Tucker, 1998). CONCLUSIÓN El huevo y la larva de E. labriformis presenta las características propias del género Epinephelus, pero se caracteriza por presentar un diámetro menor del huevo y del eleuteroembrión. De esta manera, la descripción del desarrollo embrionario y del eleuteroembrión contribuye en el conocimiento biológico y ecológico de la especie, así como en el desarrollo de métodos para su reproducción controlada y su cultivo larval.

AGRADECIMIENTOS El presente trabajo es parte del proyecto “Biología reproductiva del mero Epinephelus labriformis en el litoral de Puerto Ángel, Oax., e inducción a la reproducción controlada en cautiverio”, financiado por la Universidad del Mar campus Puerto Ángel con clave CUP 2II1001. REFERENCIAS Aburto-Oropeza O., B. Erisman, V. Valdez-Ornelas, G. D. Danemann, E. Torreblanca-Ramírez, J. T. Silva-Ramírez & G. Ortuño-Manzanares. 2008. Serránidos de Importancia Comercial del Golfo de California: Ecología, Pesquerías y Conservación. Ciencia y Conservación, 2008 (1): 1-23 Álvarez-Lajonchere, L. & O. G. Hernández-Molejón. 1994. Manual de técnicas para la producción piloto de juveniles de peces marinos. C.I.P. Cuba, UAM, México. 115 p. Chen, F. Y., M. Chow, T.M. Chao & R. Lim. 1977. Artificial spawning and larval rearing of the grouper, Epinephelus tauvina (Forskal) in Singapore. Sing. J. Pri. Ind., 5: 1-21. Craig, M.T., P. A. Hastings, D.J. Pondella II, D.R. Robertson & J.A. Rosales-Casián. 2006. Phylogeography of the flag cabrilla Epinephelus labriformis (Serranidae): implications for the biogeography of the Tropical Eastern Pacific and the early stages of speciation in a marine shore fish. Journal of Biogeography, 33(6): 969-979 Craig, M.T. & P.A. Hastings. 2007. A molecular phylogeny of the groupers of the subfamily Epinephelinae (Serranidae) with a revised classification of the Epinephelini. Ichthyological Research, 54: 1–17 Fischer, W., F. Krupp, W. Schneider, C. Sommer, K.E. Carpenter & V.H. Niem. 1985. 1201-1813, en: Vertebrados-Parte 2, Guía para la identificación de especies para los fines de la pesca. Pacifico centro-oriental. 1995. Volumen III. Kitajima, C, Takaya, M., Tsukashima Y., Arakawa T. 1991. Development of eggs, larvae and juvenile of the grouper, Epinephelus septemfasciatus, reared in the laboratory. Japan J. Ichthyol., 38 :47–55. Kawabe, K. & H. Kohno. 2009. Morphological development of larval and juvenile blacktip grouper, Epinephelus fasciatus. Fisheries Science, 75(5): 1239-1251

DESARROLLO DE Epinephelus labriformis

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CICIMAR Oceánides 30(2): 35-51 (2015)

APLICACIÓN DE LOS CÓDIGOS DE BARRAS DE DNA EN EL DESCUBRIMIENTO DE LA DIVERSIDAD ANIMAL MARINA Márquez Becerra, Carlos

Facultad de Ciencias, Universidad Autónoma de Baja California, Carretera Tijuana-Ensenada s/n, Ensenada B.C., México 22800. email: cmarquez@uabc.edu.mx

RESUMEN. Los códigos de barras de DNA constituyen un instrumento cuyo objetivo central es la identificación acertada de todas las especies existentes en planeta. La secuencia empleada como identificador de especies animales es un fragmento del gen mitocondrial Citocromo Oxidasa I (COI), cuya longitud es de 350 a 800 pb. El fragmento ha resultado útil en la identificación de especies crípticas y ha ampliado el conocimiento de la diversidad animal; no obstante, no resulta exitoso en plantas y hongos y es inconsistente en diversos grupos como las esponjas de mar. El gen COI es un recurso que a pesar de sus inexactitudes ha aportado enormes beneficios para el conocimiento de la biodiversidad. En este trabajo se analiza la información actual que está en la base de datos BOLD Systems v3, se examina la dinámica de BOLD a través del tiempo y se complementa con información reciente de la literatura. Existen varios hechos que el análisis revela, entre ellos que la generación de secuencias es notable entre 2009 y 2013, y se aprecia una aceleración de 2013 a 2015. Existen datos contrastantes tales como que de las 52525 especies de moluscos marinos sólo se conozcan los códigos del 9.2% y de las 47,217 especies de artrópodos se tengan códigos para el 7.6%, en contraste con las 21,515 especies de cordados marinos que cuentan con los códigos para el 33.8%. Esta comparación indica un sesgo a favor de las especies carismáticas y de las que tienen importancia económica. Destaca que el número de secuencias de todas las formas de vida que están asociadas a una especie bien identificada siempre está relacionado a un 28 a 30% de especies interinas, ya que es difícil asignarles un nombre definitivo, lo que indica un alto nivel de incertidumbre.

Palabras clave: DNA, código de barra, COI, diversidad animal, marina

Application of dna barcodes for the discovery of marine animal diversity ABSTRACT. DNA barcoding is a useful tool for the correct identification of species. The most commonly used sequence is a 350 to 800 bp-long fragment of the mitochondrial gene Cytochrome Oxidase I (COI). The use of this fragment has been successfully used to identify cryptic species and has contributed to an increased understanding of animal diversity. However, its use in plants and fungi has been unsuccessful and results have been inconsistent when used in other groups such as marine sponges. This work analyses current data available in the BOLD System V3 database. It compares how the BOLD system has evolved and complements this with an analysis of current literature. This analysis reveals several important facts, among which is the notable increase in sequences submitted between 2009 and 2013 and an increase in the rate of sequence submission since 2013. The analysis also reveals a clear bias in the phyla that are being sequenced for barcoding. Of the 52525 species of marine molluscs only 9.2% have their barcode available. This percentage is even lower (7.6%) for arthropods. This contrasts with marine chordates in which 33.6% of the 21515 known species have their barcodes available. This data suggests a bias towards charismatic and commercially important species. Finally, the general analysis of BOLD database reveals 70% of barcodes are assigned to clearly identified species and near 30% to interim species (those for which a name cannot be definitively assigned to), which highlights the inaccuracies of the identification system.

Keywords: DNA, barcode, COI, animal diversity, marine Márquez Becerra, C. 2015. Aplicación de los códigos de barras de DNA en el descubrimiento de la diversidad animal marina. CICIMAR Oceánides, 30(2): 35-51.

LA BIODIVERSIDAD Biodiversidad es un concepto amplio que se emplea para definir la diversidad de genes, poblaciones, razas, especies, comunidades y ecosistemas; aunque el uso más generalizado es para indicar la diversidad de especies en un ambiente (31 et al., 2014).

pithecus tattersalli y el mono Cercopithecus solatus de Gabón en África Central, descritos por primera vez en 1988. En 1990, se descubrió un primate a sólo 65 Km de Sao Paulo, Brasil y en 1991 el cetáceo odontoceto Mesoplodon peruvians (Wilson, 1992). La biodiversidad marina

Las estimaciones del número de especies en la tierra aumentan con frecuencia debido a que cada año se realizan registros nuevos. Wilson (1992) indicaba que en promedio cada año se descubrían dos nuevas especies de aves en algún lugar del mundo, aunque usualmente los descubrimientos se realizaban en montañas y valles remotos. También se descubrían con menos frecuencia algunas especies de mamíferos, como el lémur de Madagascar Pro-

En 1997 se estimaba que se habían descubierto en el planeta 1450000 especies terrestres que representan el 78% de la biota total; 318000 especies acuáticas incluyendo marinas y dulceacuícolas que constituyen el 17% y 100000 especies de organismos simbiontes que significan el 5% de las especies vivas (Reaka-Kudla, 1997). Sin embargo, aunque a la fecha se desconoce con precisión cuantas especies existen, en 2010 se calculaba que existían aproxi-

Fecha de recepción: 16 de octubre de 2015

Fecha de aceptación: 05 de enero de 2016

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madamente 1900000 de especies descritas y se estimaba que pudieran existir 11000000. En el ambiente marino están presentes los tres dominios de la vida: bacteria, archaea y eukarya. En 2010 se habían descrito 229602 especies de animales y plantas marinas, así como varios miles de especies de bacterias y archaea, aunque se planteaba que pudieran existir varios millones adicionales de los que se desconocía una descripción científica (Radulovici et al., 2010). Mediante un análisis de la diversidad de las especies existentes en la tierra y los océanos, Mora et al. (2010) estimaron que todos los dominios de la vida eucarionte incluían a 8700000 especies a nivel global de las que 2200000 correspondían a la diversidad marina; mencionan que las actividades de clasificación taxonómica realizadas en los últimos 250 años habían registrado alrededor de 1200000 especies, por lo que de acuerdo a sus estimaciones faltaba por identificar el 86% de las especies terrestres y el 91% de las especies marinas (Mora et al., 2011). Las estimaciones del número de especies que existen en la tierra y el mar han sido discrepantes. Ello motivó a que en la década comprendida entre 2000 y 2010 se realizara el enorme programa de investigación sobre la diversidad en los océanos, denominado Censo de la Vida Marina que estuvo orientado a registrar la biodiversidad en el mar. En este programa participaron más de 2700 científicos de 80 países y se llevaron a cabo 538 expediciones. Se requirió un presupuesto de 650 millones de dólares que permitieron descubrir 1200 especies nuevas para la ciencia y con sus resultados se contribuyó a la literatura con 2600 publicaciones (Costello et al., 2010). El censo marino se desarrolló debido al reconocimiento de que la mayor parte del planeta Tierra en realidad es océano; de hecho más del 80% del hemisferio sur es océano y se estimaba que el 99% de la biósfera estaba en el mar; por ello se requería de una investigación sistemática y a gran escala para conocer la diversidad de especies. A pesar de tal esfuerzo se reconoce que existen ambientes que aún están poco estudiados, que representan el 70% del océano cuya profundidad es en promedio 4000 metros y que en sus sitios más profundos alcanza hasta 10924 metros (Ausubel et al., 2010). En la Tabla 1 se incluyen descripciones breves y las direcciones electrónicas de Census of Marine Life (CoML), Marine Barcode of Life (MarBOL) y otros sitios relacionados con el tema. Existen varios grupos taxonómicos considerados ricos en especies que se han investigado poco, en particular microcrustáceos y nemátodos, en comparación con los grupos taxonómicos grandes de importancia económica, como macrocrustáceos, moluscos y peces, que constituyen cerca del 50% de todas las especies distribuidas en el planeta (Costello et al., 2010). Con el propósito de determinar el número de especies distribuidas en 25 regiones del mundo, Costello et al. (2010) registraron

que Australia tiene 32889 y Japón una cifra similar (32777), en tanto que China cuenta con 22365. En el mar Mediterráneo existen 16848 y en el Golfo de México están presentes 15374. Sin embargo, cuando se establece la relación de número de especies por unidad de área (spp./área), Corea del Sur presenta el cociente más alto (32.3), en China es de 26.9, en tanto que en Sudáfrica es 15.3, en el mar Báltico 14.3 y en el Golfo de México corresponde a 10.1. En sentido contrario, las regiones con menor cantidad de especies por área son Antártida (0.4), Ártico de Canadá (0.9), Patagonia (1.4) y Alaska (1.6) (Costello et al., 2010). En cuanto a los metazoarios marinos, Bucklin et al. (2011) estimaron que el número de especies era cercano a 230000 y que se agrupaban en 31 phyla. La figura1 muestra los porcentajes de las especies de los 10 phyla con más diversidad que juntos representan el 97.5% de la vida animal de los océanos, mientras que los otros 21 phyla solo constituyen el 2.5%. La relación entre marcadores moleculares y biodiversidad En los últimos cuarenta años los estudios relacionados con la identificación de especies y de poblaciones, así como de híbridos en los niveles de razas y variedades se han fortalecido con la aplicación de métodos que revelan las variaciones en el nivel de enzimas y DNA. El estudio de las isoenzimas y sus variaciones en las poblaciones fue el primer método molecular que se aplicó para examinar numerosas especies que estaban estrechamente relacionadas en el aspecto morfológico (Ayala & Powell, 1972). La distinción entre dos especies se fundamentó en las frecuencias de los alelos y en la cantidad de alelos compartidos por las especies (Avise, 1974). Algunos años antes se había iniciado la evaluación de la variación y heterocigosidad genéticas en las poblaciones, mediante la técnica de electroforesis de enzimas (Harris, 1966; Lewontin & Hubby,1966) pero esta técnica no se había aplicado para distinguir especies. Poco después se incorporaron las técnicas que hicieron evidentes los polimorfismos de la longitud del DNA fragmentado con enzimas de restricción (RFLP). A pesar de los avances que significaron los dos métodos anteriores, la revolución en el estudio de las variaciones en el DNA se produjo a partir del descubrimiento de la técnica de reacción en cadena de la polimerasa (PCR) y de su aplicación con las técnicas de secuenciación del DNA. A partir de la segunda mitad de la década de los ochenta se desarrollaron y se aplicaron nuevos marcadores entre los que destacan los siguientes: Amplificación aleatoria del DNA polimórfico (RAPD), polimorfismos en la longitud de los fragmentos de DNA amplificados (AFLP), secuencias simples repetidas (SSR), más ampliamente conocidas como microsatélites, y las secuencias intersatelitales (ISSR) que se ubican en un extremo de los microsatélites, entre otros nu-

CÓDIGOS DE BARRAS DE DNA Y DIVERSIDAD

Figura 1. Se presenta el total y el porcentaje de las especies de animales marinos de cada uno de los 31 phyla. Todas las especies conocidas de animales marinos se considera que son 192,702. Los 10 phyla con mayor cantidad de especies representan el 97.45% de la vida en los océanos y los 21 restantes suman el 2.55% de las especies (La gráfica se elaboró con datos obtenidos de la Tabla 1 de Buckiln et al., 2011).

merosos marcadores moleculares desarrollados en las últimas décadas (Avise, 2004). Otra aportación central para el entendimiento de la diversidad de especies y sus relaciones filogenéticas data de la década de los sesenta cuando se utilizaron por primera vez las secuencias de aminoácidos del Citocromo C (Fitch & Margoliash, 1967). Es propio de tales investigaciones establecer correlaciones entre una secuencia específica de aminoácidos o de nucleótidos con una especie bien caracterizada. Por ello, cuando se discute acerca de los antecedentes de los código de barras de DNA (DNA barcode) con frecuencia se exponen ejemplos de varias décadas atrás. Durante la década de los noventa se publicaron diversas investigaciones fundamentadas en dos áreas complementarias: una buena identificación taxonómica de los especímenes y el estudio de las secuencias de genes entre los que destacan Citocromo c Oxidasasubunidad I (COI), Citocromo b (Cyt b) y 16S ribosomal, entre otros (Fig. 2). El significado de los códigos de barras de DNA Los códigos de barras de DNA están fundamentados en las secuencias de bases de un gen específico o de uno de sus fragmentos y su principal propósito es que sean capaces de identificar cada una de las especies de manera indiscutible. El problema central

es que no existe un código de barras universal que se pueda emplear para identificar a todas las especies. El gen COI es el más utilizado como un código de barras aplicado a las especies animales, pero no es útil cuando se pretende aplicar a las plantas y los hongos. Por esta razón se ha propuesto el uso de un fragmento de aproximadamente 1450 pb de los genes rbcL y matK como código de barras para las plantas terrestres. Entonces, cuando se desea la identificación de plantas a nivel de especie se recomienda emplear las secuencias de dos genes (rbcL y matK) y además se hace notar que no siempre se tendrá éxito; ya en un estudio de 907 especímenes examinados de plantas terrestres solo se logró identificar con precisión 72% de los casos a nivel de especie y 28% se pudo ubicar en un grupo correcto de especies congenéricas. Ante una situación con este grado de dificultad es conveniente incluir una tercera secuencia, y en los casos más difíciles hasta un cuarto fragmento de otro gen (CBOL Plant Working Group, 2009). Otras secuencias de DNA empleadas como instrumentos para identificar especies son: el Citocromo b, la subunidad pequeña de RNA ribosomal y las regiones espaciadoras transcritas internas de los genes nucleares de RNAr (ITS).

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Figura 2. Esquema del genoma de la mitocondria del equinodermo Paracentrotus lividus, modificado de Cantatore et al., (1989). Se indica con estrella grande el gen COI que es el más utilizado como código de barras de DNA y con estrella chica señala el gen de Cyt b.

El origen de los códigos de barras de DNA y su consolidación En 1993 se publicó el primer artículo en donde se escriben las frases en inglés: DNA barcodes, sequence barcode, barcoding PCR y ahí mismo se introduce desde el título la palabra barcode (Arnot et al., 1993). En 2002, se publicó el segundo artículo en el cual se presenta la frase molecular barcodes. En éste se hace énfasis en que se puede emplear un segmento de DNA para generar un código de barras molecular que se puede aplicar en estudios relativos a diversidad y conservación biológica (Floyd et al., 2002). En 2003, se presentó la posibilidad de establecer un código de barras basado en la secuencia de los nucleótidos del gen COI y se resaltan las palabras barcode y barcoding. Además se propone que podrá ser utilizado de manera universal en la identificación de las especies animales, en donde la divergencia entre los individuos de una especie puede ser menor al 2% y entre los individuos de especies distintas puede superar el 10% (Hebert et al., 2003a, b). En ese mismo año se expone la necesidad de que la información contenida en las colecciones de especímenes de los museos y de las numerosas colecciones de las instituciones académicas pudieran ser convertidas en formatos electrónicos y que los especímenes fueran digitalizados para así tener un sistema que incluyera la información de todas las formas

de vida disponibles en el mundo. En particular, cabe destacar la propuesta para que se procesaran en este sentido a todas las colecciones científicas de India (Chavan & Krishnan, 2003). A partir de la difusión de los trabajos de Hebert et al. (2003a, b) de la universidad de Guelph, Canadá, se inicia una discusión amplia e intensa sobre la utilidad del concepto DNA barcoding y su aplicación masiva en el estudio de la biodiversidad y en diversas actividades en donde se pretendiera identificar en el nivel de especie a los organismos que fuesen el objeto de la investigación. El fragmento de COI que se ha utilizado para la identificación de especies animales en ocasiones se ha puesto a prueba y no siempre se logran identificar con precisión las especies que son muy cercanas en el sentido filogenético. Cognato (2006) al realizar 62 comparaciones de secuencias de distintas especies de insectos de importancia económica, detectó que los resultados se empalmaban en 28 comparaciones, lo cual indicó que era dudosa la identificación de las especies en el 45% de los casos estudiados. Los análisis y resultados de Cognato (2006) son controvertidos, pero representan una corriente académica que sugiere que los códigos de barras de DNA pueden generar incertidumbre. En esponjas también se han detectado dificultades para la identificación de especies a partir del fragmento de COI (Erpenbeck et al., 2006). En contraste, otros reportes mencionan

CÓDIGOS DE BARRAS DE DNA Y DIVERSIDAD

las bondades de la integración de los estudios morfológicos y ecológicos con los datos aportados por los códigos de barras de DNA, que permiten descubrir especies nuevas (Hebert et al., 2004), así como la aplicación de COI para identificar especies de artrópodos que son plagas (29 et al., 2010). En el presente es posible afirmar que DNA barcoding significa algo más que un concepto nuevo ya que está sostenido en técnicas y procedimientos estandarizados. En 12 años se ha convertido en una corriente académica productiva que tiene aplicaciones en varias disciplinas como: estudios de biodiversidad, ecología, conservación biológica, identificación de especies en los mercados de alimentos, detección oportuna de especies de plagas, por citar algunas. Es un avance tan popular en Biología y disciplinas afines que, cuando se analizó el número de los artículos publicados entre 2004 y 2011 que incluyeron en el texto las palabras barcodes y DNA barcodes, se localizaron más de 1000 en sólo siete años, a pesar de que se había criticado su contribución al conocimiento de la biodiversidad por el hecho de que en algunos grupos de organismos es difícil la identificación de las especies (Ebach, 2011; Teletchea, 2010). Este avance científico es muy conocido puesto que ha sido el centro de congresos

internacionales y del desarrollo de proyectos multinacionales. Sin embargo, no todos los países han contribuido de manera proporcional a la magnitud de su economía y capacidad científica; por citar algunos contrastes de las aportaciones de varios países al conocimiento de los códigos de barras de DNA están: Canadá que es el país que más ha contribuido y Estados Unidos en la segunda posición, a pesar de que es la potencia número uno. Costa Rica que es un país pequeño y en vías de desarrollo está en la posición cuatro, en tanto que Reino Unido que es un país desarrollado está ubicado en la posición 24. En la figura 3 se compara el grado de participación que han tenido 28 países en la generación de los códigos de barras de DNA. México que está en la posición 11 es uno de los países con mayor biodiversidad del planeta y su aportación pudiera ser más alta ya que existen varios centros que realizan esta actividad, entre los que destacan: ECOSUR en Chetumal, Instituto de Biología de la UNAM, en México, DF, CIBNOR en la Paz, BCS; y hay diversas instituciones mexicanas que tienen personal académico capacitado y laboratorios bien equipados, de manera que pudieran realizar los códigos de barras de DNA que desearan, pero tal vez sus actividades académicas no lo requieran. Un hecho sobresaliente es la colaboración multinacional, ya que a pesar de las

Figura 3. Se muestra la cantidad de BINs (Barcode Index Number (BIN) System) que han aportado diversos países al sistema BOLD. BINs significa el número de agrupamientos de secuencias de DNA (códigos de barras de DNA) que están estrechamente relacionadas a una especie bien caracterizada. En la gráfica se aprecia que varios países ricos contribuyen poco en relación a su nivel de desarrollo científico, destaca la contribución contrastante de Costa Rica, posición 4 y Reino Unido en la 24.

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grandes diferencias que existen entre los países en aspectos como: economía, inversión en ciencia y desarrollo científico, también existe una interacción fuerte orientada a aumentar el conocimiento de la biodiversidad mediante la utilización de los códigos de barras de DNA y de diversos marcadores genéticos. Los métodos utilizados en los códigos de barras de DNA Los códigos de barras de DNA (DNA barcodes) se logran mediante la aplicación de diversos procedimientos tales como: Obtención de muestras de especímenes, extracción y purificación de DNA, aumento del número de copias de una secuencia específica del gen mitocondrial COI que es el estándar para animales (Fig. 2), mediante PCR, secuenciación de los fragmentos de DNA y la conversión de las secuencias de las bases del DNA en un conjunto de barras verticales de colores, donde cada barra representa una base (C = azul, T = rojo, A = verde, G = negro). La longitud del fragmento del gen puede variar, pero la más utilizada es de 650 bases (Fig. 4). Después se analizan y procesan las secuencias de DNA por medio de métodos bioinformáticos que incluyen el ensamblaje y la edición de las secuencias hasta tenerlas verificadas al 100%, comparación con secuencias similares que se localizan en las bases de datos, para lo cual se emplean técnicas de alineamiento local y global. Una vez que se tienen las secuencias verificadas pueden procesarse para construir árboles filogenéticos básicos, medición de la variación interindividual y distancias interespecíficas en las especies estudiadas, entre otros análisis.

Algunos autores incluyen en sus investigaciones genes mitocondriales adicionales, por ejemplo: Cyt b, 16S RNAr y 12S RNAr (Fig. 2) y varias secuencias nucleares. Los métodos mencionados son explicados con amplitud en diversos textos, entre los que destacan tres clásicos: Molecular markers, natural history and evolution (Avise, 2004), Molecular Zoology: Advances, Strategies and Protocols (Ferraris & Palumbi, 1996) y Molecular Systematics (Hillis et al., 1996). Los códigos de barras de DNA en la base de datos bold systems La base de datos denominada Barcode of Life Data Systems v3 (BOLD Systems V3) es la más grande del mundo ya que ordena y almacena la mayor cantidad de marcadores de especies. Sin embargo, BOLD no contiene toda la información de marcadores genéticos de especies que están en otras bases como GenBank, del National Center for Biological Information Database (NCBI) que es la mayor base de datos de todas las secuencias de DNA, RNA y proteínas de todas las formas de vida, ni tampoco de bases de datos más pequeñas pero importantes como Korea Barcode of Life Database (KBOL). Una aportación interesante que resuelve el problema de la distribución de la información en bases de datos separadas es la construcción de otra distinta que integra los marcadores incluidos en BOLD, NCBI y KBOL, en donde anotaron todos los datos, evitaron la duplicación y como resultado obtuvieron una nueva bases de datos que contiene 622913 marcadores moleculares que permiten identificar 104487 especies. Entre los marcadores se encuentran 5320 que

Figura 4. Diagrama de flujo que inicia en la captura de un espécimen de una especie, se recopilan datos y se toman fotografías que se envían a las bases de datos. En el laboratorio se extirpa un fragmento de tejido, al que se le extrae y purifica el DNA, se aplica PCR para lograr una cantidad grande de fragmentos de un gen por ejemplo COI, después se hace la secuenciación del DNA, y se envía a la base de datos con el fin de establecer si corresponde a una especie de la cual se tuviera registro, si así ocurre entonces se podrá asignar una identificación de especie.

CÓDIGOS DE BARRAS DE DNA Y DIVERSIDAD

facilitan la identificación de 2326 especies coreanas (Baek et al., 2013). Este tipo de esfuerzos nacionales, facilitan las actividades de las personas interesadas en la biodiversidad de los distintos países y constituye una experiencia que es conveniente analizar en México. En la Tabla 1 se presentan varias bases de datos como BOLD y GenBank y organizaciones como International Barcode of Life Project (iBOL) y Consortium for the Barcode of Life (CBOL) que contribuyen al conocimiento de la biodiversidad y que reúnen información valiosa de acceso libre. La enorme base de datos canadiense BOLD contiene hasta abril del 2015 el siguiente número de especímenes (Fig. 5): animales (4852068), plantas (381442), hongos (118878) y protistas (202014). Los animales marinos y terrestres que cuentan con más especímenes registrados son: artrópodos con 4147646 (86%), cordados 450277 (9.28%) y moluscos 116443 (2.4%); juntos representan el 97.68% (Fig.6). La consulta realizada en BOLD en septiembre del 2015 indica que hay 4380159 registros de secuencias que se consideran códigos de barras de DNA; en esta cifra están incluidas las secuencias de varios individuos de una misma especie. Todas esas secuencias fueron agrupadas en 420545 racimos o clusters de secuencias relacionadas directamente con una especie (BINs). Del total de especies bien descritas que cuentan con un código de barras de DNA, corresponden 163649 a animales, 62509 a plantas y 20136 a hongos y otras formas de vida (Fig. 7).

La tarea de determinar los códigos de barras de DNA que sean efectivos aún no está concluida, aunque existen avances destacados si se considera que en 2010 se estimaba que existían 1900000 especies descritas de las que correspondían 1400000 a animales, 380000 a plantas, varias decenas de miles a hongos y un número difícil de estimar de especies que no se habían descrito. De estas especies 229602 correspondían a animales y plantas de mar (Radulovici et al., 2010). El rápido desarrollo del sistema BOLD que concentra los códigos de barras de DNA se muestra en la figura 8a en donde resulta notable el avance, cuando se comparan las cifras de 2009 con las de 2015. Los datos indican que en 2009 se conocían 529228 secuencias de DNA asociadas a una especie; en esa cifra se incluyen a numerosas especies de las se conocen las secuencias de muchos de sus individuos, pero sólo 56037 secuencias de DNA pudieron estar muy relacionadas con especies bien caracterizadas en tanto que a 19872 especímenes de especies inciertas con secuencias conocidas se les asignó un nombre de especie interina, porque su situación taxonómica no estaba definida. En 2015 la cifra de secuencias relacionadas con una especie aumentó a 2070444 de las que 162892 correspondía a especies bien definidas y 61604 a especies interinas. En la figura 8b solo se presentan los datos de los códigos de barras asociados a especies bien caracterizadas y se comparan con los de especies interinas, en donde destaca el hecho que del total de secuencias, entre

Figura 5. Se muestra el total de registros de especímenes de todas las especies marinas y terrestres que se encuentran en BOLD Systems v3, consultado el 28 de abril de 2015 en http://www.boldsystems.org/.

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Figura 6. Los 7 phyla de animales marinos y terrestres que tienen un número mayor de especímenes registrados en Bold Systems representan el 99.4% en tanto que los 17 phyla restantes sólo suman 0.6 %. Consultado el 28 de abril de 2015 en http:// www.boldsystems.org/.

el 26 y el 30% está asociado a especies interinas, lo que sugiere que el desarrollo tecnológico que permite hacer una rápida acumulación de secuencias bien realizadas no es suficiente para resolver el problema de las especies interinas.

Aplicaciones del código de barras de DNA en animales marinos En 2011 se aceptaba que existían 192702 especies de animales marinos clasificados en 31 phyla, entre ellos los que destacan por su diversidad de especies son: moluscos (27%), artrópodos (25%), cor-

Figura 7. Números de secuencias clasificadas como: El total de secuencias registradas en BOLD (Total secuen), las secuencias que son código de barras para especies bien identificadas y que incluyen las secuencias de varios especímenes de una especie (Sec Barcode), el agrupamiento ó “cluster” de secuencias asociadas estrechamente a una especie bien caracterizada (BINs), el total de especies descritas formalmente (spp Animal), (spp Plantas) y (Hongos y) que sólo tiene 20,136 y por esa razón no se aprecia la barra en la figura. Datos tomados de BOLD Systems el 4 de septiembre de 2015 en http://www.boldsystems.org/.

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Figura 8a. En azul se muestra la producción total de secuencias de DNA. El rojo (triángulos) representa la generación de secuencias asociadas a especies, pudiendo existir numerosas secuencias de individuos de una especie. El verde (cuadros) señala el crecimiento constante de la relación entre especies bien identificadas y un código de barras. El púrpura indica las especies interinas. Las cifras se obtuvieron de BOLD Systems v3, consultada el 28 de abril de 2015 en http://www.boldsystems.org/.

Figura 8b. Comparación entre el número de especies bien identificadas que tienen un código de barras de DNA (rombos), y el número de las especies interinas que poseen un código de barras (círculos). Los datos provienen de la consulta a BOLD Systems v3, el 28 de abril de 2015, http://www.boldsystems.org/

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dados (11%), platelmintos (7.8%), anélidos (6.3%) y nemátodos (6.23%). La suma de los porcentajes de las especies de los seis phyla citados constituye el 83.33% de la vida animal de los océanos (Fig. 1). Al analizar el porcentaje de las especies que contaba con registro de código de barras de cada uno de los 31 phyla de animales marinos, se observó que en 9 phyla las especies carecían de uno; en 8 phyla sólo se contaba con los códigos del 0.4 al 4.2% de las especies y en 7 phyla el porcentaje de especie con códigos era del 5 al 10%. Estas cifras indicaban que se conocían los códigos de barras del 10% o un porcentaje menor de las especies incluidas en 24 de los 31 phyla de metazoarios marinos; es decir, que sólo 7 phyla tenían registrados los códigos para un porcentaje superior al 10% de sus especies. Al examinar los 6 phyla que agrupan a más de 10000 especies cada uno, son evidentes los contrastes; por ejemplo: cordados incluyen a 21517 especies y se conocían los códigos de barras del 33.8% de sus especies, moluscos con 52525 especies contaba con los códigos del 9.2% y artrópodos con 47217 especies tenían registrados los códigos para el 7.6% de las especies; en contraste, era conocido que platelmintos incluían a 15000 especies pero sólo al 0.8% se les tenía códigos de barras; los nemátodos incluyen 12000 especies y se conocían los códigos para el 1.5%, y los anélidos con 12148 especies contaban con códigos el 5.2% de especies (Fig. 9) (Bucklin et al., 2011). Los códigos de barras de DNA y otros marcadores genéticos facilitan la identificación precisa de las especies de los peces importantes en los as-

pectos económico y alimentario, lo que es central para regular las actividades pesqueras, evitar la sobreexplotación y favorecer la conservación de las especies. En un estudio realizado con 50 especies de peces europeos, se aplicó como código de barras de DNA la secuencia del gen COI, además se incluyeron los genes Cyt b y 16S y se combinaron con la técnica de microarreglos (microarrays) para comparar la eficiencia en la identificación de especies. Los resultados destacan que los genes COI y Cyt b permiten identificar todas las especies sin duda alguna, en cambio 16S falla en identificar dos especies muy cercanas. También se muestra un avance importante en el desarrollo de los microarreglos de DNA, ya que con unas pruebas que contienen 64 oligonucleótidos lograron identificar 30 de las 50 especies, con lo cual se indica el potencial de otro método automatizado que puede aplicarse en la identificación de peces adultos, en el estudio de la diversidad de ictioplancton y en productos de peces comercializados. Con esta información se reconoce la utilidad del código de barras basado en COI y su complementación con Cyt b (Kochzius et al., 2010). El océano del hemisferio sur representa el 10% de los océanos del planeta pero contiene sólo el 1.5% de los peces marinos y la diversidad de su fauna es poco conocida. A pesar de ser una región poco explotada en pesquerías, existe la pesca comercial y se ha evidenciado que la diversidad de peces está subestimada dado que mediante el uso de secuencias de DNA se demostró que existían especies crípticas en el Mar de Ross. En el caso de la especie Ophthal-

Figura 9. En azul (puntos) se indica el número total de especies marinas de los diversos phyla y en rojo (sólido) el de especies que cuentan con un código de barras de DNA. La gráfica se elaboró con datos obtenidos de la Tabla 1 de Buckiln et al. (2011).

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molycus amberensis se registró una divergencia superior al 2% cuando se compararon los especímenes del Mar de Ross con los de la región Antártica de Australia, lo cual indica que pueden ser especies crípticas. Otros casos de especies crípticas potenciales se observaron en las especies Notolepis coatsi y Gymnoscopelus bolini; esta sugerencia proviene de la presencia de una divergencia alta al hacer comparaciones intraespecíficas (Smith et al., 2012). Aunque los arrecifes de coral son de los ecosistemas más diversos es desconocida su biodiversidad real y dado que se encuentran en diversas regiones del planeta, también se desconoce cuál es su nivel de endemismo. En estos ecosistemas existen una gran cantidad de fauna pequeña difícil de localizar, capturar e identificar, ya que contienen las diversas fases del desarrollo de las especies, en particular las tempranas y juveniles. Con el fin de identificar la micro y criptofauna de los arrecifes se utilizó un fragmento de 414 pb del gen COI para analizar 556 individuos pertenecientes a dos especies de amfípodos (Leucothoe ashleyae y Leucothoe kensleyi) que son comensales de la esponja Callyspongia vaginalis. Las muestras que se obtuvieron de Florida y del Caribe, brindaron resultados sobresalientes que indican la existencia de 11 linajes muy divergentes de los que siete corresponden a L. ashleyae y cuatro a L. kensleyi. Se sospecha que existen varias especies crípticas puesto que se registraron divergencias genéticas muy elevadas comprendidas entre el 12.4 y el 26%, que son las mayores registradas en crustáceos marinos (Richards et al., 2012). El código de barras también se aplican en la identificación de especies amenazadas, en su comercialización ilegal y en la identificación de especies cuya carne y sus derivados pueden ser riesgosos para el consumidor. En una investigación que incluyó 68 muestras de sushi de atún de 31 restaurantes de Manhattan, NY y de Denver, Colorado, se identificó que 5 muestras de sushi vendidas como albacora (Thunnus alalunga) poseían secuencias de COI que correspondían a la especie Lepidocybium flavorunneum cuya venta está prohibida en Italia y Japón, porque representa un riesgo para salud humana. Otras 19 muestras correspondían al atún aleta azul del norte (T. thynnus) o al atún aleta azul del sur (T. maccoyii), especie considerada como amenazada; situación desconocida por los responsables de los restaurantes (Lowenstein et al., 2009). En dicho estudio se desvelaron tres situaciones comerciales irregulares: 1) la venta de especies que pueden enfermar al consumidor, 2) posesión y venta de especies amenazadas y 3) fraude, por ofertar una especie y entregar otra. Lowenstein et al. (2010) usaron secuencias de COI para identificar las especies de diversas muestras de carne de atún en las que previamente se midió la cantidad de mercurio; así, se reveló como riesgosos para la salud humana los niveles

de mercurio detectados en las distintas especies de atún aleta azul (Thunnus maccoyii, T. orientalis y T. thynnus) y en el atún “Bigeye” (T. obesus). En cambio los niveles más bajos fueron observados en el atún aleta amarilla (T. albacares), por ello los autores recomiendan que la agencias de salud realicen la advertencia del riesgo para los consumidores de la carnes de las especies citadas. Con el fin de verificar si las etiquetas de peces vendidos en los mercados eran correctas, Hanner et al. (2011) procesaron 254 muestras de peces vendidos en cinco ciudades de Canadá y lograron obtener las secuencias de COI de 236 muestras que representan el 93% del total. Los resultados indicaron que el 41% tenía etiquetas incorrectas ya que se ofrecía una especie y el contenido correspondía a otra. En este caso se logró identificar fácilmente a nivel de especie la mayoría de las muestras, aunque en varios casos resultó difícil porque no existía semejanza entre las secuencias del DNA de las muestras y las especies bien reconocidas por los taxónomos; un tercer grupo de resultados mostró que en los complejos de especies cercanas la información era incierta, ya que las secuencias empleadas tuvieron una resolución deficiente. A pesar de todo, quedó demostrada la utilidad del uso del DNA para identificar la diversidad de especies etiquetadas de manera correcta y las comercializadas de manera irregular. Las esponjas constituyen un reto grande para quienes estudian código de barras de DNA, ya que al procesar 3360 especímenes se logró la amplificación exitosa de COI desde el 0% hasta el 55%, con un promedio del 27±17%; esto significa que hubo 26 reacciones de PCR positivas de un total de 96 reacciones. En la secuenciación del COI obtenido se observó que el 40% de las secuencias correspondían a grupos taxonómicos diferentes a las esponjas. Esto indica un grado de dificultad elevado si se compara con el éxito que se tiene con los cordados (Vargas et al., 2012). Este mismo procedimiento basado en el gen COI, aunque con la adición del gen 12S RNAr fue utilizado para estudiar 21 especies comerciales del Río Amazonas, lo que facilitó su identificación precisa. Además, fue esclarecido que los peces que se venden con el nombre popular “Acará” en realidad está conformado por siete especies distintas, aunque son explotadas como una, por lo que es imposible determinar cuál es la explotación real de cada especie (Ardura et. al., 2010). LA UTILIZACION DEL COI EN ESPECIES CON DISTRIBUCIÓN EN MEXICO El gen COI se ha utilizado para identificar animales marinos cuya distribución incluye las costas de México. Varios años antes de que se estableciera el concepto de DNA barcodes y de que se utilizara ampliamente el gen COI para la identificación de especies animales, Arndt et al. (1996) realizaron

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un proyecto con el objetivo de esclarecer dudas taxonómicas y establecer las relaciones filogenéticas de 16 especies de pepinos de mar distribuidas desde Baja California hasta Alaska. Para lograr el propósito primero se identificó a los especímenes mediante procedimientos de taxonomía clásica y después se analizaron las secuencias de 870 pb de COI y de 350 pb de 16S RNAr. Entre los resultados destaca la demostración de que las especies Cucumaria pseudocurata Deichmann y C. curata Cowles eran distintas y que no representaban variaciones geográficas de una especie. En contraste, al comparar dos especímenes de Eupentacta quinquesemita, uno de color crema recolectado en Barkley Sound, Canadá y el otro rojo de Ensenada, Baja California, mostraron una diferencia de 0.3% en 870 pb que corresponde a las diferencias interindividuales de C. miniata; en tanto que la distancia estimada entre dos especies es de 10.8 a 12.2%. También quedó fundamentada la descripción de la especie C. pallida como distinta de C. miniata. Dicho trabajo fue una de las referencias que Hebert colocó en el sitio de internet de su laboratorio en 2003, cuyo título fue Barcodes of Life y con el subtítulo Barcoding Animal Life. A la fecha se continúa utilizando el mismo fragmento de COI como base para la identificación de los holotúridos en diversas regiones del mundo (Uthicke et al., 2010). En los arrecifes de coral del Caribe mexicano se encuentra la especie invasora Pterois volitans conocida como pez león, que causa preocupación porque es un gran depredador y hasta años recientes se desconocía cuáles eran las especies que más consumía. Para abordar este problema, ValdezMoreno et al. (2012) utilizaron secuencias del gen COI para analizar los fragmentos contenidos en el tracto digestivo de 157 especímenes del pez león capturados en el Caribe. Las secuencias de DNA de los fragmentos estomacales se compararon con las secuencias localizadas en las bases de datos BOLD y GenBank; lograron identificar cinco órdenes, 14 familias, 22 géneros y 34 especies de peces; algunas de importancia comercial. También obtuvieron del contenido estomacal 45 fragmentos de crustáceos cuyas secuencias de DNA, permitieron reconocer 20 grupos taxonómicos que pertenecieron principalmente a decápodos, al ser comparadas en las bases de datos citadas pero de ellos sólo se identificó un taxón en el nivel de especie Euphausia americana. Valdez-Moreno et al. (2010) estudiaron la diversidad de los peces presentes en la costa de la Península de Yucatán mediante el uso de la secuencia de COI con los objetivos de: comprobar si el código de barras permitía identificar las especies, si hacía factible una conexión entre las fases de huevo, larva y adulto en las diferentes especies de peces, y determinar la manera en que la identificación correcta puede ayudar en el manejo de las pesquerías y su conservación. Analizaron las secuencias de COI

provenientes de 1392 especímenes, que incluyeron 610 adultos y juveniles, 757 larvas y 25 huevos, que correspondieron a 181 especies. A partir de los huevos se identificaron seis especies y de las larvas a 34 especies mediante una comparación de las secuencias de COI con las de los especímenes adultos. El código de barras también permitió distinguir por primera vez las larvas de cuatro especies de Eucinostomus, aportó información nueva sobre localidades y tiempos de desove de una especie comercial del Caribe Lachnolaimus maximus y mostró que en las competencias de pesca deportiva ocurrían errores en la identificación de algunas especies. Los microcrustáceos conforman un caso particularmente difícil; son organismos de tallas pequeñas que se distribuyen en los ambientes acuáticos y constituyen una parte importante de la biomasa de comunidades como el plancton con un papel destacado en las redes tróficas, pero en ocasiones existen dificultades para identificarlos a nivel de especie. En el caso de los cladóceros dulceacuícolas de México, se utilizó la secuencia de COI como herramienta para identificar especímenes del género Leberis de varias localidades mexicanas en donde fue posible conocer que existen dos especies: una es L. davidi cuya distribución es amplia en el continente y la otra es L. chihuahuensis que está restringida al norte de México (Elías-Gutiérrez & Valdez-Moreno, 2008). A pesar del éxito logrado en la identificación de dos especies de Leberis un hecho reconocido por quienes trabajan con microcrustáceos es que existen grupos donde es difícil amplificar el gen COI. Por esta razón Prosser et al. (2013) diseñaron y probaron un conjunto de cebadores (“primers”) para aumentar la cantidad del gen COI mediante PCR de diversos grupos de microcrustáceos entre los que se encuentran Macrothrix, Scapholeberis y Diaphanosoma. Con los cebadores nuevos incrementaron en 70% el éxito en la amplificación de COI de Sididae y Chydoridae y 80% en grupos como Daphniidae, Moinidae, Diaptomidae y varios más cuya distribución incluye México. COMENTARIOS Y CONCLUSIONES Una de las contribuciones más importantes de BOLD es su conexión con el proyecto Enciclopedia de la Vida (Encyclopedia of Life) que reúne información dispersa en bases de datos de las distintas formas de vida y la dar a conocer de manera gratuita para que sea consultada por las personas, agrupaciones e instituciones públicas y privadas que tengan interés en el tema de la biodiversidad. En este aspecto la aplicación es de carácter educativo porque contribuye a generar un ámbito con personas más informadas de la coexistencia entre todas las especies. En México se han realizado diversas reuniones para difundir las bondades que los avances como los Códigos de Barras de DNA tienen para ampliar

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el conocimiento de la diversidad biológica en diferentes contextos académicos, como el taller Bases de datos de los códigos de barra de la vida realizado en la FES-Iztacala, UNAM en el marco del Congreso Nacional de Genética 2010 (Márquez et al., 2010) y el que se llevó a cabo en la Universidad de las Américas en Cholula, Puebla, como uno de los talleres del Congreso Nacional de Genética 2011, en donde se amplió el tema para cubrir aspectos como: diversidad en las poblaciones, identificación de linajes maternos y paternos, así como en la identificación de especies y su diversidad, que llevó por título: Códigos de barras de DNA y marcadores moleculares (Márquez, 2011). En ese tipo de talleres se explica la utilidad del fragmento del gen COI, en donde se reconoce que es un auxiliar en la identificación de especies animales, pero que no reemplaza la experiencia del taxónomo y no siempre facilita la identificación de los especímenes hasta el nivel de especie. También es aclarado que no permite resolver problemas de hibridación ya que sólo identifica el linaje materno, por lo que el lado paterno queda sin conocerse y solo puede complementarse con marcadores genéticos nucleares. Tampoco facilita la distinción entre grupos de individuos de la misma especie, porque la divergencia genética entre un grupo y otro puede ser de menos del 2% que está en el rango de la variación interindividual de la especie. El fragmento de COI es insuficiente

para resolver diversas preguntas relativas a la evolución de la especie, tales como: ¿Cuáles especies son ancestros directos de la que es el objeto de estudio? ¿Tiene especies hermanas o es especie única? ¿Cuáles especies son sus descendientes? ¿La especie en cuestión se ha diversificado a nivel de razas y variedades? ¿Cuál es el centro de origen y como ocurrió la distribución geográfica de la especie que se estudia? ¿Cuál es la tasa de evolución de la especie y sus poblaciones? ¿Es una especie amenazada o está en buenas condiciones? Para poder resolver interrogantes como las anteriores se requiere que se utilicen secuencias adicionales de otros genes, tanto nucleares como mitocondriales, así como métodos diferentes por ejemplo mediante el uso de microsatélites. Además, conviene realizar las comparaciones con segmentos de mayor longitud del genoma ya que pueden revelar más información que los fragmentos cortos de los genes, lo cual en el presente es posible ya que el avance tecnológico ha conducido a que se obtengan en poco tiempo las secuencias de los genomas mitocondriales completos y no sólo el fragmento de un gen. A la fecha se conocen las secuencias completas del DNA mitocondrial de diversas especies de animales marinos; en la Tabla 2 se muestran 24 de ellas, en donde destaca la variación en la longitud de pares de bases. Aunado a lo anterior, resulta oportuno aprovechar las técnicas como

Tabla 1. Genomas mitocondriales completos de 24 especies de animales marinos con diversidad en la longitud. Phylum/clase Crustáceos

Equinodermos

Moluscos

Ctenóforo Pez teleósteo Pez ciclóstomo

Especie Gonodactylus chiragra Lysiosquillina maculate Squilla empusa Squilla mantis Harpiosquilla harpax Oratosquilla oratoria Penaeus monodon Symphylella sp. Charybdis japonica Exopalaemon carinicauda Litopenaeus vannamei Fenneropenaeus chinensis Euphausia superba Paracentrotus lividus Apostichopus japonicas Phanogenia gracilis Gymnocrinus richeri Aplysia californica Pupa strigosa

DNA/pb 16,279 16,325 15,828 15,994 15,714 15,783 15,984 14,667 15,738 15,730 15,990 16,004 15,498 15,697 16,096 15,892 15,966 14,117 14,189

Lunella aff. Cinerea Roboastra europea Mnemiopsis leidyi Paralichthys olivaceus Myxine glutinosa

17,670 14,472 10,326 17,090 18,909

Autores Swinstrom et al., 2005 Swinstrom et al., 2005 Swinstrom et al., 2005 Cook et al., 2005 Miller y Austin, 2006 Liu y Cui, 2010a Wilson et al., 2000 Gai et al., 2008 Liu y Cui, 2010b Shen et al., 2009 Shen et al., 2007 Shen et al., 2007 Shen et al., 2010 Cantatore et al., 1989 Shen et al., 2009 Scouras y Smith, 2006 Scouras y Smith, 2006 Knudsen et al., 2006 Kurabayashi y Ueshima, 2000 Williams et al., 2014 Grande et al., 2004 Pett et al., 2011 Saitoh et al., 2000 Delarbre et al., 2001

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la de microarreglos, las de secuenciación rápida y masiva, denominadas genéricamente para sus diferentes plataformas: next generation sequencing, y metagenómica, para estudiar de forma conjunta la diversidad de especies en un ambiente dado. La información contenida en las bases de datos como BOLD Systems y GenBank está disponible al público en general en su mayor parte, aunque existe un porcentaje de acceso restringido, pero aun así son instrumentos poderosos que facilitan el conocimiento amplio, rápido y dinámico de la diversidad de la vida. Lo anterior es de importancia central en áreas del conocimiento como Biología de la Conservación y Biodiversidad, que sólo tienen sentido si son estudiadas en un contexto evolutivo, es decir que existe un presente, que permite esquematizar rutas para hacer reconstrucciones del pasado y establecer proyecciones teóricas sólidas hacia escenarios del futuro. La idea es planteada en el mismo sentido del histórico texto de Dobzhansky (1973), cuyo título traducido es: “Nada en biología tiene sentido excepto bajo la luz de la evolución” y que en una de sus partes comenta lo siguiente: “Vista bajo la luz de la evolución, la biología es tal vez, en un sentido intelectual la ciencia más satisfactoria e inspiradora. Sin dicha luz, ésta ciencia se convierte en una pila de hechos, algunos de ellos interesantes ó curiosos pero que no constituyen una película con un significado total”. AGRADECIMIENTOS El Dr. Francisco J. Ayala de University of California-Irvine, brindó espacios agradables y un ambiente laboral estupendo durante la estancia sabática de julio de 2010 a julio de 2011. Parte de ese tiempo lo dediqué a preparar los talleres: “Bases de datos de los códigos de barra de la vida” de 2010 y “Códigos de barras de DNA y marcadores moleculares” de 2011. El Dr. Andrei Tatarenkov de University of California-Irvine contribuyó con discusiones sólidas acerca de los puntos a favor y en contra de los códigos de barras de DNA y junto con el Dr. Guillermo Bojórquez de la Universidad Autónoma de Ciudad Juárez, impartimos el taller de 2011. El Dr. Julio V. Suárez de la UABC, apoyó con un resumen en inglés ajustado al número de palabras e hizo preguntas.

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Dos revisores anónimos hicieron observaciones que facilitaron mejorar el texto.

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Marquez-Becerra

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CICIMAR Oceánides 30(2): 53-54 (2015)

NOTA A Mockingbird Mimus polyglottos (Linnaeus, 1758) found in a stomach of a blue shark Prionace glauca (Linnaeus, 1758)

Un cenzontle Mimus polyglottos (Linnaeus, 1758) encontrado en el estómago de un tiburón azul Prionace glauca (Linnaeus, 1758)

RESUMEN. Un cenzontle Mimus polyglottos fue encontrado en el estómago de un tiburón azul juvenil Prionace glauca capturado cerca de la costa de Bahía Magdalena, Baja California Sur, México. Este pájaro continental es un elemento raro como presa de un tiburón. Esta nota contribuye a enfatizar el papel de Prionace glauca como un depredador oportunista y/o carroñero.

Jaime Rivera, Mario1, Salvador Hernández Vázquez2 , Felipe Galván Magaña3 & Edgar Leonardo Pérez Lezama 3. 1Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Mar Bermejo No. 195, Col. Playa Palo de Santa Rita Sur, La Paz, B.C.S. 23096, México. 2Departamento de Estudios para el Desarrollo Sustentable de Zonas Costeras, Universidad de Guadalajara. Gómez Farías 82, San Patricio, Melaque, Jalisco. 3Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Av. Instituto Politécnico Nacional s/n Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, B.C.S. 23096, México.

Jaime Rivera, M., S. Hernández Vázquez2 , F. Galván Magaña3 & E. Leonardo Pérez Lezama. 2015. A Mockingbird Mimus polyglottos (Linnaeus, 1758) found in a stomach of a Blue Shark Prionace glauca (Linnaeus, 1758). CICIMAR Oceánides, 30(2): 53-54.

Blue sharks are one of the most abundant and widely distributed shark species (Carey & Scharold, 1990). The diet of blue sharks is mainly of cephalopods and pelagic fish, however, they appear to be

opportunistic predators, feeding on a variety of prey items including occasional sea birds caught resting on the water (Stevens, 1973; Cortés, 1999). Pelagic teleosts (i.e., cyclopterids and gadids) constitute an important component of the diet of immature males but the occurrence of miscellaneous biological materials like feathers and anthropogenic material indicates that blue sharks consume anything of appropriate size that they find in the water column (Meaghen & Campana, 2003). On March 22, 2001 a blue shark, Prionace glauca was caught offshore Bahía Magdalena (50 km from the coast) at the western coast of Baja California Sur, Mexico. It was a juvenile specimen measuring 121 cm of total length. Two items were found in the shark´s stomach: a piece of dolphin as bait and a bird’s corpse. This bird was almost complete. Its left wing was missing; its neck and head were in an advanced digestive state and there were few feathers remaining. The identification was based on the form of the beak, the squared blackish tail, the white outer rectrices that appear as clear sides on the spread tail, and the blackish legs. The bird is included in the family Mimidae, and was identified as a Northern Mockingbird Mimus polyglottos. Measurements fit the specie’s size; total length: 227 mm; size of the wing without feathers: 62.27 mm; tail: 111.81 mm; tarsus: 26.9 mm; upper mandible: 11.41 mm and lower mandible: 9.72 mm (Figure 1).

Figure 1. 1. Reconstruction of the bird. 2. Remains of bird. 3. Right wing. 4. Tail and rectrices. 5. Lores and beak. 6. Beak whisker. 7. Tarsus. 8. Middle nail.

Fecha de recepción: 11 de septiembre de 2015

Fecha de aceptación: 14 de octubre de 2015

JAIME RIVERA et al.

Observations The northern mockingbird is a medium-sized songbird measuring about 23 cm (about 9 in.) and weighting about 50 g, with longish legs and tail and a slightly curved bill (Peterson, 1961). The grayish-brown color, two parallel white wing bars and a broad white wing patch, which is easily seen in flight, distinguish this bird from its cousins, the brown thrasher and the catbird (Derrickson & Breitwisch, 1992). The mockingbird is basically a terrestrial bird, but inhabits locations near the Pacific coast in the Northern Hemisphere. It is a resident in Baja California, Isla Socorro, Pacific slope and Isla Guadalupe (Howell & Webb, 1995). This distribution is near the sites where blue shark is caught in Mexico (Sosa – Nishizaky et al., 2002). Since the mockingbird is not a marine bird its presence in a pelagic shark stomach is very rare. Possibly the bird got lost by a stormy wind and fell; or it was impelled dead into the sea. Probably the shark was attracted by the floating bird and swallowed it. The occurrence of these items as prey in sharks is infrequent and their ingestion must be accidental. Stomachs contents in other shark species have been found to comprise organic and inorganic items such as stones and plastic wrappings (Joyce et al., 2002; Stillwell & Kohler, 1982). Sharks often swallow small floating objects and regurgitate them if they are not palatable, however organic items could be nutritive to sharks although their provenence is not from a marine habitat as in the case of terrestrial birds. This paper contributes to the knowledge of Prionace glauca feeding habits, and its role as an opportunistic predator and or carrion feeder in the pelagic ecosystem. ACKNOWLEDGEMENTS We wish to thank the Instituto Politécnico Nacional for the support received through COFAA, PIFI and EDI. REFERENCES Carey, F.G. & J.V. Scharold. 1990. Movements of blue sharks (Prionace glauca) in depth and course. Marine Biolology, 106: 329-342. Cortés, E. 1999. Standardized diet compositions and trophic levels of sharks. ICES. Journal Marine Science, 56: 707-717. Derrickson, K.C. & R. Breitwisch. 1992. Northern Mockingbird. In: The Birds of North America, No. 7 (A. Poole, Ed.). Ithaca, New York. Field guide to the birds of North America. 2000. National Geographic. USA. 480 p. Gómez, C.G. 1981. Guía para la identificación de las aves. Universidad Autónoma de Baja California Sur. Manuales Universitarios. Mexico. 60 p.

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CICIMAR Oceánides 30(2): 55-59 (2015)

NOTA An injured specimen of Carcharodon carcharias; prospective assessment of the species’ hunting costs

Un espécimen herido de Carcharodon carcharias: examen prospectivo del costo de sus cacerías

Aunque culturalmente se percibe al gran tiburón blanco (Carcharodon carcharias) como un depredador invulnerable, en el presente se reporta la muerte de un espécimen sub-adulto atrapado en una red de pesca; dicho espécimen se encontraba herido por la espina de una raya pelágica que penetró la columna vertebral del tiburón, lo que posiblemente mermó su capacidad para nadar. El evento sugiere que los tiburones blancos pueden sufrir lesiones e incluso muerte, mientras cazan presas peligrosas; ello genera preguntas del cómo los individuos de la especie toman decisiones de caza. Las teorías de “Forrajeo óptimo” y “Búsqueda de recursos con riesgo de depredación” combinadas con tecnología de seguimiento, permitirían responder este tipo de preguntas. Flores-Ramírez, Sergio1, Francisco Omar López-Fuerte2, Hector Reyes-Bonilla1, Ulianov Jakes – Cota3 & Marc Aquino – Baleytó3. 1Universidad Autónoma de Baja California Sur. Departamento Académico de Biología Marina - Centro de Estudios y Conservación de Biodiversidad. Carretera al Sur km 5.5, CP. 23080. La Paz, B.C.S., México. 2Universidad Autónoma de Baja California Sur. Departamento Académico de Economía, Laboratorio de Sistemas Arrecifales, Carretera al Sur, Km. 5.5. AP. 19-B, CP. 23080, La Paz, B.C.S., México. 3Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas - Instituto Politécnico Nacional (CICIMAR-IPN). Av. Instituto Politécnico Nacional s/n. Col. Playa Palo de Santa Rita, CP. 23096. La Paz, B.C.S., México. email: folopez@uabcs.mx. Flores-Ramírez, S., Francisco Omar López-Fuerte, Hector ReyesBonilla, Ulianov Jakes–Cota & Marc Aquino–Baleytó. 2015. An injured specimen of Carcharodon carcharias; prospective assessment of the species’ hunting costs. CICIMAR Oceánides, 30(2): 55-59.

The study of predator-prey interactions is important in marine ecology given their important role in shaping population, community and evolutionary dynamics of predators and their prey (Preisser et al., 2005; Creel & Christianson, 2008; Heithaus et al., 2008). Recent studies mostly analyse how human impacts on predator and prey populations have altered the functionality of their communities and ecosystems (e.g. Heithaus et al., 2014; Kroeker et al., 2014), and how predation shape the behaviour of predators and their prey (Lima, 1998; Brown & Kotler, 2004). The great white shark Carcharodon carcharias (Linnaeus, 1758) is distributed in sub-tropical waters worldwide. It is culturally perceived as an invulnerable apex predator, with selective feeding habits that shift along its ontogeny. Studies in South Africa and the Northeast Pacific report that young sharks consume a variety of bony fishes as well as diverse chondrichthyans, including other sharks (genera: Galeorhinus, Mustelus, Carcharhinus, Rhizoprionodon, Sphyrna, Squalus), stingrays, eagle rays (Myliobatis) and chimaeras. In contrast, mature sharks consume large dead cetaceans, harbour porpoises, dolphins, and a variety of pinnipeds (Bruce, Fecha de recepción: 23 de noviembre de 2015

2008; Hussey et al., 2012; Kim et al., 2012). Here we present the first report of a white shark severely wounded by a pelagic ray’s spine, which penetrated the shark’s trunk just below the first dorsal fin, to become embedded in one of its posterior thoracic vertebrae. Based on this event, we propose some insights for studies pertaining the costs incurred by white sharks while hunting dangerous prey. Observations.- In September 8, 2014, a male white shark was incidentally captured approximately 32 km offshore from the Santa María shark-fishing camp located 11 km north of the city of Santa Rosalía, western Gulf of California (27º31ʼ36ʼʼN, 112º04ʼ30ʼʼW). The individual was found entangled in a drift net (chinchorro) by local fishermen. As the shark was processed for consumption fishermen noticed its emaciated condition, and a large stingray spine (Fig. 1a) jabbed into the right side of its trunk just below the first dorsal fin. One of us (FOLF) collected the stingray’s spine, recorded its total length and number of right and left serrations, and contrasted such features to those of 50 stingray species distributed Pacific Ocean (Schwartz, 2005; 2008) to identify the species that caused the injury. Also, FOLF obtained access to the shark’s mandibles to measure the crowns of several teeth, in order to estimate its total body length, using functions relating the increase of total body length (TL) to tooth crown size (CH) (Shimada, 2002). Estimations of TL were used to estimate the shark’s body using functions described by NOAA (http://nefsc.noaa.gov/nefsc/ Narragansett/sharks/calc.html, Kohler et al., 1995). The length of the spine (118 mm) and its number of right (92) and left serrations (88) (Fig. 1a), indicates that a pelagic stingray Pteroplatytrygon violacea (Bonaparte, 1832) inflicted the injury to the shark. This stingray can reach a maximum length of 160 cm (McEachran & Notobartolo di Sciara, 1995; Fisher et al., 1995). The species is widely distributed in tropical and temperate seas of the Atlantic and Pacific Oceans (Nishida & Nakaya, 1990), near the margin of the continental shelf, from shallow waters to depths of 250 m (Neer, 2008; Santana-Hernández et al., 2011). In the tropical Mexican Pacific captured specimens measure 26 to 130 cm in disk width and are commonly associated to blue Prionace glauca and silky Carcharhinus falciformis sharks, striped marlin Kajikia audax, and dolphinfish Coryphaena hippurus, especially from February to April, during low sea surface temperatures (Santana-Hernández et al., 2011). In addition, by solving regression functions between tooth crown (CH) and total body length (TL) Fecha de aceptación: 24 de noviembre de 2015

FLORES RAMÍREZ et al.

(Shimada, 2002) we estimated that the injured white shark measured between 370 and 392 cm in total length and weighted ca. 500 Kg, according to functions implemented in NOAA’s NE Fisheries Science Center’s website (op cit.). Close examination of the wound revealed that the ray’s spine penetrated the right side of the shark, just below the first dorsal fin, following a cephalocaudal trajectory (Fig. 1b) before it became deeply imbedded into the right dorsal surface of one of the posterior thoracic vertebra (Fig. 1c).It is likely that this white shark became wounded by a large P. violacea in open waters of the Pacific Ocean before entering the Gulf of California, since the presence of P. violacea is seldomly recorded in the latter area (Mariano-Melendez & Villavicencio-Garayzar, 1999; Dávalos-Dehullu & González-Navarro, 2003). The shark’s estimated total length (< 400 cm) supports such argument. It corresponds to that of sub-adult white shark males (Weng et al., 2007; Sosa-Nishizaki et al., 2008), which commonly roam among three areas within the north-eastern Pacific, where P. violacea is fairly common: the shelf waters of California, the slope and offshore waters around Hawaii, and an area located halfway between the Baja Peninsula and the Hawaiian Islands (e.g. Jorgensen et al., 2010). Therefore, is probable that the shark attempted to prey on the ray still within the north-eastern Pacific before it entered to white sharks’ recognized migratory and feeding grounds in the Gulf of California (Galván-Magaña et al., 2010). Close examination of the wound suggested that it likely hindered the lateral undulatory motion of the shark’s hind body, impeding the proper thrust and lift of the tail (Maia et al., 2012) and causing a concomitant loss of speed and manoeuvrability, required to capture their mobile prey. This hypothesis

is supported by the emaciated condition of the shark and fishermen’s observation that sharks of similar size usually tear the fishing gear in which the referred white shark became entangled. Incapacitating or mortal stingray attacks on large predators are not uncommon. In the Western Atlantic, several bottlenose dolphins Tursiops truncatus wounded by southern Dasyatis americana and Atlantic D. sabina stingrays have been recorded. In six out of seven cases the dolphins died because the stingray’s spine penetrated the lungs, liver or pancreas (Walsh et al., 1988). Similar events have occurred in the Red Sea and New Zealand (Duignan et al., 2000; Spanier et al., 2000). In México a common dolphin (Delphinus delphis) was found stranded at Tiburón Island (28°N, eastern Gulf of California) displaying a spine of a whiptail stingray D. brevis (Lamilla et al., 1995) that caused a 1 cm deep orifice on the right dorsal section of the L16 vertebra, fracturing the bone (Gallo-Reynoso & Tovar 1989). Also in Bahía de La Paz (24°N, south-western Gulf of California) the authors recorded a bottlenose dolphin (T. truncatus) injured by a 10 cm long spine, which penetrated 8 cm in the chest. This case raises important questions about the trophic ecology of the species calling for insights for future studies regarding the costs incurred by white sharks while hunting dangerous prey. For example, under what conditions are white sharks more or less likely to attack dangerous prey? Such questions can be addressed within the framework provided by “Optimal foraging theory (OFT)” and “Foraging under predation risk” theories OFT predicts that natural selection will favour those predators that exploit profitable prey in terms of net energy content, minus search and handling costs (Gerking, 2014) and those that select the most profitable food items among diver-

Figure 1. Photographs of (a) stingray´s spine found stuck in the shark´s backbone; (b) white shark’s backbone segment displaying the site at which the spine became embedded; and (c) detail of the puncture caused by the spine.

GREAT WHITE SHARK’S HUNTING COSTS

se and abundant high-quality prey (Helfman et al., 1997). Therefore, white sharks may have evolved to discriminate between non-profitable and profitable prey, assessing the balance between energetic gain from the prey, divided by its anti-predator behaviour (the time required to pursue, capture and consume it) (Stephens & Krebs, 1986; Sih & Christensen 2001). To test the latter might seem overwhelming, but new technologies are emerging to assess the relationship between time spent hunting a given prey and the number of attacks/attempts required to successfully hunt it (e.g. Klimley et al., 2001; Sundström et al., 2001), and will provide insights into the perceived risk of injury from dangerous prey (e.g. Klimley et al., 2001; Hopcraft et al., 2005; Sundström et al., 2001; Huveneers et al., 2015). On the other hand, theory based on food versus predation-risk trade-offs can provide a basis for developing insights into when white sharks will be in risk of injury. An approach similar to that of Lima and Dill (1990) can be adopted to quantify risk of injury P (Injury) for white sharks, as a function of the rate of encounter with dangerous preys, the probability of injury given an encounter and the time spent vulnerable during an encounter, all variables that are likely assessed by white sharks (Martin et al., 2005; 2009). Also Brown’s (1992) model, which predicts that natural selection will favour predators that stop hunting certain dangerous prey when its harvest rate or reward equals the sum of its metabolic cost, missed opportunity cost and cost of risk of injury (Berger-Tal et al., 2010) should be explored to learn in what cases white sharks decide to stop hunting specific dangerous prey. Finally, do white sharks take risk of injury into account when deciding where to hunt? Recent studies on great white sharks suggest it is feasible to assess the latter. For example, location data from 340 predatory interactions between white sharks and Cape fur seals Arctocephalus pusillus pusillus, and associated environmental factors were assessed using geographic profiling to find that spatial patterns of shark predation are non-random at Seal Island in False Bay, South Africa (Martin et al., 2009). In summary, white sharks hunt dangerous prey and the evolutionary ecology implications of such interactions may be better understood within the framework of foraging behaviour and predator–prey theories. Detailed data on the foraging costs that white sharks incur while hunting dangerous prey will provide relevant insights on the forces that have shaped the evolution of communities visited by these top predators. The same can be said regarding the foraging decisions and behavioural ontogenetic responses of white sharks to minimize risk of injury. Though quantifying the costs of risk of injury in the wild is challenging, the collection of such data is becoming an important field for behavioural ecologists.

ACKNOWLEDGMENTS Special thanks to Norberto López and Antonio Osuna for the information pertaining the capture and characteristics of the white shark; to Lili Gama for preparing the figures. REFERENCES Berger-Tal, O., S. Mukherjee, B. P. Kotler, & J. S. Brown. 2010. Complex state-dependent game between owls and gerbils. Ecology Letters, 13: 302–310. Brown, J.S. 1992. Patch use under predation risk. I. Models and predictions. Annales Zoologici Fennici, 29: 301–309. Brown, J. S. & B. P. Kotler. 2004. Hazardous duty pay and the foraging cost of predation. Ecology Letters, 7: 999–1014. Bruce, B. D. 2008. The Biology and ecology of the white shark, Carcharodon carcharias. 69-81, In: Camhi, M. D., Pikitch, E. K. & E. A. Babcock (eds.), Sharks of the Open Ocean: Biology, Fisheries and Conservation. Wiley-Blackwell, Oxford, U.K. Creel, S. & D. Christianson. 2008. Relationships between direct predation and risk effects. Trends in Ecology and Evolution, 23: 194–201. Dávalos-Dehullu, E. & E. González-Navarro. 2003. Stomach content of one pelagic ray Dasyatis violacea (Bonaparte 1832) (Rajiformes: Dasyatidae) from the Gulf of California, Baja California Sur, Mexico. Oceánides, 18: 43–44. Duignan, P. J., J. E. Hunter., I. N. Visser, G. W. Jones & A. Nutman. 2000. Stingray spines: A potential cause of killer whale mortality in New Zealand. Aquatic Mammals, 26: 143–147. Fisher, W., F. Krupp, W. Schneider, C. Sommer, K. Carpenter & V. H. Niem. 1995. Vertebrados Parte 1. In: 647–1200, Guía FAO para la identificación de especies para los fines de la pesca. Pacífico Centro-Oriental. Volumen II. FAO, Roma. Gallo-Reynoso, J. P. & F. T. Tovar. 1989. Traumatismo vertebral en delfín común Delphinus delphis (Cetacea: Delphinidae) por inclusión de espina de mantarraya Dasyatis sp. (Pisces: Dasyatidae). Veterinaria México, 20: 277–279. Galván-Magaña, F., E. M. Hoyos-Padilla, C. J. Navarro-Serment & F. Márquez-Farías. 2010. Records of white shark, Carcharodon carcharias, in the Gulf of California, Mexico. Marine Biology Records, 3 (111):1–6.

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CICIMAR Oceánides 30(2): 61-64 (2015)

NOTA Verification and validation of mangroves PRESENCE in the central portion of the east coast of the Baja California Peninsula, México Verificación y validación de la precencia de manglares en la porción central de la costa oriental de la Península de Baja California, México RESUMEN. Para verificar y/o validar la existencia de manglar en cuatro localidades de la porción central de la costa oriental de Baja California Sur, se realizó un recorrido en lancha desde la laguna costera San Lucas (27⁰ 14.8´ N; 112⁰ 12´ O) hasta el estero San Carlos (27° 42ʹ 13ʺ N, 112° 38ʹ 24ʺ O). Se verificó la ausencia de manglar en Campo Camacho, Santa Ana y San Carlos. La laguna costera San Lucas fue la única con presencia de manglar y los parámetros estructurales de este manglar indican tipologías de manglares de borde y enanos, los cuales se encontraron formando franjas paralelas a la línea de costa de entre 5 y 25 m de ancho. La cobertura total estimada mediante la digitalización de imágenes satelitales fue de 50 ha, lo que representó el 11% de la extensión de la laguna. La especie dominante fue Rhizophora mangle con el 44% de cobertura y altura promedio de 2.08 m (DE ± 0.41) con un intervalo de altura de 1.60–2.80 m, seguida por Avicennia germinans con 36% de cobertura, altura promedio de 2.4 m (DE ± 0.94) y un intervalo de 0.20–3.5 m y por último, Laguncularia racemosa con el 20% de cobertura, altura promedio de 2.40 m (DE ± 0.41) y un intervalo de 1.90–3 m. López-Fuerte, Francisco O.1, Mónica G. Rivera2 & Gabriela Cruz-Piñón3. 1Universidad Autónoma de Baja California Sur. Departamento Académico de Economía, Laboratorio de Sistemas Arrecifales. 2Universidad Autónoma de Baja California Sur. Posgrado en Ciencias Sociales Desarrollo Sustentable y Globalización. Departamento Académico de Economía. 3 Universidad Autónoma de Baja California Sur. Departamento Académico de Biología Marina, Laboratorio de Sistemas Arrecifales, Carretera al Sur, Km. 5.5. AP. 19-B, CP. 23080, La Paz, B.C.S., México. email: folopez@uabcs.mx. López-Fuerte, Francisco O., Mónica G. Rivera & Gabriela CruzPiñón. 2015. Verification and validation of mangroves presence in the central portion of the east coast of the Baja California Peninsula, México. CICIMAR Oceánides, 30(2): 61-64.

Mexico is recognized as one of the countries with the broadest extensions of mangroves on the planet (FAO, 2007); however, there are marked discrepancies in the estimates that have been made to determine the real expanse of mangroves (Ruiz-Luna et al., 2008; CONABIO, 2014). The earliest estimate, from 1973 (but published almost a decade later by FAO-UNEP, 1981), calculated a surface area of 700,000 h (1,729,746 acres) in the country’s 17 coastal states, while the most recent calculation registered 764,486 h (1,889,096 acres; Rodríguez-Zúñiga et al., 2013). These differences are due to advances in geographic information systems (GIS), global positioning systems (GPS), and remote sensors (Ruiz-Luna et al., 2008), complemented by verification processes conducted in the field that allow us to compile and validate more precise data on certain regions still shrouded in uncertainty with respect to the composition and extension of their mangroves. Fecha de recepción: 05 de noviembre 2015

Mangroves on the Baja California Peninsula have an especially high level of uncertainty regarding their composition and extension, principally because of the characteristic shrubbery growth (León de la Luz et al., 2011), marked discontinuity along their fringes, and the lack of well-defined limits in terms of zonation. The exclusive use of remote detecting devices is insufficient to determine the specific composition of these forests, which explains why today there are still sites on the Baja California Peninsula registered in the literature where the presence of mangroves has not been verified or validated. For these reasons, validations based on fieldwork are indispensable. In addition, studies of the arboreal make-up of mangroves on the peninsula are all relatively recent (Acosta-Velázquez & Ruíz-Luna, 2007; Domínguez-Cadena et al., 2011, González-Zamorano et al., 2011) and, as a result, quite scarce. In light of these circumstances, the objective of the present work was to verify and validate the presence of mangroves in four coastal environments in the central portion of the east coast of the Baja California Peninsula. The climate of the study area corresponds to that of the Gulf of California region (Vidal-Zepeda et al., 2006) and the Very Dry climatic unit, with an average annual temperature of 22°C and mean annual precipitation of 200 mm (INEGI 2015). To verify the existence of mangrove species, in July 2014 a field expedition was undertaken to visit the San Lucas coastal lagoon by land and to visually inspect the fringes of the littoral in search of sites where mangroves are present on board a small boat (panga). Observations focused especially on two sites: Campo Camacho (27° 27ʹ 43ʺ N, 112° 14ʹ 13ʺ W; Félix-Pico et al., 2011) and the San Carlos estuary (27° 42ʹ 13ʺ N, 112° 38ʹ 24ʺ W; González-Zamorano et al., 2011), identified in the literature as mangroves; while a third area where environmental conditions are propitious for mangrove development, called Santa Ana (27° 39ʹ 48ʺ N 112° 35ʹ 56ʺ W), was also studied. All three sites are located north of the San Lucas Lagoon. The mangrove that borders the coastal San Lucas Lagoon (27⁰ 15´ 10” and 27⁰ 12´ 06” N, and 112⁰ 12´ 59” and 112⁰ 11´41” W), the most northern mangrove recorded in Baja California Sur (BCS), was originally recorded by Turner et al. (1995), and later mentioned by GonzálezZamorano et al. (2011). In both cases, the only data provided reflect the specific composition of a mangrove. To obtain information on the arboreal structure, three sample sites were selected and some parameters of the arboreal structure determined; namely, physiognomic type, species coverage, tree height, and total coverage. To identify mangrove species we used the field guide by Agraz-Hernández et al. (2006), while to determine specific coverages the Line Intercept Technique was applied (Kent & Coker, 1992) by conducting searches parallel to Fecha de aceptación: 01 de diciembre de 2015

LÓPEZ FUERTE et al.

Figure 1. Study area. Verification sites (San Carlos, Santa Ana and Campo Camacho) and validation site (San Lucas).

the coast at each site. The characteristics of the environment were verified by measuring, in situ, the temperature and surface pH of water, as well as surface and interstitial salinity (3 cm) using a multi-parameter Horiba U10 and a refractometer, respectively. The extension of the lagoon and mangrove coverage were determined by digitalizing Landsat-4 2014 satellite images (http://glovis.usgs.gov/) and aerial photographs taken in vector format at a scale of 1:75,000 (Ortofoto Digital G12A46B, G12A36D; INEGI 1993). ArcMap v.10.2 software was used to make estimates. At San Carlos, researchers walked the margins of the entire estuary searching for Avicennia germinans (L.) L., because González-Zamorano et al. (2011) mentioned the possible existence of this species at that site. However, neither that species nor any other mangrove species was found. This confusion is probably due to the fact that the use of satellite images, like those upon which they based their study, does not allow a sufficiently detailed level of observation to identify types of vegetation or individual species. At the Santa Ana site, meanwhile, we likewise found no mangrove species, but only observed a broad coverage of Maytenus phyllanthoides Benth known as sweet mangrove, a species that may sometimes grows in environments with high levels of desiccation and salinity but

small flows of fresh water, similar to conditions at “true” mangroves. With respect to the mangrove at the coastal San Lucas Lagoon, it was found to cover an estimated surface area of 11% of the total extension of the lagoon (58 ha). The predominant forest cover at this coastal system is of the border type, combined with patches of dwarf mangroves, according to the classification by Lugo & Snedaker (1974). In this system, mangrove trees form fringes that run parallel to the coastline and measure 5 to 25 m in width, though in some places their distribution is irregular and forms discontinuous patches with a mixture of Rhizophora manlge L., A. germinans and Laguncularia racemosa (L.) Gaertn. It is important to note that the delimitation of each species within the forest is not clearly defined. Also observed was the presence of areas with mono-specific growth of R. mangle, located on both the fringes of the littoral and along the borders of the lagoon’s tidal canals. The predominant species was R. mangle with 44% of coverage, an average tree height of 2.08 m (7 ft; DE ± 0.41), and a height range of 1.60–2.80 m (5.4–7 ft), followed by A. germinans with 36% of coverage, average height of 2.4 m (7.8 ft; DE ± 0.94), and a range of 0.20– 3.5 m (8 in–11.5 ft) and, finally, L. racemosa with 20% of coverage, average height of 2.40 m (7.8 ft; DE ± 0.41) and a range of 1.90–3 m (6.25–10 ft). This combination of mangrove shrubs and trees is likely due to the climatic

MANGROVES in BCS, Mexico

conditions, characterized by extreme temperatures and low precipitation, which produce high salinity, a limited inflow of fresh water and a low concentration of nutrients (Sánchez-Andrés et al., 2010). This causes variations in the forest structure and, as a result, distinct physiognomic types (Agraz-Hernández et al., 2006). However, the effects of this phenomenon were not evident at site 3, where the lowest values for surface and interstitial salinity were recorded (Table 1), probably due to a subterranean curTable 1. Physico-chemical data in San Lucas coastal lagoon: surface and interstitial salinity (UPS), temperature (°C) and pH. Information Not Available (NA). Site 1

Site 2

Site 3

UPS surface

UPS interstitial

7.6

7.5

7.3

°C

30.1

33.6

32.5

rent of fresh water that permits the development of some more robust mangrove species. This condition has been observed as well at the Santispac mangrove in Bahía Concepción (approximately 100 km south of the coastal San Lucas Lagoon) and the mangroves at Bahía Magdalena on the west coast of the Baja California Peninsula (MendozaSalgado et al., 2011). The zoning seen in this study presents the typical pattern of sub-tropical mangroves (Agraz-Hernández et al., 2006); i.e., R. mangle is located in the tidal flood (intertidal) zone, A. germinans above the minimal daily low-sea level where flooding is frequent, and finally L. racemosa is found where tidal flooding is limited most of the time. These patterns reveal the adaptive association of each species present in the mangrove ecosystem as a function of a climax possibly sustained due to tide levels, which may be the recurrent condition in the establishment and development of this vegetable community (Lugo, 1980). At San Lucas, halophyte communities were also found in association with the mangrove, where they formed irregular fringes in the posterior area made up primarily of Batis maritima L., Sporobolus virginicus (L.) Kunthse and/or Jouvea pilosa (J. Presl) Scribn., and M. phyllanthoides. While it is certain that one of the most representative -though not exclusive- characteristics of the mangroves in the Baja California Peninsula is their shrubby physiognomy that contrasts with the arboreal forms of the mangroves located in the rest of Mexico (León de la Luz et al., 2011), it is precisely this physiognomy that makes it difficult to obtain certain morphometric parameters (e. g. basal area, chest-height diameter) that are gathered quite easily in

arboreal mangroves. This difficulty in measuring shrubs, added to the irregular distribution of the mangroves on the Baja Peninsula constitute significant limitations in terms of carrying out studies intended to determine forest structure, so in this region such studies are scarce. At present, there is still great uncertainty regarding the total surface area covered by mangroves in México, such that the need for detailed field verifications and validations studies-like the one presented in this workis clear, especially since this information is fundamental in planning management and conservation measures for México’s mangroves.

ACKNOWLEDGEMENTS We thank to D. E. Orihuela-Belmonte and D. A. Siqueiros-Beltrones for their helpful comments to previous version of the manuscript. Special thanks are due to Alfredo Fuerte and Michel Fuerte for fieldwork assistance. We also thank two anonymous reviewers for their comments and suggestions to improve this manuscript. MGR and FOLF currently hold a postdoctoral research grant from CONACYT.

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“La técnica el servicio de la patria”