BAHE nº 30 · volumen 2 [2019]

SUMARIO nº 30(2) - 2019

Historia Natural Podarcis bocagei alimentándose del néctar de Crithmum maritimum en un islote costero de Galicia. Pedro Galán ........................................

Ampliación del límite altitudinal de la distribución de Lacerta bilineata en los Pirineos. Guillem Pérez i de Lanuza & Guadalupe López-Juri ..........

Flycatching foraging behavior by the montpellier snake, Malpolon monspessulanus. Juan M. Pleguezuelos & Mónica Feriche .......................

La rana vaquera Physalaemus fischeri (Anura: Leptodactylidae) como nuevo registro en la dieta de la serpiente acuática Helicops angulatus (Serpentes: Colubridae). Juan Manuel Acosta-Ortiz & Yully Alejandra Pardo-Moreno .........................

Miasis por Megaselia scalaris en dos especies de anuros de la Selva Atlántica, provincia de Misiones (Argentina). Carlos Ariel López .............

New records of cobra-like mimicry in Lytorhynchus diadema from Morocco. Adrián Talavera, Marc Albiac & Aritz Ibarzabal ....................................

Primer registro de malformación y ectoparásitos en Rhinella horribilis (Anura: Bufonidae), Puerto López, Ecuador. N. Alexandra Allan-Miranda & Salomón M. Ramírez-Jaramillo ........................

Depredación de un ejemplar de Gallotia stehlini por parte de una Pelophylax perezi. Carmen Nayra Hernández Acosta .................................

Primera cita de albinismo en una larva de Rana temporaria. Alberto Gosá .................................

Un adulto de Calotriton asper con cola bifurcada.

Alberto Gosá, Iñaki Sanz-Azkue, Ander Izagirre & Iñaki Prieto-Argarate .............................

A unique case of albinism in Rana temporaria parvipalmata in Cantabria. Ángel Ruiz-Elizalde .........

A report of complete albinism in an adult Pleurodeles waltl in the wild. Carlos Caballero-Díaz, Miguel Ángel Pérez, Ana Díaz, Gregorio Sánchez-Montes & Íñigo Martínez-Solano ...............

Amplexo interespecífico en tritones ibéricos en Cataluña. Fernando Loras Ortí .............................

Casos de malformaciones en dos poblaciones de anfibios urodelos en la comarca de Tierra de Campos, Zamora. Ricardo J. Burón .................

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10 12 16 18 19 21 23 25 29 32 35

Foto portada: Tarentola delalandii. Chinamada. Macizo de Anaga, Tenerife. Rubén Barone.

Records of albinism variants in amphibians from Portugal. Ana Ferreira, Bernardo Lam & Gonçalo M. Rosa .............................................

Distribución New records for the reptile fauna of the Tichka plateau (western High Atlas, Morocco).

Ignazio Avella, Nahla Lucchini, Urtzi Enriquez-Urzelai, Frederico Corga & Fernando Martínez-Freiría ..........................................

Expansión hacia el norte de la lagartija colirroja (Acanthodactylus erythrurus). Francisco Ferrer-Lerín, Juan Manuel Pleguezuelos & Ricardo Reques ........................................................

Oued Noun (Morocco). Southwest limit for the genus Discoglossus. Luis García-Cardenete, M. Victoria Flores, Saúl Yubero & Eduardo Rodríguez-Rodríguez ...........................................

Sobre la presencia de Lissotriton helveticus en los Montes de León (Galicia y Zamora, NW Iberia). Martiño Cabana, Anxos Romeo & Rafael Vázquez ...........................................

Conservación Observación de un ejemplar asilvestrado de Apalone ferox en la Comunidad Valenciana. David Campos-Such, Daniel Rodríguez & Albert Martínez-Silvestre ...........................................................

Nuevo registro de tortuga lora Lepidochelys kempii en el Mediterráneo. Albert Bertolero, Carles Domingo & Antoni Curcó ............................................

Distribución, uso del espacio y estado de conservación de la población de Iberolacerta monticola del Monte Pindo (A Coruña, Galicia).

Pedro Galán ..................................................

El viaje desde Italia de una culebra verdiamarilla, Hierophis viridiflavus, atrapada en un árbol. G. Albarrán Madrigal, A. Pardo de Santayana & J.M. Gómez de Berrazueta ..............................

Recensión bibliográfica .......................................

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60 63 66 76 80

Interior contraportada Normas de publicación ........................................

Foto contraportada: Polypedates leucomystax. P.N. Khao Sok. Tailandia. Pedro L. Hernández.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

Boletín nº 30(2). Año 2019.

Editores: Alberto Gosá, Alex Richter y Andrés Egea Departament de Biologia Animal, Universitat de Barcelona, Av. Diagonal 645, E-08028 Barcelona Diseño y maquetación: Marcos Pérez de Tudela Url: http://issuu.com/marcospdt Impresión: igrafic Url: www.igrafic.com Junta Directiva Presidente Juan A. Camiñas Hernández Secretario General Iñigo Martínez-Solano Tesorería Marcos Ferrández Sempere Gerente Enrique Ayllón López Vocales Jorge Sanchez Balibrea (Conservación) Cesar Ayres (Conservación del Galápago Europeo) Adolfo Marco Llorente (Tortugas Marinas) Jaime Bosch (Programa de Seguimiento) Daniel Villero Pi (Base de Datos y SIARE) Responsables de Área Enrique Ayllón López (Catálogo EE. AA.) Miguel Á. Carretero Fdez. (Lista patrón) Francisco J. Diego Rasilla (Página web y Promoción) Basic & Applied Herpetology (Editores) Catarina Rato Manuel E. Ortiz Santaliestra Boletín de la AHE (Editores) Alberto Gosá Alex Richter Boix Andrés Egea Serrano Depósito Legal: M-43.408-1990 ISSN: 1130-6939

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Historia Natural Podarcis bocagei alimentándose del néctar de Crithmum maritimum en un islote costero de Galicia Pedro Galán Grupo de Investigación en Bioloxía Evolutiva (GIBE). Departamento de Bioloxía. Facultade de Ciencias. Universidade da Coruña. Campus da Zapateira, s/n. 15071 A Coruña. España. C.e.: pgalan@udc.es Fecha de aceptación: 5 de septiembre de 2019.

Key words: Atlantic islands, Crithmum maritimum, foraging, herbivory, islets, Lacertidae, lizards.

Podarcis bocagei es un reptil endémico de la península ibérica cuya distribución se limita a su esquina noroccidental (Galán, 2004, 2014). Esta especie posee poblaciones en numerosas islas e islotes de la costa de Galicia (Mateo, 1997; Galán, 1999), algunas muy pequeñas, como la del islote Redonda, en la costa de A Coruña (Galán & Fernández-Arias, 1993).

Este islote se sitúa entre la cala de San Pedro y la cala de Bens, en la costa de San Pedro de Visma (A Coruña), fuera de la ría, frente al mar abierto (UTM de 10x10 km: 29T NJ40). Se trata de un islote de una hectárea de superficie, con una altura máxima de 9 metros, muy cercano a la costa, que permanece aislado de ella durante la pleamar (Figura 1), pero un istmo arenoso lo conecta a tierra firme durante las mareas bajas. Este istmo, con arena húmeda, cantos rodados y algas marinas en su parte central, no es habitable para

las lagartijas, por lo que la población del islote permanece aislada.

El 28 de julio de 2019, en una visita a este islote, observamos a una hembra adulta de P. bocagei que trepaba a las inflorescencias de Crithmum maritimum y lamía las flores (Figuras 2a y b). Este individuo recorrió de esta forma varias inflorescencias (se contabilizaron siete desde que comenzó la observación), situadas a unos 10-30 cm del suelo, desplazándose de una a otra mientras lamía las flores de forma continua. En otra zona del islote se observó a otra hembra adulta, también lamiendo inflorescencias de la misma planta y encaramada a ella, a una altura de 10 cm.

Ese día se observaron en total 11 individuos diferentes en 2 horas y 15 minutos.

El 1 de agosto de 2019 se observó un total de 16 individuos diferentes en la isla en 3 horas y 30 minutos de muestreo, de los cua-

Figura 1: Isla Redonda, frente a la costa de A Coruña. Se trata de un islote muy pequeño y muy cercano a tierra, habitado por Podarcis bocagei, cuya población se concentra en su tercio sureste (izquierda de la fotografía).

Foto Pedro Galán

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Fotos Pedro Galán

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Figura 2: Ejemplares de Podarcis bocagei lamiendo las inflorescencias de Crithmum maritimum en la isla Redonda. a) y b) Una hembra encaramada a la planta. c) y d) Un macho lamiendo las flores desde una roca.

les dos lamían flores de C. maritimum. Uno de ellos era un macho adulto, que fue observado en dos ocasiones diferentes lamiendo distintas inflorescencias, pero sin trepar a ellas, desde una roca (Figura 2c y d). El segundo ejemplar era una hembra subadulta que también lamía las flores desde la roca donde permanecía.

La población de P. bocagei del islote es reducida, concentrándose en una superficie de unos 1.200 metros cuadrados de su tercio sureste, en una zona al abrigo de los vientos dominantes y de los temporales marinos (cuyas olas llegan a cubrir la mitad norte y oeste de la isla durante las borrascas invernales). Habitan entre las grietas de las rocas y entre bloques de piedra, donde también se concentra la escasa vegetación existente. No se ha estimado su población, siendo 18

el número máximo de individuos observados en una visita durante la primavera.

La umbelífera C. maritimum es la planta dominante en este islote, tanto por su porte como por su número (Figura 3). El resto de la vegetación, que crece únicamente entre las grietas de las rocas y algunas depresiones, es muy escasa, se concentra en su tercio sur, y cubre en conjunto apenas el 10-15% de la superficie insular; la superficie restante corresponde a roca desnuda (Figuras 1 y 3). Además de C. maritimum, esta vegetación está compuesta por Armeria pubigera, Plantago coronopus, Plantago lanceolata, Anthyllis vulneraria subsp. maritima, Matricaria maritima, Spergularia marina, Silene uniflora, Beta vulgaris subsp. maritima, Festuca rubra subsp. pruinosa y Paspalum vaginatum.

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A diferencia de las cercanas islas de San Pedro, la isla Redonda carece de colonia nidificante de Larus michahellis, ya que esta isla es accesible durante la bajamar, siendo frecuentemente visitada por pescadores y mariscadores. Por ello son escasas las plantas nitrófilo-ruderales, que sin embargo crecen en otros islotes no accesibles por los aportes de excrementos de las colonias de gaviotas.

El consumo de néctar de plantas por saurios de la familia Lacertidae ha sido observado en poblaciones insulares de Podarcis lilfordi (Pérez-Mellado, 1989; Pérez-Mellado & Casas, 1997), Podarcis siculus (Henle, 1984), Teira dugesii (Elvers, 1977, 1978; Beyhl, 1997) y Gallotia caesaris (Beyhl, 1997), entre otras especies.

Una de las plantas más consumidas por estos lacértidos insulares es el hinojo marino, C. maritimum, que es una planta umbelífera abundante en las costas rocosas de Europa meridional. Es de destacar que el consumo del néctar de esta planta por parte de lacértidos ha sido descrito en endemismos insulares, pero nunca en especies o poblaciones continentales (ver revisión en Salvador, 2014), así como tampoco nunca ha sido descrito en P. bocagei, ni siquiera en sus poblaciones insulares (Galán, 2014).

El comportamiento de consumo de néctar de C. maritimum descrito en las especies de lagartijas endémicas insulares, especialmente en el caso de P. lilfordi, consistente en trepar a las plantas y desplazarse entre las inflorescencias lamiendo el néctar de forma intensa (Pérez-Mellado & Casas, 1997; Pérez-Cembranos & Pérez-Mellado, 2015), es el mismo que hemos observado en Podarcis bocagei en la isla Redonda (Figura 2). Además, este comportamiento se ha registrado en los islotes mediterráneos donde habita P. lilfordi en la misma época que en Redonda, desde finales de julio o principios de agosto, que coincide con el momento de floración de esta planta y una mayor producción

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Foto Pedro Galán

Figura 3: Crithmum maritimum es la especie vegetal dominante en el pequeño islote, que posee una vegetación muy escasa. La foto muestra una de las zonas donde se realizaron las observaciones.

de néctar (Pérez-Cembranos & Pérez-Mellado, 2015).

Estos autores indican que durante el período de floración de esta planta (y algunas otras de los islotes que estudian), las lagartijas las utilizan como recursos tróficos estacionales clave. A este respecto, ya Pérez-Mellado (1989) señalaba que el consumo de néctar y polen de C. maritimum es el único alimento de P. lilfordi durante tres semanas al año en el islote de Sanitja (Menorca).

Este período tardío de floración del hinojo marino y el consumo de su néctar por lagartijas, ya avanzado el verano, puede haber sido la causa de que no observásemos antes este comportamiento, ya que todas nuestras visitas anteriores a este islote habían tenido lugar durante la primavera, antes de su floración.

Es posible que, dada la abundancia de C. maritimum en la isla Redonda (Figura 3), en contraste con el resto de la vegetación, muy escasa en todo el islote (y posiblemente de artrópodos y otros invertebrados que puedan servir de alimento), también su néctar (y quizá su polen) sea un recurso trófico estacional para esta población microinsular de P. bocagei.

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Estas observaciones abren la posibilidad de especular si la misma especie se alimentaría también de C. maritimum en zonas costeras continentales donde crece esta planta. También se puede plantear si en otras islas atlánticas, donde se encuentren presentes P. bocagei o P. guadarramae, se podría producir una conducta similar, a pesar de que hasta el momento nunca ha sido descrita.

La polinización de C. maritimum por P. lilfordi ha sido demostrada en islotes de Menorca (Pérez-Mellado & Casas, 1997). No se puede descartar que el comportamiento observado en P. bocagei, similar al descrito en P. lilfordi, pueda contribuir al transporte de polen entre las plantas de esta población insular, lo que sería un interesante futuro campo de estudio.

Referencias Beyhl, F.E. 1997. Zum Blütenbesuch von lacertiden Eidechsen auf den Inseln Madeira und El Hierro. Salamandra, 33 (3): 213-218.

Elvers, I. 1977. Flower-visiting lizards on Madeira. Botaniska Notiser, 130: 231-234.

Elvers, I. 1978. The Madeira lizard-flower connection observed in a natural habitat. Botaniska Notiser, 131: 159-160.

Galán, P. 1999. Contribución al conocimiento de la herpetofauna de las islas de Galicia: Inventario faunístico y notas sobre la ecología y morfología de algunas poblaciones.

Chioglossa, 1: 147-163.

Galán, P. 2004. Podarcis bocagei (Seoane, 1884). Lagartija de Bocage. 239-241. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.). Atlas y libro rojo de los anfibios y reptiles de España (2ª ed.). Dirección General de Conservación de la Naturaleza-A.H.E., Madrid.

Galán, P. 2014. Podarcis bocagei (López Seoane, 1884). 503-527.

In: Salvador, A. (coordinador) y Ramos, M.A. et al. (eds.).

Reptiles, 2ª edición, revisada y aumentada. Fauna Ibérica, vol.

10. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid.

Galán, P. & Fernández-Arias, G. 1993. Anfibios e réptiles de Galicia. Edicións Xerais. Vigo.

Henle, K. 1984. Zur Nahrung der Ruineneidechse, Podarcis sicula (Rafinesque-Schmaltz, 1819). Sauria, 1: 23-24.

Mateo, J.A. 1997. Las islas e islotes del litoral ibérico. 343-350.

In: Pleguezuelos J.M. (ed.). Distribución y biogeografía de los anfibios y reptiles en España y Portugal, Monografías Tierras del Sur, Universidad de Granada, Granada.

Pérez-Cembranos, A. & Pérez-Mellado, V. 2015. The effect of plant consumption in the overall diet of an omnivorous lizard. Salamandra, 51 (2): 63-72.

Pérez-Mellado, V. 1989. Estudio ecológico de la lagartija balear Podarcis lilfordi (Günther, 1874) en Menorca. Revista de Menorca, 80: 455-511.

Pérez-Mellado, V. & Casas, J.L. 1997. Pollination by a lizard on a Mediterranean island. Copeia, 1997 (3): 593-595.

Salvador, A. (coordinador). 2014. Reptiles, 2ª edición, revisada y aumentada. Fauna Ibérica, vol. 10. Ramos, M.A. et al. (eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales.

CSIC. Madrid.

Ampliación del límite altitudinal de la distribución de Lacerta bilineata en los Pirineos Guillem Pérez i de Lanuza1 & Guadalupe López-Juri2 CIBIO/InBIO. Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos. Universidade do Porto. 4485-661 Vairão. Portugal.

C.e.: guillemlanuza@gmail.com 2 Laboratorio de Biología del Comportamiento, Instituto de Diversidad y Ecología Animal (IDEA). CONICET-UNC y Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales. Universidad Nacional de Córdoba. X5000JJC. Av. Vélez Sársfield, 299. Córdoba. Argentina.

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Fecha de aceptación: 13 de septiembre de 2019.

Key words: climate change, lacertids, western green lizard.

El lagarto verde occidental, Lacerta bilineata (Daudin, 1802) se distribuye desde la península ibérica hasta el extremo noroeste de los Balcanes (Speybroeck et al., 2016). En la península

ibérica aparece en el Cantábrico, el Sistema Ibérico occidental, los Pirineos y las partes más húmedas de la cordillera litoral catalana (Gosá & Rubio, 2015). Aunque en el Sistema Ibérico se

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ha descrito la presencia de esta especie hasta los 2160 msnm (Meijide et al., 1994), en los Pirineos se la ha localizado hasta los 1500 msnm (Gosá & Rubio, 2015; Pottier, 2016).

En la primavera y el verano de 2019, durante unos trabajos de muestreo de Podarcis muralis en los Pirineos, hemos detectado hasta tres localidades habitadas por L. bilineata que se sitúan en su límite altitudinal superior descrito hasta ahora o incluso lo superan sobradamente. Así pues, los días 8 y 15 de julio se localizaron hasta 9 ejemplares adultos de L. bilineata entre las aldeas de Quanca (42°40’N / 1°14’E; 1380 msnm) y Noarre (42°41’N / 1°14’E; 1600 msnm), en la Vall de Cardós, en el Pallars Sobirà (Lleida). Estos individuos se observaron junto a construcciones en ambas aldeas, así como en zona de matorral (Genista purgans, Juniperus communis) con muros de piedra en seco y en claros de robledal (Quercus petraea). El 16 de julio se observaron dos ejemplares adultos más en la cabecera de la Vall Ferrera, también en la comarca del Pa-

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llars Sobirà. El primer individuo se observó en un canchal rodeado de bosque a 1770 msnm (42°37’N / 1°22’E) y el otro a 1906 msnm, en la pared oriental del refugio de Vallferrera (42°37’N / 1°23’E). Finalmente, el 19 de julio se localizaron un mínimo de 15 ejemplares adultos y un juvenil en las Bordas de Biadós (42°39’N / 0°22’E), en la comarca del Sobrarbe (Huesca), entre los 1750 y 1800 msnm. En esta localidad los animales observados ocupaban principalmente las ruinas de varias bordas abandonadas y muros de piedra seca rodeados de una densa vegetación herbácea (Figura 1). En las tres localidades, L. bilineata se encontró en estricta sintopía con P. muralis.

Dado que las observaciones realizadas atañen a tres localidades distantes entre ellas e involucran un elevado número de ejemplares adultos, cabe reconsiderar la distribución altitudinal de la especie en los Pirineos (al menos en su vertiente sur). Considerando que la herpetofauna del Pirineo ha sido relativamente bien muestreada en

Figura 1: Macho de Lacerta bilineata en las Bordas de Biadós (Huesca), a 1763 msnm.

Foto Guillem Pérez i de Lanuza

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altitud desde hace décadas (especialmente debido a la existencia de varios lacértidos endémicos de alta montaña; e.g. Iberolacerta spp.; Pottier, 2016), nuestras observaciones podrían sugerir que la especie esté ampliando su rango de distribución hacia cotas mayores en un contexto de cambio climático. Puesto que los modelos predictivos actuales pronostican una disminución del área de distribución potencial de L. bilineata superior al 97 % a partir de 2041 (Araújo et al., 2011), se hace imprescindible ampliar el muestreo de poblaciones situadas a cotas bajas para discernir si se está produciendo un fenómeno de

ampliación del rango altitudinal de esta especie o si, más posiblemente, se trata de un desplazamiento altitudinal de su distribución.

Agradecimientos: G. López-Juri disfrutó de una beca de la Asociación Universitaria Iberoamericana de Postgrado durante la primavera de 2019 para realizar trabajo de campo en el Pirineo. G. Pérez i de Lanuza está contratado por el proyecto PTDC/BIAEVL/30288/2017-NORTE-01-0145-FEDER-30288, cofinanciado por NORTE2020 mediante fondos de Portugal 2020 i FEDER y por fondos nacionales de la FCT - Foundation for Science and Technology.

Referencias Araújo, M.B., Guilhaumon, F., Neto, D.R., Ortego, I.P. & Calmaestra, R. 2011. Impactos, Vulnerabilidad y Adaptación al Cambio Climático de la Biodiversidad Española. 2.

Fauna de Vertebrados. Dirección General de Medio Natural y Política Forestal. Ministerio de Medio Ambiente y Medio Rural y Marino. Madrid. España.

Gosá, A. & Rubio, X. 2015. Lagarto verde occidental – Lacerta bilineata. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.). Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de

Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org> [Consulta: 3 agosto 2019].

Meijide, M., Meijide, F. & Arribas, O. 1994. Atlas herpetológico de la provincia de Soria. Revista Española de Herpetología, 8: 45-58.

Pottier, G. 2016. Les Reptiles des Pyrénées. Muséum national d’Histoire naturelle. (Patrimoines naturels; 73). París. Francia.

Speybroeck, J., Beukema, W., Bok, B., Van Der Voort, J. & Velikov, I. 2016. Field Guide to the Amphibians and Reptiles of Britain and Europe. Bloomsbury Natural History. Londres. Reino Unido.

Flycatching foraging behavior by the montpellier snake, Malpolon monspessulanus Juan M. Pleguezuelos & Mónica Feriche Departamento de Zoología. Facultad de Ciencias. Universidad de Granada. 18071 Granada. Spain. C.e.: juanple@ugr.es Fecha de aceptación: 31 de octubre de 2019.

Key words: active foraging, arthropod prey, snakes, Spain.

Resumen: Se describe la observación en campo del comportamiento de captura al vuelo de un

artrópodo (lepidóptero) por parte de un ejemplar adulto de culebra bastarda mientras practicaba forrajeo activo. Se relaciona con el elevado grado de visión binocular que probablemente posee esta especie.

Flycatching, capture of prey while in flight, is a well-documented foraging behavior among flying vertebrates (e.g. birds and bats; Remsen & Robinson, 1990), but this behavior is less well docu-

mented among reptiles. Some lizards leap into the air to capture flying insects (Ehrlich & Ehrlich, 1982), and some snakes capture airborne prey during sit-and-wait maneuvers from suitable

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perches. For instance, several long bodied and climbing snake species remain at cave entrances, or in narrow cave passages, and catch flying bats during daily movements, mostly in the tropics (Esbérard & Vrcibradic, 2007), but also in temperate regions (Barti et al., 2019). As far as we know, however, there are no literature references to active flycatching as a foraging behavior among fully terrestrial snake species.

On 23 May 2004 at 14:20 hours, we observed from a distance of approximately 8 meters a male Montpellier snake (Malpolon monspessulanus; snout-vent length ca.

110 cm) moving slowly in typical active-foraging mode for this species (de Haan, 1999).

The anterior portion of the snake’s body was elevated, in this case over grass with a height of about 30 cm, when a large and unidentified low-flying lepidopteron appeared in sight approximately three meters from the snake. The snake actively focused upon and pursued this flying prey for approximately 30 seconds, pointing its head toward it, until the lepidopteran was successfully captured in mid-air. The prey was swallowed within less than 10 seconds, a brief period because of the relatively small prey size compared to the snake size. After the capture, the snake Photo Juan M. Pleguezuelos

Figure 1: Male Montpellier snake, Malpolon monspessulanus (Aldeaquemada, Jaén province, Spain), photographed immediately following its swallowing of a large lepidopteron using fly-catching.

Figura 1: Macho de culebra bastarda, Malpolon monspessulanus (Aldeaquemada, provincia de Jaén, España), fotografiada inmediatamente después de la ingestión de un gran lepidóptero mediante su captura al vuelo.

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departed from the grassland patch, at which time it was photographed (Figure 1).

Consumption of arthropods by this large Mediterranean snake has been previously recorded in the Iberian Peninsula (Valverde, 1967; Mellado, 1974; Vericad & Escarré, 1976; López-Jurado & Dos Santos, 1979). However, the-

se studies did not cite butterflies as a dietary item. Thus, Lepidoptera is a new prey type to add in the rather long list of prey items consumed by this diet generalist (reviewed in Pleguezuelos, 2017).

This natural history note increases the rather low number of flycatching behavior records for snakes, with added interest corresponding to a feeding event during a rare active-foraging technique. We speculate that this rare feeding behavior is linked to the peculiar head shape and its inherent functionality: the large eyes and facial grooves anterior to the eyes permit an increased visual field for M. monspessulanus, improving the degree of binocular vision (Mangiacotti et al., 2014), thereby increasing its depth perception. Binocular vision (and concomitant change in head shape) has been associated with other snakes that rely on visual cues to orient, such as those that are arboreal (Lillywhite & Henderson, 1993).

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References Barti, L., Péter, Á., Csősz, I. & Sándor, A.D. 2019. Snake predation on bats in Europe: new cases and a regional assessment. Mammalia, Retrieved 5 Sep. 2019, from doi:10.1515/mammalia-2018-0079.

De Haan, C.C. 1999. Die Europaische Eidechsennatter Malpolon monspessulanus (Hermann, 1804). 661-756. In: Bohme, W. (ed). Handbuch der Reptilien und Amphibien Europas, Vol. 3/ IIA, Serpentes II: Colubridae 2. Aula-Verlag, Wiesbaden.

Ehrlich, P.R. & Ehrlich, A.H. 1982. Lizard predation on tropical butterflies. Journal of the Lepidopterists Society, 36(2): 148-152.

Esbérard, C.E. & Vrcibradic, D. 2007. Snakes preying on bats: new records from Brazil and a review of recorded cases in the Neotropical Region. Revista Brasileira de Zoologia, 24(3): 848-853.

Lillywhite, H.B. & Henderson, R.W. 1993. Behavioral and functional ecology of arboreal snakes. 1–48. In: Seigel, R.A. & Collins, J.T. (eds.). Snakes: ecology and behavior.

New York: McGraw-Hill.

López-Jurado, L.F. & Dos Santos, L. 1979. Datos complementarios sobre la alimentación de Malpolon monspessulanus.

Doñana, Acta Vertebrata, 6(1): 119-120.

Mangiacotti, M., Limongi, L., Sannolo, M., Sacchi, R., Zuffi, M.A. & Scali, S. 2014. Head shape variation in eastern and western Montpellier snakes. Acta Herpetologica, 9(2): 167-177.

Mellado, J. 1974. Malpolon monspessulanus alimentándose de saltamontes (Anacridium sp.). Doñana, Acta Vertebrata, 1(1): 55.

Pleguezuelos, J.M. 2017. Culebra bastarda - Malpolon monspessulanus. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.). Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/>.

Remsen Jr, J.V. & Robinson, S.K. 1990. A classification scheme for foraging behavior of birds in terrestrial habitats.

Studies in Avian Biology, 13: 144-160.

Valverde, J.A. 1967. Estructura de una comunidad de vertebrados terrestres. Monografías de la Estación Biológica de Doñana, 1: 1-218.

Vericad, J.R. & Escarré, A. 1976. Datos de alimentación de ofidios en el Levante sur ibérico. Mediterránea, 1: 5-33.

La rana vaquera Physalaemus fischeri (Anura: Leptodactylidae) como nuevo registro en la dieta de la serpiente acuática Helicops angulatus (Serpentes: Colubridae) Juan Manuel Acosta-Ortiz1,2 & Yully Alejandra Pardo-Moreno1,2 Departamento de Biología y Química. Programa de Biología. Universidad de los Llanos. Villavicencio. Meta. Colombia.

C.e.: juan.acostaherp@gmail.com 2 Semillero de Investigación Bioherp. Universidad de los Llanos. Villavicencio. Meta. Colombia.

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Fecha de aceptación: 30 de octubre de 2019.

Key words: Helicops angulatus, water snake, new record, diet, Physalaemus fischeri, Fischer’s dwarf frog.

Physalaemus fischeri (Boulenger 1890) es una rana pequeña de hábitos terrestres; los adultos llegan a alcanzar un tamaño corporal de 30 mm (LRC; longitud rostro-cloaca) (Chacón, 2012). Es común en zonas abiertas y parece adaptarse fácilmente a zonas con intervención antrópica (Lynch, 2006). Esta rana se distingue fácilmente por presentar una coloración rojiza en las ingles y una banda ancha de color café proyectada detrás del ojo hacia los costados del cuerpo; además, en sus extremidades carece de discos ensanchados y membranas interdigitales. Se distribuye en Colombia en los departa-

mentos de Arauca, Boyacá, Casanare y Meta (Cochran & Goin, 1970; Lynch, 2006; Acosta-Galvis et al., 2010), y en Venezuela en los estados de Cojedes, Bolívar, Apure, Barinas y Guárico (Barrio-Amorós et al., 2019).

Helicops angulatus (Linnaeus, 1758) es una serpiente nocturna de hábitos acuáticos, cuyos adultos alcanzan una longitud total de entre 400 y 500 mm (Roze, 1966). Habita desde lagos, lagunas y quebradas hasta estanques piscícolas y charcas temporales (Ford & Ford, 2002; Roberto et al., 2009; Aponte-Gutiérrez et al., 2017). Presenta ojos pequeños en posición dorsolateral, una coloración

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dorsal oliva a café mate, con bandas transversales oscuras, y una coloración ventral blanca, amarilla, naranja o roja con manchas negras (Ford & Ford, 2002; Aponte-Gutiérrez et al., 2017). Esta serpiente se distribuye en Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, Guiana, Guyana Francesa, Perú, Trinidad y Venezuela (Roberto et al., 2009; Aponte-Gutiérrez et al., 2017). En Colombia se ha registrado en los departamentos de Amazonas, Arauca, Caquetá, Casanare, Cauca, Guainía, Guaviare, Meta, Vaupés y Vichada (Aponte-Gutiérrez et al., 2017).

Helicops angulatus se alimenta de invertebrados y vertebrados tales como peces, anuros y lagartos (Reis et al., 2010; Aponte-Gutiérrez et al., 2017).

Dentro de su dieta se han reportado anuros de los géneros Rhinella, Boana, Osteocephalus, Scinax, Pseudis y Allobates (Martins & Oliveira, 1998; Reis et al., 2010; Rocha & Lopez-Baucells, 2014; De Carvalho et al., 2017; Costa-Campos et al., 2017).

Aunque De Carvalho y colaboradores (2017) reportaron en Brasil un leptodactílido encontrado en el estómago de un ejemplar de H. angulatus, no es clara la identidad de la especie, probablemente por su nivel de descomposición. Sin embargo, no pudo tratarse de P. fischeri pues esta especie no tiene distribución en Brasil; por ende, este se convierte en el primer reporte de P. fischeri dentro de la dieta de la serpiente acuática H. angulatus.

El 31 de mayo de 2019 a las 21:10 horas, con una temperatura ambiente de 28 °C y una fracción de iluminación lunar de 0,12 (valor de referencia: luna nueva = 0, luna llena = 1), dato obtenido del US Naval Observatory (http://aa.usno.navy.mil), en un estanque piscícola (4°04’20.85” N / 73°4’54.72” O; 396 msnm) ubicado en el Instituto de Acuicultura de los Llanos (IALL) en la Universidad de los Llanos, Villavicencio-Colombia, se observó un individuo de H. angulatus ingiriendo una rana vaquera P. fischeri (Figura 1).

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Foto Yully A. Pardo-Moreno

Figura 1: Individuo de Helicops angulatus ingiriendo una rana vaquera Physalaemus fischeri en Villavicencio-Meta, Colombia.

La rana P. fischeri era consumida desde la cabeza hacia atrás. Tras 20 minutos de observación la serpiente había ingerido la cabeza y parte de las extremidades anteriores, esto a razón de que el cuerpo de la rana superaba su volumen normal. Este comportamiento defensivo se encuentra documentado en otros anuros, por el cual, mediante la inhalación de aire, el cuerpo tiende a inflarse, aumentando su tamaño hasta en más del doble para evitar al depredador (Marchisin & Anderson, 1978), o para dificultar el proceso de ser tragado. Durante el tiempo de observación la rana no se movía, probablemente por la acción paralizante del veneno de la serpiente o porque ya estaba muerta, mientras que la serpiente mantuvo una misma posición, y solo se evidenciaban pequeños movimientos a nivel mandibular.

Según Lynch (2006) P. fischeri es una de las especies más comunes en el área donde se realizó la observación. Tanto P. fischeri como

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H. angulatus pueden ocupar zonas abiertas e intervenidas (Lynch, 2006; Aponte-Gutiérrez et al., 2017), de modo que H. angulatus podría consi-

derarse como una especie generalista en la selección de anuros, aprovechando las presas comúnmente disponibles en los hábitats que ocupa.

Referencias Aponte-Gutiérrez, A., Parra-Torres, F. & Velásquez-Suarez, A. 2017. Helicops angulatus. 62-66. In: Rada, M., Vargas-Salinas, F., Urbina-Cardona, J., Rueda-Solano, L., Bolívar-García, W., Flechas, S. & Chavez-Portilla, G. (eds.).

Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia. Universidad de Antioquia. Colombia.

Acosta-Galvis, A.R., Señaris, J.C., Rojas-Runjaic, F. & Riaño-Pinzón, D.R. 2010 Anfibios y Reptiles. Capítulo 8.

258-289. In: Lasso, C., Usma, S., Trujillo, F. & Rial, A. (eds.). Biodiversidad de la Cuenca del Orinoco: bases científicas para la identificación de las áreas prioritarias para la conservación y uso sostenible de la Biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, WWF Colombia, Fundación Omacha, Fundación La Salle e Instituto de Estudios de la Orinoquia (Universidad Nacional de Colombia). Bogotá, D.C. Colombia.

Barrio-Amorós, C., Rojas-Runjaic, F. & Señaris, J. 2019. Catalogue of the amphibians of Venezuela: Illustrated and annotated species list, distribution, and conservation. Amphibian and Reptile Conservation, 13 (1): 1–198.

Chacón, A. 2012. Los anfibios del Táchira. Guía práctica para su identificación. Universidad Nacional Experimental del Táchira. Venezuela.

Cochran, D. & Goin, C. 1970. Frogs of Colombia. Bulletin of the United States National Museum, 288: 1–655.

Costa-Campos, C., Silva, P., Guerra, L. & Sousa, J. 2017. Predation on the brilliant-thighed poison frog Allobates femoralis (Aromobatidae) by the Amazonian water snake Helicops angulatus (Dipsadidae). Herpetology Notes, 10: 665-667.

De Carvalho, C., De Assis, L. & Dos Santos-Costa, M. 2017. Diet composition and foraging habitat use by three species of water snakes, Helicops Wagler, 1830, (Serpentes: Dipsadidae) in eastern Brazilian Amazonia. Journal of Herpetology, 51(2): 215-222.

Ford, N. & Ford, D. 2002. Notes on the ecology of the South American water snake Helicops angulatus (Squamata: Colubridae) in Nariva Swamp, Trinidad. Caribbean Journal of Science, 38 (1-2): 129-132.

Lynch, J. 2006. The amphibian fauna in the Villavicencio region of eastern Colombia. Caldasia, 28(1): 135-155.

Marchisin, A. & Anderson, J. 1978. Strategies employed by frogs and toads (Amphibia, Anura) to avoid predation by snakes (Reptilia, Serpentes). Journal of Herpetology, 12(2): 151-155.

Martins, M. & Oliveira, M. 1998. Natural history of snakes in forests of the Manaus region, Central Amazonia, Brazil.

Herpetological Natural History, 6(2): 78-150.

Reis, G., Reis, E., Vilela, L. & Rocha, A. 2010. Helicops angulatus (watersnake). Diet and Reproduction. Herpetological Review, 41(1): 93.

Roberto, I., Cardozo, S., de Sousa, M. & de Oliveira, W. 2009. Reptilia, Colubridae, Helicops angulatus: distribution extension and rediscovery in the state of Ceará. Check List, 5 (1): 118-121.

Rocha, R. & Lopez-Baucells, A. 2014. Predation attempt of Hypsiboas boans (Anura: Hylidae) by Helicops angulatus (Squamata: Dipsadidae) with notes on defensive behavior.

Alytes, 30(1-4): 78-81.

Roze, J. 1966. La taxonomía y zoogeografía de los ofidios de Venezuela. Colección Ciencias Biológicas III. Universidad Central de Venezuela, Venezuela.

Miasis por Megaselia scalaris en dos especies de anuros de la Selva Atlántica, provincia de Misiones (Argentina) Carlos Ariel López Instituto Nacional de Medicina Tropical-ANLIS. Av. Jujuy y Neuquén, s/n. 3370 Puerto Iguazú. Misiones. Argentina.

C.e.: lopez_arielc@yahoo.com.ar Fecha de aceptación: 22 de septiembre de 2019.

Key words: amphibians, conservation, Diptera, parasitism.

Se entiende por miasis las parasitosis causadas por larvas de Diptera que consumen los tejidos de vertebrados vivos, incluido el ser humano (Francesconi & Lupi, 2012). En relación

a las miasis en anfibios anuros, constituyen un fenómeno ampliamente distribuido en el mundo. En Europa, Asia, América del Norte y Australia las familias de dípteros Callipho-

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Fotos C.A. López

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Figura 1: a) Miasis en la región escapular de Rhinella ornata. b), c) y d) Miasis en región post-craneal en tres individuos de Boana faber, en b) se observaron más de una lesión con larvas en la zona (flecha roja), en d) los dedos III y IV de ambas manos afectados por las larvas.

ridae, Sarcophagidae, Chloropidae y Muscidae son las responsables de las infestaciones obligadas u ocasionales de anuros (Crump & Pounds, 1985; Bolek & Janovi, 2004; Eaton et al., 2008; Gosá et al. 2009; Goverse, 2009; Tantawi & Whitworth, 2014).

En la región Neotropical los registros de miasis en anfibios corresponden principalmente a especies de dípteros de la familia Sarcophagidae, infestando especies de la familia Hylidae (Eizemberg et al., 2008; Mello-Patiu & Luna-Dias, 2010; Oliveira et al., 2012; Souza-Pinto

et al., 2015; Pinto et al., 2017), Phyllomedusidae (Filadelfo et al., 2013), Dendrobatidae (Hagman et al., 2005), Centrolenidae (Medina et al., 2009), Craugastoridae (Gómez-Hoyos et al., 2012), Ranidae (Souza et al., 1989), Bufonidae (Pounds & Crump, 1987; Souza-Pinto et al., 2015), Odontophrynidae (Lopes, 1981) y Leptodactylidae (Müller et al., 2015; Alcántara et al., 2015). Alcántara et al. (2015) informan, además, la infestación de Leptodactylus elenae por Megaselia scalaris (Phoridae), incorporando una nueva familia de dípteros parásitos de anuros en la región.

En Argentina los registros de miasis en anuros son escasos y restringidos al centro-norte de la Mesopotamia. En la provincia de Corrientes se informaron miasis en leptodactylidos –Adenomera diptyx, L. elenae y Physalaemus albonotatus–, causadas por una nueva espe-

cie de díptero de la familia Sarcophagidae –Lepidodexia adelina– (Mulieri et al., 2018). En la provincia de Misiones los registros incluyen a Boana curupi, díptero no identificado (López & Nazer, 2009) y Boana caingua infestada por M. scalaris (Phoridae), constituyendo el primer registro de esta especie parasitando anuros en el país (López et al., 2016). En este informe se presentan evidencias de Boana faber (Wied-Neuwied, 1821) –Hylidae– y Rhinella ornata (Spix, 1824) –Bufonidae– como hospedadores de M. scalaris.

Los hallazgos fueron realizados en la zona conocida como “600 Hectáreas”, adyacente a la ciudad de Puerto Iguazú, que forma parte de la zona buffer noroeste del Parque Nacional Iguazú, el área protegida más biodiversa del país. El sitio conserva algunos sectores de selva donde habitan cuatro comunidades de la etnia Mbyá-guaraní, pero la creciente actividad de hostelería está modificando aceleradamente la fisonomía de los ambientes.

El 3 de diciembre de 2013 (25°36’03’’S / 54°33’01’’W; 223 msnm), siendo las 19:30 horas aproximadamente, se observó un ejemplar adulto de Rhinella ornata moviendose con dificultad. La inspección del individuo permitió constatar una amplia lesión del tegumento en la región escapular izquierda,

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Fotos C.A. López

Figura 2: a) Aspecto general de Megaselia scalaris recuperada de R. ornata, anepisternum sin setas. b) La flecha roja señala los dos pares de setas supra-antenales en M. scalaris recuperada de B. faber. c) Hembra de M. scalaris mostrando el tergito 6 corto y ancho (flecha negra) y tibia con empalizada dorsal y simple de setas (flecha roja).

donde se encontraban las larvas de díptero (Figura 1a). El individuo fue aislado en un contenedor plástico y mantenido en condiciones de laboratorio. Después de 48 horas el animal murió y las larvas se transportaron a zonas secas del recinto para empupar. La eclosión de los adultos tardó 29 días (número de colección INMET 095). Rhinella ornata tiene una amplia distribución en la Selva Atlántica y no presenta problemas de conservación a nivel nacional ni continental (Vaira et al., 2012; AmphibiaWeb, 2019).

Tres individuos de B. faber fueron encontrados parasitados –23 de abril de 2018 (25°36’29’’S / 54°32’56’’W; 234 msnm), 15 de noviembre de 2018 (25°36’22’’S / 54°32’58’’W; 231 msnm) y 31 de enero de 2019 (25°36’22’’S / 54°33’06’’W; 230 msnm)–, los ejemplares fueron colectados, aislados en contenedores plásticos y mantenidos en condiciones de laboratorio. Todos los ejemplares de B. faber tenían una lesión circular en la zona post craneal con larvas; dos de ellos presentaban otros puntos de acceso de las larvas en distintas partes del cuerpo

(Figura 1 b, c y d). Los individuos murieron entre 24 y 48 horas después de ser colectados, aunque las larvas siguieron alimentándose de la carcasa durante 48 horas más, para luego moverse hacia las áreas secas del recinto y empupar. Sólo del último ejemplar se pudieron recuperar adultos de la mosca (número de colección INMET 096), después de 27 días de incubación de las pupas. Boana faber es una especie con amplia distribución en la Selva Atlántica y no presenta problemas de conservación a nivel nacional ni continental (Vaira et al., 2012; AmphibiaWeb, 2019).

Los dípteros adultos fueron determinados como Megaselia scalaris. Para la determinación se utilizaron las características morfológicas externas propuestas por Brown y Horan III (2012): patrón de coloración dorsal amarillo con diseños marrones (Figura 2a); sin venas transversales en las alas; hembras con el tergito 6 corto y muy ancho, sobresaliendo del tergito 5 (Figura 2c).

Conjuntamente se utilizaron los caracteres propuestos por Borgmeier (1962) (apud López et al., 2016): anepistermun sin setas (Figura 2a), dos pares de setas supra-antenales del mismo largo

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(Figura 2b); scutellum con cuatro setas, las posteriores más grandes; tibia posterior con empalizada dorsal y simple de setas (Figura 2c). Esta especie de díptero es cosmopolita, con registros tanto en ambientes naturales como antrópicos, mostrando una plasticidad trófica excepcional, características que le facilitarían el uso de una amplia gama de nichos ecológicos (Disney, 2008).

Si bien la información sobre las miasis en anuros en Argentina es escasa, se puede señalar que los registros ocurrieron en ambientes tanto alterados como prístinos y en todas las

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estaciones del año –menos invierno–. También cabe destacar que los grupos afectados tienen hábitos arborícolas o terrestres, que especies de al menos tres familias de anuros serian hospedadores y que el elenco de moscas parásitas puede diferir comparado con casos de miasis más septentrionales.

Agradecimientos: Agradezco al equipo de guías de Iguazú Bike Tours por las denuncias de los ejemplares de B. faber al Servicio de Taxonomía del INMeT y a Q. de los Santos por su colaboración en la confección del gráfico.

Referencias AmphibiaWeb. 2019. <https://amphibiaweb.org> University of California, Berkeley. California. USA. [Consulta: 1 abril 2019].

Bolek, M.G. & Janovy J.J. Jr. 2004. Observations on myiasis by the Calliphorids, Bufolucilia silvarum and Bufolucilia elongata, in wood frogs, Rana sylvatica, from southeastern Wisconsin. John Janovy Publications. Paper 11.

Borgmeier, T. 1962. Versuch einer Uebersicht ueber die neotropischen Megaselia- Arten, sowie neue oder wenig bekannte Phoriden verschiedener Gattungen (Diptera, Phoridae). Studia Entomologica, 5: 289–488.

Brown, V.B. & Horan III R.V. 2012. A key to Neotropical Region frog-egg-feeding species of Megaselia (Diptera: Phoridae), with a new species from Panama. Contributions in Science, 520: 1–4.

Crump, M.L, & Pounds J.A. 1985. Lethal parasitism of an aposematic anuran (Atelopus varius) by Notochaeta bufonivora (Diptera: Sarcophagidae). Journal of Parasitology, 71 (5): 588–591. <https://doi.org/10. 2307/3281428>.

Disney, R.H.L. 2008. Natural History of the Scuttle Fly, Megaselia scalaris. Annual Review of Entomology, 53: 39-60.

Eaton, B.R., Moenting, A.E., Paszkowski, C.A. & Shpeley, D. 2008. Myiasis by Lucilia silvarum (Calliphoridae) in amphibian species in boreal Alberta, Canada. Journal of Parasitology, 94: 949–952.

Eizemberg, R., Sabagh, L.T. & Mello, R.S. 2008. First record of myiasis in Aplastodiscus arildae (Anura: Hylidae) by Notochaeta bufonivora (Diptera: Sarcophagidae) in the Neotropical area. Parasitology Research, 102 (2): 329–331. <https://doi. org/10.1007/s00436-007-0767-5>.

Filadelfo, T., Carvalho-Zimbres, B.Q., Dantas, P.T., de Mello-Patiu, C.A. & Albuquerque-Brandão, R. 2013. Egg clutches and predation of Phyllomedusa azurea (Anura, Hylidae) nests in a temporary pond in Central Brazil.

Herpetology Notes, volume 6: 485–488.

Francesconi, F. & Lupi, O. 2012. Myiasis. Clinical Microbiology Reviews, p. 79–105.

Gómez-Hoyos, D.A., Suárez-Joaqui T. & Marín-Gómez, O.H. 2012. Flesh fly myiasis (Diptera: Sarcophagidae) in Pristimantis thectopternus (Anura: Strabomantidae) from Colombia. Herpetology Notes, 5: 27–29.

Gosá, A., Rubio, X., Etxaniz, M., Luengo, A., García-Cardenete, L. & Océn, M. 2009. Probables casos de parasitismo de Lucilia bufonivora (Diptera: Calliphoridae) en anuros del norte ibérico. Boletin de la Asociacion Herpetolologica Española, 20: 113–117.

Goverse, E. 2009. Hyla arborea (Tree frog). Blowfly parasitism.

Herpetological Review, 40 (1).

Hagman, M., Pape, T. & Schulte, R. 2005. Flesh fly myiasis (Diptera, Sarcophagidae) in Peruvian poison frogs genus Epipedobates (Anura, Dendrobatidae). Phyllomedusa, 4 (1): 69–73. <https://doi.org/ 10.11606/issn.2316-9079. v4i1p69-73>.

Lopes, H.S. 1981. Notes on American Sarcophagidae (Diptera). Revista Brasileira de Biologia, 41: 149–152.

López, C.A. & Nazer S.J.E. 2009. Anfibios y reptiles de la reserva privada Yaguaroundí (Misiones, Argentina). Boletin de la Sociedad Zoológica del Uruguay, 18: 13–34.

López, C.A., Lavinscky Pereira, T.P., Antúnez, M.G. & Peichoto, M.E. 2016. Myiasis in the Neotropical amphibian Hypsiboas caingua (Anura: Hylidae) by Megaselia scalaris (Diptera: Phoridae). The Herpetological Bulletin, 138, 2016: 18–20.

Medina, D., Rivera, M., Cossio, R., Medina, E. & Bermúdez, S. 2009. Primer registro de miasis por Sarcophagidae (Diptera: Oestroidea) en Hyalinobatrachium fleischmanni (Anura: Centrolenidae) de Panamá. Revista Mexicana de Biodiversidad, 80: 263–264.

Mello-Patiu, C.A. & de Luna-Dias, C. 2010. Myiasis in the neotropical amphibian Hypsiboas beckeri (Anura: Hylidae)

16

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

by a new species of Lepidodexia (Diptera: Sarcophagidae).

Journal of Parasitology, 96: 685–688.

Mulieri, P.R., Schaefer, E.F., Duré, M.I. & González, C.E. 2018. A new flesh fly species (Diptera: Sarcophagidae) parasitic on leptodactylid frogs. Parasitology Research, 117: 809–818.

Müller, G.A., Lehn, C.R., Bemvenuti, A. & Brisola Marcondes, C. 2015. Primer registro de miasis (Diptera: Sarcophagidae) en anuros de Leptodactylidae (Amphibia). Revista Colombiana de Ciencias Animales, 7 (2): 217–220.

Oliveira, R.M., Mendes, C.V.M., Ruas, D.S., Solé, M., Pinho, L.C. & Rebouças, R. 2012. Myiasis on Hypsiboas atlanticus (Caramaschi & Velosa, 1996) (Anura: Hylidae) from Southern Bahia, Brazil. Herpetology Notes, 5: 493–494.

Pinto, K.C., Padilha, B.C, dos Santos Cruz, L.S., de Avila Batista, G., Pinto Rossi, M.D., Martins, D.L., Penhacek, M., Vaz-Silva, W. & Mafra Neves, J. 2017. Myiasis caused

by Sarcophagidae fly in Dryaderces inframaculata (Boulenger, 1882) (Anura: Hylidae) in the north of Mato Grosso, Brazil. Herpetology Notes, 10: 147–149.

Pounds, J.A. & Crump, M.L. 1987. Harlequin frog along a tropical montane stream: aggregation and the risk of predation by frog-eaten flies. Biotropica, 19 (4): 306–309.

Souza, F.L.C., Junior, S.C.W.O., Hipolito, M., Baldassi, L. &

Martins, M.L. 1989. Cases of buccal myiasis in the bullfrog (Rana catesbeiana Shaw, 1802) with larvae of Notochaeta sp. Aldrich, 1916 (Diptera: Sarcophagidae) in São Paulo, Brazil. Memorias del Instituto Oswaldo Cruz 84 (Supplement 4): 517–518. <https://doi.org/10.1590/ S0074-02761989000800091>.

Sousa Pinto, F.C., França, I.F. & de Mello-Patiu, C.A. 2015.

Brief description of myiasis cases in three amphibian species from Atlantic Forest located in the central región of the State of Minas Gerais, Brazil. Herpetology Notes, 8: 287–290.

Tantawi, T.I. & Whitworth, T. 2014. First record of Lucilia bufonivora Moniez, 1876 (Diptera: Calliphoridae) from North America and key to North American species of the L. bufonivora species group. Zootaxa, 3881 (2): 101–124.

Vaira, M., Akmentins, M., Attademo, M., Baldo, D., Barrasso, D., Barrionuevo, S., Basso, N., Blotto, B., Cairo, S., Cajade, R., Céspedez, J., Corbalán, V., Chilote, P., Duré, M., Falcione, C., Ferraro, D., F. Gutierrez, R., Ingaramo, M.R., Junges, C., Lajmanovich, R., Lescano, J.N., Marangoni, F., Martinazzo, L., Marti, R., Moreno, L., Natale, G.S., Pérez Iglesias, J.M., Peltzer, P., Quiroga, L., Rosset, S., Sanabria, E., Sánchez, L., Schaefer, E., Úbeda, C., Zaracho, V. 2012. Categorización del estado de conservación de los anfibios de la República Argentina. Cuadernos de Herpetologia, 26 (Supl. 1): 131–159.

New records of cobra-like mimicry in Lytorhynchus diadema from Morocco Adrián Talavera1, Marc Albiac2 & Aritz Ibarzabal3 Cl. Deza, 1. 28670 Villaviciosa de Odón. Madrid. Spain. C.e: adtalave@ucm.es Paseo Doctor Moragas, 157. 08210 Barberà del Vallès. Barcelona. Spain.

3 Cl. Beato Domingo Iturrate, 3. 7º A. 48993 Getxo. Bizkaia. Spain.

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Fecha de aceptación: 8 de noviembre de 2019.

Key words: Batesian mimicry, behaviour, Colubridae, Lytorhynchus diadema, Naja, reptiles.

Resumen: Se describen dos nuevos casos de mimetismo Batesiano en Marruecos de la culebra

cavadora Lytorhynchus diadema, un colúbrido de distribución sáharo-arábiga y simpátrico con su modelo: la cobra egipcia Naja haje. Mientras que este comportamiento, que consiste en extender el cuello y elevar la parte anterior del cuerpo, parece común en Israel, solo había sido registrado una vez en Marruecos con anterioridad.

A number of defensive strategies to avoid predation have arisen during the evolutionary history of snakes. Among them, the Batesian mimicry, which consists in mimicking venomous taxa by non-venomous ones, is relatively common and evolved independently across several major snake lineages. This

mimicry can encompass both coloration and behaviour (Pokrant et al., 2017).

One instance is the Awl-headed snake Lytorhynchus diadema (Duméril, Bibron & Duméril, 1854), a small and non-venomous colubrid with a wide Saharo-Arabian distribution, with the nominal subspecies inhabi-

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ting NW Africa (Amr et al., 2013). It shares a resembling blotched pattern with the sympatric and venomous viperid snakes of the genera Bitis, Cerastes, Daboia, Echis, Macrovipera and Pseudocerastes; and also with another Batesian mimicking snake such as Malpolon moilensis (Busack et al., 2015). Furthermore, when threatened, L. diadema can also display a defensive cobra-like behaviour, although escaping is the most common response. Apparently, that behaviour is not rare in Israel (Werner, 2016), whereas it has been reported only once in NW Africa until now (Busack et al., 2015).

Therefore, we describe here the second and the third records of cobra-like mimicry in this species in Morocco and the first ones in adult L. diadema as well. At least two different adult specimens (both sexes) repeated several times the defensive display, consisting in raising its forepart body (up to ~10 cm of height out of 36 cm of snout-to-vent length, SVL) and flattening the neck as a rudimentary hood, in order to probably resemble the also sympatric Egyptian cobra Naja haje (Figure 1). The entire displays lasted around six seconds. Both specimens were found active near Khenifiss National Park (28º01’01.7”N / 12º12’25.4”W and 27º57’44.6”N / 12º16’34.1”W; 21 and 7 masl respectively) in southernmost Morocco in August 2019. Whereas Busack et al. (2015) reported the display after touching the snake on the base of the tail, we stimulated the animals by means of covering the whole snake with the bare hand.

While slipping away, the cobra-like behaviours were performed. The mimicry could not be elicited by another L. diadema, which was found and rescued from a dry water cistern in the same area, although being stimulated in the same way, perhaps owing to the possible starvation.

Probably because of its discrete habits and likely low densities (Bons & Geniez, 1996), this de-

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Photo Adrián Talavera

Figure 1: First published image of the cobra-like display in Lytorhynchus diadema diadema. Khenifiss National Park, Morocco.

Figura 1: Primera imagen publicada del comportamiento de “imitación de cobras” por parte de Lytorhynchus diadema diadema. Khenifiss National Park, Morocco.

fensive behaviour remained unnoticed so long outside the Middle East. The fact that the behaviour is present in distant populations from its distribution —where there are no common elapid species to mimic— backs up that this mimicry is plesiomorphic within the species.

Nevertheless, it would be interesting to evaluate this character in other populations of the species or even the genus since both lack taxonomical assessment (Jablonsky et al., 2014).

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

References Amr, Z.S.S., Els, J., Al Johany, A.M.H., Soorae, P., Nilson, G., Shafiei Bafti, S., Anderson, S., Böhme, W., Joger, U., Geniez, P., Mateo, J.A., Disi, A.M., Baha El Din, S., Papenfuss, T., Sharifi, M., Wilms, T. & Wagner, P. 2013. Lytorhynchus diadema. The IUCN Red List of Threatened Species 2013: e.T164769A1074038. [Accessed: October 02 2019].

Bons, J. & Geniez, P. 1996. Amphibiens et Reptiles du Maroc (Sahara Occidental compris). Atlas biogéographique. Asociación Herpetológica Española, Barcelona.

Busack, S.D., Sivan, J., Geniez, P. & Pleguezuelos, J.M. 2015.

Lytorhynchus diadema (Awl-headed Snake). Defensive Be-

haviour. Herpetological Review, 46(4): 647.

Jablonsky, D., Frynta, D. & Martínez del Mármol Marín, G. 2014. New records of the Awl-headed Snake (Lytorhynchus diadema) from northeastern Morocco. Herpetology Notes, 7: 295-297.

Pokrant, F., Kindler, C., Vamberger, M., Smith, K.T. & Fritz, U. 2017. Grass snakes (Natrix natrix, N. astreptophora) mimicking cobras display a ‘fossil behaviour’. Vertebrate Zoology, 67(2): 261-269.

Werner, Y.L. 2016. Reptile life in the land of Israel with comments on Adjacent Regions. Chimaira, Frankfurt am Main.

Primer registro de malformación y ectoparásitos en Rhinella horribilis (Anura: Bufonidae), Puerto López, Ecuador N. Alexandra Allan-Miranda1 & Salomón M. Ramírez-Jaramillo2,* Investigadora Independiente. Ciudadela La Santiago.

Investigador Independiente. Barrio Santa Isabel. Quito. Ecuador. *C.e.: kp-7sz@hotmail.com

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Fecha de aceptación: 5 de octubre de 2019.

Key words: Amblyomma, anthropic pressure, syndactyly.

En el Neotrópico la presencia de malformaciones en anfibios se atribuye a efectos producidos por parásitos helmintos tremátodos, agroquímicos, endogamia y radiación ultravioleta (Sparling et al., 2001; Ankley et al., 2004; Gallo-Delgado et al., 2006; Gurushankara et al., 2007; Williams et al., 2008; Peltzer et al., 2011).

En Ecuador los reportes sobre malformaciones en anfibios son escasos (Merino-Viteri et al., a

2005) y se desconocen sus causas. En esta nota se

da a conocer un caso de sindactilia y ectoparásitos presentes en un individuo de Rhinella horribilis Wiegmann (1833). El individuo fue fotografiado y medido para su posterior liberación.

El área de observación pertenece al ecosistema de Bosque semideciduo de tierras bajas del Jama-Zapotillo (MAE, 2013). El sitio se ubica a b

Fotos N.A. Allan-Miranda

Figura 1: Rhinella horribilis. a) Con presencia de sindactilia en la mano derecha y varios ectoparásitos en el dorso y flancos. b) Ácaro (Amblyomma sp.) de gran tamaño junto a un pequeño ácaro.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

las afueras de la zona poblada. Su vegetación circundante consiste en árboles dispersos, rodeados de herbáceas propias del ecosistema (< 1 m) y un pequeño cuerpo de agua.

El 29 de octubre de 2012, a las 15:35 h, se avistó un macho de Rhinella horribilis en la provincia de Manabí, cantón Puerto López, Parroquia Machalilla, sector “Agua Blanca” (1°32’S / 80°43’W; 73 msnm), con una longitud rostro-cloaca (LRC) de 117 mm. El individuo

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presentaba sindactilia en su extremidad superior derecha (Figura 1a), y presencia de varios ácaros (Amblyomma sp.) en el dorso. Uno de ellos era el más notorio y media 8 x 5 mm (Figura 1b).

Aunque la morfología de las malformaciones no pueda definir su causa (Meyeter, 2000), los registros de malformaciones podrían tornarse importantes para futuros estudios toxicológicos, especialmente en este grupo de vertebrados considerados valiosos indicadores biológicos.

Referencias Ankley, G.T., Degitz, S.J., Diamond, S.A. & Tietge, J.E. 2004.

Assessment of environmental stressors potentially responsible for malformations in North American anuran amphibians. Ecotoxicology and Environmental Safety, 58: 7–16.

Gallo-Delgado, S.M., Palacio-Baena, J.A. & Gutiérrez-Cárdenas, P.D.A. 2006. Efectos del insecticida clorpirifos sobre la tasa de crecimiento y la metamorfosis de Smilisca phaeota (Cope, 1862) (Anura: Hylidae). Actualidades Biológicas, 28(84): 51–58.

Gurushankara, H.P., Krishnamurthy, S.V. & Vasudev, V. 2007.

Morphological abnormalities in natural populations of common frogs inhabiting agroecosystems of central Western Ghats. Applied Herpetology, 4: 39–45.

Merino-Viteri, A., Coloma, L.A. & Almendáriz, A. 2005. Los Telmatobius de los Andes de Ecuador y su disminución poblacional. Asociación Herpetológica Española. Monografías de Herpetología, 7: 9–37.

Meteyer, C.U. 2000. Field guide to malformations of frogs and toads with radiographic interpretations. Biological Science Report USGS/BRD/BSR–2000–0005. Madison. Wisconsin. USA.

Ministerio del Ambiente del Ecuador (MAE). 2013. Sistema de Clasificación de los Ecosistemas del Ecuador Continental.

Subsecretaría de Patrimonio Natural. Quito.

Peltzer, P.M., Lajmanovich, R.C., Sanchez, L.C., Attademo, A.M., Junges, C.M., Bionda, C.L., Martino, A.L & Bassó, A. 2011. Morphological Abnormalities in Amphibian Populations from the Mid-Eastern Region of Argentina.

Herpetological Conservation and Biology, 6(3): 432–442.

Rajakaruna, R.S., Piyatissa, P.M.J.R., Jayawardena, U.A., Navaratne, A.N. & Amerasinghe, P.H. 2008. Trematode infection induced malformations in the common hourglass treefrogs. Journal of Zoology, 275: 89–95.

Sparling, D.W., Fellers, G.M. & McConnell, L.L. 2001. Pesticides and amphibian population declines in California, U.S.A. Environmental Toxicology and Chemistry, 20(7): 1591–1595.

Williams, R.N., Bos, D.H., Gopurenko, D.& DeWoody, J.A. 2008. Amphibian malformations and inbreeding. Biology Letters, 4(5): 549–552.

Depredación de un ejemplar de Gallotia stehlini por parte de una Pelophylax perezi Carmen Nayra Hernández Acosta Asociación Paleontológica de Canarias, Departamento de Biología. Universidad de las Palmas de Gran Canarias. Campus de Tafira. 35017 Las Palmas de Gran Canaria. España. C.e.: nayra_ha@outlook.es Fecha de aceptación: 15 de octubre de 2019.

Key words: Gran Canaria giant lizard, Perez’s frog, predation.

Pelophylax perezi es una especie alóctona en la Isla de Gran Canaria que se cree que fue introducida a partir del siglo XV en las Islas Canarias (Mateo et al., 2011). Se encuentra distribuida en cuerpos

de agua artificiales (Egea-Serrano, 2015) como son las balsas de riego, charcas o estanques.

Su dieta se compone principalmente de insectos del orden Diptera, Coleoptera e

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) Foto Lidia Dos-Santos

Figura 1: Ejemplares muertos de Gallotia stehlini (izquierda) y de Pelophylax perezi (derecha) después de ser recogidos de la charca y de extraer el lagarto del interior de la rana.

Hymenoptera, y de forma ocasional depreda vertebrados como otros anfibios, aves, pequeños mamíferos y reptiles (Egea-Serrano, 2014). En el caso de depredación sobre reptiles, solo se han documentado dos casos en España: sobre el lagarto ocelado, Timon lepidus (Lizana et al., 1986), y sobre el lagarto tizón de Tenerife, Gallotia galloti eisentrauti (Nogales et al., 1989).

El siguiente caso de depredación fue documentado en la zona de Las Palmas de Gran Canaria (Gran Canaria) en una residencia privada con jardín y un estanque de peque-

ñas dimensiones donde vive una población de P. perezi. El 22 de octubre de 2018, la dueña de la residencia encontró un ejemplar adulto de rana común muerto en el fondo del estanque con una cola sobresaliéndole de la boca.

Al sacar la cola, extrajo un ejemplar juvenil de Gallotia stehlini completo del interior de la rana (Figura 1).

La principal causa de la muerte probablemente fue el tamaño de la presa. El ejemplar de P. perezi cazaría al G. stehlini en la zona terrestre y, tras el forcejeo con el lacértido, se introduciría en el agua. Al no poder tragar ni regurgitar la presa, moriría ahogada.

Entre los depredadores comunes de G. stehlini se encuentra el gato, aves de presa, ratas, el erizo moruno (Salvador, 2015; Bannert, 1998) y actualmente, hay que sumarle la serpiente invasora Lampropeltis californiae, que está haciendo estragos en las poblaciones de este lagarto y han decaído drásticamente hasta ser casi nulas en los núcleos principales de distribución de L. californiae. Habría que introducir a la lista de depredadores y de forma ocasional el caso de P. perezi, que podría consumir ejemplares juveniles de igual o menor tamaño.

Referencias Bannert, B. 1998. Gallotia stehlini (Schenkel, 1901) – Riesenkanareneidechse. 371-386. In: Bischoff, W. (ed.).

Die Reptilien der Kanarischen Inseln, der Selvagens-Inseln und des Madeira-Archipels. In: Böhme, W. (ed.). Handbuch der Reptilien und Amphibien Europas. Aula Verlag, Wiebelsheim.

Egea-Serrano, A. (2014). Rana común – Pelophylax perezi.

In: Salvador, A., Martínez-Solano, I. (eds.). Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> Egea-Serrano, A. 2015. La rana común (Pelophylax perezi) en las islas Baleares e islas Canarias. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 26(2): 23-26.

Lizana, M., Ciudad, M.J. & Pérez-Mellado, V. 1986. Uso de

los recursos tróficos en una comunidad ibérica de anfibios.

Revista Española de Herpetología, 1: 207-271.

Mateo, J.A., Ayres, C. & López-Jurado, L.F. 2011. Los anfibios y reptiles naturalizados en España: Historia y evolución de una problemática creciente. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 2-42.

Nogales, M., Luis, R. & Alonso, M. 1989. Presencia de un Gallotia galloti (Sauria: Laceertidae) en estómago de Rana perezi (Amphibia, Ranidae). Tenerife. Revista Española de Herpetología, 3: 295-296.

Salvador, A. 2015. Lagarto gigante de Gran Canaria – Gallotia stehlini. In: Salvador, A., Marco, A. (eds.). Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/>

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

Primera cita de albinismo en una larva de Rana temporaria Alberto Gosá Departamento de Herpetología, Sociedad de Ciencias Aranzadi. Cl. Zorroagagaina, 11. 20014 San Sebastián. España. C.e.: agosa@aranzadi.eus Fecha de aceptación: 24 de noviembre de 2019.

Key words: albinism, Common Frog, Navarre, pigmentation, Spain, tadpole.

Entre las anomalías pigmentarias en anfibios el albinismo es la más registrada, tanto en adultos como en larvas de anuros y urodelos. En Rana temporaria se ha citado en numerosos casos (véanse revisiones en Rostand, 1955 y Rivera et al., 2001), siempre para individuos adultos. Tan sólo se ha descrito la ausencia de melanina en una puesta de la especie, con el resultado de unas larvas inicialmente blancas que en sus estadios finales resultaron indistin-

guibles de las normales (Guyétant, 1967). Según la revisión bibliográfica realizada, no se han publicado observaciones de albinismo en larvas de R. temporaria, por lo que la presente nota registra el primer caso para esta fase del desarrollo en esta especie.

En un censo de anfibios especialmente enfocado al tritón alpino, realizado en la Zona Especial de Conservación de la sierra de Aralar (Navarra; Gosá et al., 2019), el día 2 de Foto A. Gosá

Figura 1: Charca de Zubarrieta el 16 de mayo de 2018, donde se encontró la larva albina.

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

a

b

Fotos A. Gosá

Figura 2: a) Vistas lateral y b) ventral de la larva albina de R. temporaria encontrada en la ZEC sierra de Aralar (Navarra).

julio de 2018 se capturó una larva albina de R. temporaria en la charca de Zubarrieta (30T WN583281 / 4757413; 980 msnm; Figura 1), con un diámetro mayor de unos 25 m y profundidad máxima de 70 cm, localizada en hayedo (Fagus sylvatica). La larva, con una longitud total de 40,38 mm, se encontraba en el estadio de desarrollo 37 de Gosner, con los dedos formados, y presentaba una tonalidad amarillenta en cuerpo y cola, desprovista de pigmentación oscura y trasparentando la zona ventral (Figura 2), con diseño netamente diferenciado del fenotipo normal, que es de coloración parda con jaspeado dorado y cobrizo (Álvarez, 2014) y zona ventral opaca, que impide la trasparencia del paquete intestinal (Salvador & García-París, 2001). Entre los

cientos de larvas de la especie observadas en la charca y en otras de la misma sierra censadas para el mismo estudio no se encontró ningún otro individuo con la misma anomalía, por lo que se estima que su incidencia en la población debe ser muy baja y sin consecuencias para la misma. Rana temporaria comparte el biotopo de Zubarrieta con tres urodelos: Salamandra salamandra, Lissotriton helveticus e Ichthyosaura alpestris, todos ellos manteniendo igualmente poblaciones larvarias de alta densidad.

Agradecimientos: El censo poblacional en la ZEC sierra de Aralar durante el que se obtuvo la observación de la larva albina fue financiado por el Gobierno de Navarra, que emitió el permiso de muestreo correspondiente.

Referencias Álvarez, D. 2014. Rana bermeja – Rana temporaria. In: Salvador, A. & Martínez-Solano, I. (eds.). Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www.vertebradosibericos. org/> [Consulta: 19 diciembre 2018].

Gosá, A., Garin-Barrio, I., Rubio, X., Laza-Martínez. A., Cabido, C. & Fernández, A. 2019. Seguimiento de anfibios en espacios protegidos del País Vasco y Navarra. II. Parque Natural de las sierras de Urbasa y Andía y Zonas Especiales de Conservación de la sierra de Aralar y Roncesvalles-Selva de Irati (Navarra). Munibe, Ciencias Naturales, 67 (en prensa).

Guyétant, R. 1967. Une ponte albinos de Rana temporaria L. Bulletin Mensuel de la Société Linnéenne de Lyon, 36(6): 254-257.

Rivera, X., Arribas, O. & Martí, F. 2001. Revisión de anomalías pigmentarias en los anfibios de la península Ibérica y de Europa. Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 15: 59-75.

Rostand, J. 1955. Les Crapauds, les Grenouilles et quelques grands problèmes biologiques. Gallimard, París.

Salvador, A. & García París, M. 2001. Anfibios españoles. Identificación, historia y distribución. Canseco Editores.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

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Un adulto de Calotriton asper con cola bifurcada Alberto Gosá1, Iñaki Sanz-Azkue1, Ander Izagirre1 & Iñaki Prieto-Argarate2 Departamento de Herpetología, Sociedad de Ciencias Aranzadi. Cl. Zorroagagaina, 11. 20104 San Sebastián. España. C.e.: agosa@aranzadi.eus Plaza Leire, 3. 3º A. 20009 Donostia. España.

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Fecha de aceptación: 16 de noviembre de 2019.

Key words: amphibian malformations, bifurcate tail, morphological abnormalities, Navarre, Pyrenean Brook Salamander.

Los casos registrados de bifurcación en colas de urodelos europeos son escasos, como corresponde a un fenómeno considerado raro. En adultos se han obtenido en especies tales como Triturus carnifex, T. dobrogicus, Ichthyosaura alpestris, Lissotriton montandoni y Salamandrina perspicillata (véase revisión de citas en Henle et al., 2012 y Gosá, 2018). En la península ibérica se han citado en tres especies: Chioglossa lusitanica (Sequeira et al., 1999), Calotriton arnoldi (Martínez-Silvestre et al., 2014) y Lissotriton helveticus (Gosá, 2018).

En un inventario de anfibios realizado el 19 de mayo de 2019 en los embalses de Leurtza (Urroz de Santesteban, Navarra), integrados en una masa forestal de hayedo, a las 10:00 horas se capturó un macho de Calotriton asper en el torrente de la desembocadura del embalse inferior (30TXN 605089 / 4769974; 635 msnm), de escasa profundidad y anchura aproximada de 1,5 m. El individuo, con una longitud cabeza-cuerpo de 58,52 mm, presentaba la cola rota a una distancia de 24,70 mm del extremo proximal de la cloaca. A 4,78 mm del extremo de la cola surgía el apéndice regenerado, que tenía una longitud de 23,21 mm (Figura 1). La estructura del conjunto caudal del ejemplar resultó semejante a la encontrada en el otro caso conocido en el género Calotriton (Martínez-Silvestre et al., 2014), coincidiendo aproximadamente incluso en el punto donde se produjo la regeneración.

Se han propuesto numerosos agentes causantes de las malformaciones en anfibios, que pueden ser difíciles de determinar, también en los

casos de regeneración de colas (Henle et al., 2012).

La acción de los depredadores es una de las causas más esgrimidas. Las características del arroyo donde se realizó la observación y la aparente buena calidad del hábitat, permitirían desechar muchas de las causas utilizadas para explicar la bifurcación en colas, reduciéndolas a la acción de un depredador. El tipo de cicatrización en el corte de la cola del ejemplar observado en Leurtza, iniciando el proceso regenerativo, conduce a considerar ésta como la causa más probable de este caso. El ataque no sólo habría producido la rotura de la cola, sino también originado una herida en una zona muy cercana anterior al punto de corte (distante 4,78 mm), de la que habría surgido el apéndice regenerado. La anchura y altura de ese tramo final de la cola, ubicado en una región media de la misma, la presencia en él de línea dorsocaudal y la continuidad del colorido rojizo de la cara ventral de la cola primaria (FiFoto Ander Izagirre

Figura 1: Vista dorsal del Calotriton asper encontrado en Leurtza (Navarra) con cola bifurcada.

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) Foto Alberto Gosá

Figura 2: Vista ventral de la cola del ejemplar.

gura 2), ausente del apéndice regenerado, apoyaban la hipótesis de que la cola primaria alcanzaba hasta el punto de corte. Para corroborarla, se realizaron radiografías en proyección PA del animal en un equipo portátil Siemens. Las radiografías confirmaron el crecimiento óseo y de partes blandas de la cola regenerada, y permitieron objetivar una marcada esclerosis de los cuerpos vertebrales de la cola proximal y del muñón de la cola primaria, probablemente, en relación con el estímulo de regeneración de la nueva cola (Figura 3). La robustez de las vértebras en las inmediaciones del punto de corte se correspondía con la de las del tramo proximal de la cola primaria, mientras que las vértebras de la cola regenerada presentaban un aspecto reducido, surgiendo del punto de bifurcación.

En el momento en que se realizó la observación no se comprobó la existencia de trucha común, Salmo trutta, en el torrente, único depredador descrito para la especie (Montori et al., 2006), lo que no implica su ausencia del mismo, dadas las características estructurales del hábitat, favorables a su presencia. Por otra parte, los embalses de Leurtza constituyen un reservorio gestionado de cangrejo autóctono, Austropotamobius pallipes, también presente en el arroyo.

Se sospecha que este cangrejo puede depredar sobre otras especies de tritones (Gosá et al., 2017), por lo que habría que tenerlo en cuenta como una causa potencial de amenaza para C. asper en este enclave. Con esta observación se amplía el número de especies de urodelos que presentan esta infrecuente anomalía.

Foto Iñaki Prieto-Argarate

Figura 3: Radiografía dorsal del ejemplar con cola bifurcada de Leurtza.

Referencias Gosá, A. 2018. Un caso de cola bifurcada en un adulto de Lissotriton helveticus. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 29(1): 46-48.

Gosá, A., Garin-Barrio, I. & Laza-Martínez, A. 2017. Distribución y situación actual de la población oriental ibérica de Ichthyosaura alpestris. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 28(2): 57-65.

Henle, K., Mester, B., Lengyel, S. & Puky, M. 2012. A Review of a rare type of anomaly in amphibians, tail duplication and bifurcation, with description of three new cases in european species (Triturus dobrogicus, Triturus carnifex, and Hyla arborea). Journal of Herpetology, 46(4): 451-455.

Martínez-Silvestre, A., Amat, F. & Carranza, S. 2014. Natural incidence of body abnormalities in the Montseny newt, Calotriton arnoldi Carranza and Amat, 2005. Herpetology Notes, 7: 277-279.

Montori, A., Tierno de Figueroa, J.M. & Santos, X. 2006. The diet of the brown trout Salmo trutta (L.) during the reproductive period: Size-related and sexual effects. International Review of Hydrobiology, 91(5): 438-450.

Sequeira, F., Gonçalves, H., Meneses, C. & Mouta-Faria, M. 1999. Morphological abnormalities in a population of Chioglossa lusitanica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 10: 35-36.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

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A unique case of albinism in Rana temporaria parvipalmata in Cantabria Ángel Ruiz-Elizalde Cl. Emperador, 49-A. Sur, 2º Q. 39770 Laredo. Cantabria. Spain. C.e.: troliyo@yahoo.es Fecha de aceptación: 24 de noviembre de 2019.

Key words: albinism, Cantabria, Common frog, Northern Spain, pigmentary anomaly, Rana temporaria parvipalmata.

Resumen: Se describe un caso excepcional de albinismo en Rana temporaria parvipalmata para la

comunidad autónoma de Cantabria. En primer lugar, se realiza una introducción al albinismo en anfibios. Los ojos del ejemplar –con el patrón de coloración típico– hacen que nos hallemos ante un caso único y nunca antes descrito para la especie a nivel global. Se compara con los casos de otros anuros con características similares descritos en Australia y Japón.

In this paper, a rare –and probably unique– case of albinism in an adult specimen of Rana temporaria parvipalmata is reported.

It was discovered in the very center of the autonomous community of Cantabria. On December 12th 2014, an albino specimen of R. temporaria parvipalmata was found in the vicinity of Quintana de Toranzo, a small village within the municipality of Corvera de Toranzo, at an altitude of 510 masl and in a typical Atlantic countryside environment (43º14’6.59”N / 03º58’43.60”W). The frog was found underwater, lying still and semi-hidden at the bottom of an old water trough (Figure 1). The water body also contained some spawns of R. temporaria parvipalmata and numerous wintering larvae of Alytes obstetricans obstetricans. The discovery occurred in the heart of the breeding season for R. temporaria parvipalmata at low and medium altitudes in the Atlantic slope of the Cantabrian Range (Álvarez, 2013; Á. Ruiz-Elizalde, personal observation). The specimen was captured, thoroughly examined, sexed and aged as an adult male in heat, given the remarkable robustness of its forelimbs and the presence of nuptial calluses on the inner

fingers of the hands. It was observed that its skin had a striking and uniform orange hue.

Its eyes had the usual pattern and coloration for the species (Álvarez, 2013). However, in its left eye, the pupil presented some type of malformation (Figure 2b), since it appeared abnormally dilated in its upper part. After examination, several pictures of the specimen were taken (Figure 2) in order to put on photographic record the atypical orange coloration it presented. Finally, the anuran was duly released into the same water body where it was found.

Pigmentary anomalies are the disorders produced in the typical coloration of species. They are the consequence of various genetic mutations, which can affect the different pigments of the external tegument.

These pigments, under the incidence of white light, reflect a particular color in external tissues and they are contained in a certain type of skin cells called chromatophores (Guiberteau et al., 2012), which are responsible for skin and eyes coloration on amphibians and other ectothermic animals, such as reptiles, fish, crustaceans, cephalopods, etc. Up to six different types of chromato-

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) Photo Ángel Ruiz

Figure 1: Atlantic countryside environment and old water trough where the adult albino specimen of Rana temporaria was found.

Figura 1: Entorno (o ambiente) de campiña atlántica y viejo abrevadero en el que fue localizado el individuo albino de Rana temporaria.

phores can be found in amphibians (Lunghi et al., 2017), depending on the colors reflected

by the pigments they contain: melanophores (black and brown), xanthophores (yellow), cyanophores (blue), erythrophores (red), iridophores (iridescent glitters), and leucophores (white).

Albinism, while still rare, is one of the most commonly recorded pigmentary anomalies in nature. It is characterized by the total absence (hypopigmentation) of melanin: a pigment contained in the melanophores and responsible for reflecting the dark tones (brown and black) on skin and eyes.

A priori, every living being whose external tissues contain melanin is susceptible to al-

binism. Albinos are characterized by having reddish pupils and the pale coloration of their skin, which often looks pinkish because it reveals, through it, the color of blood as it passes through blood vessels (Rivera et al., 2001). Occasionally, albino specimens may present other shades, such as yellowish or orange, due to xanthophores and erythrophores or iridescent golden glitters due to iridophores (Guiberteau et al., 2012).

So far, various cases of albinism have been described –both in the Iberian Peninsula and in the rest of Europe– for several of the amphibian species present in Cantabria, such as Chioglossa lusitanica (Brame & Freytag, 1963), Salamandra salamandra (Arribas & Rivera, 1992;

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

27 Photos Ángel Ruiz

Figure 2: Adult albino male of Rana temporaria with a striking uniform orange coloration on its skin and eyes with the usual coloration for the species. The pupil of the left eye appears abnormally dilated in its upper part (right).

Figura 2: Macho albino adulto de Rana temporaria con una llamativa coloración anaranjada de la piel y ojos con coloración normal para la especie. La pupila del ojo izquierdo parece anormalmente dilatada en la parte superior (derecha).

Benavides et al., 2000),

Triturus marmoratus (Budó, 1998), Ichthyosaura alpestris (Blu & Guesdon, 1993), Lissotriton helveticus (Freytag, 1956), Alytes obstetricans (Rivera et al., 1991), Bufo spinosus (Rostand, 1955), Epidalea calamita (Beebe, 1983; Díaz-Paniagua et al., 2005), Hyla molleri (Gosá & Arribas, 2017), Rana iberica (Alarcos et al., 2006), Pelophylax perezi (Aguilar et al., 2011; Jiménez-Cazalla, 2011), etc. In R. temporaria, cases of albinism in spawns, larvae, juveniles and adults are known (Mendel, 1990; Rivera et al., 2001; Defranoux, 2012; Paterson, 2018).

It is not usual for a specimen such as the one in question to reach adulthood and reproductive status in the wild, since such a pigmentary anomaly implies, a priori, a greater vulnerability to its potential predators due to the lack of adequate crypsis, apart from other serious problems such as visual impairment or lack of vigor (Arribas, 1986). Initially, due to its striking orange coloration, it was hypothesised that the specimen could suffer from another pigmentary anomaly known as erythrism, which is characterized by a hyperpigmenta-

tion or supplementary pigmentation of the erythrophores (red), but retaining the usual pattern of coloration of the species (Rivera et al., 2001). The hypothesis of erythrism was immediately discarded since the specimen did not show any of the typical pattern of coloration of R. temporaria on its skin (dark facial mask, dark transverse bars on the hind limbs, dark inverted “V” spots on the back, etc.). It was concluded that the frog presented a total absence of melanin (contained in the melanophores), but it did have other pigments that conferred that conspicuous orange coloration (contained in xanthophores or erythrophores).

All this fitted perfectly with albinism and discarded leucism, the latter being characterized by the total absence of all skin pigments and by having dark or blue eyes (Rivera et al., 2001). Nevertheless, the eyes of this specimen, apparently with the typical coloration for the species, make us face a case of rare, atypical, and probably unique albinism among those registered so far in R. temporaria. Although the presence of

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golden glitters (iridophores) in the irises of the anuran fits perfectly with albinism, its dark pupils do not, since these should be reddish or orange in a typical case of albinism (see typical adult albinos of R. temporaria in Mendel, 1990 and Natural England, 2007).

In principle, cases of albinism such as this one for R. temporaria are not known in the rest of its worldwide range or, at least, have not been found in the existing scientific literature. Nevertheless, similar cases of albinism have been documented in other species of Anura, some of them out of our biogeographic realm. For instance, in Keely & Maldonado (2013), an adult albino male of Litoria raniformis (Growling Grass Frog) found in Melbourne (Australia) is described, although it is erroneously listed as leucistic. It possessed certain characteristics very similar to that of our albino specimen of R. temporaria parvipalmata, with uniform orange coloration and nor-

mal eyes. Likewise, in Miura (2018), cases of albino specimens of Pelophylax nigromaculatus (Black-spotted Pond Frog) with normal-colored eyes are disclosed. In the latter, the author proposes that the melanin of eggs, skin, and eyes could be synthesized through three different pathways in some species of Japanese anurans. If this theory was globally confirmed, our atypical case of albinism in R. temporaria parvipalmata and, at the same time, those of the oriental frogs mentioned above could be explained.

Acknowledgements: The author of this paper acknowledges the renowned herpetologists A. Montori, Á.

Richter-Boix, D. Fernández Guiberteau, Í. Martínez-Solano, Ó. Arribas and X. Rivera for taking the trouble to analyse the photographs of the frog in order to try to discern the type of pigmentary anomaly it presented.

Especially, the author acknowledges X. Rivera for taking the trouble to investigate the case, providing photographs and related bibliography on similar cases.

References Aguilar, F., García, J. & Vico, R. 2011. Albinisme en exemplars de granota verda ibèrica (Pelophylax perezi) a Tarragona.

Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 19: 145-148.

Alarcos, G., Ortiz, M.E., Fernández-Benéitez, M.J., Madrigal, J. & Lizana, M. 2006. Un caso de albinismo de Rana iberica en Sanabria (Zamora). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 17 (1): 44-45. Álvarez, D. 2013. Rana bermeja – Rana temporaria. In: Salvador, A., Martínez-Solano, I. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [consulta: 23 septiembre 2019].

Arribas, O. 1986. Albinismo en Pelodytes punctatus (Daudin, 1802) (Amphibia, Anura, Pelodytidae). Revista Española de Herpetología, 1: 330-334.

Arribas, O. & Rivera, J. 1992. Albinismo en Salamandra salamandra (Linnaeus, 1758) en el Noreste ibérico. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 3: 14-15.

Beebee, T.J.C. 1983. The natterjack toad. Oxford University Press, Oxford.

Benavides, J., Viedma, A., Clivilles, J., Ortiz, A. & Gutiérrez, J.M. 2000. Albinismo en Alytes dickhilleni y Salamandra salamandra en la Sierra del Castril (Granada). Boletín de la

Asociación Herpetológica Española, 11: 83.

Blu, Y. & Guesdon, P. 1993. L’albinisme chez les urodèles salamandridés de France. Rapport de T.E.R. Licence de Biologie. Université d´Angers.

Brame, A.H. & Freytag, G.E. 1963. Ein halbalbino von Chioglossa lusitanica. Der Zoologische Garten, 27: 130-131.

Budó, J. 1998. Un ejemplar albino parcial de Triturus marmoratus en el Pirineo oriental (Serra de L´Albera). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 9: 38-39.

Defranoux, P. 2012. Suivi d’une ponte anormalement blanche de la Grenouille rousse (Rana temporaria) réalisé de mars a octobre 2012 en Alsace. <http://philippedefranoux.fr/Documents /Ponte_Blanche.pdf> [consulta: 23 septiembre 2019].

Díaz-Paniagua, C., Gómez-Rodríguez, C., Portheault, A. & de Vries, W. 2005. Los anfibios de Doñana. Naturaleza y parques nacionales. Serie técnica. Organismo Autónomo Parques Nacionales, Madrid.

Freytag, G.E. 1956. Weitere Naturfunde albinotischer Amphibien. Der Zoologische Garten, 21: 383-385.

Gosá, A. & Arribas, O. 2017. Primera cita de albinismo en una larva de Hyla molleri. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 28 (2): 7-11.

Guiberteau, D.F., Vázquez, R. & Eiras, J. 2012. Variabilidad

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) de patrones y pigmentación en Salamandra salamandra gallaica Seoane, 1884. Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 20: 115-120.

Jiménez-Cazalla, F. 2011. Albinismo en un adulto de Pelophylax perezi en el sur de Cádiz (SO de la Península Ibérica). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 62-65.

Keely, C.C. & Maldonado, S.P. 2013. Litoria raniformis (Growling Grass Frog). Herpetological Review of the Society for the Study of Amphibians and Reptiles, 44 (2): 297.

Lunghi, E., Monti, A., Binda, A., Piazzi, I., Salvadori, M., Cogoni, R., Riefolo, L.A., Biancardi, C., Mezzadri, S., Avitabile, D., Ficetola, G.F., Mulargia, M., Manca, S., Blaimont, P., Di Cerbo, A.R. & Manenti, R. 2017. Cases of albinism and leucism in amphibians in Italy: new reports. Natural History Sciencies, 4(1), 73-80. DOI: <https://doi.org/10.4081/nhs.2017.311>.

Mendel, H. 1990. Albino Common Frog, Rana temporaria L. in Ipswich. Suffolk Natural History, 26: 6-8.

Miura, I. 2018. Anomalies in the coloration of japanese amphibians and their applications in genetic research. In the

29

second international conference “Amphibian and reptiles anomalies and pathology: methodology, evolutionary significance, monitoring and environmental health”. KnE Life Sciences: 97-107.

Natural England. 2007. Amphibians in your garden: your questions answered. <http://www.wlgf.org/ne18amphibians.pdf>: p5 [consulta: 23 septiembre 2019].

Paterson, E. 2018. An occurrence of albino common frog (Rana temporaria) spawn at Pollok Country Park, Glasgow. The Glasgow Naturalist, 27 (1).

Rivera, J., Aguilar, F. & Solans, D. 1991. Un nuevo caso de albinismo en Alytes obstetricans (Laurenti, 1768): (Amphibia: Anura: Discoglossidae). Revista Española de Herpetología, 5: 105-107.

Rivera, X., Arribas, O. & Martí, F. 2001. Revisión de anomalías pigmentarias en los anfibios de la península ibérica y de Europa. Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 15: 59-75.

Rostand, J. 1955. Les crapauds, les grenouilles et quelques grands problémes biologiques. Gallimard, París.

A report of complete albinism in an adult Pleurodeles waltl in the wild Carlos Caballero-Díaz1, Miguel Ángel Pérez1, Ana Díaz1, Gregorio Sánchez-Montes1 & Íñigo Martínez-Solano1* Museo Nacional de Ciencias Naturales (MNCN-CSIC). Cl. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006 Madrid. Spain. * C.e.: inigomsolano@mncn.csic.es

1

Fecha de aceptación: 26 de noviembre de 2019.

Key words: albinism, Madrid, Pleurodeles waltl.

Resumen: El albinismo es una de las anomalías pigmentarias más documentadas en los anfibios,

aunque en poblaciones naturales se da con poca frecuencia, posiblemente porque los animales con fenotipos albinos presentarían tasas de supervivencia menores que aquellos con fenotipo normal. En esta nota describimos una observación de una hembra adulta albina de gallipato (Pleurodeles waltl) en una charca temporal en la Comunidad de Madrid y aportamos documentación gráfica de este caso de albinismo completo.

The abundance and disposition of chromatophores in the amphibian epidermis generate a broad range of coloration patterns that can vary at the individual, population, and species level. Depending on the pigments involved and the composition of granules, chromatophores typically found in the amphibian skin are classified as melanophores (black), xantophores (yellow), erythrophores

(red), cyanophores (blue), leucophores (white), and iridophores (iridescent reflections) (Duellman & Trueb, 1994; Rivera et al., 2001). Different anomalies in amphibian pigmentation have been described, of which albinism is one of the most studied, characterized by a lack of melanin in the skin caused by alterations in the melanophore synthesis pathway. This anomaly can affect the whole body or, more

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a

b

Figure 1: Albino female of Pleurodeles waltl, showing pale skin with blood vessels visible and red iris. Note the disperse xantophores on the lateral side.

Figura 1: Hembra albina de Pleurodeles waltl, mostrando la piel translúcida, a través de la cual se observan los vasos sanguíneos, y el iris de color rojo. Se observan también xantóforos dispersos en el lateral del cuerpo.

frequently, different sections (partial albinism). The phenotype is characterized by red iris and pale skin coloration with visibility of blood vessels, and is compatible with the presence of light-colored pigments like xantophores or iridophores (Rivera et al., 2001).

Observations of albinism in wild amphibians are relatively rare because albino phenotypes are presumably associated with lower survival rates, for instance because they are more conspicuous to predators (Busack & Donaire, 2014). For the same reason, reports of adult albinos in natural populaa

tions are even more exceptional. Villodre et al. (2009) documented the first case of true albinism in Pleurodeles from a larva of the Iberian ribbed newt (Pleurodeles waltl) found in Albacete (Spain), and suggested that previous reports corresponded to partial albino or hypomelanistic individuals. Giner et al. (2009) and Busack & Donaire (2014) compiled further evidence of albinism in P. waltl, mostly in larval phases, and included reports of an albino female reared in captivity from larva and some cases of albino adults found in natural populations. b

Figure 2: a) Ventral and b) dorsal views of albino female of P. waltl.

Figura 2: a) Vista ventral y b) dorsal de la hembra albina de P. waltl.

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However, photographic documentation of these registers (available at both papers and <http://anfibios-reptiles-andalucia.org/>) shows that reported adult individuals presented dark iris, melanic dots in dorsal and/ or ventral parts of the body, or no visibility of blood vessels through the skin, thus differing from the complete albino phenotype.

Here we report a case of complete albinism in an adult P. waltl showing full absence of melanophores and with the dorsal blood vessels clearly visible through the skin (Figures 1-3). During prospections in a temporal pond in the municipality of Morata de Tajuña (Madrid) on October 1st 2019, we found an albino female of P. waltl. While it is not possible to infer the age of an individual based on its size (Díaz-Paniagua et al., 2005), this individual was clearly a sexually mature adult (snout-to-vent length = 108 mm; total length = 211 mm; body mass = 34.65 g) and showed normal behavior. The dorsal coloration was pale, clearly allowing the observation of blood vessels (Figures 1-3).

The iris was red, and the lateral coloration was mostly pale, with disperse xantophores (Figure 1). Ventral coloration was also pale, showing no traces of melanic patches (Figure 2). The animal was released after taking pictures and biometric measures. The exceptionality of this report in a natural population suggests that either complete albinism

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a

b

Figure 3: a) Frontal view of albino female P. waltl and b) comparison with an adult male P. waltl with normal coloration.

Figura 3: a) Vista frontal de la hembra albina de P. waltl y b) comparación con un macho adulto de P. waltl con coloración normal.

is an extremely rare phenomenon, or complete albino individuals face a higher risk of mortality compared to normal-colored phenotypes. Further research is required to document the prevalence of this pigmentation anomaly in the wild and its consequences on individual fitness.

References Busack, S.D. & Donaire, D. 2014. Albinism in Pleurodeles waltl. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 25(1): 12-14.

Díaz-Paniagua, C., Gómez-Rodríguez, C., Portheault, A. & de Vries, W. 2005. Los anfibios de Doñana. Naturaleza y parques nacionales. Serie técnica. Organismo Autónomo Parques Nacionales. Madrid.

Duellman, W.E. & Trueb, L. 1994. Biology of Amphibians. Baltimore. John Hopkins University Press.

Giner, G., Gómez, D. & Roig, J. 2009. Nou cas de Pleurodeles waltl Michahelles, 1830 (Caudata; Salamandridae) albí, a Tortosa (Baix Ebre - Catalunya). Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 18: 118-120.

Rivera, X., Arribas, O. & Martí, F. 2001. Revisión de anomalías pigmentarias en los anfibios de la península ibérica y de Europa. Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 15: 59-75.

Villodre, A., Villodre, J. & Ceacero, F. 2009. Pleurodeles waltl (Spanish Ribbed Newt). Albinism. Herpetological Review, 40: 197-198.

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Amplexo interespecífico en tritones ibéricos en Cataluña Fernando Loras Ortí Carretera de les Encies, s/n. 17172 Girona. España. C.e.: nandoloras@gmail.com Fecha de aceptación: 20 de septiembre de 2019.

Key words: abnormal mating, Calotriton asper, Cataluña, Lissotriton helveticus, Cordillera transversal.

Los animales han desarrollado diversos medios de comunicación y reconocimiento mutuo para lograr un apareamiento exitoso. En concreto, los anfibios utilizan múltiples medios para comunicarse. Los anuros utilizan señales vocales, visuales o químicas para el reconocimiento de la especie y el sexo (Wells, 2007; Bowcock et al., 2008; Belanger & Corkum, 2009), con fertilización casi exclusivamente externa. Sin embargo, estas señales no siempre son efectivas y pueden llevar a un error en el reconocimiento. Por otro lado, los urodelos poseen mecanismos más precisos de discriminación: la utilización de feromonas o la creación de cortejos sofisticados (Caspers & Steinfartz, 2011), y la fertilización casi exclusivamente interna. El error en el emparejamiento interespecífico se produce independientemente de la distancia filogenética existente entre las especies involucradas (Costa-Campos et al., 2016). De forma Foto Fernando Loras

Figura 1: Amplexo interespecífico entre un macho de C. asper y una hembra de L. helveticus en el torrente del Mal (Cataluña), el 26-03-2019

general, conlleva la formación de un amplexo infructífero (Mollov et al., 2010), producido por un error en el reconocimiento de las señales sexuales, visuales, comportamentales, acústicas o químicas, ya se trate de anuros o de urodelos.

El amplexo interespecífico entre urodelos ha sido descrito en contadas ocasiones en el hábitat natural; en concreto, en la península ibérica se ha detectado una vez, en Navarra. En ese caso el amplexo fue entre machos de Calotriton asper y de Lissotriton helveticus, en el arroyo de Olerrea (Uztárroz, Pirineo navarro; coordenadas: 0º56’ E / 42º55’ N; 1001 msnm), el 7 de mayo de 2014 a las 23:16 h. El hábitat del entorno estaba compuesto por pinos albares con presencia de hayas y el arroyo tenía una anchura de 1,5 m y 20 cm de profundidad. En dicha poza se pudo observar la presencia de otros individuos de C. asper, y a lo largo del arroyo se observaron varios machos en celo de L. helveticus, aunque no se percibió la presencia de hembras (Gosá et al., 2016).

En la presente nota se describe el segundo caso de amplexo interespecífico entre estas especies, esta vez en Cataluña. La observación del amplexo tuvo lugar el 26 de marzo de 2019, a las 12:02 h, con una temperatura ambiental de 14,28º C y una temperatura del agua de 9,05º C, en el transcurso de un muestreo de 2,90 km de longitud en el torrente del Mal (Garrotxa, Cordillera transversal; coordenadas inicio: 2º36’ E / 42º5’ N; coordenadas final: 2º37’ E / 42º5’ N; 363 msnm). El hábitat del entorno estaba dominado por un encinar con avellanos en la parte baja y un hayedo con robles en la parte alta del torrente.

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El amplexo interespecífico lo realizó un macho de C. asper sobre una hembra de L. helveticus, en medio de una poza de 2 m de ancho, 6 m de longitud y 23 cm de profundidad. En la misma poza se observaron un par de adultos, un amplexo y un individuo inmaduro de C. asper, dos machos y una hembra grávida de L. helveticus, larvas de Salamandra salamandra, larvas de Alytes obstetricans del otoño de 2018 y puestas recién eclosionadas de Bufo spinosus. El amplexo se observó durante más de 10 minutos; posteriormente se fotografió, y al proceder a su captura los ejemplares se separaron, lo que permitió la detección de marcas realizadas por la cola del macho sobre la hembra, de lo que se puede deducir que ya estaban en el final de la fase 2 del cortejo de C. asper (Thiesmeier & Hornberg, 1990), cuando la cola de éste rodea la parte final del cuerpo de L. helveticus (Figura 1).

La ausencia de preliminares perceptibles, de señales y de detección química entre sexos, junto con el particular cortejo que presenta C. asper para adaptarse al medio reófilo (Despax, 1923; Thiesmeier & Hornberg, 1990), ha propiciado con frecuencia el error durante el apareamiento, producido indistintamente entre machos y hembras (Guillaume, 1999). Este hecho se explica porque durante la fase 1 del cortejo el macho de C. asper dispone la cola en una posición alzada (90º con respecto al cuerpo), para capturar rápidamente a un individuo que pase cerca. Se pudo observar esta fase en distintos machos dentro de la zona de muestreo.

El torrente donde se realizó la observación está caracterizado por su fuerte mediterraneidad. Presenta una gran variabilidad en el flujo hídrico, según la estación del año y las condiciones pluviométricas de la zona. Así, se producen grandes avenidas en primavera y otoño, y una reducción del nivel hídrico o la desaparición del agua en muchos puntos en invierno y verano. En el momento del segui-

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miento el área de estudio presentaba pequeñas pozas desconectadas entre sí en la parte baja (340 – 365 msnm), con una temperatura media del agua de 9,05º C, donde se localizaron seis individuos adultos de C. asper, dos hembras y dos machos de L. helveticus; algún punto aislado de agua separado del siguiente por más de 400 m, con una temperatura media de 8,06º C, donde se localizaron 10 machos y dos hembras grávidas de L. helveticus, y el tramo final (520 – 574 msnm), una sucesión de saltos de agua y pozas con profundidad de 0,8 m y temperatura media de 7,92º C, donde se observó un total de 15 adultos de C. asper.

Las aguas remansadas no son el hábitat reproductor predilecto para C. asper, que prefiere aguas frías y oxigenadas de torrentes, lagos de alta montaña y cursos subterráneos (Miaud & Guillaume, 2005; Montori et al., 2008, 2012; Colomer et al., 2014). Lissotriton helveticus se puede localizar tanto

en aguas limpias y frías como en aguas de menor calidad y temperatura elevada (García-París, 1985; Barbadillo, 1987; Montori & Herrero, 2004; Ayllón et al., 2010), y puede reproducirse en una gran variedad

de medios acuáticos, prefiriendo aguas estancadas como las de charcas o cunetas de caminos y pistas forestales (García-París, 1985; Salvador, 1985; Llorente et al., 1995; Montori & Herrero, 2004; Diego-Rasilla & Ortíz-Santaliestra, 2009; Ayllón et al., 2010).

Debido a las altas temperaturas del invierno de 2019 y a la ausencia de lluvias, se produjeron encharcamientos donde quedaron recluidos los individuos, provocando una disminución del hábitat disponible (Llasat et al., 2016), que pudo aumentar la posibilidad de un encuentro interespecífico. Otro factor a tener en cuenta es el período de reproducción. En las zonas de clima suave L. helveticus inicia su período entre febrero y marzo, época en la que aparecen hembras grávidas y machos con las marcas nupciales, pero éste puede

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

sufrir cambios según las condiciones ambientales (Montori & Herrero, 2004). Por el contrario, las poblaciones de C. asper de la Baja Garrotxa no presentan un periodo reproductor marcado; es decir, están activas independientemente de la estación y la temperatura del agua (datos inéditos). Por lo tanto, la posibilidad de que se produzca otro suceso de dichas características estaría estrechamente relacionado con el marcado periodo reproductor

de L. helveticus. No se encontró una gran diferencia entre las abundancias de C. asper y L. helveticus en la charca, que pudiera explicar la observación realizada, pero la presencia de un hábitat favorable y de hembras de L. helveticus grávidas activas durante el día favorecería la captura de individuos por machos de C. asper. Por ello, aun siendo un fenómeno rara vez observado, su frecuencia podría ser mayor de la esperada.

Referencias Ayllón, E., Bosch, J., Diego-Rasilla, F.J., Hernández, P.L., Mora, A. & Rodríguez-García, L. 2010. Anfibios y reptiles del Parque Nacional de los Picos de Europa. Naturaleza y Parques Nacionales. 211. Serie Técnica. Organismo Autónomo Parques Nacionales. Ministerio de Medio Ambiente y el Medio Rural y Marino. Madrid.

Belanger, R.M. & Corkum, L.D. 2009. Review of aquatic sex pheromones and chemical communication in anurans.

Journal of Herpetology, 43(2): 184–192.

Barbadillo, L.J. & Castilla, A.M. 1987. La guía de INCAFO de los anfibios y reptiles de la Península Ibérica, Islas Baleares y Canarias. 694. INCAFO. Madrid.

Bowcock, H., Brown, G.P. & Shine, R. 2008. Sexual communication in cane toads, Chaunus marinus: what cues influence the duration of amplexus? Animal Behaviour, 75(4): 1571–1579.

Caspers, B.A. & Steinfartz, S. 2011. Preference for the other sex: Olfactory sex recognition in terrestrial fire salamanders (Salamandra salamandra). Amphibia-Reptilia, 32(4): 503–508.

Colomer, M.À., Montori, A., García, E. & Fondevilla, C. 2014. Using a bioinspired model to determine the extinction risk of Calotriton asper populations as a result of an increase in extreme rainfall in a scenario of climatic change. Ecological Modelling, 281: 1–14.

Costa-Campos, C.E., Gama, S.L., Galeno, É.O. & Furtado, M.F.M. 2016. Interspecific amplexi between two sympatric species of toads, Thinella major and Thinella marina (Anura: Bufonidae).

Acta Zoologica Mexicana (nueva serie), 32(3): 385-386.

Despax, R. 1923. Contribution à l’étude anatomique et biologique des Batraciens Urodèles du groupe des Euproctes et spécialement de l’Euprocte des pyrénées Triton (Euproctus) asper. Bulletin de la Société d’Histoire Naturelle de Toulouse, 51: 185–440.

Diego-Rasilla, F.J. & Ortíz-Santaliestra, M.E. 2009. Los Anfibios. Colección Naturaleza en Castilla y León. 237. Caja de Burgos. Burgos.

García-París, M. 1985. Los anfibios de España. Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación. 287. Publicaciones de Extensión Agraria. Madrid.

Gosá, A., Nozal, B., Villar, I. & Antón, I. 2016. Un caso raro de amplexo interespecífico en tritones ibéricos. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 27(1): 6–9.

Guillaume, O. 1999. Does the Pyrenean salamander Euproctus asper use chemical cues for sex identification and mating behaviour? Behavioural Processes, 46(1): 57–62.

Llasat, M.C., Corominas, J., García, C., Quintana, P. & Turco, M. 2016. Capítol 6: Riscos d’origen climàtic.

Tercer informe sobre el canvi climàtic a Catalunya. ISBN 9788499653174 (IEC), ISBN 9788439394488 (Generalitat de Catalunya). Recuperat de <http://cads.gencat. cat/web/.content/Documents/Publicacions/tercer-informe-sobre-canvi-climatic-catalunya/TERCER_INFORME_CANVI_CLIMATIC_web.pdf>.

Llorente, G.A., Montori, A., Santos, X. & Carretero, M.A. 1995. Atlas dels amfibis i rèptils de Catalunya i Andorra.

191. El Brau. Figueres.

Miaud, C. & Guillaume, O. 2005. Variation in age, body size and growth among surface and cave-dwelling populations of the Pyrenean newt, Euproctus asper (Amphibia; Urodela). Herpetologica, 61(3): 241–249.

Mollov, I.A., Popgeorgiev, G.S., Naumov, B.Y., Tzankov, N.D. & Stoyanov, A.Y. 2010. Cases of abnormal amplexus in anurans (Amphibia: Anura) from Bulgaria and Greece.

Biharean Biologist, 4(2): 121–125.

Montori, A. & Herrero, P. 2004. Caudata. In: García-París, M., Montori, A. & Herrero, P. Fauna ibérica: Lissamphibia. Amphibia. Vol. 24. Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC. Madrid. 43–275.

Montori, A., Llorente, G.A. & Richter-Boix, À. 2008. Habitat features affecting the small-scale distribution and longitudinal migration patterns of Calotriton asper in a Pre-Pyrenean population. Amphibia-Reptilia, 29(3): 371–381.

Montori, A., Richter-Boix, A., Franch, M., Santos, X., Garriga, N. & Llorente, G.A. 2012. Natural fluctuations in a stream dwelling newt as a result of extreme rainfall: a 21-year survey of a Calotriton asper population. Basic and Applied Herpetology, 26: 43–56.

Salvador, A. 1985. Guía de campo de los Anfibios y Reptiles de la Península Ibérica, Islas Baleares y Canarias. Santiago García. León.

Wells, K.D. 2007. The ecology and behavior of amphibians. The University of Chicago Press Ltd. London.

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Casos de malformaciones en dos poblaciones de anfibios urodelos en la comarca de Tierra de Campos, Zamora Ricardo J. Burón Cl. Tejares, 9. 49100 Villanueva del Campo. Zamora. España. C.e.: r.buron@icasal.com Fecha de aceptación: 1 de diciembre de 2019.

Key words: deformities, malformation, Marbled newt, Spanish ribbed newt.

Las malformaciones aisladas en anfibios son un fenómeno relativamente frecuente en todo el mundo. En la península ibérica están bien documentadas, y se conocen casos puntuales de individuos con anomalías en las extremidades en Chioglossa lusitanica (Sequeira et al., 1999), Salamandra salamandra (Escoriza & García-Cardenete, 2005), Calotriton arnoldi (Martínez-Silvestre et al., 2014), Triturus marmoratus (Diego-Rasilla, 2000; Galán, 2011), Lissotriton boscai (Ortiz et al., 2006), L. helveticus (Diego-Rasilla, 2009), Alytes dickhilleni (Escoriza & García-Cardenete, 2005), Rana temporaria (Galán, 2011), R. iberica (La Opinión Coruña, 2007) y Pleurodeles waltl (Zamora-Camacho, 2016).

Estas anomalías pueden tener diverso origen como, entre otros, infecciones parasitarias (Johnson et al., 2006), altas dosis de radiación ultravioleta durante el desarrollo larvario (Pahkala et al., 2001), temperaturas anómalas durante el desarrollo (Worthtington, 1974) o deberse a altas concentraciones de agroquímicos en el entorno (Lajmanovich et al., 2012).

En la presente nota se informa sobre dos avistamientos de ejemplares de T. marmoratus y P. waltl que presentaban malformaciones en las extremidades, registrados en un corto período de tiempo en una misma zona de la Tierra de Campos zamorana. Los anfibios se encontraban en un radio de 3 km, entre los municipios de Villanueva del Campo y Castroverde de Campos (Zamora), y las observaciones realizadas amplían la distribución de ambas especies en una cuadrícula UTM 10 x 10 (30T UM04).

El primer registro correspondió a un macho adulto de T. marmoratus, con una longitud total de 120 mm (67 mm de longitud cabeza-cuerpo), afectado de polidactilia, con un total de seis dedos en su pata posterior derecha (Figura 1), no presentando ninguna anomalía adicional y moviéndose con normalidad. El ejemplar fue hallado el 31 de mayo de 2019, en el término municipal de Villanueva del Campo, Zamora (41º57’N / 5º24’W; 735 msnm), junto a una fuente tradicional con abrevadero, situada entre unas tierras de cultivo y una alameda surcada por un arroyo, en el que se vierten las aguas sin depurar del municipio. Se da la circunstancia de que tras años de muestreos infructuosos y la bajada del nivel del manantial que surtía al lavadero del pueblo –en el que en los años 1990 aún se observaban tanto adultos como juveniles–, este lugar es el único en la actualidad Foto E. Burón

Figura 1: Individuo adulto de Triturus marmoratus hallado en Villanueva del Campo (Zamora), presentando polidactilia en su pata posterior derecha.

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que almacena agua durante un período suficiente para permitir la reproducción de estos animales.

Es así, el único punto del término municipal en el que se han observado larvas de tritón jaspeado durante los últimos veinte años. No se descarta, sin embargo, que pueda haber algunas pequeñas poblaciones en pozos abandonados del entorno.

La prevalencia de las malformaciones de esta población se calculó en un 5,55 %, por encima del 3% que se considera como umbral habitual en las poblaciones de anfibios (Gillilland et al., 2001). En un muestreo anterior no se localizaron otros casos de malformaciones, habiéndose avistado un total de 18 ejemplares en una noche de abril, en plena época reproductora.

El ejemplar de P. waltl, un macho adulto de 220 mm de longitud total (110 mm de longitud cabeza-cuerpo), fue hallado el 26 de junio de 2019 en el término municipal de Castroverde de Campos (41º57’N / 5º22’W; 707 msnm), presentando un caso de sindactilia en su pata posterior derecha, por fusión casi completa de dos falanges, y ectrodactilia en su pata anterior izquierda, donde se apreciaba la falta de un dedo, con tres apéndices en vez de los cuatro normales (Figura 2). Fue localizado debajo de una piedra, en una charca temporal que se encontraba completamente seca en ese momento. La charca se sitúa a una distancia de 3 km del río Valderaduey y a 300 m de un cauce habitualmente seco pero cubierto de vegetación de ribera, que desemboca en dicho río. La charca se encuentra en una finca de cultivo de secano, sin ningún punto de agua cercano. El ejemplar combinaba dos deformidades, coincidiendo con el avistamiento presenta-

Foto E. Burón

Figura 2: Individuo adulto de Pleurodeles waltl encontrado en Castroverde de Campos (Zamora), presentando una doble deformidad: sindactilia en su pata posterior derecha y ectrodactilia en su pata anterior izquierda

do por Zamora-Camacho (2016) sobre una hembra de esta misma especie en Huelva, siendo esta circunstancia extremadamente rara y no contándose apenas con citas al respecto (Stocum, 2000; Zamora-Camacho, 2016). Esta es la segunda vez que se documenta un caso de estas características en la península ibérica.

Entendemos que la proximidad a fuentes constantes e intensas de agroquímicos (Lajmanovich et al., 2012; Taylor et al., 2005), ha podido incrementar de forma considerable la posibilidad de presentar malformaciones en las poblaciones analizadas. Así mismo, entendemos que la eliminación sistemática de lagunas, charcas y navajos en una zona con una pluviosidad tan escasa como es Tierra de Campos ha contribuido fuertemente a la extinción local de poblaciones de varias especies de anfibios, al perderse sus puntos de reproducción, estando hoy estas especies desaparecidas o en franca regresión en esta zona de la meseta castellana.

Referencias Diego-Rasilla, F.J. 2000. Malformaciones en una población de Triturus marmoratus. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 11: 88-89.

Diego-Rasilla, F.J. 2009. Limb abnormalities in the palmate newt, Lissotriton helveticus (Caudata: Salamandridae). Bo-

letín de la Asociación Herpetológica Española, 20: 62-63.

Escoriza, E. & García-Cardenete, L. 2005. Polimelia en Alytes dickhilleni y Salamandra salamandra longirostris. Dos casos de ejemplares con seis extremidades. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 16: 39-41.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) Galán, P. 2011. Anfibios con malformaciones en el Parque Natural das Fragas do Eume. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 65-67.

Gillilland, C.D., Summer, C.L., Gillilland, M.G., Kannan, K., Villeneuve, D.L., Coady, K.K., Muzzall, P., Mehne, C. & Giesy, J.P. 2001. Organochlorine insecticides, polychlorinated biphenyls, and metals in water, sediment, and green frogs from southwestern Michigan.

Chemosphere, 44: 327-339.

Johnson, P.T.J., Preu, E.R., Sutherland, D.R., Romansic, J.M., Han, B. & Blaustein, A.R. 2006. Adding infection to injury: synergistic effects of predation and parasitism on amphibian malformations. Ecology, 87: 2227-2235.

La Opinión Coruña. 2007. Las ranas mutantes de Muros. <http:// www.laopinioncoruna.es/galicia/2599/ranas-mutantes -muros/150103.html 05-12-2007> [Consulta: 2 octubre 2019].

Lajmanovich, R.C., Peltzer, P.M., Attademo, A.M., Cabagna-Zenklusen, M.C. & Junges, C.M. 2012. Los agroquímicos y su impacto en los anfibios: un dilema de difícil solución. Química Viva, 11(3): 184-198.

Ortiz, M.E., Fernández, M.J., Lizana, M. & Alarcos, G. 2006. Un caso de polimelia en Lissotriton boscai (Lataste, 1879). Boletín

37

de la Asociación Herpetológica Española, 17(1): 42-43.

Pahkala, M., Laurila, A. & Merilä, J. 2001. Carry-over effects of ultraviolet-B radiation on larval fitness in Rana temporaria. Proceedings of the Royal Society of London B, 268: 1699-1706.

Sequeira, F., Gonçalves, H., Meneses, C. & Mouta-Faria, M. 1999. Morphological abnormalities in a population of Chioglossa lusitanica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 10: 35-36.

Stocum, D.L. 2000. Frog limb deformities: an “eco-devo” riddle wrapped in multiple hypotheses surrounded by insufficient data. Teratology, 62: 147-150.

Taylor, B., Skelly, D., Demarchis, L.K., Slade, M.D., Galusha, D. & Rabinowith, P.M. 2005. Proximity to pollution sources and risk of amphibian limb malformation. Environmental Health Perspectives, 113: 1497-1501.

Worthington, R.D. 1974. High incidence of anomalies in a natural population of spotted salamanders, Ambystoma maculatum. Herpetologica, 30: 216-220.

Zamora-Camacho, F.J. 2016. Anomalías múltiples en diversas extremidades en Pleurodeles waltl. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 27: 17-19.

Records of albinism variants in amphibians from Portugal Ana Ferreira1, Bernardo Lam2 & Gonçalo M. Rosa2,3* Interdisciplinary Centre of Marine and Environmental Research (CIIMAR). Universidade do Porto. 4450-208 Matosinhos. Portugal.

Centre for Ecology, Evolution and Environmental Changes (CE3C). Faculdade de Ciências, Universidade de Lisboa. 1749-016 Lisboa. Portugal.

3 Institute of Zoology. Zoological Society of London. NW1 4RY London. UK. C.e.: goncalo.m.rosa@gmail.com 1 2

Fecha de aceptación: 26 de noviembre de 2019.

Key words: amphibians, albinism, nomenclature.

Resumen: Las mutaciones de la coloración de la piel son bien conocidas, con numerosas va-

riantes incluyendo el albinismo. El albinismo se refiere a individuos blanquecinos, amarillo– dorados o rosa–rojizos, pero el uso variable del término ha dificultado la interpretación de los casos reportados. En esta nota presentamos nuevos casos de anfibios con variantes albinas en Portugal. Además, discutimos observaciones previas en la peninsula ibérica para clarificar la nomenclatura utilizada por sus autores.

Skin color mutations in amphibians are well documented, with numerous variants, including albinism and its different types of absence of integumentary pigmentation, reported across several species (Rivera et al., 2001). Albinism sensu lato refers to an individual with a whitish, yellowish to golden or pinkish to reddish appearance (Henle et

al., 2017b),

but the variable use of this terminology has made it difficult to interpret the written reports of albinistic animals. We follow Henle et al. (2017b), referring to the total lack of all integumentary pigmentation (including in the eyes) as complete albinism (or true albinism), contrasting with other forms of albinism sensu lato, where some le-

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Photo A. Ferreira

Figure 1: Comparison of the leucistic tadpole (left) and a typical colored one (right) of the Spadefoot toad Pelobates cultripes, encountered at ‘Mata dos Medos’ (Portugal).

Figura 1: Comparación del renacuajo leucístico (izquierda) y otro renacuajo con coloración normal (derecha) del sapo de espuelas Pelobates cultripes, encontrado en ‘Mata dos Medos’ (Portugal).

vel of pigmentation is retained (e.g. leucism, where the eyes are pigmented).

Here, we report on new cases of albinism variants in amphibian species from Portugal, and comment on previous records in the Iberian Peninsula as an attempt to better interpret the nomenclature given by their authors.

Several forms of albinism have been reported in Pelobates cultripes (Cuvier, 1829) in Iberia, with completely albino individuals making up the vast majority of the cases in the Spanish territory (Bosch, 1991; Gómez-Serrano, 1994; Donaire-Barroso et al., 1996). All individuals were observed during larval stage and characterized by a golden-yellowish coloration with a translucid ventral area (where the dark color of the intestines becomes visible), and reddish eyes. A single case of flavism was recorded in a larva in Almadén (Ciudad Real) (García-Roa & Sainz, 2012). Torres (2000) reported on a supposed albino larva in La Cortadura (Cádiz), but the white coloration of its tail and dorsal area better fits with the definition of leucism.

Photo A. Ferreira

a

b Figure 2: a) Dorsal and b) ventral view of a flavistic adult of Lissotriton boscai from Mata da Machada (Portugal).

Figura 2: a) Vista dorsal y b) ventral de un adulto flavístico de Lissotriton boscai de Mata da Machada (Portugal).

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In 2014, an alleged new case of albinism was reported in Zamora, whereby a single larva presented the typical light-yellowish, translucid coloration with visible dark intestines (Rodríguez, 2016). Campos-Such (2017) re-classified the case as a form of leucism. Yet, unlike the rest of the larvae in the same pond, the individual’s dark-brown eye pigment suggested either the cumulative presence of Anomaly N (black-eyedness; Henle et al., 2017b), or that the individual could simply have a type of hypomelanistic mutation.

On 31 March 2017, during a survey of an artificial pond at ‘Mata dos Medos’ (38.566702° / -9.187037°; 84 masl), ‘Costa da Caparica’ (Portugal), we observed several spadefoot toad (P. cultripes) tadpoles, including a single individual presenting an abnormal coloration. This tadpole was characterized by the absence of all integumentary pigmentation, where the tail, dorsal and ventral area presented a white coloration with translucid tail membranes, throat and snout (Figure 1). The eyes were normally pigmented. This observation likely represents the second documented case of leucism in spadefoot toads (after Torres, 2000), but the first pigmentation anomaly in P. cultripes recorded in Portugal. In Iberia, this type of anomaly has been recorded in Alytes dickhilleni (Benavides et al., 2000), as well as in caudates: first in a larval Pleurodeles waltl observed in 2009 (Busack & Donaire, 2014), and later in neotenic individual (Torres et al., 2016). More recently, Dopereiro & Puras (2018) reported on a leucistic adult Salamandra salamandra from Galicia (Spain).

Galán (2010) described a leucistic female of Bosca’s newt (Lissotriton boscai) from Galicia, although its golden-yellowish coloration with normal pigmented eyes better fits the terminology of a flavistic mutation.

Photo G.M. Rosa

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b

Figure 3: a) Hypomelanistic individual larva of Salamandra salamandra (dorso-lateral view) from Serra de Sintra (Portugal). b) Normal phenotype larvae in contrast with a hypomelanistic individual.

Figura 3: a) Individuo hipomelánico en estado larvario de Salamandra salamandra (vista dorso-lateral) de ‘Serra de Sintra’ (Portugal). b) Fenotipo larvario normal, en comparación con el individuo hipomelánico.

On 27 April 2013, during a pond survey at Mata da Machada, Barreiro (Portugal) (38.621113° / -9.040333°; 45 masl) we found flavistic L. boscai (Figure 2). The adult male presented an abnormal yellowish coloration throughout its dorsal region, tail, limbs and head, highlighted by the absence of any integumentary pigmentation aside from xanthophores. The ventral coloration presented the typical pattern for this species, characterized by an orange background with black spots, but with a much more faded tone, resulting in the internal organs being slightly visible. The iris was of a golden color, as expected for this species. The individual measured 29 mm (snout-vent length) and it was found alongside 27 other conspecifics, all displaying normal coloration. The observation represents the second case of flavism

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in L. boscai, a mutation that seems to be less frequently reported.

In contrast, reports of color mutations in S. salamandra (Campos-Such, 2017) appear to be more frequent, and several cases of albinism and its different forms have been reported in the Iberian Peninsula. Most of the reports made in Spain refer to both complete albino juvenile and adult individuals (Rivera et al., 1993; Kopetsch, 1997; Fernández-Fernández, 2001; Boada et al., 2011; Campos-Such, 2017)

and larvae (Benavides et al., 2000), with Arribas & Rivera (1992) and Thiesmeier (2004) describing different cases in both life stages.

On the 22 December 2017, while surveying a freshwater body in Serra de Sintra (38.792628° / -9.396911°; 314 masl) (Portugal) we observed several S. salamandra gallaica larvae, including one individual with an abnormal coloration (Figure 3). This larva was characterized by a reduction of melanophores, giving it a pale coloration, but with some dark markings on the tail and back legs. The eyes were normally colored, making this phenotype fit with the definition of hypomelanism.

An adult female, allegedly collected in Serra de Grândola (Portugal), gave birth to a couple larvae which were kept in captivity and photographed until after metamorphosis (James, 2011). Initially, the larvae presented normally pigmented eyes and a yellowish body coloration, and were identified by the breeder as being flavistic. Post-metamorphosis, the individuals exhibited a more brownish body coloration (showing that melanophores are reduced, but present in the integumentary pigmentation), which fails to meet the criteria for flavism, and instead suggesting a case of hypomelanism. Several other cases were reported in larvae from Badalona (Catalun-

ya, Spain), where individuals presented different degrees of hypomelanism (Rivera et al., 2016). This mutation has also been reported in other caudates in Spain, including Ichthyosaura alpestris cyreni and Triturus marmoratus, characterized by the lack of certain specific pigments (Rivera et al., 2002).

We have reported three occurrences of albinism variants for three amphibian species in Portugal, suggesting once more that although such color abnormalities are a natural occurrence, they are mostly represented by isolated cases (Henle et al., 2017a). This happens because albinism forms are mostly associated with recessive inheritance, although they can also be caused by external factors such as temperature, diseases, nutrition, chemicals and radioactive pollution (Henle et al., 2017a, 2017b, 2017c). Ultimately, herps presenting such color abnormalities often show developmental problems (Sazima, 1974; Semlitsch et al. 1988; Henle et al., 2017c), making them more sensitive to environmental factors, such as the presence of predators (Kornilios, 2014; Miras & Mompart, 2015; Henle et al., 2017b). As a result, identification of such abnormalities is highly dependent on regular monitoring of wild populations (Laurentino et al., 2016). This stresses the importance of long-term monitoring studies to understand trends and, whenever possible, correlate them with internal and external factors that can elucidate the cause of the occurrence (Henle et al., 2017b; Dubois, 2017).

Acknowledgements: We thank B. Thiesmeier for additional detailed information on observed occurrences from Spain; We gratefully acknowledge C. Sergeant for his comments on the manuscript. Permits were provided by the ICNF (343/2013/CAPT; 182/2017/CAPT).

A. Ferreira holds a research grant at CIIMAR (Porto University), funded by ‘Charcos com Vida’ Project.

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References Arribas, O. & Rivera, J. 1992. Albinismo na Salamandra salamandra (Linnaeus, 1758) na el Noroeste Ibérico. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 3: 14-15.

Benavides J., Viedma A., Clivilles J., Ortiz A. & Gutiérrez J.M. 2000. Albinismo na Alytes dickhilleni y Salamandra salamandra na la sierra de Castril (Granada). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 11(2): 83-83.

Boada, M., Aguirre, D. & Maluquer-Margalef, J. 2011. Troballa d’na exemplar de Salamandra comuna Salamandra salamandra (Linnaeus, 1758) albina al Montnegre (Vallès Oriental; Catalunya). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21: 180-183.

Bosch, J. 1991. Albinismo na Pelobates cultripes (Cuvier, 1828) (Amphibia, Anura, Pelobatidae). Revista Española de Herpetología, 5: 101-103.

Busack, S.D. & Donaire, D. 2014. Albinism in Pleurodeles waltl. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 25(1): 12-14.

Campos-Such, D. 2017. Anomalies cromàtiques a l’herpetofauna lbinis: na revisió actualitzada. Nemus, 7: 105-114.

Donaire-Barroso, D., González de la Na, J.P. & Gabella, J.C. 1996. Nuevos datos de albinismo na Pelobates cultripes y Pelodytes punctatus y de lbinismo na Pordarcis hispanisca. Primeros datos de albinismo na Mauremys leprosa. 46-47. Abstrats.

IV Congreso Luso-Español de Herpetología & VIII Congreso Español de Herpetología (5/8-12-1996), Oporto.

Dopereiro, D. & Puras, M. 2018. Leucismo na Salamandra salamandra de Galicia. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 29(1): 25-26.

Dubois, A. 2017. Rostand’s anomaly P in Palaearctic green frogs (Pelophylax) and similar anomalies in amphibians.

Mertensiella, 25: 49-56.

Fernández-Fernández, M.A., Muntada, C. & Díaz-González, J. 2001. Albinisme a quatre larves de Salamandra salamandra (Linnaeus, 1758) al massís del Montseny. Butlletí Societat Catalana d’Herpetologia, 15: 105-106 i 127.

Galán, P. 2010. Mutación leucística na Lissotriton boscai de Galicia.

Boletín de La Asociación Herpetológica Española, 21: 58-61.

García-Rosa, R. & Sainz, P. 2012. Na caso de xantismo na larvas de Pelobates cultripes na la Península Ibérica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 1-1.

Gómez-Serrano, M.A. 1994. Na nuevo caso de albinismo na Pelobates cultripes. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 5: 36-36.

Henle, K., Dubois, A. & Vershinin, V. 2017ª. A review of anomalies in natural populations of amphibians and their potential causes. Mertensiella, 25: 57-164.

Henle, K., Dubois, A. & Vershinin, V. 2017b. Commented glossary, terminology and synonymies of anomalies in na-

tural populations of amphibians. Mertensiella, 25: 9-48.

Henle, K., Dubois A., Rimpp K. & Vershinin V. (2017c): Mass anomalies in green toads (Bufotes viridis) at a quarry in Roßwag, Germany: inbred hybrids, radioactivity, or an unresolved case? Mertensiella, 25: 185-242.

James, B. 2011. Fire Salamanders (Salamandra): Pale Grandola. Caudata.org. original post on 2 May 2011. <https:// www.caudata.org/forum/showthread.php?t=75778> [Consulted on: January 2019] Kopetsch, J. 1997. Salamandra salamandra bernarderzi – Lebensraum in Oviedo, Spanien. Elaphe, 5(3): 78-80.

Kornilios, P. 2014. First report of piebaldism in scolecophidians: a case of Typhlops vermicularis (Squamata: Typhlopidae). Herpetology Notes, 7: 401-403.

Laurentino, T.G., Pais, M.P. & Rosa, G.M. 2016. From a local observation to a European-wide phenomenon: amphibian deformities at Serra da Estrela Natural Park, Portugal. Basic and Applied Herpetology, 30: 7-23.

Miras, M. & Mompart, J.M. 2015. Primer cas d’albinisme en Podarcis liolepis (Boulenger, 1905) (Sauropsida, Squamata, Lacertidae). Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 22: 70-72.

Rivera, X., Arribas, O. & Marti, F. 2001. Revisión de lbinismo pigmentarias na los lbinism de la Península Ibérica y de Europa. Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 15: 59-75.

Rivera, X., Arribas, O. & Martí, F. 2002. Chromatic alteration in European amphibians and reptiles. Reptilia, 33: 33-38.

Rivera, X., Espallargas, G. & Arribas, O. 2016. Despigmentació associada amb prolongació del procés larvari na Salamandra salamandra (Linnaeus, 1758), observada a Catalunya. Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 23: 71-78 Rivera, X., Vilagrosa, A. & Arribas, O. 1993. El lbinismo y otros fenómenos aberrantes na los anfíbios ibéricos. Aquamar, 53: 16-19.

Rodríguez, M. 2016. Nuevo registro de na ejemplar de Pelobates cultripes albino na Zamora. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 27(1): 50-51.

Sazima, I. 1974. Na albino hylid frog, Phrynohyas mesophaea (Hensel). Journal of Herpetology, 8: 264-265.

Semlitsch, R.D., Scott, D.E. & Pechmann, H.K. 1988: Time and size at metamorphosis related to adult fitness in Ambystoma talpoideum. Ecology, 69: 184-192.

Thiesmeier, B. 2004. Der feuersalamander. Feldherpetologie (supple. 4). Laurenti Verlag. Bielefeld.

Torres, A., Martínez, D.M. & Tarragó, A. 2016. Leucistic neoteny in Pleurodeles waltl. First observation recorded in Spain. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 27(2): 34-38.

Torres, J.M. 2000. Un renacuajo albino de sapo de espuelas.

Quercus, 177: 38-38.

Distribución New records for the reptile fauna of the Tichka plateau (western High Atlas, Morocco) Ignazio Avella1, Nahla Lucchini1, Urtzi Enriquez-Urzelai1, Frederico Corga2 & Fernando Martínez-Freiría1* CIBIO/InBIO, Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos. Universidade do Porto. Campus de Vairão. Rua Padre Armando Quintas, 7. 4485-661 Vairão. Portugal. C.e.: fmartinez-freiria@cibio.up.pt 2 Universidade de Aveiro. Campus Universitário de Santiago. 3810-193 Aveiro. Portugal.

1

Fecha de aceptación: 18 de octubre de 2019.

Key words: checklist, distribution, herpetofauna, Mediterranean, new record.

Resumen: El páramo de Tichka es un altiplano remoto localizado en el Alto Atlas occidental de Ma-

rruecos. En esta nota comunicamos la presencia de 12 especies de reptiles detectadas en la planicie en mayo de 2019. Proporcionamos la primera presencia de Quedenfeldtia trachyblepharus y Chalcides montanus en el Alto Atlas occidental, y Atlantolacerta andreanskyi y Coronella girondica en el páramo de Tichka. Además, aportamos un nuevo límite altitudinal (2.700 m) para Psammodromus algirus en Marruecos, así como dos nuevas localidades para Vipera monticola dentro del páramo de Tichka.

Morocco is one of the countries with the richest herpetofauna of the Mediterranean Basin, with at least 12 species of amphibians and 95 species of reptiles recognized so far, about 25% of which are endemic (Cox et al., 2006; Bons & Geniez, 1996; Pleguezelos et al., 2010; Martínez del Mármol et al., 2019). Covering an area of more than 400,000 km2 (Schlüter, 2006), this country includes a wide variety of climates, habitats and topographic features. Such heterogeneity is one of the main factors supporting Moroccan herpetological diversity (see Blondel et al., 2010; Martínez del Mármol et al., 2019).

Morocco is one of the best sampled areas of the Maghreb, and the distribution of many of its amphibians and reptiles is relatively well known (see Bons & Geniez, 1996; Martínez del Mármol et al., 2019). However, some regions of the country have been, so far, poorly surveyed, and range extensions for certain species have been reported in recent times as a result of increased fieldwork in this area during the last few years (e.g., Barata et al., 2011; Koleska et al., 2018; Kane et al., 2019).

The Tichka Plateau (30°54’00”N / 8°37’48”W) is a 2,700 m high tableland located at approximately 170 km south-west of Marrakech, in the Western High Atlas Mountains’ range (Figure 1a, b). Consisted of relatively flat terrain dominated by granitic substrates, it is characterized by sub-humid and humid Mediterranean climates (700 ml of mean annual precipitation; Hijmans et al., 2005) as well as very cold winters (6.6 º C of mean annual temperature; Hijmans et al., 2005) coupled with snow cover lasting between 4 to 5 months of the year (Haroni et al., 2009). The plateau’s vegetation is composed of thorny bushes and grasslands, with small streams converging in the “oued Nfis” (Figure 1c). Human activities in the area almost exclusively revolve around traditional farming (Haroni et al., 2009), evidently shown by the presence of ovines and abundant cattle manure seen in the plateau.

In this note, we report distributional and altitudinal records for all the reptile species encountered in the Tichka Plateau and access path from the locality of Tigouga (30°50’49.85”N /

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a

43 b

c

Figure 1: a) Location (star) of the Tichka Plateau in Morocco. b) Zoom into the Tichka plateau region and adjacent area of access, depicting the route of access and sampling (in red). c) View of the landscape taken from one of the higher areas sampled in the Tichka Plateau (signalled with an * in b).

Figura 1: a) Localización (estrella) del páramo de Tichka en Marruecos. b) Aproximación a la región del páramo del Tichka y el área adyacente de acceso, mostrando la ruta de acceso y muestreo (en rojo). c) Vista del paisaje tomada desde una de las áreas más altas muestreadas en el páramo de Tichka (señalada con un * en b).

8°36’58.70”W; 1,800 masl) during herpetological sampling sessions performed from the 8th to the 10th of May 2019. The main objective of the fieldwork performed in the Tichka Plateau was to sample the Atlas Dwarf Viper Vipera monticola (V. latastei-monticola complex; see Freitas et al., 2018), to assess evolutionary and conservation units within this species. The five authors were the only people involved in the fieldwork ses-

sions, performing visual encounter surveys and turning stones along defined transects. Records were gathered with a GPS and are expressed in 1x1 km UTM squares (WGS 1984 datum).

In total, we recorded 12 species of reptiles in the Tichka Plateau and along the path taken to access the Plateau, representing a sampling area of 11 1x1 km UTM squares (Table 1). Altitudinal range covered during fieldwork went from

44

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Table 1: List of reptile species detected in the Tichka Plateau and access path from the locality of Tigouga. Approximate number of specimens detected, and 1x1 km UTM square (29R NQ) and elevation range for their location are reported.

Tabla 1: Lista de las especies de reptiles detectadas en el páramo de Tichka y camino de acceso desde la localidad de Tigouga. Se muestra el número aproximado de especímenes detectados, la celda UTM 1x1 km (29R NQ) de la localización y la elevación o rango de la ocurrencia de los especímenes.

Family, species

n

1x1 km UTM square

Elevation (m)

> 10

3614-17, 3515–16

2250 – 2600

> 100

3517–18, 3617–18, 3718

2600 – 2750

3613

1900

3518, 3617–18, 3718

2600 – 2750

Family Sphaerodactylidae Quedenfeldtia moerens Q. trachyblepharus Family Phyllodactylidae Tarentola mauritanica

1

Family Scincidae Chalcides montanus

> 20

Family Lacertidae Acanthodactylus erythrurus

1

3614

2250

Atlantolacerta andreanskyi

> 100

3517–18, 3617–18, 3718

2600 – 2750

Podarcis vaucheri

> 100

3515, 3516, 3518, 3616–18, 3718

2250 – 2750

Psammodromus algirus

4

3613-15, 3518

1900, 2100, 2200, 2701

Timon tangitanus

2

3617

2600

2

3613, 3515

1800, 2250

1

3618

2735

10

3518, 3617–18

2600 – 2750

Family Agamidae Agama impalearis Family Colubridae Coronella girondica Family Viperidae Vipera monticola

1,800 to 2,750 masl. Among the species detected, some deserve a particular mention: (1) the mountain endemics Quedenfeldtia trachyblepharus and Chalcides montanus (Figure 2a), which were not recorded in the mountain range, although some doubtful records were already reported for Q. trachyblepharus in the adjacent regions (Bons & Geniez, 1996; Martínez del Mármol et al., 2019); (2) the mountain endemic Atlantolacerta andreanskyi and the Mediterranean Coronella girondica (Figure 2b), which were not recorded in the Tichka Plateau, although both species were found westwards (i.e. in adjacent squares in Bons & Geniez, 1996); (3) the Mediterranean Podarcis vaucheri, Psammodromus algirus (Figure 2c) and Timon tangitanus, which were reported in the adjacent lowland regions but not in the

Tichka Plateau (Bons & Geniez, 1996; Martínez del Mármol et al., 2019). Interestingly, one of our observations of P. algirus from the Tichka Plateau (Figure 2c) provides an increase (100 m) in the altitudinal range limit reported for this species in Morocco (2,600 m; Bons & Geniez, 1996; Martínez del Mármol et al., 2019).

Vipera monticola (Figure 2d), previously reported for only one locality in the Tichka Plateau (Freitas et al., 2018), was found in two additional areas within the plateau, corresponding to two new 1x1 km UTM squares (Table 1). The relatively high number of individuals recorded during fieldwork suggests a good conservation status for the V. monticola populations of the Tichka Plateau, particularly when compared to populations

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a

b

c

d

45

Figure 2: Photos of selected species found in the Tichka Plateau. a) Chalcides montanus, b) Coronella girondica, c) Psammodromus algirus, d) Vipera monticola. Photos Fernando Martínez-Freiría (a, c), Ignazio Avella (b), and Nahla Lucchini (d).

Figura 2: Fotos de especies seleccionadas encontradas en el páramo de Tichka. a) Chalcides montanus, b) Coronella girondica, c) Psammodromus algirus, d) Vipera monticola. Fotos Fernando Martínez-Freiría (a, c), Ignazio Avella (b) y Nahla Lucchini (d).

from other mountain ranges in Morocco, such as the Jebel Sirwa (see Martínez-Freiria et al., 2017). High numbers of specimens were also found for other montane (Q. trachyblepharus, C. montanus) and Mediterranean (P. vaucheri) species (Table 1). The proximity of the plateau to the Atlantic Sea (less than 120 km in straight line to the coast) is likely providing enough precipitation to sustain the humid environments that these species require, ham-

pering the negative effects of climate change predicted for the region (see Martínez-Freiría et al., 2013, 2017).

The collection of new distribution records for such generally common reptile species in just three days of sampling in the Tichka Plateau, reflects the limited prospection carried out in this region in the past years. Further fieldwork campaigns are needed in the area in order to better investigate the diversity and distributional

46

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

patterns of the plateau’s reptile community. Like other mountain ranges in Morocco, the Tichka Plateau offers the possibility to conduct monitoring campaigns to assess changes in the herpetofauna community in response to climate change along its altitudinal range (e.g., Shah et al., 2015; Barrows et al., 2016). With respect to this, the finding of P. algirus at high elevation in montane habitats (i.e., xeric scrublands) suggests the expansion of Mediterranean species to colder/humid areas (e.g. Ferreira et al., 2018). On the other hand, the evolutionary distinctiveness of V. monticola populations from Tichka Plateau (see Freitas et al., 2018) suggests that populations of other species inhabiting this region could be also important from an evolutionary point of view (e.g., Q. trachyblepharus, A. andreanskyii; Barata et al., 2012a, b).

Therefore, genetic and conservation assessments

are also required in order to coherently preserve the herpetofauna of the Western High Atlas.

Acknowledgements: Fieldwork was carried out with permits from the Haut Commisariat aux Eaux et Forêts et à la Lutte Contre la Désertification of Morocco (HCEFLCD/ DLCDPN/DPRN/CFF N°35/2018). Funding was provided by FEDER (COMPETE) and Portuguese Foundation for Science and Technology (FCT) funds within scope of the project

PTDC/BIA-EVL/28090/2017-POCI-01-0145-

FEDER-028090, and Norte Portugal Regional Operational Program (NORTE2020), under the PORTUGAL 2020 Partnership Agreement, through the European Regional Development Fund (ERDF) within the scope of the project AGRIGEN-NORTE-01-0145-FEDER-000007. IA and FM-F are financed by FCT (ref. SFRH/BD/137797/2018 and DL57/2016/CP1440/CT0010, respectively). The authors thank R. Colas for language revision.

References Blondel, J., Aronson, J., Bodiou, J.-Y. & Boeuf, G. 2010. The Mediterranean region: biological diversity in space and time.

Oxford University Press. New York. USA. Bons, J. & Geniez, P. 1996. Anfibios y Reptiles de Marruecos (incluido el Sahara Occidental): Atlas biogeográfico – Amphibiens et Reptiles du Maroc (Sahara Occidental Compris). Asociación Herpetológica Española. Barcelona, Spain.

Barata, M., Perera, A., Harris, D.J., Van der Meijden, A., Carranza, S., Ceacero, F., García-Muñoz, E., Gonçalves, D., Henriques, S., Jorge, F., Marshall, J.C., Pedrajas, L. & Sousa, P. 2011. New observations of amphibians and reptiles in Morocco, with a special emphasis on the eastern region. Herpetological Bulletin, 116: 4-14.

Barata, M., Carranza, S. & Harris, D.J. 2012a. Extreme genetic diversity in the lizard Atlantolacerta andreanskyi (Werner, 1929): a montane cryptic species complex. BMC Evolutionary Biology, 12: 167.

Barata, M., Perera, A., Martnez-Freiria, F. & Harris, D.J. 2012b. Cryptic diversity within the Moroccan endemic day geckos Quedenfeldtia (Squamata: Gekkonidae): a multidisciplinary approach using genetic, morphological and ecological data. Biological Journal of the Linnean Society, 106: 828-850.

Barrows, C.W., Hoines, J., Vamstad, M.S., Murphy-Mariscal, M., Lalumiere, K. & Heintz, J. 2016. Using citizen scientists to assess climate change shifts in desert reptile communities. Biological Conservation, 195: 82-88.

Cox, N., Chanson, J. & Stuart, S. 2006. The status and distribution of reptiles and amphibians in the Mediterranean Basin. International Union for the Conservation of Nature. Cambridge, UK. Ferreira, D., Brito, J.C. & Santos, X. 2018. Long-interval monitoring reveals changes in the structure of a reptile community in a biogeographic transition zone. Basic and Applied Herpetology, 32: 41-55.

Freitas, I., Fahd, S., Velo-Antón, G. & Martínez-Freiría, F. 2018. Chasing the phantom: biogeography and conservation of Vipera latastei-monticola in the Maghreb (North Africa). Amphibia-Reptilia, 39: 145-161.

Haroni, A.S., Alifriqui, M. & Ouhammou, A. 2009. La diversité floristique des pelouses humides d’altitude: cas de quelques sites du Haut Atlas marocain. Acta Botanica Malacitana, 34: 91-106.

Hijmans, R.J., Cameron, S.E., Parra, J.L., Jones, P.G. & Jarvis, A. 2005. Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology: A Journal of the Royal Meteorological Society, 25: 1965-1978.

Kane, D., Goodwin, S., Verspui, G.J., Tump, A. & Martínez Del Mármol, G. 2019. Reptile diversity of southern Morocco: range extensions and the role of the Djebel Ouarkziz as a biogeographical barrier. Herpetology Notes, 12: 787-793.

Koleska, D., Karhánek, J., Martínez Del Mármol, G. & Sassoè-Pognetto, M. 2018. New records of Echis leucogaster in Morocco. Herpetology Notes, 11: 655-657.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) Martínez del Mármol, G., Harris, D.J., Geniez, P., de Pous, P. & Salvi, D. 2019. Amphibians and Reptiles of Morocco.

Edition Chimaira. Frankfurt am Main, Germany.

Martínez-Freiría, F., Argaz, H., Fahd, S. & Brito, J.C. 2013. Climate change is predicted to negatively influence Moroccan endemic reptile richness. Implications for conservation in protected areas. Naturwissenschaften, 100: 877-889.

Martínez-Freiría, F., García-Cardenete, L., Alaminos, E., Fahd, S., Feriche, M., Flores Stols, V., Jiménez-Cazalla, F., Pérez, A., Pleguezuelos, J.M., Santos, X. & Velo-Antón, G. 2017. Contribution to the knowledge on the reptile fauna of Jebel Sirwa (Morocco), with some insights into the conservation status of Vipera latastei-monticola. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 28: 103-109.

47

Pleguezuelos, J.M., Brito, J.C., Fahd, S., Feriche, M., Mateo, J.A., Moreno-Rueda, G., Reques, R. & Santos, X. 2010. Setting conservation priorities for the Moroccan herpetofauna: the utility of regional red lists. Oryx, 44: 501-508.

Shah, R.D.T., Sharma, S., Haase, P., Jähnig, S.C. & Pauls, S.U. 2015. The climate sensitive zone along an altitudinal gradient in central Himalayan rivers: a useful concept to monitor climate change impacts in mountain regions.

Climatic Change, 132: 265-278.

Schlüter, T. 2006. Geological Atlas of Africa: with notes on Stratigraphy, Tectonics, Economic Geology, Geohazards and Geosites of each country. Springer. Berlin, Germany.

Expansión hacia el norte de la lagartija colirroja (Acanthodactylus erythrurus) Francisco Ferrer-Lerín1, Juan Manuel Pleguezuelos2 & Ricardo Reques3 Avenida Oroel, 4A. 2ºA. 22700 Jaca. Huesca. España.

Departamento de Zoología. Facultad de Ciencias. Universidad de Granada. 18071 Granada. España.

3 Área de Ecología, Facultad de Ciencias. Universidad de Córdoba. Campus de Rabanales. Edificio Celestino Mutis 1ª. 14071 Córdoba.

España. C.e.: ba2reror@uco.es 1 2

Fecha de aceptación: 7 de octubre de 2019.

Key words: Huesca, Jaca, range shift, spiny-footed lizard.

La lagartija colirroja (Acanthodactylus erythrurus) se distribuye por el norte de África y gran parte de la península ibérica (Belliure, 2015). Tiende a ocupar hábitats con suelos poco compactados (arenas, margas y limos), vegetación dispersa y escasa pendiente. Encuentra estos sustratos en dunas costeras y grandes depresiones del interior (Belliure, 2015). Entre mediados del siglo XX y 2005 se ha registrado una expansión hacia el norte en su área de distribución ibérica (Moreno-Rueda et al., 2012). Esto coincide con los nuevos escenarios ecológicos para la especie previstos por el aumento de temperatura en la península ibérica a lo largo del siglo XXI, con incremento en su distribución potencial de entre un 81 y un 88% (Araújo et al., 2011).

En la década de 1970, en la distribución ibérica conocida de esta especie no se

incluían regiones como Aragón y Cataluña (Salvador, 1974). Sin embargo, a principios del siglo XXI la distribución más septentrional ya incluía el norte de Portugal y llegaba a las provincias de Huesca, Lleida y Tarragona (Loureiro et al., 2008; Belliure, 2015). En la provincia de Huesca las citas más septentrionales en la base de datos de la AHE (SIARE, 2019) coinciden con la vertiente meridional de las sierras exteriores del Prepirineo. Hay citas en Barbastro (año 2014) y a unos 20 kilómetros al sur de esta localidad (años 20152017). El 24 de agosto de 2015 se observó (Ramón-Henares, comunicación personal) un ejemplar de lagartija colirroja (Figura 1) en el valle del Aragón (camino de Monte Pano, término municipal de Jaca; cuadrícula UTM: 30T YN01; 42°33’52.80”N / 0°34’9.66”O; Figura 2). Esta cita amplía su

48

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) Foto Miguel R. Henares

Figura 1: Ejemplar en muda de lagartija colirroja (Acanthodactylus erythrurus) observado en Jaca.

distribución en unos 65 km al norte, superando la barrera montañosa que para esta especie podría suponer el Prepirineo (Figura 3).

En ocasiones la falta de citas de una especie en una región puede atribuirse a una carencia de muestreos (Kéry, 2002) o pasar desapercibida debido a la escasa densidad poblacional que presentaría en esa zona.

Entre las posibles rutas de llegada de la especie proponemos dos (Figura 3). La más probable partiría de las poblaciones situadas al sur y oeste de Las Bardenas Reales de Navarra (Corella-Tudela y Ablitas), hasta llegar al valle del río Aragón, y proseguiría hacia el este hasta alcanzar Jaca (un recorrido de unos 120 km sin tener en cuenta la orografía). En este trayecto hay amplias zonas agrícolas con arcillas, limos y areniscas (Barnolas-Cortinas, 2019) y las pendientes no son acusadas. La especie podría haber alcanzado Jaca siguiendo, por ejemplo, el valle fluvial del río Aragón en su camino hacia el Ebro. La segunda opción es más corta, pero menos probable por la compleja orografía, con pendientes acusadas y una mayor densidad de cobertura vegetal en el Prepirineo. Partiría de las poblaciones del sur o del este de Huesca, seguiría por las llanuras agrícolas del valle del Ebro y continuaría una ruta similar a la de la carretera nacional 330 que cruza la cadena montañosa

Figura 2: Entorno del lugar en el que fue localizada la especie.

Foto Francisco

rín r-Le Ferre

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

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Figura 3: Distribución (cuadrículas UTM 10 x 10 km) de la lagartija colirroja (Acanthodactylus erythrurus) en los alrededores de Huesca y nueva cita (círculo rojo) en Jaca, que ampliaría su distribución en 65 km hacia el norte. Se señalan dos posibles rutas seguidas por la especie (líneas roja y amarilla).

hasta encontrar, al norte, el valle del río Aragón (Figura 3). Los materiales predominantes son también favorables para la ecología espacial de la especie: lutitas con areniscas y, en algunos sectores, conglomerados, gravas y arenas (Barnolas-Cortinas, 2019).

La lagartija colirroja es sensible a la alteración y pérdida de su hábitat. La agricultura extensiva y el cambio de cultivos de secano por otros de regadío son las amenazas más importantes (Gosá & Bergerandi, 1994; Hódar, 2002). En poblaciones de muy baja densidad situadas en el límite norte de su distribución, los cambios

de uso de suelo para aprovechamiento agrícola fragmentan las poblaciones impidiendo el intercambio genético (Gosá & Bergerandi, 1994) y podrían limitar su expansión.

Nos gustaría, por último, animar a los herpetólogos a buscar más indicios de esta especie en la región y a localizar posibles zonas de corredor entre las observaciones anteriores y la actual. La zona de Sangüesa (Navarra) y Sos del Rey Católico (Zaragoza) (A. Gosá, comunicación personal) podría ser un área de muestreo preferente para detectar la posible presencia de esta especie.

Referencias Araújo, M.B., Guilhaumon, F., Rodrigues Neto, D., Pozo Ortego, I. & Gómez Calmaestra, R. 2011. Impactos, vulnerabilidad y adaptación de la biodiversidad española frente al cambio climático. 2. Fauna de vertebrados. Dirección General de Medio Natural y Política Forestal. Ministerio de Medio Ambiente, y Medio Rural y Marino, Madrid. España.

Barnolas-Cortinas, A. 2019. Cartografía del IGME <http://info. igme.es/cartografiadigital/geologica/Magna50Hoja.aspx? language=es&id=176> [Consulta: 25 septiembre 2019].

Belliure, J. 2015. Lagartija colirroja – Acanthodactylus erythrurus. In: Salvador, A., Marco, A. (eds.). Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de

50

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

Ciencias Naturales, Madrid. España. <http://www.vertebra dosibericos.org/> [Consulta: 25 septiembre 2019].

Gosá, A. & Bergerandi, A. 1994. Atlas de distribución de los anfibios y reptiles de Navarra. Munibe, 46: 109-189.

Hódar, J.A. 2002. Acanthodactylus erythrurus (Schinz, 1833). Lagartija colirroja. 191-192. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.). Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza – Asociación Herpetológica Española. Madrid.

Kéry, M. 2002. Inferring the absence of a species – a case study of snakes. Journal of Wildlife Management, 66: 330–338.

Loureiro, A., Ferrand de Almeida, N., Carretero, M.A. & Pau-

lo, O.S. 2008. Atlas dos Anfíbios e Répteis de Portugal. Instituto da Conservação da Natureza e da Biodiversidade, Lisboa. Portugal.

Moreno-Rueda, G., Pleguezuelos, J.M., Pizarro, M. & Montori, A. 2012. Northward shifts of the distributions of Spanish reptiles in association with climate change. Conservation Biology, 26 (2): 278-283.

Salvador, A. 1974. Guía de los anfibios y reptiles españoles. Instituto Nacional para la Conservación de la Naturaleza.

Madrid. España.

SIARE. 2019. Servicio de Información de Anfibios y Reptiles de España. <http://siare.herpetologica.es> [Consulta: 1 febrero 2019].

Oued Noun (Morocco). Southwest limit for the genus Discoglossus Luis García-Cardenete1, M. Victoria Flores2, Saúl Yubero3 & Eduardo Rodríguez-Rodríguez4 Cl. Carrera de San Agustín, 24. 2º A. 18300 Loja. Granada. Spain. C.e.: luisgcardenete@yahoo.es Plaza de España, 1. 13343 Villamanrique. Ciudad Real. Spain.

3 Cl. Real, 47. 5º B. 51001 Ceuta. Spain.

4 Cl. Francisco Collantes de Terán, 2. 2°8. 41010 Sevilla. Spain.

1 2

Fecha de aceptación: 16 de octubre de 2019.

Key words: Discoglossus, distribution, North Africa.

Resumen: La distribución conocida de Discoglossus scovazzi alcanza por el sur la cuenca del río

Souss. Se presenta una observación extralimital de dos ejemplares adultos atrapados en aljibes, en la cuenca del río Noun, región de Guelmim-Smara. Esta localidad se encuentra 180 km más al sur del área conocida de la especie, en una zona de transición climática entre las etapas árida y sahariana de Emberger. Por tanto, sugiere la posibilidad de que este sapillo habite áreas adecuadas entre los valles del Souss y el Noun, como puede ser el Antiatlas occidental, entre Sidi Ifni y Tafraoute, o la cuenca del río Massa.

The genus Discoglossus is unique to the Mediterranean region, with two species in North Africa (Beukema et al., 2013). Discoglossus pictus would occupy the eastern portion of the range (eastern Morocco, Algeria and Tunisia), while D. scovazzi occupies the western portion of that range, thus being considered a Moroccan endemism. The boundary between both species is found in the oued Moulouya basin (Vences et al., 2014).

The distribution of D. scovazzi has been well known for a long time (Bons & Geniez, 1996), and the subsequent studies that have dealt with

its chorology have provided few new locations (Barnestein et al., 2012, Beukema et al., 2013, Mediani et al., 2015), without significantly expanding its extension, considered to be around 190.600 km2 (Reques et al., 2013).

D. scovazzi inhabits mostly humid and subhumid ombroclimates, where it is relatively easy to detect in suitable places, such as edges of humid forests, grasslands or waterlogged gutters. Thus, it is a frequent species in a large part of the Tangier Peninsula, Western Rif, Djebel Tazzeka (Mediani et al., 2015), Atlan-

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

tic plain between Assilah and Casablanca, in already semi-arid areas. It is common in the High Atlas, where it occupies high altitude wetlands or valley bottoms. It even inhabits arid areas of temperate winters, such as the plain of Marrakech or the valley of the Souss (Bons & Geniez, 1996, Beukema et al., 2013). This valley is considered the southern known limit of Discoglossus, with the exception of a doubtful old observation in the Saharan zone (oued Draa, Tafnidilt, Bons & Geniez, 1996) by F. Cuzin (P. Geniez, personal communication) which has not been considered afterwards (Beukema et al., 2013, Vences et al., 2014).

A new southernmost locality for D. scovazzi is presented in this note, in the transition from the arid to the saharan stages according to the bioclimates of Emberger (Mokhtari et al., 2013). The area has an average annual temperature of 18.9º C and an average annual rainfall of 119 mm (http://fr.climate-data. org/location/4101/, accessed on 17 December 2018). On December 6th 2018, two adult specimens were observed (Figure 1), in the vicinity of Targa Wassay, trapped in different matfiyas (water cisterns to collect rainwater and store it). They were found in the 10 x 10 km UTM grid 29R LN71, about 180 km to the SSW in a straight line from the nearest previously known location (Beukema et al., 2013) (Figure 2). Both specimens were observed in the southern margin of oued Noun, at a distance of 3 km (airline) between them. The surrounding habitat was formed by riparian vegetation on the margins of the nearby oued Noun, as well as macaronesian scrub on a substrate that alternates rocky and sedimentary material.

One of the specimens was discovered dry, under plastic waste next to an adult Pelophylax saharicus, while the other was trapped

51

Foto L. García-Cardenete

Figure 1: Adult female of Discoglossus scovazzi found in a water cistern in Targa Wassay, oued Noun, Morocco.

Figura 1: Hembra adulta de Discoglossus scovazzi hallada en un aljibe en Targa Wassay, oued Noun, Marruecos.

in water, together with an adult Barbarophryne brongersmai and Sclerophrys mauritanica. It has been shown that matfiyas, or water cisterns, constitute a threat for amphibians and reptiles in the southwest of Morocco (García-Cardenete et al., 2014, Pleguezuelos et al., 2017).

In this case, the trap effect of these structures has allowed to locate D. scovazzi in an area where it was not known. Also, it is the first time that the authors have observed this species affected by this threat in about 6000 checkpoints of matfiyas (L. García-Cardenete, unpublished data), of which just over 1% have been made in the valley of the Souss, within its known distribution area.

It is the first observation of this species in the Guelmim-Smara region. The area of the discovery has been and is still intensely visited by herpetologists (oued Noun, Assaka, Fort Bou Jeriff), so that a great knowledge of its herpetological community is possessed, with 21 species cited in the grid L28 assigned to Bons & Geniez (1996), plus eight species observed

52

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) Figure 2: Southwestern range of Discoglossus scovazzi (Morocco), in an UTM grid mesh of 10x10 km. Black circles show known locations. Red circles indicate new localities; the red square represents the oued Noun record.

Figura 2: Distribución suroccidental de Discoglossus scovazzi (Marruecos), en malla de cuadrículas UTM de 10x10 km. Los círculos negros muestran localidades conocidas. Los círculos rojos indican nuevas localidades, correspondiendo el cuadrado rojo a la localidad de oued Noun.

LR

LQ

LP

LN

LM

by the authors of this note (D. scovazzi, Bufotes boulengeri, Acanthodactylus boskianus, Mesalina olivieri, Chalcides polylepis, Eumeces algeriensis, Macroprotodon brevis and Boaedon fuliginosus).

The non-detection of D. scovazzi in oued Noun makes it necessary to confirm its presence in suitable areas for this tiny toad between this locality and oued Souss during future surveys. The sampling should be directed especially to small riverbeds and humid areas of the western Antiatlas: mountains of Ifni and Tafraoute, as well as in the oued Massa

basin, where it is possible that this anuran may have gone unnoticed until now.

The relict presence of a Mediterranean element such as D. scovazzi within the arid-Saharan environment shows the value of wetlands (in this case, a permanent watercourse) as a refuge for biodiversity, which should be taken into account when regulating human activities and planning an adequate network of protected areas that avoid or curb the current trend of biodiversity loss in the Sahara (Brito et al., 2014, 2016).

References Barnestein, J.A.M., García-Cardenete, L., Jiménez-Cazalla, F., Valdeón, A., Escoriza, E., Martínez, G., Benavides, J., Esteban, J.L., Fuentes, J., Ramírez, A., Álvarez, J. & Jaén-Velázquez, I. 2012. Nuevas localidades de Myriopholis algeriensis y Lamprophis fuliginosus, y otras citas herpetológicas, en Marruecos.

Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 63-68.

Beukema, W., de Pous, P., Donaire-Barroso, D., Bogaerts, S., García-Porta, J., Escoriza, D., Arribas, O.J., El Mouden, E.H. & Carranza, S. 2013. Review of the systematics,

distribution, biogeography and natural history of Moroccan amphibians. Zootaxa, 3661: 1–60. <https:// doi.org/ 10.11646/zootaxa.3661.1.1> Bons, J. & Geniez, P. 1996. Amphibiens et reptiles du Maroc (Sahara Occidental compris). Atlas Biogéographique. Asociación Herpetológica Española, Barcelona.

Brito, J.C., Godinho, R., Martinez-Freiria, F., Pleguezuelos, J.M., Rebelo, H., Santos, X., Vale, C.G., Velo-Anton, G., Boratynski, Z., Carvalho, S.B., Ferreira, S., Goncalves,

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) D.V., Silva, T.L., Tarroso, P., Campos, J.C., Leite, J.V., Nogueira, J., Alvares, F., Sillero, N., Sow, A.S., Fahd, S., Crochet, P.A. & Carranza, S. 2014. Unravelling biodiversity, evolution and threats to conservation in the Sahara‐Sahel.

Biological Reviews, 89(1), 215-231.

Brito, J.C., Tarroso, P., Vale, C.G., Martínez‐Freiría, F., Boratyński, Z., Campos, J.C., Ferreira, S., Godinho, R., Gonçalves, D.V., Leite, J.V., Lima, V.O., Pereira, P., Santos, X., Ferreira da Silva, M.J., Silva, T.L., Velo-Antón, G., Veríssimo, J., Crochet, P.-A., Pleguezuelos, J.M. & Carvalho, S.B. 2016. Conservation Biogeography of the Sahara‐Sahel: additional protected areas are needed to secure unique biodiversity. Diversity and Distributions, 22(4), 371-384.

García-Cardenete, F., Pleguezuelos, J.M., Brito, J.L., Jiménez-Cazalla, J., Pérez-García, M.T. & Santos, X. 2014. Water cisterns as death traps for amphibians and reptiles in arid environments. Environmental Conservation, 41 (4): 341-349.

Mediani, M., Brito, J.C. & Fahd, S. 2015. Atlas of the amphibians and reptiles of northern Morocco: updated distribution and patterns of habitat selection. Basic and Applied Herpetology, 29: 81-107.

53

Mokhtari, N., Mrabet, R., Lebailly, P. & Bock, L. 2013. Spatialisation des bioclimats, de l’aridité et des étages de végétation du Maroc. Revue Marocaine des Sciences Agronomiques et Vétérinaires, 2 (1), 50-66.

Pleguezuelos, J.M., García-Cardenete, L., Caro, J., Feriche, M., Pérez-García, M.T., Santos, X., Sicilia, M. & Fahd, S. 2016.

Barriers for conservation: Mitigating the impact on amphibians and reptiles by water cisterns in arid environments.

Amphibia-Reptilia, 38(1): 113-118.

Reques, R., Pleguezuelos, J.M., Busack, S.D. & de Pous, P. 2013. Amphibians of Morocco, including Western Sahara: a status report. Basic and Applied Herpetology, 27: 23-50.

Vences, V., de Pous, P., Nicolas, V., Díaz-Rodríguez, J., Donaire, D., Hugemann, K., Hauswaldt, J.S., Amat, F., Barnestein, J.A.M., Bogaerts, S., Bouazza, A., Carranza, S., Galán, P., González de la Vega, J.P., Joger, U., Lansari, A., El Mouden, E.H., Ohler, A., Sanuy, D., Slimani, T. & Tejedo, M. 2014.

New insights on phylogeography and distribution of painted frogs (Discoglossus) in northern Africa and the Iberian Peninsula. Amphibia-Reptilia, 35: 305-320.

Sobre la presencia de Lissotriton helveticus en los Montes de León (Galicia y Zamora, NW Iberia) Martiño Cabana1,2, Anxos Romeo2 & Rafael Vázquez3 Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía. Facultade de Ciencias. Universidade de A Coruña. Campus da Zapateira, s/n. 15071. A Coruña. España. C.e.: mcohyla@yahoo.es 2 Cl. Tellado, 8. 27141 Romeán. Lugo. España.

3 Cl. Santa Bárbara, 4. 15174 Rutis-Vilaboa (Culleredo). A Coruña. España.

1

Fecha de aceptación: 20 de noviembre de 2019.

Key words: Amphibia, distribution, Galicia, Lissotriton helveticus, NW Iberian Peninsula, Ourense, Salamandridae, Sierra Calva.

El tritón palmeado, Lissotriton helveticus (Razoumowsky, 1789), es un urodelo de distribución eminentemente eurosiberiana que habita en gran parte de Europa occidental.

Está presente de manera continua en Gran Bretaña, siendo más escaso en las zonas bajas del suroeste de la isla. En Alemania habita su mitad occidental, volviéndose más raro en su extremo norte, así como en los Países Bajos, donde ocupa solo la mitad sur. Por el contrario, está presente en toda Bélgica y Francia, con la excepción de los departamentos alpinos y la Riviera francesa en el sureste del país (Barbadillo, 2002; García-París & Recuero, 2008).

En la península ibérica, habita principalmente la región eurosiberiana, penetrando en las zonas costeras con clima mediterráneo situadas más al norte. Está presente en el extremo noreste de Cataluña, ocupando gran parte de la provincia de Girona, siendo más escaso y localizado en el Pirineo catalán y aragonés. Es abundante en Navarra y el País Vasco y también está presente en el norte del Sistema Central, en la Sierra de la Demanda y Moncayo. Desciende por el río Ebro hasta su desembocadura, siendo éste su límite sur en la costa mediterránea. Está presente en Cantabria, Asturias y Burgos, limitándose a las zonas del norte de Palencia y León. En Galicia,

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

está presente en gran parte de su territorio, pero ausente de determinadas zonas más térmicas de la provincia de Ourense. En Portugal, la especie queda relegada al extremo noroeste, desde la Serra do Gêres hasta la desembocadura del río Miño, descendiendo a lo largo de la costa hasta Aveiro. Llega a la Serra de Lousã, donde se encuentra el límite suroeste de la especie (Barbadillo, 2002; García-París & Recuero, 2008).

Pese a su carácter eminentemente eurosiberiano, en la provincia de Ourense se sitúa en zonas que no son habituales para este tipo de taxones, como es el caso de Rana temporaria, la cual está relegada exclusivamente a los grandes macizos montañosos del centro y oriente de la provincia (Galán & Cabana, 2008). Los diferentes atlas de distribución de herpetos realizados hasta la fecha no mostraban la presencia de la especie en los Montes de León, situándose las citas más próximas a mucha distancia de este sistema montañoso. En el presente artículo se citan las primeras observaciones de la especie en la sierra Calva, cordal incluido dentro de los Montes de León, en las provincias de Ourense y Zamora.

Con motivo de la realización de los trabajos de campo del Atlas dos Anfibios e Réptiles de Galicia, se realizaron entre los años 2008 y 2019 numerosos muestreos en la provincia de Ourense debido al tradicional desconocimiento de la biodiversidad de esta provincia, pese a presentar la mayor diversidad herpetológica de Galicia y, en general, con un buen estado de conservación de sus poblaciones. En el caso concreto de L. helveticus, se han prospectado con mayor intensidad el occidente de la provincia y, en especial, las sierras Calva y Eixe debido a su carácter aislado y al presentar poblaciones relictas de R. temporaria e Iberolacerta galani, taxones típicamente eurosiberianos.

Los primeros ejemplares de L. helveticus observados se remontan a agosto de 2010, cuando se capturaron varios ejemplares juveniles recién metamorfoseados en dos lagunas situadas en la provincia de Zamora. A partir de estas observaciones, se planificaron una serie de muestreos para detectar la especie en zonas próximas de Galicia, así como para mejorar el conocimiento del área ocupada por la especie en Zamora.

Para ello, los muestreos se enfocaron a determinar las especies presentes en los diferentes

Figura 1: Hembra de Lissotriton helveticus capturada en la charca ganadera referenciada en el artículo.

ño Cab Marti Foto

an a

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

Tabla 1: Localidades en las que se ha observado Lissotriton helveticus en la sierra de Trevinca (Montes de León).

Coordenadas en el datum ETRS89. Abreviaturas de las provincias: OU: Ourense, ZA: Zamora. Abreviaturas de los observadores: autores y JEL: Javier Eiras López.

Localidad

Ayuntamiento

X

Y

Altitud

Laguna Sur en Os Currais

Porto (ZA)

670,166

4,670,773

1,504

21/08/2010 5 juveniles

MCO & ARB

Laguna Sur en Os Currais

Porto (ZA)

670,166

4,670,773

1,504

29/03/2019 3 ♂ y 3 ♀

MCO & ARB

Laguna Mallada dos Currais Porto (ZA)

671,722

4,672,089

1,549

29/08/2010 1 juvenil

MCO & ARB

Laguna Norte en Os Currais A Veiga (OU) Porto (ZA)

670,144

4,671,360

1,511

09/03/2012 2 ♂

MCO & ARB

Charca en Os Currais

670,186

4,670,300

1,494

29/03/2019 1 ♂ y 3 ♀

MCO & ARB

671,017

4,672,273

1,513

31/03/2019 1 ♀

MCO & ARB

Porto (ZA)

Laguna Norte en A Mallada A Veiga (OU) dos Baños

Fecha

Detalles

Observadores

Laguna Sur en A Mallada dos Baños

Porto (ZA)

671,080

4,671,965

1,553

31/03/2019 1 ♀

MCO & ARB

Charca ganadera

A Veiga (OU)

669,255

4,673,275

1,349

09/03/2012 1 ♀

MCO & ARB

Desagüe Embalse de Pías

Viana do Bolo (OU) - 666,139 Pías (ZA)

4,662,897

1,018

19/04/2014 1 ♂

MCO & ARB

Lagoa Herbosa

Viana do Bolo (OU)

668,051

4,666,346

1,427

20/03/2016 Varios ejemplares RVG & JEL

Charca en Val de Infierno

Porto - Galende (ZA)

682,692

4,669,812

1,734

30/03/2019 1 ♀

humedales lénticos de la zona, prestando especial interés a las lagunas de alta montaña y pequeñas charcas de la zona, debido a que son los tipos de hábitat que la especie utiliza con mayor frecuencia. La búsqueda se realizó principalmente durante el día, mediante el uso de redes de mano, y en los meses de abril a junio debido a las condiciones meteorológicas extremas del invierno en la zona, que dificultan los muestreos en los primeros meses del año. Sin embargo, al no detectar la especie durante su período reproductor, se modificó la época de muestreo, realizándolos en el mes de marzo y durante la noche, para coincidir de este modo con el momento de mayor actividad de la especie. De este modo maximizamos las posibilidades de su detección. Gracias a estos cambios en la metodología de muestreo, el día 9 de marzo de 2012 se detectaron los primeros ejemplares adultos de L. helveticus en la sierra Calva (Figura 1). A continuación, detallamos las primeras observaciones de la especie en diferentes humedales de la zona (Tabla 1, Figura 2).

MCO & ARB

1. Laguna Sur de Os Currais. Porto (Zamora). 29TPG7070. 1504 msnm.

Se observaron los primeros ejemplares de L. helveticus de la zona en agosto de 2010, correspondiéndose con 5 juveniles (ejemplar postmetamórfico) capturados bajo piedras próximas a la orilla de la laguna. Posteriormente, en marzo de 2019 se localizaron tres machos y tres hembras de L. helveticus en el agua. La laguna, de unos 400 metros de largo y 80 de ancho, está rodeada de una amplia zona de matorral de Genista tridentata y ericáceas de pequeño porte, de unos 50 cm de alto, derivado de los continuos incendios que sufre la zona. Presenta una escasa vegetación acuática debido al descenso de sus aguas en verano, aunque no llega a secarse por completo durante el período estival.

2. Laguna Mallada dos Currais. Porto (Zamora). 29TPG7172. 1549 msnm.

En agosto de 2010 se observó un juvenil de L. helveticus. Muestreos posteriores reali-

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

Figura 2: Distribución en cuadrículas UTM de 1x1 km de Lissotriton helveticus y localidades referenciadas en el artículo y la Tabla 1. Las líneas oscuras lisas indican los diferentes ayuntamientos de la zona, mientras que la línea oscura con trazos perpendiculares se refiere al límite provincial de Ourense y Zamora.

zados en la época reproductora han dado resultados negativos, probablemente debido a la dificultad de acceso a la lámina de agua.

La laguna, de 200 metros de largo y 120 de ancho, presenta gran parte de su superficie parcialmente colmatada con limo y turba, por lo que presenta pequeñas láminas de agua, de escasa profundidad y difícil acceso debido a su peligrosidad y profundidad del barro.

en el extremo zamorano de la misma. Presenta una morfología alargada y con forma de S, de unos 20 metros de ancho y 180 metros de longitud. Se localiza a unos 400 m de la laguna sur (código 1) indicada anteriormente, presentando el mismo hábitat terrestre y acuático, aunque esta laguna llega a secarse durante el verano, por lo que presenta una vegetación acuática de menor relevancia.

3. Laguna Norte de Os Currais. A Veiga (Ourense) y Porto (Zamora). 29TPG7071.

1511 msnm.

En marzo de 2012 se localizaron dos machos de L. helveticus en la zona gallega de la laguna, capturando un macho y dos hembras

4. Charca en Os Currais. Porto (Zamora).

29TPG7070. 1494 msnm.

Se capturaron un macho y tres hembras en marzo de 2019 en una charca de 40 x 20 metros y situada a unos 600 metros de la laguna sur (código 1). Este humedal presenta un

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

hidroperíodo corto, secándose durante todo el verano, por lo que presenta una vegetación acuática muy escasa.

5. Laguna de Mallada dos Baños. A Veiga (Ourense). 29TPG7172. 1513 msnm.

Se localizó una hembra en una laguna situada en la Mallada dos Baños en marzo de 2019. Tiene una longitud de unos 130 metros y un ancho máximos de 70 metros, presentando un largo período de tiempo en el cual está completamente seca, por lo que existen una escasa comunidad de plantas acuáticas.

6. Charca en A Mallada dos Baños. Porto (Zamora). 29TPG7171. 1553 msnm.

En marzo de 2019 se localizó una hembra de L. helveticus en una pequeña charca situada a unos 300 metros al sur de la situada más al norte. Se corresponde con un pequeño nacimiento de agua de unos 4 x 4 metros y con escasa profundidad.

7. Charca ganadera. A Veiga (Ourense).

29TPG6973. 1349 msnm.

El humedal está formado por dos charcas de mayor tamaño, de unos 8 x 8 metros, acompa-

57

ñada de otras tres de menor extensión, de unos 2 m2. Deriva de una excavación en la ladera situada al pie de la carretera, por lo que presenta poca materia orgánica en el suelo, lo que determina que se haya desarrollado una escasa vegetación herbácea, acompañada de pequeñas matas de matorral y árboles de poco porte (Salix atrocinerea y Betula pendula). Presenta vegetación acuática abundante, compuesta principalmente por Ranunculus sp. Mantiene agua durante todo el año y es utilizado ocasionalmente por el ganado vacuno de la zona, por lo que sufre pisoteo y aporte de excrementos.

8. Desagüe del Embalse de Pías. Viana do Bolo (Ourense) y Pías (Zamora).

29TPG6662. 1018 msnm.

Durante el año 2014, concretamente el día 19 de abril, se detectó un macho en el canal de salida del embalse de Pías. Este canal constituye la salida del río Bibei del embalse, lo que no se corresponde con los hábitats utilizados por la especie habitualmente en Galicia (datos propios), ya que no acostumbra a localizarse en ríos de montaña. Sin embargo, este pequeño canal presenta una forma ancha

Figura 3: Laguna de A Mallada dos Baños, A Veiga (Ourense).

Foto Anxos Romeo

58

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

y llana, lo que crea un pequeño remanso, de unos 120 metros de longitud. En el momento de la observación, las orillas presentaban una estructura turbosa, con abundante cobertura de Sphagnum sp., presentando una amplia área despejada de vegetación leñosa. Muestreos realizados en 2019 han dado resultado negativo debido a la imposibilidad de acceso a la zona por el crecimiento de la vegetación arbórea (Betula sp.).

9. Laguna Herbosa. Viana do Bolo (Ourense). 29TPG6866. 1427 msnm.

El día 20 de marzo de 2016 se realizó una visita a un conjunto de lagunas, denominadas habitualmente de Herbosa y Moza, por ser las lagunas de mayor extensión de esta zona, aunque realmente está constituido por un conjunto de una docena de lagunas de diferente tamaño e hidroperíodo. Se encontraron varios ejemplares de L. helveticus en la laguna Herbosa. El humedal presenta una longitud de 150 m y un ancho máximo de 50 m. La vegetación del entorno está compuesta principalmente por herbáceas y matorral de pequeño porte de Genista tridentata y Erica sp., de menos de 40 cm de alto. La laguna se seca durante el verano por lo que presenta una vegetación acuática escasa.

10. Charca en Val de Infierno. Porto y Galende (Zamora). 29TPG8269. 1734 msnm.

En marzo de 2019 se localizó una hembra de L. helveticus en una charca de 30 metros de largo y 18 de ancho, situada en la cabecera del río Val de Infierno. Presenta una escasa vegetación acuática debido a que se seca durante el verano. El hábitat terrestre se corresponde con matorral de Genista tridentata de bajo porte acompañado de amplios roquedos.

Durante los muestreos realizados también se recorrieron numerosas lagunas y charcas de la zona en las cuales no se ha observado la especie.

Entre las más interesantes destacan las lagunas de Piatorta, situadas en la cuadrícula 29TPG8276 y a una altitud de 1540 msnm, y que constituye la única localidad de los montes de León gallegos en la cual se reproduce Rana temporaria (Galán & Cabana, 2008). Pese a ser una zona en la cual sería lógico detectar una especie típicamente eurosiberiana, como es el caso de L. helveticus, no se ha observado ningún ejemplar pese a realizar un muestreo intensivo en la zona. También se han visitado, sin obtener ninguna observación de L. helveticus, la laguna de Ocelo, situada en la cuadrícula 29TPG7577 y a una altitud de 1617 msnm, así como las dos represas próximas, situadas en las cuadrículas 29TPG7476 y 29TPG7576 y a una altitud de 1514 y 1568 msnm. Tanto en estas como muchas otras lagunas y charcas visitadas, no se ha detectado a L. helveticus pese a tener características similares a los humedales en los cuales sí se ha detectado a la especie.

Del mismo modo, debemos resaltar que se han realizado otras visitas a los humedales en los cuales sí se ha detectado la especie, tanto antes como después de los muestreos positivos, sin haber observado a la especie pese a realizar esfuerzos de muestro similares. El escaso número de ejemplares que hemos detectado en los diferentes muestreos realizados, así como la enorme variabilidad del número de ejemplares observados en diferentes años, parecen indicar que la especie presenta unas abundancias extremadamente bajas en la zona de estudio.

Siete de las diez localidades en las que se ha detectado a la especie se sitúan en un área de unos 3 km de distancia máxima entre si y otras siete se sitúan en un rango altitudinal de 126 msnm, pese a existir lagunas situadas

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

en un rango altitudinal más amplio, llegando a los 1900 msnm (Tabla 1, Figura 2). Probablemente esto sea debido a que zonas más elevadas pueden presentar unas condiciones demasiado severas para la especie, ya que se reproduce durante el período invernal, y la nieve y el frío extremo podría imposibilitar que complete el ciclo reproductor. Por el contrario, existen numerosos humedales en zonas más cálidas, pero con menor capacidad para albergar poblaciones de esta especie. Es por ello, que el efecto del cambio climático sobre esta especie en los Montes de León pueda provocar una mayor rarificación de la especie e incluso su extinción en el futuro debido al escaso rango altitudinal que presenta la mayor parte de sus poblaciones.

Atendiendo a los datos cartográficos del Atlas de 2002 (Pleguezuelos, Márquez, & Lizana, 2002), solo se cita la especie al sur del río Sil en la zona de Las Médulas, en la cuadrícula 29TPH89, que se sitúa muy alejada de las poblaciones referenciadas en el presente artículo. En el Atlas gallego (Sociedade Galega de Historia Natural, 2011), se referencia la presencia de L. helveticus en la cuadrícula 29TPG59, concretamente en una vieja cantera en las proximidades de A Rúa (Ourense). Debemos destacar que no existen pruebas de la veracidad de esta observación y, de ser correcta, se refiere a un ejemplar detectado a finales del siglo pasado.

59

Las observaciones más próximas de la especie se situarían en Sotillo de Sanabria, concretamente en un pilón situado en las proximidades de la aldea de Sotillo de Sanabria (29TPG8862; 1077 msnm) y en la laguna de Sotillo de Sanabria (29TPG8463; 1596 msnm) (Abel Bermejo, comunicación personal), que constituirían las primeras citas de la especie para la provincia de Zamora.

Lissotriton helveticus no presenta una categoría de amenaza destacable tanto a nivel gallego y estatal, considerándose que presenta una Preocupación menor (LC) (Barbadillo, 2002; Galán, 1999). Sin embargo, el alto grado de aislamiento y al reducido y disperso número de ejemplares que se han detectado a lo largo de los últimos años, nos hace pensar que la situación de la especie en los Montes de León puede ser preocupante y, por lo tanto, deberían realizarse estudios detallados para determinar el grado de amenaza de la especie en la zona.

Agradecimientos: A A. Bermejo por ofrecernos desinteresadamente información detallada de los ejemplares de Lissotriton helveticus observados en Sotillo de Sanabria. A H. Hernández por informarnos de los mejores accesos a las lagunas de mayor dificultad de acceso, lo que nos facilitó enormemente el trabajo de campo realizado en 2019. A J. Eiras, por acompañarnos en algunos de los muestreos realizados.

Referencias Barbadillo, L.J. 2002. Triturus helveticus. 64-66. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.). Atlas y libro rojo de los anfibios y reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza - Asociación Herpetológica Española. Madrid.

Galán, P. 1999. Conservación de la herpetofauna gallega. Universidade da Coruña, A Coruña.

Galán, P. & Cabana, M. 2008. Poblaciones aisladas de rana bermeja (Rana temporaria) en el extremo sudoccidental de su distribución mundial. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 19: 121-128.

García-París, M. & Recuero, E. 2008. 100-101. Triturus helveticus. In: Loureiro, A., Ferrand de Almeida, N., Carretero, M.Á. & Paulo, O.S. (eds.). Atlas dos Anfibios e Répteis de Portugal. Lisboa.

Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.). 2002. Atlas y libro rojo de los anfibios y reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza - Asociación Herpetológica Española. Madrid.

Cabirta M.A. 2011. Atlas dos anfibios e réptiles de Galicia. Sociedade Galega de Historia Natural. Santiago de Compostela.

Conservación Observación de un ejemplar asilvestrado de Apalone ferox en la Comunidad Valenciana David Campos-Such1, Daniel Rodríguez1 & Albert Martínez-Silvestre2 Fundación Limne. Cl. Pintor Ribera, 2-A. Centre d’Interpretació de la Natura. 46930 Quart de Poblet. Valencia. España. C.e.: recursos@limne.org Centro de Recuperación de Anfibios y Reptiles de Cataluña (CRARC). 08783 Masquefa. Barcelona. España.

1 2

Fecha de aceptación: 26 de agosto de 2019.

Key words: Apalone ferox, exotic species, spiny softshell turtle.

En esta nota se presenta la localización de una tortuga de caparazón blando del género Apalone asilvestrada. La cita se realizó el 29 de junio de 2017 durante la ejecución de un transecto fotográfico de la fauna del río Turia a su paso por el municipio de Quart de Poblet (coordenadas: 39°29’03”N / 0°26’18”O; 29 msnm), un tramo de río anexo al entramado urbano, con una columna de agua que supera los dos metros de profundidad en algunos puntos. Este tramo muestra una gruesa capa de limo en su lecho, por la contención del sedimento que conlleva la presencia del ‘azud del Repartiment’, estructura hidráulica en la que muere el río Turia derivando todo su caudal al sistema de acequias de la huerta e impidiendo su natural trayecto hasta el mar. El bosque de ribera en este tramo es escaso, con presencia de algunas especies arbóreas exóticas y con baja densidad de vegetación arbustiva debido a su uso como zona verde municipal.

El ejemplar se localizó nadando en superficie (Figura 1) y fue identificado como un macho joven del género Apalone. El ejemplar presentaba características comunes de los juveniles de A. spinifera y A. ferox, como son la presencia de tubérculos en el caparazón, o las manchas postlabiales y postoculares amarillas y bordeadas de negro que presentan ambas especies (Ernst & Lovich, 2009), si bien A. ferox puede presentarlas de un color anaranjado o

rojizo, desapareciendo gradualmente al alcanzar la madurez (Jensen et al., 2008). El ejemplar se clasificó como A. ferox debido al caparazón, que para los juveniles de esta especie presenta un margen claro con un patrón de manchas oscuras irregulares y poco definidas, a veces con centros claros. Por el contrario, el caparaFotos Daniel Rodríguez

a b

Figura 1: Detalle a) del rostro y b) caparazón del ejemplar de Apalone ferox referido en esta nota.

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zón de los juveniles y machos de A. spinifera se caracteriza por la presencia de manchas oscuras en forma de puntos u ocelos bien definidos (Guyer et al., 2015).

Se trata de una tortuga omnívora para la que también se han descrito hábitos carroñeros, si bien el grueso de su dieta se centra principalmente en invertebrados (Ernst & Lovich, 2009). El rango de distribución nativo de A. ferox es más reducido que el de otras especies del género, como A. spinifera o A. mutica, encontrándola en los Estados Unidos, principalmente en el estado de Florida y en ciertas zonas de los estados de Alabama, Georgia y Carolina del Sur (Van Dijk, 2011). En España las citas de tortugas de caparazón blando en nuestros ecosistemas son muy escasas, conociéndose algunos ejemplares de la asiática Pelodiscus sinensis capturados en Euskadi (Egaña-Callejo, 2007), Catalunya (Martínez-Silvestre et al., 2012), Comunitat Valenciana (Servicio de Vida Silvestre, 2014) y Andalucía (Rodríguez-Rodríguez et al., 2018). En cuanto a las tortugas americanas de caparazón blando las citas son aún más raras, constando la captura de un ejemplar adulto de Apalone ferox en Ciudad Real (Cruz et al., 2015), por lo que el espécimen referido en esta nota se trataría del primer ejemplar del género citado en la Comunitat Valenciana como asilvestrado ya que, si bien constan entradas puntuales de tortugas del género Apalone en los Centros de Recuperación de Fauna de la Generalitat Valenciana, éstas se deben a cesiones de propietarios particulares, sin detección o capturas previas de ejemplares en libertad (J.V. Bataller, comunicación personal).

Cabe señalar que, con posterioridad a esta cita, se observó el mismo ejemplar en diversas ocasiones durante los años 2017 y

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2018 en el citado ‘azud del Repartiment’; por ello, y con ánimo de capturarlo, se colocaron trampas flotantes de cebo entre principios de abril y finales de junio de 2018. Durante el muestreo no pudo atraparse el ejemplar de Apalone, pero sí cayeron en la trampa otras tortugas exóticas que usan el tramo final del Turia como refugio: seis hembras y dos juveniles de Trachemys scripta elegans, así como dos machos y una hembra de Pseudemys concinna. Descensos bruscos de caudal obligaron a finalizar el trampeo a finales de junio. Una trampa de soleamiento no hubiese aumentado la probabilidad de éxito, ya que las tortugas americanas del género Apalone prefieren salir a los márgenes arenosos o limosos de las riberas (Ernst & Lovich, 2009). La distinta anatomía natatoria y fisiología de las Apalone respecto a las Trachemys (Pace et al., 2001) hace que las primeras no sean susceptibles de ser capturadas usando el mismo tipo de trampas (Mali et al., 2013). Se ha comprobado que las Apalone son más susceptibles de ser capturadas mediante pesca con anzuelos que con otras trampas usadas mediante el sistema de cebo o insolación (Steen et al., 2014). De este modo son capturadas accidentalmente por pescadores, que depositan estas tortugas en centros de acogida (Martínez-Silvestre et al., 2012).

La presencia de tortugas de caparazón blando, tanto asiáticas como americanas, es testimonial en comparación con la de emídidos americanos e incluso con la de geoemídidos asiáticos. Esto se debe, en parte, a una menor presencia en el mercado de mascotas, por lo que no deberíamos esperar abandonos masivos. A pesar de ello, debemos prestar especial atención a su presencia: Kopecký et al. (2013) analizaron

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el riesgo de establecimiento de diferentes quelonios en la Unión Europea, concluyendo que las tortugas del género Apalone presentaban un riesgo entre moderado (A. ferox) y serio (A. mutica y A. spinifera) de implantación territorial y reproduccción en el futuro en nuestros espacios naturales. Estas especies se están detectando cada vez más en el medio ambiente en regiones europeas como Reino Unido (Langton et al., 2011), Letonia (Pupins & Pupina, 2011) o los Balcanes ( Brejcha, 2014). Así, los modelos de nicho trófico de Masin et al.

(2014) también destacaron la idoneidad de la Unión Europea en general —y de la península ibérica en particular— para el esta-

blecimiento de la especie A. spinifera, a la que consideran una especie de alto riesgo, marcando a A. ferox como una especie de riesgo moderado, a menos que su presencia vaya asociada a sueltas en masa.

Agradecimientos: J.M. López (SOHEVA) y E. Munscher (Turtle Survival Alliance’s North American Freshwater Turtle Research Group) colaboraron en la identificación de la especie. B. Pfau y A.S. Hennig (DGHT) aportaron comentarios de interés a la primera versión de esta nota. Las capturas reseñadas contaron con la autorización 233/2018-VS (FAU 187_016) expedida por la Conselleria d’ Agricultura, Medi Ambient, Canvi Climàtic i Desenvolupament Rural de la Generalitat Valenciana.

Referencias Brejcha, J. 2014. First records of the soft-shelled turtle, Pelodiscus sinensis (Wiegmann, 1834), in the Balkans. Herpetozoa, 26: 189-190.

Cruz, D., Delgado, P., López, V. & Montero, J. 2015. Presencia de Apalone ferox en el Parque Natural de las Lagunas de Ruidera (Ciudad Real). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 26 (1): 89-91.

Egaña-Callejo, A. 2007. Presencia y distribución de los galápagos exóticos en Gipuzkoa. Campaña 2007. Sociedad de Ciencias Aranzadi. Informe. 48 pp.

Ernst, C.H. & Lovich, J.E. 2009. Turtles of the United States and Canada. Second edition. Johns Hopkins University Press, Baltimore. USA. Guyer, C., Bailey, M.A. & Mount, R.H. 2015. Turtles of Alabama. University of Alabama Press. Tuscaloosa. USA. Jensen, J.B., Camp, C.D., Gibbons, W. & Elliott, M.J. 2008.

Amphibians and reptiles of Georgia. The University of Georgia Press. Athens. USA. Kopecký, O., Kalous, L. & Patoka, J. 2013. Establishment risk from pet-trade freshwater turtles in the European Union. Knowledge and Management of Aquatic Ecosystems, 410: 2.

Langton, T.E.S., Atkins, A. & Herbert, C. 2011. On the distribution, ecology and management of non-native reptiles and amphibians in the London Area. Part 1.

Distribution and predator/prey impacts. The London Naturalist, 90: 83-157.

Martínez-Silvestre, A., Soler, J. & Cano, L. 2012. La població de tortugues del Foix: balanç de deu anys de gestió. Jornades d’Estudiosos del Foix, III: 15-16.

Mali, I., Brown, D.J., Jones, M. & Fostner, M.R.J. 2013.

Hoop net escapes and influence of traps containing turtles on Texas Spiny Softshell (Apalone spinifera emoryi) captures. Herpetological Review, 44: 44-47.

Masin, S., Bonardi, A., Padoa-Schioppa, E., Bottoni, L. & Ficetola, G.F. 2014. Risk of invasion by frequently traded freshwater turtles. Biological Invasions, 16(1): 217-231.

Pace, C.M., Blob, R.W. & Westneat, M.W. 2001. Comparative kinematics of the forelimb during swimming in red-eared slider (Trachemys scripta) and spiny softshell (Apalone spinifera) turtles. Journal of Experimental Biology, 204: 3261-3271.

Pupins, M. & Pupina, A. 2011. First records of 5 allochthonous species and subspecies of Turtles (Trachemys scripta troostii, Mauremys caspica, Mauremys rivulata, Pelodiscus sinensis, Testudo horsfieldii) and new records of subspecies Trachemys scripta elegans in Latvia. Management of Biological Invasions, 2: 69-81.

Rodríguez-Rodríguez, E.J., Carmona-González, R. & García-Cardenete, L. 2018. Actualización de la distribución de los reptiles en la provincia de Sevilla. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 29 (2): 46-53.

Servicio de Vida Silvestre. 2014. Actuaciones de control de especies invasoras. Memoria anual 2013. Informe técnico 04/2014. Generalitat valenciana.

Steen, D.A., Hopkins, B.C., Van Dyke, J. & Hopkins, W.A. 2014. Prevalence of ingested fish hooks in freshwater turtles from five rivers in the Southeastern United States.

PLOS ONE, 9 (3): e91368.

Van Dijk, P.P. 2011. Apalone ferox. The IUCN red list of threatened species. <https://www.iucnredlist.org/species/ 165597/97397831> [Consulta: 13 diciembre 2019].

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Nuevo registro de tortuga lora Lepidochelys kempii en el Mediterráneo Albert Bertolero1, Carles Domingo2 & Antoni Curcó3 Associació Ornitològica Picampall de les Terres de l’Ebre. Cl. La Galera, 53. 43870 Amposta. Tarragona. España. C.e.: albertb@tinet.org Forestal Catalana S.A. Av. Catalunya, 46. 43580 Deltebre. Tarragona. España.

3 Parc Natural Delta de l’Ebre. Av. Catalunya, 46. 43580 Deltebre. Tarragona. España.

1 2

Fecha de aceptación: 31 de octubre de 2019.

Key words: Kemp’s Ridley turtle, sea turtle, Ebro delta.

La tortuga lora Lepidochelys kempii es una de las especies de tortuga marina consideradas en mayor peligro de extinción (Críticamente Amenazada-CR; Wibbels & Bevan, 2019). La mayor parte de su población nidificante está restringida al estado de Tamaulipas (México). Los adultos se concentran básicamente en el golfo de México, mientras que los juveniles pueden distribuirse por la costa atlántica americana hasta Nueva Escocia y alcanzar ocasionalmente la costa atlántica noreste, entre el norte de Marruecos y el Reino Unido (Márquez, 1994; Wibbels & Bevan, 2019). Las observaciones de tortuga lora son excepcionales en el Mediterráneo, de manera que hasta la fecha solo se conocían siete registros, mayoritariamente en la cuenca occidental, siendo el último el de 2009 (Tabla 1).

En la mañana del 21 de octubre de 2019 (aproximadamente hacia las 8:30 h) se encontró varada en la Punta de la Banya (Parc Natural del Delta de l’Ebre, Tarragona; 40°35’53’’N / 0°35’51’’E) una tortuga marina que a primera vista llamó la atención por no coincidir con las características físicas de las tortugas bobas Caretta caretta o verdes Chelonia mydas que se encuentran en esta zona (Bertolero, 2003). La tortuga presentaba un buen estado de conservación para su determinación, si bien algunas placas de la cabeza y de las aletas se habían comenzado a desprender (fase inicial de descomposición). Se identificó como un joven de tortuga lora por las siguientes características: presencia de cinco placas costales, placa nucal en contacto con la primera placa costal de ambos lados, 13 placas margi-

Tabla 1: Resumen de todas las observaciones registradas de tortuga lora Lepidochelys kempii en el Mediterráneo.

SCL: longitud recta del caparazón; CCL: longitud curva del caparazón.

Referencia

Tipo de observación

Longitud (cm)

La Valletta, Malta

capturada

29,4 SCL

Ceuta, España

varada

julio 2001

Valras-Plage, Francia

capturada

35,8 CCL

Oliver & Pigno, 2005

15 octubre 2001

Santa Pola, Alicante, España

capturada

32,3 CCL

Tomás et al., 2003

26 septiembre 2002

Delta del Ebro, Tarragona, España

capturada

30,0 CCL

Carreras et al., 2014

16 junio 2006

Desembocadura del Turia, Valencia, España

capturada

28,1 CCL

Tomás & Raga, 2008

19 agosto 2009

Capo Peloro Messina, Italia

varada

27,8 SCL

Insacco & Spadola, 2010

21 octubre 2019

Delta del Ebro, Tarragona, España

varada

30,1 CCL

Presente estudio

Fecha

Localidad

12 octubre 1929 1997

-

Brongersma & Carr, 1983 Camiñas, 2002

64

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

a

b

c

d

e

f

Figura 1: Tortuga lora Lepidochelys kempii varada en la Punta de la Banya (Tarragona). a) Detalle de la parte superior de la cabeza; las flechas indican las cuatro placas prefrontales. b) Vista lateral de la cabeza. c) Vista del caparazón. d) Vista del plastrón y las partes inferiores. e) Detalle de las cuatro placas inframarginales de la derecha con los poros en la base de cada placa. f) Vista inferior de la aleta pectoral derecha en la que presenta solo una uña. Fotos A. Bertolero, excepto b) Foto C. Domingo.

nales en cada lado (incluyendo la supracaudal), cuatro pares de placas inframarginales cada una con un poro en la base, forma de la cabeza triangular, dos pares de placas prefrontales, partes inferiores de color

blanquecino y superiores gris amarronado, y una sola uña en las aletas delanteras (Figura 1). No se observaron heridas exteriores visibles que pudieran indicar la causa de la muerte. Por otra parte, no presentaba

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epibiontes en el caparazón, el plastrón o la piel. Para la biometría se utilizó un calibre de 400 mm y una cinta métrica (se indican las abreviaciones usadas en inglés; ver Wyneken, 2001): 284,6 mm de longitud recta mínima del caparazón (SCLmin), 301 mm longitud curva mínima del caparazón (CCLmin), 264,3 mm ancho recto del caparazón (SCW), 302 mm ancho curvo del caparazón (CCW), 236,5 mm longitud recta del plastrón (SPL) y 66,7 mm ancho de la cabeza (HW). El día anterior de ser encontrada las condiciones climáticas fueron de viento flojo (rango 1 a 14,4 km/h) y con una dirección predominante del sudoeste (datos de la estación meteorológica de l’Illa de Buda). El ejemplar fue conservado en una cámara frigorífica y trasladado al día siguiente a la Facultat de Veterinària de la Universitat Autònoma de Barcelona para realizarle la necropsia.

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Esta observación es el octavo registro de tortuga lora en el Mediterráneo, donde la mayor parte de observaciones se realizaron en la década de 2000 (cinco citas; Tabla 1). Aunque Tomás & Raga (2008) e Insacco & Spadola (2010) apuntaron que este incremento de observaciones, así como un posible aumento futuro de registros, podrían deberse al mayor número de investigaciones y a la presencia de observadores con mejores conocimientos, parece que este no ha sido el caso, ya que se trata del primer registro de la década de 2010.

Por otra parte, cabe señalar que el período en que se han registrado todas las observaciones, tanto de ejemplares vivos capturados en artes de pesca como los encontrados varados, se ha concentrado entre los meses de julio y octubre.

Agradecimientos: Nuestro agradecimiento al revisor anónimo y a A. Gosá por sus comentarios y correcciones, que mejoraron la versión inicial del manuscrito.

Referencias Bertolero, A. 2003. Varamientos y capturas de tortugas marinas en los alrededores del Delta del Ebro (NE España) entre los años 1984 y 2001. Revista Española de Herpetología, 17: 39-54.

Brongersma, L.D. & Carr, A.F. 1983. Lepidochelys kempi (Garman) from Malta. Proceedings of the Koninklijke Nederlandse Akademie Van Wetenschappen, Series C Biological and Medical Sciences, 86: 445-454.

Camiñas, J.A. 2002. Estatus y conservación de las tortugas marinas en España. 345-380. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.). Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetológica Española. Madrid. España.

Carreras, C., Monzón-Argüello, C., López-Jurado, L.F., Calabuig, P., Bellido, J.J., Castillo, J.J., Sánchez, P., Medina, P., Tomás, J., Gozalbes, P., Fernández, G., Marco, A. & Cardona, L. 2014. Origin and dispersal routes of foreign green and Kemp’s ridley turtles in Spanish Atlantic and Mediterranean waters. Amphibia-Reptilia, 35: 73–86.

Insacco, G. & Spadola, F. 2010. First record of Kemp’s ridley sea turtle, Lepidochelys kempii (Garman, 1880) (Cheloniidae), from the italian waters (Mediterranean Sea). Acta Herpetologica, 5: 113–117.

Márquez, M.R. 1994. Synopsis of Biological Data on the Kemp’s Ridley Sea Turtle, Lepidochelys kempi (Garman, 1880). NOAA Technical Memorandum NMFS-SEFC-343. Florida. USA. Oliver, G. & Pigno, A. 2005. Première observation d’une tortue de Kemp, Lepidochelys kempii (Garman, 1880) (Reptilia, Chelonii, Cheloniidae) sur les côtes françaises de Méditerranée. Bulletin de la Société Herpétologique de France, 116: 31-38.

Tomás, J., Formia, A., Fernández, M. & Raga, J.A. 2003. Occurrence and genetic analysis of a Kemp’s Ridley sea turtle (Lepidochelys kempii) in the Mediterranean Sea. Scientia Marina, 67: 367-369.

Tomás, J. & Raga, J.A. 2008. Occurrence of Kemp’s Ridley sea turtle (Lepidochelys kempii) in the Mediterranean. Marine Biodiversity Records, 1: e58.

Wibbels, T. & Bevan, E. 2019. Lepidochelys kempii. The IUCN Red List of Threatened Species 2019: e.T11533A142050590. <http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2019-2.RLTS. T11533A142050590.en> [Consulta: 22 octubre 2019].

Wyneken, J. 2001. The Anatomy of Sea Turtles. U.S. Department of Commerce NOAA Technical Memorandum NMFS-SEFSC-470. Florida. USA.

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Distribución, uso del espacio y estado de conservación de la población de Iberolacerta monticola del Monte Pindo (A Coruña, Galicia) Pedro Galán Grupo de Investigación en Bioloxía Evolutiva (GIBE). Departamento de Bioloxía. Facultade de Ciencias. Universidade da Coruña. Campus da Zapateira, s/n. 15071 A Coruña. España. C.e.: pgalan@udc.es Fecha de aceptación: 11 de noviembre de 2019.

Key words: climate change, conservation, isolation, Lacertidae, lizards, Reptiles, threatened populations.

Iberolacerta monticola es un endemismo noroccidental ibérico que posee poblaciones aisladas en determinadas localidades costeras de Galicia. Una de ellas es la que se localiza en el Monte Pindo (A Coruña), situada a 90 km en línea recta de las más próximas (Cuenca del Mandeo y Sobrado dos Monxes), también aisladas (Galán, 2012). La especie en su conjunto es considerada Vulnerable por la IUCN y está contemplada en los anexos II y V de la Ley 42/2007 e incluida en el LESRPE (Decreto 139/2011). Además, esta población en particular, al igual que el resto de las de baja altitud de la provincia de A Coruña, está catalogada como Vulnerable en el CGEA (Decreto 88/2007 de la Xunta de Galicia).

Esta población fue localizada en la segunda mitad de los años 1970 (Galán, 1982; Bas, 1983) y los datos que existen sobre su distribución en este monte se refieren a su presencia en cuadrículas UTM de 10x10 km en los diferentes atlas de distribución de herpetos (Bas, 1983; Balado et al., 1995; Pérez-Mellado, 1997 –en este caso, cuadrículas de 20x20 km–, 2004; Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira, 2011; Sociedade Galega de Historia Natural, 2018).

También se posee información sobre su distribución por rangos de altitudes y el efecto de los incendios en esta zona (Galán et al., 2007a), así como de algunas de sus características morfológicas y genéticas (Galán et al., 2007b; Re-

Fotos Pedro Galán

a

b Figura 1: Iberolacerta monticola del Monte Pindo. a) Macho y b) hembra. Esta población presenta ciertas diferencias morfológicas con respecto a otras de su especie; entre ellas, la pigmentación verde es muy intensa en los machos adultos y también se observa en algunas hembras, como la de la fotografía. món et al., 2013).

Según esta información, las lagartijas serranas del Monte Pindo muestran diferencias morfológicas con respecto a otras poblaciones de las zonas de baja altitud de Galicia en lo referente a la mayor altura proporcional de la cabeza de los machos, una superior frecuencia de aparición de una placa supernumeraria entre las placas supranasales y el número medio de escamas

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dorsales y ventrales (Galán et al., 2007b), además de la pigmentación verde muy extensa en los adultos (Figura 1), más que en otras poblaciones de Galicia (Galán, 2008 y Galán, inédito). Se han encontrado haplotipos exclusivos en esta población, que muestran un inicio de divergencia con otras poblaciones relativamente antiguo, de aproximadamente 0,4 millones de años, con un rango de variación de 0,10-0,75 millones de años (Remón et al., 2013). Su historia demográfica muestra un elevado exceso de heterocigosidad (10,6%), indicando también recientes cuellos de botella (Remón et al., 2013).

En cuanto a su estado de conservación, además de su gran aislamiento, sus efectivos poblacionales son reducidos (Galán et al., 2007b) y ha sufrido los impactos de los incenESTE

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dios que periódicamente asolan estos montes, como el de 2006 (Galán et al., 2007a) y el de 2013 (Galán, inédito).

La presencia de esta especie en esta zona tan aislada del resto de sus poblaciones se puede relacionar con las especiales características de esta elevación rocosa (Galán et al., 2007a). El Monte Pindo, situado en el ayuntamiento de Carnota, en la provincia de A Coruña (Galicia), es un macizo granítico que alcanza los 627 m de altitud desde la misma línea litoral, ya que se eleva junto al mar (Figura 2).

Se integra, junto a la playa de Carnota y marismas adyacentes, en el espacio natural de Red Natura 2000 “Carnota-Monte Pindo” (ZEC ES1110008) y ha sido considerado acreedor al estatus de Parque Natural (solicitado en 2010, pero aún no concedido). Este macizo es una OESTE

a OESTE

b

ESTE

Fotos Pedro Galán

Figura 2: a) Vistas del Monte Pindo desde el norte (foto tomada desde las proximidades del mirador de Ézaro) y b) desde el sur (tomada desde Carnota). Las flechas indican las zonas aproximadas de observación de Iberolacerta monticola. Debido a los grandes desniveles del terreno, la mayor parte de los puntos de observación permanecen ocultos desde estas vistas lejanas.

Con la letra “M” se señala A Moa, la cumbre más elevada (627 msnm), con la “P” el Pico Penafiel y con “C” la vaguada del Rego Caldeiras, donde I. monticola alcanza la menor altitud (277 msnm).

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gran superficie granítica muy erosionada, que afloró hace 200 millones de años, formando la roca innumerables bolos y bloques de gran tamaño, muchos de formas extrañas (antropomorfas y zoomorfas, lo que le han conferido, junto a su difícil acceso, restos arqueológicos y ausencia actual de presencia humana, un carácter “mágico” en la cultura popular). Su relieve es muy abrupto, con pendientes de entre el 25 y el 55%, y aún mayores (Macías & Calvo, 1992), lo que dificulta el acceso a su interior y zonas elevadas. Sus características climáticas son también especiales, con una apreciable oceanidad (índice de continentalidad <11), que marca un bioclima Hiperoceánico y un piso termoclimático dentro del Termotemplado, con un ombroclima entre Subhúmedo y Húmedo (Amigo-Vázquez & Romero-Buján, 2018).

La precipitación, con los datos de las estaciones climáticas más próximas de Corcubión, Muros y Muíños (Zas), es de 1380, 1355 y 1520 mm anuales, respectivamente.

La vegetación, que crece en los espacios entre las rocas desnudas que predominan en superficie, está dominada por tojales y brezales de Ulex europaeus (=Ulex latebracteatus), Pterospartum tridentatum (=Genista tridentata), Halimium alyssoides (=Halimium lasianthum), Calluna vulgaris, Cytisus scoparius y Erica cinerea (mayoritariamente de la clase Calluno vulgaris-Ulicetea minoris), con manchas muy dispersas de roble enano (Quercus lusitanica). Este árbol, de porte muy reducido, es una singularidad florística de este monte y aparece junto a los matorrales indicados y algunos endemismos, como Centaurea corcubionensis (Amigo-Vázquez & Romero-Buján, 2018).

Uno de los principales valores faunísticos de este espacio natural es precisamente esta lagartija, pero se carece de información detallada sobre su distribución en este monte,

más allá de que ocupa las zonas más elevadas (Galán, 1982; Bas, 1983; Galán et al.; 2007a, 2007b).

En el presente artículo se aporta información inédita sobre su distribución en cuadrículas UTM de 1x1 km y, dentro de éstas, los puntos concretos de observación, las altitudes que ocupa en las diferentes laderas, su abundancia relativa en ellas, la selección del microhábitat y una estimación sobre la situación actual de sus poblaciones.

Los datos para el presente trabajo se obtuvieron mediante recorridos por diferentes zonas de este espacio natural, desde los puntos de menor altitud en sus distintas orientaciones, hasta la cumbre, realizados durante los dos últimos años, con frecuencia mensual (excepto el período invernal), desde marzo de 2018 hasta octubre de 2019. La compleja orografía del Monte Pindo, compuesta por diferentes cumbres y laderas rocosas con grandes desniveles, muchas veces impracticables, ha dificultado o impedido el acceso a determinadas zonas. En su interior existen únicamente unos pocos senderos de montaña que permiten acceder a pie, con mayor o menor dificultad, a determinadas zonas y que confluyen en su cumbre, A Moa. Sin embargo, fuera de estos senderos, las pendientes y la orografía hacen muy difícil, si no imposible, el desplazamiento sin equipos de escalada.

Con estos condicionantes, se intentó muestrear la mayor superficie posible del Monte Pindo a partir de estos senderos y sus inmediaciones, escogiendo días con climatología favorable (despejados, sin viento fuerte y sin niebla). Se registró con un GPS las coordenadas (datum WGS84) y la altitud de cada observación de esta especie, tomando además otros datos como el sexo, la clase de edad, el tipo de microhábitat donde se encontraba, el tipo de sustrato, la altura sobre el nivel del

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Figura 3: Distribución de Iberolacerta monticola en el monte Pindo. Los puntos representan las observaciones de este lacértido. Por la escala, un punto puede representar más de una observación. Se indican las cuadrículas UTM de 1x1 km en trazo fino y en trazo más grueso, las de 10x10 km. Ortofoto de Google Maps.

suelo, el ángulo de inclinación y el tipo de refugio que buscaba ante la presencia del observador. Además de las observaciones producidas a corta distancia, la gran superficie expuesta de roca desnuda que caracteriza este monte permitió la observación de las lagartijas a cierta distancia, con ayuda de unos prismáticos (10x40) y obtener fotos con un teleobjetivo (zoom óptico de 40x), posteriormente ampliadas en el ordenador. Esto permitió aumentar considerablemente la banda de muestreo. Este método se mostró muy eficaz, especialmente en paredes de roca muy elevadas, en barrancos o en roquedos separados del sendero por matorrales espinosos y, en general, en zonas no accesibles pero a una distancia no excesivamente larga de los senderos, que permitía la observación con prismáticos o teleobjetivo. Como limitaciones del méto-

do, hay que tener en cuenta que I. monticola comparte el Monte Pindo con otras cuatro especies de lacértidos (P. bocagei, P. guadarramae, L. schreiberi y T. lepidus), por lo que, a partir de cierta distancia, es imposible llegar a determinar la especie.

Se obtuvieron en 2018 y 2019 observaciones de 108 individuos de I. monticola en 89 puntos diferentes (algunos próximos entre sí). En concreto, se observaron 46 machos, 34 hembras, 15 subadultos, 5 juveniles del año y 8 ejemplares no sexados. Se localizó la especie en 6 cuadrículas UTM de 1x1 km, y en 3 cuadrículas de 10x10 km (Figura 3).

Las zonas donde se distribuye I. monticola se reparten desigualmente por el Pindo. La mayor parte de las observaciones se concentraron en el entorno de su cumbre, A Moa, en sus zonas más elevadas (incluyendo Alto das

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

Tabla 1: Número medio de individuos de I. monticola observados por kilómetro (IKA) en los tramos de altitud y las orientaciones de ladera del Monte Pindo que se indican, así como en su zona más alta (zona cuminal). En cada caso se muestra el número medio de individuos observado en los diferentes IKA realizados en cada tramo ± un error estándar y, entre paréntesis, el rango de variación y el número de IKA realizados en cada ladera y tramo de altitud (n). (*) Este tramo de altitud en la orientación sur no fue muestreado, debido a la dificultad de acceso. (**) En la orientación este (parte opuesta al mar), no hay zonas de menos de 250 m de altitud en las laderas de este monte.

Altura sobre el nivel del mar (en tramos) Zona cuminal: 551 - 627 msnm Laderas: tramos de altitud y orientaciones 451 - 550 msnm

Número medio de individuos observado por kilómetro (IKA)

Este 0 (n = 6)

7,89 ± 2,31 (4,46 - 17,86; n = 6) Oeste Sur

351 - 450 msnm

0 (n = 6)

251 - 350 msnm

0 (n = 6)

0 (n = 4)

2,62 ± 0,53 (1,90 - 3,81) (n = 4) 4,89 ± 1,09 (3,01 - 7,25) (n = 4) 0 (n = 4)

(**)

0 (n = 4)

0 (n = 4)

0 - 250 msnm

Cortes, Moa do Freixo y A Reina Lupa), así como en las cañadas y vaguadas que rodean estas elevaciones (rango de altitudes: 551627 msnm) (Figura 3, Tabla 1). Desde estas zonas más altas, su distribución se prolonga por las laderas orientadas al oeste y al norte, aunque no por las de orientación este y, probablemente, tampoco por la ladera sur (ver más abajo). Por la ladera oeste, enfrentada al mar, se encuentra a lo largo de las pendientes bajo A Moa y siguiendo las vaguadas que descienden desde la pequeña meseta del Chan de Lourenzo, habiéndola encontrado hasta la cota mínima de 380 msnm. Por la pendiente norte, se observó desde Pena Longa y A Laxiña, descendiendo por la vaguada del Rego Caldeiras, así como en las crestas que limitan esta vaguada por su zona oeste, desde las elevaciones de A Laxiña hacia el Pico Penafiel, sin alcanzar esta última elevación (Figura 3).

En esta orientación norte alcanza la menor

2,94 ± 2,08 (1,47 - 4,41) (n = 2) (*)

Norte 6,04 ± 3,88 (3,30 - 8,79) (n = 2) 3,20 ± 1,94 (1,83 - 4,57) (n = 2) 2,27 ± 0,93 (1,05 - 3,66) (n = 3) 0 (n = 3)

altitud, descendiendo hasta una cota mínima de 277 metros en el fondo del angosto valle formado por el Rego Caldeiras. En estas laderas orientadas al norte, no se encuentra presente en la vaguada del Rego Sancheferro, menos angosta y situada más al este que la del Rego Caldeiras, donde sí aparece.

En la orientación este no está presente, no habiéndose encontrado hasta los 565 metros de altitud, ya en la zona cuminal, próxima al Alto das Cortes y a la Moa. Finalmente, en la orientación sur no se pudo determinar con precisión su rango de altitudes, ya que el tramo comprendido entre los 350 y los 450 metros es prácticamente inaccesible. En esta orientación, la cota más baja en que se observó fue de 510 metros.

Es probable que en estas laderas sur no descienda mucho más, ya que no la hemos observado entre esta altitud y los 480 msnm. Por lo tanto, los rangos de altitud que ocupa I. monticola en el Monte Pindo son muy diferentes

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) Tabla 2: Frecuencias de observación (en % y número) de I. monticola en diferentes tipos de sustratos y zonas donde buscaron refugio ante la presencia del observador. En esta última, el valor de N es menor pues 11 ejemplares se observaron a distancia y no se desplazaron buscando refugio.

Tipo de sustrato Roca (afloramientos rocosos) Bloques de roca (>1 m diámetro) Piedras (<1 m diámetro) Vegetación (troncos y ramaje) Tierra desnuda N

Porcentaje (%) 75,00 11,11 9,26 3,70 0,93 100

Tipo de refugio Grietas en la roca Trepando en altura Bajo piedras Entre la vegetación N

68,04 14,43 11,34 6,19 100

N 81 12 10 4 1 108 66 14 11 6 97

según la orientación de las laderas. Por encima de la cota de los 550 metros, su zona más alta, está ya presente en todas las orientaciones, hasta la cumbre más elevada, que es A Moa, con 627 metros (Tabla 1).

La abundancia de la especie en cada tramo de altitud y orientación de la ladera se estimó según el número medio de individuos observado entre todos los muestreos realizados en cada tramo, estandarizado mediante índices kilométricos de abundancia (IKA). Las distancias recorridas en cada tramo se calcularon sobre ortofotos gracias a las coordenadas obtenidas con el GPS. La frecuencia de observación fue mayor en la zona más elevada, por encima de los 550 metros (Tabla 1).

En esta zona, el mayor número de ejemplares se observó en el entorno de la cumbre de A Moa y

en una serie de cañadas rocosas cercanas a esta cumbre (Figuras 2 y 3). A menores altitudes, su abundancia parece decrecer en el sentido contrario a las agujas del reloj, desde las laderas y vaguadas orientadas al norte, donde también es relativamente frecuente y además alcanza las menores altitudes, seguida por las orientadas al oeste y al sur, donde se limita a mayores altitudes y es más escasa, no estando presente en las laderas de orientación este (Tabla 1).

La mayor abundancia en el tramo medio (351-450 msnm) de la ladera oeste que en el más elevado (451-550 msnm), se puede relacionar con la presencia en este primero de hábitats más favorables a esta especie, especialmente vaguadas con grandes bloques de roca y fuertes pendientes, que en el tramo superior, más abierto y con menos zonas de bloques.

En todos los puntos de observación apareció ligada a las grandes formaciones de roca con grietas y a los amontonamientos de bloques rocosos. En la Tabla 2 se indican los tipos de sustratos donde se observaron, así como las zonas de refugio que seleccionaban al sentirse amenazadas. Se comporta como una especie muy saxícola, evitando desplazarse o termorregular sobre el suelo desnudo o la vegetación, seleccionando principalmente las rocas, tanto en forma de grandes afloramientos rocosos como de bloques desprendidos y piedras (Tabla 2). Asimismo, el principal refugio seleccionado son las grietas en las rocas, bajo las piedras o trepando a gran altura en paredes de roca. También en este comporta-

Tabla 3: Valores medios ± un error estándar y rango de variación, de la altura sobre el suelo, ángulo de pendiente del sustrato y altitud sobre el nivel del mar de los puntos de observación de I. monticola en Monte Pindo.

Altura sobre el suelo (cm) Ángulo de pendiente del sustrato (grados) Altitud sobre el nivel del mar (m)

Media ± 1 ES 130,85 ± 18,98 54,02 ± 5,39 500,69 ± 18,27

Rango de variación

0 – 450

0 – 90

277 – 627

N 108 108 108

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2) Foto Pedro Galán

miento parece evitar la vegetación (Tabla 2).

De manera correlacionada, la altura sobre el nivel del suelo en los puntos donde se observaron y el ángulo de pendiente del sustrato fueron elevados (Tabla 3). Esta especie trepa en las rocas a considerable altura y se desplaza por ángulos de pendiente muy elevados.

Se ha localizado a I. monticola en una nueva cuadrícula UTM de 10x10 km (29T MH95), además de las dos donde ya se conocía su presencia (29T MH94 y 29T MH84; Bas, 1983; Balado et al., 1995; Pérez-Mellado, 2004; Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira, 2011; Sociedade Galega de Historia Natural, 2018). En este trabajo se ha podido también delimitar su distribución a escala más detallada (cuadrículas UTM de 1x1 km y puntos exactos de ubicación).

La presencia de esta especie se ve muy condicionada por una serie de factores ambientales, especialmente la humedad y la temperatura, a causa de su marcado carácter higrófilo y estenoico (Galán et al., 2007a; Galán, 2012), como sucede en general con todas las especies del género Iberolacerta (Arribas, 2014). Estos condicionantes la limitan a zonas muy reducidas y, dentro de éstas, a hábitats muy concretos, especialmente las poblaciones de baja altitud de Galicia (Galán, 2012).

Su presencia en determinadas zonas del Monte Pindo se puede relacionar con una serie de características ambientales que singularizan a este espacio natural. En esta elevación se combinan extensas superficies rocosas, muy favorables para una especie saxícola (Monasterio et al., 2010a), como es I. monticola, con un microclima húmedo en

Figura 4: Iberolacerta monticola coexiste en sintopía con las otras dos especies de pequeños lacértidos del Monte Pindo, pudiendo verse con relativa frecuencia en estrecha proximidad. En la foto, arriba, un macho de I. monticola y, abajo, un macho de Podarcis bocagei (primer plano) y una hembra de Podarcis guadarramae (segundo plano). Alto das Cortes, Monte Pindo.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

sus zonas altas y medias con orientaciones favorables (oeste y norte), por su exposición directa a los vientos húmedos del mar. Estos vientos oceánicos descargan abundantes precipitaciones cuando chocan contra esta elevación, que se encuentra al mismo borde del mar. De esta manera, la extensa superficie rocosa no explica por sí sola la presencia de esta especie que, de hecho, está ausente en gran parte de las zonas rocosas que constituyen este monte (Figuras 2 y 3). La humedad ambiental es el factor condicionante. Iberolacerta monticola se localiza principalmente en las zonas más elevadas del Pindo, por encima de los 550 msnm, que son las más húmedas al recibir las mayores precipitaciones (por el gradiente adiabático, precipitaciones orográficas) y ser más frecuentes las nieblas. Su presencia a menores altitudes, en las laderas orientadas al norte (hasta los 277 msnm) y oeste (hasta los 380 msnm), también se puede relacionar con esta humedad proveniente de los vientos marinos, ya que estas laderas son las que reciben mayores precipitaciones por su orientación. Por la misma razón, está ausente en la mayor parte de las laderas orientadas al sur y al este, sobre todo en estas últimas, que son las que no están orientadas al mar y no reciben el efecto directo de sus vientos.

Esta ausencia en las laderas orientadas al este (las opuestas al mar) es otro argumento a favor de que la humedad aportada por los vientos del océano es fundamental para la existencia de I. monticola en el Pindo. A este respecto, también es llamativa su presencia, incluso a bajas altitudes, en el valle del Rego Caldeiras, con orientación norte, pero próximo al mar y a la acción de los vientos húmedos (el collado de este valle que se abre al oeste, hacia el mar, recibe el nombre de “Portela Ventosa” por esta causa). Además, la orientación norte hace que la temperatura de esta vaguada sea menor que en las zonas con otras orientaciones y similares altitudes. Sin

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embargo, I. monticola está ausente en el cercano valle del Rego Sancheferro, situado más al este y protegido de los vientos del mar por una serie de elevaciones (Petón dos Cabozos, Cova Escura, Lapidal) que dificultan el paso de los vientos cargados de humedad (Figura 3).

También su presencia en el Pindo se relaciona con la existencia de humedad al nivel del suelo, sobre todo en las altitudes medias, entre los 350 y los 550 msnm. Aunque gran parte del Monte Pindo es una formación rocosa carente de suelo vegetal, en los collados y vaguadas aparecen formaciones herbáceas y de matorral sobre suelos parcialmente higroturbosos, donde se acumula el agua. Y, a menores altitudes, los amontonamientos de grandes bloques de roca en algunas vaguadas, mantienen corrientes de agua semisubterráneas, donde crece vegetación higrófila y se dan condiciones de elevada humedad y umbría en sus zonas inferiores (Galán et al., 2007a).

Al amparo de estos tipos de hábitat es donde I. monticola desciende hasta menores altitudes, en la orientación oeste (380 msnm) y en la norte (277 msnm).

En todo el Monte Pindo, I. monticola convive con otras cuatro especies de lacértidos, que no muestran las limitaciones ambientales de la lagartija serrana, por lo que se distribuyen desde el nivel del mar hasta la cima de este monte y son más abundantes. Dos de estas especies son también pequeños lacértidos (“lagartijas”), Podarcis bocagei y Podarcis guadarramae lusitanicus, y las hemos observado en virtual sintopía con I. monticola (Figura 4) en toda la zona de distribución de esta última en el Pindo, por lo que la presencia de estas otras especies no parece condicionar la de la lagartija serrana. En algunas publicaciones se había sugerido que la presencia de las especies del género Podarcis podría estar relacionada con la desa-

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

parición de las especies del género Iberolacerta de las zonas más bajas y cálidas, a causa de la exclusión competitiva (Arnold, 1987; Carranza et al., 2004), pero este no parece ser el caso en el Monte Pindo (Galán et al., 2007a). Monasterio et al. (2010b) tampoco observan esta exclusión en experimentos realizados con Iberolacerta cyreni y Podarcis muralis en el Guadarrama, concluyendo que ninguna de las dos especies cambia sus preferencias de hábitat en presencia de la otra especie, ni encuentran evidencia de competencia entre ambas.

Iberolacerta monticola también convive en el Pindo con otras dos especies de lacértidos de tamaño grande (“lagartos”), Lacerta schreiberi y Timon lepidus, sin que tampoco se observen interacciones con éstos ni ningún tipo de exclusión en sus distribuciones.

En anteriores trabajos únicamente habíamos prospectado la presencia de esta especie en la zona más elevada del Pindo y en su ladera orientada al oeste (Galán et al., 2007a y datos inéditos propios obtenidos en 2008 y 2009), por lo que sólo podemos establecer comparaciones en estas zonas. En ellas, su abundancia, estimada por el número de individuos observados por kilómetro (IKA) en una serie de muestreos realizados en cada tramo de altitud, ha sido algo menor en la actualidad (2018-2019, Tabla 1) que en los recorridos de hace 10-15 años (2004-2009), cuyos resultados fueron: zona cuminal (tramo 551-627 msnm): valor medio ± 1 ES: 9,11 ± 1,56 ejemplares por kilómetro (rango 5,36 – 13,39; n = 5 muestreos); ladera oeste, tramo 451-550 msnm: 3,24 ± 1,10 individuos por kilómetro (0,95 – 6,67; n=5); ladera oeste, tramo 351-450 msnm: 5,76 ± 3,08 individuos por kilómetro (1,50 – 19,55; n=6). Sin embargo, estas cifras no difieren significativamente entre esos períodos (20042009 y 2018-2019): U de Mann-Whitney

(incluyendo los dos tramos de menor altitud, 251-350 y 250-0 msnm, cuyo valor es cero en ambos períodos), U = 11; Z = -0,209; P = 0,830. Tampoco se encontraron diferencias significativas al comparar entre períodos los diferentes tramos de altitud: zona cuminal, 551-627 msnm: U = 6; Z = 1,253; P = 0,210; tramo 451-550 msnm: U = 11; Z = -0,209; P = 0,830; tramo 351-450 msnm: U = 9,5; Z = -0,913; P = 0,360. Por tanto, no parece haberse producido declive en el número de individuos observado en este intervalo de tiempo.

En cuanto a su distribución altitudinal, en la ladera oeste la habíamos encontrado a finales de la década de 1970 (año 1978) desde la cumbre hasta una altitud mínima de 350 msnm (Galán, 1982), y en los años 2004 y 2007 hasta una altitud mínima de 340 msnm (Galán et al., 2007a), al igual que en 2008 y 2009 (Galán, inédito). En esa misma zona, en la actualidad (2018 y 2019) la encontramos a una altitud mínima de 380 msnm (diferencia de sólo 3040 m con respecto a los datos anteriores, lo que puede estar influenciado por la dificultad de detección de la especie en zonas de menor altitud y baja densidad). Por lo tanto, en 41 años (1978-2019) no parece haberse retraído altitudinalmente de manera sustancial su rango de distribución vertical, al menos en esta ladera oeste, al contrario de lo que ha ocurrido con otras especies de carácter montano, que han ido quedando relegadas a mayores altitudes a causa del cambio climático (Wilson et al., 2005; Sinervo et al., 2010). Así como tampoco parece haberse dado en el Pindo el proceso de disminución poblacional y extinción señalado en otras poblaciones de I. monticola de la costa gallega, como las de las cuencas de los ríos Baxoi y Lambre y, parcialmente, en la del Mandeo (Galán, 1999a, 1999b, 2012; Galán et al., 2007b; Remón et al., 2012).

Pese a esto, habría que realizar un seguimiento

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

en años futuros por si la pequeña disminución en el número de individuos observado en los últimos 10-15 años, a pesar de no haber resultado estadísticamente significativa, se incrementa, así como si también aumenta la altitud mínima en que es observada en cada ladera.

Las peculiares condiciones ambientales del Monte Pindo en cuanto a extensa superficie rocosa y grandes pendientes, que le hacen inadecuado para el cultivo, han hecho que se haya visto libre de la mayor parte de los cambios en los usos del suelo, especialmente por el abandono de la agricultura, que han afectado en gran medida al paisaje agrícola tradicional del noroeste ibérico desde mediados del siglo XX. Por ello, estos peculiares hábitats no han cambiado sustancialmente en las últimas décadas, lo que probablemente esté relacionado con la supervivencia de esta población de lagartija serrana.

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El rango de altitudes y las zonas en que la hemos encontrado en este trabajo, así como el número de individuos observado por muestreo (IKAs), pueden servir de base para un seguimiento futuro que permita detectar, si se producen modificaciones, los efectos del cambio climático, así como otras alteraciones en el medio, ya que la sensibilidad ante las modificaciones ambientales que posee I. monticola por tratarse de un relicto climático en el extremo de su distribución geográfica, la convierte en una magnífica especie bioindicadora.

Agradecimientos: Para los muestreos del presente trabajo se ha contado con los oportunos permisos administrativos de la Xunta de Galicia, Dirección Xeral de Conservación da Natureza (número de expediente EB-041/2017).

Referencias Amigo-Vázquez, J. & Romero-Buján, I. 2018. La comunidad vegetal del carballo enano, Quercus lusitanica Lam. (Fagaceae, Magnoliopsida), en Monte Pindo (A Coruña, Noroeste Ibérico). Nova Acta Científica Compostelana (Bioloxía), 25: 9-20.

Arnold, E.N. 1987. Resource partition among lacertid lizards in southern Europe. Journal of Zoology, London (B), 1: 739-782.

Arribas, O.J. 2014. Género Iberolacerta Arribas, 1997 y especies de este género. 381-468. In: Salvador, A. (coordinador) y Ramos, M. A. et al. (eds.). Reptiles, 2ª edición, revisada y aumentada. Fauna Ibérica, vol. 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid.

Arzúa-Piñeiro, M. & Prieto-Espiñeira, X. 2011. Lagartixa da serra. Iberolacerta monticola (Boulenger, 1905). 64-65. In: Sociedade Galega de Historia Natural (ed.) y Asensi Cabirta, M. (coord.). Atlas de Anfibios e Réptiles de Galicia. Sociedade Galega de Historia Natural. Santiago de Compostela.

Balado, R., Bas, S. & Galán, P. 1995. Anfibios e réptiles. 65170. In: Consello da Cultura Galega y Sociedade Galega de Historia Natural (eds.). Atlas de Vertebrados de Galicia. Tomo 1: Peixes, Anfibios, Réptiles e Mamíferos. Agencia Gráfica, S.A. Santiago de Compostela.

Bas, S. 1983. Atlas provisional de los vertebrados terrestres de Galicia. Años 1970-1979. Parte I: Anfibios y reptiles. Monografías de la Universidad de Santiago de Compostela, 73: 1-54.

Carranza, S., Arnold, E.N. & Amat, F. 2004. DNA phylogeny of Lacerta (Iberolacerta) and other lacertine lizards (Reptilia: Lacertidae): did competition cause long-term mountain restriction? Sistematics and Biodiversity, 2: 55-77.

Galán, P. 1982. Nota sobre las Lacerta monticola Boulenger, 1905, de las zonas costeras del Norte de Galicia. Doñana, Acta Vertebrata, 9: 380-384.

Galán, P. 1999a. Declive y extinciones puntuales en poblaciones de baja altitud de Lacerta monticola cantabrica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 10: 47-51.

Galán, P. 1999b. Conservación de la herpetofauna gallega.

Situación actual de los anfibios y reptiles de Galicia. Universidade da Coruña. Servicio de Publicacións. Monografía Nº 72. A Coruña.

Galán, P. 2008. Ontogenetic and sexual variation in the coloration of the lacertid lizards Iberolacerta monticola and Podarcis bocagei. Do the females prefer the greener males?

Animal Biology, 58: 173-198.

Galán, P. 2012. Distribución de Iberolacerta monticola en la provincia de A Coruña (Galicia, Noroeste de España). Supervivencia de un relicto climático. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 81-87.

Galán, P., Ferreiro, R. & Naveira, H. 2007a. Sobre la supervivencia de la población de la lagartija cantábrica (Iberolacerta monticola) de los Montes del Pindo (A Coruña). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 18: 53-58.

76

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

Galán, P., Vila, M., Remón, N. & Naveira, H. 2007b. Caracterización de las poblaciones de Iberolacerta monticola en el Noroeste ibérico mediante la combinación de datos morfológicos, ecológicos y genéticos. Munibe (Suplemento), 25: 34-43.

Macías, F. & Calvo, R. 1992. Suelos de la provincia de La Coruña. Excelentísima Diputación Provincial de La Coruña. A Coruña.

Monasterio, C., Salvador, A. & Díaz, J.A. 2010a. Altitude and rock cover explain the distribution and abundance of a Mediterranean alpine lizard. Journal of Herpetology, 44: 158-163.

Monasterio, C., Salvador, A. & Díaz, J.A. 2010b. Competition with wall lizards does not explain the alpine confinement of Iberian rock lizards: an experimental approach. Zoology (Jena), 113: 275-282.

Pérez-Mellado, V. 1997. Lacerta monticola Boulenger, 1905.

Lagartija serrana. 225-227. In: Pleguezuelos, J.M. (ed.).

Distribución y biogeografía de los Anfibios y Reptiles en España y Portugal. Monografías de Herpetología, nº 3. Editorial Universidad de Granada & Asociación Herpetológica Española, Granada.

Pérez-Mellado, V. 2004. Lacerta monticola Boulenger, 1905. Lagartija serrana. 228-230. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.). Atlas y libro rojo de los anfibios y reptiles de España (2ª ed.).

Dirección General de Conservación de la Naturaleza-A.H.E., Madrid.

Remón, N., Galán, P. & Naveira, H. 2012. Chronicle of an extinction foretold: genetic properties of an extremely small population of Iberolacerta monticola. Conservation Genetics, 13: 131-142.

Remón, N., Galán, P., Vila, M., Arribas, O. & Naveira, H. 2013. Causes and evolutionary consequences of population subdivision of an Iberian mountain lizard, Iberolacerta monticola. PLOS ONE, 8(6): e66034. doi:10.1371/ journal.pone.0066034.

Sinervo, B., Méndez-de-la-Cruz, F., Miles, D.B., Heulin, B., Bastiaans, E., Villagran-Santa Cruz, M., Lara-Resendiz, R., Martínez-Méndez, N., Calderón-Espinosa, M.L., Meza-Lázaro, R.N., Gadsden, H., Avila, L.J., Morando, M., de la Riva, I.J., Victoriano Sepúlveda, P., Rocha, C.F., Ibargüengoytía, N., Aguilar Puntriano, C., Massot, M., Lepetz, V., Oksanen, T.A., Chapple, D.G., Bauer, A.M., Branch, W.R., Clobert, J. & Sites, J.W. 2010. Erosion of lizard diversity by climate change and altered thermal niches. Science, 328: 894-899.

Sociedade Galega de Historia Natural. 2018. Iberolacerta monticola. 8ª actualización do Atlas de Anfibios e Réptiles de Galicia. Período 2005-2018. <http://sghn.org/8a -actualizacion-do-atlas-dos-anfibios-e-reptiles-de-galicia -ano-2018/> [Consulta: 28 octubre 2019].

Wilson, R.J., Gutierrez, D., Gutierrez, J., Martínez, D., Agudo, R. & Montserrat, V.J. 2005. Changes to the elevational limits and extent of species ranges associated with climate change. Ecology Letters, 8: 1138-1146.

El viaje desde Italia de una culebra verdiamarilla, Hierophis viridiflavus, atrapada en un árbol G. Albarrán Madrigal1, A. Pardo de Santayana2 & J.M. Gómez de Berrazueta3 Centro de Naturaleza Muchobicho. Cl. Nicolás López de Velasco, 11. 06004 Badajoz. España. C.e.: info@muchobichoeducacion.com Zoológico de Santillana del Mar. Avenida Antonio Sandí, 12. 39330 Santillana Del Mar. Cantabria. España.

3 Comisión de Conservación de la Sociedad Herpetológica Valenciana (SOHEVA). Apartado de Correos 23. 39100 Santa Cruz de Bezana. Cantabria. España.

1 2

Fecha de aceptación: 25 de noviembre de 2019.

Key words: accidental transport, Cantabria, Colubridae, Hierophis viridiflavus, Italy, Spain.

La introducción y translocación de herpetos por causas antrópicas es un fenómeno sobradamente conocido. Ya sean transportes meramente anecdóticos o se hayan llegado a formar poblaciones estables, se han documentado translocaciones accidentales tanto para anfibios (Paracuellos et al., 2018) como para diversas especies de reptiles. En algunos casos,

como el de los camaleones de la península ibérica, las poblaciones existentes son tan complejas que no se puede saber realmente si son autóctonas o introducidas (Blasco et al., 2001; Paulo et al., 2002; Cuadrado, 2009; Díaz-Paniagua & Mateo, 2015; Carlton, 1996).

El transporte accidental suele producirse acompañando a diversos tipos de mercan-

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2019) 30(2)

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Foto J.M. Gómez de Berrazueta

Figura 1: Hierophis viridiflavus entregado en las instalaciones del Zoo de Santillana.

cías. Especies provistas de una mayor capacidad de movimientos pueden ser propensas a aparecer en las translocaciones. Este sería el caso de ciertos lagartos de pequeño tamaño, como las salamanquesas (Galán Regalado, 1999; Gómez de Berrazueta, 2006), o de los ofidios, siendo entre éstos uno de los casos más conocidos, y más graves, el de la introducción de la serpiente arbórea marrón (Boiga irregularis) en la isla de Guam tras la Segunda Guerra Mundial (Rodda et al., 1992). Un caso anecdótico, pero al menos llamativo, fue la llegada al puerto de Santander de una cobra de bosque (Naja melanoleuca) en un carga-

mento de troncos de eucalipto procedentes del Congo (Pardo de Santayana, 2010).

También los árboles vivos se han asociado frecuentemente a la introducción de ofidios, siendo los olivos procedentes de la península ibérica la causa de la llegada a las islas Baleares y Canarias de algunas especies de culebras, como la de escalera (Zamenis scalaris) (Álvarez et al., 2010; Cabot et al., 2017), y además las primeras observaciones de serpientes en las islas Baleares se han documentado fundamentalmente en viveros o en sus cercanías (Mateo et al., 2011).

Resultan más difíciles de demostrar las translocaciones de ofidios dentro de la pe-

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Figura 2: Mapa de Google Maps con los posibles trayectos realizados por el transportista.

nínsula ibérica, en regiones con presencia de estas especies. Sin embargo, uno de los casos en los que puede rebajarse esta dificultad es el de la culebra verdiamarilla, Hierophis viridiflavus (Lacépède, 1789), de la que hablamos en la presenta nota, dada su reducida distribución en la Península. Aunque sus poblaciones presentan puntualmente densidades elevadas, aparecen únicamente en dos núcleos pirenaicos, separados unos 80 km entre sí, aunque ambas poblaciones están conectadas a través del Pirineo francés, dándoles continuidad (Santos et al., 2010). La culebra verdiamarilla es una especie heliófila, cuyas poblaciones más densas suelen aparecer en los balnearios del Pirineo oscense y leridano (Santos et al., 2010).

En mayo de 2013 un ejemplar de esta especie fue entregado en las instalaciones del Zoológico de Santillana del Mar (Cantabria) por el personal de un importante centro de jardinería, procedente de Italia (Figura 1).

Tras una visita a las instalaciones de dicho centro con el fin de recabar información adi-

cional sobre el origen concreto del animal, se nos informó que apareció enredado en las mallas que protegían el cepellón de un aligustre (Ligustrum vulgare) importado de Pistoia (Florencia). La distancia recorrida hasta el centro de jardinería supondría unos 1.500 km, con una duración de unas 15 horas de viaje (Figura 2), pero teniendo en cuenta las paradas obligatorias que deben hacerse en camión lo más probable es que el animal hubiera permanecido en el cepellón por un mínimo de 24 horas.

La distribución de la especie en Italia es extensa, apareciendo en toda la península italiana e islas (Vanni et al., 2006) y presentando densidades elevadas. Así, se ha estimado en 2,32 ± 1,05 el número de individuos adultos por hectárea en el centro de Italia (Rugiero et al., 2002). Es una especie que se encuentra clasificada en la categoría de Preocupación Menor (LC), tanto en Italia (Rondinini et al., 2013) como a nivel global (Vogrin et al., 2016). En general, parece evitar los ambientes excesivamente uniformes como

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extensas masas forestales o grandes extensiones pratícolas, siendo una especie que se asocia sobre todo a zonas pedregosas y matorrales bajos (Scali et al., 2008).

Es evidente que esta introducción, como otras muchas de serpientes recogidas en la bibliografía, no han sido intencionadas, estando asociadas a actividades económicas. Sin embargo, si la entrada de animales por esta vía es

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recurrente estas especies podrían asentarse en nuevas áreas de distribución, incluyendo la llegada de especies invasoras (Perrings et al., 2000), como ya se está comprobando. El fomento de las infraestructuras de transporte puede proporcionar nuevas vías de introducción y fortalecer considerablemente el establecimiento de poblaciones exóticas en nuevas áreas de distribución (Shine et al., 2000).

Referencias Álvarez, C., Mateo, J.A., Oliver, J. & Mayol, J. 2010. Los ofidios ibéricos de introducción reciente en las Islas Baleares. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21: 126-131.

Blasco, M., Pérez-Bote, J.L., Matilla, M. & Romero, J. 2001.

El camaleón común (Chamaeleo chamaeleon L.): propuestas para la conservación de una especie en situación de riesgo en Andalucía. Ecología, 15: 309-315.

Cabot, J., Mateo, J.A. & Cabot-Prieto, M.A. 2017. El olivo, vehículo y vector de ofidios foráneos: un nuevo caso en las islas canarias. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 28(2): 40-43.

Carlton, J. 1996. Biological invasions and cryptogenic species.

Ecology, 77: 1653-1655.

Cuadrado, M. 2009. Camaleón común – Chamaeleo chamaeleon.

In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.). Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/>.

Díaz-Paniagua, C. & Mateo, J.A. 2015. El camaleón común (Chamaeleo chamaeleon) en la península ibérica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 26(2): 46-51.

Galán Regalado, P. 1999. Salamanquesa común. Tarentola mauritanica (Linnaeus, 1758). 182-184. In: Galán Regalado, P. 1999. Conservación de la Herpetofauna Gallega.

Universidade da Coruña, A Coruña.

Gómez de Berrazueta, J.M. 2006. Salamanquesas canarias (Tarentola delalandii) en Cantabria. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 17(2): 80-81.

Mateo, J.A., Ayres, C. & López-Jurado, L.F. 2011. Los anfibios y reptiles naturalizados en España: Historia y evolución de una problemática creciente. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 2-42.

Paracuellos, M., Mato, S. & García, H. 2018. Crónica de una ranita meridional (Hyla meridionalis) viajera, o de cómo puede originarse una translocación involuntaria. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 29(1): 76-79.

Pardo de Santayana, J.I. 2010. “Polizones”. Animales y Medio Ambiente. Ed. Fundación Zoo de Santillana. Santillana del Mar.

Paulo, O.S., Pinto, I., Bruford, M.W., Jordan, W.C. & Nichols, R.A. 2002. The double origin of Iberian peninsular chamaeleons. Biological Journal of the Linnean Society, 75: 1-7.

Perrings, C., Williamson, M. & Dalmazzone, S. (eds.). 2000.

The Economics of Biological Invasions. Elgar, Cheltenham.

Rodda, G.H., Fritts, T.H. & Conry, P.J. 1992. Origin and population growth of the brown tree snake, Boiga irregularis, on Guam. Pacific Science, 46(1): 46-57.

Rondinini, C., Battistoni, A., Peronace, V. & Teofili, C. (compilatori). 2013. Lista Rossa IUCN dei Vertebrati Italiani.

Comitato Italiano IUCN e Ministero dell’Ambiente e della Tutela del Territorio e del Mare, Roma.

Rugiero, L., Capizzi, D. & Luiselli, L. 2002. Interaction between sympatric snakes, Coluber viridiflavus and Elaphe longissima: significant inter-annual differences in coexistence patterns? Ecologia Mediterranea, 28: 75-91.

Santos, X., Roig, J.M. & Montori, A. 2010. Culebra verdiamarilla – Hierophis viridiflavus. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.). Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www. vertebradosibericos.org/>.

Scali, S., Mangiacotti, M. & Bonardi, A. 2008. Living on the edge: habitat selection of Hierophis viridiflavus. Acta Herpetologica, 3: 85-97.

Shine, C., Williams, N. & Gundling, L. 2000. A guide to designing legal and institutional frameworks on alien invasive species. IUCN, Gland. Switzerland. Cambridge and Bonn. xvi+138pp.

Vanni, S. & Nistri, A. 2006. Hierophis viridiflavus. 544-547.

In: Sindaco, R., Doria, G., Razzeti, E. & Bernini, F. (eds.).

Atlante degli Anfibi e dei Rettili d’Italia. Societas Herpetologica Italica. Edicioni Polistampa. Firenze.

Vogrin, M., Corti, C., Pérez-Mellado, V., Sá-Sousa, P., Cheylan, M., Pleguezuelos, J., Meyer, A., Schmidt, B., Sindaco, R., Romano, A. & Martinez Solano, I. 2009. Hierophis viridiflavus (errata version published in 2016). The IUCN Red List of Threatened Species 2009: e.T61449A86246670.

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Recensión bibliográfica La rana de Shakespeare.

Autor: Ricardo Reques. Editorial Baile del Sol. 312 páginas. Idioma: Castellano. Precio aprox.: 17,78 euros.

Ricardo Reques, además de herpetólogo, es escritor. Acaba de publicar La rana de Shakespeare, una novela sorprendente, distinta a otras, tan única como son cada una de las especies que vemos (o imaginamos; por ejemplo, Ceratrophys esmegmata, una especie de anuro esmegmáfago que, según el narrador, es posible encontrar en el Gran Chaco). No, no intente el lector buscar esa rana en Google o en Amphibian web. No existe; aunque quizá sí, pero sólo porque el autor la ha creado para su ficción.

En ésta, su primera novela, Ricardo Reques —Doctor en Ciencias Biológicas por la Universidad de Córdoba (1994) y autor de decenas de artículos, informes y demás escritos basados en hipótesis nulas, observaciones y estadísticas significativas alrededor del mundo de los anfibios— se divierte creando una obra de ficción. La excusa es un viaje al Gran Chaco, junto a otros investigadores españoles y argentinos a finales de la primera década de este siglo que le sirvió de soporte para crear una compleja trama de ficción con elementos intertextuales de múltiples lecturas.

La novela podría ser un dignísimo ejemplo de los viejos relatos de expediciones. Encontraremos una descripción detallada de muchos aspectos de la biología de los anfibios neotropicales, la importancia de las temperaturas máximas críticas y su vulnerabilidad ante el cambio climático. Quizá a esa parte divulgativa podríamos aspirar e intentar hacerlo, no

sin esfuerzo, cualquiera de nosotros. Lo que convierte al relato de Reques en algo distinto, de un nivel ya sólo alcanzable por algunos pocos, es la capacidad para describir la vida de los protagonistas que comparten durante unas semanas ese medio. En la novela aparece la condición humana, con sus variaciones individuales, y también los deseos, las pasiones y las desdichas de unos jóvenes que, aunque investigan las ranas, podrían haber dedicado su tiempo a otra actividad. Unos seres a los que

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Figura 1: Diciembre de 2008. Muestreando larvas de anuros en unas minas abandonadas de la localidad de Wanda (Misiones, Argentina, cerca de la frontera con Paraguay, 25°58’S / 54°34’O). En esta histórica instantánea, Ricardo Reques (en el centro, con su inseparable agenda, un elemento importante en la novela) aparece rodeado de los expedicionarios al Gran Chaco (de izquierda a derecha): Marco Katzenberger (apoyado en el salabre), Miguel Tejedo (jefe de la expedición), Federico Marangoni (sentado), y Helder “Calvin” Duarte junto a una monitora local. Nótese el ambiente de trabajo.

el azar, evolutivo quizás o no, ha juntado en aquel sitio, en aquel tiempo.

«El mundo es del tamaño de lo que recorres, su extensión se limita a lo que has vivido; pero no es todo lo que recorres, sólo lo que recuerdas de ese recorrido». La rana de Shakespeare se puede leer de un tirón, pero no lo aconsejo. El lector encontrará que una vez que se va acercando al final, ya no habrá otra posibilidad de volver junto a Vogli, Teresa, Alcadio o Libelia. Sólo podrá volver a leer la novela.

Eso siempre es una posibilidad. En ésta su primera novela, Ricardo Reques ha mostrado su capacidad para adentrarse y hasta jugar, con experta agilidad, con géneros como el ensayo y el cuento, el relato corto y el libro de viajes.

Resulta que la expedición al Chaco es un hilo conductor de emociones y vidas paralelas. Por eso, decir que es una novela anfibia es quedarse corto. No sólo hay dualidad ya desde el título (rana y Shakespeare eran, hasta la novela de Reques, difícilmente asociables), sino la mayoría de las veces, una diversidad más amplia, vital, que puede parecer compleja desde fuera pero que discurre con sorprendente facilidad ante el lector. No es fácil reproducir la vida y, sin embargo, la novela es quizá sólo eso: un há-

bil ejercicio donde disfrutar de la vida de unos colegas, con los que nos identificamos en no pocas situaciones.

Permítaseme compartir una ilusión: si algún día tengo ocasión de participar en una expedición o un viaje para estudiar herpetos, o con cualquier otra excusa científica, intentaré que nos acompañe un escritor (si es de la escuela de R. Reques, mucho mejor). Nuestra capacidad de observación es limitada, sólo vemos lo que tenemos delante, o como mucho intuimos cómo puede ocurrir tal o cual fenómeno. Tras leer a Reques he comprobado que un escritor es capaz de no sólo descubrir, sino relatar otras vivencias que a la mayoría se nos escapan. Sólo por eso esta novela debería estar en nuestra biblioteca. Si además eres herpetólogo, te aseguro que te divertirás. Mi última reflexión está robada a otro ladrón, como el propio narrador se define: «Deberías saber que nadie ha regresado jamás de ningún viaje. Nadie vuelve a ser el mismo que cuando partió».

Así comienza la novela.

Juan Francisco Beltrán Gala Dpto. de Zoología. Universidad de Sevilla.

Av. de Reina Mercedes, s/n. 41012 Sevilla.

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