BAHE nº 25 · volumen 1 [2014]

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SUMARIO nº 25(1) - 2014

Editorial ................................................................ Historia Natural Winter habitat for Triturus pygmaeus. Miguel Moya & Stephen D. Busack ........................................ Dos casos de periodos prolongados de incubación en Chamaeleo chamaeleon. Miguel Á. Farfán, Antonio E. Nadales, Araceli Martín, José Guevara & Joaquín Santaolalla ............................................. First record of a tunnel breeding population of Pleurodeles waltl and two other records of Iberian cave dwelling urodeles. David Herrero & Arlo Hinckley ................................................. Albinism in Pleurodeles waltl. Stephen D. Busack & David Donaire ............................................... Complete albinism in a larval Triturus pygmaeus. Stephen D. Busack ........................................... Predation of Craugastor podiciferus (Anura: Craugastoridae) by Catharus frantzii (Passeriformes: Turdidae) in a neotropical cloud forest. Víctor Acosta & Orlando Morún ................ El tamaño importa: tractos digestivos y nematodos Pharyngodonidae parásitos de reptiles. Vicente Roca ................................................ Notas sobre distracción caudal en ofidios del norte de África y Oriente Medio. Raúl León, Gabriel Martínez & Baudilio Rebollo ............................. Hábitat reproductor y ciclo anual de Discoglossus galganoi en acantilados marinos de Galicia. Pedro Galán ..................................................... Probable piscivoría en Mastigodryas bifossatus (Serpentes: Colubridae). Pier Cacciali & Michael Notario Roa ......................................... Depredación de Pelophylax perezi sobre un ejemplar adulto de Hyla meridionalis. Eudald Pujol-Buxó .................................................... Predation on Trachylepis socotrana by Lanius meridionalis. Eudald Pujol-Buxó, Raquel Vasconcelos, Ahmed Saeed Suleiman, Xavier Santos & Gustavo A. Llorente .......................... Distribución Origen, distribución y estado de conservación de la población aislada de Zamenis longissimus de la Cabrera Baja (NW de la Península Ibérica). Martiño Cabana, José Eduardo Nieto, Rafael Vázquez & Luís Pelayo García ............. Contribución al conocimiento corológico de Myriopholis algeriensis en el suroeste de Marruecos. Luis García-Cardenete, Francisco

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Foto portada: Pleurodeles waltl, Pelobates cultripes. Guadiaro. Cadiz. F. Jiménez-Cazalla.

Jiménez-Cazalla, Juan R. Fernández-Cardenete, Aitor Valdeón, Mª Teresa Pérez-García & Francisco J. Herrera-Sánchez ............................. New record of Salamandra algira isolated on the north-western Tingitana peninsula, with some notes on the reproductive modes within the species. Guillermo Velo-Antón, Luis GarcíaCardenete, Francisco Jiménez Cazalla & Fernando Martínez-Freiría ................................ Lacerta schreiberi, nueva especie de reptil para la zona periférica de protección del Parque Nacional de Monfragüe (Cáceres, España). Daniel Fernández-Ortín & Amalio Toboso-Borrella ......................................... Revisión de la distribución y abundancia de la herpetofauna en las Islas Chafarinas: datos históricos vs. tendencias poblacionales. Roberto García-Roa, Jesús Ortega, Pilar López, Emilio Civantos & José Martín .................................... Conservación The nursery trade: A stowaway gecko for a no return trip outside its natural range. Michel Jean Delaugerre & Julie Holthof ............................... Malla metálica de cerramiento, posible amenaza para galápagos. Pedro L. Hernández-Sastre & César Ayres ...................................................... Utilidad de la legislación sobre especies invasoras para la conservación de las especies de galápagos ibéricos. Alfonso Balmori ....................... Regeneración de la extremidad anterior en un tritón del Montseny (Calotriton arnoldi) tras su amputación quirúrgica. Elena Obon, Albert Martínez-Silvestre, Francesc Carbonell, Mónica Alonso, Raquel Larios, Emilio Valbuena-Ureña & Joaquim Soler .................... Distribución, fitosociología y conservación de Chalcides bedriagai en el municipio de Cangas (Pontevedra, NO España). Juan José Pino-Pérez, Celso Carballo-Leiro & Rubén Pino-Pérez ....................................... Sobre el galápago europeo Emys orbicularis en el sur de Cádiz (SO de la Península Ibérica). Francisco Jiménez-Cazalla & Manuel CastroRodríguez ......................................................... La importancia de los refugios de Timon lepidus en los yacimientos arqueológicos. Joaquín Márquez-Rodríguez ..........................................

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Normas ............................................. Interior contraportada

Foto contraportada: Rhinella dorbignyi. Parque del Plata. Uruguay. R. García Roa.


DE LA ASOCIACIÓN HERPETOLÓGICA ESPAÑOLA

Boletín nº 25(1). Año 2014. Editores: Alex Richter, Xavier Santos y Andrés Egea Departament de Biologia Animal, Universitat de Barcelona, Av. Diagonal 645, E-08028 Barcelona Diseño y maquetación: Marcos Pérez de Tudela Url: www.marcos-pdt.com Impresión: igrafic Url: www.igrafic.com

Junta Directiva Presidente Juan Manuel Pleguezuelos Gómez Vicepresidente Jaime Bosch Pérez Secretario General Miguel Ángel Carretero Fernández Vicesecretario General José Antonio Mateo Miras Gerente Enrique Ayllón López Vocales César Ayres Fernández (Conservación) Francisco Javier Diego Rasilla (Página web y promoción)

Gustavo A. Llorente Cabrera (Atlas) Adolfo Marco Llorente (Tortugas marinas) Albert Montori Faura (Atlas) Xavier Santos Santiró (Tesorero) Daniel Villero Pi (Atlas) Revista Española de Herpetología (Editores) Manuel Eloy Ortiz Santaliestra Ana Perera Leg Boletín de la AHE (Editores) Andrés Egea Serrano Alex Richter Boix Xavier Santos Santiró Depósito Legal: M-43.408-1990 ISSN: 1130-6939

EDITORIAL El 10 de diciembre de 2013 se publicó en el Boletín Oficial del Estado la Ley Orgánica 8/2013, de 9 de diciembre, para la mejora de la calidad educativa (LOMCE) cuyos propósitos son, evidentemente, mejorar los resultados del proceso educativo, estimular a los alumnos y mejorar la “empleabilidad”. Al margen de otras críticas que se puedan formular a la nueva organización del sistema educativo español, una de las más destacables es la escasísima representación que tienen aspectos relacionados con la biodiversidad, en cualquiera de los diferentes cursos que componen la Educación Primaria, Secundaria y Bachillerato, y la hegemonía que tienen contenidos íntimamente relacionados con la Biología Molecular y Celular en los últimos cursos de la educación obligatoria, al menos en la versión original de la LOMCE. El conocimiento de las estructuras y mecanismos a nivel molecular y celular es imprescindible para una completa comprensión de la respuesta de los individuos al entorno. Sin embargo, es así mismo imprescindible recordar que todos estos procesos actúan dentro del organismo, el cual es la unidad sobre la que van a tener su efecto los factores medioambientales y, consecuentemente, las fuerzas evolutivas. Así, considerar al indivi-


EDITORIAL (cont.) duo como una entidad mucho más compleja que sus meros constituyentes resulta esencial para poder tener un conocimiento integrado de la respuesta de una especie, de cualquier especie, a su medio natural. Un conocimiento con importantes implicaciones para el desarrollo de estrategias de gestión y conservación eficaces. Nos enfrentamos a una de las mayores extinciones masivas de especies de la historia y, a diferencia de las ocasiones anteriores, en estos momentos el responsable de ello es el ser humano. Formamos parte de un complejo entramado integrado por una miríada de seres vivos cuya conservación debemos garantizar, tanto desde una perspectiva ética como práctica, pues los seres vivos nos proveen de numerosas materias primas y servicios que pueden rápidamente desaparecer como consecuencia de la crisis que está sufriendo actualmente la biodiversidad. Y para conservar es imprescindible conocer. Sin embargo, los cambios propuestos en la LOMCE, en su versión publicada el 10 de diciembre de 2013, para la eliminación del currículo académico de disciplinas muy significativas en el contexto de la Biología como la Botánica y la Zoología, o tan integradoras como la Ecología, pueden interpretarse como un deseo por sumarse a la moda por la Biología Molecular, truncando en gran medida las posibilidades de estimular a los alumnos, a la vez que cumplen con el objetivo aparente de transformar la formación universitaria en una especie de formación profesional (de ahí el neologismo “empleabilidad” utilizado en el prólogo de la LOMCE). Giro peligroso, pues si bien las universidades pueden, y deben, formar profesionales competentes, deben también estimular el espíritu crítico y la curiosidad, aspectos para

los cuales resulta imprescindible tener un conocimiento de una disciplina determinada (Biología, en este caso) tan global como sea posible, y no limitarse a la formación de técnicos altamente cualificados. Los editores del Boletín de la Asociación Herpetológica Española entendemos que el conocimiento de la biodiversidad en su sentido amplio (genética, poblaciones, comunidades,…), y del impacto de aquellos factores que la amenazan, resulta esencial para conseguir una sociedad responsable que permita encontrar un equilibrio entre el desarrollo de nuestra especie y la conservación de las restantes. Como consecuencia de las presiones ejercidas por varias asociaciones científicas (incluida la Asociación Herpetológica Española), docentes y científicos, el 21 de enero de 2014 el Ministerio de Educación anunció que se incluirán bloques sobre biodiversidad en el nivel educativo correspondiente al Bachillerato. Aunque esta modificación es una buena noticia, resulta llamativo que fueran necesarias esas presiones para que la ley fuera modificada. Dadas las consecuencias que la aparente falta de interés de los legisladores por la biodiversidad conlleva, debemos estar muy pendientes para que esta situación no se repita en el futuro, ni en el contexto del sistema educativo, ni en ningún otro. Quizás con el tiempo, los futuros políticos que hoy estudien contenidos relacionados con la biodiversidad y su conservación resulten ser personas más comprometidas y sensibles con la complejidad de la realidad que las rodea. Agradecemos a J.M. Pleguezuelos la inspiración de la idea desarrollada en esta editorial.


Historia Natural Winter habitat for Triturus pygmaeus Miguel Moya1 & Stephen D. Busack2 1 2

Cl. Altair, 8. Avda. del Altillo. 11407 Jerez de la Frontera. Cádiz. North Carolina Museum of Natural Sciences. 11 West Jones Street. Raleigh. North Carolina (U.S.A.). 27601-1029. C.e.: sbusack348@aol.com.

Fecha de aceptación: 15 de enero de 2014. Key words: arboreal habitat, winter activity, Triturus pygmaeus, Pleurodeles waltl, Bufo calamita.

RESUMEN: En diciembre de 1971 se observaron 75 Triturus pygmaeus saliendo de las raíces de diversos olivos en una localidad de la provincia de Sevilla. La observación se realizó tras las primeras lluvias después de seis meses, y demuestra que esta especie puede usar las raíces de los árboles como refugio sobre todo tras prolongados períodos de sequía.

Most information available regarding Triturus pygmaeus habitat and activity is derived from studies accomplished during the breeding season while this species is in its aquatic phase and at breeding sites (Montori & Herrero, 2004: 227-228; Díaz-Paniagua et al., 2005: 63-64). Díaz-Paniagua & Rivas (1987: 22 & Figure 2) reported three individuals found under refuges at Doñana National Park between October and January, 1982-1984, but it is unclear whether these individuals represented breeding or non-breeding specimens seeking terrestrial shelter. Terrestrial activity is extensive during suitable periods of rain or high humidity in Cádiz Province (S.D. Busack, unpublished data; Busack & Jaksić, 1982: Fig. 3) but details regarding the emergence from, and the nature of, terrestrial refuges are not well-documented. During 1971 the first rain to fall after July fell during December. It was a light rain, beginning at 19:00 hrs and continuing until 21:30 hrs, 24 December; by 02:30 hrs, 25 December, a heavy fog covered the area. In an Olea europaea grove, ca. 300 - 400 m in width, 7.6 km NW of Fuentes de Andalucía (Sevilla province; approximately N37.49322, W5.41921; 168 m.a.s.l.) there were 23 old

olive tree trunks. Bufo calamita were active in this area as the rain was falling and approximately 20 Pleurodeles waltl were also seen. Between 22:00 hrs, 24 December, and 03:30 hrs, 25 December, 75 T. pygmaeus (CM 55731, USNM 193585 & USNM 278029278042) were collected from this area, as many as 11 newts were found on the same tree trunk. Depending upon the location of holes or crevices used as exits, most individuals were found less than 0.6 m off the ground. They were found primarily on the east side of the trunks, and some were scattered from NE to SE on the ground directly beneath the tree trunks or, occasionally, about 1 m from them. T. pygmaeus and P. waltl continued to be active in the same area on 1 January, 1972, at 22:00 hrs, and -0.6°C (ambient). These observations suggest that migration from aestivation or brumation sites is initiated by the first sustained rain following extended dry periods, and that suitable sites for prolonged inactivity include tree roots. That several specimens were found on tree trunks suggests that hollow areas inside trunks of old olive trees may provide shelter from desiccation. Channels beneath the bark


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may also serve as exit tunnels leading from beneath the ground to the surface. These observations also serve to demonstrate that

T. pygmaeus is communal during aestivation or brumation, at least in areas where suitable, protected, sites may be limited.

REFERENCES Busack, S.D. & Jaksić, F. M. 1982. Ecological and historical correlates of Iberian herpetofaunal diversity: an analysis at regional and local levels. Journal of Biogeography, 9: 289-302. Díaz-Paniagua, C. & Rivas, R. 1987. Datos sobre actividad de anfibios y pequeños reptiles de Doñana (Huelva, España). Mediterranea, Serie de Estudios Biológicos, 9: 15-27.

Díaz-Paniagua, C., Rodríguez, C. G., Portheault, A. & de Vries, W. 2005. Los anfibios de Doñana. Serie técnica, Naturaleza y Parques Nacionales, Ministerio de Medio Ambiente. Madrid. Montori, A. & Herrero, P. 2004. Triturus pygmaeus. 221-232. In: García-París, M., Montori, A. & Herrero, P., Amphibia, Lissamphibia. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Iberica, vol. 24. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid.

Dos casos de periodos prolongados de incubación en Chamaeleo chamaeleon Miguel Á. Farfán1,2, Antonio E. Nadales3, Araceli Martín3, José Guevara3 & Joaquín Santaolalla3 Grupo de Investigación Biogeografía, Diversidad y Conservación. Departamento de Biología Animal, Facultad de Ciencias. Universidad de Málaga. 29071 Málaga. C.e.: mafarfanaguilar@hotmail.com 2 BioGea Consultores. Cl. Navarro Ledesma, 243. P4 - 3ºC. 29010 Málaga. 3 Sección Biodiversidad y Educación Ambiental. Área de Medio Ambiente y Sostenibilidad. Excmo. Ayuntamiento de Málaga, Edificio Plaza Montaño. Cl. Dos Aceras, 23-25. 29012 Málaga. 1

Fecha de aceptación: 7 de abril de 2014. Key words: common chameleon, embryo development, southern Spain.

El camaleón común (Chamaeleo chamaeleon) es el único reptil saurio perteneciente a la familia de los Camaleónidos que está presente en la Península Ibérica (Barbadillo et al., 1999). Concretamente se distribuye por las zonas costeras de todas las provincias andaluzas (Huelva, Cádiz, Málaga, Granada y Almería), el levante español (Murcia y Alicante) y el sur de Portugal (Fernández-Cardenete et al., 2000; Pleguezuelos et al., 2002). Actualmente, el área ocupada por la especie en Andalucía es de 444 km2 (Mellado et al., 2001) y la mayor parte de esta superficie se ubica en la provincia de Málaga (Cuadrado, 2002). En Málaga está presente de forma continua en una estrecha franja litoral desde Fuengirola hasta Nerja (Pleguezuelos et al., 2002) y de forma puntual en Estepona (Duarte

et al., 2011),

mientras que en la Axarquía, en la región más oriental de la provincia, se adentra hacia el interior y llega a alcanzar una altitud de 700 msnm (Mellado et al., 2001). Es una especie básicamente arborícola, aunque tiene pocos requerimientos en cuanto al soporte arbóreo (Blasco et al., 1985; Cuadrado & Rodríguez de los Santos, 1990; Hódar et al., 2000). Así, puede encontrarse en retamares, pinares aclarados, bosques de eucaliptos, cañas y en menor medida en olivares y viñas. En la provincia de Málaga los hábitats más utilizados por el camaleón común son los cultivos leñosos (almendros, olivos, viñas, aguacates, chirimoyos y cítricos) y los retamares (Yus et al., 2006; BioGea Consultores, 2010). Muestra poca preferencia por las zonas de matorral mediterráneo densamen-


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te cubiertas, formaciones boscosas maduras (pinares, encinares o alcornocales) y por cualquier tipo de hábitat demasiado denso (Blasco, 1997; Barbadillo et al., 1999; Cuadrado, 1999). El camaleón común presenta un único ciclo reproductor al año (Díaz-Paniagua, 1999). El apareamiento tiene lugar desde comienzos de agosto hasta mediados de septiembre (Fernández, 1989; Cuadrado, 2003) y a partir de septiembre ya se pueden observar hembras grávidas. La puesta, tras un periodo de gestación variable de 37 a 80 días, se realiza en el suelo en los meses de septiembre a noviembre (Barbadillo et al., 1999). El nido es colocado en suelos con cierto grado de humedad, alta tasa de insolación y desprovistos de vegetación (Marco et al., 2004). Consiste en una galería de unos 40 cm de profundidad donde se deposita un número de huevos que varía en función del tamaño de la hembra (entre cinco y 45 huevos de 1 g aproximadamente), los cuales presentan un desarrollo embrionario muy lento (entre 9 y 10 meses) (Blasco et al., 2001) cuya duración está determinada por las condiciones de temperatura y humedad existentes en el nido (Díaz-Paniagua & Cuadrado, 2003; Díaz-Paniagua, 2007). El Centro de Recuperación del camaleón común del Ayuntamiento de Málaga, el cual está autorizado por la Junta de Andalucía para la cría en cautividad de esta especie como recurso educativo, se encarga de recoger los ejemplares cedidos por el Centro de Recuperación de Especies Amenazadas de la Consejería de Medio Ambiente (CREA), que proceden a su vez de las campañas de captura contempladas en las Declaraciones de Impacto Ambiental (DIA) de los proyectos constructivos que se llevan a cabo en la provincia de Málaga. Junto al fin educativo, el principal objetivo del Centro de Recuperación del camaleón común es la reintroducción de los ejemplares en su medio

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natural. El número medio anual de ejemplares recibidos en el Centro de Recuperación es de 45 y su tiempo de permanencia varía en función de la época en la que llegan y de su estado sanitario. Una vez finalizado el proceso de recuperación, es decir, cuando los animales muestran buenas condiciones físicas y de salud, son reintroducidos en su medio natural. El Centro de Recuperación del camaleón cuenta con dos terrarios de puesta de 50 cm de arena introducidos en el suelo, dos areneros naturales para facilitar la puesta de las hembras grávidas y una incubadora de reptiles de la marca Lucky Reptile y modelo Herp Nursey II, la cual permite incubar los huevos en un rango de temperaturas desde 5ºC a 60ºC, por lo que es adecuada para cualquier especie de reptil. Además, dispone de una zona de aclimatación natural localizada en el parque forestal del Monte de las Erizas, dentro del área de distribución de una de las poblaciones naturales de camaleón común más grande del municipio de Málaga. Los ejemplares en recuperación son controlados diariamente para ver su evolución. Como resultado de este control se ha constatado a lo largo de tres años consecutivos la puesta de cinco hembras diferentes. Las fechas en las que se realizaron las puestas fueron las siguientes: 2011 (3 de octubre), 2012 (25 de octubre) y 2013 (29 de septiembre, 6 y 12 de octubre). Las puestas tuvieron un desarrollo normal excepto la realizada el 3 de octubre de 2011, la cual fue desenterrada el 31 de octubre de 2012, es decir, tras 396 días de incubación, pues se pensaba que después del tiempo transcurrido desde la puesta los huevos ya no serían viables. Sin embargo, se comprobó que exteriormente los huevos estaban en buen estado, blancos, turgentes y con la cáscara flexible. De los 17 huevos de la puesta se retira-


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Tabla 1. Periodos de incubación natural y en incubadora de los 17 huevos de la puesta realizada por camaleón el día 3 de octubre del 2011 en el Centro de Recuperación del camaleón común del Ayuntamiento de Málaga. Puesta 03/10/11 (17 huevos)

Incubación natural

Nº días de incubación natural

Incubadora

Nº días en la incubadora

Total días de incubación

2 huevos

31/10/12

396

12/06/13

223

619

15 huevos

12/06/13

620

07-11/09/13

86-90

706-710

ron dos y se trasladaron a la incubadora. El resto de huevos se dejaron en el nido y se volvieron a enterrar. Los dos huevos trasladados a la incubadora se mantuvieron en vermiculita y se incubaron a 20 ºC durante una semana. Tras este periodo la temperatura se elevó hasta los 25 ºC. Durante el mes de abril la temperatura se mantuvo a 26 ºC, a 27 ºC en mayo y a 28 ºC en junio. Durante todo el proceso de incubación la humedad se mantuvo al 91%. El día 12 de junio de 2013 se produjo la eclosión de los dos huevos, lo que implica que el periodo de incubación de los mismos se había prolongado durante 619 días, 396 días de incubación natural en el nido y 223 días en la incubadora (Tabla 1). Este mismo día, el 12 de junio de 2013, se desenterraron los 15 huevos de la misma puesta que se habían mantenido en el nido. Seguían blancos, turgentes y con la cáscara flexible. Se pasaron a la incubadora y se mantuvieron a 25 ºC y una humedad del 91% hasta el día 1 de septiembre de 2013. A partir de este día la temperatura de la incubadora se incrementó un grado cada dos días. Entre los días 7 y 9 de septiembre de 2013 eclosionaron ocho huevos. Los siete huevos restantes no fueron viables. Al diseccionarlos no se encontró embrión en los mismos. Ello implica que los siete huevos eclosionados habían tenido un periodo de incubación de 706-710 días, 620 días de incubación natural en el nido y 86-90 días en la incubadora (Tabla 1).

Los resultados mostrados en el presente trabajo ponen de manifiesto la excepcionalidad de la puesta analizada en cuanto a su duración se refiere pues, aun sin tener en cuenta el periodo que los huevos pasaron en la incubadora, el tiempo de incubación natural tuvo una duración considerablemente más prolongada que los recogidos para el camaleón común en otros estudios. Según Blasco et al. (1985) el periodo de incubación del camaleón común oscila entre 280 y 370 días, cifras que son similares a las aportadas por González de la Vega (1988) y Cuadrado (2003), quienes afirman que el periodo de incubación de esta especie oscila entre 258 y 366 días y los 10 y los 12 meses, respectivamente. Según la información reportada por la estación meteorológica del aeropuerto de Málaga (84820 LEMG) (Tutiempo, 2014), las condiciones meteorológicas (temperaturas máximas, medias y mínimas, precipitación y humedad) de los años 2012 y 2013, que es cuando se desarrolló la incubación de la puesta analizada en el presente estudio, fueron similares a las de los años precedentes. Por lo tanto, no cabe considerar que el prolongado tiempo de incubación natural de la puesta se deba a las condiciones meteorológicas particulares de los años 2012 y 2013. Por otro lado, Díaz-Paniagua & Cuadrado (2003) obtuvieron periodos de incubación en laboratorio que oscilaron entre 99 y 144 días, aproximadamente, mientras que Díaz-


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Paniagua (2007) recoge periodos de incubación, también en laboratorio, que oscilan entre 183 y 267 días. En ambos estudios la duración del periodo de incubación estuvo determinada por las condiciones de temperatura y humedad en las que se mantuvieron las puestas. Concretamente, para Díaz-Paniagua & Cuadrado (2003) el periodo más corto de incubación se produjo en las condiciones de mayor temperatura y humedad, mientras que los más largos coincidieron con las temperaturas y humedades más bajas. Por su parte DíazPaniagua (2007) demostró que el periodo de incubación más largo coincidía con la puesta que había estado sometida durante un mayor número de días a una temperatura de 14 ºC. Estos resultados coinciden con los obtenidos en el presente estudio una vez que los huevos fueron trasladados a la incubadora. Para los dos grupos de huevos la humedad se mantuvo constante y sólo hubo diferencias de temperaturas. Para los dos huevos trasladados el 31/10/12 la temperatura fue incrementándose desde los 20 ºC hasta los 28 ºC, que es cuando se produjo la eclosión. Para los 15 huevos que se trasladaron a la incubadora el 12/06/13

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la temperatura se incrementó desde 25 ºC a 28 ºC, que es cuando también se produjo la eclosión. Sin embargo, el tiempo que los 15 huevos estuvieron en la incubadora hasta el momento de la eclosión fue considerablemente inferior al que pasaron los otros dos huevos (Tabla 1). Este resultado puede explicarse por: - El menor tiempo de incubación a 25 ºC al que se mantuvieron los 15 huevos (dos meses y dos semanas) respecto a los dos huevos (cuatro meses y tres semanas). - Por el prolongado periodo de incubación natural que tuvieron los 15 huevos antes de ser trasladados a la incubadora, que podría conllevar un mayor estado de desarrollo de los embriones, lo cual requeriría un menor tiempo de incubación hasta el momento de la eclosión. Por último, concluir que los resultados presentados en este estudio ponen de manifiesto la posibilidad de que los huevos de camaleón común permanezcan viables durante un periodo de tiempo considerablemente mayor a la duración normal de la incubación de la especie, lo que implica que el ciclo reproductor en determinadas ocasiones sea superior a un año.

REFERENCIAS Barbadillo, L.J., Lacomba, J.I., Pérez-Mellado, V., Sancho, V. & López-Jurado, L.F. 1999. Anfibios y reptiles de la Peninsula Ibérica, Balerares y Canarias. Editorial Geoplaneta. Barcelona. BioGea Consultores. 2010. Estudio poblacional cuantitativo y cualitativo de las poblaciones de camaleón común (Chamaeleo chamaeleon) presentes en el municipio de Málaga. Informe inédito. Ayuntamiento de Málaga. Málaga. Blasco, M. 1997. Chamaeleo chamaeleon. 190-192. In: Pleguezuelos, J.M. (ed.), Distribución y biogeografía de los anfibios y reptiles en España y Portugal. Monografías de Herpetología, 3. Asociación Herpetológica EspañolaUniversidad de Granada. Granada. Blasco, M., Cano, J., Crespillo, E., Escudero, J.C., Romero, J. & Sánchez, J.M. 1985. El camaleón común, Chamaeleo chamaeleon, en la Península Ibérica. ICONA. Madrid. Blasco, M., Pérez-Bote, J.L., Matilla, M. & Romero, J. 2001. El camaleón común (Chamaeleo chamaeleon L.): propues-

tas para la conservación de una especie en situación de riesgo en Andalucía. Ecología, 15: 309-315. Cuadrado, M. 1999. Plan de Conservación del Camaleón Común. Dirección General de Gestión del Medio Natural. Consejería de Medio Ambiente de la Junta de Andalucía. Sevilla. Cuadrado, M. 2002. Chamaeleo chamaeleon. 160-161. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de la Conservación de la Naturaleza. Madrid. Cuadrado, M. 2003. Camaleón común - Chamaeleo chamaeleon. In: Carrascal, L.M., Salvador, A. (Eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 26 febrero 2014]. Cuadrado, M. & Rodríguez de los Santos, M. 1990. El camaleón común (Chamaeleo chamaeleon) en Andalucía: distri-


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bución y conservación. Consejería de Agricultura y Medio Ambiente. Sevilla. Díaz-Paniagua, C. (Coord.). 1999. Parte I: Biología y dinámica de poblaciones. In: Díaz-Paniagua, C. y Mellado, J. “Estudio de las poblaciones de camaleón común (Chamaeleo chamaeleon) en Andalucía. Bases para el manejo y conservación de la especie. Informe final”. Informe inédito Junta de Andalucía. Consejería de Medio Ambiente. Sevilla. Díaz-Paniagua, C. 2007. Effect of cold temperature on the length of incubation of Chamaeleo chamaeleon. AmphibiaReptilia, 28: 387-392. Díaz-Paniagua, C. & Cuadrado, M. 2003. Influence of incubation conditions on hatching success, embryo development and hatchling phenotype of common chameleon (Chamaeleo chamaeleon) eggs. Amphibia-Reptilia, 24: 429440. DOI:10.1163/156853803322763891 Duarte, J., Farfán, M.A. & Vargas, J.M. 2011. Área de distribución de Chamaeleo chamaeleon en la costa de Estepona (W Málaga). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 112-116. Fernández, F. 1989. Comportamiento reproductor del camaleón común (Chamaeleo chamaeleon L.) en el sur de España. Doñana, Acta Vertebrata, 16: 5-13. Fernández-Cardenete, J.R., Luzón-Ortega, J.M., Pérez-Contreras, J. & Tierno de Figueroa, J.M. 2000. Revisión de la distribución y conservación de los anfibios y reptiles en la provincia

de Granada (España). Zoologica Baetica, 11: 77-104. González de la Vega, J.P. 1988. Anfibios y reptiles de la provincia de Huelva. Ertisa, Huelva. Hódar, J.A., Pleguezuelos, J.M. & Poveda, J.C. 2000. Habitat selection of the common chameleon (Chamaeleo chamaeleon) (L.) in an area under development in southern Spain: implications for conservation. Biological Conservation, 94: 63-68. Marco, A., Conejo, A., Almagro, F. De Vries, W., Valle, T. & Díaz-Paniagua, C. 2004. Estudios experimentales sobre selección de lugar de nidificación y ovoposición del camaleón común y tres lacértidos ibéricos.102. In: Libro de resúmenes del VIII Congreso Luso-Español (XII Congreso Español) de Herpetología. Málaga. Mellado, J., Jiménez, L., Gómez, J. & Sanjuán, M. 2001. El camaleón en Andalucía. Distribución actual y amenazas para su supervivencia. Fundación Alcalde Zoilo-Ruíz Mateos. Col. Rabeta Ruta, 6. Rota. Pleguezuelos, J.M., Márquez, R & Lizana, M. (eds.). 2002. Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid. Tutiempo. 2014. <http://www.tutiempo.net/clima/Malaga_ Aeropuerto/2008/84820.htm> [Consulta: 26 febrero 2014]. Yus, R., Gámez, J.L. & Torres, M.A. 2006. Biología y conservación del camaleón común. Ayuntamiento de Velez-Málaga. Málaga.

First record of a tunnel breeding population of Pleurodeles waltl and two other records of Iberian cave dwelling urodeles David Herrero & Arlo Hinckley Cl. Embajadores, 161. 3º C. 28045 Madrid. C.e.:cuanmida@hotmail.com

Fecha de aceptación: 7 de abril de 2014. Key words: amphibian, caudata, cavernicole, tunnel, Pleurodeles, Salamandra.

RESUMEN: Los anfibios pueden utilizar cuevas y otros hábitats subterráneos como refugios por su

características térmicas, para evitar la depredación, como lugares de alimentación y como sitios de reproducción. Algunos urodelos son troglobios (especies cavernícolas obligadas, incapaces de sobrevivir en el exterior, fuera de ambientes de poca luz) restringidos a los hábitats cavernícolas y muestran características troglomórficas, como ojos degenerados y despigmentación. Otros anfibios utilizan las cuevas para completar alguna etapa de su ciclo de vida y pueden o no mostrar hasta cierto punto caracteres de especies troglomórficas. Muchos anfibios europeos se han encontrado ocasionalmente o regularmente dentro de las cuevas durante parte de su ciclo de vida. Este artículo constata dos nuevas especies de urodelos cavernícolas: Pleurodeles waltl y Lissotriton boscai, y confirma nuevamente el uso de cuevas para reproducirse por un tercer urodelo (Salamandra salamandra). Para acabar, confirma la importancia de túneles abandonados para los anfibios, aportando nuevos datos sobre su ecología en estos hábitats.


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Caves and other subterranean habitats contain a biodiversity that has long intrigued biologists, such as Darwin and Lamarck. Often limited in light, these places have revealed a great number of diverse and unique species. The occurrence of amphibians in caves and associated subterranean habitats is not novel. Amphibians can use caves and other subterranean habitats for thermal refugia, to avoid predation, as feeding habitats and as breeding sites. A number of salamanders are troglobitic (obligate cavernicole species unable to survive outside) restricted to cave habitats and exhibiting special characters adapted to these environments, such as degenerated eyes and depigmentation (Hoffmann, 2002). Other amphibians, majority, use caves to complete some aspect of their life cycles and may or may not exhibit some level of troglomorphy. Anurans are occasionally observed in subterranean habitats, but no species are known to be obligate cavernicoles. In the Palearctic region, amphibians are relatively common in subterranean habitats. However, only one species is an obligate cavernicola (Proteus anguinus) (Rosa & Penado, 2013). Despite this, many European amphibian species have been occasionally or regularly found inside caves during part of their life cycles including: Salamandra salamandra, Triturus marmoratus, Discoglossus pictus, Pelodytes punctatus, Bufo spinosus and Bufo calamita in Spain (Giménez-Lopéz & Guarner Deu, 1982); Chioglossa lusitanica in Portugal (Gilbert & Malkmus, 1989); Pelophylax ridibundus, Bufo viridis and Bombina bombina in the Republic of Moldova (Andreev et al.,1997); S. salamandra, Triturus vulgaris, Triturus cristatus, Bufo bufo, B. viridis, Hyla arborea, Rana temporaria, Rana dalmatina in Slovakia (Uhrin & Lesinsky, 1997); R. temporaria in Slovenia (Poboljsaj et al., 1997); B. bufo has

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been reported to be found in caves also in Greece and Italy (Boudou et al., 1977; Bologna, 1982). Lanza (1983) reports Euproctus platycephalus, S. salamandra, Salamandrina terdigitata, and all the Italian newts belonging to the genus Triturus, P. punctatus, B. bufo, Hyla intermedia and Rana italica (Dolce & Bressi, 1998). This report ads two new species to the upper list of amphibian species found inside caves: Pleurodeles waltl and Lissotriton boscai, and states again the use of caves to breed by S. salamandra. All of them were found during a bat survey made in January 2014 in the municipalities of Villanueva de San Carlos, Calzada de Calatrava, Mestanza and San Lorenzo de Calatrava (Ciudad Real, Spain). The observation area consists of at least five railroad tunnels, currently unused and located near the river Ojailén, which are declared LIC microreserve because of its importance as refuge for different bat species. The surrounding landscape is quartzite outcrops and slopes of well-preserved Mediterranean forest oaks, cork oaks and gall-oaks with riparian vegetation. The tunnels have different length, the longest, where the larval and metamorphic S. salamandra were observed, having about 850m (38º 35' 10,03'' N / 3º 52' 19,10'' W), while the tunnel where the presence of P. waltl and L. boscai was recorded has around 400m long (38º 31' 49,33'' N / 3º 53' 22,04'' W). The tunnels had a medium temperature around 22ºC while outside the temperature was around 8ºC during the morning and under 0ºC at night. P. waltl was found in the deepest part of the tunnel in a small stream that poured from a source of water. A large sized (18 and 21 cm) couple was observed (Figure 1a). Both newts were active (at midday) and see-


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Photo David Herrero

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Photo Arlo Hinckley

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Photo Arlo Hinckley

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Photo David Herrero

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Figure 1. (a) an adult of P. waltl, (b) P. waltl larvae, (c) an adult of L. boscai and (d) a metamorphic S. salamandra. Figura 1. (a) un adulto de P. waltl, (b) larvas de P. waltl, (c) adulto de L. boscai y (d) un metamórfico de S. salamandra.

med to have a good condition. Near them, evidence of breeding was reported when a few larvae were found in the stream. The nearest source of water outside the cave is more than 200 m away. This aquatic environment has neither plants nor stones in the water, so eggs must have been laid in the ground or in some holes at the sides of the tunnel where a female was found. The water was full of bat faeces and the density of sighted invertebrate preys was very low and probably different to that one outside the cave so it would be interesting to verify if the larvae would be able to complete their metamorphosis. The larvae we found had a small size, so we suspect that they may have been born recently but the fact is that we cannot proof the time since they hatched because larvae development can be modified depen-

ding on the water temperature (Figure 1b). Outside the cave, reproduction has not been reported in this zone at this time of the year by the authors. We suspect that the advanced breeding period observed inside the cave could be supported by the optimal temperatures found inside (around 22ºC) respect to the 8ºC outside the cave while the survey was made, between 11 a.m. - 13 p.m. L. boscai was seen in the same spot that P. waltl. At least eight individuals were found, being of both sexes (Figure 1c). No presence of breeding was reported in this species. Although it usually lays their eggs in aquatic plants, it is also capable of using leaves and other sinked materials to lay their eggs (Garcia-París, 1985), so further visits along the breeding period should be carried out to verify if cave reproduction exists.


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Fire salamander larvae (S. salamandra) were seen in all the tunnels and we suspect that these act as important breeding points given the scarce sources of water around this winter. In the largest tunnel, there were high densities of larvae and several metamorphs were found (Figure 1d). Most of these metamorphs were in bad condition, specially the ones found further away from the entry. Bad condition can be related to the low prey availability. Some invertebrates were found in the water but none were found out of it. Anyways, it would be audacious to make any statements with this data, and further studies should be done to know if this tunnel could act as a sink for the population or as an opportunistic breeding point and population source of metamorphs (Manenti et al., 2010). Abandoned tunnels have shown to be important places for many organisms like bats,

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amphibians and invertebrates. This new observation highlights again the importance of these environments for amphibians and brings new facts about their ecology in these habitats. But this new information also comes with a lot of questions to resolve in the future, like: Is the presence of the species in this habitat temporal and accidental, or permanent? Can some of the species (like the case of our fire salamander population) depend in some places totally on these bodies of water to breed? Can these habitats function as recruitment points in dry years? Can some of these species (e.g., L. boscai) complete the whole cycle in the cave/tunnel? AKNOWLEDGEMENTS: We are grateful to O. de Paz from SECEMU for letting us joining him with his bat surveys and letting us to use his data-logger information. Finally also to C. Vigo, the environmental agent, for leading us trough the tunnels and our reviewers.

REFERENCES Andreev, S.P., Vasiliev, A.G. & Loza, M.N. 1997. Vertebrate fauna of the Moldavian underground. 321-323. In: Jeannin, P.Y. (ed.), Proc. XII Intern Congress of Speleology, 10-17 August 1997, La Chaux-de-Fonds. Switzerland. Speleo Projects. Basel. Bologna, M.A. 1982. Anfibi cavernicoli con particolare riguardo all especie italiane. Lavori de lla Società Italiana di Biogeografia, 7: 451-463. Bonini L., Razzetti E. & Barbieri F. 1998. Cave breeding of Bufo bufo (Linnaeus, 1758) in liguria (north west italy). 59-61. In: Miaud, C. & Guyetant, R. (eds.), Proceedings of the 9th Ordinary General Meeting of the Societas Europaea Herpetologica. Societas Europaea Herpetologica. Le Bourget du Lac. Boudou, P., Clerg ue, S.M. & Scouras, C.T. 1977. Biotope hypogé saisonnier d’un bufonide en Eubée (Batracien, Anoure). Présence d’un dolichopode nouveau dans son tube digestif. Biologica Gallo-Hellenica, 7: 233-237. Dolce, S. & Bressi, N. 1998. Osservazioni di anfibi e rettili in grotta. 76. In: Atti 2° Congresso Nazionale della Societas Herpetologica Italica. Societas Herpetologica Italica. Praia a Mare. García-París, M. 1985. Los anfibios de España. Ministerio de Agricultura, Pesca yAlimentación. Madrid. Gilbert, A. & Malkmus, R. 1989. Laichplatz von Chioglossa lusitanica in einem Bergwerkstollen in Portugal. Herpetofauna, 11: 6-8. Giménez-Lopéz, S. & Guarner Deu, N. 1982. Distribución hipogea de Salamandra salamandra, Laurenti (Amphibia, Salamandridae) en San Lorenç del Munt y Serra de l’Obac

(Terrasa, Provinciade Barcelona, España). Centro Pirenaico de Biología Experimental, 13: 43-45. Hoffmann, L. 2002. Caves and other low-light environments: aerophytic photoautotrophic microorganisms. 171–177. In: Bitton, G. (ed.), Encyclopedia of environmental microbiology. John Wiley & Sons. New York. Lanza, B. 1983. Guide per il riconoscimento dell especie animali dell eacque interne italiane. 27. Anfibi, Rettili (Amphibia, Reptilia). Collana del Progetto finalizzato “Promozione della qualità dell’ambiente”. AQ/1/205, CNR. Roma. Manenti R., Ficetola, G.F., Alessandro Marieni A,. & De Bernardi, F. 2010. Salamandra salamandra occurence in subterranean habitats: preliminary comparison between natural caves and artificial hypogeous springs. 213-219. In: Atti. VIII Congresso Nazionale della Societas Herpetologica Italica. Ianieri Edizioni. Pescara. Poboljsaj, K., Celhar, T., Lesnik, A. & Skaberne, B. 1997. Mass overwintering of the European common frogs (Rana temporaria Linnaeus, 1758) in the Karstic Cave VranjaJama in Slovenia, Europe.164. In: Rocek, Z. & Hart, S. (eds.), Herpetology '97: Abstracts of the Third World Congress of Herpetology, 2-10 August 1997. Third World Congress of Herpetology. Prague. Rosa G.M. & Penado A. 2013. Rana iberica (Boulenger, 1879) goes underground: subterranean habitat usage and new insights on natural history. Subterranean Biology, 11: 15–29.


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Uhrin, M. & Lesinsky, G. 1997. Mechanism of occurence of amphibians in an underground spaces in Slovakia: preliminary data evaluation. 325-327. In: Swiss

Speleological Society (ed.), Proc. XII Congress Speleology, 10-17 August 1997, La Chaux de Fonds, Switzerland, 3. Speleo Projects. Basel.

Albinism in Pleurodeles waltl Stephen D. Busack1 & David Donaire2 1 2

North Carolina State Museum of Natural Sciences.Raleigh. North Carolina 27601-1029. USA. C.e.: sbusack348@aol.com Asociación Herpetológica Fretum Gaditanum. Cl. Mar Egeo, 7. 11407 Jerez de la Frontera. Cádiz.

Fecha de aceptación: 15 de abril de 2014. Key words: albinism, amelanism, Pleurodeles.

RESUMEN: Se describe la observación de diversas larvas y adultos albinos de Pleurodeles waltl en

varias localidades de la Península Ibérica. Albinism in Pleurodeles waltl is reported infrequently, suggesting that surviving individuals are rare in nature or that the condition itself is rare. While albinism occurs to varying degrees (see Dyrkacz, 1981:Table 1), specific details regarding this anomaly are sometimes not recorded. Three records of complete albinism, however, are available. One complete albino larva (82 mm total length [TL]) was reported from Santa Marta (Albacete Province; N39.14561/ W2.29331; ~740 masl; 19 April 2006; Villodre et al., 2009). First found in a semi-natural, permanent pond without shoreline vegetation, and rediscovered in the same pond two weeks later, this larva died the afternoon of re-discovery. Cause of death was not determined, but high levels of solar radiation and lack of melanin were suspected to be contributing factors. Complete albinism has also been discovered in heavily-populated southern Jerez de la Frontera, where the species continues to breed in a shallow pond bordered by apartment buildings and highway N-IV (Figure 1; N36.66963 / W6.14593; 17 masl) on former

Photo D. Donaire

Figure 1. Locality of Jerez de la Frontera. Figura 1. Localidad de Jerez de la Frontera.

marshland close to the Laguna de Torrox. A larval red-eyed albino female found along with normal larvae in 2011 was brought to the attention of DD in 2013. The specimen, currently under captive conditions, transformed to the adult stage in captivity and continues to survive (DD, Figure 2). Within western Cádiz Province, larval and adult albino P. waltl are also encountered occasionally, and appear to be somewhat widely-distributed in disturbed habitat. On 11 May 1969 SDB collected six larvae, all red-eyed albinos (Carnegie Museum 50846, and 50846B-50846F), in urban Puerto de Santa María (approximately N36.57930 /


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1) Photo D. Donaire

Figure 2. Albino with xanthophores. Figura 2. Albino con xantóforos.

W6.22249; ~ 7 masl) approximately 580 m from the shore of the Bahía de Cádiz. In preservative these larvae range between 38 mm and 45 mm TL, with gill remnants between 3.2 mm and 5.7 mm in length. Vernal ponds in which these specimens were collected were numerous, relatively deep (~1–2 m, but becoming dry), with sandy bottoms and pond margins surrounded by Juncus acutus and tall grasses. This area today is completely urbanized, and the pond area is no longer present. The earliest citation for albinism in P. waltl (Schreitmüller, 1934) actually records partial albinism. A “fast erwachsenen” (almost adult) taken from a cistern in an unspecified locality in Spain was an albino with xanthophores. Fontanet et al. (1992)

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followed this report 54 years later with the report of another adult partial albino with xanthophores having been found in a natural pond at Rasquera (Tarragona Province; N41.00000 / E00.60000; ~280 masl) on 10 April 1988. In Sevilla Province, May, 2008, an albino with xanthophores (fide DD) was recorded by Guillem et al. (2009) from off highway A-4 approximately 2 km southwest of the Airport of Sevilla (N37.41671 / W5.91801; ~ 20 masl). On 4 March 2009, 97 km southwest from Rasquera, in Tortosa (Tarragona Province; N40.81258 / W0.52144; ~ 6 masl) Guillem et al. (2009) discovered a 20 cm TL female adult partial albino from an area of olive trees in a pond shared with cattle. While the description of this specimen in text (p. 119) suggests it to be an albino with xanthophores, Figure 13 (p. 131) suggests an albino with erythrophores. In November, 2003, a 16.8 cm TL (22.1 g) male albino with erythrophores (Figure 3) was collected by M. Tejedo in El Campillo (Huelva Province, ~ N37.69315 / W6.62810; ~ 439 masl). One additional amelanotic P. waltl, published without clear definition of degree of albinism, has also been reported at La Venta Los Alazores (Granada Province, Figure 3. Albino with erythrophores. Figura 3. Albino con eritróforos.

Photo J.P. González de la Vega


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N37.03527 / W4.24622; ~ 952 masl) in January, 2009 (Guillem et al., 2009). In heavilyagricultural areas of central Cádiz Province, in March, 2009, approximately 750 m from the intersection of highways A-203 and A389 in a “cañada real “ (7.1 km [air] SE La Barca de la Florida; N36.62233 / W5.86107; 79 masl), DD observed a leucistic (no integumentary pigment, eyes normal) larva (approximately 1 cm TL) in a natural pond. In July, 2013, off highway A-390 approximately 6.5 km ESE of Chiclana de la Frontera (N36.41912 / W6.07031; 15 masl), several amelanotic adults and larvae were discovered in a wide-mouth well also housing Pelophylax perezi (D. Donaire, unpublished data). To an extent, both amelanotic and complete albino individuals result from disruption of tyrosinase synthesis (Bechtel, 1995) and the hormonal nature of chromatophore stimulation, coupled with the morphological effect of melanophore-stimulating-hormone (MSH) on xanthophores, has been demonstrated through experimental manipulation of pteridine pigments in P. waltl between developmental stages 53-55c (~30–65 mm TL at

a constant developmental temperature of 18°C; see Gallien & Durocher, 1957) (Bagnara, 1957, 1976). Albinism and / or amelanism noted in non-captive P. waltl may be influenced by chemical changes to the habitat which, in turn, affect hormone function. Albino larvae, as postulated (Villodre et al., 2009), likely have a reduced chance of survival. Bubulcus ibis, very common in Cádiz wetlands and known to feed upon P. waltl (Mateos & Lázaro, 1986), for instance, should be able to easily detect albinos. Increasing temperatures and shorter rainy seasons due to climatic change will also likely contribute to their inability to survive into adulthood under natural conditions. Whether frequency of albinism, or simply field observation of these anomalies, is increasing warrants additional investigation. Future records of these anomalies should contain detailed color notes and accurate locality designations to allow more detailed study. ACKNOWLEDGMENTS: We thank M. Tejedo and J.P. González de la Vega for information and photograph of the specimen from Campillo.

REFERENCES Bagnara, J.T. 1957. Analyse des transformations des ptéridines de la peau au cours de la vie larvaire et à la métamorphose chez le Triton Pleurodeles waltlii Michah. Changements induits par l’action localisée d’implanys de thyroxine-cholestérol. Comptes rendus hebdomadaires des séances de l'Académie des sciences (Paris). Part 3, 258: 5969-5971. Bagnara, J.T. 1976. Color Change. 1-52. In: Lofts, B. (ed.), Physiology of the Amphibia. Volume 3. Academic Press, New York & San Francisco, U.S.A and London, United Kingdom. Bechtel, H.B. 1995. Reptile and Amphibian Variants. Colors, Patterns, and Scales. Krieger Publishing Co., Malabar, Florida, U.S.A. Dyrkacz, S. 1981. Recent instances of albinism in North American Amphibians and Reptiles. Herpetological Circular 11, Society for the Study of Amphibians and Reptiles. Fontanet, X., Montori, A., Llorente, G.A., Garcia-Serra, N., Carretero, M.A., Santos, X., Llorente, C. & Pascual, X.

1992. Pleurodeles waltl (Iberian newt). Albinism. Herpetological Review. 23: 79. Gallien, L. & Durocher, M. 1957. Table chronologique du développement chez Pleurodeles waltlii Michah. Bulletin Biologique de la France et de la Belgique, 91: 97-114. Guillem, G., Gómez, D. & Roig, J. 2009. Nou cas de Pleurodeles waltl Michaelles, 1830 (Caudata; Salamandridae) albí, a Tortosa (Baix Ebre - Catalunya). Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 18: 116-120, 131 (Figure 13). Mateos, A. & Lázaro, E. 1986. Contribución al estudio de la alimentación de la garcilla bueyera (Bulbucus ibis ibis L.) en Extremadura. Alytes (Mérida, Spain), 4: 49-67. Schreitmüller, W. 1934. Ein partiell albinotischer Pleurodeles waltl Mich. (Spanischer Rippenmolch). Zoologischer Anzeiger, 108: 95. Villodre , A., Villodre, J. & Ceacero F. 2009. Pleurodeles waltl (Spanish Ribbed Newt). Albinism. Herpetological Review, 40: 197-198.


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Complete albinism in a larval Triturus pygmaeus Stephen D. Busack North Carolina State Museum of Natural Sciences.Raleigh. North Carolina 27601-1029, USA. C.e.: sbusack348@aol.com

Fecha de aceptación: 29 de abril de 2014. Key words: albinism, Triturus pygmaeus.

RESUMEN: Se describe una larva albina de Triturus pygmaeus de la provincia de Cádiz (España).

Complete albinism is apparently rare in Triturus marmoratus, and has been reported only once in the literature (Rivera et al., 2001). Partial albinism, while also rare, is more frequently recorded (Budo, 1997; Rivera et al., 2001; Diego-Rasilla et al., 2007). Partial albinism has also been reported for Triturus pygmaeus (Romero & Real, 2007). While recently examining larval amphibians collected between 1969 and 1972 in Cádiz Province, Spain ( see also Busack & Donaire, 2014 ), I discovered one

previously unrecorded red-eyed albino T. pygmaeus (Carnegie Museum 94660). In formalin, the larva measures 19 mm total length and front legs are emergent (Figure 1). The specimen was collected adjacent to roadway A-2003 on 15 March 1970, 1.1 km west of La Barca de La Florida (~N36.65250 / W5.96328; ~49 masl) in a seasonal pond also containing normally- pigmented larval Pelobates cultripes (CM 53094) and Pleurodeles waltl (CM 94657).

Photos S. D. Busack

Figure 1. Albino T. pygmaeus. Figura 1. T. pygmaeus albino.

REFERENCES Budo, J. 1997. Un ejemplar albino parcial de Triturus marmoratus en el Pirineo Oriental (Serra de l’Albera). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 8: 38-39. Busack, S.D. & Donaire, D. 2014. Albinism in Pleurodeles waltl. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 25: in press. Diego-Rasilla, F.J., Luengo, R.M. & Rodríguez-García, L. 2007. Triturus marmoratus (Marbled Newt). Albinism. Herpetological Review, 38:68.

Rivera, X., Arribas, O. & Martí, F. 2001. Revisión de anomalias pigmentarias en los anfibios de la Península Ibérica y de Europa. Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 15:59-75. Romero, D. & Real, R. 2007. Albinismo parcial en un macho de Triturus pygmaeus (Wolterstorff, 1905). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 18: 93.


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Predation of Craugastor podiciferus (Anura: Craugastoridae) by Catharus frantzii (Passeriformes: Turdidae) in a neotropical cloud forest Víctor Acosta1,2,4 & Orlando Morún3 Escuela de Biología. Universidad de Costa Rica, Campus Rodrigo Facio. San Pedro. Costa Rica. C.e.: victor.acosta@ucr.ac.cr. Escuela de Ciencias Biológicas. Universidad Nacional, Campus Omar Dengo. Heredia. Costa Rica. 3 Monteverde. Costa Rica. 4 Fundación Rapaces de Costa Rica. PO Box 1626-3000 Heredia. Costa Rica. 1 2

Fecha de aceptación: 30 de abril de 2014. Key words: avian predation, Craugastor podiciferus, Costa Rica, Catharus frantzii, Santa Elena Cloud Forest Reserve.

RESUMEN: Presentamos el primer reporte de depredación de Craugastor podiciferus por parte de

un ave, Catharus frantzii, en un bosque montano bajo de Costa Rica. Además, es el primer vertebrado conocido dentro de la dieta del pájaro, aparentemente un depredador oportunista de pequeños anfibios. During May 24th (2013), at 10:50 h, we observed a Catharus frantzii (Turdidae) that killed and ate an individual of Craugastor podiciferus (Craugastoridae) in Santa Elena Cloud Forest Reserve (Monteverde, Guanacaste Province of Costa Rica; 10°20´36’’N/ 84°47´45’’W [WGS84]; 1.650 masl). The identification of the anuran was confirmed by Adrián García (Zoology Museum at Universidad de Costa Rica). This species is endemic from highlands of Costa Rica and Western Panama, fairly common in leaflitter of montane forests (Savage, 2002). The predator took the amphibian by the leg and hit it against the forest ground (Figure 1), repeating this movement around three minutes. The bird showed a similar predatory beha-

vior than an individual belonging to the genus Turdus (Sandoval et al., 2008). Once the anuran died, the bird flew with the prey in the beak to finally ingest it. C. frantzii occurs from Southern Mexico to Western Panama, and it is considered an omnivorous bird that inhabits and foraging on the forest floor (Stiles & Skutch, 1989). However, we present the first reported predation event carried on a vertebrate by this species. Also, this is the first official predation report on C. podiciferus by an avian predator. Predation interactions involving birds and herpetofauna are still considered rare and poorly understood (Sandoval et al., 2008). Several songbirds, as the genus Catharus, are opportunistic predators of small vertebraPhotos O. Morún

Figure 1. Sequence of a C. frantzii striking a C. podiciferus. Figura 1. Secuencia de un individuo de C. frantzii golpeando a un ejemplar de C. podiciferus.


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tes because they need a great effort to kill this type of prey (Toledo et al., 2007; Sandoval et al., 2008). Additionally, robber frogs (e.g., genus Craugastor) can be difficult to find for a predator that depends on sight and movement due to a high cryptic polymorphism, as well as the type of escape response (Cooper et al., 2008; Toledo et al., 2007). We note the relevance of this observation because the herpetofauna represents less

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than 1% of diet for passerine birds in Neotropical forests (Poulin et al., 2001; Lopes et al., 2005), and even for well structured diet studies, detect bird predation upon some amphibian species would be complex. ACKNOWLEDGMENTS: Thanks to Santa Elena Cloud Forest Reserve for research facilities. Comments of A. García, L. Sandoval and W. Chaves were valuable for this note.

REFERENCES Cooper, W.E., Caldwell, J.P. & Vitt, L.J. 2008. Escape responses of cryptic frogs (Anura: Brachycephalidae: Craugastor) to simulated terrestrial and aerial predators. Behaviour, 145: 25-38. Lopes, L., Fernandes, A. & Marini, M. 2005. Predation on vertebrates by Neotropical passerine birds. Lundiana, 6:57-66. Poulin, B., Lefevbre, G., Ibáñez, R., Jaramillo, C., Hernández, C. & Rand, S. 2001. Avian predation upon lizards and frogs in a neotropical forest understory. Journal of Tropical Ecology, 17:21-40.

Sandoval, L., Biamonte, E. & Solano-Ulate, A. 2008. Previously unknown food items in the diet of six neotropical bird species. Wilson Journal of Ornithology, 120: 214-217. Savage, J.M. 2002. The Amphibians and Reptiles of Costa Rica: A Herpetofauna between Two Continents, between Two Seas. The University of Chicago Press. Chicago. Stiles, G. & Skutch, A. 1989. A Guide to the Birds of Costa Rica. Cornell University Press. Ithaca. Toledo, L.F., Ribeiro, R.S. & Haddad, C.F. 2007. Anurans as prey: an exploratory analysis and size relationships between predators and their prey. Journal of Zoology, 271:170-177.

El tamaño importa: tractos digestivos y nematodos Pharyngodonidae parásitos de reptiles Vicente Roca Departament de Zoologia, Facultat de CiènciesBiològiques, Universitat de València. Dr. Moliner, 50. 46100 Burjassot. C.e.: Vicente.roca@uv.es.

Fecha de aceptación: 6 de junio de 2014. Key words: digestive tract, parasites, Podarcis, Gallotia.

Los nematodos Pharyngodonidae son parásitos de vertebrados ectotermos relacionados filogenéticamente con la familia Thelastomatidae cuyos representantes infectan a invertebrados. Su origen es posiblemente polifilético a partir de oxiúridos de insectos (Petter & Quentin, 1976). Los géneros de Pharyngodonidae parásitos de reptiles parecen haberse separado en dos líneas filogenéticas diferentes que han evolucionado en reptiles herbívoros y en reptiles carnívo-

ros respectivamente (Petter, 1966; Petter & Quentin, 1976; Roca, 1999). Forstner (1960) y Petter (1966) señalan la presencia de miles e incluso de cientos de miles de nematodos Pharyngodonidae en la porción final del tubo digestivo (colon) de lagartos herbívoros (principalmente iguánidos) y de tortugas terrestres (principalmente pertenecientes al género Testudo). Estos nematodos se encuadran en la línea filogenética de los Pharyngodonidae de reptiles her-


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bívoros (Petter & Quentin, 1976). Iverson (1982) apunta que los lagartos verdaderamente herbívoros tienen el colon grande y compartimentado (King, 1996) e indica que este modo de compartimentación tendría una ventaja significativa por cuanto provee un importante microhábitat a estas grandes cantidades de nematodos. Petter (1966) señala que el colon de Testudo graeca presenta una parte ancha cuyo diámetro disminuye progresivamente hacia el recto y en algunos casos la parte anterior dilatada está netamente delimitada por un brusco estrechamiento, aunque no parece claro el significado de esta partición (Roca, 1999). Así, el colon de las tortugas terrestres ofrece a los nematodos que allí habitan un espacio importante, con alimentación abundante (restos no digeridos de materia vegetal) y desprovisto de depredadores. En definitiva, el colon de todos estos animales herbívoros resulta un medio particularmente adecuado para el estudio de las poblaciones de nematodos que allí habitan y de las relaciones que se establecen entre parásito y hospedador (Roca, 1999). Los lagartos que pueblan las Islas Canarias (género Gallotia) constituyen un linaje separado de lacértidos, endémico de las Islas Canarias que se ha diversificado y ha evolucionado en condiciones de insularidad desde hace 17 a 20 m.a. (Cox et al., 2010). Una de las consecuencias de la adaptación a estos ambientes insulares ha sido el cambio de tendencia hacia una alimentación herbívora y, en relación con ello, una tendencia hacia el aumento de la talla corporal (Cooper & Vitt, 2002). El consumo de materia vegetal ha sido señalado en mayor o menor grado en todos los lagartos canarios investigados (Pérez-Mellado et al., 1999; Valido & Nogales, 2003; Martin et al., 2005; Roca et al., 2005; Carretero et al., 2006, 2014).

a

b

Fotos V. Roca

Figura 1. Comparación de los tamaños del colon de ejemplares adultos de G. g. palmae (a) y P. hispanica de Valencia (b). a, b, escala: 1cm

Desde hace algunos años en nuestro laboratorio se vienen desarrollando estudios acerca de la helmintofauna parasitaria de estos lagartos endémicos de las Islas Canarias (Roca et al., 1999, 2005; Martin & Roca, 2004a,b, 2005). A partir de ellos se ha podido constatar la estrecha relación existente entre el régimen eminentemente herbívoro de los lagartos canarios y su helmintofauna asociada (Martin et al., 2005; Roca et al., 2005; Carretero et al., 2006, 2014), y se han puesto de manifiesto distintos grados de herbivoría en las distintas especies investigadas, siendo G. stehlini el lagarto con mayor consumo de materia vegetal (Martin & Roca, 2004b), y presumiéndose para los lagartos de mayor tamaño (las especies de lagartos gigantes existentes en la actualidad) grados semejantes de herbivoría (Roca et al., 1999; Roca, 2012). De hecho, ha sido constatada también herbivoría en Gallotia simonyi machadoi (M.A. Carretero, comunicación personal) y en Gallotia galloti galloti (Herrel et al., 2004). En algunos lagartos del género Gallotia se han descrito adaptaciones para la mejor digestión de la materia vegetal que incluyen denticiones especializadas, intestinos más largos, mecanismos para enlentecer el paso del alimento a su través, y flora intestinal capaz


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de digerir la celulosa (Pérez-Mellado et al., 1999; Herrel et al., 2004). No obstante, no todas estas adaptaciones se han observado en todas las especies del género (Martin et al., 2005). A lo largo de nuestras investigaciones se analizaron numerosos ejemplares de las siguientes especies y subespecies: Gallotia atlantica atlantica, Gallotia atlantica mahoratae, Gallotia stehlini, Gallotia galloti galloti, Gallotia gallotia palmae, Gallotia caesaris caesaris y Gallotia caesaris gomerae. En todos los ejemplares adultos examinados se pudo constatar un ensanchamiento muy apreciable de la parte posterior del intestino (Figura 1a). Tras la disección de este colon se observó: (i) la presencia de nematodos Pharyngodonidae en números comparativamente mucho más amplios que los que se encuentran en la misma porción del intestino en lagartos y lagartijas de régimen alimenticio carnívoro (géneros Podarcis, Lacerta, Iberolacerta o Darevskia); (ii) el tamaño comparativamente mucho mayor de esta porción del intestino en los lagartos del género Gallotia que en cualquiera de los lagartos y lagartijas de los géneros mencionados (Figura1b); (iii) a diferencia de lo observado en saurios iguánidos, en el colon de Gallotia spp. no se ha observado compartimentación alguna, y tampoco se observó la morfología particular descrita para el colon de tortugas terrestres pertenecientes al género Testudo (véase más arriba).

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El colon grande y ensanchado mostrado por las especies del género Gallotia, unido al número y a la naturaleza de la helmintofauna de nematodos Pharyngodonidae encontrados en su interior, nos permiten considerar a este género de lagartos bien adaptado a una estrategia de alimentación con fuerte tendencia hacia el herbivorismo teniendo en cuenta, además, que Carretero (2004) realizó un análisis preliminar pero cuantitativo corregido para la filogenia en el que se demostró una correlación en lacértidos entre el grado de herbivoría y la longitud del tracto digestivo. Esta tendencia hacia la herbivoría resulta mucho más acusada en Gallotia spp. que en los lacértidos endémicos de la Islas Baleares (véase Roca & Hornero, 1994; Roca, 1999), sin alcanzar la especialización tan particular mostrada por los iguánidos herbívoros y las tortugas terrestres. No obstante, el colon de los lagartos canarios, especialmente el de las especies de mayor tamaño, resulta un lugar favorable para el desarrollo de faunas abundantes de nematodos Pharyngodonidae cuya mayoría en muchos casos resulta pertenecer a la línea filogenética que parasita a reptiles herbívoros. En conclusión podemos afirmar que el notable tamaño del colon de los lagartos canarios resulta un microhábitat adecuado para albergar amplias faunas de nematodos oxiúridos de manera similar a lo que se observa en iguánidos y tortugas terrestres.

REFERENCIAS Carretero, M.A. 2004. From set menu to a la carte. Linking issues in trophic ecology of Mediterranean lacertids. Italian Journal of Zoology, 74: 121-133. Carretero, M.A., Roca, V., Martin, J.E., Llorente, G.A., Montori, A., Santos, X. & Mateos, J. 2006. Diet and helminth parasites in the Gran Canaria giant lizard, Gallotia stehlini. Revista Española de Herpetología, 20:105–117. Carretero, M.A., Jorge, F., Llorente, G.A. & Roca, V. 2014. Relationships between helminth communities and diet

in Canarian lizards: the evidence from Gallotia atlantica (Squamata: Lacertidae). Journal of Natural History, 48: 1199-1216. Cooper, V.E. & Vitt, L.J. 2002. Distribution, extent, and evolution of plant consumption by lizards. Journal of Zoology, 257: 487-517. Cox, S.C., Carranza, S. & Brown, R.P. 2010. Divergence times and colonization of the Canary Islands by Gallotia lizards. Molecular Phylogenetics and Evolution, 56:747-757.


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Forstner, M.J. 1960. Ein Beitragzur Kenntnisparasitischer Nematoden aus griechischen Landschildkröten. Zeitschriftfür Parasitenkunde, 38:213-218. Herrel, A., Vanhooydonck, B. & Van Damme, R. 2004. Omnivory in lacertid lizards: adaptive evolution or constraint? Journal of Evolutionary Biology, 17:974–984. Iverson, J.B. 1982. Adaptations to herbivory in iguanine lizards. 60-76 In: Burghardt, G.M. & Rand, A.S. (eds.), Iguanas of the world. Noyes Publications Park Ridge. New York. King G. 1996. Reptiles and herbivory. Chapman and Hall. London. Martin, J.E. & Roca, V. 2004a. Helminthin fracommunities of Gallotia caesaris caesaris and Gallotia caesaris gomerae (Sauria: Lacertidae) from the Canary Islands (Eastern Atlantic). Journal of Parasitology, 90: 266-270. Martin, J.E. & Roca, V. 2004b. Helminthin fracommunities of a population of the Gran Canaria giant lizard Gallotia stehlini. Journal of Helminthology, 78: 319-322. Martin, J.E. & Roca, V. 2005. Helminths of the Atlantic lizard, Gallotia atlantica (Reptilia: Lacertidae), in the Canary Islands (Eastern Atlantic): Composition and structure of component communities. Acta Parasitologica, 50: 85-89. Martin, J.E., Llorente, G.A., Roca, V., Carretero, M.A., Montori, A., Santos, X. & Romeu, R. 2005. Relationship between diet and helminths in Gallotia caesaris (Sauria: Lacertidae). Zoology, 108: 121-130. Pérez-Mellado, V., Romero-Beviá, M., Ortega, F., Martín-García, S., Perera, A., López-Vicente, M. & Galache, C. 1999. El uso de los recursos tróficos en Gallotia simonyi (Sauria, Lacertidae) de la isla de El Hierro (Islas Canarias). 63–83. In: Mateo, J.A. & López-Jurado, L.F. (eds.), El Lagarto Gigante de El Hierro. Bases para su conservación. Asociación

Herpetológica Española. Las Palmas de Gran Canaria. Petter, A.J. 1966. Équilibre des espèces dans les populations de nématodes parasites du colon des tortues terrestres. Mémoires du Muséum Nationale d’Histoire Naturelle. Séries A Zoologie, 39: 1-252. Petter, A.J. & Quentin, J.C. 1976. Keys to genera of the Oxyuroidea. 1-30. In: Anderson, R.C., Chabaud, A.G. & Willmott, S. (eds.), CIH Keys to the nematode parasites of vertebrates. CAB International Farnham Royal. London. Roca, V. 1999. Relación entre las faunas endoparásitas de reptiles y su tipo de alimentación. Revista Española de Herpetología, 13: 101-121. Roca, V. 2012. Aproximación al conocimiento de la fauna de parásitos intestinales de Gallotia bravoana. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 61-66. Roca, V. & Hornero, M.J. 1994. Helminthin fracommunities of Podarcis pityusensis and Podarcis lilfordi (Sauria: Lacertidae) from the Balearic Islands (Western Mediterranean Basin). Canadian Journal of Zoology, 72: 658-664. Roca, V., Orrit, N. & Llorente, G.A. 1999. Parasitofauna del lagarto gigante de El Hierro, Gallotia simonyi. 127–137. In: Mateo, J.A. & López-Jurado, L.F. (eds.), El Lagarto Gigante de El Hierro. Bases para su conservación. Asociación Herpetológica Española. Las Palmas de Gran Canaria. Roca V., Carretero M.A., Llorente G.A., Montori A. & Martin J.E. 2005. Helminth communities of two lizard populations (Lacertidae) from Canary Islands (Spain): host dietparasite relationships. Amphibia-Reptilia. 26: 535–542. Valido, A. & Nogales, M. 2003. Digestive ecology of two omnivorous Canarian lizard species (Gallotia, Lacertidae). Amphibia-Reptilia, 24: 331–344.

Notas sobre distracción caudal en ofidios del norte de África y Oriente Medio Raúl León1, Gabriel Martínez2 & Baudilio Rebollo3 Cl. Estanislao Cabanillas, 43. 2º. 13400 Almadén. Ciudad Real. C.e.: ofidiofobia.inversa@gmail.com Cl. Pedro Antonio de Alarcón, 34. 5ºA. 18002 Granada. 3 Cl. Urbanización Rio Gulf, 38. 21819 La Rabida. Palos de La Frontera. Huelva. 1 2

Fecha de aceptación: 5 de junio de 2014. Key words: caudal distraction, caudal luring, Spalerosophis dolichospilus, Platyceps rogersi, snake.

Los reptiles pueden utilizar la cola para diversas finalidades. Un mecanismo muy conocido es el de atracción caudal (“caudal luring” en la terminología inglesa), que consiste en el movimiento de la cola que llevan a cabo algunos ofidios a modo de cebo, moviéndola como si se tratase de un invertebrado vermiforme y manteniendo total-

mente inmóvil el resto del cuerpo a la espera de una presa. La cola suele tener una coloración diferente a la del resto del cuerpo, lo que permite que llame la atención de la presa, mientras que el resto del ofidio pasa totalmente desapercibido al camuflarse con el entorno (Henderson, 1970; Murray et al., 1991; Parellada & Santos, 2002).


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1) Foto Gabriel Martínez

21 Foto Gabriel Martínez

Figura 1. P. rogersi, donde se aprecia una coloración diferente en el tercio inferior del cuerpo y sobre todo en la cola que favorece la distracción caudal.

Figura 2. Hábitat donde fue hallado el ejemplar de S. dolichospilus que practicó la distracción caudal. Obsérvese la escasez de refugios existentes, que expone al ofidio a los depredadores en sus desplazamientos.

Otro comportamiento realizado por los ofidios se ha denominado distracción caudal. Así, por ejemplo, se ha descrito el comportamiento de Pantherophis obsoletus, un ofidio de distribución norte y centroamericana que utiliza la cola para hacer ruido en la hojarasca, distraer a la presa con ese sonido y poder acercarse por otro lado para capturarla (Mullin, 1999). Además de este comportamiento, los movimientos realizados con la cola por muchos saurios antes de realizar la conocida autotomía caudal pueden ser considerados como distracción caudal. En estos casos, el reptil se mantiene inmóvil y mueve compulsivamente la cola para llamar la atención del depredador, y evitar un ataque a zonas más vitales (Vitt, 1983; Bateman & Fleming, 2009). Posteriormente, si el depredador ataca la cola, el saurio puede autoamputarla y huir (Daniels, 1983; Bateman & Fleming, 2009). A diferencia de los saurios, esta estrategia defensiva de distracción caudal es poco conocida en ofidios (Greene, 1973; McCallum et al., 2006). Ditmars (1907) y Grinnell (1908) fueron los primeros en describir el movimiento de cola en ofidios, aunque fueron Greene (1973) y Fitch (1975) quienes sugirieron que se pudiese tratar de un mecanismo de distracción de potenciales depredadores para favorecer la huida de la serpiente.

Durante un viaje a Israel, el 23 de abril de 2011, se capturó en los alrededores del desierto del Negev un ejemplar adulto de Platyceps rogersi dentro de una construcción de cemento, donde el ofidio habría quedado atrapado posiblemente al intentar capturar las abundantes salamanquesas Hemidactylus turcicus que se encontraban en la parte superior de estas construcciones. Se procedió a hacer una sesión de fotos con esta especie y a los pocos segundos el ofidio empezó a mover compulsivamente la cola con movimientos horizontales, para apenas 2 s después huir velozmente al matorral más cercano. Llama la atención que, como sucede en muchos saurios (sobre todo juveniles), el ofidio mostraba coloración diferente en la zona que movía respecto al resto del cuerpo, Foto Gabriel Martínez

Figura 3. S. dolichospilus mostrando el comportamiento de distracción caudal.


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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1)

produciendo una distracción mayor en el potencial depredador (Figura 1). Durante un viaje herpetológico a Marruecos, en la región de GuelmimEsmara, en un hábitat árido con matorrales dispersos y pocos árboles (Figura 2), el 18 de agosto del 2012 a las 14:00 h aproximadamente se rescató un ejemplar adulto de Spalerosophis dolichospilus de un pozo. Antes de ser liberado, se realizaron varias fotografías. La primera reacción defensiva del ofidio fue la huida, pero tras varios intentos infructuosos, el ofidio se mantuvo totalmente inmóvil, elevando la cola, mostrando la coloración blanquecina de la zona ventral (en contraste con la zona dorsal) y moviéndola sinuosamente, para huir rápidamente tras estos movimientos (Figura 3). Este comportamiento fue observado en tres ocasiones y posteriormente el animal fue liberado en una zona próxima de madrigueras para que pudiese recuperarse tras su posible prolongado periodo de inanición en el pozo. A diferencia de P. rogersi que realizó movimientos horizontales con la cola, el ejemplar de S. dolichospilus levantó la cola y, poniéndola en una posición vertical de 90º, comenzó a moverla (recordando a la atracción caudal que se mencionaba al principio de este artículo y que ha sido descrita para colúbridos por Sazima & Puorto [1993]). Tanto P. rogersi como las culebras diademadas analizadas por los autores, S. dolichospilus y Spalerosophis diadema, se ubican habitualmente en zonas muy áridas, con escasa cobertura arbustiva y pocos refugios. Son forrajeadores activos que realizan grandes desplazamientos en la búsqueda de presas, y en sus movimientos nocturnos están expuestas a muchos depredadores (e.g., erizos, zorros y hienas, entre otros). No tienen el potente veneno de otros ofidios con los

Foto Gabriel Martínez

Figura 4. S. diadema. Obsérvese el muñón que presentaba este ejemplar, que había perdido prácticamente toda la cola.

que comparten hábitat (e.g., géneros Daboia, Echis, Pseudocerastes, Naja, Walterinnesia), ni, a excepción de P. rogersi, son excesivamente rápidas, en comparación por ejemplo con Psammophis schokari o Rhagerhis moilensis. Ello sugiere que hayan podido desarrollar un medio defensivo alternativo para sobrevivir. Adicionalmente, muchos de los ejemplares del género Spalerosophis analizados en Israel tenían la cola incompleta (Figura 4), un hecho que podría deberse a la utilización de esta técnica defensiva. No obstante, esto último es una hipótesis, no estando siempre relacionada la aparición de colas incompletas con la distracción caudal (véase, por ejemplo, Pleguezuelos et al., 2010). Se desconocen los efectos que puede tener en los ofidios la pérdida de cola, aunque podría ser perjudicial en la reproducción (Gillingham, 1987). Son necesarios más estudios para conocer con profundidad la frecuencia con la que estas especies realizan la distracción caudal, así como los efectos que producen en las mismas la desaparición parcial o total de la cola. AGRADECIMIENTOS: A G. Haimovitch, A. Bar y A. Arnon, por su ayuda en las expediciones herpetológicas en Israel. Al equipo de www.moroccoherps.com, por su colaboración y apoyo en todos los viajes a Marruecos.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1)

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REFERENCIAS Bateman, P.W. & P.A. Fleming. 2009. To cut a long tail short: a review of lizard caudal autotomy studies carried out over the last 20 years. Journal of Zoology, 277: 1-14. Daniels, C.B. 1983. Running: an escape strategy enhanced by autotomy. Herpetologica, 39: 162-165. Ditmars, R.L. 1907. Reptiles of the World. MacMillan. New York, USA. Fitch, H.S. 1975. A demographic study of the ringneck snake (Diadophis punctatus) in Kansas. Miscellaneous Publication, 62. Museum of Natural History. University of Kansas. Lawrence, Kansas, USA. Gillingham, J.C. 1987. Social behavior. 184–209. In: Seigel, R.A., Collins, J.T. & Novak, S.S. (eds.), Snakes: Ecology and Evolutionary Biology. MacMillan. New York, USA. Greene, H.W. 1973. Defensive tail display by snakes and amphisbaenians. Journal of Herpetology, 7: 143-161. Grinnell, J. 1908. The biota of the San Bernardino Mountains. University of California Publications in Zoology, 5: 1–170. Henderson, R.W. 1970. Caudal luring in a juvenile Russell's viper. Herpetologica, 26: 276-277.

McCallum, M.L., Trauth, S.E. & Neal R.G. 2006. Tail‐coiling in Ringneck Snakes: Flashdisplay or decoy? Herpetological Natural History, 10:91‐94. Mullin, S.J. 1999. Caudal distraction by rat snakes (Colubridae, Elaphe): a novel behaviour used when capturing mammalian prey. Great Basin Naturalist, 59: 361–367. Murray, B.A., Bradshaw, S.D. & Edward, D.H. 1991. Feeding behavior and the occurrence of caudal luring in Burton's Pygopodid Lialisburtonis (Sauria: Pygopodidae). Copeia, 1991: 509-516. Parellada, X. & Santos, X. 2002. Caudal luring in free-ranging adult Vipera latasti. Amphibia-Reptilia, 23: 343-347. Pleguezuelos, J.M., Feriche, M., Reguero, S. & Santos, X. 2010. Patterns of tail breakage in the ladder snake (Rhinechis scalaris) deflect differential predation pressure according to body size. Zoology, 113: 269-274. Sazima, I. & Puorto, G. 1993. Feeding technique of juvenile Tropidodryas striaticeps: probable caudal luring in a colubrid snake. Copeia, 1993: 222-226. Vitt, L.J. 1983. Tail loss in lizards: the significance of foraging and predator escape modes. Herpetologica, 39: 151-162.

Hábitat reproductor y ciclo anual de Discoglossus galganoi en acantilados marinos de Galicia Pedro Galán Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía. Facultade de Ciencias. Universidade da Coruña. Campus da Zapateira, s/n. 15071-A Coruña. C.e.: pgalan@udc.es

Fecha de aceptación: 27 de marzo de 2014. Key words: amphibians, frogs, Galicia, atypical breeding ponds, reproductive cycle, NW Spain.

El sapillo pintojo ibérico, Discoglossus galganoi, es una especie endémica de la Península Ibérica, con una distribución restringida a su mitad occidental (Martínez-Solano, 2002, 2009; García-París et al., 2004). En Galicia es relativamente abundante y ocupa una amplia variedad de medios, encontrándose incluso en algunas islas costeras (Galán & Fernández, 1993; Galán, 1999, 2003; Rey-Muñiz, 2011). A pesar de su abundancia, ha sido objeto de pocos estudios sobre su biología (véase revisión de la bibliografía en García-París et al., 2004; MartínezSolano, 2009).

En este trabajo se describe un

hábitat reproductor atípico (acantilados costeros) y su ciclo anual en estos medios. Las observaciones sobre el hábitat reproductor se realizaron en los acantilados costeros de la Torre de Hércules y del Monte de San Pedro, ambos en el entorno de la ciudad de A Coruña (UTM 1x1 km: acantilado de A Galera, Torre de Hércules: 29T NJ4804; acantilado de Punta Paredes, A Zambela, Monte de San Pedro: 29T NJ4503). También se añadieron observaciones del acantilado de Punta Rasa, costa de Dexo, Oleiros (29T NJ5405) y


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Foto Pedro Galán

Figura 1. Charcas de lluvia en acantilados marinos utilizadas por D. galganoi para reproducirse. Acantilados del Monte de San Pedro, A Coruña. Al fondo se ve la península de la Torre de Hércules, donde existen otras charcas muy similares en las que también se reproduce este anfibio. Se puede apreciar la gran proximidad al mar de estas charcas.

de la isla de Sálvora, Aguiño (29T MH9901). En todas estas localidades, en cada charca en la roca donde se observó reproducción de D. galganoi se anotaron sus dimensiones (longitud x anchura, para calcular su superficie), profundidad máxima del agua y porcentaje de vegetación acuática y/o terrestre sumergida, en caso de haberlas. También se anotó el número de charcas utilizadas por la especie para la reproducción, el total de charcas con agua, así como si estas charcas contenían sólo agua de lluvia o recibían además agua de escorrentías procedentes de la parte superior del acantilado. El acantilado de la Torre de Hércules fue visitado con frecuencia quincenal desde enero de 2005 hasta diciembre de 2006 (un total de 24 visitas, dos por mes), anotando las observaciones de reproducción de este anfibio: presencia y número de puestas (generalmente fáciles de contabilizar, ya que no suele haber más de una puesta por charca, al ser la mayoría de éstas de tamaño reducido), presencia de larvas, de adultos reproductores y de juveniles recién metamorfoseados.

Hábitat reproductor en acantilados marinos En diversos acantilados marinos de la costa de Galicia, D. galganoi se reproduce en una serie de pequeñas charcas estacionales, originadas por las lluvias, y que se sitúan en las grietas y oquedades de las rocas de los acantilados. Estas charcas se localizan en la parte superior o media de los acantilados marinos, a una distancia de 5-20 m del mar, dependiendo del nivel de las mareas, y a 4-10 msnm (Figura 1). Se encuentran, por lo tanto, en la zona supralitoral, en lugares expuestos a las salpicaduras del mar en costas abiertas. Por el efecto del mar, la roca (de carácter granítico en estos tramos costeros) aparece desnuda, con una vegetación compuesta sólo por líquenes (Ramalina siliquosa, Xanthoria parietina) y algunas herbáceas que crecen en las grietas de las rocas (principalmente Crithmum maritimum y Armeria pubigera). Las charcas son en general de tamaño reducido, muy someras y con vegetación, tanto acuática como terrestre sumergida, muy escasa (Tabla 1). En todos los casos, la cubeta de las charcas era de roca (granítica), pudiendo tener una pequeña capa de limo acumulaFoto Pedro Galán

Figura 2. Adultos reproductores de D. galganoi en una charca de acantilado, donde se reproducen. Se puede observar el borde rocoso (granito) de la charca, así como el limo que en ocasiones se deposita en su fondo. Acantilados de la Torre de Hércules, A Coruña.


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Tabla 1. Características de las charcas en rocas de acantilados marinos de Galicia donde se observó la reproducción de D. galganoi. Veg. acuática = Vegetación acuática. Veg. ttre. sum. = Vegetación terrestre sumergida. Datos mostrados para cada localidad en triadas, de arriba hacia abajo: media±1 SE ; Rango ; N. Localidad

Superficie (m2)

Profundidad (cm)

Veg. acuática (%)

Veg. ttre. sum. (%)

Torre de Hércules (A Coruña)

1,39 ± 0,58 0,03 – 12,00 22

8,91 ± 1,42 2 – 30 22

5,82 ± 1,62 0 – 30% 22

10,36 ± 3,53 0 – 70% 22

Monte de San Pedro (A Coruña)

0,96 ± 0,26 0,19 – 3,36 14

11,50 ± 1,40 4 – 22 14

8,93 ± 5,19 0 – 60% 14

1,00 ± 0,55 0 – 6% 14

Costa de Dexo (Oleiros)

3,32 ± 2,90 0,26 – 12,50 4

10,25 ± 1,70 7 – 15 4

6,25 ± 2,39 0 – 10% 4

8,00 ± 3,39 0 – 15% 4

Isla de Sálvora (Aguiño)

0,92 ± 0,64 0,25 – 2,20 3

7,67 ± 1,45 5 – 10 3

5,00 ± 2,89 0 – 10% 3

3,33 ± 3,33 0 – 10% 3

do en su fondo (Figura 2). El agua de estas charcas proviene de las lluvias, pero también de las escorrentías estacionales que bajan de las zonas vegetadas de la parte superior de los acantilados, cubiertas por matorral halófilo de Ulex europaeus. En los recuentos de estas charcas, comprobamos que la mayor parte de las larvas se encontraban en las que recibían este aporte de agua procedente de una escorrentía de la parte superior del acantilado (40 de 76, 52,6%), mientras que en las que sólo estaban formadas por agua de lluvia, sin recibir ninguna escorrentía, la presencia de larvas era mucho menor (3 de 23, 13,0%). Destaca el reducido tamaño de la mayor parte de estas charcas, con dimensiones mínimas realmente pequeñas. Hemos observado puestas y larvas en charcas de sólo 0,03-0,05 m2 y 2-4 cm de profundidad (Tabla 1). La mayor parte de estas charcas tienen muy poca vegetación o ninguna, aunque en la segunda mitad de la primavera y en el verano suele aparecer una cobertura variable de algas verdes (algas conjugadas, clase Zygnematophyceae o Zygnematales, como Spirogyra sp.) que en ocasiones cubre gran parte de la charca.

En estas charcas sólo hemos observado, además de puestas y larvas, adultos reproductores o ejemplares recién metamorfoseados. Los individuos no reproductores (adultos y subadultos) viven en los herbazales y matorrales (dominados por U. europaeus y Erica cinerea) que existen en la parte superior de los acantilados, siendo en general difíciles de observar en este medio halófilo, excepto en noches húmedas y templadas. Ciclo reproductor Período de puestas El período de puestas de estas poblaciones de D. galganoi es muy largo. La mayor parte de las puestas se produjeron en 2005 y 2006 a partir del mes de octubre, coincidiendo con el pico de lluvias otoñales, hasta mayo, cuando tiene lugar un acusado descenso en las precipitaciones (Figura 3). Sin embargo también se detectaron puestas fuera de este período. Así, en 2006 se encontraron puestas en julio y agosto, siendo los meses de junio y septiembre los únicos sin puestas ese año. En 2005 sí se observó una puesta en junio, extendiéndose el período sin puestas de julio a septiembre. En ambos años se observaron un total de


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Figura 3. Izquierda: precipitación en cada uno de los meses durante los años 2005 y 2006. Fuente: Instituto Nacional de Estadística. Climatología, datos del Observatorio Meteorológico de A Coruña. Derecha: número de puestas de D. galganoi por quincena de mes durante los años 2005 y 2006 en los acantilados marinos de la Torre de Hércules (A Coruña).

tres puestas en los meses más secos del año, entre junio y septiembre. El período en el que se produjo un mayor número de puestas tuvo lugar entre febrero y mayo en ambos años. Período larvario Se encontraron larvas en el agua todos los meses del año, excepto en septiembre (2006) o agosto y septiembre (2005), cuando la práctica totalidad de las charcas se secó. En estos dos años se produjeron algunas precipitaciones durante los meses estivales (Figura 3) que permitieron prolongar el desarrollo larvario (e incluso la realización de puestas) hasta julio (2005) o incluso agosto (2006). Metamórficos El tamaño de los individuos recién metamorfoseados, en el momento de abandonar el agua, es diminuto: aproximadamente un centímetro de longitud hocico-cloaca (media ±1 ES: 10,03 ±0,41 mm; rango de variación: 7,4 – 13,6 mm; n = 19). Los primeros metamórficos se observaron saliendo de las charcas de cría ya antes de terminar el año, en diciembre de 2005 y 2006. La presencia de éstos se extendió a todos los meses del año, incluso a los de agosto y septiembre en ambos años, cuando la mayor parte de las charcas estaban secas. Estos indivi-

duos permanecían junto a los puntos que aún conservaban algo de humedad, como las grietas de las rocas, bajo piedras o las zonas de las charcas más grandes con algo de vegetación. Su abundancia es mayor a lo largo de la primavera y el verano, entre los meses de mayo a julio. En muestreos nocturnos y durante los días de lluvia pudimos observar como estos individuos recién metamorfoseados se alejaban de las charcas de cría, dirigiéndose hacia las zonas de matorral con herbáceas, donde el acantilado limita con el matorral costero. En estos matorrales costeros dominados por U. europaeus, transcurre la fase terrestre de estas poblaciones. D. galganoi es uno de los anfibios menos exigente en cuanto a características del hábitat, pudiendo ocupar un amplio rango de medios, incluyendo zonas degradadas. Esta adaptabilidad le permite vivir en ambientes extremos, soportando incluso moderadas concentraciones salinas en las charcas de cría (Rodríguez-Jiménez, 1988; Lizana et al., 1989; GarcíaParís et al., 2004; Martínez-Solano, 2009). Su tolerancia a las condiciones del medio y su capacidad de adaptarse a ambientes muy diversos, incluyendo los más próximos al mar, le capacitan para ser, por ejemplo, el único anuro que vive en las islas atlánticas de Galicia


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(Galán, 2003; Cordero-Rivera et al., 2007; Velo-Antón et al., 2007) y reproducirse en encharcamientos en acantilados marinos (Galán, 2007). Su reproducción en este tipo de medios en Galicia ya había sido señalada anteriormente (Curt & Galán, 1982; Galán & Fernández, 1993; Galán, 1999, 2003, 2007), aunque nunca se habían descrito las características generales de estos medios, ni su ciclo anual en ellos. Las condiciones extremas de este tipo de medios acuáticos para los anfibios (sin vegetación circundante y muy escasa o nula sumergida; presumiblemente niveles elevados de salinidad en el agua), hace que nunca hayamos encontrado reproduciéndose en ellos a ninguna otra especie que no fuera D. galganoi, aunque en la tierra firme cercana hubiese comunidades de anfibios diversificadas (e.g., Galán, 2006). Es de destacar, sin embargo, que aunque estas charcas de acantilado están formadas por agua de lluvia, D. galganoi parece seleccionar aquellas que reciben además los aportes de escorrentías procedentes de la zona alta de los acantilados, también originadas por las lluvias, pero que aportan agua dulce de una forma más constante que las precipitaciones, al provenir del drenaje de zonas vegetadas de ladera, provistas de suelo vegetal que actúa como reserva. El hidroperíodo de estas charcas es también mucho mayor que el de las que no recibían escorrentías. Es de suponer que este aporte constante de agua dulce, también disminuirá la concentración salina del agua, procedente de las salpicaduras del oleaje del mar y, en general, de la proximidad de éste, lo que también provocará la selección de D. galganoi para utilizarlas para la reproducción. Estas charcas con aportes de escorrentías son ocupadas todos los años (al menos las más favorables, en cuanto a tamaño y permanencia del agua) y en elevada proporción en relación a su disponibilidad en

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la zona, mientras que las que carecen de estos aportes (sólo agua de lluvia) son utilizadas de manera ocasional y en baja proporción. Esto es posiblemente debido a los mayores niveles de concentración salina y/o menores niveles de oxígeno disuelto en estas últimas charcas, al renovarse el agua en mucha menor medida que en las otras, así como a una menor cantidad de nutrientes para las larvas, al recibir menos aportes. La proximidad al mar no parece ser un factor limitante, ya que hemos encontrado larvas en charcas muy cercanas al mar (por ejemplo, a sólo 5 m), aunque recibían agua de escorrentías de zonas más elevadas. El carácter estacional de estas charcas, que serían efímeras en otros climas, queda amortiguado por la relativa continuidad de las precipitaciones en esta zona de clima atlántico, que se producen incluso durante los meses estivales. Así, aunque su tamaño suele ser muy reducido, pueden durar varios meses e incluso permanecer con agua la mayor parte del año, si éste es lluvioso. El tamaño de los metamórficos es sólo ligeramente inferior al señalado en las poblaciones de Madrid: media de 10,7 mm; rango: 10,111,1 (Barbadillo, 1987) y entra dentro del rango indicado en Huelva: 6-15 mm (González de la Vega, 1988), aunque es claramente inferior al de áreas del oeste del Sistema Central: 16-17 mm (Lizana et al., 1989). Es posible que exista una tendencia en estos metamórficos a un menor tamaño debido a una aceleración del desarrollo por el riesgo de desecación de las charcas (al menos en los años menos lluviosos). El período reproductor de este anfibio en Galicia se había señalado que se extendía de diciembre a julio (Galán & Fernández, 1993). Sin embargo, en los dos años que hemos seguido la población de la Torre de Hércules pudimos comprobar que se iniciaba ya en el mes de


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octubre, coincidiendo con las primeras lluvias otoñales, y se podía prologar incluso hasta agosto, cuando las precipitaciones estivales permitían que ciertas charcas de acantilado continuasen con agua. Es decir, que excepto en el mes de septiembre, se puede reproducir todos los meses del año, siendo éste uno de los ciclos más largos para anfibios de climas templados. Dada esta potencialidad del ciclo reproductor, casi continuo, no puede descartarse que se pueda reproducir incluso en septiembre (es decir, todo el año) en el caso de que las lluvias fueran lo suficientemente abundantes, si bien durante los meses estivales (junio-agosto) la reproducción es mínima y sólo se da aquellos años en los que se producen lluvias durante esos meses de verano. En otros años y en otras poblaciones de A Coruña, hemos observado también repro-

ducción durante los meses estivales y que ésta comenzaba ya en octubre (Galán, datos no publicados). Pese a todo, el periodo mayoritario de puestas se produce entre febrero y mayo en esta población. La inmediata proximidad de estas poblaciones al núcleo urbano de la ciudad de A Coruña hace que sufran diversas agresiones por actuaciones humanas. El entorno de los acantilados de la Torre de Hércules ha sido ajardinado en gran parte, lo que ha originado una notable disminución de la población de D. galganoi (Galán, datos no publicados). Algo parecido ha sucedido con la población del Monte de San Pedro, a raíz de la construcción del Paseo Marítimo. Sin embargo, aún subsisten estas poblaciones, cuya original biología las hace acreedoras de un mayor esfuerzo de conservación.

REFERENCIAS Barbadillo, J. 1987. La guía Incafo de los anfibios y reptiles de la Península Ibérica, Islas Baleares y Canarias. Editorial Incafo. Madrid. Cordero-Rivera, A., Velo-Antón, G. & Galán, P. 2007. Ecology of amphibians in small Holocene islands: local adaptations and the effect of exotic tree plantations. Munibe (Suplemento), 25: 94-103. Curt, J. & Galán, P. 1982. Esos anfibios y reptiles gallegos. Ed. J. Curt. Pontevedra. Galán, P. 1999. Conservación de la herpetofauna gallega. Situación actual de los anfibios y reptiles de Galicia. Universidade da Coruña. Servicio de Publicacións. Monografía Nº 72. A Coruña. Galán, P. 2003. Anfibios y reptiles del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia. Faunística, biología y conservación. Serie Técnica. Organismo Autónomo Parques Nacionales. Ministerio de Medio Ambiente. Madrid. Galán, P. 2006. Guía dos anfibios e réptiles. Parque Natural do complexo dunar de Corrubedo e lagoas de Carregal e Vixán. Xunta de Galicia. Dirección Xeral Conservación Natureza. A Coruña. Galán, P. 2007. Discoglossus galganoi (West Iberian Painted Frog). Predation. Herpetological Review, 38: 322. Galán, P. & Fernández, G. 1993. Anfibios e réptiles de Galicia. Edicións Xerais. Vigo. García-París, M., Montori, A. & Herrero, P. 2004. Amphibia, Lissamphibia. In: Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, vol. 24. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid.

González de la Vega, J.P. 1988. Anfibios y reptiles de la provincia de Huelva. Ed. J.P. González de la Vega. Imprenta Jiménez. Huelva. Lizana, M., Ciudad, M.J. & Pérez-Mellado, V. 1989. Actividad, reproducción y uso del espacio en una comunidad de anfibios. Treballs de la Societat Catalana d'Ictiologia i Herpetologia, 2: 92-127. Martínez-Solano, I. 2002. Discoglossus galganoi Capula, Nascetti, Lanza, Bullini & Crespo, 1985. Sapillo pintojo ibérico. 85-87. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y libro rojo de los anfibios y reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-A.H.E. Madrid. Martínez-Solano, I. 2009. Sapillo pintojo ibérico - Discoglossus galganoi. In: Salvador, A. (ed.), Enciclopedia virtual de los vertebrados españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. <www.vertebradosibericos.org> [Consulta: 20 febrero 2014]. Rey-Muñiz, X.L. 2011. Ra das veigas Discoglossus galganoi (Capula, Nascetti, Lanza, Crespo & Bullini, 1985). 3233. In: Sociedade Galega de Historia Natural (ed.) y Asensi Cabirta, M. (coord.), Atlas dos anfibios e réptiles de Galicia. Sociedade Galega de Historia Natural. Santiago de Compostela. Rodríguez-Jiménez, A.J. 1988. Fenología de una comunidad de anfibios asociados a cursos fluviales temporales. Doñana, Acta Vertebrata, 15: 29-43. Velo-Antón, G., Cordero Rivera, A. & Galán, P. 2007.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1) Características ecológicas, evolutivas y estado de conservación de los anfibios del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia. 195-208. In: Ramirez, L. &

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Asensio, B. (eds.), Proyectos de Investigación en Parques Nacionales: 2003-2006. Naturaleza y Parques Nacionales. Madrid.

Probable piscivoría en Mastigodryas bifossatus (Serpentes: Colubridae) Pier Cacciali1,2 & Michael Notario Roa3 Senckenberg Forschungsinstitut und Naturmuseum. Senckenberganlage 25. 60325 Frankfurt a.M. Alemania. C.e.: pcacciali@senckenberg.de Instituto de Investigación Biológica del Paraguay. Del Escudo, 1607. Asunción. Paraguay. 3 Cl. Rubio Ñu esq. Cl. José A. Flores. Ybaroty. Villarrica. Paraguay. 1 2

Fecha de aceptación: 25 de junio de 2014. Key words: aquatic habits, diet, Paraguay, siluriformes.

El género Mastigodryas está compuesto por 13 especies de serpientes que se distribuyen desde México, pasando por Centroamérica, hasta Paraguay y Argentina (Tipton, 2005). Mastigodryas bifossatus habita en áreas abiertas de América del Sur (Lema, 1994; Giraudo, 2001; Leite et al., 2007; Rohling et al., 2009) y se adapta fácilmente a ambientes alterados por el ser humano (Cei, 1993; Scrocchi et al., 2006; Leite et al., 2007). Es una culebra diurna y terrestre que puede alcanzar 2 m de longitud total (Giraudo, 2001; Cacciali, 2009), presentando un carácter bastante agresivo (Cacciali, 2009). La dieta de M. bifossatus está constituida por anfibios, reptiles, aves y mamíferos (Cei, 1993; Giraudo, 2001; Scrocchi et al., 2006; Leite et al., 2007).

Estudios específicos sobre la alimentación de la especie demostraron que los anfibios constituyen el principal ítem en su dieta (Leite et al., 2007; Marques & Muriel, 2007). Otros vertebrados identificados en la dieta de la especie son lagartijas, pequeños roedores y ocasionalmente otras serpientes (Leite et al., 2007; Marques & Muriel, 2007). Marques & Muriel (2007) también registraron restos de aves que no pudieron ser asignados a ninguna categoría taxonómica más específica.

Adicionalmente, França & Araújo (2007) mencionan que los anfisbénidos también forman parte de su alimentación, por lo que la gama de animales que forman parte del espectro trófico de la especie es amplio, aunque todos los autores coinciden en que los ítems ingeridos por M. bifossatus son terrestres debido a que estos son los hábitos usuales de la especie (Amaral, 1977; França & Araújo, 2007; Rohling et al., 2009). Únicamente Marques et al. (2005) indican que es una serpiente ocasionalmente arborícola. En esta nota se da a conocer el relato de un nuevo uso de ambiente acuático por la especie M. bifossatus y la posibilidad de ingesta de peces, lo cual puede constituir un nuevo registro trófico en su dieta. El 22 de agosto de 2012, a las 13:47 h, fue encontrado un ejemplar de M. bifossatus (sexo indeterminado) emergiendo parcialmente del agua, en un riacho en los alrededores de Yatayty (25°41’S / 56°27’W; 139 msnm), Departamento Guairá, Paraguay. La serpiente (de aproximadamente 1,5 m de largo) intentaba subyugar un pez siluriforme de aproximadamente el doble de diámetro de la serpiente (Figura 1). La fotografía fue tomada con la


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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1)

Foto Carlos Duarte

Knox & Jackson (2010) destacan que existen adaptaciones morfológicas en el maxilar de las serpientes acuáticas para la captura e ingesta de peces. La piscivoría es frecuente por parte de serpientes neotropicales de hábitos acuáticos o semiacuáticos (Bernarde et al., 2000; Carreira, 2002; López & Giraudo, 2003; Sturaro & Oliveira Gomes, 2008).

Figura 1. Ejemplar de M. bifossatus en proceso de subyugar a un pez silúrido.

cámara de un teléfono móvil Nokia 5310 desde la orilla del cauce. Finalmente, tras 2 - 3 minutos en la posición descrita, el ejemplar se sumergió y no se constató la ingesta de la presa. Cabe mencionar que los peces de esta familia son bentónicos, por lo que pasan la mayor parte de su tiempo cerca del sustrato del cauce hídrico que habiten (Menni, 2004), por lo que no debe ser descartada la idea de que la serpiente debió sumergirse y escudriñar el fondo del arroyo para poder localizar a la potencial presa. El ambiente adyacente al punto de observación corresponde a un bosque alterado semidecíduo de la ecorregión del BAAPA (Bosque Atlántico del Alto Paraná) y la observación fue hecha tras una crecida del cauce hídrico debido a una fuerte lluvia.

Las presas más frecuentes son peces sin escamas y charácidos (Carreira, 2002; Sturaro & Oliveira Gomes, 2008). Un hecho destacable es la dificultad para la ingesta de peces siluriformes, ya que las aletas dorsal y pectorales están provistas de aguzados huesos aserrados. López & Giraudo (2003) constataron la presencia de un silúrido en la dieta de Hydrodynastes gigas. Knox & Jackson (2010) indican que esta especie (H. gigas) es una excepción ya que presenta morfología maxilar y hábitos de serpiente terrestre, aunque incluye frecuentemente peces en su dieta. El consumo de un silúrido por parte de M. bifossatus también sería una excepción, y en general, la ingestión de peces en este ofidio debe ser considerada totalmente ocasional. AGRADECIMIENTOS: C. Duarte por proveer la foto-

grafía. C. Paradeda (Universidade de São Paulo, Brasil) por brindar datos ictiológicos.

REFERENCIAS Amaral, A. do. 1977. Serpentes do Brasil, Iconografia Colorida. Universidade de São Paulo. Brasília. Bernarde, P.S., Moura-Leite, J.C., Machado, R.A. & Kokobum, M.N.C. 2000. Diet of the colubrid snake Thamnodynastes strigatus (Günther, 1858) from Paraná State, Brazil, with field notes on anuran predation. Revista Brasileira de Biologia, 60: 695-699. Cacciali, P. 2009. Guía para la identificación de 60 serpientes de Paraguay. Asociación Guyra Paraguay. Asunción. Carreira, S. 2002. Alimentación de los ofidios de Uruguay. Monografías de Herpetología, 6: 1-126. Cei, J.M. 1993. Reptiles del noroeste, nordeste y este de la Argentina. Museo Regionale Scienze Naturale di Torino, Monografie, 14: 1-949. França, F.G.R. & Araújo, A.F.B. 2007. Are there co-ocurrence patterns that structure snake communities in Central Brazil?

Brazilian Journal of Biology, 67: 33-40. Giraudo, A. 2001. Serpientes de la Selva Paranaense y del Chaco Húmedo. Literature of Latin America. Buenos Aires. Knox, A. & Jackson, K. 2010. Ecological and phylogenetic influences on maxillary dentition in snakes. Phyllomedusa, 9: 121-131. Leite, P.T., Nunes, S. de F. & Cechin, S.Z. 2007. Dieta e uso de habitat da jararaca-do-brejo, Mastigodryas bofossatus Raddi (Serpentes, Colubridae) em domínio subtropical do Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 24: 729-734. Lema, T. de. 1994. Lista comentada dos répteis ocorrentes no Rio Grande do Sul, Brasil. Comunicações do Museu de Cienciências da PUCRS Serie Zoologia, 7: 41-150. López, M.S. & Giraudo, A.R. 2003. Diet of the large water snake Hydrodynastes gigas (Colubridae) from northeast Argentina. Amphibia-Reptilia, 25: 178-184.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1) Marques, O.A.C. & Muriel, A.P. 2007. Reproductive biology and food habits of the swamp racer Mastigodryas bifossatus from southeastern South America. Herpetological Journal, 17: 104-109. Marques, O.A.C., Eterovic, A., Strüssmann, C. & Sazima, I. 2005. Serpentes do Pantanal, Guia ilustrado. Holos, Riberao Preto. São Paulo. Menni, R. 2004. Peces y ambientes en la Argentina continental. Monografías del Museo Argentino de Ciencias Naturales, 5: 1-311. Rohling, I., Saraiva, T., Cherem, J.J. & Silveira Bérnils, R. 2009. Registros notáveis de répteis de áreas abertas naturais do pla-

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nalto e litoral do Estado de Santa Catarina, sul do Brasil. Biotemas, 22: 129-141. Scrocchi, G., Moreta, J.C. & Kretzschmar, S. 2006. Serpientes del Noroeste Argentino. Fundación Miguel Lillo. Tucumán. Sturaro, M.J. & Oliveira Gomes, J. 2008. Feeding behavior of the Amazonian Water Snake Helicops hagmanni Roux, 1910 (Reptilia: Squamata: Colubridae: Hydropsini). Boletin do Museo Paraense Emílio Goeldi, 3: 225-228. Tipton, B. 2005. Snakes of the Americas, checklist and lexicon. Krieger Publishing Company. Florida.

Depredación de Pelophylax perezi sobre un ejemplar adulto de Hyla meridionalis Eudald Pujol-Buxó Departament de Biologia Animal, and Institut de Recerca de la Biodiversitat (IRBio), Universitat de Barcelona, Barcelona, Spain. C.e.:eudaldp@hotmail.com

Fecha de aceptación: 16 de junio de 2014. Key words: amphibians, Iberian green frog, Iberian Penninsula, stripeless tree frog, predation.

Las grandes y a menudo ruidosas concentraciones de anfibios adultos durante la época de reproducción los hacen fácilmente detectables a posibles depredadores (Sanz-Askue et al., 2008; Galán & Ferreiro, 2010). Otros anfibios adultos, con los mismos patrones de actividad y uso similar del hábitat, podrían actuar como depredadores de estas grandes congregaciones, pero sorprende la falta de datos en este sentido. En una recopilación de datos correspondientes al período 1974 - 2004 sobre vertebrados depredadores de anfibios adultos en Doñana (Diaz-Paniagua et al., 2007), sólo cuatro de las 84 interacciones recopiladas corresponden a depredaciones entre anfibios adultos. Así pues, aunque los datos de depredación entre anfibios sobre estadios de más pequeña envergadura, como metamórficos, son más comunes (Bea et al., 1994; Kremer, 2010), probablemente la dificultad de inmovilizar o matar presas de tamaño parecido (a falta de garras, veneno, o tácticas depredatorias que lo permitan [ACEMAV coll. et al., 2003]) puede ser

un factor limitante en este sentido. De entre todas la especies citadas en DíazPaniagua et al. (2007), Hyla meridionalis parece ser la especie más susceptible a la depredación por otros anfibios adultos: Pelobates cultripes (Díaz-Paniagua et al., 2005), Pleurodeles waltl (Díaz-Paniagua et al., 2005) y Pelophylax perezi (Rivas, 1982) han sido listados entre sus depredadores. Por otro lado, aunque la dieta de P. perezi se basa principalmente en artrópodos (Lizana et al., 1986; Jover, 1989; Docampo & Milagrosa-Vega, 1990; Hódar et al., 1990; Bea et al., 1994; Anastacio & Ferrand d'Almeida, 1995; Díaz-Paniagua et al., 2005),

siendo su depredación sobre otros anfibios excepcional, también ha sido reportada depredando otros anfibios adultos, como Rana iberica (Lizana et al., 1986) y Alytes muletensis (Román, 2002). El 27 de Abril de 2014 a las 23:22h observamos un adulto de P. perezi en los márgenes de una charca que intentaba engullir una presa (Figura 1). Después de


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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1) Foto Eudald Pujol-Buxó

b

Figura 1. a: ejemplar de P. perezi intentando engullir un ejemplar adulto de H. meridionalis, con el cuerpo hinchado. b: los dos ejemplares una vez soltada la presa al advertir el depredador nuestra presencia.

una primera fotografía, el individuo soltó la presa al detectar nuestra presencia antes de saltar rápidamente al agua, lo que nos per-

mitió constatar que la presa era un macho adulto de H. meridionalis (Figura 1). Cuando se encontraba en la boca del depredador el ejemplar mostraba el cuerpo claramente inflado, posiblemente como mecanismo de defensa para exagerar su talla corporal y dificultar el ser engullido por su depredador (ACEMAV coll. et al., 2003). Una vez soltado, el individuo recuperó su aspecto habitual y, aunque vivo, no parecía encontrarse en buen estado y permaneció inactivo en la orilla. Esta observación tuvo lugar en el área de Solius (Provincia de Girona, UTM: 31T 49762 462802), en una charca semipermanente situada a 69 msnm que alberga poblaciones abundantes de P. perezi e H. meridionalis, en un momento de máxima actividad reproductora de esta última especie después de lluvias suaves durante los tres días anteriores. Este hecho sugiere que, tal y como también apuntan Díaz-Paniagua et al. (2007), la depredación sobre H. meridionalis por parte de otros anfibios, si bien reducida y rara, se produce generalmente en periodos de máxima actividad de los coros, y por tanto, de máxima detectabilidad de los mismos. AGRADECIMIENTOS: J. Pujol formó parte de la prospección herpetológica y ayudó a la obtención de la fotografía.

REFERENCIAS ACEMAV coll., Duget, R. & Melki, F. ad. 2003. Chapitre 2. Biologie. 32-85. In: ACEMAV coll., Duget, R. & Melki, F. ad. Lesamphibiens de France, Belgique et Luxemburg. Collection Parthénope, éditions Biotope. Mèze (France). Anastacio, P.M. & Ferrand d'Almeida, F. 1995. Food habits of Rana perezi. Ciencia Biologica, Ecology and Systematics, 15: 21-31. Bea, A., Montori, A. & Pascual, X. 1994. Herpetofauna dels Aiguamolls de l’Empordà. 359-407. In: Els Sistemes Naturals dels Aiguamols de l’Empordà. Treballs de l’Institució Catalana d’Història Natural, 13. Díaz-Paniagua, C., Rodríguez, C., Portheault, A. & de Vries, W. 2005. Los anfibios de Doñana. Organismo Autónomo

de Parques Nacionales. Madrid. Díaz-Paniagua, C., Portheault, A. & Gómez Rodríguez, C. 2007. Depredadores de los anfibios adultos de Doñana: Análisis cualitativo. Munibe (suplemento), 25: 148-157. Docampo, L. & Milagrosa-Vega, M. 1988. Aplicación de un método estadístico al dimorfismo sexual del crecimiento relativo de Rana perezi (Seoane, 1885). Cuadernos de Investigación Biológica, 13: 53-65. Galán, P. & Ferreiro, R. 2010. Depredación de Pelobates cultripes en Galicia por un mustélido. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21: 30-36. Hódar, J.A., Ruiz, I. & Camacho, I. 1990. La alimentación de


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1) la rana común (Rana perezi Seoane, 1885) en el sureste de la Península Ibérica. Miscelánea Zoologica, 14: 145-153. Jover, L. 1989. Nuevas aportaciones a la tipificación trófica poblacional: el caso de Rana perezi en el Delta del Ebro. Tesis Doctoral. Universidad de Barcelona. Kremer, B. 2010. Depredación intraespecífica sobre larvas y juveniles en Pelophylax perezi. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21: 63-64. Lizana, M., Ciudad, M.J. & Pérez-Mellado, V. 1986. Uso de los recursos tróficos en una comunidad ibérica de anfibios. Revista Española de Herpetología, 1: 207-271. Rivas, R. 1982. La Rana verde de charco (Rana perezi Lopez

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Seoane 1885) en Doñana. Tesina de Licenciatura. Universidad Autónoma de Madrid. Román, A. 2002. Alytes muletensis. 79-81. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Ministerio de Medio Ambiente Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid. Sanz-Askue, I., Garin-Barrio, I. & Gosá, A. 2008. Depredación de sapo corredor (Epidalea calamita) por un mustélido (Mustela sp.) en el parque ecológico de Plaiaundi (Irun, Gipuzkoa). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 19: 30-33.

Predation on Trachylepis socotrana by Lanius meridionalis Eudald Pujol-Buxó1*, Raquel Vasconcelos2,3, Ahmed Saeed Suleiman4, Xavier Santos2 & Gustavo A. Llorente1 Departament de Biologia Animal, and Institut de Recerca de la Biodiversitat (IRBio). Universitat de Barcelona. Barcelona. C.e.: epujolbuxo@ub.edu 2 CIBIO, Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos, InBIO Laboratório Associado. Universidade do Porto, Campus Agrário de Vairão. R. Padre Armando Quintas. 4485-661 Vairão. Portugal. 3 Institute of Evolutionary Biology (CSIC-UniversitatPompeuFabra). Passeig Marítim de la Barceloneta, 37-49. E-08003 Barcelona. 4 Environment Protection Agency. SocotraBranch. Yemen. 1

Fecha de aceptación: 7 de Julio de 2014. Key words: Southern grey shrike, Socotra mabuya, skink, reptile detection methods.

RESUMEN: El alcaudón sureño (Lanius meridionalis) es un depredador común de reptiles, cono-

cido por empalar sus capturas en arbustos espinosos como reserva. El 3 de Marzo de 2014, después de detectar un ejemplar de L. meridionalis alrededor de nuestro campamento en la reserva forestal de Firmhin (Socotra), encontramos unos restos de Trachylepis socotrana empalados en una rama seca. Durante los diversos muestreos que tuvieron lugar ese año en Firmhin, ese escincido no se detectó, lo que indica la posible importancia del examen de este tipo de restos para detectar poblaciones de reptiles con poca densidad en ambientes insulares. The Southern grey shrike (Lanius meridionalis) is known to commonly predate upon reptiles (Padilla et al., 2005; Hódar, 2006). Even though it is not the most common prey type, reptiles may represent the most important one in terms of biomass (Padilla et al., 2009). The diet of this bird is not very selective, depending mainly on the local availability of the several possible preys (Cade, 1995; RequenaAznar et al., 2012). However, although not specialized, this bird is an effective predator,

exerting an important predation pressure, enough to induce behavioral changes (less mobility and changes in diet) in lizards (Hawlena & Pérez-Mellado, 2009; Padilla et al., 2009). Its role as a prominent predator of reptiles is also true for insular systems. In the Canary Islands, for example, this species is a common predator of juveniles of the endemic lizards of the genus Gallotia, among other endemic reptiles (Padilla et al., 2005, 2009; Pérez-Padilla, 2009; Márquez& Acosta, 2013). Interestingly, the


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fact that this predator typically impales its prey on thorns of bushes as a cache (Cade, 1995), added to its effective and generalist habits (Lefranc & Worfolk, 1997), has been pointed out as an useful way to detect species with low abundances or difficult to detect in these

insular environments (Márquez & Acosta, 2013). In the Socotra Archipelago (Yemen), this bird has one of its remotest and southern most populations, classified under the subspecies Lanius meridionalis uncinatus (Olsson et al., 2010). This archipelago has very high reptile endemicity (Razzetti et al., 2011) but in contrast, there are none endemic and very few introduced small mammals (Damme & Banfield, 2011). This fact, added to a gradient favoring a diet of this predator more based in cold-blooded prey in warmer climates (Padilla et al., 2005), predicts a great predation pressure on reptiles. On the 3rd of March 2014, at 17:23 (local time), at Firmhin Forest Reserve (12º28' 32.24'' N / 54º01'01.16'' E; 472 masl), alerted by the presence of an adult L. meridionalis flying nervously around our camping site (Figure 1), we found after a short search its cache in a sharp dry branch of a bush of the species Croton socotranus. In this case, the cache only consisted of the remains of an adult (determined by its size) Trachylepis socotrana (Figures 2-3). After some time while

Photo Raquel Vasconcelos

Photo Raquel Vasconcelos

Figure 2. Remains of T. socotrana, found impaled in a dry branch as cache. Figura 2. Restos de T. socotrana, encontrados empalados en una rama seca como reserva alimenticia.

Figure 3. Adult specimen of T. socotrana. Figura 3. Ejemplar adulto de T. socotrana.

Photo Raquel Vasconcelos

Figure 1. The individual of L. m. uncinatus inhabiting the area around the authors’ camping site in Firmhin Forest Reserve as hunting territory. Figura 1. El individuo de L. meridionalis que habitaba el área alrededor de la zona de acampada de los autores en la reserva forestal de Firmhin.


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the authors had left the camping site, the remains disappeared. During several reptile samplings in Firmhin in that year, although the researchers listed up to eight reptile species, T. socotrana was not found, possibly indicating low population densities or different activity patterns than the authors’ sampling hours in that area. This fact, added to the wide presence of this predatory bird in most open habitats of Socotra (authors, unpublished data), points to the examination of caches or pellets of L. meridionalis as another indirect valid method to detect the presence of diurnal reptiles. This additional detection method could be even more important in this archipelago, where some sites and areas are still under optimal

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exploration. Similar indirect methods have successfully been used to detect the presence of other vertebrates in island systems, such as shrews in Ireland (Tosh et al., 2008), and endangered skinks in the Canary Islands (Márquez & Acosta, 2013). ACKNOWLEDGEMENTS: This work was undertaken with the support of The Mohamed bin Zayed Species Conservation Fund, project nº 13055714, and grant CGL2012-36970 from the Ministerio de Economía y Competitividad, Spain (co-funded by FEDER). R. Vasconcelos and X. Santos are supported by Postdoctoral grants from the Fundação para a Ciência e Tecnologia (FCT) (SFRH/BPD/79913/2011 and SFRH/BPD/73176/2010). The Environmental Protection Agency (EPA) aided and permitted the field work in Socotra.

REFERENCES Cade, T. 1995. Shrikes as predators. Proceedings of the Western Foundation of Vertebrate Zoology, 6: 1-5. Damme, K. Van & Banfield, L. 2011. Past and present human impacts on the biodiversity of Socotra Island (Yemen): implications for future conservation. Zoology in the Middle East, 54 (sup3): 31–88. Hawlena, D. & Pérez-Mellado, V. 2009. Change your diet or die: predator-induced shifts in insectivorous lizard feeding ecology. Oecologia, 161:411–419. Hódar, J.A. 2006. Diet composition and prey choice of the southern grey shrike Lanius meridionalis in South-Eastern Spain: The importance of vertebrates in the diet. Ardeola, 53: 237-249. Lefranc, N. & Worfolk, T. 1997. Shrikes; a guide to the shrikes of the world. Pica Press. Sussex. Márquez, M.G. & Acosta, J.M., 2013. Alcaudones y cernícalos ayudan a revelar poblaciones del eslizón amenazado Chalcides simonyi en Fuerteventura (Islas Canarias). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 24: 55-58. Olsson, U., Alström, P., Svensson, L., Aliabadian, M., & Sundberg, P. 2010. The Lanius excubitor (Aves, Passeriformes) conundrum -Taxonomic dilemma when molecular and non-molecular data tell different stories. Molecular Phylogenetics and Evolution, 55: 347–57.

Pérez-Padilla, D. 2009. Ecología trófica del Alcaudón real e implicaciones en la dispersión secundaria de semillas en las Islas Canarias. Tesis doctoral. Universidad de La Laguna. Tenerife. Padilla, D.P., Nogales, M. & Pérez, A.J. 2005. Seasonal diet of an insular endemic population of Southern Grey Shrike Lanius meridionalis koenigi on Tenerife, Canary Islands Ornis Fennica, 82:155–165. Padilla, D.P., González-Castro, A., Nieves, C. & Nogales, M. 2009. Trophic ecology of the Southern Grey Shrike (Lanius meridionalis) in insular environments: the influence of altitude and seasonality. Journal of Ornithology, 150:557–568. Razzetti, E., Sindaco, R., Grieco, C., Pella, F., Ziliani, U., Pupin, F., Riservato, E., Pellitteri-Rosa, D., Butikofer, L., Saeed Suleiman, A., Awadh Al-Aseily, B., Carugati, C., Boncompagni, E. & Fasola, M. 2011. Annotated checklist and distribution of the Socotran Archipelago Herpetofauna (Reptilia). Zootaxa, 2826: 1–44. Requena-Aznar, C., Saura-Marín, D., Sánchez-Balibrea, J.M. & Ferrández-Sempere, M. 2012. Depredación de Lanius meridionalis sobre Chamaeleo chamaeleon. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 28-29. Tosh, D.G., Lusby, J., Montgomery, W.I. & O'Halloran, J. 2008. First record of the greater white-toothed shrew Crocidura russula, in Ireland. Mammal Review, 38: 321–326.


Distribución Origen, distribución y estado de conservación de la población aislada de Zamenis longissimus de la Cabrera Baja (NW de la Península Ibérica) Martiño Cabana1, José Eduardo Nieto2, Rafael Vázquez3 & Luís Pelayo García4 Departamento de Bioloxía Animal, BioloxíaVexetal e Ecoloxía. Facultade de Ciencias. Universidade da Coruña. Campus da Zapateira s/n. 15071A Coruña. C.e.: mcohyla@yahoo.es 2 Cl. Alameda Baja, 8. 1ºB. 24500 Villafranca del Bierzo (León). 3 Lugar de A Casela, 2. Coirós. 15316 A Coruña. 4 Cl. Resejo, 13. 1ºB. 24900 Riaño (León). 1

Fecha de aceptación: 20 de mayo de 2014. Key words: Aesculapian snake, Zamenis longissimus, conservation, distribution, origin, isolated population.

El Macizo Galaico-Leonés se sitúa en el cuadrante noroccidental de la Península Ibérica, limitando con la Submeseta Norte, el Macizo Galaico y la Cordillera Cantábrica, y pertenece a las provincias de Ourense, León y Zamora. Está formado principalmente por materiales paleozoicos que se elevaron durante la orogenia alpina, generando formas de perfil suave y redondeado aunque con elevaciones que superan los 2.000 msnm, entre los que destacan los picos Teleno (2.188 msnm) y Trevinca (2.127 msnm). Tradicionalmente, este sistema montañoso ha sido menos estudiado que otros cordales ibéricos, por lo que existen dudas en cuanto a la fiabilidad de citas antiguas de determinadas especies de anfibios y reptiles supuestamente presentes en la zona. Para solucionar este hecho, en los últimos años hemos realizado numerosas prospecciones herpetológicas que han producido un notable aumento del conocimiento de la distribución y estado de conservación de la herpetofauna del Macizo Galaico-Leonés y su entorno. Por ejemplo, las antiguas observaciones de Rana temporaria o Lissotriton helveticus se han confirmado en muestreos recientes (Galán & Cabana, 2008; M. Cabana, datos no publicados), aunque la presencia actual de otras especies, como Chioglossa lusitanica, no se ha podido confirmar (véase Vences, 2002).

Una situación similar ocurre en el caso de la culebra de Esculapio, Zamenis longissimus (Laurenti, 1768), citada en septiembre de 2009 en la vertiente meridional de los Montes Aquilianos (L.P. García, publicado en Ortiz-Santaliestra et al., 2011). El ejemplar adulto estaba situado a un lado de la senda que discurre por un canal romano a su paso por una zona boscosa con predominancia de roble melojo (Quercus pyrenaica) distante 1 km de Llamas de Cabrera (Benuza, León). Z. longissimus tiene un amplio rango de distribución que se extiende de manera continua desde el norte de la Península Ibérica hasta Turquía y Ucrania. Está presente en el norte de España, sur y centro de Francia, sur de Suiza, norte de Italia (en el centro y sur está presente Zamenis lineatus), Austria, Eslovaquia, Hungría, Eslovenia, gran parte de la Península Balcánica, Rumanía, Moldavia y Ucrania occidental. Así mismo, cuenta con varias poblaciones disjuntas en la zona oriental de su área de distribución: en la costa este del Mar Negro que comprende el sur de Rusia, Georgia y noreste de Turquía; en los alrededores del Lago Urmia, Irán y en la zona del Monte Ararat, Turquía (Musilová et al., 2007, 2010; Agasyan et al., 2009). También destaca la existencia de poblaciones aisladas de escasa entidad en Cerdeña y España, así como las


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situadas en el norte de Europa en Alemania (tres poblaciones actuales), Suiza (una población extinta), Dinamarca (una población extinta), República Checa (una población actual) y Polonia (dos poblaciones extintas y tres actuales) (Musilová et al., 2007, 2010). En la Península Ibérica, se localiza de manera más o menos continua desde Burgos (Valle de Mena) a Girona, siendo muy escasa en Aragón y Lleida (O. Arribas, comunicación personal) y presenta dos poblaciones aisladas en las comarcas de Liébana (Cantabria) y La Cabrera Baja (León) (Meijide, 1973, 1985;

en la búsqueda activa en todo tipo de refugios como piedras y troncos, prestando especial atención a ejemplares atropellados o que se encontraran termorregulando en la carretera. Para cada ejemplar observado se anotaron datos referentes a la edad aparente (juvenil o adulto) y comportamiento del animal, así como si había sido atropellado. Se tomaron las coordenadas geográficas exactas mediante el uso de un terminal GPS y se describió el entorno, así como la vegetación predominante, de cada una de las localidades.

Santos et al., 2002; García-Cardenete, 2005, 2008;

En mayo – junio de 2012 se observaron un total de siete ejemplares de Z. longissimus, cinco juveniles y dos adultos. Todos los ejemplares se localizaron en un área limitada a tres cuadrículas de 1x1 km, a una distancia máxima de unos 3,5 km entre los ejemplares más distantes, aunque la mayoría (n=6) se hallaban a menos de 1,5 km en línea recta. También se detectaron todos los ofidios presentes en el noroeste ibérico: Coronella austriaca, Coronella girondica, Malpolon monspessulanus, Rhinechis scalaris, Natrix maura, Natrix natrix y Vipera seoanei, todos ellos observados en sintopía con alguna de las localizaciones de Z. longissimus. En el desvío de la carretera de Pombriego a Santalavilla se localizó un ejemplar juvenil atropellado (Figura 1; localidad 1: 29TPG9298; 517 msnm). La zona se corresponde con laderas de fuerte pendiente y un pequeño arroyo cubierto de sauces (Salix sp.), fresnos (Fraxinus sp.) y chopos (Populus sp.), rodeado de un bosque degradado por un incendio y compuesto principalmente por castaños (Castanea sativa) y encinas (Quercus ilex). En el sustrato arbustivo de ambas zonas predominan las zarzamoras (Rubus sp.) y retamas (Cytisus sp.).

Ayllón et al., 2010; Ortiz-Santaliestra et al., 2011).

Debido al escaso conocimiento de la distribución de Z. longissimus en la Cabrera Baja (vertiente sur de los Montes Aquilianos), se realizaron muestreos en 2012 para confirmar la presencia de más ejemplares, determinar el área de distribución y conocer los hábitats ocupados por la especie (véanse similares objetivos y métodos en García-Cardenete [2008] para la población aislada de Picos de Europa). También se ha intentado determinar el posible origen de esta población y su estado de conservación. Durante la primavera y verano de 2012 se realizaron ocho muestreos en las proximidades de la única observación conocida en el Macizo Galaico-Leonés, situada en las estribaciones meridionales de los Montes Aquilianos. Aunque apenas se tenían datos sobre los hábitats seleccionados en esta zona, se muestrearon con mayor intensidad aquellos destacados en la bibliografía (principalmente Bea, 1998; Rubio & Gosá, 2010) y los seleccionados en base a experiencias previas de los autores en otros lugares del área de distribución de la especie. Los muestreos consistieron


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Figura 1: Mapa de las diferentes localidades en las que se han observado ejemplares de Z. longissimus.

En los Prados de Sillao, Llamas de Cabrera (Figura 1; localidades 2, 3 y 4: 29TPG9497; 651-662 msnm) se localizaron tres juveniles; dos muertos en la carretera que bordea estos pastizales, uno atropellado y el otro asesinado aparentemente con un palo; el tercero, un juvenil vivo de 35 cm, fue localizado termorregulando entre la hierba todavía húmeda del rocío en la base de un muro de grandes piedras. Estos herbazales se encuentran en estado de abandono y se sitúan a la orilla del Arroyo de Valdecorrales. La vegetación arbórea está compuesta por un diverso número de especies y una elevada densidad de ejemplares jóvenes de endrinos (Prunus spinosa), avellanos (Corylus avellana) y fresnos (Fraxinus sp.). La vegetación de ribera se compone de alisos (Alnus glutinosa), fresnos (Fraxinus sp.), avellanos (Corylus avellana), chopos (Populus

sp.), almez (Celtis australis) y abundante vegetación arbustiva compuesta principalmente por rosal silvestre (Rosa sp.) y zarzamora (Rubus sp.). En Gobente, Llamas de Cabrera (Figura 1, localidad 5: 29TPG9497; 735 msnm), se localizó un ejemplar juvenil atropellado. La zona se corresponde con un pequeño arroyo que genera una vegetación ribereña típica que contrasta con el bosque de roble melojo (Quercus pyrenaica) de los alrededores. La vegetación arbórea está compuesta por sauces (Salix sp.), nogales (Juglans regia) y arces (Acer pseudoplatanus). En el pueblo de Llamas de Cabrera (Figura 1; localidad 6: 29T PG9597; 903 msnm) se encontró un ejemplar adulto vivo (Figura 2) frente a unas casas en grave estado de abandono situadas a las afueras de la aldea. Pese a


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Foto Rafael Vázquez

Figura 2: Ejemplar adulto de Z. longissimus observado en el núcleo urbano de Llamas de Cabrera (localidad 6).

estar en el propio pueblo, el lugar no es frecuentado por sus habitantes debido al mal estado de las casas y a la inexistencia de huertas u otras zonas de tránsito. Presenta una vegetación compuesta por árboles de fruto como nogales (Juglans regia), castaños (Castanea sativa), higueras (Ficus carica) y manzanos (Malus domestica). A menos de 100 m se localiza un arroyo que, junto con la vegetación arbórea existente, imprimen un elevado carácter húmedo a la zona. En el camino del Palomar, Llamas de Cabrera (Figura 1; localidad 7: 29TPG9597; 807 msnm) se localizó un ejemplar adulto vivo en un prado abandonado con numerosos ejemplares jóvenes de roble melojo (Quercus pyrenaica) y retama (Cytisus sp.). Los bordes presentan una orla de vegetación arbórea compuesta por chopos (Populus sp.), nogales (Juglans regia) y arraclán (Frangula alnus). A unos 90 m de distancia discurre un pequeño arroyo que se desborda por el camino de acceso a este prado y genera una elevada humedad ambiental.

De los siete ejemplares observados, tres juveniles aparecieron atropellados en tramos de carretera local con apenas tráfico (media de un único vehículo a la hora, durante los períodos de termorregulación de la especie). Hemos observado la existencia de escamas supranumerarias en al menos tres ejemplares; particularmente en un ejemplar se observó una pequeña escama situada entre la rostral y la internasal derecha y una segunda entre la tercera y cuarta supramaxilar derecha (Figura 2). En el lateral izquierdo de la cabeza de este ejemplar se han observado dos escamas supramaxilares supranumerarias. Este hecho coincide con lo observado en otras poblaciones (Bea et al., 1978; Heimes, 1994). La proximidad de las siete citas y ausencia de la especie en muestreos realizados en zonas próximas parecen indicar que Z. longissimus presenta un área de distribución de reducidas dimensiones en la zona de estudio. Resulta de gran interés que todos los ejemplares observados se encontraran en las proximidades de


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arroyos. Si bien la zona tiene un claro cariz térmico, con una elevada cobertura de matorral seco compuesto principalmente por retama (Cytisus sp.), los ejemplares siempre se han encontrado en las proximidades de cauces fluviales con abundante cobertura de vegetación arbórea. Sin embargo, consideramos que no se dispone del suficiente tamaño muestral como para analizar este hecho de manera adecuada. Esta población de Z. longissimus se sitúa a más de 170 km de la más próxima conocida, localizada en la comarca de Liébana (Cantabria), que a su vez está separada unos 110 km del área de distribución continua localizada en el Valle de Mena (Burgos) (Santos et al., 2002) (Figura 3). Este patrón de pequeñas poblaciones aisladas parece repetirse en diversas zonas de su amplio rango de distribución mundial (Gasc et al., 1997; Musilová et al., 2007). Debe mencionarse que existe una cita antigua en O Incio (Lugo, Galicia). La primera referencia bibliográfica proviene del atlas provisional de los anfibios y reptiles de España y Portugal (Martínez-Rica, 1989) aunque

Figura 3: Mapa del norte de la Península Ibérica en el que se muestra la distribución conocida de Z. longissimus. Se señalan las poblaciones referenciadas en el presente artículo (1), así como las situadas en la Comarca de Liébana, Cantabria (2) y en el Valle de Mena, Burgos (3).

posteriormente fue desechada en el siguiente atlas español (Pascual, 1997). Se desconoce el origen de esta observación y su autor, pero consideramos que debería tenerse en cuenta debido a las características ombrotérmicas de la zona que, a nuestro entender, podría ser compatible con la presencia de Z. longissimus. Z. longissimus cuenta con numerosas poblaciones aisladas de escasa entidad, principalmente en el norte de Europa: en Alemania cuenta en la actualidad con tres poblaciones aisladas, una de ellas situada a unos 300 km del límite del área continua de su distribución; la República Checa presenta una única población aislada; Polonia presenta dos poblaciones extintas que se encontraban al norte de las tres que aún sobreviven en el país; finalmente en Dinamarca y Suiza no se han vuelto a observar ejemplares desde 1863 y 1971, respectivamente (Musilová et al., 2007). Se desconoce el origen de estas poblaciones aisladas aunque una hipótesis apunta su posible introducción por humanos, tanto en época romana como más reciente, y otra que son poblaciones relictas aisladas debido a los


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cambios climáticos acontecidos en los últimos miles de años (Musilová et al., 2007, 2010). La introducción durante la época de expansión de la civilización romana es una hipótesis controvertida. Aunque algunas de las poblaciones del norte de Europa se encuentran en zonas colonizadas por los romanos, en otras, como las situadas en Dinamarca o la República Checa, no es así, por lo que numerosos autores han descartado esta posibilidad (Boulenger, 1913; Musilová et al., 2007). En La Cabrera Baja existen varios canales romanos que hacían llegar el agua a la explotación aurífera de las Médulas. Esta mina a cielo abierto dista más de 40 km de las localidades donde aparece actualmente este reptil, por lo que su introducción parece muy poco probable. Además, en otros lugares próximos hay vestigios de villas o campamentos militares romanos y, hasta la fecha, no se ha tenido noticia de ninguna observación de la especie (Santos et al., 2002). Para las poblaciones aisladas del norte de Europa, se ha comprobado su relación genética con las situadas en los Balcanes (clado oriental sensu Musilová et al., 2010) y no con las italianas (clado occidental sensu Musilová et al., 2010), hecho que refuta la hipótesis de introducciones realizadas por la expansión de la civilización romana (Lenk & Joger, 1994; Joger et al., 2007). Las poblaciones ibéricas son similares a las existentes en Francia e Italia (todas ellas pertenecientes al clado occidental sensu Musilová et al., 2010) y, además, no hay estudios concretos para estas poblaciones aisladas que permitan determinar si derivan o no de una introducción de ejemplares provenientes de otras regiones. Aún con la ausencia de estudios particulares para las poblaciones cantábricas, es probable que dichas poblaciones sean fruto de la contracción de su área de distribución que

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tuvo su máxima expansión en el óptimo climático del Holoceno (Musilová et al., 2007, 2010). En el norte de Europa, este fenómeno de aislamiento se ha visto potenciado por la alteración y degradación del hábitat, urbanización e industrialización de la agricultura y cultivos forestales (Waitzmannex ex Musilová et al., 2007). En La Cabrera, no habiendo graves problemas de conservación debido a estos factores, sí se ha visto que la zona sufre habitualmente numerosos incendios que determinan la presencia de matorral degradado, principalmente en las laderas más térmicas de estas montañas. También debemos destacar la mortalidad por atropello como factor relevante que puede amenazar gravemente los núcleos distribuidos en las proximidades de las carreteras que discurren a lo largo de los fondos de valle. Lamentablemente estas poblaciones aisladas no se han tenido en cuenta para la elaboración de normativas e informes utilizados por la administración para el ejercicio de sus funciones. El Plan de Acción para la Conservación de la culebra de Esculapio en Europa, encargado por el Consejo de la Unión Europea (Edgar & Bird, 2006), tiene en cuenta el carácter relicto y aislado de estas poblaciones en el norte de Europa pero no así las situadas en la Península Ibérica, pese a existir diferentes publicaciones que lo ponen de manifiesto (e.g., Gasc et al., 1997; Santos et al., 2002). En consecuencia, las actuaciones de conservación propuestas en dicho Plan de Acción no se contemplan para el caso de los núcleos aislados de la especie en España (Edgar & Bird, 2006). Igualmente, la legislación estatal y autonómica a efectos de catalogación de las especies amenazadas no contempla que determinadas poblaciones ibéricas deban tener un estatus de protección diferenciado al


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que presentan las poblaciones no aisladas de la especie. De este modo, el Catálogo Español de Especies Amenazadas uniformiza el estado de protección de la culebra de Esculapio englobando a todas sus poblaciones bajo el mismo epígrafe de No Amenazadas (MAGRAMA, 2011). Debido al carácter relicto y aislado de estas poblaciones y, aplicando los criterios de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, 2012), se propone que las poblaciones ibéricas aisladas debería estar incluidas en la categoría En Peligro (EN), con los criterios B1a+2a. Al no disponer de datos de la tendencia del tamaño poblacional

observado, inferido o proyectado, no es posible aplicar los criterios de disminución del tamaño poblacional, por lo que consideramos prioritario realizar un seguimiento continuado de estas poblaciones para poder determinar si se cumplen estos criterios (IUCN, 2012). AGRADECIMIENTOS: O. Arribas nos ha animado a comprobar la presencia de la especie en esta localidad; posteriormente sus críticas y comentarios nos han ayudado a mejorar sustancialmente el manuscrito inicial. P. Galán nos ha facilitado parte de la bibliografía utilizada. X. Santos y un revisor anónimo han aportado correcciones y sugerencias que han mejorado el manuscrito inicial. A todos ellos, nuestro más sincero agradecimiento.

REFERENCIAS Agasyan, A., Avci, A., Tuniyev, B., Crnobrnja Isailovic, J., Lymberakis, P., Andrén, C., Cogalniceanu, D., Wilkinson, J., Ananjeva, N., Üzüm, N., Orlov, N., Podloucky, R., Tuniyev, S., Kaya, U., Böhme, W., Ajtic, R., Vogrin, M., Corti, C., Pérez Mellado, V., Sá-Sousa, P., Cheylan, M., Pleguezuelos, J., Borczyk, B., Schmidt, B. & Meyer, A. 2009. Zamenis longissimus. In: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species.Version 2013.2. <www.iucnredlist.org> [Consulta: 1 Octubre 2013]. Ayllón, E., Bosch, J., Diego-Rasilla, F.J., Hernández, P.L., Mora, A. & Rodríguez-Garcia, L. 2010. Anfibios y reptiles del Parque Nacional de los Picos de Europa. Organismo Autónomo de Parques Nacionales. Ministerio de Medio Ambiente y el Medio Rural y Marino. Madrid. Bea, A. 1998. Elaphe longissima. 384-390. In: Reptiles. Salvador, A. (Coordinador), Fauna Ibérica, vol. 10. Ramos, M.A. (eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. Bea, A.,Vilella, J.F., González, D. & Andreu, C. 1978. Notas sobre reptiles ibéricos. III. Estudio preliminar sobre biometría y distribución de Elaphe longissima (Laur. 1768) en la Península Ibérica (Reptilia, Colubridae). Miscel-lània Zoològica, 4-2: 191-204. Boulenger, G.A. 1913. The snakes of Europe. Methuen & Co. Ltd. Londres. Edgar, P. & Bird, D.R. 2006. Action plan for the conservation of the Aesculapean snake (Zamenis longissimus) in Europe. Convention on the Conservation of European Wildlife and Natural Habitats. T-PVS/Inf (2006) 19. Galán, P. & Cabana, M. 2008. Poblaciones aisladas de rana bermeja (Rana temporaria) en el extremo sudoccidental de su distribución mundial. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 19: 121-128.

García-Cardenete, L. 2005. Culebra de esculapio, Zamenis longissimus en los Picos de Europa (Asturias). Nueva cita en su límite suroccidental de distribución. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 16: 2-3. García-Cardenete, L. 2008. Nuevos datos de distribución de anfibios y reptiles en los picos de Europa y su entorno. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 19: 73-75. Gasc J.P., Cabela A., Crnobrnja-Isailovic J., Dolmen D., Grossenbacher K., Haffner P., Lescure J., Martens H., Martínez Rica J.P., Maurin H., Oliveira M.E., Sofianidou T.S., Veith M. & Zuiderwijk A. (eds). 1997. Atlas of amphibians and reptiles in Europe. Collection Patrimoines Naturels, 29, Societas Europaea Herpetologica, Muséum National d'Histoire Naturelle & Service du Patrimoine Naturel. Paris. Heimes, P. 1994. Morphologische Anomalienbei Äskulapnatter Elaphe longissima im Rheingau-Taunus. Salamandra, 30: 268-272. IUCN (International Unionfor Conservation of Nature). 2012. Categorías y Criterios de la Lista Roja de la UICN: Versión 3.1. Segunda edición. IUCN. Gland (Suiza) y Cambridge (Reino Unido). Joger, U., Fritz, U., Guicking, D., Kalyabina-Hauf, S., T. Nagy, Z. & Wink, M. 2007. Phylogeography of western Palaearctic reptiles – Spatial and temporal speciation patterns. Zoologischer Anzeiger, 246: 293-313. Lenk, P. & Joger, U. 1994. Genetic relationships between populations and intraspecific subdivision of Elaphe longissima (Laurenti, 1768). Amphibia-Reptilia, 15: 363-373. MAGRAMA (Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente). 2011. Real Decreto 139/2011, de 4 de febrero, para el desarrollo del Listado de Especies Silvestres en Régimen de Protección Especial y del Catálogo Español de Especies Amenazadas. Boletín Oficial del Estado, 46: 20.912-20.951.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1) Martínez Rica, J.P. (coord.). 1989. El atlas provisional de los anfibios y reptiles de España y Portugal (APAREP). Presentación y situación actual. Monografías de Herpetología, 1. Asociación Herpetológica Española. Madrid. Meijide, M.W. 1973. Nuevas citas herpetológicas de la provincia de Santander. Boletín de la Real Sociedad Española de Historia Natural. Sección Biología, 71: 271-275. Meijide, M.W. 1985. Localidades nuevas o poco conocidas de anfibios y reptiles de la España continental. Doñana, Acta Vertebrata, 12: 318-323. Musilová, R., Zavadil, V. & Kotlík, P. 2007. Isolated populations of Zamenis longissimus (Reptilia: Squamata) above the northern limit of the continuous range in Europe: origin and conservation status. Acta Societatis Zoologica Bohemicae, 71: 197-208. Musilová, R., Zavadil, V., Marková, S. & Kotlík, P. 2010. Relics of the Europe’s warm past: Phylogeography of the Aesculapian snake. Molecular Phylogenetics and Evolution, 57: 1245-1252. Ortiz-Santaliestra, M.E., Diego-Rasilla, F.J., Ayres, C. & Ayllón, E. 2011. Naturaleza en Castilla y León. Los reptiles. Caja de Burgos. Burgos.

43

Pascual, X. 1997. Elaphe longissima. 261-263. In: Pleguezuelos, J.M. (ed.), Distribución y Biogeografía de los Anfibios y Reptiles de España y Portugal. Monografías de Herpetología, 3. Universidad de Granada. Asociación Herpetológica Española. Granada. Rubio, X. & Gosá, A. 2010. Culebra de Esculapio - Zamenis longissimus. In: Salvador, A., Marco, A. (Eds.). Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/reptiles/zamlon.ht ml> [Consulta: 1 de octubre de 2013]. Santos, X., Montori, X., Llorente, G.A. & Carretero, M.A. 2002. Elaphe longissima. 278-280. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza - Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid. Vences, M. 2002. Chioglossa lusitanica. 45-47. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid.

Contribución al conocimiento corológico de Myriopholis algeriensis en el suroeste de Marruecos Luis García-Cardenete1, Francisco Jiménez-Cazalla2, Juan R. Fernández-Cardenete3, Aitor Valdeón4, 5, Mª Teresa Pérez-García1 & Francisco J. Herrera-Sánchez6 Cl. Carrera de S. Agustín, 24. 2º A. 18300 Loja. Granada. C.e.: luisgcardenete@yahoo.es Avda. Italia, 5. 2º D. 11205 Algeciras. Cádiz. 3 Dpto. Zoología. Universidad de Granada. Cl. Severo Ochoa, s/n. 18071 Granada. 4 Dpto. Geografía y Ordenación del Territorio. Universidad de Zaragoza. Cl. Pedro Cerbuna, 12. 50009 Zaragoza. 5 Dpto. Herpetología. Sociedad de Ciencias Aranzadi. Cl. Zorroagagaina, 11. 20014 Donostia-San Sebastián. Gipuzkoa. 6 Cl. San Juan Bautista, 26. 11600 Ubrique. Cádiz. 1 2

Fecha de aceptación: 9 de mayo de 2014. Key words: Myriopholis algeriensis, distribution, Morocco, Leptotyphlopidae.

La serpiente vermiforme de Argelia Myriopholis algeriensis es un pequeño ofidio que se distribuye por Marruecos, Argelia, Túnez, Sahara Occidental, Mauritania, Mali y Níger (Venchi & Sindaco, 2006), y probablemente Libia (Sindaco et al., 2013). En Marruecos es el único representante de la familia Leptotyphlopidae, así como uno de los ofidios con distribución peor conocida (Bons & Geniez, 1996). Probablemente, esto es

debido, más que a una escasez real, a la dificultad para detectarlo (Geniez et al., 2000), dados sus hábitos subterráneos y escasa talla. A pesar de ello, ha habido cierto avance en el conocimiento de la distribución de esta serpiente en los últimos años (Harris et al., 2010; Barata et al., 2011, Barnestein et al., 2012). En la presente nota se registran cuatro nuevas localidades (UTM 10 x 10 km; Figura 1) y la detección de un problema de conservación


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Figura 1: Distribución de M. algeriensis en Marruecos. Localidades conocidas: naranja. Localidades nuevas: verde. Retícula UTM 10 x10 km.

para la especie. En la Tabla 1 se detallan las características del hábitat, así como la herpetofauna acompañante en las nuevas localidades descritas. 1) 26-04-2011. Pista P1803, entre Imitek y Akka. Un ejemplar adulto, caído en el vaso de decantación de un aljibe, activo en superficie durante el día. 2) 19-03-2013. Hassi Beugjouf, pista 7084, entre Taiddalt y Aouinet Torkoz. Un ejemplar adulto bajo una gran piedra plana en oued seco. 3) 29-03-2013. Oued Oumzgmarz, Tazenakht. Un ejemplar juvenil muerto bajo una roca, en zona aluvial de oued semipermanente y sustrato suelto y grueso. 4) 31-10-2013. Bajo Oued Draa, Guelb Lataris. Un ejemplar adulto caído en el vaso de decantación de un aljibe, activo a plena luz del día, tratando de superar sus paredes (Figura 2).

Los cuatro ejemplares se hallaron en fondos de valle con sustrato suelto, practicable para un ofidio de hábitos cavadores. Excepto el último, todos habitaban en zona aluvial de oueds en los que muy esporádicamente discurre agua. Este hábitat es similar al documentado en Mauritania (Padial, 2006), Argelia (Jacquet, 1895) o Marruecos (Barnestein et al., 2012). Altitudinalmente, el rango conocido en territorio marroquí es de 300 - 1.100 msnm (Bons & Geniez, 1996), por lo que con estas observaciones se modifica tanto el límite inferior como el superior (147-1.403 msnm). En Marruecos, M. algeriensis probablemente se halle presente de forma continua en toda la franja árida al sur de la cordillera del Atlas sensu lato, en los pisos áridos y sahariano con inviernos fríos y templados según la clasificación de Emberger (1955). Hasta el presente, sólo se conocían 13 localidades para el territorio marroquí (Bons & Geniez, 1996; Harris et al., 2010; Barata et al., 2011; Barnestein et al., 2012). De las aquí enumeradas, dos (1 y 3) cubren la mayor zona sin datos previos en la franja que ocupa la especie en Marruecos, y una de ellas (4) aparece en el piso sahariano con influencia oceánica, única localidad conocida hasta ahora con esta característica climática. Las construcciones para captación y almacenamiento de agua de lluvia en medios áridos se han descrito como trampas letales para varios grupos faunísticos, como mamíferos y aves (Ellis et al., 2010), así como para anfibios y reptiles (García-Cardenete et al., 2014). Los dos ejemplares hallados en las decantaciones de sendos aljibes demuestran la amenaza que constituyen estas construcciones también para esta especie. A falta de conocer más datos sobre su historia natural y hábitos (Schleich et al., 1996; Trapé & Mané, 2006; Adalsteinsson et al., 2009), M. algeriensis es, a


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Foto L. García-Cardenete

Figura 2: Ejemplar de M. algeriensis hallado en la localidad 4.

priori, una especie poco propensa a verse afectada por esta amenaza. Esto sería debido a sus costumbres hipogeas y a que realiza escasos desplazamientos en superficie, dados su vulnerabilidad ante depredadores y/o riesgo de deshidratación, por lo que la probabilidad de

introducirse a través de las aberturas para captar el agua de escorrentía creemos que es baja. La observación de dos ejemplares en esta situación podría indicar una mayor actividad en superficie y una densidad de población de esta serpiente mayor de la esperada.

Tabla 1. Nuevas localidades para M. algeriensis con detalles sobre la altitud, hábitat y herpetofauna acompañanante. UTM = Localización en las cuadrículas UTM de 10 x 10 km en el huso 29R. IGN = Cuadrículas en carta IGN a escala 1 / 50 000 según Bons & Geniez (1996). ID

Fecha

UTM

IGN

Altitud (msnm)

Hábitat

Herpetofauna hallada en la misma cuadrícula UTM 10 x 10

1

26/04/2011 NN76

T26

617

Abanico aluvial árido, sin vegetación.

Acanthodactylus boskianus, Hemorrhois algirus, Uromastyx acanthinura.

2

19/03/2013 MM26

N30

514

Oued de bordes rocosos con argán y matorral macaronésico.

Agama impalearis, Ptyodactylus oudrii, Tarentola mauritanica.

3

29/05/2013 PP78

Y22

1403

Lecho mayor de oued. Arena gruesa y escaso matorral xerófilo.

A. impalearis, Amietophrynus mauritanicus, Pelophylax saharicus.

4

31/10/2013 LM26

J30

147

Fondo de barranco con suelo desarrollado y matorral macaronésico.

A. boskianus, A. busacki, A. impalearis, A. mauritanicus, Bitis arietans, Bufo boulengeri, Bufo brongersmai, Chamaeleo chamaeleon, Chalcides polylepis, Daboia mauritanica, Eumeces algeriensis, H. algirus, Hemorrhois hippocrepis, Macroprotodon brevis, Malpolon monspessulanus, Naja haje, Psammophis schokari, T. mauritanica.


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REFERENCIAS Adalsteinsson, S.A., Branch, W.R., Trapé, S., Vitt, L.J. & Hedges, S.B. 2009. Molecular phylogeny, classification, and biogeography of snakes of the Family Leptotyphlopidae (Reptilia, Squamata). Zootaxa, 2244: 1-50. Barata, M., Perera, A., Harris, J., Van der Meijden, A., Carranza, S., Ceacero, F., García-Muñoz, E., Gonçalves, D., Henriques, S., Jorge, F., Marshall, J.C., Pedrajas, L. & Sousa, P. 2011. New observations of amphibians and reptiles in Morocco, with a special emphasis on the eastern region. Herpetological Bulletin, 116: 4-14. Barnestein, J.A.M., García-Cardenete, L., Jiménez-Cazalla, F., Valdeón, A., Escoriza, E., Martínez, G., Benavides, J., Esteban, J.L., Fuentes, J., Ramírez, A., Álvarez, J. & JaénVelázquez, I. 2012. Nuevas localidades de Myriopholis algeriensis y Lamprophis fuliginosus, y otras citas herpetológicas, en Marruecos. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 1-16. Bons, J. & Geniez, P. 1996. Amphibiens et reptiles du Maroc (Sahara Occidental compris). Atlas Biogéographique. Asociación Herpetológica Española. Barcelona. Ellis, D.H., Roundy, T.B. & Ellis, C.H. 2010. Raptor pit mortality in Mongolia and a call to identify and modify death traps wherever they occur. Ambio, 39: 349-351. Emberger, L. 1955. Une classification biogéographique des climats. Recueil des travaux des Laboratoires de Botanique, Géologie et Zoologie de la Faculté des Sciences de l’Université de Montpellier, 7: 3-43.

García-Cardenete, F., Pleguezuelos, J.M., Brito, J., L., JiménezCazalla, J., Pérez-García, M.T. & Santos, X. 2014. Water cisterns as death traps for amphibians and reptiles in arid environments. Environmental Conservation, doi: 10.10 17/S037689291400006X. Geniez, P., Mateo, J.A. & Bons, J. 2000. A checklist of the amphibians and reptiles of Western Sahara (AmphibiaReptilia). Herpetozoa, 13: 149-163. Harris, D.J., Perera, A., Barata, M., Tarroso, P. & Salvi, D. 2010. New distribution notes for terrestrial herpetofauna from Morocco. North-Western Journal of Zoology, 6: 309-315. Jaquet, M. 1895. Sur le Presence d´un Typhlops en Algerie. Bibliografic Anatomique, 1895: 79-81. Padial, J.M. 2006. Commented distributional list of the reptiles of Mauritania (West Africa). Graellsia, 62: 159-178. Schleich, H.H., Kastle, W. & Kabisch, K. 1996. Amphibians and Reptiles of North Africa. Koeltz Scientific Publishers. Koenigstein. Sindaco, R., Venchi, A. & Grieco, C. 2013. The Reptiles of the Western Palearctic. Vol. 2: Annotated checklist and distributional atlas of the snakes of Europe, North Africa, Middle East and Central Asia. Edizioni Belvedere. Trape, J.F. & Mané, Y. 2006. Guide des serpents d’Afrique occidentale. Savane et désert. IRD Editions. Paris. Venchi, A. & Sindaco, R. 2006. Annotated checklist of the reptiles of the Mediterranean countries, with keys to species identification. Part 2 – Snakes (Reptilia, Serpentes). Annali del Museo Civico di Storia Naturale "G. Doria", Genova, 98: 259-364.

New record of Salamandra algira isolated on the north-western Tingitana peninsula, with some notes on the reproductive modes within the species Guillermo Velo-Antón1,*, Luis García-Cardenete2, Francisco Jiménez Cazalla3 & Fernando Martínez-Freiría1 CIBIO/InBIO, Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos da Universidade do Porto. Instituto de Ciências Agrárias de Vairão. Rua Padre Armando Quintas. 4485-661 Vairão. Portugal. C.e.: guillermo-velo@cibio.up.pt 2 Cl. Carrera de San Agustí, 24. 2ºA. 18300 Loja. Granada. España. 3 Avda. Italia, 5. 11205 Algeciras. Cádiz. España. 1

Fecha de aceptación: 5 de junio de 2014. Key words: Morocco, ovoviviparity, Salamandra algira, Tingitana Peninsula, viviparity.

RESUMEN: Las poblaciones de Salamandra algira tingitana (norte de Marruecos) son especial-

mente interesantes desde el punto de vista evolutivo debido a la existencia de poblaciones vivíparas y ovovivíparas en el norte de la península Tingitana. En esta nota identificamos una nueva población de S. a. tingitana en una montaña aislada al noroeste de esta península, y


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situada entre dos sublinajes que se corresponderían a poblaciones vivíparas y ovovivíparas. Resumimos la información hasta ahora publicada sobre el viviparismo en S. algira, y resaltamos la necesidad de estudios más detallados que permitan conocer mejor la distribución de los sublinajes presentes en esta subespecie, y la distribución y requerimientos ecológicos de las poblaciones vivíparas. Viviparity, the delivery of fully developed terrestrial juveniles, rarely occurs among salamanders (Wake, 2003; Buckley, 2012). Two sister salamander species, the fire salamander (Salamandra salamandra) and the North African fire salamander (Salamandra algira) have independently evolved viviparity and represent the only two cases of intraspecific variation in reproductive modes within salamanders. Two independent origins of viviparity have been identified in S. salamandra: 1) a Pleistocene transition among north Iberian populations of S. s. bernardezi that later introgressed into S. s. fastuosa (García-París et al., 2003), and 2) a Holocene origin in two insular populations of S. s. gallaica on the northwestern

Iberian coast (Velo-Antón et al., 2007, 2012). In S. algira, viviparity is thought to have evolved during the last 600 000 years in a sublineage of S. a. tingitana (Beukema et al., 2010). These viviparous populations were suggested to be restricted within the northern range of S. algira, north of the Oued Martil (Figure 1), while ovoviviparous populations of S. a. tingitana occur between Oued Laou and Oued Martil, representing two additional sublineages. The distribution of these sublineages, however, is still unclear. Only a few individuals from a low number of localities were analyzed within each sublineage (Beukema et al., 2010) and thus hampering a more accurate identification of their present distributions. On the other hand, it is

a

b

Figure 1. (a) Distribution of S. salamandra and S. algira. Subspecies range for S. algira are also depicted. (b) Distribution of S. algira tingitana in the Tingitana peninsula based on records from Beukema et al. (2013). UTM squares (10 km) in brownish represent S. algira populations that have not been genetically studied (see Beukema et al., 2010), while blue and orange squares indicate “viviparous” and “ovoviviparous” lineages of S. a. tingitana respectively. Green squares represent identified S. a. splendens populations. Figura 1. (a) Distribución de S. salamandra y S. algira. También se representa la distribución de las tres subespecies de S. algira. (b) Distribución de S. algira tingitana en la península Tingitana basado en los registros de Beukema et al. (2013). Los cuadrados UTM (10 km) en color marrón representan poblaciones de S. algira que no han sido estudiadas genéticamente (véase Beukema et al., 2010), mientras que los cuadrados azules y anaranjados indican linajes de S. a. tingitana "vivípara" y "ovovivípara" respectivamente. Los cuadrados verdes representan poblaciones pertenecientes a S. a. splendens.


48

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a

b

c

d

Photo G. Velo-Antón

Figure 2. Some examples of the colour pattern of the studied juveniles (a, b, c) and larvae (d). Red coloration was absent in the observed juveniles, although the coloration pattern was quite variable. Figura 2. Algunos ejemplos del patrón de color de individuos juveniles estudiados (a, b, c) y larvas (d). La coloración roja estuvo ausente en los juveniles observados, aunque el patrón de coloración era bastante variable.

assumed that populations north of the Oued Laou group in the same sublineage, and thus salamander populations north of Oued Martil are thought to be viviparous. In a recent fieldwork trip to Morocco (April 2014) we found an unknown population of S. algira on an isolated mountain on the north-western Tingitana peninsula (JbelHaouch Ben Kre’aa, Figure 1). We found 12 recently metamorphosed juveniles (with reabsorbed gills and a typically black and yellow coloration pattern; Figure 2), active along the edge of a small pond (35.56 /-5.78; Figures 1 and 3), and four larvae within the pond using a dip net. In a previous fieldwork trip in the same area, four larvae were observed

in a small stream at a distance of 1km from this pond (G.Velo-Antón, unpublished data). We also searched for adults under bark and stones, although we could not detect any salamander likely due to the dry weather conditions in that day. The presence of this ovoviviparous population in this region has important implications to understand the evolutionary history and distribution of both reproductive modes within S. a. tingitana. Given the location of the new population (north of Oued Martil) we might assume that these individuals could belong to the viviparous lineage of S. a. tinginata. To confirm this hypothesis we sequenced a fragment of the cytochrome b gene (cytb) of three larvae and three juveniles


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collected in this locality. These data were pooled with a previously published genetic dataset (Beukema et al., 2010) to identify to which sublineage of S. a. tinginata (viviparous vs. ovoviviparous) our samples belonged. We obtained a cytb fragment over 1000 base pairs, which was trimmed to 351 bp for comparison with the available sequences. All analyzed sequences yielded a single haplotype, which corresponds to an haplotype (Genbank number: HQ190881) found in BeniMaharone, north of Oued Laou and 50 km far from the new population, which belongs to one of the two ovoviviparous clades of S. a. tingitana. The presence of both recently metamorphosed juveniles and larvae in this pond, and the lineage identification of the samples, confirms the ovoviviparous reproduction mode north of the Oued Martil. Interestingly, the isolated occurrence of this salamander population in JbelHaouch Ben Kre’aa confirms the predictive modeling of the “ovoviviparous” lineage of S. a. tinginata (Beukema et al., 2010). The combination of climatic (influenced by the Atlantic rather than the Mediterranean)

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and geologic conditions in this isolated mountains are thus similar to S. a. tingitana populations south of Oued Martil. Moreover, the coloration patterns found in the studied juveniles are typical of S. a. tingitana (lack of red discolorations and tendency for melanism, Bogaerts & Donaire-Barroso, 2003; Beukema et al., 2013).

This trait, however, varies widely within and among populations and does not constitute a diagnostic character to separate viviparous and ovoviviparous lineages (especially at young age) and, thus, it should be regarded as local adaptive divergence. The geographical extent of viviparity in S. a. tingitana is still poorly understood, since identification of this reproduction mode relies on scattered observations of females depositing metamorphosed juveniles along northern populations in the Tingitana peninsula (Donaire-Barroso & Bogaerts, 2001; Donaire-Barroso et al., 2001; Martínez-Medina, 2007), and the absence of aquatic larvae during fieldwork surveys. However, small numbers of larvae have been observed during periods of abundant rainfall in JbelHaous, north of the Photo G. Velo-Antón

Figure 3. Pond where metamorphosed juveniles and larvae were found. Figura 3. Laguna donde se encontraron juveniles y larvas metamorfoseadas.


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Tingitana peninsula (Martínez-Medina, 2001, 2007). Identification of truly viviparous and ovoviviparous populations is critical to understand the evolution of viviparity in S. algira. For instance, further characterization of female clutches and the study of embryonic development should be conducted in S. a. tingitana, as it has been done in its sister species S. salamandra across northern Iberian populations (Buckley et al., 2007; Velo-Antón et al., 2014). At one hand, more genetic data should be gathered across the range of S. a. tingitana to better identify the distribution of the sublineages within this subspecies, and to confirm that viviparous populations are in fact monophyletic. On the other hand, niche modelling analysis has detected environmental differences between the distributions of the viviparous and ovoviviparous S. a. tingitana

(Beukema et al., 2010); being the “ovoviviparous” lineage characterized by a higher dependence on precipitation, while the “viviparous” lineage occurs in more climatically stable areas, lower altitudes and karstic-limestone surfaces. Thus, special attention should be paid in karstic-limestone areas in the Tingitana peninsula to support this hypothesis. ACKNOWLEDGMENTS: We thank S. Fahd for facilitating fieldwork permits and for assistance during fieldwork, and A. Lourenço for assistance in the lab. G.V.-A. and F.M.-F. are supported by Fundação para a Ciência e Tecnologia (SFRH/BPD/74834/2010 and SFRH/BPD/ 69857/2010 respectively). This study was partially supported by grants from Instituto de Estudios Ceutíes 2012, Mohamed bin Zayed Species Conservation Fund (ref. 13057632) and Fundação para a Ciência e a Tecnologia (FCT: PTDC/BIA-EVF/3036/2012).

REFERENCES Beukema, W., de Pous, P.E., Donaire, D., Escoriza, D., Bogaerts, S., Toxopeus, A.G., de Bie, J.A.C.M., Roca, J. & Carranza, S. 2010. Biogeography and contemporary climatic differentiation among Moroccan Salamandra algira. Biological Journal of the Linnean Society,101: 626-641. Beukema, W., De Pous, P., Donaire-Barroso, D., Bogaert, S., García-Porta, J., Escoriza, D., Arribas, O.J, El Mouden, E.H. & Carranza, S. 2013. Review of the systematics, distribution, biogeography and natural history of Moroccan amphibians. Zootaxa, 3661: 001-060. Bogaerts, S. & Donaire-Barroso, D. 2003. Sobre el politipismo en Salamandra algira Bedriaga, 1883. Boletín de la Asociación Española de Herpetología, 14: 47-51. Buckley D. 2012. Evolution of viviparity in salamanders (Amphibia, Caudata). eLS, DOI: 10.1002/97804700 15902.a0022851. Buckley D., Alcobendas M., García-París M. & Wake M.H. 2007. Heterochrony, cannibalism, and the evolution of viviparity in Salamandra salamandra. Evolution & Development, 9: 105-115. Donaire-Barroso D. & Bogaerts S. 2001. Observations on viviparity of Salamandra algira in North Morocco. 147151. In: Lymberakis, P., Valakos, E., Pafilis, P. & Mylonas, M. (eds), Herpetologica Candiana. Natural History Museum of Crete. Irakleio, Crete. Donaire-Barroso, D., Bogaerts, S. & Herbert, D. 2001. Confirmación de desarrollo larvario completo intrauterino en

Salamandra algira (Bedriaga, 1883) del Noroeste de Marruecos. Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 5: 107-110. García-París M., Alcobendas M., Buckley D. & Wake D.B. 2003. Dispersal of viviparity across contact zones in Iberian populations of fire salamanders (Salamandra) inferred from discordance of genetic and morphological traits. Evolution, 57: 129-143. Martínez-Medina, F.J. 2001. Nuevos registros de anfibios y reptiles (Amphibia, Reptilia) en la Sierra del Haus (Noroeste de Marruecos). Boletín de la Asociación Española de Herpetología,12: 2-5. Martínez-Medina, F.J. 2007. Aproximación a la corología, autoecología y estado de conservación de las subpoblaciones de Salamandra algira en Marruecos. Munibe, 25: 140-147. Velo-Antón G., García-París M., Galán P. & Rivera A.C. 2007. The evolution of viviparity in Holocene islands: ecological adaptation versus phylogenetic descent along the transition from aquatic to terrestrial environments. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, 45: 345-352. Velo-Antón G., Zamudio K.R. & Cordero-Rivera A. 2012. Genetic drift and rapid evolution of viviparity in insular fire salamanders (Salamandra salamandra). Heredity, 108: 410-418. Velo-Antón G., Santos, X., Sanmartín-Villar, I., Cordero-Rivera A. & Buckley D. 2014. Intraspecific variation in clutch size and maternal investment in pueriparous and larviparous Salamandra salamandra females. Evolutionary Ecology. Wake, M.H. 2003. Reproductive modes, ontogenies, and the evolution of body forms. Animal Biology, 53:209–223.


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Lacerta schreiberi, nueva especie de reptil para la zona periférica de protección del Parque Nacional de Monfragüe (Cáceres, España) Daniel Fernández-Ortín1 & Amalio Toboso-Borrella2 1 2

Aula de Naturaleza Monfragüe. Cl. Betania, 1. Bajo G. 10003 Cáceres. C.e.: danielortin@telefonica.net Parque Nacional de Monfragüe. Cl. Arroyo de Valhondo, 2. 10071 Cáceres.

Fecha de aceptación: 19 de junio de 2014. Key words: Extremadura, Iberian Peninsula, Lacerta schreiberi, Monfragüe National Park, reptilians.

Lacerta schreiberi Bediagra, 1878 es un endemismo ibérico distribuido especialmente por el sector noroccidental de la Península Ibérica, desde el Sistema Central al sur, hasta la Cornisa Cantábrica y Galicia, al norte. Las poblaciones más meridionales, ubicadas al sur del Sistema Central, conforman núcleos aislados acantonados en áreas montañosas como Sintra, Monchique y San Mamede, en el centro y sur de Portugal; Villuercas y Valencia de Alcántara, en la provincia de Cáceres; Montes de Toledo, en Toledo y Ciudad Real; y Sierra de San Andrés, en Ciudad Real y Jaén (Marco & Pollo, 1993). Además, está presente en el río Gévora en La Codosera, en Badajoz (Palomo, 1993; FernándezOrtín, datos no publicados). En Extremadura se distribuye principalmente por los sistemas montañosos septentrio-

nales asociados a la sierra de Gredos (La Vera, Jerte, Ambroz, Hurdes y Gata), además de por los mencionados núcleos poblacionales de Villuercas y estribaciones de San Mamede (Valencia de Alcántara y La Codosera). En el ámbito ibérico, Marco & Pollo (1993) sitúan biogeográficamente a la especie en las regiones Eurosiberiana y Mediterránea. Asimismo, estos autores indican que el 95,6 % de las citas mediterráneas pertenecen a los pisos bioclimáticos supra y oromediterráneos, ocupando el piso mesomediterráneo tan sólo el 4,42% de las citas. El Parque Nacional de Monfragüe se localiza en la provincia de Cáceres, Extremadura, en la zona centro occidental de la Península Ibérica, y ocupa una superficie de 183,96 km2 de monte abrupto con fuertes pendientes

Figura 1. Distritos biogeográficos del área de muestreo según Belmonte (2008), distribución de P. lusitanica y R. iberica, y localización de la cita de L. schreiberi.


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(Figura 1). Junto con su Zona Periférica de Protección, este enclave protegido conforma un área de estudio de 1.160 km2, superficie también protegida por la RED NATURA 2000 como Zona de Especial Protección para las Aves (ZEPA “ES0000014 Monfragüe y las Dehesas del Entorno”) y como Zona de Especial Conservación (ZEC “ES4320077 Monfragüe”). Igualmente, todo el ámbito está declarado como Reserva de la Biosfera. Su orografía está definida por dos cadenas montañosas paralelas con orientación NWSE, cuyas mayores cotas son el Pico de Miravete, con 839 msnm, y la Sierra de Enmedio con 870 msnm, en Casas de Miravete y Deleitosa, respectivamente. No obstante, la mayor parte del territorio se encuentra entre los 220 msnm y los 600 msnm de altitud. Atendiendo a los termotipos y ombrotipos, Belmonte (2008) sitúa a la práctica totalidad del área en el piso Mesomediterráneo InferiorSeco-Superior, a excepción de algunos enclaves del extremo suroriental, como la zona tratada en este trabajo, donde la diagnosis bioclimática de la estación meteorológica de Campillo de Deleitosa (Figura 2) indica valores propios del piso Mesomediterráneo Superior-SubhúmedoInferior. Con relación a los tipos mensuales de heladas, de nuevo la estación de Campillo de Delitosa presenta valores singulares, pues es la única con un periodo de heladas seguras de todas las presentes en el área de influencia de la zona de estudio. Desde el año 2000 los autores han procedido a recoger observaciones de reptiles en el Parque Nacional de Monfragüe y en su Zona Periférica de Protección, citas que han sido registradas en una base de datos diseñada con el programa informático Acces y asociada a un banco de imágenes. La nueva ubicación de L.

Figura 2. Bioclimograma de la estación meteorológica de Campillo de Deleitosa basado en la clasificación bioclimática de la Tierra de Rivas-Martínez (2007). P= Precipitación media anual. T= Temperatura media anual de las temperaturas medias mensuales. m= Temperatura media de las mínimas del mes más frío. M= Temperatura media de las máximas del mes más frío. Ic= Índice de continentalidad simple. Itc= Índice de termicidad compensado. Tp= Temperatura positiva anual. Io= Índice ombrotérmico anual. M’= Temperatura media de las máximas absolutas del mes más cálido. m’= Temperatura media de las mínimas absolutas del mes más frío. I>P>O>V= Precipitación de Invierno>Primavera>Otoño>Verano.

schreiberi se ha descubierto mediante esta labor de prospección del territorio, uno de cuyos objetivos ha sido el de encontrar especies no citadas y asociadas a las zonas bioclimáticas menos extendidas. De este modo, se han tenido en cuenta las necesidades ambientales de las especies y las correspondientes características bioclimáticas de diferentes lugares del área de estudio. El reciente descubrimiento del anfibio Rana iberica Boulenger, 1879 (Fernández-Ortín, 2013) y la presencia de la especie arbórea


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Foto D. Fernández-Ortín

Figura 3. Ejemplar de L. schreiberi hallado en el área de muestreo.

Prunus lusitanica L., son factores que indujeron a la búsqueda de L. schreiberi en la zona donde finalmente se ha producido la cita objeto de este artículo. Para la geolocalización de este registro se ha utilizado una malla de cuadrículas de 1x1 km referenciada mediante el sistema de coordenadas MGRS en datum ED50, husos 29N y 30N, códigos EPSG: 23029 y 23030, y se han empleado los visores cartográficos digitales del Sistema de Información Geográfica de Parcelas Agrícolas del Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente, SIGPAC (Magrama.gob.es, 2014), y del Instituto Geográfico Nacional, IBERPIX (Instituto Geográfico Nacional de España, 2014). Los valores e índices utilizados para la clasificación bioclimática del territorio se han obtenido mediante la consulta on line del programa informático de Worldwide Bioclimatic Classification System para cálculos bioclimáticos (Rivas-Sáenz, 1996-2009).

El día 8 de mayo de 2014 se encontró un macho adulto de L. schreiberi, muerto por atropello (Figura 3) en el camino vecinal de Higuera a Robledollano, en el paraje conocido como Fuente de la Bodega, término municipal de Deleitosa, celda MGRS 1x1 km: 30STJ7496. Esta área se localiza en el límite suroriental de la Zona Periférica de Protección del Parque Nacional de Monfragüe, entorno perteneciente al distrito biogeográfico Villuerquino, y, por tanto, con unas condiciones ambientales afines a la cercana sierra de Villuercas-Ibores (Figura 1). El lugar de la observación se sitúa en una garganta de aguas lóticas y limpias con márgenes pobladas de alisedas Scrophulario-Alnetumglutinosae en su variante villuerquina de P. lusitanica. Cabe destacar la coincidencia espacial entre P. lusitanica, R. iberica y Lacerta schreiberi (Figura 1), y con relación a las dos últimas especies se confirman las apreciaciones de Marco & Pollo (1993), que señalaban la


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similitud en la ocupación de hábitats exceptuando las zonas de alta montaña, donde L. schreiberi es sustituido por especies pertenecientes al género Iberolacerta. Esta nueva observación supone la ampliación de la distribución mediterránea de L. schreiberi, en concreto de una población ubicada en el piso mesomediterráneo, las más amenazadas de la especie. Asimismo, debido a sus requerimientos ambientales, la presencia de este taxón en el interior del Parque Nacional es poco probable. Rödder & Schulte (2010) aplicaron métodos de predicción corológica para estudiar los efectos del cambio climático en la distribución de L. schreiberi. Analizaron, además, la cobertura que la red europea de espacios protegidos Natura 2000 ofrece a la especie. Sus conclusiones fueron desfavorables, pues a pesar de que la Red Natura 2000 cubre la práctica totalidad de las poblaciones situadas en el Sistema Central y en los núcleos aislados meridionales, los resultados obtenidos indican un alto riesgo de extinción para 2080 como consecuencia del cambio climático, con una fuerte disminución de variabilidad

genética en las poblaciones del Sistema Central y una preocupante pérdida de hábitats en las poblaciones aisladas meridionales. Esta situación indica que la protección de espacios ha de considerar los factores climáticos para establecer medidas que ayuden a las especies a adaptarse a cambios ambientales. En el caso de las poblaciones meridionales de L. schreiberi es aconsejable proteger la cobertura vegetal de las orillas de los ríos donde habita, y establecer corredores forestales que faciliten la migración de individuos entre poblaciones próximas, o que les permita desplazarse a mayores altitudes cuando las temperaturas aumenten. Considerando el área de influencia de Monfragüe, las peculiares características ambientales de la zona con presencia de L. schreiberi sugieren la necesidad de iniciar una labor de estudio de la misma, que permita establecer con mayor exactitud los límites geográficos de la población de la especie. AGRADECIMIENTOS: Los autores desean reconocer las facilidades prestadas por los gestores del Parque Nacional y el servicio de Agentes del Medio Natural.

REFERENCIAS Belmonte, M.D. 2008. La vegetación del Monfragüe. Parque Nacional. Cáceres. España. www.extremambiente.es. Consejería de Agricultura, Desarrollo Rural, Medio Ambiente y Energía. Gobierno de Extremadura. <http://extremambiente.gobex.es/files/biblioteca_digital/La_Vegetacion_de_Monfr ague.pdf> [Consulta: 9 mayo 2014]. Fernández-Ortín, D. 2013. Rana iberica, nueva especie de anfibio para la Zona Periférica de Protección del Parque Nacional de Monfragüe (Cáceres, España) y análisis de su batracofauna. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 24: 39-47. Instituto Geográfico Nacional de España. 2013. Visor IBERPIX. Ministerio de Fomento, Madrid. <http://www.ign.es/iberpix2/visor/> [Consulta: 8 mayo 2014]. Magrama.gob.es. 2013. Visor SIGPAC. Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente. Madrid. <http://sigpac. magrama.es/fega/visor/> [Consulta: 8 mayo 2014]

Marco, A. & Pollo, C.P. 1993. Análisis biogeográfico de la distribución del Lagarto verdinegro (Lacerta schreiberi, Bediagra, 1878). Ecología, 7: 457-466. Palomo, J.A. 1993. Atlas provisional de los anfibios y reptiles de Extremadura. Aegypius, 11: 7-20. Rivas-Martínez, S. 2007. Mapa de series, geoseries y geopermaseries de vegetación de España (memoria del mapa de vegetación potencial de España) Parte I. Itinera Geobotánica 17. León. Rivas-Sáenz, S. 1996-2009. Programación: Diagnósticos en tiempo Real. In: Rivas-Martínez, S. 1996-2009. Worldwide Bioclimatic Classification System. Centro de Investigaciones Fitosociológicas. Madrid. <http://www.globalbioclimatics. org/form/online.htm> [Consulta: 15 mayo 2014]. Rödder, D. & Schulte, U. 2010.Potential loss of genetic variability despite well established network of reserves: the case of the Iberian endemic lizard Lacerta schreiberi. Biodiversity and Conservation, 19: 2651-2666.


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Revisión de la distribución y abundancia de la herpetofauna en las Islas Chafarinas: datos históricos vs. tendencias poblacionales Roberto García-Roa1, Jesús Ortega1, Pilar López1, Emilio Civantos1,2 & José Martín1 Departamento de Ecología Evolutiva, Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC). Cl. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006 Madrid. C.e.: r.garcia-roa@mncn.csic.es 2 University of Porto. Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos (CIBIO). Campus Agrário de Vairão. Rua Padre Armando Quintas. 4485-661 Vairão. Portugal. 1

Fecha de aceptación: 12 de febrero de 2014. Key words: atlas, distribution, reptiles, N. Africa, Spain.

En la zona meriodional del Mar de Alborán, a 3,5 km de la costa de Marruecos y 50 km de Melilla, se localiza el archipiélago de las Islas Chafarinas (35º11’N / 2º 25’35''W), formado por tres islas de origen volcánico de pequeño tamaño (Figura 1). La menor de ellas es Rey Francisco (0,139 km2 y 31 msnm), seguida por Isabel II (0,151 km2 y 35 msnm) y Congreso (0,256 km2 y 137 msnm). El clima es mediterráneo árido y cálido (325 mm de precipitación media anual, con una temperatura media de 19ºC), lo que, junto con la salinidad de los suelos y los excrementos provenientes de las poblaciones de aves marinas, condiciona la vegetación mayoritariamente dominada por plantas arbustivas de los géneros Atriplex, Lycium, Salsola y Suaeda (García, 2005). Sólo en Isabel II hubo asentamiento civil durante décadas. Actualmente, sólo se encuentra un pequeño destacamento militar, junto con una estación biológica. En 1982 se declararon las islas como Refugio Nacional de Caza (Real Decreto 1115/82) y en 1989 Zona Especial de Protección para las aves (ZEPA), y Área de Interés Herpetológico (Mateo, 1998). En 2006 el archipiélago se incluyó como Lugar de Importancia Comunitaria (LIC) de la Red Natura 2000. En el aspecto herpetofaunístico, la importancia de las Islas Chafarinas radica en la presencia de diversas especies de reptiles, algunas

Figura 1: Situación geográfica e imagen de las Islas Chafarinas. Foto José Martín.

de las cuales no se encuentran en la Península Ibérica (Mateo, 1998; Fahd et al., 2002). Estudios de inventariado, ecología y biogeografía referidos a la herpetofauna insular son de gran utilidad para esclarecer fenómenos colonizadores por algunas especies, sus movimientos biogeográficos, patrones ecológicos y evolutivos y problemas de conservación. Sin embargo, las citas sobre el número de especies y su distribución entre las islas del archipiélago de Chafarinas ha sido muy variable a lo largo de la historia (Calderón, 1884; Vargas & Antúnez, 1981; Yus & Cabo, 1986; Mateo, 1990, 1991, 1997, 1998; Fahd et al., 2002; Civantos, 2006) y no está claro si esto responde a “errores” en las prospecciones o a tendencias reales de las poblaciones cuyas causas habría que investigar en más detalle.


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Cabe destacar, que en la mayoría de trabajos pasados, las citas son fruto de encuentros ocasionales en prospecciones de corta duración debido a las dificultades logísticas de acceso. En el trabajo actual se presenta una revisión y actualización de las citas herpetológicas para las Islas Chafarinas, así como la discusión de los datos obtenidos en la distribución y abundancia de las mismas en relación a anteriores estudios. Los resultados se obtuvieron durante campañas periódicas de muestreo intensivo de una o dos semanas de duración desarrolladas entre los años 2000-2013 mediante búsqueda activa de los ejemplares. En total, han sido confirmadas ocho especies de reptiles pertenecientes a cuatro familias (Tabla 1, Figura 2). La relación de especies totales no varía respecto a los últimos estudios llevados a cabo en el archipiélago (Mateo, 1997; Fahd et al., 2002; Civantos, 2006), pero la distribución y abundancia de dichas especies entre islas sí lo ha hecho (Figura 3). Por esta razón, pasamos a continuación a discutir su situación histórica y actual: - Trogonophis wiegmanni (Culebrilla mora; Figura 2): Endemismo magrebí que se encuentra bien representado en las tres islas Tabla 1. Especies de reptiles y abundancia en las Islas Chafarinas. Ausente (-), Poco abundante (+), Abundante (++), Muy abundante (+++).

Congreso

Isla Isabel II

Rey

T. wiegmanni

++

+++

+++

C. ocellatus

++

+

+

C. paralellus

-

-

+++

H. turcicus

-

+

-

Especie

T. mauritanica

+

+++

++

S. mauritanicus

-

-

+

P. vaucheri

-

++

-

H. hippocrepis

+

-

-

del archipiélago de Chafarinas, aunque con diferentes abundancias (Fahd et al., 2002; Martín et al., 2011a) (Figura 3). Debido a su elevada densidad poblacional, los datos históricos de su distribución no ofrecen controversia (e.g., Vargas & Antúnez, 1982; Mateo, 1990, 1991, 1997; Fahd et al., 2002). La culebrilla mora es conside-

rada como de “Preocupación menor” (LC) y su subespecie de Melilla e Islas Chafarinas (T. w. wiegmanni) se considera como de “Datos Insuficientes” (DD) (Fahd et al., 2002; Mateo et al., 2009). Trabajos recientes arrojan luz sobre datos relacionados con la ecología, abundancia y estado de conservación de la especie en las islas (López et al., 2002, Civantos et al., 2003; Martín et al., 2011a, b, c, 2012, 2013a, b). - Chalcides ocellatus (Eslizón ocelado; Figura 2): El registro de esta especie en las islas ha sido muy variable. Mientras que Vargas & Antúnez (1982) situaron la especie únicamente en la isla de Rey Francisco, Mateo (1991) y Fahd et al. (2002) la citan, además, en Congreso e Isabel II, respectivamente. En nuestras prospecciones, hemos encontrado ejemplares en todas las islas (Figura 3), coincidiendo con Mateo (1997), siendo la isla de Rey Francisco donde parece menos abundante (Figura 3). Este hecho coincide con Fahd et al. (2002) quienes sugieren una disminución o posible desaparición de la población en la isla. Debido a su amplia distribución en Europa y el Norte de África, su estado es de “Preocupación menor” (LC) (Fahd et al., 2002). Sin embargo según Lymberakis et al. (2009), esta especie es considerada como “Casi amenazada” (NT). No obstante, serían necesarios estudios centrados en las Islas Chafarinas para confirmar el estado local de sus poblaciones y su posible competencia con otras especies. - Chalcides parallelus (Eslizón de Chafarinas; Figura 2): Distribución mundial


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a

b

c

d

e

f

g

h

Figura 2: Especies de reptiles presentes en las Islas Chafarinas. (A) T. wiegmanni, (B) C. ocellatus, (C) C. parallelus, (D) H. turcicus, (E) T. mauritanica, (F) S. mauritanicus, (G) P. vaucheri, (H) H. hippocrepis. Fotos: Roberto García-Roa (A-E y G), José Martín (F) y Emilio Civantos (H).

presumiblemente restringida a poblaciones puntuales en una estrecha franja costera entre Nador (Marruecos) y Cabo Carbón (Argelia), y la isla de Rey Francisco en las Islas Chafarinas (Fahd et al., 2002; Civantos, 2000, 2006, 2012). Durante décadas fue confundido en las Islas Chafarinas con C. ocellatus (Mateo, 1990, 1991) o Chalcides bedriagai (Vargas & Antúnez, 1982). Fue descrito por Doumergue (1901), y re-descrito por Caputo & Mellado (1992) como una especie nueva (C. ghiarai). La especie fue finalmente re-nombrada como C. parallelus por Mateo et al. (1995). En las Islas Chafarinas, la especie fue añadida al inventariado herpetofaunístico por Mateo (1997), siendo citada en las tres islas. En nuestros trabajos hemos podido confirmar su presencia únicamente en la isla de Rey Francisco, con una abundancia elevada (Figura 3), a pesar de haber sido buscado en las otras dos islas en numerosas ocasiones. Además, todos los ejemplares colectados en el pasado que se conservan en las colecciones de la Estación Biológica de Doñana y del Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, proceden de la isla de Rey. Por lo tanto, es muy pro-

bable que sólo haya existido en esta isla. Esta especie es considerada como “Vulnerable VU A1ab; B2ab” (Fahd et al. 2002) y “En peligro B1ab(iii)” según Geniez et al. (2009). A pesar de su abundancia en las Islas Chafarinas, debido a su limitada distribución mundial, su conservación en la isla del Rey, probablemente la mejor población existente, cobra especial relevancia (Arribas et al., 2010; Civantos, 2012). - Hemidactylus turcicus (Salamanquesa rosada; Figura 2): Este gecónido con amplia distribución en la cuenca mediterránea no fue citado en los primeros inventariados en el archipiélago (e.g., Vargas & Antúnez, 1982). En trabajos posteriores las citas varían entre islas, sin embargo a día de hoy, sólo podemos confirmar escasos registros en la isla de Isabel II (Figura 3). Teniendo en cuenta que ésta era la única isla con asentamiento humano estable, las poblaciones de H. turcicus podrían haber sido introducidas, explicando así las citas puntuales de los ejemplares encontrados. - Tarentola mauritanica (Salamanquesa común; Figura 2): Especie muy común, y ampliamente extendida sobre todo en las islas


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Figura 3: Distribución detallada en cuadrículas de 100 x 100 m de los reptiles en las Islas Chafarinas. Congreso (izquierda), Isabel II (centro), Rey Francisco (derecha). La abundancia relativa de individuos en una cuadrícula es proporcional al tamaño de los puntos en tres categorías: (Abundante:

, frecuente:

, escasa:

)


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Figura 3: Continuaciรณn.

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de Isabel II y Rey Francisco. Sin embargo, en la isla de Congreso, las citas se restringen principalmente a una pequeña área donde hay una pequeña construcción. Su registro histórico en las tres islas no ofrece dudas en cuanto a su distribución (Figura 3). - Saurodactylus mauritanicus (Geco de Alborán; Figura 2): Debido posiblemente a su pequeño tamaño, las citas históricas de esta especie en las islas han sido cambiantes. Vargas & Antúnez (1982) lo citan en Congreso, mientras que en trabajos posteriores se amplía a las tres islas (Mateo, 1997). En las diferentes campañas de muestreo, sin embargo, solo podemos confirmar su presencia actual en Rey. La especie se considera como “Vulnerable VU B1ab, C2b, D1” (Fahd et al., 2002), o como “Preocupación menor” (LC) (Joger et al., 2009). A pesar de haber sido una especie relativamente abundante en las Islas Chafarinas en la década de 1970 (A. Salvador, comunicación personal) en la actualidad no es fácil encontrar ejemplares, reduciéndose las citas a una pequeña zona de la isla del Rey (Figura 3). Son necesarios estudios poblacionales de la especie para entender la disminución aparente de efectivos en la población. - Podarcis vaucheri (Lagartija andaluza; Figura 2): El único lacértido del archipiélago. Aparece citada como P. hispanica aunque posteriormente fue elevada a la categoria de especie. Los registros de su distribución suscitan cierta controversia. En la década de 1980 algunos inventarios citan la especie únicamente en Isabel II (e.g., Vargas & Antúnez, 1982). Sin embargo, otros autores la citan en todas las islas (Mateo, 1997; Fahd et al., 2002). En la actualidad, sólo podemos confirmar su presencia en Isabel II, ligada especialmente a los muros y roquedales cercanos a las viviendas de la isla, si bien se pueden encontrar ejemplares aislados en zonas alejadas de las mismas (Figura 3).

- Hemorrhois hippocrepis (Culebra de herradura; Figura 2): Esta serpiente es citada por Vargas & Antúnez (1982), y posteriormente por Mateo (1997). Las escasas pero regulares citas confirmadas de la especie en Congreso indican su presencia en pequeño número (Figura 3). Se han observado individuos juveniles en numerosas ocasiones, lo que, unido al hecho de que se han observado y capturado varios ejemplares adultos en diferentes ocasiones, parece indicar que existe una pequeña población estable. A continuación pasamos a puntualizar el caso de algunas especies cuyas citas son dudosas, debido principalmente a que su registro en inventarios efectuados en el archipiélago es puntual, no observándose poblaciones estables: - Acanthodactylus erythrurus (Lagartija colirroja): Esta especie fue citada por Yus & Cabo (1986). El hábitat al que se asocia la especie es acorde al ofrecido en las islas, y de hecho Mateo (1991) lo describe como probable. Sin embargo, no se han citado más ejemplares desde entonces. - Chamaeleo chamaeleon (Camaleón común): Esta especie ha sido vista con regularidad en el pasado en la isla de Isabel II, en la zona circundante al asentamiento militar. Sin embargo, no se han podido confirmar poblaciones estables en la actualidad. El transporte humano desde Melilla explicaría la existencia ocasional de ejemplares aislados en la isla. - Testudo graeca (Tortuga mora): Esta especie de tortuga se cita únicamente en un trabajo de Rodríguez-Domínguez & GambínMartínez (2006) quienes comentan la posible presencia de algún individuo aislado por introducción humana, a partir de caparazones conservados en la estación biológica de Chafarinas. Por último, cabe destacar que pese a que Calderón (1884) citó Bufo viridis en Isabel II, la existencia de anfibios en las Islas


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Chafarinas, donde no hay charcas ni arroyos de agua dulce, nunca ha sido confirmada (Mateo, 1997; Fahd et al., 2002). La presencia de dicho ejemplar pudo deberse al transporte por humanos, o involuntariamente durante alguna de las crecidas del Rio Muluya (Vargas & Antúnez, 1981; Mateo, 1991, 1997). Actualmente algunas de las especies de reptiles pueden ser encontradas en una sola isla, por lo que sería interesante llevar a cabo trabajos que expliquen la dinámica poblacional dentro y entre las islas e incluso en relación con la llegada de ejemplares desde la costa africana. No queda claro qué factores determinan la presencia de C. parallelus y S. mauritanicus sólo en la isla de Rey Francisco, o si el factor antrópico es el determinante para que P. vaucheri y H. turcicus se localicen solamente en Isabel II. Las islas implican una gran vulnerabilidad para las especies presentes, ya que impactos estocásticos de diferente índole pueden afectar de manera grave al estado de sus poblaciones. Debido al pequeño tamaño de las islas del archipiélago de Chafarinas, y a la cercanía entre las mismas, sus

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especies están más expuestas a esta potencial vulnerabilidad. La presión antrópica cambiante en las últimas décadas y la introducción de especies depredadoras alóctonas como gatos (abundantes en Isabel) y ratas (erradicadas en años pasados, pero cuya presencia en la actualidad ha vuelto a confirmarse) han podido afectar gravemente la densidad poblacional de algunas especies. Teniendo en cuenta la variabilidad en los resultados respecto a la distribución de las especies de reptiles en Islas Chafarinas a lo largo de la historia, y la peculiaridad y el interés de conservación de alguna de ellas, parece evidente la necesidad de desarrollar estudios enfocados a averiguar más sobre la ecología y estado de sus poblaciones. AGRADECIMIENTOS: Queremos agradecer a J. Zapata y a la guardería de la Estación Biológica del Refugio Nacional de Caza de las Islas Chafarinas (Gonzalo, Javi, Alfredo, Ángel) por proporcionar apoyo logístico y su experiencia e interés por las islas. A L.V. García por su apoyo edafológico. El estudio fue financiado por contratos del Organismo Autónomo de Parques Nacionales.

REFERENCIAS Arribas, R., Martín, J. & Civantos, E. 2010. Dinámica poblacional y conservación de Chalcides parallelus en las Islas Chafarinas. 87. In: Libro de Resúmenes del XI Congreso Luso-Español de Herpetología. Sevilla. Calderón, S. 1884. Las Chafarinas. Boletín de la Sociedad Española de Historia Natural, 23: 303-316. Caputo, V. & Mellado, J. 1992. A new species of Chalcides (Reptilia: Scincidae) from northeastern Morocco. Bolletino di Zoología, 59: 335-342. Civantos, E. 2000. Catalogación, distribución y abundancia de la herpetofauna de las Islas Chafarinas. 13-14. In: Gómez López T. (ed.), Control y Seguimiento de Ecosistemas en el RNC de las Islas Chafarinas. Libro II. GENA SL– OAPN. Informe Inédito. Dirección General de la Naturaleza. Madrid. Civantos, E. 2006. Informe del Seguimiento de las Poblaciones de Reptiles en las Islas Chafarinas. Informe Inédito. GENA SL– OAPN. Dirección General de la Naturaleza. Civantos, E. 2012. Evaluación de Métodos para el Seguimiento de la Población de Chalcides parallelus en las Islas Chafarinas. Informe Inédito. OAPN. Dirección General

de la Naturaleza. Civantos, E., Martín, J. & López, P. 2003. Fossorial life constrains microhabitat selection of the amphisbaenian Trogonophis wiegmanni. Canadian Journal of Zoology, 81: 1839-1844. Doumergue, F. 1901. Essai sur la faune erpétologique de l’Oranie. Bulletin de la Societe de geographie et d'archeologie de la province d'Oran, 19-21: 1-404. Fahd, S., Martínez-Medina, F.J, Mateo, J.A & Pleguezuelos, J. M. 2002. Anfibios y Reptiles en los territorios transfretanos (Ceuta, Melilla e islotes en el Norte de áfrica). 383-415. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Ministerio de Medio Ambiente Asociación Herpetológica Española. Madrid. García, L.V. 2005. Suelos de las Islas Chafarinas y sus relaciones ecológicas. Ecosistemas, 14: 135-139. Geniez, P., Mateo, J.A., Joger, U., Pleguezuelos, J., Slimani, T., El Mouden, E.H., & Martínez-Solano, I. 2009. Chalcides parallelus. In: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.2. <www.iucnredlist.org> [Consulta: 23 diciembre 2013].


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Joger, U., Slimani, T., El Mouden, E.H., Geniez, P., & MartínezSolano, I. 2009. Saurodactylus mauritanicus. In: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.2. <www.iucnredlist.org> [Consulta: 23 diciembre 2013]. Lymberakis, P., Agasyan, A., Tuniyev, B., Cogalniceanu, D., Wilkinson, J., Ananjeva, N., Orlov, N., Slimani, T., Mateo, J.A., Joger, U., El Mouden, E.H., Geniez, P., Baha El Din, S., Varol Tok, C. & Sindaco, R. 2009. Chalcides ocellatus. In: IUCN 2011. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2011.2. <www.iucnredlist.org> [Consulta: 23 diciembre 2013]. López, P., Civantos, E. & Martín, J. 2002. Body temperature regulation in the amphisbaenian Trogonophis wiegmanni. Canadian Journal of Zoology, 80: 42-47. Martín, J., Polo-Cavia, N., Gonzalo, A., López, P. & Civantos, E. 2011a. Distribución, abundancia y conservación de la culebrilla mora (Trogonophis wiegmanni) en las Islas Chafarinas. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 107–112. Martín, J., Polo-Cavia, N., Gonzalo, A., López, P. & Civantos, E. 2011b. Social aggregation behaviour in the North African amphisbaenian Trogonophis wiegmanni. African Journal of Herpetology, 60: 171–176. Martín, J., Polo-Cavia, N., Gonzalo, A., López, P. & Civantos, E. 2011c. Structure of a population of the amphisbaenian Trogonophis wiegmanni in North Africa. Herpetologica, 67: 250–257. Martín, J., Polo-Cavia, N., Gonzalo, A., López, P. & Civantos, E. 2012. Sexual dimorphism in the North African amphisbaenian Trogonophis wiegmanni. Journal of Herpetology, 46: 338–341. Martín, J., López, P. & García, L.V. 2013a. Soil characteristics determine microhabitat selection of the fossorial amphisbaenian Trogonophis wiegmanni. Journal of Zoology, 290: 265–272.

Martín, J., Ortega, J., López, P., Pérez-Cembranos, A. & Pérez-Mellado, V. 2013b. Fossorial life does not constrain diet selection in the amphisbaenian Trogonophis wiegmanni. Journal of Zoology, 291: 226-233. Mateo, J.A. 1990. Aspectos biogeográficos de la fauna reptiliana en las islas españolas. Revista Española de Herpetología, 4: 33-44. Mateo, J.A. 1991. Los anfibios y reptiles de Ceuta, Melilla, Chafarinas, Peñón de Vélez de la Gomera, peñón de Alhucemas e islotes. Revista Española de Herpetología, 5: 37-41. Mateo, J.A. 1997. Los anfibios y reptiles de Ceuta, Melilla, Chafarinas y los peñones de Alhucemas y Vélez de la Gomera. 451-464, In: Pleguezuelos, J.M. (ed.), Distribución y Biogeografía de los Anfibios y Reptiles en España y Portugal, Monografías de Herpetología Vol. 3. Universidad de Granada-Asociación Herpetológica Española. Granada. Mateo, J.A. 1998. Archipiélago de Chafarinas. 181-182, In: Santos, X., Carretero, M.A., Llorente, G.A. y Montori, A. (eds.), Inventario de las Áreas Importantes para lso Anfibios y Reptiles de Espña. ICONA. Madrid. Mateo, J.A., Geniez, P. & Bons, J. 1995. Saurians of the genus Chalcides Laurenti 1768 (Reptilia, Scincidae) in Morocco, I: Review and distribution. Revista Española de Herpetología, 9: 7-36. Mateo, J.A, Joger, U., Pleguezuelos, J., Slimani, T., & MartínezSolano, I. 2009. Trogonophis wiegmanni. In: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.2. <www.iucnredlist.org> [Consulta: 23 diciembre 2013]. Rodríguez-Domínguez, J.L. & Gambín-Martínez, E. 2006. Chafarinas, pequeño refugio de una interesante herpetofauna. El Indiferente, 18: 54-59. Vargas, J.M. & Antúnez, A. 1982. Inventario faunístico de Chafarinas. Jábega, 32: 60-64. Yus, R. & Cabo, J.M. 1986. Guía de la Naturaleza de la Región de Melilla. Excmo. Ayto. Melilla.

SERVIDOR DE INFORMACIÓN DE ANFIBIOS Y REPTILES DE ESPAÑA

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de la AH E

Ya se encuentra operativo en la dirección: siare.herpetologica.es El SIARE es el portal de difusión de la información recogida por los diferentes programas de seguimiento de la AHE. Con esta iniciativa, se quiere facilitar a todos los interesados el acceso a la información referente a los anfibios y reptiles de España. Con este proyecto la AHE ha creado un servidor de información herpetológica on-line que permite acceder a la información sobre la biodiversidad herpetológica española al tiempo que ofrece a los usuarios una herramienta para gestionar sus observaciones de anfibios y reptiles. Con esta aplicación la AHE dota a la red de voluntariado, en el ámbito herpetológico en España, de una herramienta de seguimiento a largo plazo de la evolución de las poblaciones de anfibios y reptiles de España y permitir a los voluntarios de los programas tener una herramienta de visualización y gestión de sus datos.


Conservación The nursery trade: A stowaway gecko for a no return trip outside its natural range Michel Jean Delaugerre1 & Julie Holthof 2 1 2

Conservatoire du littoral. Résidence Saint Marc. Rue du Juge Falcone F20200 Bastia. France. C.e.: m.delaugerre@conservatoire-du-littoral.fr Conservatoire du littoral. 1, quai de l’Hermione BP 50081, 17302 Rochefort Cedex. France.

Fecha de aceptación: 21 de enero de 2014. Key words: alien species, Charentes Maritimes, Cordoba, ornamental olive trees, Tarentola mauritanica, translocation.

RESUMEN: Esta nota describe la observación de un ejemplar adulto de Tarentola mauritanica en la costa atlántica francesa, varios cientos de kilómetros fuera de su distribución natural. La traslocación parece causada por el comercio de viejos olivos para jardinería. Ejemplos recientes han demostrado que el comercio de árboles y su depósito en viveros es un importante medio de introducción de anfibios y reptiles en el Mediterráneo.

Animals, especially rodents, have been dispersed worldwide since the expansion of mankind. To a minor extent, reptiles have also been so since the antiquity along the commercial routes. With globalization and the intensification of commercial exchanges on earth, the plants and animals' translocations are accelerating with, for some of them, important detrimental effects on natural biota, cultures, livestock, human health and economy (Nentwig, 2007). In the Mediterranean, there is growing evidences of such herps' introductions using the pathway of "nursery trade", i.e. commercial translocation of old -especially olivetrees for ornamental purposes (Silva-Rocha et al., 2012). The species concerned are mostly Sauria such as Podarcis sicula in Spain (Barcelona [Rivera et al., 2011], La Rioja [Valdeón et al., 2010]), Hyères in Southern France (Bruekers, 2003), Lake Garda in Northern Italy (Bruekers, 2006); and Tarentola mauritanica in Lake Garda (Bruekers, 2006) (T. mauritanica colonizing the Hyères islands did not come with olive trees [M. Cheylan, personal communication] as stated by mistake

by Valdeón et al. [2010]); and also snakes such as Malpolon monspessulanus, Hemorrhois hippocrepis and Rhinechis scalaris in the Balearics (Álvarez et al., 2010; Pinya & Carretero, 2011).

Figure 1: Distribution of T. mauritanica in Southern Europe according to the preliminary data of the New Atlas of Amphibians and Reptiles of Europe (Sillero et al., 2012). 1: location of the translocated gecko; 2: Biarritz transient population. Figura 1: Distribución de T. mauritanica en el sur de Europa, según los datos preliminares del New Atlas of Amphibians and Reptiles of Europe (Sillero et al., 2012). 1: localidad donde se encontró el ejemplar traslocado; 2: localidad de Biarritz donde se localizó la población transitoria.


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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1) Photo J. Holthof

Figure 2: Adult T. mauritanica observed in Beaugeay. Figura 2: Ejemplar adulto de T. mauritanica observado en Beaugeay.

l'Atalaye (SW France). A juvenile had been collected by Gérard Thiberghien in December 1971 in a subterranean blockhaus under limestone cliffs. This specimen, belonging to the L.P. Knoepffler collections donated to the Paris National Natural History Museum, could not be found in 2013 in the MNHN collections (I. Ineich, personal communication) and might have been lost. A second individual (not collected) was sighted 18 months later and despite investigations no other T. mauritanica was further observed in the surroundings (G. Thiberghien, personal communication). Beside the presence on the plateau de l'Atalaye of a research laboratory Photo J. Holthof

We report and discuss a new observation performed in Beaugeay (Figure 1), located on the Atlantic coast of France (Département of Charentes Maritimes, 45°52'3.16"N; 1° 0'19.87"W; 5 masl). A single adult individual of T. mauritanica (Figure 2) has been repeatedly observed by one of us (JH) from the 14th August till the 31st of October 2012 (also 22/09, 23/09, 22/10, 28/10), foraging on the external wall of a house next to a plant nursery. Despite accurate investigations, this gecko was no longer sighted in 2013 and we believe that it did not survive winter. The plant nursery next door imports olive trees (Figure 3) and palm trees from Cordoba (Spain) and it is very likely that this animal travelled with the plants. The old olive trees gnarly trunks have lots of holes and crevices used for shelter and thermoregulation by the small fauna (vertebrates and invertebrates). According to Geniez & Cheylan (2012), T. mauritanica is not recorded from the French Atlantic coast. Worth mentioning the possible existence of a transient population of this species in the 70's in Biarritz, plateau de

Figure 3: Old olive trees in the Beaugeay's nursery. Figura 3: Viejos olivos en el vivero de Beaugeay.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1)

(INRA) and an aquarium, the geckos did not seem to have escaped from a terrarium because no breeding of such species had been undertaken there (B. Pouvreau, personal communication). Berronneau (2014) confirms the sighting of this species in Biarritz in the early seventies. The closest known locality in France is Toulouse (Defos du Rau & Crochet, 1994) where it has probably been introduced (Albinet et al., 2013). The French distribution of this gecko displays a recent geographic expansion in villages and cities such as Toulouse (Geniez & Cheylan, 2012) and even further North (Berronneau, 2014). This sighting falls far outside the natural range of the species in Southern Europe (Figure 1) according to the preliminary data of the New Atlas of Amphibians and Reptiles of Europe (Sillero et al., 2012). This anecdotal observation suggests that more Tarentola (and many other propagules) might be translocated within a wide geogra-

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phic range using the pathway of nursery trades, though remaining undetected most of the time. If the translocation occurs within the Mediterranean range of the species (between Italy, Southern France and Spain for instance), it will likely remain undetected. In the near future, the acclimatization of such introduced animals might be facilitated by climate change. Animal introductions (not only reptiles) induced by the nursery trade is of great concern for the conservation of natural biota (Valdeón et al., 2010; Silva-Rocha, 2012), especially in islands. According to Rabitsch (2010), 29% of the terrestrial alien arthropods species in Europe were introduced through the ornamental/horticultural pathway. This strongly suggests a need to intensify the quarantine surveys, to strengthen the regulation of ornamental trade (e.g. import ban or special obligatory and certified treatments) (Roques et al., 2009; Rabitsch, 2010) aiming at reducing propagule pressure.

REFERENCES Albinet, S., Muratet, J. & Vacher, J.-P. 2013. Herpétofaune de la Commune de Toulouse, Haute-Garonne (31). Bulletin de la Société Herpétologique de France, 147: 351–376. Álvarez, C., Mateo, J.A., Oliver, J. & Mayol, J. 2010. Los ofidios ibéricos de introducción reciente en las Islas Baleares. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21: 126–131. Berroneau, M. 2014. Atlas des Amphibiens et Reptiles d'Aquitaine. Ed. C. Nature. Le Haillan. Bruekers, J. 2003. Nieuwe Vindplaats van de Italiaanse Muurhagedis (Podarcis sicula sicula) in Frankrijk (Hyères, Côte d’Azur). Lacerta, 61: 203–205. Bruekers, J. 2006. Waarnemingen Aan de Ruïnehagedis (Podarcis sicula sicula) en de Muurgekko (Tarentola mauritanica) in Noord-Italië (Gardameer). Lacerta, 64: 101–105. Defos du Rau, P. & Crochet, P.-A. 1994. Présence et reproduction de la Tarente Tarentola mauritanica à Toulouse (Haute-Garonne, France). Bulletin de la Société herpétologique de France, 69-70: 66–67. Geniez, P. & Cheylan, M. 2012. Tarentola mauritanica (Linnaeus, 1758) Tarente de Maurétanie. 168–169. In: Lescure J. & de Massary J.-C. (coord.), Atlas des Amphibiens et Reptiles de France, Biotope - Muséum national d’Histoire naturelle. Mèze.

Nentwig, W. 2007. Biological Invasions. Springer. Berlin. Pinya, S. & Carretero, M. A. 2011. The Balearic Herpetofauna: A species update and a review on the evidence. Acta Herpetologica, 6: 59–80. Rabitsch, W. 2010. Pathways and vectors of alien arthropods in Europe. Chapter 3. BioRisk, 4: 27–43. Rivera, X., Arribas, O., Carranza, S. & Maluquer-Margalef, J. 2011. An introduction of Podarcis sicula in Catalonia (NE Iberian Peninsula) on imported olive trees. Bulletí de la Societat Catalana di Herpetologia, 19: 83–88. Roques, A., Rabitsch, W., Rasplus, J-Y, Lopez-Vaamonde, C., Nentwig, W. & Kenis, M. 2009. Alien terrestrial invertebrates of Europe. 63–79. In: DAISIE (eds.), Handbook of alien species in Europe. Springer. Netherlands Sillero, N., Oliveira, M.A, Sousa, P., Sousa, F. & Gonçalves-Seco, L. 2012. New Atlas of Amphibians and Reptiles of Europe. <http://atlas.ismai.pt> [Accessed: December 20, 2013]. Silva-Rocha, I., D. 2012. Patterns of biological invasion in the herpetofauna of the Balearic Islands: Determining the origin and predicting the expansion as conservation tools. Master Thesis. CIBIO, Universidade de Vairão. Silva-Rocha, I.R., Salvi, D. & Carretero, M.A. 2012. Genetic data reveal a multiple origin for the populations of the


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Italian Wall Lizard Podarcis sicula (Squamata: Lacertidae) introduced in the Iberian Peninsula and Balearic Islands. Italian Journal of Zoology, 79: 502–510. Valdeón, A., Perera, A., Costa, S., Sampaio, F. & Carretero,

M.-A. 2010. Evidencia de una introducción de Podarcis sicula desde Italia a España asociada a una importación de olivos (Olea europaea). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21: 122–126.

Malla metálica de cerramiento, posible amenaza para galápagos Pedro L. Hernández-Sastre & César Ayres Asociación Herpetológica Española. Ap. Correos 191. 28910 Leganés, Madrid. C.e.: patiportico@hotmail.co

Fecha de aceptación: 4 de febrero de 2013. Key words: Mauremys leprosa, Spanish pond turtle, netting, trap.

El 17 de abril de 2012, durante la realización de muestreos de campo orientados a la detección de ejemplares de Emys orbicularis en los márgenes del arroyo de Benferre (término municipal de Jerez de los Caballeros, Badajoz; UTM 29SPC9239; 282 msnm), localizamos un ejemplar subadulto de Mauremys leprosa atrapado en un vallado situado en paralelo al curso del arroyo, a una Foto Pedro L. Hernández-Sastre

Con cierta frecuencia se describen casos de anfibios y reptiles atrapados en infraestructuras que actúan como trampas de caída, como es el caso de pozos, albercas, aljibes, piscinas o acequias, y que constituyen graves amenazas para ciertas especies a nivel local. Aunque más escasamente conocidos, también existen trabajos que describen el enredo de reptiles en mallas de origen humano, como serpientes atrapadas en mallas para control de la erosión y mallas antipájaros (Stuart et al., 2001; Barton & Kinkead, 2005; Kapfer & Paloski, 2011), mortalidad de serpientes marinas por enmallamiento en artes de pesca (Wassenberg et al., 2001), saurios enredados en redes para invernaderos (Šmíd, 2012) o galápagos atrapados en nasas cangrejeras abandonadas en ríos (Barko et al., 2004; Grosse et al., 2009). Menos común es la detección de ejemplares atrapados en vallados metálicos como es el caso de un ejemplar adulto de Malpolon monspessulanus muerto tras quedar atrapado en una malla conejera o de gallinero (Figura 1) en la provincia de Toledo (Sierra de Nambroca, Burguillos de Toledo; coordenadas UTM (ETRS89): X: 417269, Y: 4402817; 777 msnm) el día 19 de junio de 2008 (P.L. Hernández-Sastre, datos no publicados). No se ha encontrado bibliografía en la que se describa dicha situación, aunque a raíz de los casos descritos en foros herpetológicos parece ser relativamente frecuente.

Figura 1: Ejemplar de M. monspessulanus muerto en malla conejera.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1) Figura 2: Ejemplar de M. leprosa atrapado en malla simple torsión.

distancia de 4 m de la orilla del mismo. El vallado consistía en malla simple torsión de 50 mm de luz de malla, utilizada muy habitualmente en cerramientos tanto en zonas urbanas como en el medio natural. El ejemplar se encontraba encajado en un hueco de la luz de malla cerca de la base de la valla, suspendido en una posición que le impedía alcanzar el alambre con cualquiera de sus extremidades y, por tanto, abocado a morir a causa de inanición, deshidratación o depredación (Figura 2). Pese a que no fueron tomados datos biométricos, estimamos que el ancho de espaldar del ejemplar era de 65 mm aproximadamente, y por tanto tendría una longitud de

67 Foto Pedro L. Hernández-Sastre

espaldar equivalente a 85 mm. Tras tomar algunas fotos del animal, éste fue liberado de la malla y soltado en el curso del arroyo. Una vez más queda patente que el uso de vallados diferentes a la malla cinegética supone, no sólo un impedimento al libre tránsito de la fauna, sino una amenaza directa para pequeños vertebrados al impedir sus desplazamientos o poder atraparlos. AGRADECIMIENTOS: La Consejería de Agricultura, Desarrollo Rural, Medio Ambiente y Energía de la Junta de Extremadura facilitó los permisos y financió los muestreos dentro del proyecto “Atlas corológico de los reptiles del entorno del Guadiana Internacional”.

REFERENCIAS Barko, V., Briggler, J. & Ostendorf, D. 2004. Passive fishing techniques: a cause of turtle mortality in the Mississippi river. Journal of Wildlife Management, 68:1145-1150. Barton, C. & Kinkead, K. 2005. Do Erosion Control and Snakes Mesh? Journal of Soil and Water Conservation, 60: 33-35. Grosse, A., Van Dijk, J., Holcomb, K. & Maerz, J. 2009. Diamondback Terrapin Mortality in Crab Pots in a Georgia Tidal Marsh. Chelonian Conservation and Biology, 8: 98-100. Kapfer, J. & Paloski, R. 2011. On the threat to snakes of mesh deployed for erosion control and wildlife exclusion.

Herpetological Conservation and Biology, 6: 1–9. Šmíd, J. 2012. Greenhouse netting as an effective trap for lizards in the Gran Canaria Island. Herpetology Notes, 5: 63. Stuart, J., Watson, M., Brown, T. & Eustice, C. 2001. Plastic netting: An entanglement hazard to snakes and other wildlife. Herpetological Review, 32: 162-164. Wassenberg, T., Milton, D. & Burridge, C. 2001. Survival rates of sea snakes caught by demersal trawlers in northern and eastern Australia. Biological Conservation, 100: 271–280.


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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2014) 25(1)

Utilidad de la legislación sobre especies invasoras para la conservación de las especies de galápagos ibéricos Alfonso Balmori Cl. Navarra, 1. 5º B. 47007 Valladolid. C.e.:abalmori@ono.com

Fecha de aceptación: 10 de febrero de 2014. Key words: invasive alien species, legislation, Iberian Peninsula, terrapin, Trachemys spp., Pseudemys spp.

La introducción de especies fuera de su área de distribución representa la segunda causa de pérdida de biodiversidad por sustitución de la fauna y flora nativas a través de la competición, depredación o parasitismo, y puede llegar a modificar la dinámica de funcionamiento de los ecosistemas (Meffe & Carroll, 1997). Se trata por tanto de uno de los problemas de conservación más graves a los que se enfrentan las especies silvestres, y más concretamente los galápagos autóctonos. La gran capacidad de procreación de las especies invasoras, su escasa dedicación a las crías y amplia valencia ecológica (Pleguezuelos, 2002) favorecen su adaptación, especialmente en hábitats antrópicos o deteriorados, convirtiéndose en eficaces competidores de las especies nativas (Cadi & Joly, 2004). La generalización de la utilización de las tortugas como mascotas condujo a la comercialización de diversas especies, entre ellas Trachemys scripta, que está considerada actualmente como uno de los cien invasores más dañinos a escala mundial (Lowe et al., 2004). En la Península Ibérica esta especie ha demostrado su expansión y ventaja competitiva en varios aspectos para desplazar a los galápagos nativos (PoloCavia et al., 2008, 2009, 2010), a pesar de que algunos estudios iniciales negaban la posibilidad de su supervivencia durante el invierno europeo (Luiselli et al., 1997). El Convenio Cites tiene como objetivo proteger a las especies amenazadas de fauna y

flora mediante el control de su comercio internacional, asegurando que la exportación de una especie incluida en los apéndices no será perjudicial para su supervivencia. Pero este convenio no regula el impacto que puede causar ese comercio internacional de las especies con capacidad invasora, aunque son conocidos los daños que pueden producir en el país de destino (Patiño & Marco, 2005). Durante varios decenios la subespecie más comercializada en Europa fue T. scripta elegans (Patiño & Marco, 2005; Díaz-Paniagua et al., 2013). Una vez confirmada su capacidad invasora y el efecto negativo sobre las especies autóctonas, la Unión Europea prohibió en 1997 su importación y la incluyó en el anexo B del Reglamento (CE) nº 338/97 (Comisión Europea, 1997), que incorporó la aplicación del Convenio CITES en el territorio de la Unión Europea y permitió la inclusión en su anexo B de especies con respecto a las cuales se hubiera comprobado que su introducción en el medio ambiente natural de la comunidad constituye una amenaza ecológica para especies de la fauna y flora silvestres autóctonas. En la misma norma se incluyó también la especie Chrysemys picta, aunque esta inclusión no llevaba implícito el impedimento de su venta. La prohibición europea desplazó rápidamente la importación y comercio hacia otras especies o subespecies de galápagos exóticos para eludir la subespecie T. s. elegans (Arribas, 2008; Martínez-Silvestre et al., 2011; Mateo


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especialmente hacia T. scripta scripta, cuya reproducción en libertad también se ha confirmado recientemente (DíazPaniagua et al., 2013). En agosto de 2013 se publicó en el Boletín Oficial del Estado el Real Decreto 630/2013 por el que se regula el Catálogo Español de Especies Exóticas Invasoras. Casi dos años antes, en noviembre de 2011, se había publicado una versión previa (Real Decreto 1628/2011) que fue derogada tras ser recurrida por varias comunidades autónomas. Entre los objetivos de este artículo no figura el discutir los motivos que condujeron a las modificaciones del Real Decreto anteriormente mencionado, sino hacer una valoración de la eficacia de esta importante herramienta legal para frenar la llegada a nuestro territorio de especies susceptibles de convertirse en invasoras que puedan comprometer la supervivencia de los galápagos nativos. La pregunta que se plantea es: ¿Sirve la legislación actual para solucionar uno de los problemas más graves a los que se enfrentan los galápagos autóctonos?. Por los motivos señalados anteriormente, en los últimos años ha habido una sustitución de las especies en venta, incrementándose la importación de otras subespecies de la misma especie, de otras especies del mismo género (Díaz-Paniagua et al., 2013) e incluso de otros géneros que poco a poco han ido aclimatándose (Tabla 1). En estas condiciones, al ampliarse el espectro de especies comercializadas, el riesgo de invasiones se multiplica, obteniéndose un resultado contrario al que se pretendía con la regulación normativa (Patiño & Marco, 2005). De hecho, poco a poco, se ha ido comprobando la colonización de amplias áreas de la Península Ibérica, detectándose un incremento de ejemplares y de especies en et al., 2011),

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numerosas zonas (e.g., Martínez-Silvestre et al., 2003; Buenetxea et al., 2008; Generalitat Valenciana, 2012),

aunque para bastantes de ellas no se ha podido demostrar todavía que puedan mantener poblaciones viables en la naturaleza (ciclo completo de cría en estado silvestre). En la Tabla 1 se presentan las principales especies aclimatadas o naturalizadas en España en el sentido dado a dichos términos por Pleguezuelos (2002). El Real Decreto sobre especies invasoras en vigor contiene en su anexo el Catálogo Español de Especies Exóticas Invasoras, en el que se incluyen las especies foráneas para las que existe información científica y técnica que indica que constituyen una amenaza grave para las especies autóctonas, los hábitats o los ecosistemas, la agronomía o para los recursos económicos asociados al uso del patrimonio natural. En dicho anexo figuran únicamente Chrysemys picta (tortuga pintada) y T. scripta (galápago americano o de Florida). El resto de las especies de galápagos presentes en la naturaleza en España (Tabla 1) no se han incluido todavía en la lista, probablemente a la espera de que demuestren su carácter invasor en nuestro país. Es interesante señalar la diferencia en el tratamiento para C. picta (incluida) y para Graptemys pseudogeográfica (no incluida), ambas aclimatadas pero no naturalizadas, si tenemos en cuenta que la segunda de ellas está mucho más extendida en la naturaleza en España y representa una amenaza de mayor gravedad (véase Tabla 1). Esta situación responde a que la importación de C. picta en la Unión Europea se prohibió en 1997, como se ha explicado antes, a la mayor adaptabilidad de G. pseudogeográfica / kohni y también a que el número de ejemplares vendidos de esta última fue mucho mayor, incluso antes de dicha prohibición. Más grave es la ausencia en el lis-


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Tabla 1. Principales especies aclimatadas en España (no exhaustiva). Autonomías: Andalucía = And; Baleares = Bal; Cantabria = Can; Castilla La Mancha = CLM; Castilla y León = CyL; Cataluña = Cat; Extremadura = Ext; Galicia = Gal; Madrid = Mad; Navarra = Nav; País Vasco = PVa; Valencia = Val. Autonomías con Especie/Subespecie Naturalizada presencia comprobada

Referencias

En Listado R.D. Invasoras

Trachemys scripta

SI

Amplia distribución en España

Pleguezuelos, 2002; SIARE

Trachemys scripta elegans

SI

Can, Cat, And, Gal, Mad, Val, PVa, CyL, Bal, Nav

Gómez de Berrazueta et al., 2007; SI (la especie) Martínez-Silvestre et al., 1997; DíazPaniagua et al., 2006; Ayres, 2001; Mingot et al., 2003; Soriano & Martín, 2007; Patiño & Marco, 2005; Alarcos et al., 2010; González, 2012; Valdeón et al., 2010.

Trachemys scripta scripta

SI

PVa, Cat, And, , CyL, Bal, Nav, Val

Patiño & Marco, 2005; MartínezSI (la especie) Silvestre et al., 2003; Diaz-Paniagua et al., 2013; Alarcos et al., 2010; González, 2012; Valdeón et al., 2010; Generalitat Valenciana, 2011.

Trachemys scripta elegans X Trachemys scripta scripta

?

PVa, Nav, Val

Egaña-Callejo, 2007; Valdeón et al., SI (la especie) 2010; Generalitat Valenciana, 2011.

Trachemys scripta troostii

?

PVa,Val

Egaña-Callejo, 2007; Generalitat Valenciana, 2012.

SI (la especie)

Trachemys ornata

?

PVa, Val

Egaña-Callejo, 2007; Generalitat Valenciana, 2011.

NO

Trachemys emolli

?

Cat, Bal, Val

Arribas, 2008; González, 2012; SIARE; Generalitat Valenciana, 2012.

NO

Trachemys decussata

?

Cat

SIARE

NO

Crysemys picta

?

PVa, Cat

Patiño & Marco, 2005; SIARE.

SI

Graptemys pseudogeographica

?

Mad, Cat, CLM, Ext, PVa, And, CyL, Val

Egaña-Callejo, 2007; MartínezNO Silvestre et al., 2003; Patiño & Marco, 2005; Alarcos et al., 2010; SIARE; Generalitat Valenciana, 2011.

Graptemys kohni

?

And, Val

Diaz-Paniagua et al., 2005; Generalitat Valenciana, 2012.

Graptemys ouachitensis

?

Val

Generalitat Valenciana, 2012

Pseudemys nelsoni

?

Mad, Cat, PVa, Val

Egaña-Callejo, 2007; SIARE; Generalitat Valenciana, 2011.

NO

Pseudemys floridana

?

Cat, PVa

Martínez-Silvestre et al., 2003; Buenetxea et al., 2008; SIARE.

NO

Pseudemys concinna

SI

Cat, PVa, Val

Egaña-Callejo, 2007; SIARE; Mateo et al., 2011.

NO

Pelodiscus sinensis

?

And, Cat, PVa

Egaña-Callejo, 2007; SIARE.

NO

Pelomedusa subrufa

?

And

SIARE.

NO

SI

NO


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tado del Real Decreto de la especie Pseudemys concinna cuya capacidad para reproducirse en libertad en España se confirmó en el año 2011 en la Comunidad Valenciana (Mateo et al., 2011) (Tabla 1) y la comercialización actual de su congénere Pseudemys nelsoni (Figura 1). Varias de las especies comercializadas durante los últimos años poseen un parentesco cercano y tienen características y áreas de procedencia similares a las que ya han demostrado su carácter invasor, por lo que previsiblemente tendrán los mismos efectos en la naturaleza. El problema es mayor en las regiones de climas más suaves y por eso se puede anticipar, como de hecho se está comprobando, una mejor aclimatación en las comunidades periféricas y en las de la mitad sur de la Península Ibérica. El cambio climático previsiblemente agudizará el problema al hacer los espacios naturales más asequibles y receptivos a las especies invasoras (Ficetola et al., 2009). No hay evidencias científicas de que cualquier especie perteneciente al género Trachemys (o subespecie elevada a especie por el mercado de animales de compañía) vaya a presentar un comportamiento menos invasor que la subespecie nominal. De hecho el problema actual es que, pese a lo que indique el rótulo, la inmen-

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sa mayoría de los ejemplares a la venta presentan características intermedias entre diferentes subespecies de Trachemys, por lo que podría considerarse un fraude de ley. Sería mucho más eficaz la prohibición genérica de venta de Trachemys spp. y Pseudemys spp. (Mateo et al., 2011). Otro aspecto importante es la posibilidad de hibridación entre las diferentes especies del género Mauremys. Como en el caso de Ocadia (Mauremys) sinensis o Chinemys (Mauremys) reevesi (Schilde et al., 2004). La familia Bataguridae posee una amplia y demostrada capacidad de hibridación, por lo que existe un riesgo de contaminación genética de las poblaciones de Mauremys leprosa (Mateo et al., 2011). La mayor dificultad es que pueden transcurrir varios años desde que una especie empieza a comercializarse hasta que se demuestra su reproducción en libertad en el país de destino, y normalmente cuando se confirma este punto el daño ya está hecho y su presencia en la naturaleza corre el riesgo de hacerse irreversible. La legislación sobre especies invasoras debería anticiparse a este problema y no ir por detrás, limitándose a certificar invasiones y a ir añadiendo a posteriori a la consabida lista del catálogo nuevas especies que van demostrando su genuino poder inva-

Foto Alfonso Balmori

Figura 1: Ejemplar joven de P. nelsoni en su típico “tortuguero”. Esta especie se comercializa legalmente en España.


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sor. En la gestión de la naturaleza no es aconsejable esperar a observar un gran número de individuos y comprobar los problemas causados; la prevención es la actitud más inteligente y la más simple y viable, ya que después, la erradicación o control de una especie puede resultar imposible o al menos muy costosa (Alarcos et al., 2010). Además, el dinero necesario ya no podrá dedicarse a solucionar otros problemas de conservación (secuestro de fondos), con el agravante de que el problema y las intervenciones corren el riesgo de convertirse en permanentes o indefinidas. Eso es lo que está sucediendo con otras especies invasoras como el visón americano (Neovison vison), el lucio (Esox lucius) o el mapache (Procyon lotor) (e.g., García et al., 2012). Otro problema muy grave e independiente del tamaño inicial de la colonización es el problema sanitario consistente en la posibilidad de propagación de patógenos o parásitos. Existe abundante bibliografía en la que se comprueba el intercambio bidireccional entre las especies de galápagos introducidas y nativas (e.g., Hidalgo-Vila et al., 2009; Verneau et al., 2011). En la naturaleza, sucesos que a priori parecen de difícil ocurrencia, acaban sorprendiendo: recientemente se ha detectado el primer caso de transmisión de parásitos de T. scripta a Emys orbicularis, con mortalidad asociada (Ayres et al., 2013). Este hallazgo debería condicionar la legislación nacional y europea, ya que no es necesario demostrar que una especie o subespecie es invasora, sino que usando el principio de precaución no podemos garantizar que las importaciones de galápagos americanos se encuentren libres de parásitos y no exista un riesgo sanitario real. Como vemos, sería deseable aprovechar las herramientas legales existentes para hacer las cosas correctamente y que la normativa no

quedase solamente en una declaración de intenciones. La industria de las mascotas ha ido sorteando obstáculos legales para perpetuar el comercio de galápagos, que no se ha detenido en ningún momento (Mateo et al., 2011). El esfuerzo empleado en la búsqueda de sustitutos de especies prohibidas debería haberse aprovechado para certificar la inocuidad de la liberación de dichos candidatos en el país de destino, en lugar de embarcarse en una carrera picaresca en la que la conservación de la naturaleza siempre lleva las de perder. Por esta razón, en la normativa sobre especies invasoras la carga de la prueba de inocuidad debería hacerse recaer sobre la industria de las mascotas, de forma que no se permitiera la comercialización de una determinada especie mientras no se hubiera demostrado palmariamente la imposible aclimatación y naturalización a las condiciones naturales del país de venta. A este respecto, Mateo et al. (2011) proponen evitar las listas de especies y subespecies cuya importación queda prohibida y sustituirlas por listas restringidas de especies con garantía de inocuidad cuya importación y venta esté permitida. Existe un principio para el medio ambiente incluido en el artículo 191 del Tratado de Funcionamiento de la Unión Europea, ampliamente formulado pero escasamente aplicado. Se trata del Principio de Precaución o de Cautela (Comisión de las Comunidades Europeas, 2000) de cuyo documento oficial entresacamos algunos párrafos: «…antes de la comercialización de ciertos tipos de productos como los medicamentos, los plaguicidas o los aditivos alimentarios…. el legislador, por precaución, ha invertido claramente la carga de la prueba estableciendo que estas sustancias son consideradas peligrosas mientras no se demuestre lo contrario,


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por lo que corresponde a las empresas realizar las investigaciones necesarias para la evaluación de riesgos. Hasta que el nivel de riesgo para la salud o para el medio ambiente no pueda ser evaluado con la certeza suficiente, el legislador no cuenta con un fundamento jurídico suficiente para autorizar la utilización de la sustancia…. En otros casos, en los que no existe el procedimiento de autorización previa, puede que sea el usuario, la persona física, la asociación de consumidores o ciudadanos o la autoridad pública quienes tengan que demostrar la naturaleza de un peligro y el nivel de riesgo de un producto o de un método. Una acción adoptada en virtud del principio de precaución puede implicar en algunos casos una cláusula que revierte la carga de la prueba sobre el productor, el fabricante o el importador». Los planteamientos del nuevo Reglamento del Parlamento Europeo y del Consejo sobre la prevención y la gestión de la introducción y propagación de especies exóticas invasoras, que se encuentra en preparación en este

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momento (Comisión Europea, 2013), deberían dar solución a todos los problemas mencionados. Sin embargo, si revisamos el borrador oficial que se está tramitando, comprobaremos que adolece de los mismos problemas apuntados antes: hace referencia a un listado cerrado de invasores consumados, impone la carga de la prueba de nocividad a los estados miembros e incluye un apartado de prevención que se limita prácticamente a evitar la llegada de las especies del listado (reconocidas invasoras). Si realmente existe una intención seria y decidida de plantar cara al problema cuando todavía estamos a tiempo, estas deficiencias deberían subsanarse. En caso de que no se lleven a cabo cambios drásticos durante su tramitación, cuestión que debería reivindicarse desde instancias científicas y técnicas, este nuevo Reglamento Europeo pasará a engrosar la lista de las normativas ineficaces para solucionar los problemas reseñados. AGRADECIMIENTOS: Los comentarios de un revisor anónimo mejoraron sustancialmente el manuscrito original.

REFERENCIAS Alarcos, G., Flechoso del Cueto, F., Rodríguez-Pereira, A. & Lizana, M. 2010. Distribution records of non-native terrapins in Castilla and León region (Central Spain). Aquatic Invasions, 5: 303-308. Arribas, O. 2008. Primera cita de Trachemys emolli (Legler, 1990) asilvestrada en la Península Ibérica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española,19: 115-117. Ayres, C. 2001. La situación de Trachemys scripta elegans en Galicia. Informe inédito. Asociación Herpetológica Española. Vigo. Ayres, C., Acuña, A., Iglesias, R. & García-Estévez, J.M. 2013. Abnormal winter activity and mortality associated in an Emys orbicularis population from Northwestern Spain. 48. In: Symposium on freshwater turtles conservation. Gaia. Buenetxea, X., Paz Leiza, L. & Larrinaga, A.R. 2008. Caracterización de las poblaciones de galápagos autóctonos y control de las poblaciones de galápagos exóticos del parque de Salburua. Centro de Estudios Ambientales. Ayuntamiento de Vitoria-Gasteiz. Cadi, A. & Joly, P. 2004. Impact of the introduction of the red-eared slider (Trachemys scripta elegans) on survival

rates of European pond turtle (Emys orbicularis). Biodiversity and Conservation, 13: 2511-2518. Comisión de las Comunidades Europeas. 2000. <http://eurlex. europa.eu/LexUriServ/LexUriServ.do?uri=COM:2000:00 01:FIN:es:PDF>. [Consulta: enero 2014]. Comisión Europea. 1997. Reglamento (CE) nº 338/97 del Consejo, de 9 de diciembre de 1996, relativo a la protección de especies de la fauna y flora silvestres mediante el control de su comercio. <http://eurlex.europa.eu/ LexUriServ/LexUriServ.do?uri=CELEX:31997R0338:ES: HTML>. [Consulta: enero 2014]. Comisión Europea. 2013. Propuesta de Reglamento del Parlamento Europeo y del Consejo sobre la prevención y la gestión de la introducción y propagación de especies exóticas invasoras. <http://eurlex.europa.eu/LexUriServ/ LexUriServ.do?uri=SWD:2013:0322:FIN:ES:PDF>. [Consulta: enero 2014]. Díaz-Paniagua, C., Pérez-Santigosa, N., Hidalgo-Vila, J. & Portheault, A. 2005. Manual de identificación de galápagos autóctonos y exóticos. CSIC/Consejería de Medio


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Ambiente-Junta de Andalucía. Proyecto cofinanciado por la Unión Europea. Díaz-Paniagua, C., Pérez-Santigosa, N. & Hidalgo-Vila, J. 2006. Demografía de una población naturalizada de galápagos exóticos: Historia de la colonización de Trachemys scripta elegans en dos lagunas de la provincia de Huelva. 89. In: Libro de Resúmenes 2º Congreso Nacional sobre Especies Exóticas. León. Díaz-Paniagua, C., Fernández-Díaz, P. & Hernández, M. 2013. Primeros datos sobre la capacidad de Trachemys scripta scripta para reproducirse en la naturaleza en España. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 24: 65-68. Egaña-Callejo, A. 2007. Presencia y distribución de los galápagos exóticos en Gipuzkoa. Campaña 2007. Sociedad de Ciencias Aranzadi. Guipúzcoa. Ficetola, G.F., Thuiller, W. & Padoa‐Schioppa, E. 2009. From introduction to the establishment of alien species: bioclimatic differences between presence and reproduction localities in the slider turtle. Diversity and Distributions, 15: 108-116. García, J.T., García, F.J. Alda, F., González, J.L., Aramburu, M.J., Cortés, Y., Prieto, B., Pliego, B., Pérez, M., Herrera, J. & García-Román, L. 2012. Recent invasion and status of the raccoon (Procyon lotor) in Spain. Biological Invasions, 14: 1305-1310. Generalitat Valenciana. 2011. Resultados de la campaña de erradicación de galápagos exóticos. Año 2011. Informes LifeTrachemys. Nº 2. Generalitat Valenciana. 2012. Resultados de la campaña de erradicación de galápagos exóticos. Año 2012. Informes Life Trachemys. Nº 12 Gómez de Berrazueta, J.M., Marrón, T., Perianes, M.J., Gordillo, A.J. & del Moral, J. 2007. Poblaciones asilvestradas en Cantabria de Trachemys scripta elegans y su potencial reproductor. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 18: 34-37. González, J. 2012. Situación de Trachemys scripta elegans en Menorca. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 109-112. Hidalgo-Vila, J., Díaz-Paniagua, C., Ribas, A., Florencio, M., Pérez-Santigosa, N. & Casanova, J.C. 2009. Helminth communities of the exotic introduced turtle, Trachemys scripta elegans in southwestern Spain: Transmission from native turtles. Research in Veterinary Science, 86: 463-465. Lowe, S., Browne, M., Boudjelas, S. & de Poorter, M. 2004. 100 de las Especies Exóticas Invasoras más dañinas del mundo. Una selección del Global Invasive Species Database. Grupo Especialista de Especies Invasoras (GEEI). Comisión de Supervivencia de Especies (CSE, UICN). Auckland. Luiselli, L., Capula, M., Capizzi, D., Filippi, E., Trujillo Jesus, V. & Anibaldi, C. 1997. Problems for conservation of pond turtles (Emys orbicularis) in central Italy: is the introduced red-eared turtle (Trachemys scripta) a serious threat? Chelonian Conservation and Biology, 2: 417-419. Martínez-Silvestre, A., Soler, J., Solé, R., González, X. & Sampere, X. 1997. Nota sobre la reproducción en condiciones naturales de la tortuga de Florida (Trachemys scrip-

ta elegans) en Masquefa (Cataluña, España). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 7: 40-42. Martínez-Silvestre, A., Soler, J., Górriz, A., & Mundó, P. 2003. Analisi de les tortugues invasives a l'area natural del Foix-Garraf. Trobades d'Estudiosos del Garraf, VI: 89-91. Martínez-Silvestre, A., Hidalgo-Vila, J., Pérez-Santigosa, N. & Díaz-Paniagua, C. 2011. Galápago de Florida –Trachemys scripta. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebrados ibericos.org/>. [Consulta: enero 2014]. Mateo, J.A., Ayres, C. & López-Jurado, L.F. 2011. Los anfibios y reptiles naturalizados en España: Historia y evolución de una problemática reciente. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 2-42. Meffe, G. K. & Carroll, C.R. 1997. Principles of conservation biology. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts. Mingot, D., López-Rodrigo, J., Ordóñez-Rivas, C. & Sobrino, E. 2003. Reproducción en libertaddel galápago de Florida (Trachemys scripta elegans) en el centro de la península ibérica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 14: 39-43. Patiño, J. & Marco, A. 2005. Potencial invasor de los galápagos exóticos en el País Vasco. Munibe, 56: 97-112. Pleguezuelos, J.M. 2002. Las especies introducidas de anfibios y reptiles. 501-532. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptilesde España. Dirección General de la Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetológica Española. Madrid. Polo‐Cavia, N., Lopez, P., & Martin, J. 2008. Interspecific differences in responses to predation risk may confer competitive advantages to invasive freshwater turtle species. Ethology, 114: 115-123. Polo-Cavia, N., López, P., & Martín, J. 2009. Interspecific differences in chemosensory responses of freshwater turtles: consequences for competition between native and invasive species. Biological Invasions, 11: 431-440. Polo-Cavia, N., Gonzalo, A., López, P. & Martín, J. 2010. Predator recognition of native but not invasive turtle predators by naïve anuran tadpoles. Animal Behaviour, 80: 461-466. Schilde, M., Barth, D. & Fritz, U. 2004. An Ocadia sinensis x Cyclemys shanensis hybrid (Testudines: Geomydidae). Asiatic Herpetological Research, 10: 120-125. Soriano, A.A. & Martín Gil, M.P. 2007. Hibernación posteclosión de Trachemys scripta elegans en la cámara del nido en condiciones naturales en la provincia de Alicante. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 18: 89-90. Valdeón, A., Crespo-Diaz, A., Egaña-Callejo, A. & Gosá, A. 2010. Update of the pond slider Trachemys scripta (Schoepff, 1792) records in Navarre (Northern Spain), and presentation of the Aranzadi Turtle Trap for its population control. Aquatic Invasions, 5: 297–302. Verneau, O., Palacios, C., Platt, T., Alday, M., Billard, M., Allienne, J.-F., Basso, C. & Du Preez, L.H. 2011. Invasive species threat: parasite phylogenetics reveals patterns and processes of host-switching between non-native and native captive freshwater turtles. Parasitology, 138: 1778-1792.


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Regeneración de la extremidad anterior en un tritón del Montseny (Calotriton arnoldi) tras su amputación quirúrgica Elena Obon1, Albert Martínez-Silvestre2, Francesc Carbonell1, Mónica Alonso1, Raquel Larios1, Emilio Valbuena-Ureña1,3 & Joaquim Soler2 Centre de Fauna de Torreferrussa. Finca de Torreferrusa, Crta B-140, Km 4,5. 08130, Santa Perpètua de la Mogoda, Barcelona. C.e.: elena.obon@gencat.cat 2 CRARC (Centre de Recuperació d’Amfibis i Rèptils de Catalunya). 08783 Masquefa, Barcelona. 3 Unitat de Zoologia, Facultat de Biociències, Universitat Autònoma de Barcelona, 08193 Cerdanyola del Vallès, Barcelona. 1

Fecha de aceptación: 14 de junio de 2014. Key words: Calotriton arnoldi, limb regeneration, amputation, surgery.

El tritón del Montseny (Calotriton arnoldi) es un anfibio que se halla exclusivamente en el Parque Natural y Reserva de la Biosfera del Macizo del Montseny (Cataluña). Su población está estimada en unos 1.500 ejemplares adultos y se concentra en tan sólo 20 Km2. Dicha población está dividida en dos núcleos aislados entre sí, encontrándose en siete torrentes diferentes (Amat & Carranza, 2005). Esta situación llevó a la UICN a catalogarlo en peligro crítico de extinción (Carranza & Martínez-Solano, 2009). En el año 2007 la Generalitat de Catalunya y la Diputación de Barcelona decidieron iniciar un programa de conservación ex situ para esta especie en el Centro de Fauna Salvaje de Torreferrussa, Santa Perpètua de Mogoda (Barcelona). La población inicial, capturada con la finalidad de constituir el grupo de reproductores y con representantes de los dos núcleos poblacionales, fue de 20 animales adultos (10 machos y 10 hembras) (Carbonell et al., 2007). En junio de 2008 se detectó un macho reproductor que arrastraba la extremidad anterior derecha, aparentemente fruto de un mordisco de otro ejemplar mantenido en el mismo acuario. El examen clínico detectó una extensa necrosis del extremo distal de la extremidad aunque no había ninguna fractu-

ra (Figura 1a). Inicialmente se aisló en otro acuario y se inició un tratamiento profiláctico con antibiótico (enrofloxacina 5mg/Kg/24h, tópico; Alsir® 2,5%, Laboratorio Esteve). El animal se mantuvo activo y con buen apetito pero la herida empeoró hasta que días después se produjo la pérdida de gran parte de la extremidad, quedando el hueso del húmero expuesto (Figura 1b). El hueso exteriorizado y sin vascularización es un posible origen de infección secundaria e incluso de gangrena que puede comprometer la vida del animal. En este momento se optó por la amputación quirúrgica de la totalidad del miembro. Para la cirugía se utilizó una crema tópica anestésica con lidocaína (EMLA® crema, AstraZeneca Farmacéutica). Se obtuvo un efecto sistémico, con una ausencia total de movimiento y respuesta al dolor. Se procedió a la eliminación de la extremidad afectada mediante termocauterio (bisturí eléctrico) (Figura 1c). De este modo, se realizó la amputación a la vez que coagulación del miembro, minimizando el riesgo de pérdida de sangre durante la cirugía. El animal mostró una buena recuperación de la anestesia y en pocas horas volvió a su actividad normal, pese a su obvio déficit locomotriz. El animal se mantuvo aislado y en tratamiento


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a

b

c

d

e

f

g

h

i

j

k

Fotos: E. Obon, A. Martínez-Silvestre, F. Carbonell, E. Valbuena.

decha.

izqda.

Figura 1. A: Día 0, herida en la extremidad delantera derecha; B: Día 9, pérdida de la extremidad ; C: Día 10, realización de la cirugía; D: Día 58, cicatrización y aparición del blastema; E: Día 95, blastema; F: Día 149, esbozo de los dedos; G: Día 170, extremidad en crecimiento, está pigmentada y tiene el codo; H: un año, la extremidad está totalmente formada pero es pequeña y delgada; I: 2 años, la extremidad ha ganado grosor; J y K: 5 años y medio, la extremidad no llega a alcanzar el tamaño original, pero la radiografía muestra cada una de las estructuras óseas formadas (Nomenclatura radiografía decha: Derecha; izqda: Izquierda).

con antibiótico durante cinco días (enrofloxacina 5mg/Kg/24h, tópico; Alsir® 2,5%, Laboratorio Esteve). Posteriormente se mantuvo en un acuario cuya fluctuación térmica estacional era de 9ºC (mínimo de invierno) a 14ºC (máximo de verano). Estos cambios de temperatura fueron los mismos para todos los ejemplares del grupo cautivo, no exclusivamente para el individuo en recuperación. Éste se mantuvo en las condiciones descritas hasta el momento de la redacción de la presente nota, habiendo transcurrido seis años desde el día de la intervención quirúrgica.

El proceso de regeneración siguió las tres fases descritas previamente en anfibios (Nye et al., 2003; Stocum & Cameron, 2011): - curación de la herida y desdiferenciación de las células. La duración fue de dos semanas. - formación del blastema, la masa de células proliferativas e indiferenciadas. Se produjo a la cuarta semana post-cirugía. (Figura 1d, e) - diferenciación y morfogénesis. La nueva extremidad empezó a regenerarse a las ocho semanas post-cirugía. Inicialmente se observaron los esbozos de los dedos y la extremidad empezó a crecer en longitud, aunque era marcadamente más delgada y poco pigmentada


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(Figura 1f, g). A los cinco meses las uñas se diferenciaron, con su pigmentación y consistencia final (Figura 1h). Durante varios meses se observó una ralentización en el crecimiento, que coincidió con los meses más fríos. A los dos años la extremidad creció tanto en longitud como en diámetro (Figura 1i), alcanzando una apariencia prácticamente normal. A los cinco años y medio la extremidad seguía sin haber alcanzado el tamaño original (Figura 1j). Sin embargo, mediante la realización de una radiografía se pudo comprobar que tenía todas las estructuras óseas formadas y diferenciadas (Figura 1k). La regeneración de tejidos (extremidades, corazón, cola, ojo) es un proceso biológico complejo ampliamente conocido en urodelos (Brokes, 1997; Nye et al., 2003; Ausoini & Sartore, 2008; Diogo et al., 2013). El presente caso ha permitido seguir la secuencia temporal del proceso regenerativo de una extremidad en la poco conocida especie C. arnoldi. Aunque era conocida la capacidad de regeneración de los dedos en esta especie (F. Amat, comunicación personal), no se tenían datos sobre la respuesta a una amputación completa de una extremidad.

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La presencia de malformaciones en las extremidades y la cola afecta al 3,92% de los ejemplares libres de esta especie y se sospecha que la mayoría pueden ser causadas por regeneraciones tras comportamientos agonísticos (Martínez-Silvestre et al., 2014). En el presente caso, la cirugía se realizó a fin de eliminar las estructuras óseas exteriorizadas, evitando complicaciones clínicas y permitiendo una mayor efectividad en el proceso de regeneración natural. Se desconoce el motivo por el que la extremidad aún no tiene exactamente el mismo tamaño que la contralateral. Sin embargo, hemos podido confirmar la total viabilidad de la extremidad en este animal y actualmente sigue siendo un reproductor del programa ex situ. AGRADECIMIENTOS: Al Departamento de Agricultura, Ganadería, Pesca, Alimentación y Medio Natural de la Generalitat de Catalunya y a la Diputación de Barcelona, por el soporte en la conservación de la especie. A F. Amat y S. Carranza, así como a los compañeros del Centro de Fauna de Torreferrussa y del CRARC por los comentarios, ideas y ayuda prestada en el desarrollo de este caso.

REFERENCIAS Amat, F. & Carranza, S. 2005. Estudi demogràfic del tritó del Montseny (Calotriton arnoldi) al Parc Natural i Reserva de la Biosfera del Montseny. Memòria tècnica, Diputació de Barcelona. Barcelona Ausoni, S. & Sartore, S. 2008. From fish to amphibians to mammals: in search of novel strategies to optimize cardiac regeneration. Journal of Cell Biology, 184: 357-364. Brockes, J.P. 1997. Amphibian limb regeneration: rebuilding a complex structure. Science, 276: 81-87. Carbonell-Buira, F., Obon, E., Alonso, M. & Valbuena, E., 2007. Activitats realitzades pel centre de fauna de Torreferrussa: Pla de cria del tritó del Montseny. Informe inédito. Departament de Medi Ambient i Habitatge - Forestal Catalana, SA. Generalitat de Catalunya. Barcelona. Carranza, S. & Martínez-Solano, I. 2009. Calotriton arnoldi. In: IUCN 2010. IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2013.2. <http://www.iucnredlist.org> [Consulta: 3 marzo 2014].

Diogo, R., Murawala, P. & Tanaka, E.M. 2013. Is salamander hindlimb regeneration similar to that of the forelimb? Anatomical and morphogenetic analysis of hindlimb muscle regeneration in GFP-transgenic axolotls as a basis for regenerative and developmental studies. Journal of Anatomy, 2013 Dec 10. doi: 10.1111/joa.12150. Martínez-Silvestre, A., Amat, F. & Carranza, S. 2014. Natural incidence of body abnormalities in the Montseny newt, Calotriton arnoldi (Carranza & Amat, 2005). Herpetology Notes, 7: 277-279. Nye, H.L., Cameron, J.A., Chernoff, E.A. & Stocum, D.L. 2003. Regeneration of the Urodele Limb: A Review. Developmental Dynamics, 226: 280-294. Stocum, D.L. & Cameron, J.A. 2011. Looking proximally and distally: 100 years of limb regeneration and beyond. Developmental Dynamics, 240: 943–968.


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Distribución, fitosociología y conservación de Chalcides bedriagai en el municipio de Cangas (Pontevedra, NO España) Juan José Pino-Pérez1, Celso Carballo-Leiro2 & Rubén Pino-Pérez3 Avda. de Vigo, 50. 1º. 36940 Cangas. Pontevedra. C.e.: pino@uvigo.es San Roque do Monte, s/n. 36940 Cangas. Pontevedra. 3 Sierra Poniente, 1B. 36940 Cangas. Pontevedra. 1 2

Fecha de aceptación: 24 de junio de 2014. Key words: Chalcides bedriagai, corology, sintaxonomy, Galicia, Spain.

Chalcides bedriagai es un elemento atlanto-mediterráneo (véase De Lattin, 1967) de probable origen endoibérico. Es, además, un endemismo ibérico según la distribución actual conocida, pues, si bien falta en el septentrión peninsular, ocupa prácticamente toda la franja costera de la Península Ibérica desde Cataluña hacia el sur llegando hasta Galicia, así como el interior desde zonas llanas a áreas montañosas donde no parece ascender por encima de los 1.750 msnm (Pollo, 1997). Su presencia en Galicia (Figura 1), al igual que la de tantos otros elementos termófilos, podría tener su origen de penetración siguiendo dos vías. La primera se puede denominar el pasillo luso, una estrecha franja costera de climas templados que partiendo de Portugal alcanza las Rías Bajas y tiene como límite septentrional Carnota y localidades adyacentes (Galán & Fernández, 1993). La segunda vía de colonización está representada por los ríos, pues tanto plantas como animales pueden desplazarse siguiendo sus cursos y valles anexos. El Támega, Limia, Miño y Sil representan en Galicia los canales de fácil colonización por parte de especies termófilas o de cariz mediterráneo. Desde el año 1976 hemos muestreado la especie C. bedriagai en el municipio de Cangas y en las islas aledañas del ahora Parque

Nacional de las Islas Atlánticas, Cíes y Ons, (Pontevedra). Los muestreos se han realizado en épocas de actividad de la especie, tanto en zonas en las que se conocía su existencia por observaciones previas (e.g., Castroviejo & Salvador, 1970; Galán, 1988), como en otras aparentemente idóneas por los hábitats existentes. En cada observación, se han apuntado el tipo de sustrato, orientación y vegetación siguiendo a Ramil et al. (2008), e Izco et al. (1999, 2001). Se han recogido una treintena de observaciones en diferentes ambientes, continentales o insulares, aunque solamente 18 han sido finalmente confirmadas (Figura 2 y Tabla 1).

Figura 1. Mapa con la distribución conocida de C. bedriagai en Galicia (Cabana Otero, 2011).


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Se puede encontrar a C. bedriagai tanto en los alrededores de fincas de cultivo abandonadas (Álvarez & Freán, 1993) como entre la hojarasca de encinares (Barbadillo, 1986) e incluso en parajes de suelo húmedo (González, 1975), fuera de la región bioclimática mediterránea (Pollo, 1997). Pese a su termofilia es bastante ubicuo en cuanto a formaciones vegetales se refiere, pues la xeromorfia de éstas es muy variable. No obstante, simplificando, se puede afirmar que las poblaciones de C. bedriagai en el área de estudio están repartidas al 50 % en dos asociaciones vegetales principales: por un lado la landa atlántica colina acidófila aclarada del Ulici europaeiEricetum cinereae, que es a menudo resultado de la degradación de los robledales atlánticos y está no pocas veces rodeada por los cultivos disclimácicos de pino y eucalipto; en segundo lugar, la vegetación psammófila y más termófila del Festuco-Crucianelletum maritimae facies Helychrision picardii, paisaje fitosociológico natural de las dunas terciarias grises (véase Galán, 2003).

Figura 2. Observaciones de C. bedriagai en el municipio de Cangas e Islas Atlánticas. Los números corresponden a las localizaciones en la Tabla 1.

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C. bedriagai es fundamentalmente lapidícola y como corresponde a su necesidad de insolación indirecta y tigmotropismo, los ejemplares aparecieron debajo de trozos de madera (5,5 %), rocas (55,5 %), tejas y material de construcción (16,6 %), trozos de plástico (16,6 %) y enterrados en la arena (5,5 %). Un tercio de las observaciones se hicieron con ejemplares bajo material antropogénico, lo que nos indica la pérdida de calidad o la alteración del hábitat de la especie por el cambio en los usos del suelo y una alta densidad de población humana. En 20 transectos aleatorios de 100 x 2 m realizados en 2002 y 2003 en las dunas de Barra (Cangas, Pontevedra), lugar donde se concentran siete de las 18 citas, no conseguimos encontrar ningún espécimen. Sumando los resultados de censos y citas (Tabla 1), hemos calculado que la densidad de la especie en las dunas de Barra es de 10 individuos / km2; la superficie total de las dunas es de 0,65-0,75 km2, lo cual supone una población inferior a 10 individuos. Según Pollo (2002),


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Tabla 1. Información corológica, altitudinal y sintaxonómica de los 18 ejemplares de C. bedriagai referenciados en el texto. Minicipio Parroquia Lugar

Fecha

Latitud

Longitud Altitud Sintaxonomía

Cangas

Darbo

Sierra Naciente

18/04/1976 42.259893 -8.791160

95

Ulici europaei-Ericetum cinereae

Cangas

Coiro

Carballal

22/07/1977 42.295340 -8.767477

342

Rusco aculeati-Quercetum roboris

Cangas

Hío

Donón, Sierra Barra-Area Brava

13/09/1980 42.280380 -8.850993

141

Ulici europaei-Ericetum cinereae

Cangas

Darbo

Areamilla

01/07/1981 42.250321 -8.799711

3

Ulici europaei-Ericetum cinereae

Cangas

Darbo

Areamilla

29/05/1982 42.249695 -8.791519

13

Sedo anglici-Thymetum caespititii

Cangas

Darbo

Mte. San Roque

25/07/1983 42.258627 -8.791519

73

Ulici europaei-Ericetum cinereae

Cangas

Darbo

Mte. San Roque

27/08/1983 42.258629 -8.791310

72

Ulici europaei-Ericetum cinereae

Vigo

Vigo

Islas Cíes, playa de 08/06/1984 42.226468 -8.901246 Rodas

3

Othanto maritimi-Ammophiletum australis facies E. paralias

Cangas

Hío

Donón, dunas playa de Barra

10/06/1984 42.262647 -8.855204

3

Festuco-Crucianelletum maritimae facies Helychrision picardii

Cangas

Darbo

Varalonga

09/10/1984 42.268010 -8.806915

174

Cangas

Hío

Donón, dunas playa de Barra

15/05/1985 42.262763 -8.855222

3

Festuco-Crucianelletum maritimae facies Helychrision picardii

Cangas

Hío

Donón, dunas playa de Barra

15/07/1985 42.262999 -8.855215

3

Festuco-Crucianelletum maritimae facies Helychrision picardii

Vigo

Vigo

Islas Cíes, Isla de San Martiño

22/08/1986 42.194257 -8.900156

3

Disclímax de Pinus pinaster

Cangas

Hío

Costa de la Vela

05/07/1992 42.271894 -8.862128

50

Ulici europaei-Ericetum cinereae

Cangas

Hío

Donón, dunas playa de Barra

15/07/2002 42.266785 -8.855678

20

Festuco-Crucianelletum maritimae facies Helychrision picardii

Cangas

Hío

Donón, dunas playa de Barra

22/07/2002 42.266733 -8.855615

18

Festuco-Crucianelletum maritimae facies Helychrision picardii

Cangas

Hío

Donón, dunas playa de Barra

08/08/2003 42.266635 -8.855647

18

Festuco-Crucianelletum maritimae facies Helychrision picardii

Cangas

Hío

Donón, dunas playa de Barra

08/08/2003 42.266635 -8.855647

18

Festuco-Crucianelletum maritimae facies Helychrision picardii

la población de las Dunas de Barra tiene una distribución contagiosa debido a sus necesidades de cobijo, humedad, orientación o termofilia. Y así, un cálculo solamente centrado en las áreas en las que parece más común, sugiere una población de unos 65-75 ejemplares, más creíble, pero todavía muy alejado de los valores que Hailey et al. (1987) dan de más de 4.000 individuos / km2 para la costa mediterránea. Probablemente esta diferencia se deba a que estas poblaciones costeras gallegas están en su límite de distribución, y en su hábitat y ecología están expuestos a una influencia atlántica severa.

Ulici europaei-Ericetum cinereae

Con pocos lugares realmente idóneos para su expansión o conservación, las poblaciones de C. bedriagai que persisten en el municipio de Cangas y alrededores tienen cada vez más estrangulados sus puntos de contacto y terminarán aisladas con una distribución en mosaico. Las zonas de contacto entre núcleos poblacionales ya se suponen escasas por el hecho de que la especie suele ocupar suelos franco-arenosos y espacios soleados, hábitats que en el municipio de Cangas corresponden con formaciones graníticas cacuminales bien erosionadas, laderas pedregosas con poca cobertura y exposición sur o, sobre todo, con dunas costeras,


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que de forma natural ya aparecen en teselas paisajísticas menguantes. La emergencia de estas poblaciones aisladas dificulta la pervivencia de la especie en el área de estudio, muy urbanizada. La parcelación de los ecosistemas se genera a partir de heterogeneidades de muy diversa índole, pero consustanciales al hábitat de la especie. Cada una de esas particularidades, que pueden ser edáficas, microclimáticas, humectantes, etc., dificultan a su vez la expansión, o el intercambio interpoblacional. A esta especialización en el habitat ocupado, se debe añadir una pérdida en superficie y calidad del hábitat idóneo para la especie. De hecho, desde mediados de la década de 1990 no se han vuelto a observar ejemplares en las localidades de Sierra Naciente, San Roque y Areamilla, si bien, desde entonces y hasta hoy en día, seguimos encontrándolos en el resto de localidades de la Tabla 1. Probablemente, el Espacio Natural de las dunas de Barra, ya muy pisoteado, con sus especiales características termófilas, sea el único lugar donde a medio plazo pueda continuar la especie. No obstante, en las dunas de Barra debe vigilarse la creciente expansión del sintaxon rizomatoso Arundini donacisConvolvuletum sepium, dada su gran capacidad expansiva (Campos et al., 2004; Pino & Pino, 2014), y que tiene como principal efecto la desaparición completa de la vegetación psammófila bajo su dosel y, según nuestras

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observaciones, consecuencias negativas sobre las poblaciones de C. bedriagai. Otras amenazas locales para la especie son los incendios, una importante inmigración y la urbanización consiguiente, el turismo y densidades de población por encima de los 500 habitantes / km2, problemas con los residuos sólidos y un uso no tradicional del suelo. Estos problemas afectan tanto a las poblaciones insulares como continentales (véase Pollo, 1997; Pino et al., 1998; Galán, 2003; Cabana, 2011). C. bedriagai está incluido en el Anexo V de Especies animales y vegetales de interés comunitario que requieren una protección estricta de la ley 42/2007, de 13 de diciembre, del Patrimonio Natural y de la Biodiversidad (Anónimo a, 2007) y también en el catálogo de especies gallegas amenazadas (Anónimo b, 2007). Si bien las poblaciones peninsulares ibéricas aparecen en la categoría UICN de Casi Amenazada (NT), la situación de C. bedriagai en el municipio de Cangas y por extensión en toda la Península de Morrazo es de mayor vulnerabilidad. Al igual que las poblaciones insulares de Cíes y Ons y las costeras de la provincia de A Coruña (Pollo, 2002; Anónimo, 2014), creemos que las poblaciones continentales de Cangas de C. bedriagai merecen protección, un seguimiento a largo plazo y en general la categoría UICN En Peligro (EN) dentro del catálogo de especies gallegas amenazadas (Anónimo b, 2007).

REFERENCIAS Álvarez, I. & Freán, M.M. 1993. Primera cita de eslizón ibérico Chalcides bedriagai en Ourense (Galicia, España). Boletín de la Asociación Herpetológica Española., 4: 7. Anónimo a. 2007. Ley 42/2007, del Patrimonio Natural y de la Biodiversidad. B.O.E. del 13 de diciembre, 299: 5127551327. Anónimo b. 2007. Decreto 88/2007, de 19 de abril, por el que se regula el Catálogo gallego de especies amenazadas. D.O.G. 89, de 9 de mayo de 2007.

Anónimo, 2014. Decreto 37/2014, por el que se declaran zonas especiales de conservación los lugares de importancia comunitaria de Galicia y se aprueba el Plan director de la Red Natura 2000 de Galicia. D.O.G. 62, de 31 de marzo de 2014. Barbadillo, L.J. 1986. Nuevas citas herpetológicas para la provincia de Burgos. Revista Española de Herpetologia, 1: 57-62. Cabana, M. 2011. Chalcides bedriagai (Boscá, 1880). 58-59. In: Asensi, M. (coord.), Atlas de Anfibios e Réptiles de Galicia. Sociedade Galega de Historia Natural. Santiago de Compostela.


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Campos, J.A., Herrera, M., Biurrun, I. & Loidi, J. 2004. The role of alien plants in the natural coastal vegetation in central-northern Spain. Biodiversity and Conservation 13: 2275–2293. Castroviejo, J., Salvador, A. 1970. Nota sobre herpetología del noroeste de España. Boletín de la Real Sociedad Española de Historia Natural (Biología), 68: 119-122. De Lattin, G. 1967. Grundriss der Zoogeographie. Hochschullehrbücher für Biologie, band 12. Ver Gustav fischer Verlag. Jena. Galán, P. 1988. Notas preliminares sobre la Herpetofauna de las Islas Cíes y Ons. Mustela, 3: 64-69. Galán, P. 2003. Anfibios y reptiles del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia. Faunística, biología y conservación. Ministerio de Medio Ambiente. Organismo Autónomo Parques Nacionales. Serie Técnica. Madrid. Galán, P. & Fernández, G. 1993. Anfibios e réptiles de Galicia. Colección Montes e Fontes. Edicións Xerais de Galicia. Vigo. González, J.M. 1975. Descripción de la fauna de vertebrados de la zona de Mora de Rubielos (Teruel). Boletín de la Estación Central de Ecología, 4: 63-80. Hailey, A., Rose, C.A. & Pulford, E. 1987. Food consumption, thermoregulation and ecology of the skink Chalcides bedriagai. Herpetological Journal, 1: 144-153. Izco, J., Amigo, J. & García-San León, D. 1999. Análisis y clasificación de la vegetación leñosa de Galicia (España). Lazaroa, 20: 29-47.

Izco, J., Amigo, J. & García-San León, D. 2001. Análisis y clasificación de la vegetación de Galicia (España), II. La vegetación herbácea. Lazaroa, 21: 25-50. Pino, R. & Pino, J.J. 2014. Microdistribución de Arundo donax L. (Poaceae) en Cangas (Pontevedra, NO España) Boletín BIGA: in press. Pino, J.J., López, C., Carballo, C. & Pino, R. 1998. Parque Natural de las Islas Cíes. 161-163. In: Santos, X., Carretero, M.A., Llorente, G.A. & Montori, A. (coord.), Inventario de las áreas importantes para los anfibios y reptiles de España. Organismo Autónomo Parques Nacionales. Colección Técnica. Madrid. Pollo, C.J. 1997. Chalcides bedriagai. 193-195. In: Pleguezuelos, J.M. (ed.), Distribución y biogeografía de los anfibios y reptiles en España y Portugal. Asociación herpetológica española. Monografias de Herpetología, 3. Granada. Pollo, C.J. 2002. Chalcides bedriagai (Boscá, 1880). Eslizón ibérico. 163-165. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetológica Española. Madrid. Ramil, P., Rodríguez, M.A., Hinojo, B.A., Rodríguez, P.M., Ferreiro, J., Rubinos, M., Gómez-Orellana, L., De Novoa, B., Díaz, R.A., Martínez, S. & Cillero, C. 2008. Os Hábitats de Interese Comunitario en Galicia. Descrición e Valoración Territorial. Monografías do Ibader. Universidade de Santiago de Compostela. Lugo.

Sobre el galápago europeo Emys orbicularis en el sur de Cádiz (SO de la Península Ibérica) Francisco Jiménez-Cazalla1 & Manuel Castro-Rodríguez2 1 2

Avda. Italia, 5. 11205 Algeciras. Cádiz. C.e.: virgatta@yahoo.es Cl. Árbol del Paraíso, 7. 11205 Algeciras. Cádiz.

Fecha de aceptación: 18 de junio de 2014. Key words: Emys, new records, conservation, Iberian Peninsula.

Emys orbicularis es un emídido de tamaño moderado que habita en la mayor parte de Europa y alcanza el oeste de Asia llegando hasta Irán, hallándose también presente en el norte de África (Sindaco & Jeremcenko, 2008). Estudios recientes que analizaron tanto ADN mitocondrial como nuclear muestran un moderado grado de diferenciación genética entre las distintas poblaciones ibéricas y marroquíes, sugiriendo una recolonización

desde el norte de África a través del estrecho de Gibraltar por un solo linaje, por lo que las poblaciones íbero-marroquíes deberían ser consideradas dentro de la misma unidad taxonómica bajo la denominación E. o. occidentalis. Del mismo modo se han encontrado bajos valores de variabilidad a nivel mitocondrial para las poblaciones ibéricas, aunque ésta es relativamente alta usando microsatélites, siendo mayor en poblaciones del sur y mostrando


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una tendencia a disminuir hacia el norte (VeloAntón et al., 2008; Stuckas et al., 2014). Las poblaciones presentes en las inmediaciones del estrecho de Gibraltar, al sur de la provincia de Cádiz, podrían presentar singularidades genéticas, siendo quizás más afines a las marroquíes que a las del resto del área peninsular. El estado de conservación de E. orbicularis es variable a lo largo de su extensa área de distribución. En la Península Ibérica muestra una distribución irregular, estando ausente en amplias zonas y presentando, en la mayoría de poblaciones, escaso número de efectivos (Andreu & López-Jurado, 1997). La presente nota pretende aportar información sobre el estado de conservación de E. orbicularis al sur de la provincia de Cádiz. Se presentan datos recabados sobre su presencia en cuadrículas inéditas, observaciones posteriores a la realización del atlas herpetológico de Cádiz (Blanco et al., 1995) y el resultado de varias prospecciones que pretendían verificar su presencia o persistencia en determinadas cuadrículas (Figura 1). Dichas prospecciones se llevaron a cabo mediante la observación con prismáticos, prestando especial atención a aquellas zonas aptas para el asoleamiento de los animales durante los períodos de máxima actividad. Mientras que algunos puntos de muestreo han sido visitados de manera sistemática durante un período de ocho años, otros tan sólo han podido ser visitados una vez. Para las citas no obtenidas por los autores, únicamente se han considerado aquéllas de individuos capturados o fotografiados tras verificar que efectivamente se trataba de E. orbicularis. Esto ha llevado finalmente a no incluir una parte significativa de la información recopilada. QA 53. Para esta cuadricula sólo se ha prospectado la Laguna de la Paja, sin que se haya podido constatar la presencia de la espe-

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Figura 1. Cuadrículas grises: distribución conocida según Pleguezuelos et al. (2002) y Mateo et al. (2003). Cuadrículas amarillas: observaciones recientes o antiguas no recogidas en la bibliografía. Puntos blancos: observaciones recientes (periodo 2006-2014). Puntos negros: muestreos negativos.

cie. Dichas prospecciones consistieron en cuatro visitas de aproximadamente tres horas de duración durante la primavera de 2006 y 2007. QA 52. En 2006 se pudo constatar su persistencia, detectándose un solo individuo que pudo ser observado en repetidas ocasiones. El esfuerzo de muestreo fue similar al realizado en la cuadricula anterior. TF 60 Cuadricula inédita. Un individuo adulto fue capturado por F. Gil en la finca La Zorrilla (Los Barrios) en el verano de 2005. En fechas anteriores y posteriores a esta cita no se observó ningún individuo más pese a ser un lugar bien conocido y muy visitado por los autores. TE 69. Se han prospectado varias lagunas óptimas en la zona de La Senda (32 visitas de 2 - 4 horas de duración durante el período 20052012), sin que se haya podido verificar la presencia de la especie. También se han muestreado las pozas del curso bajo del río de la Vega en dos ocasiones con resultados negativos.


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TF 70. Cuadrícula inédita. A finales de la década de 1970 resultaba común en pozas de riego situadas en la zona del Rinconcillo, junto a las marismas del río Palmones. En las mismas fechas también era posible observar individuos en Colonia San Miguel y La Menacha. Estos lugares, separados del primero por urbanizaciones y la autovía A-7, debieron formar otrora una importante población en el término de Algeciras. Ya en la década de 1990, y tras un fuerte proceso de urbanización, la especie probablemente sólo persistía en La Menacha, constituyendo el último testimonio de su presencia el cadáver de una hembra grávida que quedó atrapada entre los raíles de la vía férrea Algeciras-Bobadilla en 1996. Actualmente las lagunas presentes en este lugar han desaparecido debido a la construcción de un polígono industrial y un complejo deportivo, quedando como único hábitat posible varios encharcamientos paralelos a la citada vía férrea. TF 80. La última cita corresponde a un individuo adulto observado en la laguna que existía junto a las instalaciones de Acerinox en 1995. Actualmente este lugar y sus alrededores han sido transformados por la construcción de polígonos industriales, por lo que se considera poco probable que puedan quedar ejemplares al oeste del río Guadarranque. TF 81. Cuadrícula en la que se concentra el mayor número de citas para el Campo de Gibraltar. Entre 1986 y 1998 se produjeron varias observaciones, todas referentes a un solo individuo. Dichas observaciones tuvieron lugar en las cercanías de Jarandilla (E. Moya, comunicación personal), carretera A-369 a la altura de Los Timbales (D. Ríos, comunicación personal) y en el área del Cerro del Moro (Á. Cava, comunicación personal). La cita de mayor interés, por tratarse de un individuo neonato, es la obtenida por uno de los autores no lejos de

la estación de la Almoraima, la cual confirmaría su reproducción en la zona en 1995. Aunque no se ha llevado a cabo un muestreo sistemático, sí se han visitado frecuentemente varios de los lugares anteriormente citados, así como otras masas de agua cercanas, dando como resultado una única observación de un individuo adulto en febrero de 2014. TF 73. Han sido visitadas varias charcas aledañas a la vereda que une Jimena de la Frontera con Alcalá de los Gazules sin que se haya podido constatar la presencia de la especie. La mayor de estas charcas fue visitada anualmente de 2003 a 2010, invirtiendo de una a dos horas de observación en cada visita. Otras dos, de menor tamaño y escasa profundidad, fueron revisadas mediante el uso de un salabre en tan sólo una ocasión. TF 64. Dos individuos fueron fotografiados en la primavera de 2007 por J. Luque en un lugar impreciso de esta cuadrícula, lo que impide saber si estos se encontraban en la provincia de Cádiz o Málaga. Visitas posteriores no han arrojado ninguna otra observación, si bien el esfuerzo de muestreo no ha sido significativo. Como en otros puntos de su distribución, y a falta de un esfuerzo de muestreo mayor, el estado de conservación de E. orbicularis en el área aquí tratada se presenta como sumamente precario, siendo destacable la grave regresión sufrida en el Campo de Gibraltar debido a la continua destrucción de humedales en el arco de la bahía de Algeciras desde su industrialización en la década de 1970. Actualmente se prevé la transformación de enclaves adecuados en la cuadrícula TF 81, donde se ha comprobado recientemente la persistencia de la especie, lo que provocará un severo empeoramiento de su ya delicado estatus en el área más meridional de su distribución europea.


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REFERENCIAS Andreu. A. & López-Jurado. L.F., 1997. Emys orbicularis (Linnaeus, 1758). 94-102. In: Salvador, A. (Coordinador) y Ramos, M.A. et al. (eds), Fauna Ibérica, vol. 10: Reptiles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. Blanco, J.M., Márquez, A., Sáez Bolaño, J., Sánchez, B. & Sánchez, I., 1995. Los anfibios y reptiles de la provincia de Cádiz. Consejería de Medio Ambiente. Junta de Andalucía. Cádiz. Mateo, J.A., Pleguezuelos, J.M., Fahd, S., Geniez, P. & Martínez-Medina, F.J. 2003. Los Anfibios, los Reptiles y el Estrecho de Gibraltar. Un ensayo sobre la herpetofauna de Ceuta y su entorno. Instituto de Estudios Ceutíes. Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. 2002. Atlas y Libro Rojo de Los Reptiles y Anfibios de España. Dirección

General de Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetológica Española. Madrid. Sindaco, R. & Jeremcenko, V.K. 2008. The Reptiles of the Western Palearctic. Societas Herpetologica Italica. Edizioni Belvedere. Stuckas, H., Velo-Antón, G., Fahd, S., Kalboussi, M., Rouag, R., Arculeo, M. & Fritz, U. 2014. Where are you from, stranger?. The enigmatic biogeography of North Africa pond turtle (Emys orbicularis). Organims, Diversity & Evolution. DOI: 10.1007/s13127-014-0168-4. Velo-Antón, G., García-París, M. & Rivera, A.C. 2008. Patter of nuclear and mitochondrial DNA variation in iberian populations of Emys orbicularis (Emydidae): conservation implications. Conservation Genetics, 9: 1263-1274.

La importancia de los refugios de Timon lepidus en los yacimientos arqueológicos Joaquín Márquez-Rodríguez Departamento de Sistemas Físicos, Químicos y Naturales (Zoología). Universidad Pablo de Olavide. A-376, km 1. 41013 Sevilla. C.e.: jmarrod1@admon.upo.es

Fecha de aceptación: 14 de julio de 2014. Key words: Timon lepidus, artificial refuges, animal conservation, Iberian Peninsula.

El lagarto ocelado (Timon lepidus) es un saurio de amplia distribución en la Península Ibérica (Mateo, 2004). En la actualidad es una especie protegida y, aunque está catalogado con la categoría de “Preocupación Menor” en España (Pleguezuelos et al., 2002), algunas poblaciones se consideran amenazadas y se ha constatado un declive generalizado en las últimas décadas (Mateo, 2004). Es presa habitual de rapaces y carnívoros ibéricos (Palomares & Delibes, 1991; Martín & López, 1996; Marco & Díaz Paniagua, 2004). Para su protección usa múltiples refugios: agujeros en la tierra, grietas entre las rocas, bajo matorrales y hasta madrigueras de conejos (Gálvez-Bravo et al., 2009; Salgado & Hernández, 2013). También usa las rocas del entorno natural o las construcciones abandonadas por el hombre, mantenidas en estado ruinoso, ya que son refugios más consis-

Figura 1. T. lepidus en el complejo arqueológico Baelo Claudia.

Foto Joaquín Márquez


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Foto Joaquín Márquez

Figura 2. Ejemplar de C. acanthura en el complejo arqueológico de Tulum.

tentes, lo que proporciona mayor estabilidad y, por lo tanto, mayor seguridad. Entre las construcciones abandonadas que T. lepidus puede utilizar como refugio, podrían incluirse los yacimientos arqueológicos, muy abundantes a lo largo de toda la geografía ibérica. Esta nota destaca la importancia de estos yacimientos para el mantenimiento de las poblaciones de T. lepidus, y sugiere algunas medidas encaminadas a su conservación. El 2 de mayo de 2014 se realizó una prospección en el yacimiento conocido como Baelo Claudia (Parque Natural del Estrecho, Tarifa [Cádiz]; 36º05' N / 05º46' O), registrándose un adulto de T. lepidus de grandes dimensiones (Figura 1). Parecidas experiencias se pueden registrar en muchos otros yacimientos ibéricos. Desde la antigüedad, esta especie ha usado los refugios disponibles en los yacimientos, manteniendo una mínima distancia de separación respecto a la presencia

humana. Frente al posible ataque de cualquier depredador, muestra una estrategia de huida a la carrera hasta su guarida (Salgado & Hernández, 2013). Este comportamiento defensivo es común a otros saurios establecidos en conjuntos arqueológicos, como es el caso de Ctenosaura acanthura, iguanas comunes en yacimientos como Tulum (México; 20º12'N / 87º25'O), único complejo arqueológico maya situado al nivel del mar (Figura 2). La disponibilidad de refugios es un factor importante para la conservación de los reptiles (Salgado & Hernández, 2013). Los yacimientos arqueológicos ofrecen refugios seguros y pueden constituir buenos cazaderos para atrapar insectos. Mantienen unas condiciones microclimáticas apropiadas, permitiendo la regulación de la temperatura corporal, así como una mayor protección para la puesta y la hibernación, garantizando la supervivencia de T. lepidus. No obstante, no todos los yacimientos se localizan en áreas protegidas tales como los parques naturales. Por esta razón, es recomendable fijar unos protocolos de actuación con el fin de establecer unos procedimientos legales para la protección directa del hábitat que los reptiles usan en el interior de los conjuntos arqueológicos. Entre las medidas más inmediatas, se aconseja la prohibición del uso de elementos externos en las tareas de restauración de los yacimientos, evitando sellar las grietas y huecos en los muros por adición de cemento o de otros materiales no necesarios. Igualmente debería prohibirse la reforestación con plantas no autóctonas del entorno, y la fumigación y uso de productos nocivos para la fauna con un protocolo de actuación fijado ante la posible presencia de algún tipo de plaga. Igualmente, sería aconsejable realizar un estudio herpetológico en los yacimientos a fin de elaborar un programa de conservación de la fauna amenazada,


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como parte del mantenimiento del recinto, así como la colocación de paneles divulgativos a los visitantes. La protección legal del hábitat de T. lepidus en los yacimientos arqueológicos constituiría un avance significativo en las polí-

ticas medioambientales y una medida eficaz para la conservación de ésta y otras especies animales en los mencionados emplazamientos. De esta manera sería posible cambiar el declive de la especie en algunos enclaves antropizados.

REFERENCIAS Gálvez-Bravo, L., Belliure, J. & Rebollo, S. 2009. European rabbits as ecosystem engineers: warrens increase lizard density and diversity. Biodiversity and Conservation, 18: 869-885. Marco, A. & Díaz Paniagua, C. 2004. Los reptiles. 81-86. In: Herrera, C.M. (coord.), El monte mediterráneo en Andalucía. Consejería de Medio Ambiente, Junta de Andalucía. Sevilla. Martín, J. & López, P. 1996. Avian predation on a large lizard (Lacerta lepida) found at low population densities in Mediterranean habitats: an analysis of bird diets. Copeia, 1996: 722-726. Mateo, J.A. 2004. Lagarto ocelado -Timon lepidus. In: Carrascal, L.M. & Salvador, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias

Naturales. Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/ [Consulta: 16 julio 2014]. Palomares, F. & Delibes, M. 1991. Alimentación del meloncillo Herpestes ichneumon y de la gineta Genetta genetta en la Reserva Biológica de Doñana, SO de la Península Ibérica. Doñana, ActaVertebrata, 18: 5-20. Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.). 2002. Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Ministerio de Medio Ambiente Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid. Salgado, I. & Hernández, M.A. 2013. Timon lepidus usa las conejeras como refugio. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 24: 59-61.

Publicidad de la AHE

VOLUNTARIADO OAPN

SEGUIMIENTO POBLACIONAL

DE ANFIBIOS Y REPTILES EN EL

(PARQUE NACIONAL MARÍTIMO-TERRESTRE

DE LAS ISLAS

PNMTIAG

ATLÁNTICAS DE GALICIA )

La AHE colabora con el OAPN en la organización de campos de trabajo voluntarios en el Parque Nacional Marítimo-Terrestre de las Islas Atlánticas de Galicia. En grupos de 4 voluntarios por fin de semana (de viernes a domingo) se desarrollará un sistema de monitorización de los herpetos del Parque para, entre otros objetivos, detectar posibles declives de las diferentes especies. Se realizarán en septiembre de 2014 y mayo y junio de 2015, pero dependerá de la climatología. La oferta es abierta, aunque tendrán prioridad los socios de la AHE que, en el momento de la inscripción, participen en el SARE nacional. La organización costeará* el desplazamiento desde tierra a las islas y el alojamiento**. Para inscribiros o pedir más información podeis escribir a: sare-galicia@herpetologica.org *Otros gastos distintos de los especificados por la AHE no están incluidos. **Alojamiento en las instalaciones del PNMTIAG.



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