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SUMARIO nº 24(1) - 2013

Editorial ................................................................ Artículo Invitado Análisis del impacto de la contaminación química sobre la herpetofauna: nuevos desafíos y aplicaciones prácticas. Manuel E. Ortiz-Santaliestra & Andrés Egea-Serrano............................................ Historia Natural Daños producidos a ejemplares de Triturus pygmaeus por escarabajos buceadores (Dytiscus spp.). David Romero, Jesús Duarte, Miguel Farfán & Raimundo Real ....................... Desarrollo embrionario y retención intrauterina en colúbridos del nordeste de Argentina. María Teresa Sandoval, José Augusto Ruiz García & Blanca Beatriz Álvarez ..................................... Ornitofagia de Gallotia intermedia en Guaza (Tenerife, Islas Canarias). Beatriz Fariña & Aurelio Martín ................................................... Un caso de comportamiento arborícola en Vipera latastei. Sara Gragera Ramos & Juan Ramón Fernández Cardenete ....................................... Presencia del parásito autóctono Serpinema microcephalus (Nematoda: Camallanidae) en las tortugas Trachemys scripta y Pseudemys concinna asilvestradas en Barcelona. Albert Martínez-Silvestre, David Guinea, Joaquim Soler & David Ferrer ......................................... Aportaciones al estudio osteocronológico en un ejemplar de Testudo hermanni. Alba Prieto, Albert Martínez-Silvestre, Joaquim Soler, David Bretones, Eudald Pascual & Josep Marí ............. Alcaudones y cernícalos ayudan a revelar poblaciones del eslizón amenazado Chalcides simonyi en Fuerteventura (Islas Canarias). Marcos García Márquez & Juan Manuel Acosta .......................... Ingesta de tres especies de herpetos (Bufo calamita, Anguis fragilis, Vipera seoanei) por un ejemplar de águila culebrera (Circaetus gallicus) abatido en un parque eólico. Antonio Acuña, Fernando MartínezFreiría & Guillermo Velo-Antón ............................... Citas herpetológicas en Castilla-La Mancha obtenidas

Foto portada: Emys orbicularis. Olhão, Portugal. Vasco Flores Cruz.

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mediante trampeo fotográfico. Jesús Caro, Francisco Díaz-Ruiz, Eva Mendoza, Miguel DelibesMateos, Beatriz Arroyo & Pablo Ferreras .................. Tipos celulares sanguíneos de Podarcis bocagei del noroeste de Portugal. Vicente Roca .................... Primera observación de una puesta albina de Bufo bufo en la Península Ibérica. Enrique Ayllón ......... Distribución Nueva población de Algyroides marchi a elevada altitud en la provincia de Granada. Luis GarcíaCardenete & María Teresa Pérez-García ............ Data on the distribution of herpetofauna of southern Niger with comments on Termit & Tin Toumma National Nature Reserve. Duarte Vasconcelos Gonçalves, Francisco Álvares & José Carlos Brito .............................................. New data on the distribution range of Hemidactylus turcicus in Portugal. Pedro A. Salgueiro, Denis Medinas, Carmo Silva, Alexandra Silva & António Mira ..................................................... Atlas de distribución de los anfibios del Parque Nacional de Monfragüe y su Zona Periférica de Protección. Óscar Díaz Martín .........................

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Conservación Prospección de playas de anidación de tortugas marinas en la región de Casamance (Senegal). Resultados y recomendaciones de gestión. César J. Pollo, Ángel G. García-Miranda & 87 Joaquín Sanz .................................................... Aproximación al conocimiento del estado de conservación de Bufo calamita en Galicia. Pedro 95 Galán, Silvia Rodríguez & Gloria Tubío ........... Una nueva población de lagartija de Madeira (Teira dugesii) en Las Palmas de Gran Canaria. Néstor López-Dos Santos, Luis F. López-Jurado, Alejandro Hernández-Peñate & José A. Mateo ........................ 102 Depredación de gato doméstico sobre reptiles en Galicia. Pedro Galán ........................................ 103 Normas de publicación ................. Interior contraportada

Foto contraportada: Dendropsophus minutus. Reserva Ecológica de Michelín, Igrapiúna, Estado de Bahía, Brasil. Caio Vinicius de Mira Mendes.


DE LA ASOCIACIÓN HERPETOLÓGICA ESPAÑOLA

EdItORIal Boletín nº 24(1). año 2013. Editores: alex Richter, Xavier Santos y andrés Egea departament de Biologia animal, Universitat de Barcelona, av. diagonal 645, E-08028 Barcelona diseño y maquetación: Marcos Pérez de tudela Url: www.marcos-pdt.com Impresión: igrafic Url: www.igrafic.com

El Ministerio de agricultura, alimentación y Medio ambiente del Gobierno de España (MaGRaMa) está ultimando el nuevo Real decreto sobre especies exóticas, un documento importante pues el último informe de la Unión Europea (UE) demuestra que las especies invasoras son una de las principales causas que están amenazando a la biodiversidad europea. Por ello, la UE propone desarrollar acciones integradas de prevención y lucha contra las especies exóticas, en línea con los compromisos internacionales aprobados en el Protocolo de Nagoya en 2010, y la necesidad de trabajar conjuntamente, pues las medidas tomadas por un estado miembro resultan inútiles si los países vecinos no toman las mismas precauciones.

Junta directiva Presidente Juan Manuel Pleguezuelos Gómez Vicepresidente Jaime Bosch Pérez Secretario General Miguel Ángel Carretero Fernández Vicesecretario General José antonio Mateo Miras Gerente Enrique ayllón lópez Vocales César ayres Fernández (Conservación) Francisco Javier diego Rasilla (Página web y promoción)

Gustavo a. llorente Cabrera (atlas) adolfo Marco llorente (tortugas marinas) albert Montori Faura (atlas) Xavier Santos Santiró (tesorero) daniel Villero Pi (atlas) Revista Española de Herpetología (Editores) Manuel Eloy Ortiz Santaliestra ana Perera leg Boletín de la aHE (Editores) andrés Egea Serrano alex Richter Boix Xavier Santos Santiró depósito legal: M-43.408-1990 ISSN: 1130-6939

El borrador del nuevo Real decreto sorprende precisamente por la ausencia de una política unificadora entre comunidades para frenar la amenaza creciente que representan las especies invasoras para la biodiversidad. El nuevo texto omite el anterior listado que prohibía la introducción de 265 taxones (especies, subespecies) en todo el territorio nacional, salvando sólo 42 taxones en el nuevo catálogo, además de degradar el papel del Comité Científico, el cual hasta ahora proponía la inclusión de nuevos taxones en la lista. abre así el texto la puerta de nuevo a la comercialización de más de 200 taxones con el riesgo potencial que ello conlleva. adicionalmente, el texto incita a las comunidades autónomas a la elaboración de sus "propios" catálogos, en lo que parece más un esfuerzo por responder a los intereses particulares de cada comunidad autónoma que un verdadero interés por paliar las consecuencias de la presencia de especies exóticas. ¿Qué impacto tiene prohibir la comercialización de una especie en una comunidad autónoma si la comunidad vecina autoriza su comercialización o explotación? El borrador demuestra que la política impulsada desde España en materia de conservación de la biodiversidad va a contracorriente de los objetivos europeos e internacionales. Esperamos que las críticas que se han llevado a cabo desde numerosas asociaciones científicas y ecologistas al MaGRaMa permitan modificar el borrador antes de la aprobación del nuevo Real decreto.


Artículo Invitado Análisis del impacto de la contaminación química sobre la herpetofauna: nuevos desafíos y aplicaciones prácticas Manuel E. Ortiz-Santaliestra1,2 & Andrés Egea-Serrano3 Instituto de Investigación en Recursos Cinegéticos (IREC) CSIC-UCLM-JCCM. Ronda de Toledo, s/n. 13005 Ciudad Real. España. C.e.: manuele.ortiz@uclm.es 2 CESAM & Departamento de Biologia. Universidade de Aveiro. Campus Universitário de Santiago. 3810-193 Aveiro. Portugal. 3 Universidade Estadual de Santa Gruz. Laboratorio Zoología de Vertebrados. Pavilhão Max de Menezes, Campus Soane Nazaré de Andrade. Rodovia Jorge Amado, km 16, Bairro Salobrinho. CEP 45662-900 Ilhéus-Bahia (Brazil). 1

Fecha de aceptación: 19 de junio de 2013. Key words: environmental pollution, ecotoxicology, fitness, bioaccumulation, biomarkers, risk assessment.

Contaminación química y conservación de la herpetofauna la contaminación química es uno de los impactos principales que amenazan la integridad de los ecosistemas naturales. las fuentes y tipos de contaminación son muy numerosos, incluyendo por ejemplo la aplicación de productos agroquímicos, la liberación accidental o intencionada de residuos urbanos, industriales y mineros, o la movilización de metales presentes en la litosfera, lo que hace que, aunque en muchas ocasiones el foco de acción sea local, la contaminación química en su conjunto sea un problema de ámbito global. además, muchas sustancias químicas potencialmente tóxicas son liberadas a la atmósfera o en corrientes de agua, tanto marinas como fluviales, pudiendo ser transportadas y afectar a zonas remotas muy alejadas del foco de contaminación. Según la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN), el 31% de las especies de anfibios del planeta y el 22% de las de reptiles están amenazadas. la contaminación aparece como una amenaza para 1.119 especies de anfibios (17% del total de especies descritas) y 98 especies de reptiles (3% del total) (IUCN, 2012). la mayoría de Para ver Anexos ir a <http://www.herpetologica.es/publicaciones/>

expertos coinciden en señalar que estos valores, especialmente el correspondiente a los reptiles, subestiman el verdadero impacto de la contaminación sobre la herpetofauna. de hecho, hay datos que reflejan una evidente falta de información al respecto. anfibios y reptiles son las dos clases de vertebrados menos estudiadas en el campo de la ecotoxicología; mientras que ambos grupos constituyen un 20% y un 28%, respectivamente, de las especies de vertebrados conocidas, solo un 3,8% y un 0,8% de los estudios ecotoxicológicos relacionados con vertebrados se centran respectivamente en estos taxones (Sparling et al., 2010). Entre los anfibios, un análisis detallado permite apreciar sesgos geográficos y taxonómicos en las especies objeto de estudio (Schiesari et al., 2007); únicamente 11 de las 6.300 especies conocidas focalizan más de la mitad de los trabajos sobre ecotoxicología del grupo, y apenas un 6% de las especies amenazadas por la contaminación ha sido alguna vez objeto de algún estudio toxicológico. Entre los reptiles, la escasez de estudios es tal que el trabajo de un solo grupo de investigación ha convertido al aligátor Alligator mississippiensis en el reptil más estudiado en ecotoxicología, siendo los escamosos el orden que menos atención ha recibido a pesar de ser el grupo más diverso de reptiles (Campbell & Campbell, 2002).


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tanto anfibios como reptiles presentan una serie de características que les hacen particularmente vulnerables a la contaminación. la mayor parte de las especies de anfibios presenta un ciclo de vida caracterizado por una fase acuática y otra terrestre, lo que hace que puedan entrar en contacto con aquellas sustancias químicas presentes en los hábitats acuáticos o en los terrestres. además, su piel desnuda es altamente permeable a la difusión de los agentes químicos (e.g., Mcdiarmid & altig, 1999). la mayor parte de los anfibios presentan escasas capacidades para el desplazamiento, lo que compromete sus opciones de responder ante la presencia de contaminantes en sus hábitats. los reptiles, salvo excepciones, son predominantemente carnívoros, estando expuestos a la ingesta masiva de contaminantes acumulados en sus presas, lo que puede dar lugar a procesos de biomagnificación. además, muchas especies son muy longevas y presentan dominios vitales pequeños en comparación con vertebrados endotermos de tamaño similar, con el consiguiente potencial de sufrir exposiciones prolongadas y por tanto de acumular contaminantes en el organismo (Hopkins, 2000). En esta revisión abordamos el estado de conocimiento actual de la ecotoxicología de anfibios y reptiles, describiendo las vías de exposición, tipos de contaminación y efectos habituales de los contaminantes sobre los anfibios y reptiles, además de los principales métodos y herramientas utilizados en estudios ecotoxicológicos. aunque nuestro objetivo es centrar la revisión en el ámbito de la herpetofauna española, la falta de información nos obliga sistemáticamente a consultar estudios llevados a cabo en otros países. Precisamente la escasez de información se convierte en el principal reto a afrontar con el objetivo último

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de conocer y paliar los efectos de la contaminación química sobre la herpetofauna.

Perspectiva histórica de la ecotoxicología de anfibios y reptiles a mediados del siglo XX los huevos y las larvas de los anfibios se empleaban como modelos para el estudio del potencial teratogénico (i.e. alteración del desarrollo) de algunas sustancias en vertebrados (e.g., Chang et al., 1954). Sin embargo, el concepto conservacionista de protección frente a la contaminación no está presente en los estudios toxicológicos hasta el nacimiento del ambientalismo en la década de 1960, con la publicación del trabajo de Rachel Carson La Primavera Silenciosa. En 1969 se definió el término ecotoxicología como la rama de la toxicología que estudia los efectos tóxicos causados por sustancias naturales o contaminantes artificiales en organismos vivos, sean animales o vegetales, terrestres o acuáticos, y sobre la interacción de estas sustancias con el medio físico (truhaut, 1975). la mayor parte de los estudios pioneros en ecotoxicología, llevados a cabo durante las décadas de 1970 y 1980, estaban relacionados con las especies de fauna silvestre con un reconocido valor económico. Sin embargo, en este periodo comienzan a desarrollarse algunos estudios acerca del efecto de los contaminantes sobre los anfibios en el campo (e.g., Cooke, 1977). a partir de la década de 1990, las noticias sobre el declive de las poblaciones de anfibios (Blaustein & Wake, 1990) disparan el interés por el papel que podía jugar la contaminación en el mismo, fruto del cual aparecen las primeras directrices de evaluación de contaminantes en las que se contempla el uso de anfibios (aStM,


4 1996, 1998).

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En el caso de los reptiles, su uso en estudios toxicológicos es prácticamente inexistente hasta la década de 1990, momento en el cual empiezan a emplearse determinadas especies de quelonios y caimanes para la biomonitorización de la acumulación de contaminantes en tejidos en ambientes acuáticos (e.g., Bishop et al., 1998). Paralelamente al desarrollo de la ecotoxicología de anfibios y reptiles hacia finales del siglo XX (Figura 1), diversos autores empiezan a reclamar un mayor realismo ecológico en los estudios que sirva al objetivo de identificar y corregir los impactos de la contaminación ambiental sobre estos animales (e.g., Semlitsch & Bridges, 2005). En esta línea, los trabajos actuales tienden a alejarse de los diseños simplificados y a buscar escenarios que se aproximen a la realidad, tales como las interacciones entre diversos contaminantes, la influencia de las variables ambientales en la sensibilidad a la contaminación, o las estimas de efectos a nivel poblacional ante exposiciones de larga duración. No obstante, hay que destacar que, aunque esta tendencia se está desarrollando en el caso de los anfibios, el grado de desarrollo de la ecotoxicología de reptiles sigue siendo extremadamente precario.

En España, la tradicional falta de seguimientos a largo plazo de las poblaciones de anfibios y reptiles ha motivado que apenas se haya podido evidenciar la existencia de declives poblacionales (e.g., Martínez-Solano et al., 2003; Santos & llorente, 2009), y, en consecuencia, analizar el posible papel que ejercería la contaminación química. así, el desarrollo de la ecotoxicología de anfibios y reptiles en España ha sido tardío en comparación con otros países. a excepción de algunos estudios puntuales aparecidos durante la década de 1980 (e.g., Montori et al., 1982; Rico et al., 1987), no es hasta finales del siglo XX y principios del XXI cuando se empiezan a publicar con cierta continuidad diferentes trabajos acerca de la relación entre contaminación y herpetofauna, casi siempre enfocados a la biomonitorización de contaminantes acumulados en organismos (Santos et al., 1999; díaz-Paniagua et al., 2002). Mientras algunas revisiones del estado de conservación de los anfibios y reptiles españoles o ibéricos sugieren que la contaminación es una causa potencial de declives poblacionales (e.g., Márquez & lizana, 2002), e incluso algunos trabajos que muestran la existencia de dichos declives postulan la contami-

Figura 1. Evolución anual del número de publicaciones sobre ecotoxicología de anfibios y reptiles desde 1970 hasta 2012. Fuente: Web of Science.


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nación química como un factor implicado en los mismos (Montori et al., 2009; Santos & llorente, 2009), existen todavía muy pocos datos experimentales (véase anexo) o estudios de campo que sustenten estas hipótesis.

Principales tipos de contaminantes que afectan a los anfibios y reptiles agroquímicos: fertilizantes y fitosanitarios la contaminación de origen agrícola es seguramente la que afecta a una mayor extensión de los hábitats ocupados por anfibios y reptiles. El uso de agroquímicos, ya sean fertilizantes químicos a base de nitrógeno, fósforo y potasio, o productos fitosanitarios diseñados para mejorar la salud de las especies cultivadas, se incrementó rápidamente después de la Segunda Guerra Mundial. Por ejemplo, el consumo de fertilizantes nitrogenados, aplicados sobre todo como compuestos de nitrato o amonio, se multiplicó por ocho durante las últimas cuatro décadas del siglo XX (FaO, 2005). los fertilizantes promueven el crecimiento rápido de los cultivos, reduciendo las zonas sin crecimiento y por tanto limitando la posibilidad de desarrollo de otras plantas, lo que disminuye la diversidad de recursos para la fauna terrestre. además, son productos muy solubles en agua, por lo que el nitrógeno que no es asimilado por las plantas es lavado hacia los medios acuáticos próximos (Vitousek et al., 1997), donde se producen incrementos repentinos en las concentraciones de nitrato o amonio que pueden superar los umbrales de seguridad para la fauna acuática. Por ejemplo, en lagunas del suroeste de Valladolid se han detectado concentraciones de nitrógeno amoniacal superiores a los 10 mg / l (M.E. OrtizSantaliestra, datos no publicados), mientras

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que el nivel de seguridad para la fauna acuática ante exposiciones crónicas, a pH neutro y 20ºC, es de 4,15 mg / l (USEPa, 1998). la exposición de diferentes especies de anfibios ibéricos a niveles ambientales de nitrato y amonio puede inducir mortalidad embrionaria y larvaria (Ortiz et al., 2004) y alteraciones de conducta en individuos adultos (Ortiz-Santaliestra et al., 2007, 2009). En cultivos de secano es muy frecuente la práctica de añadir los fertilizantes directamente al agua de riego. la ingesta de esta agua con concentraciones de nitrato muy elevadas puede afectar a las aves típicas de ambientes agrícolas (Rodríguez-Estival et al., 2010), y lo mismo podría suceder a especies de reptiles comunes en terrenos abiertos como Psammodromus hispanicus. Entre los fitosanitarios, los plaguicidas son los que constituyen un mayor riesgo para la fauna, siendo herbicidas y fungicidas los más utilizados en términos generales. aunque la toxicidad de estas sustancias sobre la fauna no es muy elevada al no tratarse de compuestos diseñados para actuar sobre organismos animales, se han descrito algunos efectos adversos sobre la herpetofauna tales como la disrupción del sistema endocrino (Hayes et al., 2006; Bicho et al., 2013). El estudio del impacto de los herbicidas sobre la herpetofauna se ha centrado en el medio acuático como consecuencia de su potencial de contaminación de aguas subterráneas, si bien se ha especulado mucho acerca del riesgo de contaminación de medios acuáticos superficiales, ya que la aplicación de herbicidas directamente sobre el agua no está permitida. Sin embargo, los cuerpos de agua próximos a las zonas de aplicación estarían expuestos a los productos transportados por el agua de escorrentía o que se aplican directamente sobre el agua de manera accidental (por deriva de los equipos


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de fumigación) o intencionada (al fumigar, por ejemplo, desde avionetas) (Guerrero et al., 2005; García-Muñoz et al., 2010). Glifosato y atrazina son los dos herbicidas cuyos efectos sobre los anfibios han recibido mayor atención, ambos ampliamente utilizados a nivel mundial pese a que el uso de atrazina está prohibido en la Unión Europea. El glifosato se comercializa en diferentes formatos en los que el ingrediente activo se combina con distintos aditivos que pueden ser más tóxicos que el ingrediente activo. Uno de estos aditivos es el surfactante POEa (tallow amina polietoxilada), cuya presencia en los formatos comerciales de glifosato se ha relacionado con la toxicidad directa sobre los anfibios (Mann & Bidwell, 1999), habiéndose descrito efectos letales de algunos formulados en fases tanto terrestres como acuáticas (Relyea, 2005a). Sin embargo, la restricción legal de aplicación de glifosato sobre el agua, unida a la escasa persistencia del producto en el agua (degenhardt et al., 2012), han sido utilizados como argumentos para defender que las concentraciones reales de exposición en el campo serían inferiores a las que se han mostrado tóxicas para los anfibios (thompson et al., 2006). Por el contrario, otros estudios estiman que estos niveles susceptibles de afectar a los anfibios podrían aparecer en el agua como consecuencia de la aplicación accidental de glifosato sobre los medios acuáticos, el lavado del herbicida del suelo o la limpieza de los tanques empleados durante la fumigación en las charcas próximas a los cultivos (Mann & Bidwell, 1999). la atrazina no suele asociarse a la aparición de efectos letales en anfibios (e.g., allran & Karasov, 2000), si bien se han descrito algunos efectos subletales como la depresión de la respuesta inmune y consiguiente incremento del riesgo de infecciones (Brodkin et al., 2007) o su

potencial estrogénico, y en particular sus efectos sobre la determinación sexual. Hayes et al. (2002, 2003) comprobaron que la exposición al herbicida de larvas de los anuros Xenopus laevis y Lithobates pipiens producía malformaciones en las gónadas, originando ovarios supernumerarios y la aparición de ovocitos en los testículos, es decir, una tendencia hacia la feminización de los individuos. además, la aplicación de herbicidas produce una alteración severa del hábitat al eliminar la vegetación natural, lo que termina por modificar completamente las condiciones del ecosistema (Figura 2). En general, los efectos indirectos de los plaguicidas, ya sea mediante la alteración del hábitat o la reducción de alimento disponible (e.g., fitoplancton, perifiton, zooplancton, artrópodos terrestres, etc.) pueden ser más importantes a nivel ecológico que la toxicidad directa sobre los individuos (Relyea, 2005b). los plaguicidas que suponen un mayor riesgo de intoxicación en anfibios y reptiles son los insecticidas y los rodenticidas, compuestos diseñados para matar animales. El primer insecticida sintético utilizado ampliamente en el mundo, ya desde la década de 1940, fue el p,p’-ddt, cuyo impacto ambiental comenzó a cuestionarse tras detectarse que su exposición se asociaba a una reducción del grosor de las cáscaras de huevos de aves, y al consiguiente riesgo de mortalidad embrionaria (Hickey & anderson, 1968). Este efecto, que posteriormente ha sido descrito también para algunos fungicidas como el tiram (lopezantia et al., 2013), no se ha descrito en reptiles, pero dada la similitud entre ambos grupos en las propiedades del huevo se podría sospechar de un efecto similar. la elevada persistencia del p,p’-ddt y otros insecticidas organoclorados, considerada


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inicialmente una ventaja al permitir reducir la frecuencia de los tratamientos, resultó ser a largo plazo un gran problema al constituir un tipo de contaminación crónica que todavía hoy, 40 años después de la prohibición del ddt, sigue afectando a los ecosistemas naturales. Por este motivo, el desarrollo actual de plaguicidas está dirigido a la obtención de productos menos persistentes, menos acumulativos, y que en definitiva no se incorporen a la cadena trófica. los insecticidas organoclorados fueron reemplazados en el mercado por los anticolinesterásicos, que incluyen a las familias de los organofosforados y los carbamatos, y cuyo mecanismo de acción consiste en la inhibición de la acetilcolinesterasa, una enzima encargada de degradar el neutrotransmisor acetilcolina, común a todos los animales con un sistema nervioso desarrollado. Son por lo tanto potentes neurotóxicos tanto para sus organismos diana (insectos) como para el resto de la fauna. En el oeste de los Estados Unidos se han registrado mortalidades masivas de anfibios atribuibles al efecto tóxico de estos insecticidas (Sparling et al., 2001). debido a su elevada toxicidad, el uso de insecticidas anticolinesterásicos se ha ido reduciendo progresivamente desde la década de 1980, y muchos de los ingredientes activos más tóxicos se encuentran actualmente restringidos. Sin embargo, alguno de estos productos, como el clorpirifos, se encuentran todavía entre los insecticidas más consumidos en Europa y en el mundo (Eurostat, 2007). En un estudio reciente, amaral et al. (2012a) describieron efectos nocivos de este insecticida, administrado a través de la dieta, sobre diversas variables a nivel fisiológico y orgánico en Podarcis bocagei del norte de Portugal. En concreto, los individuos expuestos al insecticida mostraban niveles encefálicos de glutatión, un péptido con función antioxidante, más elevados

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Foto Rafael Mateo

Figura 2. Campo tratado con herbicidas. Se aprecia la profunda modificación del hábitat que supone la aplicación de este tipo de productos (Ciudad Real).

que los animales no expuestos, además de la inhibición generalizada de la enzima carboxilesterasa. Otro de los efectos hallados fue el incremento de la frecuencia de lesiones tisulares en el hígado, tales como vacuolación, fibrosis y degeneración de los hepatocitos, o congestiones. Por último, los efectos del insecticida a nivel neurológico se manifestaron en una alteración de la conducta de los individuos expuestos, los cuales emplearon más tiempo que los controles en capturar, manipular e ingerir una presa. En las últimas dos décadas, los anticolinesterásicos han ido siendo sustituidos por los llamados insecticidas de nueva generación, que suelen ser de menor toxicidad aguda que sus predecesores, si bien estos nuevos productos aparecen entre los contaminantes más detectados en aguas superficiales (Gilliom, 2007), a concentraciones suficientemente elevadas como para afectar a los anfibios (lehman & Williams, 2010). Entre los insecticidas modernos se encuentran los piretroides, compuestos sintéticos cuya estructura se asemeja a la de las piretrinas, unas sustancias que se extraen de la flor


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de Chrysanthemum cinerariifolium. Este grupo de insecticidas está ampliamente aceptado como una alternativa razonable a sus predecesores dada su escasa toxicidad sobre organismos no diana. Sin embargo, su toxicidad sobre anfibios y reptiles parece significativamente mayor que sobre aves y mamíferos (IPCS, 1990; abe et al., 1994). la toxicidad de otro grupo de insecticidas modernos muy utilizados en la actualidad, los neonicotinoides, apenas se ha estudiado en anfibios y reptiles (e.g., Feng et al., 2004). Estos compuestos bloquean el sistema nervioso mediante su unión a receptores de la acetilcolina, por lo que presentan un elevado potencial de afectar a organismos no diana, y algunos insecticidas de esta familia están actualmente en cuestión porque su liberación durante la siembra de las semillas blindadas (i.e. semillas tratadas antes de la siembra para protegerlas de las plagas durante su germinación) puede afectar a los insectos polinizadores (Henry et al., 2012) y a las aves (lopez-antia et al., 2013). de hecho, los efectos neurotóxicos de tres de estos insecticidas (i.e. imidacloprid, tiametoxan y clotianidina) sobre las abejas motivó que en abril de 2013 se prohibiera de manera temporal su uso en la Unión Europea. El uso de rodenticidas anticoagulantes para el control de plagas de roedores supone una fuente de contaminación que ha pasado bastante desapercibida hasta hace poco. Estos productos inhiben la enzima vitamina K-reductasa, que sirve para reciclar la vitamina K envuelta en el proceso de coagulación sanguínea, por lo que los animales intoxicados sufren hemorragias internas que se van extendiendo según se consume la vitamina K almacenada en el hígado. al tratarse de un mecanismo común a todos los vertebrados terrestres, el riesgo para especies no diana es muy elevado, y así los cebos envenenados deben colocarse en lugares

a los que sólo los organismos diana (roedores) tengan acceso (e.g., interior de tubos o madrigueras). Esta estrategia, desarrollada pensando en la protección de otros mamíferos o de las aves, no parece del todo efectiva en la reducción del riesgo para algunos reptiles. Por ejemplo, los ofidios pueden acceder con facilidad a los lugares en los que se colocan los cebos, que además les resultarán atractivos al ser frecuentados por roedores. además, el control de las plagas del roedor Microtus arvalis en España se ha estado llevando a cabo mediante la distribución con sembradora de grano tratado con rodenticida (Vidal et al., 2009), en lugar de ocultar los cebos, lo que expone al consumo de rodenticidas de manera generalizada a todas las especies de reptiles. Sánchez-Barbudo et al. (2012) analizaron la presencia de rodenticidas en únicamente dos ejemplares de reptiles, uno de Testudo hermanni en la que no encontraron niveles detectables, y otro de Hemorrhois hippocrepis de las Chafarinas en cuyo hígado se detectaron 0,54 µg / g en peso fresco de flocumafén. En el valle del Okanagan, una región vitivinícola en el oeste de Canadá, se ha desarrollado recientemente una evaluación para estimar el efecto de los rodenticidas en la serpiente Pituophis catenifer deserticola que concluyó que si el número anual de serpientes que consumen roedores (Thomomys talpoides) alimentados con cebo contaminado fuese de 30, su población se reduciría hasta el 17% de su tamaño actual en 25 años (C.a. Bishop, comunicación personal). Contaminantes orgánicos persistentes los contaminantes orgánicos persistentes (POP, de Persistent Organic Pollutants) son una serie de compuestos con propiedades tóxicas que se caracterizan por su naturaleza orgánica, resistencia a la degradación y capa-


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cidad de bioacumulación, pudiendo ser transportados por el aire, el agua y las especies migratorias hasta depositarse lejos del lugar de su liberación. los insecticidas organoclorados entrarían dentro de esta categoría junto a otros compuestos organoclorados de origen industrial como los bifenilos policlorados (PCBs) y sus residuos (dioxinas y furanos), compuestos bromados y fluorados, e hidrocarburos aromáticos policíclicos (PaHs), compuestos derivados de la combustión de la materia orgánica que se originan fundamentalmente por la quema de combustibles fósiles y los incendios. la toxicidad de los POPs sobre las especies de anfibios y reptiles es muy variable, habiéndose descrito desde efectos letales a concentraciones muy bajas hasta una enorme variedad de efectos subletales como alteraciones del desarrollo embrionario, depresión de la respuesta inmune, neurotoxicidad o disrupción endocrina (e.g., Keller et al., 2006; Van Schmidt et al., 2012). los POP tienen en común su elevada capacidad de bioacumulación. al tratarse de sustancias poco solubles en agua, tienden a almacenarse en el tejido adiposo, desde donde su eliminación se produce muy lentamente. al permanecer retenidos en el tejido adiposo apenas producen efectos hasta que el organismo recurre a sus reservas lipídicas, sobre todo durante periodos de mayor demanda energética (e.g., ovogénesis) o de menor ingesta de alimento (e.g., hibernación, metamorfosis). Revisiones completas de la acumulación de POPs en anfibios y reptiles pueden encontrarse en Sparling (2010) y de Solla (2010), y diversos estudios han reportado niveles de estos compuestos en diferentes especies de herpetofauna en España (Rico et al., 1987; Santos et al., 1999; díaz-Paniagua et al., 2002; Gómara et al., 2007; Monagas et al., 2008; Orós et al., 2009; Camacho et al., 2012).

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Otra particularidad de algunos POPs, y sobre todo de los PaHs, es que pueden ver alterada su toxicidad como consecuencia del efecto de la radiación ultravioleta, en lo que se conoce como toxicidad fotoinducida. Por ejemplo, Fernandez & l´Haridan (1992) describieron que la concentración de benzo(a)antraceno necesaria para inducir micronucleosis en los eritrocitos de Pleurodeles waltl era de 187,5 mg / l. Sin embargo, al exponer las larvas a este PaH en presencia de radiación ultravioleta de tipo a (el tipo de radiación UV que alcanza la superficie terrestre), la concentración necesaria para causar el mismo efecto era de tan solo 3,12 mg / l. Metales pesados y metaloides la liberación de metales pesados y metaloides al ambiente es habitualmente resultado de diversas actividades humanas tales como irrigación de suelos ricos en metales, extracción y quema de combustibles fósiles, minería, siderurgia y vertidos urbanos. En el pasado, una gran variedad de plaguicidas incorporaban también metales en sus fórmulas, si bien en la actualidad apenas quedan algunos fungicidas a base de cobre. En este sentido, se ha observado que el sulfato de cobre utilizado en los olivares del sur de España causaba, tras 96 horas de exposición, retrasos en el desarrollo embrionario y larvario de Bufo calamita, además de alteraciones en la conducta de huida de las larvas (García-Muñoz et al., 2009). los metales existen de manera natural en el medio, siendo algunos de ellos esenciales para el funcionamiento de los organismos, por lo que el riesgo de intoxicación viene determinado por su concentración y su disponibilidad. Por ejemplo, la solubilidad de muchos metales aumenta con la disminución del pH, por lo que su toxicidad a una concen-


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tración determinada sobre las larvas de anfibios aumentará en medios acidificados al ser mayor la cantidad disponible para su asimilación cutánea (Horne & dunson, 1995). la degradación de los metales es muy lenta, por lo que su liberación al ambiente resulta en exposiciones crónicas. además, existe un riesgo de contaminación diferida, por ejemplo al liberarse efluentes mineros a los cursos de agua, lo que genera niveles de contaminación crecientes aguas abajo (recordemos el vertido minero de aznalcóllar acaecido en 1998), o en el caso de elementos volátiles como el mercurio, al transportarse vía atmosférica y depositarse en zonas alejadas del punto de emisión. los metales y metaloides están entre el grupo de sustancias más estudiadas en anfibios y reptiles, sobre todo en lo que se refiere a su acumulación en los organismos. En España, los estudios se centran sobre todo en quelonios (torrent et al., 2004; García-Fernández et al., 2009; Jerez et al., 2010; Martínez-lópez et al., 2010; pero véase García-Muñoz et al., 2009),

si bien a raíz del citado vertido de aznalcóllar, Márquez-Ferrando et al. (2009) monitorizaron los niveles de metales y metaloides en Psammodromus algirus nueve años después de la rotura de la balsa, encontrándose todavía niveles más elevados de arsénico, talio, cadmio, estaño, plomo y cobre en poblaciones de zonas afectadas por la riada tóxica que en poblaciones no afectadas. Sin embargo, mientras que el estudio de la acumulación de metales en anfibios y reptiles es relativamente fácil, la caracterización precisa de sus efectos no es tan sencilla ya que los ensayos de toxicidad tienden a utilizar escenarios de exposición poco realistas (Hopkins & Rowe, 2010). Por ejemplo, el uso de exposiciones crónicas (de larga duración) es mucho menos frecuente que el de exposiciones agudas (de corta dura-

ción), pese a que es seguramente más realista al tratarse de sustancias que tardan mucho tiempo en degradarse. En estudios en medio acuático se tienden a administrar los metales disueltos en el agua, pese a que, salvo en medios muy acidificados, los metales en el agua suelen aparecer adsorbidos al sedimento o incorporados a la materia orgánica, siendo por tanto la dieta la principal vía de exposición para las fases acuáticas de los anfibios (Unrine et al., 2005). algunos metales aparecen en forma de diferentes especies químicas dependiendo de las condiciones, en lo que se conoce como especiación, y su toxicidad varía dependiendo de las especies. Por ejemplo, las formas más abundantes de arsénico en el medio, y también las más tóxicas, son las inorgánicas, mientras que algunas formas orgánicas (e.g., ácido monometilarsínico, ácido dimetilarsénico) presentan menor toxicidad aguda pero son cancerígenas (Walvekar et al., 2007). las larvas de Pelophylax perezi expuestas crónicamente a arsénico inorgánico acumulan el elemento durante sus primeros estadios; sin embargo, a partir de la formación del hígado, sobre el estadio de Gosner 30 (Gosner, 1960), empiezan a eliminarlo del organismo, coincidiendo con un proceso de metilación del elemento, que sucedería en el hígado y concluiría con la formación de tetrametilarsonio, el cual es eliminado fácilmente (Bryszewska et al., 2011). No obstante, las formas cancerígenas monoy di-metiladas aparecen como productos intermedios durante este proceso. El mercurio es otro elemento en el que la especiación juega un papel muy relevante. la forma elemental es muy volátil y poco tóxica, pero en sedimentos en medios acuáticos las bacterias pueden incorporarla a la materia orgánica para formar metilmercurio, mucho más


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tóxico y con un elevado potencial de bioacumulación. En este sentido, el metilmercurio acumulado durante la vida larvaria en el anuro Silurana tropicalis puede terminar por inhibir la metamorfosis (davidson et al., 2011). Contaminantes emergentes El número de agentes químicos que durante las últimas dos décadas se han añadido a la lista de contaminantes es muy elevado, tratándose mayoritariamente de hormonas de uso humano y ganadero, fármacos, biocidas (sustancias destinadas a neutralizar a cualquier organismo vivo que ejerza un efecto nocivo para el hombre, excluidos los plaguicidas de uso agrícola), cosméticos y otros compuestos orgánicos presentes en residuos industriales, urbanos y agrícolas. también en los últimos años se ha focalizado mucho el interés en el estudio del potencial tóxico de los nanomateriales, sustancias cuyo pequeño tamaño molecular las hace muy fácilmente asimilables por los organismos y les confiere una gran reactividad. El grado de conocimiento sobre el potencial tóxico que estos contaminantes emergentes pueden tener sobre la herpetofauna es todavía incipiente, y apenas se cuenta con información acerca de los efectos de unos pocos compuestos sobre algunas especies de anfibios. En el caso de fármacos o biocidas, Smith & Burgett (2005) no encontraron efectos negativos sobre el crecimiento y otras respuestas biológicas de larvas del anuro Anaxyrus americanus expuestas al antipirético acetaminofén, al agente microbiocida triclosán, y a la cafeína. En uno de los pocos trabajos con nanomateriales, Salvaterra et al. (2013) describen que los efectos del silicato de titanio sobre larvas de P. perezi tras una exposición de 96 h se observaban a nivel bioquímico, pero no en términos de mortalidad.

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dentro de los contaminantes emergentes se incluyen también algunos POP, sobre todo los compuestos organobromados y organofluorados. los primeros se utilizan sobre todo como retardantes de llama y son añadidos a todo tipo de materiales siendo los éteres difenilos polibromados (PBdEs) los más utilizados. los PBdEs tienen entre uno y 10 átomos de bromo en la molécula, siendo por lo general mayor su toxicidad cuanto menor es dicho número. de hecho, el uso de PBdEs con menos de seis átomos de bromo está prohibido en la Unión Europea desde el año 2000. Sin embargo, el deca-BdE (la molécula con menor toxicidad y la más sintetizada en la actualidad), tras ser ingerido por algunos animales acuáticos, puede sufrir un proceso de debrominación en el intestino para transformarse en moléculas más tóxicas (Stapleton et al., 2006). Este efecto se ha detectado también en el interior de los huevos del galápago Trachemys scripta (Eisenreich & Rowe, 2013). las moléculas con menor número de átomos de bromo son también más fácilmente asimilables, como demostraron Eisenreich & Rowe (2013) al aplicar diversos PBdEs sobre las cáscaras de huevo de los quelonios T. scripta y Chelydra serpentina. la exposición oral de larvas de anfibios a PBdEs afecta a la metamorfosis al inhibir la acción de las hormonas tiroideas (Schriks et al., 2006); además, dicha exposición durante la fase larvaria termina afectando a la morfología de las gónadas y a la funcionalidad del sistema reproductor (Van Schmidt et al., 2012), así como a la respuesta inmune de los individuos juveniles (t.l. Cary et al., datos no publicados). los compuestos organofluorados, en particular el sulfonato de perfluoroctano (PFOS), se han utilizado ampliamente en la industria textil, como ingrediente del teflón y


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como componente de las espumas de los extintores, aunque muchos de estos usos están actualmente restringidos. ankley et al. (2004) demostraron que la bioacumulación de PFOS en larvas de L. pipiens se asociaba a un impacto negativo sobre el crecimiento y la metamorfosis. En reptiles, la acumulación de PFOS se ha estudiado sobre todo en tortugas marinas (e.g., Keller et al., 2012), siendo los niveles generalmente inferiores a los encontrados en aves y mamíferos (de Witt et al., 2012), si bien también se ha sugerido una alteración de la respuesta inmune en el saurio Sceloporus occidentalis (Peden-adams et al., 2009).

Exposición de la herpetofauna a la contaminación química Exposición dérmica o tópica El acceso de los compuestos químicos al interior del organismo a través de la piel es especialmente importante para las larvas y adultos de anfibios en fase acuática. durante estos estadios, el tegumento es muy permeable debido a que, entre otros aspectos, es un órgano fundamental en el intercambio gaseoso (Mcdiarmid & altig, 1999). las larvas presentan además branquias que, en determinadas fases del desarrollo, están en contacto directo con el medio externo (Mcdiarmid & altig, 1999). En el caso de los embriones, la protección conferida por la envuelta gelatinosa podría impedir a los compuestos químicos acceder al organismo. Sin embargo, los resultados publicados evidencian que, aunque esto es así en algunos casos (e.g., Edginton et al., 2007), compuestos como el ácido sulfúrico o disolventes como el metanol o el dimetil sulfóxido pueden interaccionar con los componentes de la envoltura gelatinosa viéndose

incrementada su toxicidad (Räsänen et al., 2003; Marquis et al., 2006). la exposición dérmica en anfibios también es importante durante las fases terrestres. así, se ha descrito que la migración de individuos adultos de los anuros Rana temporaria o Rana arvalis por terrenos recientemente fertilizados con diferentes sustancias puede afectar a las tasas ventilatorias e incrementar su tasa de mortalidad (Oldham et al., 1997; Schneeweiss & Schneeweiss, 1997). del mismo modo, durante el periodo de hibernación en que los adultos se entierran en el suelo la entrada de contaminantes desde esas fases sólidas puede ser importante (Shoemaker et al., 1992). la piel de los reptiles es bastante impermeable, por lo que la exposición dérmica a los contaminantes es en principio menos importante que en el caso de los anfibios. Sin embargo, este tipo de exposición puede ser muy relevante cuando, por ejemplo, los reptiles se desplazan por suelos recién fumigados con un plaguicida o incluso cuando el producto es fumigado directamente sobre ellos. En este sentido, amaral et al. (2012b) apenas encontraron efectos de la fumigación con una serie de herbicidas más el insecticida clorpirifos sobre diversos parámetros biométricos, metabólicos e histológicos en P. bocagei, si bien otros estudios sí describen efectos nocivos de la fumigación de plaguicidas sobre reptiles (e.g., lambert, 1993). del mismo modo que la exposición dérmica, la exposición in ovo (i.e. exposición del huevo) en reptiles es probablemente menos importante que en anfibios, si bien conviene recordar que las membranas del huevo son permeables a la difusión de humedad y oxígeno desde el aire y suelo, y que por tanto existe un riesgo de entrada de contaminantes en formas volátiles o solubles hacia el interior, y


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de posterior asimilación por el embrión. Marco et al. (2004a) observaron que los embriones de la lagartija Iberolacerta cyreni expuestos in ovo a arsénico aplicado sobre el sustrato de incubación acumulaban cantidades significativas de este elemento. Sin embargo, la mayor parte del arsénico asimilado quedaba en la cáscara del huevo, siendo significativamente inferior la cantidad del elemento que llegaba al embrión. Utilizando un diseño similar, Marco et al. (2004b) describieron un efecto negativo de la exposición de huevos de los saurios Podarcis carbonelli y Podarcis hispanica a nitrato amónico sobre el tamaño y el peso de los recién nacidos.

la exposición oral está muy influenciada por la acumulación de contaminantes en el alimento consumido. Por ejemplo, el consumo de perifiton, organismos asociados y material muerto y abiótico que está sobre las superficies sumergidas expuestas a la contaminación por mercurio incrementa la tasa de mortalidad y de malformación en larvas del anuro Lithobates sphenocephalus, afectando asimismo al crecimiento y desarrollo (Unrine et al., 2004). En este sentido, una de las principales consecuencias derivadas de esta exposición por consumo de alimento contaminado es la posibilidad de biomagnificación de sustancias tóxicas, de la que trataremos a continuación.

Exposición oral Cuando una sustancia es ingerida, su potencial para causar un efecto tóxico va a depender en gran medida de la proporción que será finalmente absorbida y pasará al torrente sanguíneo. Para muchos contaminantes, la mayoría de lo que es ingerido nunca se absorbe; por ejemplo, Mann et al. (2006), tras alimentar a P. carbonelli durante 21 días con grillos tratados con cadmio, observaron un porcentaje de absorción gastrointestinal entre el 4,2 y el 6,7% del total ingerido. la absorción no sólo depende del contaminante en sí, sino también de la presencia de otras sustancias que pueden facilitarla o reducirla. Por ejemplo, la absorción gastrointestinal de nitrito, molécula que se genera mayoritariamente en el propio tracto digestivo por reducción del nitrato, decrece en presencia de cloruros al existir una competencia por las vías de absorción. así, Huey & Beitinger (1980) no encontraron efectos letales en larvas del urodelo Ambystoma texanum expuestas en presencia de cloruros a una concentración de nitrito que, en ausencia de cloruros, causaba la muerte del 90% de los individuos expuestos.

Bioacumulación y biomagnificación la bioacumulación es el incremento de la concentración de una sustancia en el organismo a lo largo de su vida como consecuencia de que la tasa de asimilación de dicha sustancia supera a la tasa de eliminación. En la práctica, la bioacumulación se produce cuando la exposición a una sustancia es de tipo crónico y la biotransformación y posterior eliminación de dicha sustancia es muy lenta. Esto sucede, por ejemplo, en zonas donde existe una contaminación persistente por metales o POP de manera que el individuo está continuamente expuesto a sustancias que, además, quedan retenidas en los tejidos y se movilizan o metabolizan muy lentamente. anfibios y reptiles son buenos candidatos a bioacumular sustancias porque i) habitan en áreas de campeo restringidas que hacen difícil evitar la contaminación cuando existe, ii) muestran una relación superficie / volumen muy alta, por lo que la asimilación dérmica de contaminantes es muy elevada, y iii) presentan tasas metabólicas altas durante sus periodos de actividad, lo que unido a los


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largos periodos de anorexia (hibernación, estivación, metamorfosis, muda, etc.), les obliga a comer mucho en poco tiempo y a almacenar lo que ingieren en forma de reservas lipídicas. Cuando un organismo acumula una sustancia, ésta puede pasar a su depredador, donde puede quedar a su vez almacenada en los diferentes tejidos. Si la depredación sobre organismos contaminados se mantiene en el tiempo, el depredador acaba almacenando niveles de contaminantes muy superiores a los de sus presas, en lo que se conoce como biomagnificación. al ocupar anfibios y reptiles posiciones intermedias en los procesos de transferencia de energía dentro de los ecosistemas (Murphy et al., 2000; Hopkins et al., 2005), pueden actuar como fuente para la biomagnificación de contaminantes en sus depredadores al mismo tiempo que biomagnifican aquellas sustancias acumuladas en sus presas. En su papel como presas, anfibios y reptiles pueden constituir una parte importante de la biomasa en determinados ecosistemas. Por ejemplo, numerosas especies de anuros son muy prolíficas, desovando una gran cantidad de huevos que, cuando eclosionan, hacen que aparezcan gran cantidad de larvas (Murphy et al., 2000) que constituyen un recurso trófico fundamental para muchas especies de peces, invertebrados acuáticos y ofidios. En cuanto a los reptiles, en un estudio en el que se analizaba la acumulación de compuestos organoclorados en carnívoros españoles, Mateo et al. (2012) describieron una correlación entre los niveles de PCBs y ddt acumulados en hígado y grasa y el porcentaje de biomasa que los reptiles constituían para cada especie de carnívoro, pese a que en todos los casos los reptiles aparecían

como presa accesoria. Esto podría sugerir que algunos reptiles acumularían grandes cantidades de estos organoclorados constituyendo una fuente principal de exposición para sus depredadores, como se ha observado para algunas especies de ofidios en los Estados Unidos (Clark et al., 2000). tomando como referencia los datos de acumulación de organoclorados en poblaciones ibéricas de Natrix maura (Santos et al., 1999) y de micromamíferos (Mathias et al., 2007), el cambio desde una dieta compuesta en un 100% de micromamíferos a una dieta compuesta en un 5% por culebras y en un 95% de conejo supondría duplicar las concentraciones de p,p’-ddE (un metabolito del p,p’-ddt) acumuladas por el depredador. Como depredadores, sobre todo algunos lagartos y serpientes aparecen en los estratos intermedios o superiores de las cadenas tróficas de los ecosistemas terrestres, si bien los estudios sobre biomagnificación son más frecuentes en ecosistemas acuáticos, más claramente delimitados. Chumchal et al. (2011) analizaron la biomagnificación de mercurio en un lago continental en texas, incluyendo entre otras especies un anfibio, Lithobates catesbeianus, y tres reptiles, el aligátor A. mississippiensis, el quelonio T. scripta y el ofidio Agkistrodon piscivorus. de los cuatro herpetos, el nivel trófico más alto le correspondió a A. piscivorus, que fue la especie que mostró los niveles más altos de mercurio entre los 20 taxones analizados, mientras que el nivel trófico más bajo correspondió a T. scripta. los niveles de metilmercurio en músculo e hígado de A. piscivorus fueron, respectivamente, 19,8 y 14 veces superiores a los de T. scripta, y 5,6 y 4,3 veces superiores a los de L. catesbeianus, especie sobre la que supuestamente depreda la serpiente (Figura 3).


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transferencia materna los compuestos bioacumulables pueden concentrarse en folículos y huevos antes del desove, existiendo, por lo tanto, el potencial para ser transferidos a la descendencia (e.g., Hopkins et al., 2006), lo cual puede afectar significativamente a la supervivencia, crecimiento, y desarrollo de la descendencia durante sus primeros estadios (Hopkins et al., 2006; Chin et al., 2013). la probabilidad de que una sustancia sea transferida a la descendencia depende de su naturaleza química, siendo las hidrosolubles transferidas más deprisa que las liposolubles, si bien para algunas ranas se ha sugerido que podría existir una retención selectiva por parte de la madre de las sustancias más tóxicas como dioxinas o furanos (Kadokami et al., 2004). la transferencia materna de contaminantes se ha estudiado con mayor frecuencia en reptiles que en anfibios. En el caso del mercurio, de conocido efecto neurotóxico, se han observado alteraciones de la conducta locomotora o antipredatoria en neonatos del ofidio Nerodia sipedon

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cuya única exposición al contaminante provenía de la transferencia materna (Chin et al., 2013). Estos efectos no suelen observarse en las hembras, en las que el contaminante se encuentra almacenado y apenas interviene en las diferentes funciones del organismo; sin embargo, las reservas que la hembra transfiere al embrión, y los contaminantes contenidos en ellas, son utilizadas para el desarrollo embriofetal con el consiguiente riesgo de intoxicación.

Caracterización de los efectos de la contaminación sobre la herpetofauna Relaciones dosis-respuesta y efectos letales la toxicidad de una sustancia depende fundamentalmente de la cantidad que se incorpora al organismo, la cual se cuantifica en términos de dosis (i.e. cantidad de sustancia por unidad de masa) y depende a su vez de la concentración de la sustancia en el medio de administración y del tiempo de exposición.

*Estimado a partir del análisis de las signaturas de isótopos estables de nitrógeno

Figura 3. Relación entre el nivel trófico y la acumulación de mercurio total (totHg) y metilmercurio (MeHg) en músculo de los diferentes organismos componentes del ecosistema en el lago Caddo (texas). los marcadores señalados en rojo corresponden a las cuatro especies de herpetos estudiadas: am: A. mississippiensis; ap: A. piscivorus; lc: L. catesbeianus; ts: T. scripta. los marcadores en negro corresponden al resto de especies: Invertebrados: C: Cambaridae; P: Planorbidae; U: Unionidae. Peces: lma: Lepomis machrochirus; lmi: Lepomis microlophus; lo: Lepisosteus oculatus; Ms: Micropterus salmoides. Mamíferos: Mc: Myocastor coypus; Ov: Odocoileus virginianus; Pl: Procyon lotor. adaptado de Chumchall et al. (2011).


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así, el principal concepto considerado en estudios ecotoxicológicos es la relación dosisrespuesta (Calabrese & Baldwin, 2003), habiéndose utilizado tradicionalmente modelos lineales, en los que la variación en ambos parámetros está relacionada, y modelos de umbral, en los que el efecto aparece a partir de una dosis determinada (Calabrese & Baldwin, 2003), para describir la respuesta de los anfibios y reptiles a la contaminación (e.g., Ortiz et al., 2004). No obstante, los organismos afectados pueden desarrollar respuestas compensatorias ante niveles bajos de contaminación, apareciendo relaciones dosisrespuesta con forma de U asociadas a procesos de hormesis (Calabrese & Baldwin, 2002, 2003). a nivel orgánico, el efecto más severo que puede ejercer un tóxico es la muerte del individuo. al tratarse de una respuesta fácilmente mensurable, numerosos estudios utilizan los efectos letales para comparar diferentes sustancias (e.g., véanse revisiones Marco & Ortiz-Santaliestra, 2009; Egea-Serrano et al., 2012) o entre diferentes taxones (e.g., Kerby et al., 2010), utilizando parámetros estandarizados como la concentración letal media (lC50), definida como la concentración que mataría al 50% de la población en un tiempo de exposición concreto, y la dosis letal media (ld50), que es la cantidad de tóxico por unidad de masa que hay que administrar para causar la muerte a la mitad de los individuos expuestos. Sin embargo, la determinación de estos parámetros suele hacerse mediante ensayos de corta duración, empleándose concentraciones muy elevadas, habitualmente superiores a las registradas en el medio natural (e.g., Egea-Serrano et al., 2009a).

ejerzan su impacto mediante diferentes efectos subletales. del mismo modo que los efectos letales, los subletales pueden evaluarse mediante la concentración media de efecto (EC50), la concentración mínina capaz de producir efectos (lOaEC) y la concentración máxima que no produce efectos (NOaEC). En general, cuando un contaminante es incorporado al organismo, éste debe invertir parte de su energía en metabolizar el contaminante para eliminarlo o acumularlo. Por ejemplo, la tasa metabólica del ofidio Nerodia fasciata que habitaba zonas afectadas por los residuos de una central térmica de carbón era un 32% superior a la de los individuos de zonas libres de contaminación (Hopkins et al., 1999). Esa energía extra se gasta a expensas de comprometer otras funciones biológicas, especialmente aquéllas que requieran mayores cantidades de energía. El comportamiento se ha señalado como uno de los parámetros subletales más sensible a la contaminación, habiéndose reconocido su importancia en estudios ecotoxicológicos con anfibios y reptiles (Hatch & Blaustein, 2000; amaral et al., 2012a,b). Muchas sustancias químicas pueden afectar a la transmisión del impulso nervioso o condicionar una mayor necesidad de oxígeno atmosférico en individuos en fase acuática (e.g., Huey & Beitinger, 1980; Marco & Blaustein, 1999; Widder & Bidwell, 2008), lo que hará que se modifiquen aspectos como la actividad, capacidad de desplazamiento, uso del hábitat, respuesta a depredadores e incluso el cortejo (e.g., Marco & Blaustein, 1999; Shinn et al., 2008; García-Muñoz et al., 2009, 2011; OrtizSantaliestra et al., 2009, 2010a; Egea-Serrano et al.,

Efectos subletales lo más habitual es que los niveles ambientales de contaminación no se asocien a una mortalidad directa de los individuos, sino que

2011).

Esto puede a su vez comprometer la capacidad de los individuos afectados para encontrar alimento, y en consecuencia afectar a su crecimiento (Egea-Serrano et al., 2009b, 2011).


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los efectos de la contaminación sobre el crecimiento y desarrollo se han estudiado más en profundidad en anfibios que en reptiles. aunque algunos estudios indican que el desarrollo de las fases acuáticas de los anfibios no está afectado por determinados tipos de contaminación química (véase revisión en Egea-Serrano et al., 2012), muchos trabajos ponen de manifiesto que la exposición a la contaminación puede acelerar o retrasar tanto la eclosión como la metamorfosis (Hayes et al., 2006; Griffis-Kyle, 2007; distel & Boone, 2009; Sparling & Fellers, 2009; pero véase Mackey & Boone, 2009).

la aceleración del desarrollo puede implicar un menor tamaño en la metamorfosis, comprometiendo la supervivencia y condición física de los individuos afectados (altwegg & Reyer, 2003), mientras que su retraso puede hacer que los organismos estén más tiempo expuestos a fenómenos de competencia y depredación. además, dicho retraso incrementa el riesgo de no completar el desarrollo acuático antes de la desecación de los cuerpos de agua, algo que podría agravarse si se tienen en cuenta las previsiones del calentamiento global para los próximos años (IPCC, 2001). El desarrollo puede también verse afectado por algunas sustancias con potencial para afectar al sistema endocrino; en particular aquéllas que alteran la función del tiroides pueden inhibir la metamorfosis por completo (Ortiz-Santaliestra & Sparling, 2007), al tratarse ésta de un proceso regulado fundamentalmente por las hormonas tiroideas (Shi, 2000). además de su impacto sobre el desarrollo mediante la alteración de la función tiroidea, el efecto más importante de la contaminación a nivel endocrino tiene que ver con las hormonas esteroideas, con el consiguiente efecto sobre la reproducción de los individuos (Hayes et al., 2010). Se ha descrito que diferentes plaguicidas

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(e.g., atrazina), compuestos nitrogenados (e.g., nitrato), POP (e.g., PBdEs) o productos farmacéuticos (e.g., etinilestradiol) pueden actuar como disruptores estrogénicos o antiandrogénicos para anfibios y reptiles (e.g., Orton et al., 2006; Van Schmidt et al., 2012; Bicho et al., 2013). Por ejemplo, el declive de una población de A. mississippiensis en un lago de Florida se atribuyó a fallos en la reproducción como consecuencia de una reducción de los niveles de testosterona y de malformaciones en las gónadas (Guillete et al., 1994). Por lo que respecta a los anfibios, aparte de los ya mencionados efectos de feminización de la atrazina (Hayes et al., 2002, 2003) o la alteración morfológica en las gónadas de ranas expuestas a PBdEs (Van Schmidt et al., 2012), la exposición a compuestos estrogénicos afecta en general a la expresión de vitelogenina y de la enzima aromatasa (Rohr & McCoy, 2010), reduciendo la fertilidad, el número de espermatozoides en los testículos, el volumen testicular y el número de células germinales, y produciendo sesgos de la razón de sexos, oogénesis testicular, hermafroditismo e incluso castración química (Hayes et al., 2002, 2003, 2006, 2010; Orton et al., 2006). la aparición de malformaciones, especialmente en anfibios, también se ha relacionado con la exposición a compuestos nitrogenados, residuos urbanos o industriales, metales pesados o plaguicidas, sobre todo durante las fases iniciales del desarrollo (e.g., Egea-Serrano et al., 2012). de hecho, el ensayo FEtaX (Frog Embryo Teratogenesis Assay-Xenopus) (aStM, 1998), consistente en la exposición a una sustancia de embriones de X. laevis durante 96 h, es un método estandarizado utilizado ampliamente para analizar el potencial teratogénico de los compuestos químicos. Muchos contaminantes pueden alterar las enzimas implicadas en el desarrollo o causar daño en el material


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genético (dunson & Connell, 1982; Ralph & Petras, 1997), originando la aparición de branquias y bocas deformadas, edemas, curvaturas anómalas de la notocorda o deformaciones gonadales (e.g., Rowe et al., 1996; Carr et al.¸ 2003; Ortiz et al., 2004), con consecuencias evidentes sobre la actividad, locomoción y supervivencia de los individuos. En reptiles, por el contrario, este aspecto ha sido muy poco estudiado, si bien no parece tener el mismo grado de impacto que en anfibios. Una sustancia como el mercurio con un conocido efecto teratogénico en vertebrados (e.g., Scheuhammer et al., 2007) apenas produjo malformaciones embrionarias sobre las especies de reptiles estudiadas a este respecto (e.g., C. serpentina [Hopkins et al., 2013]). Por último, la exposición a diversos contaminantes también puede provocar efectos genotóxicos. Por ejemplo, Poletta et al. (2011), trabajando con Caiman latirostris de argentina

expuestos in ovo a glifosato o a una mezcla de glifosato con los insecticidas endosulfan y cipermetrina, observaron un incremento de los daños en el material genético. dichos daños se caracterizaron utilizando el test del cometa, capaz de detectar rupturas en las cadenas de adN, y la frecuencia de aparición de micronúcleos (estructuras derivadas de la condensación de fragmentos de cromosomas), que pueden interpretarse como indicadores de la presencia de aberraciones cromosómicas. Efectos indirectos además de los efectos que pueden tener lugar por el contacto directo de los individuos con los contaminantes, algunas sustancias ejercen un efecto indirecto a través de su impacto en la cadena trófica (Figura 4). la presencia de fertilizantes o insecticidas en ecosistemas acuáticos puede incrementar la biomasa de fitoplancton y perifiton al incre-

Figura 4. Esquema de los posibles efectos indirectos asociados al uso de agroquímicos sobre las larvas de los anfibios (adaptado de Mann et al., 2009).


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mentarse los nutrientes y eliminarse el zooplancton (e.g., Relyea, 2009), lo que supone un incremento de recursos para las larvas de anuros y una disminución para las de urodelos (Boone et al., 2007). además, algunas de las especies de algas cuyo crecimiento se vea favorecido pueden producir toxinas (Camargo & alonso, 2006) que afecten negativamente al crecimiento y desarrollo de los anfibios (e.g., Oberemm et al., 1999). Por otra parte, la sensibilidad de insectos o peces depredadores a un determinado compuesto puede ser diferente a la de los anfibios (e.g., Kerby et al., 2010), lo que modificará la relación depredador-presa en uno u otro sentido dependiendo de cuál sea el taxón más sensible.

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Este tipo de efectos indirectos de los contaminantes aparece también en el medio terrestre, si bien apenas se han caracterizado en lo que respecta a su impacto sobre reptiles y anfibios adultos. Existen evidencias de la reducción de la biodiversidad de aves o mamíferos como consecuencia de la pérdida de recursos tróficos en medios tratados con plaguicidas (véase Sotherton, 1998), y todo hace pensar que este efecto es también extensible a la herpetofauna terrestre. Factores que determinan la magnitud del impacto de la contaminación En el medio natural, la sensibilidad de cada individuo está condicionada por multitud de factores, tanto intrínsecos como externos, ya sean naturales o antropogénicos, cuya interacción va a determinar el efecto final de los contaminantes que entren en contacto con dicho individuo. Esta interacción puede tener efectos aditivos (si los efectos de los factores implicados se suman), sinérgicos (si el efecto global es superior a la suma de los efectos de cada factor por separado) o antagónicos (si el efecto global es inferior a la suma de los efectos de cada factor por separado) (Figura 5; Berenbaum, 1989). la presencia de compuestos químicos en el medio puede alterar la capacidad de respuesta de los anfibios y reptiles frente a factores como la presencia de depredadores, competidores o parásitos, la falta de recursos tróficos o espaciales, o el estrés osmótico (e.g., Relyea, 2005b; distel & Boone, 2009; Mackey & Boone, 2009; Ortiz-Santaliestra et al., 2010b; Paetow et al., 2012).

Figura 5. Representación esquemática de la interacción entre dos factores hipotéticos. (arriba) Efectos sinérgicos. (abajo) Efectos antagónicos. la línea discontinua representa combinaciones de diferentes niveles de los factores 1 y 2 que ejercen el mismo efecto. los efectos por encima de esta línea indican que la combinación de factores es menos efectiva de lo esperado. adaptado de Berenbaum (1989).

Sin embargo, también hay estudios que evidencian la ausencia de interacciones significativas entre la contaminación y otros factores (e.g., Boone & Bridges-Britton, 2006), lo que ha hecho que de manera general no se haya identificado un patrón que de modo


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consistente indique el sentido de tales interacciones (Egea-Serrano et al., 2012). En los últimos años está adquiriendo cierta relevancia la influencia que puede tener el cambio climático en el impacto de la contaminación sobre las poblaciones de anfibios y reptiles. Como organismos poiquilotermos y con escasa movilidad, anfibios y reptiles serían particularmente sensibles a este fenómeno. Por ejemplo, la creciente aridez asociada al cambio climático se ha postulado como una causa potencial de declive de poblaciones de anfibios (Pounds & Crump, 1994). Paralelamente, se ha demostrado la influencia negativa que la atrazina jugaría en la capacidad de respuesta de estos vertebrados al aumento de la aridez al afectar a los procesos fisiológicos por los que los individuos recién metamorfoseados retienen agua en el organismo (Rohr & Palmer, 2013). la capacidad de retención de agua resulta imprescindible para sobrevivir durante la etapa juvenil, especialmente en ambientes áridos, lo que pone de manifiesto cómo el herbicida puede interactuar con una de las consecuencias del cambio climático para incrementar el riesgo de extinción de las poblaciones de anfibios. En lo que respecta a las características propias de los individuos, el estadio de desarrollo puede condicionar la sensibilidad a la contaminación (e.g., Ortiz-Santaliestra et al., 2006). la envoltura gelatinosa de los huevos de los anfibios o las cubiertas del huevo cleidoico en los reptiles pueden proteger a los embriones de la contaminación (Marco et al., 2004a; Edginton et al., 2007). además, el hecho de que los embriones no tengan el sistema nervioso totalmente desarrollado les proporciona cierta protección frente a los compuestos neurotóxicos (OrtizSantaliestra et al., 2006). del mismo modo, algunos compuestos tras ser ingeridos pueden

transformase en el tracto digestivo en sustancias más tóxicas; por ejemplo, el nitrato puede convertirse en nitrosaminas o en nitrito, sustancias capaces de causar efectos cancerígenos o déficit en el transporte de oxígeno a los tejidos, respectivamente (Committee on Nitrate accumulation, 1972; Huey & Beitinger, 1980). así, el desarrollo incompleto del tracto digestivo en fases iniciales del desarrollo evita la exposición a este compuesto. Por otra parte, los individuos más maduros pueden ser más tolerantes que otros más jóvenes debido a que pueden presentar mayores capacidades detoxificantes (Bucciarelli et al., 1999; Bryszewska et al., 2011). las larvas de anuros más desarrolladas tienen branquias internas y la piel más gruesa, lo que reduce la superficie de contacto con el medio y les protege frente a la asimilación de agentes químicos y el estrés osmótico (Mcdiarmid & altig, 1999). Sin embargo, estas características limitan también la respiración cutánea, lo que supone que para las larvas que carecen de la capacidad de obtener oxígeno del aire (e.g., bufónidos) la toxicidad de los contaminantes que producen hipoxia tisular se incrementaría a lo largo del desarrollo (OrtizSantaliestra et al., 2006). Numerosos estudios apuntan a la variabilidad inter e intraespecífica en relación a la sensibilidad a la contaminación (e.g., Johansson et al., 2001; Shinn et al., 2008; Widder & Bidwell, 2008; Egea-Serrano et al., 2009b, 2011; Jones et al., 2009; Sparling & Fellers, 2009; Ortiz-Santaliestra et al., 2010b). aunque se ha llegado a sugerir que esta

variabilidad tendría un componente filogenético (Jones et al., 2009; pero véase Egea-Serrano et al., 2012), lo cierto es que la estrategia de vida sería un factor más determinante. así, especies que habiten ambientes temporales pueden mostrar mayor tolerancia a la contaminación debido a una mayor tolerancia genética a factores estre-


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santes ambientales que aquéllas que habitan ambientes más estables (Shinn et al., 2008). Por otra parte, la exposición a diferentes historias de contaminación puede hacer que determinadas poblaciones sean más tolerantes que otras, pudiendo darse casos de adaptación local a la contaminación (Johansson et al., 2001). la posible adaptación genética a la contaminación podría tener, no obstante, un coste evolutivo al reducir la diversidad genética de la población, con la consiguiente pérdida de plasticidad para responder a procesos estocásticos futuros (Medina et al., 2007). Influencia de la contaminación a nivel supra-individual los efectos descritos anteriormente pueden afectar a las tasas de reclutamiento de las poblaciones, comprometiendo su viabilidad (Hayes et al., 2010). Sin embargo, es muy difícil inferir hasta qué punto los efectos de la contaminación sobre los individuos pueden afectar a la dinámica de las poblaciones de anfibios y reptiles (Schmidt, 2004). Por ejemplo, Ernst et al. (1994) describieron la desaparición del quelonio Graptemys flavimaculata de una porción de arroyo aguas abajo de una planta papelera en Mississippi, pero fueron incapaces de discernir si ello se debía a una mortalidad de tortugas asociada a la contaminación originada por la planta papelera, o a que los animales habían abandonado la zona en busca de hábitats libres de contaminación. además, el carácter críptico de muchas especies de anfibios y reptiles, en particular de algunos saurios y muchos ofidios, dificulta identificar los efectos asociados a la contaminación. las causas propuestas para explicar el declive de las poblaciones de anfibios son múltiples (e.g., Blaustein & Wake, 1990; Wake & Vredenburg, 2008). los niveles de contamina-

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ción tienden a ser superiores en aquellos emplazamientos donde el hombre desarrolla sus actividades, lugares donde también aparecen con mayor intensidad otros factores de amenaza de origen antropogénico (e.g., destrucción y alteración del hábitat, presencia de especies exóticas, etc.), por lo que a menudo resulta imposible separar los efectos atribuibles a cada factor. Pese a ello, en algunos casos se ha podido establecer una relación entre el declive de diversas poblaciones de anfibios y la contaminación química. así, la aplicación de agroquímicos se ha asociado con el declive de algunas poblaciones del anuro Litoria aurea en el sureste de australia (Hamer et al., 2004) o la progresiva desaparición de Rana muscosa y Rana aurora en California (davidson et al., 2001; Sparling et al., 2001; Fellers et al., 2004). Por lo que a los reptiles respecta, también se ha reconocido que las poblaciones de diversas especies están amenazadas por una serie de factores, entre los que se encuentra la contaminación química (Gibbons et al., 2000). En concreto, la aplicación de plaguicidas se ha asociado con la disminución de la abundancia de los saurios Meroles suborbitalis y Pedioplanis namaquensis en Sudáfrica (alexander et al., 2002) o con el aumento del estrés metabólico en las poblaciones de P. bocagei del noroeste de Portugal (amaral et al., 2012c), a pesar de que, por el momento, no se han detectado efectos negativos en la densidad o el tamaño en dichas poblaciones (amaral et al., 2012d). Romero & Wilkelski (2002) describieron un declive poblacional en las iguanas marinas de las Islas Galápagos (Amblyrhynchus cristatus) y lo asociaron a un vertido de petróleo en la zona, ya que las poblaciones de las islas que no se habían visto afectadas por el vertido permanecían estables. En este caso, la causa de la muerte no tendría que ver tanto con una into-


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xicación directa como con una incapacidad de digerir alimento, provocada por la destrucción de la microbiota intestinal como consecuencia del petróleo ingerido.

ecosistema. Esta integración se puede realizar siguiendo los procesos top-down y bottom-up. En el primer caso se partiría de una estima de los efectos a nivel colectivo que se iría desgranando en los niveles de menor complejidad hasta simplificar la explicación al problema. Métodos de estudio y monitorización En el segundo caso, más habitual en ecotoxiempleados en ecotoxicología cología, se empieza estudiando el nivel de organización más simple para, a partir de los la ecotoxicología tiene por objetivo cono- resultados obtenidos, ir haciendo inferencias cer el impacto de la contaminación sobre los sobre lo que sucederá a medida que aumente ecosistemas, lo que requiere la integración de la complejidad del sistema. En la Figura 6 se diferentes niveles de aproximación, desde la muestran ejemplos de diseños ecotoxicológicaracterización de los efectos a nivel sub-indi- cos integrados siguiendo cada uno de estos vidual hasta el estudio de los riesgos para las procesos. Evidentemente, esta aproximación diferentes poblaciones y las interacciones a múltiples niveles va a requerir diseños muy entre ellas y con los diferentes elementos del diferentes dependiendo de la complejidad del sistema biológico que pretendamos estudiar, que incluyen desde ensayos en laboratorio, pasando por experimentos en mesocosmos, hasta trabajos de monitorización in situ. la mayor parte de estudios ecotoxicológicos se realizan en laboratorio (Boone & James, 2005), lo que permite tener un control riguroso de las condiciones en las que se realizan los experimentos, pudiendo, por tanto, determinar el efecto directo de las sustancias consideradas. además, se pueden registrar variables, como aquéllas relacionadas con el comportamiento, que difícilmente se podrían analizar en otras condiciones. Sin embargo, la realización de un experimento en el Figura 6. Ejemplos de aproximaciones integradas siguiendo los procesos laboratorio tiene el inconveniente de que no se representan top-down y bottom-up aplicados a la ecotoxicología.


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las condiciones que se pueden encontrar en el medio natural, de modo que puede que las inferencias que se hagan sobre el impacto de un compuesto estén sesgadas o sean en todo caso limitadas. los mesocosmos y los corrales son herramientas muy útiles para poder determinar los efectos de la contaminación sobre los anfibios y reptiles en las condiciones lo más naturales posibles (Boone & James, 2005; Harper et al.¸ 2010; amaral et al., 2012b). los mesocosmos son sistemas artificiales cerrados, independientes y dispuestos al aire libre que contienen cadenas tróficas y procesos representativos del medio ambiente natural (Figura 7), mientras que los corrales son contenedores permeables que encierran a los organismos objeto de estudio dentro de un ambiente particular, permitiéndose el intercambio entre corrales (Figura 7; Boone & James, 2005). Por todo ello, tanto los mesocosmos como los corrales representan metodologías que permiten estudiar procesos a escala de población o comunidad, así como los efectos de múltiples factores, en condiciones con un elevado grado de realismo (Boone & James, 2005). Otros aspectos a considerar en relación al diseño experimental corresponden a la duración de los experimentos y a la renovación de los tratamientos. Por lo que respecta a la duración, las exposiciones varían desde agudas hasta crónicas. las primeras pueden ser definidas como exposiciones breves e intensas, y generalmente se establecen en un período máximo de 96 h (Newman & Clements, 2008). las exposiciones agudas se utilizan a menudo en procedimientos estandarizados de evaluación de toxicidad (e.g., FEtaX), ya que su corta duración reduce el riesgo de variabilidad incontrolada, o para simular fenómenos puntuales de contaminación (vertidos, aplicaciones de plaguicidas, etc.). las exposiciones cró-

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a

Foto M. tejedo

b

Foto F. Marangoni y M. tejedo

Figura 7. Ejemplos de condiciones experimentales en las que se pueden realizar estudios ecotoxicológicos. (a) Mesocosmos. (b) Corrales.

nicas, por el contrario, se extienden mucho más en el tiempo, si bien esta duración no puede ser definida con precisión, habiéndose llegado a determinar de manera arbitraria que un experimento es crónico si su duración excede el 10% de la vida del organismo estudiado (Suter, 1993). las exposiciones crónicas son especialmente útiles para analizar procesos de contaminación persistente (e.g., acumulación de metales pesados en suelos o sedimentos) o para estudiar respuestas a largo plazo como


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el desarrollo embrionario en reptiles, desarrollo larvario y metamorfosis en anfibios, o efectos inter-generacionales. Por otro lado, en la ejecución de experimentos ecotoxicológicos se consideran diversos métodos para la aplicación y, en su caso, renovación de los tratamientos (Stephen, 1975). así, los experimentos estáticos consisten en la aplicación del contaminante al inicio del experimento, no renovándose las concentraciones en ningún momento durante el desarrollo del mismo (Newman & Clements, 2008), y es habitual en exposiciones agudas. Sin embargo, dado que con el tiempo la concentración del contaminante en la matriz de administración (alimento, agua, suelo) se irá reduciendo progresivamente, en los experimentos que se prolongan en el tiempo los tratamientos experimentales se renuevan periódicamente (e.g., Buikema et al., 1982). los métodos descritos sirven para caracterizar los efectos de un contaminante sobre un organismo. Sin embargo, para evaluar el impacto potencial que puede tener la liberación al medio de agentes químicos sobre los organismos es preciso conocer también el riesgo de exposición a la contaminación de dichos organismos en estudio, completándose así el análisis de riesgos (Birge et al., 2000). la caracterización de la exposición es generalmente más complicada que la de los efectos, ya que supone conocer parámetros como el comportamiento, uso del hábitat o fenología reproductora de los individuos, lo cual conlleva necesariamente el desarrollo de estudios de campo de una cierta duración y complejidad. Para el análisis de riesgos se consideran generalmente los efectos a nivel individual, fundamentalmente la mortalidad estimada a partir de ensayos de laboratorio (Newman & Clements, 2008). Sin embargo, otros parámetros pueden proporcio-

nar información sobre la salud del ecosistema o de sus componentes sin tener que recurrir a la realización de dichos ensayos. Estos parámetros son los que en toxicología se conoce como biomarcadores. Biomarcadores En toxicología se define un biomarcador como la variación inducida por un xenobiótico (i.e. sustancia ajena al organismo) en componentes celulares o bioquímicos, estructuras o funciones, que es mesurable en un sistema biológico o en una muestra (National Research Council, 1989). Existen dos tipos de biomarcadores, los de exposición y los de efecto. los primeros consisten en identificar la presencia del xenobiótico, su metabolito o el producto de la interacción del xenobiótico con una molécula o célula diana, obteniendo así una prueba directa de que el organismo ha estado expuesto al contaminante. la medición directa de metales pesados, POP o plaguicidas en distintos tejidos de anfibios y reptiles (e.g., Montori et al., 1982; Rico et al., 1987; Santos et al., 1999) permite establecer si los individuos de una determinada población, que por otra parte pueden no mostrar otros síntomas, están o han estado expuestos a la contaminación. los biomarcadores de efecto indican un cambio fisiológico, bioquímico o alteración del organismo que puede representar un problema de salud y que se produce como consecuencia de la acción de un contaminante. Una de las principales características a considerar en los biomarcadores de efecto es su especificidad. así, nos encontramos desde biomarcadores muy específicos, como la inhibición de la enzima dehidratasa del ácido d-amino levulínico (d-alad) como consecuencia de la exposición a plomo, pasando por biomarcadores de especificidad interme-


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dia, como la inhibición de las enzimas colinesterasas por parte de los insecticidas organofosforados y carbamatos, hasta biomarcadores de baja especificidad como la generación de estrés oxidativo o el daño en el material genético, que responden a la acción de una gran variedad de contaminantes. En anfibios y reptiles la variedad de biomarcadores estudiados y validados es muy baja en comparación con otros grupos de vertebrados, e incluyen la síntesis de vitelogenina hepática como respuesta a la exposición a compuestos estrogénicos (Palmer et al., 1998), la síntesis de metalotioneínas, proteínas que se producen ante la presencia de metales y que forman complejos con éstos para facilitar su metabolismo y eliminación (Pérez-Coll et al., 1999; Simoniello et al., 2010), diversos parámetros bioquímicos indicadores de estrés oxidativo como respuesta sobre todo a la exposición a metales pesados (Marques et al., 2011), y las mencionadas inhibiciones de la d-alad por exposición a plomo (Martínez-lopez et al., 2010) y de colinesterasas por exposición a organofosforados y carbamatos (Sparling et al., 2001; Sánchez-Hernandez et al., 2004; amaral et al., 2012a). todos estos biomarcadores han sido ampliamente descritos en otros grupos de vertebrados y su aplicación a la herpetofauna se ha desarrollado a partir de ahí, no existiendo biomarcadores particulares para anfibios o reptiles.

Perspectivas futuras de la ecotoxicología de anfibios y reptiles tal vez el reto más importante en el estudio de los efectos de la contaminación sobre los anfibios y reptiles es alcanzar la relevancia ecológica suficiente para convertir las conclusiones de los estudios experimentales en planes

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reales de actuación destinados a minimizar, corregir o evitar el impacto de los contaminantes sobre las poblaciones naturales (Relyea et al., 2005). los tradicionales ensayos de laboratorio están lejos de representar fidedignamente los efectos de la contaminación sobre los anfibios y reptiles en el medio natural, debido a las diferencias en el entorno físico de los animales entre el campo y el laboratorio, así como a la elevada probabilidad de que los animales se vean expuestos en el medio a un elevado número de contaminantes interactuando entre ellos y con otros factores ambientales. los anfibios y reptiles tienen un gran potencial como modelos de estudio en ecotoxicología y su extrapolación para el desarrollo de medidas regulatorias y correctoras de los impactos ambientales. Por ejemplo, la Organización para la Cooperación y el desarrollo Económicos se ha basado en la influencia de las hormonas tiroideas en la metamorfosis de los anfibios para desarrollar un protocolo de análisis del potencial de disrupción endocrina de las sustancias químicas, utilizando X. laevis como modelo (directriz tG231 [OECd, 2009]). la legislación europea establece que cualquier producto fitosanitario susceptible de causar efectos sobre la función tiroidea debe analizarse en un test de este tipo antes de poder comercializarse. Precisamente la incorporación de anfibios y reptiles en la evaluación de los riesgos asociados al uso de fitosanitarios es uno de los aspectos que más interés están suscitando en los últimos años. En la Unión Europea se liberan anualmente 250 000 toneladas de productos fitosanitarios (Eurostat, 2007), muy a menudo sobre los hábitats de anfibios y reptiles. aunque el conocimiento del impacto de los fitosanitarios sobre la herpetofauna ha crecido notablemente


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en la última década, la toxicidad de una proporción muy importante de estos productos jamás ha sido estudiada en anfibios (Hayes et al., 2006) o reptiles (Pauli et al., 2010). Una de las razones que explican esto es que anfibios y reptiles han sido los únicos vertebrados que no se han tenido en cuenta en los análisis de riesgos de toxicidad ambiental que los fabricantes deben presentar a las autoridades antes de recibir la aprobación para la comercialización de un producto. la antigua directiva europea 91 / 414, actualmente derogada, relativa a la comercialización de fitosanitarios, establecía que, en términos de toxicidad sobre vertebrados silvestres, únicamente se debían presentar datos referentes a peces (para la caracterización de la toxicidad en el medio acuático), aves y mamíferos (para la caracterización en el medio terrestre). Ignorar a los anfibios y reptiles en el análisis de riesgos asociados al uso de plaguicidas es preocupante ya que, como se ha comentado al principio de esta revisión, ambos taxones presentan particularidades que les hacen especialmente vulnerables al impacto de este tipo de contaminantes (e.g., Mcdiarmid & altig, 1999; Hopkins, 2000). de hecho, la opinión más extendida es que los efectos de los fitosanitarios sobre los reptiles o las fases terrestres de los anfibios no quedarían cubiertos por los datos obtenidos en ensayos con aves o mamíferos (e.g., linder et al., 2010; Friday & thompson, 2012). dichos ensayos no consideran las exposiciones dérmicas, poco importantes en aves y mamíferos, pero que sin embargo pueden jugar un papel muy relevante en la asimilación de contaminantes por parte de los anfibios y los reptiles (Weir et al., 2010). En el medio acuático, por el contrario, algunos estudios indican que la toxicidad de los fitosanitarios sobre los anfibios estaría cubierta por los ensayos realizados con peces (Weltje et al.,

2013),

al ser éstos al menos tan sensibles como los primeros. Sin embargo, estas comparaciones se limitan casi exclusivamente a ensayos en los que se emplean escenarios de exposición basados en peces (i.e. medios acuáticos permanentes) y en los que se analizan efectos letales, mientras que apenas se tienen en cuenta la posible acumulación de sustancias químicas en medios de menor entidad, más utilizados por los anfibios, o sus efectos sobre parámetros subletales determinantes para la estabilidad de las poblaciones. El nuevo Reglamento 1107 / 2009 sobre comercialización de fitosanitarios en la Unión Europea, y en concreto su anexo publicado en marzo de 2013 acerca de los requerimientos específicos (Reglamento 284/2013), reconoce específicamente la obligatoriedad de evaluar los riesgos de un fitosanitario sobre anfibios y reptiles antes de que el producto pueda ser aprobado para su uso. Sin embargo, dichas evaluaciones deben realizarse mediante ensayos protocolizados aprobados por agencias como la OECd o la agencia ambiental estadounidense (EPa), y actualmente, aparte de la mencionada directriz tG231 de la OECd, no existe este tipo de ensayos para anfibios y reptiles. así, los siguientes pasos en este camino deben incluir el desarrollo de modelos para caracterizar la exposición in situ, tanto en el medio acuático como en el terrestre, además de protocolos apropiados en los que se evalúe la toxicidad de cada producto sobre anfibios y reptiles, considerando a ser posible no sólo efectos letales sino también efectos subletales que puedan ser relevantes desde el punto de vista ecológico. Como consecuencia de todo lo expuesto, es evidente que todavía existe una notable falta de información que habría que subsanar promoviendo más investigación en esta línea, si bien debemos considerar que el uso de


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alternativas a la experimentación animal es una demanda creciente tanto a nivel legal como a nivel social. así, podríamos plantear tres retos inmediatos a afrontar en el ámbito de la ecotoxicología de los anfibios y reptiles, al menos en nuestro entorno más cercano: - Rentabilizar al máximo la información disponible, coordinando grupos de trabajo multidisciplinares en los que deben integrarse herpetólogos, no necesariamente familiarizados con la ecotoxicología, cuyos conocimientos sobre la biología y ecología de las especies son necesarios para que los evaluadores de riesgos puedan inferir los impactos de la contaminación sobre la herpetofauna y las posibles medidas correctoras. - Una vez analizada la información disponible, determinar aquellos aspectos que se deban trabajar relativos al estudio de la exposición y efectos particulares para anfibios y/o reptiles, teniendo en cuenta que toda experimentación futura deberá hacerse bajo el principio de las tres Rs (Reemplazo por modelos alternativos, Reducción del número de animales utilizados, y Refinamiento de los animales que se utilicen).

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- transferir el conocimiento al sector gubernamental responsable de regular en lo relativo a la producción de sustancias químicas y su impacto ambiental, al sector privado responsable del desarrollo, síntesis y liberación de sustancias químicas y, por supuesto, a una sociedad preocupada por el impacto de la contaminación y que demanda conocer los avances en investigación. aGRadECIMIENtOS : agradecemos a los drs. X. Santos y a. Richter-Boix la invitación para publicar esta revisión. los drs. R. Mateo (IREC), M.J. amaral y E. GarcíaMuñoz (Universidade de aveiro) revisaron una versión preliminar del manuscrito. El dr. R. Mateo cedió la foto para la Figura 2 y los drs. M. tejedo (Estación Biológica de doñana – CSIC) y F. Marangoni (Universidad Nacional de Misiones) las fotos presentadas en la Figura 7. durante el proceso de elaboración de esta revisión MEOS contó con un contrato del Programa Juan de la Cierva (Ministerio de Economía y Competitividad) y con una beca posdoctoral de la Fundação para a Ciência e a tecnologia de Portugal (ref. SFRH/BPd/84716/2012). aES fue financiado por una beca posdoctoral del Conselho Nacional de desenvolvimento Científico y tecnológico – CNPq de Brasil (ref. 370592/2013-1).

R EFERENCIaS abe, Y., Senbo, S., takada, Y., Kawada, H. & Ito, t. 1994. the effectiveness of prallethrin against public health pests. 1023-1030. In: Proceedings of the Brighton Crop Protection Conference – Pests and Diseases, Part 3. British Crop Protection Council. leicestershire. alexander, G.J., Horne, d. & Hanrahan, S.a. 2002. an evaluation of the effects of deltamethrin on two non-target lizard species in the Karoo, South africa. Journal of Arid Environments, 50: 121-133. allran, J.W. & Karasov, W.H. 2000. Effects of atrazine and nitrate on northern leopard frog (Rana pipiens) larvae exposed in the laboratory from posthatch through metamorphosis. Environmental Toxicology and Chemistry, 19: 2850-2855. altwegg, R. & Reyer, H.U. 2003. Patterns of natural selection on size at metamorphosis in water frogs. Evolution, 57: 872-882.

amaral, M.J., Sanchez-Hernandez, J.C., Bicho, R.C., Carretero, M.a., Valente, R., Faustino, a.M.R., Soares, a.M.V.M. & Mann, R.M. 2012a. Biomarkers of exposure and effect in a lacertid lizard (Podarcis bocagei Seoane) exposed to chlorpyrifos. Environmental Toxicology and Chemistry, 31: 2345-2353. amaral, M.J., Bicho, R.C., Carretero, M.a., SanchezHernandez, J.C., Faustino, a.M.R., Soares, a.M.V.M. & Mann, R.M. 2012b. the usefulness of mesocosms for ecotoxicity testing with lacertid lizards. Acta Herpetologica, 7: 263-280. amaral, M.J., Bicho, R.C., Carretero, M.a., SanchezHernandez, J.C., Faustino, a.M.R., Soares, a.M.V.M. & Mann, R.M. 2012c. the use of a lacertid lizard as a model for reptile ecotoxicology studies - Part 2 Biomarkers of exposure and toxicity among pesticide exposed lizards. Chemosphere, 87: 765-774.


28

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1)

amaral, M.J., Carretero, M.a., Bicho, R.C., Soares, a.M.V.M. & Mann, R.M. 2012d. the use of a lacertid lizard as a model for reptile ecotoxicology studies - Part 1 Field demographics and morphology. Chemosphere, 87: 757-764. ankley, G.t., Kuehl, d.W., Kahl, M.d., Jensen, K.M., Butterworth, B.C. & Nichols, J.W. 2004. Partial life-cycle toxicity and bioconcentration modeling of perfluorooctanesulfonate in the northern leopard frog (Rana pipiens). Environmental Toxicology and Chemistry, 23: 2745-2755. aStM. 1996. ASTM E729-96 Standard Guide for Conducting Acute Toxicity Tests on Test Materials with Fishes, Macroinvertebrates, and Amphibians. american Society for testing and Materials. West Conshohocken, Pensilvania. aStM. 1998. ASTM E1439-98 Standard Guide for Conducting the Frog Embryo Teratogenesis Assay-Xenopus (FETAX). american Society for testing and Materials. West Conshohocken, Pensilvania. Berenbaum, M.C. 1989. What is synergy?. Pharmacological Reviews, 41: 93-141. Bicho, R.C., amaral, M.J., Faustino, a.M.R., Power, d.M., Rêma, a., Carretero, M.a., Soares, a.M.V.M. & Mann, R.M. 2013. thyroid disruption in the lizard Podarcis bocagei exposed to a mixture of herbicides: a field study. Ecotoxicology, 22: 156-165. Birge, W.J., Westerman, a.G. & Spromberg, J.a. 2000. Comparative toxicology and risk assessment of amphibians. 727-791. In: Sparling, d.W., linder, G. & Bishop, C.a. (eds.), Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles. SEtaC Press. Pensacola, Florida. Bishop, C.a., Ng, P., Pettit, K.E., Kennedy, S.W., Stegeman, J.J., Norstrom, R.J. & Brooks, R.J. 1998. Environmental contamination and developmental abnormalities in eggs and hatchlings of the common snapping turtle (Chelydra serpentina) from the Great lakes-St. lawrence River basin (1989.1991). Environmental Pollution, 101: 143-156. Blaustein, a.R. & Wake, d.B. 1990. declining amphibian populations: a global phenomenon?. Trends in Ecology and Evolution, 5: 203-204. Boone, M.d. & Bridges-Britton, C. 2006. Examining multiple sublethal contaminants on the gray treefrog (Hyla versicolor): effects of an insecticide, herbicide and fertilizer. Environmental Toxicology and Chemistry, 25: 3261-3265. Boone, M.d. & James, S.M. 2005. aquatic and terrestrial mesoscosms in amphibian ecotoxicology. Applied Herpetology, 2: 231-257. Boone, M.d., Semlitsch, R.d., little, E.E. & doyle, M.C. 2007. Multiple stressors in amphibian communities: effects of chemical contamination, bullfrogs, and fish. Ecological Applications, 17: 291-301. Brodkin, M.a., Madhoun, H., Rameswaran, M. & Vatnick, I. 2007. atrazine is an immune disruptor in adult Nothern leopard frogs (Rana pipiens). Environmental Toxicology and Chemistry, 26: 80-84. Bryszewska, M.a., Sanz, E., Sanz-landaluze, J., MuñozOlivas, R., Ortiz-Santaliestra, M.E. & Cámara, C. 2011. Evaluation of arsenic biotransformation by Iberian green

frog during metamorphosis. Journal of Analytical Atomic Spectrometry, 26: 178-186. Bucciarelli, t., Sacchetta, P., Pennelli, a., Cornelio, l., Romagnoli, R., Merino, S., Petruzelli, R. & di Ilio, C. 1999. Characterization of toad glutathione transferase. Biochimica et Biophysica Acta, 1431: 189-198. Buikema, a.l., Jr., Niederlehner, B.R. & Cairns, J., Jr. 1982. Biological monitoring. Part IV – toxicity testing. Water Research, 16: 239-262. Calabrese, E.J. & Baldwin, l.a. 2002. defining hormesis. Human and Experimental Toxicology, 21: 91-97. Calabrese, E.J. & Baldwin, l.a. 2003. toxicology rethinks its central belief. Nature, 421: 691-692. Camacho, M., Boada, l.d., Orós, J., Calabuig, P., Zumbado, M. & luzardo, O.P. 2012b. Comparative study of polycyclic aromatic hydrocarbons (PaHs) in plasma of Eastern atlantic juvenile and adult nesting loggerhead sea turtles (Caretta caretta). Marine Pollution Bulletin, 64: 1974-1980. Camargo, a. & alonso, a. 2006. Ecological and toxicological effects of inorganic nitrogen pollution in aquactic ecosystems: a global assessment. Environment International, 32: 831-849. Campbell, K.R. & Campbell, t.S. 2002. a logical starting point for developing priorities for lizard and snake ecotoxicology: a review of available data. Environmental Toxicology and Chemistry, 21: 894-898. Carr, J.a., Gentles, a., Smith, E.E., Goleman, W.l., Urquidi, l.J., thuett, K., Kendall, R.J., Giesy, J.P., Gross, t.S., Solomon, K.R. & Van der Kraak, G. 2003. Response of larval Xenopus laevis to atrazine: assessment of growth, metamorphosis, and gonadal and laryngeal morphology. Environmental Toxicology and Chemistry, 22: 396-405. Chang, C.Y., Witschi, E. & Ponseti, I.V. 1954. teratologic development in Xenopus larvae caused by sweet pea seeds (Lathyrus odoratus) and their extracts. Anatomical Record, 120: 816. Chin, S.Y., Willson, J.d., Cristol, d.a., drewett, d.V.V. & Hopkins, W.a. 2013. altered behavior of neonatal northern watersnakes (Nerodia sipedon) exposed to maternally transferred mercury. Environmental Pollution, 176: 144-150. Chumchal, M.M., Rainwater, t.R., Osborn, S.C., Roberts, a.P., abel, M.t., Cobb, G.P., Smith, P.N. & Bailey, F.C. 2011. Mercury speciation and biomagnification in the food web of Caddo lake, texas and louisiana, USa, a subtropical freshwater ecosystem. Environmental Toxicology and Chemistry, 30: 1153-1162. Clark Jr., d.R., Bickham, J.W., Baker, d.l. & Cowman, d.F. 2000. Environmental contaminants in texas, USa, wetland reptiles: evaluation using blood samples. Environmental Toxicology and Chemistry, 19: 2259-2265. Committee on Nitrate accumulation. 1972. Accumulation of Nitrate. National academy of Sciences. Washington, dC. Cooke, a.S. 1977. Effects of field applications of the herbicides diquat and dichlobenil on amphibians. Environmental Pollution, 12: 43-50.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) davidson, C., Shaffer, H.B. & Jennings, M.R. 2001. declines of the California red-legged frog: climate, UV-B, habitat and pesticides hypotheses. Ecological Applications, 11: 464-479. davidson, M.a., Croteau, M.C., Millar, C.S., trudeau, V.l. & lean, d.R.S. 2011. Fate and developmental effects of dietary uptake of methylmercury in Silurana tropicalis tadpoles. Journal of Toxicology and Environmental Health A, 74: 364-379. de Solla, S.R. 2010. Organic contaminants in amphibians. 289-324. In: Sparling, d.W., linder, G., Bishop, C.a. & Krest, S. (eds.), Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles. Second Edition. SEtaC Press. Pensacola. degenhardt, d., Humphries, d., Cessna, a.J., Messing, P., Badiou, P.H., Raina, R., Farenhorst, a. & Pennock, d.J. 2012. dissipation of glyphosate and aminomethylphosphonic acid in water and sediment of two Canadian prairie wetlands. Journal of Environmental Science and Health B. Pesticides, Food Contaminants, and Agricultural Wastes, 47: 631-639. de Witt, J.C., Peden-adams, M.M., Keller, J.M. & Germolec, d.R. 2012. Immunotoxicity of perfluorinated compounds: recent developments. Toxicologic Pathology, 40: 300-311. díaz-Paniagua, C., Marco, a., Fernández, M., & Hernández, l.M. 2002. lead, PCBs and other environmental pollutants on chameleon eggs in southern Spain. Fresenius Environmental Bulletin, 11: 631-635. distel, C.a. & Boone, M.d. 2009. Effects of aquatic exposure to the insecticide carbaryl and density on aquatic and terrestrial growth and survival in american toads. Environmental Toxicology and Chemistry, 28: 1963-1969. dunson,W.a. & Connell, J. 1982. Specific inhibition of hatching in amphibians exposed to low pH. Journal of Herpetology, 16: 314-316. Edginton, a.N., Rouleau, C., Stephenson, G.R. & Boermans, H.J. 2007. 2,4-d butoxyethyl ester kinetics in embryos of Xenopus laevis: the role of the embryonic jelly coat in reducing chemical absorption. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 52: 113-120. Egea-Serrano, a., tejedo, M. & torralva, M. 2009a. Estimating mean lethal concentrations of three nitrogenous compounds for larvae of the Iberian waterfrog, Pelophylax perezi (Seoane, 1885). Revista Española de Herpetología, 23: 107-116. Egea-Serrano, a., tejedo, M. & torralva, M. 2009b. Populational divergence in the impact of three nitrogenous compounds and their combination on larvae of the frog Pelophylax perezi (Seoane, 1885). Chemosphere, 76: 869-877. Egea-Serrano, a., tejedo, M. & torralva, M. 2011. Behavioral responses of the Iberian waterfrog, Pelophylax perezi (Seoane, 1885), to three nitrogenous compounds in laboratory conditions. Ecotoxicology, 20: 1246-1257. Egea-Serrano, a., Relyea, R.a., tejedo, M. & torralva, M. 2012. Understanding of the impact of chemicals on amphibians: a meta-analytic review. Ecology and Evolution, 2: 1382-1397.

29

Eisenreich, K.M. & Rowe, C.l. 2013. Experimental exposure of eggs to polybrominated diphenyl ethers BdE-47 and BdE-99 in red-eared sliders (Trachemys scripta elegans) and snapping turtles (Chelydra serpentina) and possible speciesspecific differences in debromination. Environmental Toxicology and Chemistry, 32: 393-400. Ernst, C.H., Barbour, R.W. & lovich, J.E. 1994. Turtles of the United States and Canada. Smithsonian Institution Press. Washington, dC. Eurostat. 2007. The use of Plant Protection Products in the European Union. Data 1992-2003. European Commission. luxemburgo. FaO. 2005. FAO Statistical Databases. Food and agricultural Organization. <http://faostat.fao.org/> [Consulta: 19 diciembre 2005]. Fellers, G.M., McConnell, l.l., Pratt, d. & datta, S. 2004. Pesticides in mountain yellow-legged frogs (Rana muscosa) from the Sierra Nevada mountains of California, USa. Environmental Toxicology and Chemistry, 23: 2170-2177. Feng, S., Kong, Z., Wang, X., Zhao, l. & Peng, P. 2004. acute toxicity and genotoxicity of two novel pesticides on amphibian, Rana N. Hallowell. Chemosphere, 56: 457-463. Fernandez, M. & l´Haridan, J. 1992. Influence of lighting conditions on toxicity and genotoxicity of various PaHs in the newt in vivo. Mutation Research, 298: 31-41. Friday, S. & thompson, H. 2012. Toxicity of pesticides to aquatic and terrestrial life stages of amphibians and occurrence, habitat use and exposure of amphibian species in agricultural environments. European Food and Safety authority. Parma. <www.efsa.europa.eu/publications/> [Consulta: 24 septiembre 2012]. García-Fernández, a.J., Gómez-Ramírez, P., Martínez-lópez, E., Hernández-García, a., María-Mojica, P., Romero, d., Jiménez, P., Castillo, J.J. & Bellido, J.J. 2009. Heavy metals in tissues from loggerhead turtles (Caretta caretta) from the southwestern Mediterranean (Spain). Ecotoxicology and Environmental Safety, 72: 557-563. García-Muñoz, E., Guerrero, F. & Parra, G. 2009. Effects of copper sulfate on growth, development, and escape behavior in Epidalea calamita embryos and larvae. archives of Environmental Contamination and Toxicology, 56: 557-565. García-Muñoz, E., Gilbert, J.d., Parra, G. & Guerrero, F. 2010. Wetlands classification for amphibian conservation in Mediterranean landscapes. Biodiversity and Conservation, 19: 901-911. García-Muñoz, E., Guerrero, F. & Parra, G. 2011. larval escape behavior in anuran amphibians as a wetland rapid pollution biomarker. Marine and Freshwater Behaviour and Physiology, 44: 109-123. Gibbons, J.W., Scott, d.E., Ryan, t.J., Buhlmann, K.a., tuberville, t.d., Metts, B.S., Greene, J.l., Mills, t., leiden, Y., Poppy, S. & Winne, C.t. 2000. the global decline of reptiles, déjà vu amphibians. BioScience, 50: 653-666. Gilliom, R.J. 2007. Pesticides in U.S. streams and groundwater. Environmental Science and Technology, 41: 3408-3414. Gómara, B., Gómez, G., díaz-Paniagua, C., Marco, a. & González, M.J. 2007. PCB, ddt, arsenic, and heavy


30

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1)

metal (Cd, Cu, Pb, and Zn) concentrations in chameleon (Chamaeleo chamaeleon) eggs from Southwest Spain. Chemosphere, 68: 25-31. Gosner, K.l. 1960. a simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes on identification. Herpetologica, 16: 183-190. Griffis-Kyle, K.l. 2007. Sublethal effects of nitrite on eastern tiger salamander (Ambystoma tigrinum tigrinum) and wood frog (Rana sylvatica) embryos and larvae: implications for field populations. Aquatic Toxicology, 41: 119-127. Guerrero, F., Parra, G., Jiménez-Gómez, F., Castro, M.C., Jiménez-Melero, R., Galotti, a. & Ortega, F. 2005. los ecosistemas acuáticos en el contexto de los agroecosistemas: el caso de la Comarca del alto Guadalquivir. 377398. In: anta, J.l., Palacios, J. & Guerrero, F. (eds.), La Cultura del Olivo: Ecología, Economía, Sociedad. Universidad de Jaén. Jaén. Guillette Jr., l.J., Gross, t.S., Masson, G.R., Matter, J.M. & Percival, H.F. 1994. developmental abnormalities of the gonad and abnormal sex hormone concentrations in juvenile alligators from contaminated and control lakes. Environmental Health Perspectives, 102: 680-388. Hamer, a.J., Makings, J.a., lane, S.J. & Mahony, M.J. 2004. amphibian decline and fertilizers used on agricultural land in south-eastern australia. Agriculture, Ecosystems and Environment, 102: 299-305. Harper, E.B., Pechmann, J.H.K. & Petranka, J.W. 2010. Field enclosures and terrestrial cages. 203-226. In: Kenneth, C., Jr. (ed.), Amphibian Ecology and Conservation. A Handbook of Techniques. Oxford University Press. Nueva York. Hatch, a.C. & Blaustein, a.R. 2000. Combined effects of UV-B, nitrate and low pH reduce the survival and activity level of larval Cascades frogs (Rana cascadae). Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 39: 494-499. Hayes, t., Collins, a., lee, M., Mendoza, M., Noriega, N., Stuart, a.a. & Vonk, a. 2002. Hermaphroditic, demasculinized frogs after exposure to the herbicide atrazine at low ecologically relevant doses. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 99: 5476-5480. Hayes, t., Haston, K., tsui, M., Hoang, a., Haeffele, C. & Vonk, a. 2003. atrazine-induced hermaphroditism at 0.1 ppb in american leopard frogs (Rana pipiens): laboratory and field evidence. Environmental Health Perspectives, 111: 568-575. Hayes, t.B., Case, P., Chui, S., Chung, d., Haeffele, C., Haston, K., lee, M., Mai, V.P., Marjuoa, Y. & tsui, M. 2006. Pesticide mixtures, endocrine disruption and amphibian declines: are we underestimating the impact? Environmental Health Perspectives, 114: 40-50. Hayes, t.B., Khourya, V., Narayana, a., Nazira, M., Parka, a., Browna, t., adamea, l., Chana, E., Buchholzb, d., Stuevea, t. & Gallipeaua, S. 2010. atrazine induces complete feminization and chemical castration in male african clawed frogs (Xenopus laevis). Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 107: 4612-4617. Henry, M., Béguin, M., Requier, F., Rollin, O., Odoux, J.-F., aupinel, P., aptel, J., tchamitchian, S. & decourtye, a.

2012. a common pesticide decreases foraging success and survival in honey bees. Science, 336: 348-350. Hickey, J.J. & anderson, d.W. 1968. Chlorinated hydrocarbons and eggshell changes in raptorial and fish-eating birds. Science, 162: 271-273. Hopkins, W.a. 2000. Reptile toxicology: challenges and opportunities on the last frontier in vertebrate ecotoxicology. Environmental Toxicology and Chemistry, 19: 2391-2393. Hopkins, W.a. & Rowe, C.l. 2010. Interdisciplinary and hierarchical approaches for studying the effects of metals and metalloids on amphibians. 326-336. In: Sparling, d.W., linder, G., Bishop, C.a. & Krest, S. (eds.), Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles. Second Edition. SEtaC Press. Pensacola. Hopkins, W.a., Rowe, C.l. & Congdon, J.d. 1999. Elevated trace element concentrations and standard metabolic rate in banded water snakes (Nerodia fasciata) exposed to coal combustion wastes. Environmental Toxicology and Chemistry, 18: 1258-1263. Hopkins, W.a., Staub, B.P., Baionno, J.a., Jackson, B.P. & talent, l.G. 2005. transfer of selenium from prey to predators in a simulated terrestrial food chain. Environmental Pollution, 134: 447-456. Hopkins, W.a., durant, S.E., Staub, B.P., Rowe, C.l. & Jackson, B.P. 2006. Reproduction, embryonic development, and maternal transfer of contaminants in the amphibians Gastrophryne carolinensis. Environmental Health Perspectives, 114: 661-666. Hopkins, B.C., Willson, J.d. & Hopkins, W.a. 2013. Mercury exposure is associated with negative effects on turtle reproduction. Environmental Science and Technology, 47: 2416-2422. Horne, M.t. & dunson, W.a. 1995. Effects of low pH, metals, and water hardness on larval amphibians. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 29: 500-505. Huey, d.W. & Beitinger, t.l. 1980. toxicity of nitrite to larvae of the salamander Ambystoma texanum. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 25: 909-912. IPCC. 2001. Climate change 2001: The scientific basis. Contribution of Working Group I to the Third Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Houghton, J.t., ding, Y., Griggs, d.J., Noguer, M., ven der linden, P.J., dai, X., Maskell, K., Johnson, C.a., (eds.). Cambridge University Press. Cambridge, UK. IPCS. 1990. Deltamethrin. Environmental Health Criteria 97. International Programme on Chemical Safety, World Health Organization. Ginebra. IUCN. 2012. The IUCN Red List of Threatened Species 2012.2. International Union for Conservation of Nature. <http://www.iucnredlist.org/> [Consulta: 18 febrero 2013]. Jerez, S., Motas, M., Cánovas, R.a., talavera, J., almela, R.M. & del Río, a.B. 2010. accumulation and tissue distribution of heavy metals and essential elements in loggerhead turtles (Caretta caretta) from Spanish Mediterranean coastline of Murcia. Chemosphere, 78: 256-264. Johansson, M., Räsänen, K. & Merilä, J. 2001. Comparison of nitrate tolerance between different populations of the common frog, Rana temporaria. Aquatic Toxicology, 54: 1-14.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) Jones, d.K., Hammond, J.I. & Relyea, R.a. 2009. Very highly toxic effects of endosulfan across nine species of tadpoles: lag effects and family-level sensitivity. Environmental Toxicology and Chemistry, 28: 1939-1945. Kadokami, K., takeishi, M., Kuramoto, M. & Ono, Y. 2004. Maternal transfer of organochlorine pesticides, polychlorinated dibenzo-p-dioxins, dibenzofurans, and coplanar polychlorinated biphenyls in frogs to their eggs. Chemosphere, 57: 383-389. Keller, J.M., McClellan-Green, P.d., Kucklick, J.R., Keil, d.E. & Peden-adams, M.M. 2006. Effects of organochlorine contaminants on loggerhead sea turtle immunity: comparison of a correlative field study and in vitro exposure experiments. Environmental Health Perspectives, 114: 70-76. Keller, J.M., Ngai, l., Mcneill, J.B., Wood, l.d., Stewart, K.R., O’Connell, S.G. & Kucklick, J.R. 2012. Perfluoroalkyl contaminants in plasma of five sea turtle species: Comparisons in concentration and potential health risks. Environmental Toxicology and Chemistry, 31: 1223-1230. Kerby, J.l., Richards-Hrdlicka, K.l., Storfer, a. & Skelly, d.K. 2010. an examination of amphibian sensitivity to environmental contaminants: are amphibians poor canaries?. Ecology Letters, 13: 60-67. lambert, M.R.K. 1993. Effects of ddt ground-spraying against tsetse flies on lizards in NW Zimbabwe. Environmental Pollution, 82: 231-237. lehman, C.M. & Williams, B.K. 2010. Effects of current-use pesticides on amphibians. 167-202. In: Sparling, d.W., linder, G., Bishop, C.a. & Krest, S. (eds.), Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles. Second Edition. SEtaC Press. Pensacola. linder, G., Bishop, C.a., Krest, S.K. & Sparling, d. 2010. Ecotoxicology of amphibians and reptiles – Where should we be going and how do we get there? 548-551. In: Sparling, d.W., linder, G., Bishop, C.a. & Krest, S. (eds.), Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles. Second Edition. SEtaC Press. Pensacola. lopez-antia, a., Ortiz-Santaliestra, M.E., Mougeot, F. & Mateo, R. 2013. Experimental exposure of red-legged partridges (Alectoris rufa) to seeds coated with imidacloprid, thiram and difenoconazole. Ecotoxicology, 22: 125-138. Mackey, M.J. & Boone, M.d. 2009. Single and interactive effects of malathion, overwintered green frog tadpoles, and cyanobacteria on gray treefrog tadpoles. Environmental Toxicology and Chemistry, 28: 637-643. Mann, R.M. & Bidwell, J.R. 1999. the toxicity of glyphosate and several glyphosate formulations to four species of southwestern australian frogs. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 36: 193-199. Mann, R.M., Serra, E.a. & Soares, a.M.V.M. 2006. assimilation of cadmium in a European lacertid lizard: Is trophic transfer important?. Environmental Toxicology and Chemistry, 25: 3199-3203. Mann, R., Hyne, R.V., Choung, C.B. & Wilson, S.P. 2009. amphibians and agricultural chemicals: Review of the risks in a complex environment. Environmental Pollution, 157: 2903-2927.

31

Marco, a. & Blaustein, a.R. 1999. the effects of nitrite on behavior and metamorphosis in Cascades frogs (Rana cascadae). Environmental Toxicology and Chemistry, 18: 946-949. Marco, a. & Ortiz-Santaliestra, M.E. 2009. Impact of reactive nitrogen on amphibians (Nitrogen pollution). 31453185. In: H. Heatwole & J.W. Wilkinson (eds.), Amphbian Biology, Vol 8. Amphibian Decline: Diseases, Parasites, Maladies and Pollution. Surrey Beattie & Sons. Baulkham Hills, australia. Marco, a., lópez-Vicente, M. & Pérez-Mellado, V. 2004a. arsenic uptake by reptile flexible-shelled eggs from contaminated nest substrates and toxic effect on embryos. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 72: 983-990. Marco, a., Hidalgo-Vila, J. & díaz-Paniagua, C. 2004b. toxic effects of ammonium nitrate fertilizer on flexible-shelled lizard eggs. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 73: 125-131. Marques, S.M., antunes, S.C., Nunes, B., Gonçalves, F. & Pereira, R. 2011. antioxidant response and metal accumulation in tissues of Iberian green frogs (Pelophylax perezi) inhabiting a deactivated uranium mine. Ecotoxicology, 20: 1315-1327. Márquez, R. & lizana, M. 2002. Conservación de los anfibios y reptiles de España. 417-453. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Ministerio de Medio ambiente, asociación Herpetológica Española. Madrid. Márquez-Ferrando, R., Santos, X., Pleguezuelos, J.M. & Ontiveros, d. 2009. Bioaccumulation of heavy metals in the lizard Psammodromus algirus after a tailing-dam collapse in aznalcóllar (Southwest Spain). Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 56: 276-285. Marquis, O., Millery, a., Guittonneau, S. & Miaud, S. 2006. Solvent toxicity to amphibian embryos and larvae. Chemosphere, 63: 889-892. Martínez-lópez, E., Sousa, a.R., María-Mojica, P., GómezRamírez, P., Guilhermino, l. & García-Fernández, a.J. 2010. Blood d-alad, lead and cadmium concentrations in spur-thighed tortoises (Testudo graeca) from Southeastern Spain and Northern africa. Ecotoxicology, 19: 670-677. Martínez-Solano, I., Bosch, J. & García-París, M. 2003. demographic trends and community stability in a montane amphibian assemblage. Conservation Biology, 17: 238-244. Mateo, R., Millán, J., Rodríguez-Estival, J., Camarero, P.R., Palomares, F. & Ortiz-Santaliestra, M.E. 2012. levels of organochlorine pesticides and polychlorinated biphenyls in the critically endangered Iberian lynx and other sympatric carnivores in Spain. Chemosphere, 86: 691-700. Mathias, M.l., Graça, C., Ferreira, a.M. & duarteRodrigues, P. 2007. Residues of ddt and other organochlorines in small mammals from Central Portugal. Mammalia, 71: 83-85. Mcdiarmid, R.W. & altig, R. 1999. Tadpoles: The Biology of Anuran Larvae. University of Chicago Press. Chicago.


32

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1)

Medina, M.H., Correa, J.a. & Barata, C. 2007. Micro-evolution due to pollution: possible consequences for ecosystem responses to toxic stress. Chemosphere, 67: 2105-2114. Monagas, P., Orós, J., araña, J. & González-díaz, O.M. 2008. Organochlorine pesticide levels in loggerhead turtles (Caretta caretta) stranded in the Canary Islands, Spain. Marine Pollution Bulletin, 56: 1949-1952. Montori, a., llorente, G.a. & Nadal, J. 1982. Niveles de residuos plaguicidas organoclorados en el tritón pirenaico (Euproctus asper dugès, 1852). Publicaciones del Centro Pirenaico de Biología Experimental, 13: 33-38. Montori, a., Franch, M., llorente., G.a., Richter, a., Sansebastián, O., Garriga, N. & Pascual, G. 2009. declivi de les poblacions d’amfibis al delta del llobregat. Materials del Baix Llobregat, 15: 65-70. Murphy, J.E., Phillips, C.a. & Beasley, V.R. 2000. aspects of amphibian ecology. 141-178. In: Sparling, d.W., linder, G. & Bishop, C.a. (eds.), Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles. SEtaC Press. Pensacola. National Research Council. 1989. Biologic Markers in Reproductive Toxicology. National academy Press. Washington, dC. Newman, M.C. & Clements, W.H. 2008. Ecotoxicology. A Comprehensive Treatment. CRC Press. Boca Raton, Florida. Oberemm, a., Becker, J., Codd, J.a. & Steinberg, C. 1999. Effects of cyanobacterial toxins and aqueous crude extracts of cyanobacteria on the development of fish and amphibians. Environmental Toxicology, 14: 77-88. OECd. 2009. OECD Guideline for the Testing of Chemicals. The Amphibian Metamorphosis Assay. Organisation for Economic Co-operation and development. París. Oldham, R.S., lathan, d.M., Hilton-Brown, d., towns, M., Cooke, a.S. & Burn, a. 1997. the effect of ammonium nitrate fertilizer on frog (Rana temporaria) survival. Agriculture, Ecosystems and Environment, 61: 69-74. Orós, J., González-díaz, O.M. & Monagas, P. 2009. High levels of polychlorinated biphenyls in tissues of atlantic turtles stranded in the Canary Islands, Spain. Chemosphere, 74: 473-478. Ortiz, M.E., Marco, a., Saiz, N. & lizana, M. 2004. Impact of ammonium nitrate on growth and survival of six European amphibians. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 47: 234-239. Ortiz-Santaliestra, M.E. & Sparling, d.W. 2007. alteration of larval development and metamorphosis by nitrate and perchlorate in southern leopard frogs (Rana sphenocephala). Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 53: 639-646. Ortiz-Santaliestra, M.E., Marco, a., Fernández, M.J. & lizana, M. 2006. Influence of developmental stage on sensitivity to ammonium nitrate of aquatic stages of amphibians. Environmental Toxicology and Chemistry, 25: 105-111. Ortiz-Santaliestra, M.E., Marco, a., Fernández-Benéitez, M.J. & lizana, M. 2007. Effects of ammonium nitrate exposure and water acidification on the dwarf newt: the protective effect of oviposition behaviour on embryonic survival. Aquatic Toxicology, 85: 251-257.

Ortiz-Santaliestra, M.E., Marco, a., Fernández-Benéitez, M.J. & lizana, M. 2009. alteration of courtship behavior because of water acidification and minor effect of ammonium nitrate in the Iberian newt (Lissotriton boscai). Environmental Toxicology and Chemistry, 28: 1500-1505. Ortiz-Santaliestra, M.E., Fernández-Benéitez, M.J., Marco, a. & lizana, M. 2010a. Influence of ammonium nitrate on larval anti-predatory responses of two amphibian species. Aquatic Toxicology, 99: 198-204. Ortiz-Santaliestra, M.E., Fernández-Benéitez, M.J., Marco, a. & lizana, M. 2010b. adaptation to osmotic stress provides protection against ammonium nitrate in Pelophylax perezi embryos. Environmental Pollution, 158: 934-940. Orton, F., Carr, J. & Handy, R. 2006. Effects of nitrate and atrazine on larval development and sexual differentiation in the northern leopard frog Rana pipiens. Environmental Toxicology and Chemistry, 25: 65-71. Paetow, l.J., Mclaughlin, J.d., Cue, R.I., Pauli, B.d. & Marcogliese, d.J. 2012. Effects of herbicides and the chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis on the health of post-metamorphic northern leopard frogs (Lithobates pipiens). Ecotoxicology and Environmental Safety, 80: 372-380. Palmer, B.d., Huth, l.K., Pieto, d.l. & Selcer, K.W. 1998. Vitellogenin as a biomarker for xenobiotic estrogens in an amphibian model system. Environmental Toxicology and Chemistry, 17: 30-36. Pauli, B.d., Money, S. & Sparling, d.W. 2010. Ecotoxicology of pesticides in reptiles. 203-224. In: Sparling, d.W., linder, G., Bishop, C.a. & Krest, S. (eds.), Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles. Second Edition. SEtaC Press. Pensacola. Peden-adams, M.M., Keil, d.E., Romano, t., Mollenhauer, M.a.M., Fort, d.J., Guiney, P.d., Houde, M., Kannan, K., Muir, d.C., Rice, C.d., Stuckey, J., Segars, a.l., Scott, t., talent, l., Bossart, G.d., Fair, P.a. & Keller, J.M. 2009. Health effects of perfluorinated compounds – what are the wildlife telling us?. Reproductive Toxicology, 27: 414-415. Pérez-Coll, C.S., Herkovits, J., Fridman, O., daniel, P. & d’Eramo, J.l. 1999. Metallothionein induction and cadmium uptake in Bufo arenarum embryos following an acclimation protocol. Environmental Pollution, 106: 443-448. Poletta, G.l, Kleinsorge, E., Paonessa, a., Mudry, M.d., larriera, a. & Siroski, P.a. 2011. Genetic, enzymatic and developmental alterations observed in Caiman latirostris exposed in ovo to pesticide formulations and mixtures in an experiment simulating environmental exposure. Ecotoxicology and Environmental Safety, 74: 852-859. Pounds, J. & Crump, M. 1994. amphibian declines and climate disturbance: the case of the golden toad and the harlequin frog. Conservation Biology, 8: 72-85. Ralph, S. & Petras, M. 1997. Genotoxicity monitoring of small bodies of water using two species of tadpoles and the alkaline single cell gel (comet) assay. Environmental and Molecular Mutagenesis, 29: 418-430. Räsänen, K., Pahkala, M., laurila, a. & Merilä, J. 2003. does jelly envelope protect the common frog Rana temporaria embryos from UV-B radiation?. Herpetologica, 59: 293-300.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) Relyea, R.a. 2005a. the lethal impacts of Roundup and predatory stress on six species of North american tadpoles. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 48: 351-357. Relyea, R.a. 2005b. the impact of insecticides and herbicides on the biodiversity and productivity of aquatic communities. Ecological Applications, 15: 618-627. Relyea, R.a. 2009. a cocktail of contaminants: how mixtures of pesticides at low concentrations affect aquatic communities. Oecologia, 159: 363-376. Relyea, R.a., Schoeppner, N.M. & Hoverman, J.t. 2005. Pesticides and amphibians: the importance of community context. Ecological Applications, 15: 1125-1134. Rico, M.C., Hernández, l.M., González, M.J., Fernández, M.a. & Montero, M.C. 1987. Organochlorine and metal pollution in aquatic organisms sampled in the doñana National Park during the period 1983-1986. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 39: 1076-1083. Rodríguez-Estival, J., Martínez-Haro, M., Martín-Hernando, M.P. & Mateo, R. 2010. Sub-chronic effects of nitrate in drinking water on red-legged partridge (Alectoris rufa): Oxidative stress and t-cell mediated immune function. Environmental Research, 110: 469-475. Rohr, J.R. & McCoy, K.a. 2010. a qualitative meta-analysis reveals consistent effects of atrazine on freshwater fish and amphibians. Environmental Health Perspectives, 118: 20-32. Rohr, J.R. & Palmer, B.d. 2013. Climate change, multiple stressors, and the decline of ectotherms. Conservation Biology (in press), dOI: 10.1111/cobi.12086. Romero, l.M. & Wikelski, W. 2002. Severe effects of lowlevel oil contamination on wildlife predicted by the corticosterone-stress response: preliminary data and a research agenda. Spill Science and Technology Bulletin, 7: 309-313. Rowe, C.l., Kinney, O.M., Fiori, a.P. & Congdon, J.d. 1996. Oral deformities in tadpoles (Rana catesbeiana) associated with coal ash deposition: effects on grazing ability and growth. Freshwater Biology, 36: 723-730. Salvaterra, t., alves, M.G., domingues, I., Pereira, R., Rasteiro, M.G., Carvalho, R.a., Soares, a.M.V.M. & lopes, I. 2013. Biochemical and metabolic effects of a short-term exposure to nanoparticles of titanium silicate in tadpoles of Pelophylax perezi (Seoane). Aquatic Toxicology, 128-129: 190-192. Sánchez-Barbudo, I.S., Camarero, P.R. & Mateo, R. 2012. Primary and secondary poisoning by anticoagulant rodenticides of non-target animals in Spain. Science of the Total Environment, 420: 280-288. Sánchez-Hernández, J.C., Carbonell, R., Henríquez Pérez, a., Montealegre, M. & Gómez, l. 2004. Inhibition of plasma butyrylcholinesterase activity in the lizard Gallotia galloti palmae by pesticides: a field study. Environmental Pollution, 132: 479-488. Santos, X. & llorente, G.a. 2009. decline of a common reptile: Case study of the viperine snake Natrix maura in a Mediterranean wetland. Acta Herpetologica, 4: 161-169. Santos, X., Pastor, d., llorente, G.a. & albaigés, J. 1999. Organochlorine levels in Viperine Snake Natrix maura

33

carcasses from the Ebro delta (NE Spain): Sexual and size-related differences. Chemosphere, 39: 2641-2650. Scheuhammer, a.M., Meyer, M.W., Sandheinrich, M.B. & Murray, M.W. 2007. Effects of environmental methylmercury on the health of wild birds, mammals, and fish. Ambio, 36: 12-18. Schiesari, l., Grillitsch, B. & Grillitsch, H. 2007. Biogeographic biases in research and their consequences for linking amphibian declines to pollution. Conservation Biology, 21: 465-471. Schmidt, B.R. 2004. Pesticides, mortality and population growth rate. Trends in Ecology and Evolution, 19: 459-460. Schneeweiss, N. & Schneeweiss, U. 1997. Mortality of amphibians as a consequence of mineral fertilizing. Salamandra, 33: 1-8. Schriks, M., Zvinavashe, E., Furlow, J.d. & Murk, a.J. 2006. disruption of thyroid hormone-mediated Xenopus laevis tadpole tail tip regression by hexabromocyclododecane (HBCd) and 2,2´,3,3´,4,4´,5,5´,6-nona brominated diphenyl ether (BdE206). Chemosphere, 65: 1904-1908. Semlitsch, R.d. & Bridges, C.M. 2005. Future directions for amphibian ecotoxicology and tehir conservation implications. 241-243. In: lanoo, M. (ed.), Amphibian Declines, The Conservation and Status of Unites States species. University of California Press. Berkeley. Shi, Y.B. 2000. Amphibian Metamorphosis: From Morphology to Molecular Biology. Wiley-liss. Nueva York. Shinn, C., Marco, a. & Serrano, l. 2008. Inter- and intra-specific variation on sensitivity of larval amphibians to nitrite. Chemosphere, 71: 507-514. Shoemaker, V.H., Hilman, S.S., Hillyard, S.d., Jackson, d.C., McClanahan, l.l., Withers, P.C. & Wygoda, M.l. 1992. Exchange of water, ions, and respiratory gases in terrestrial amphibians. 125-150. In: Feder, M.E. & Burggren, W.W. (eds.), Environmental Physiology of the Amphibians. University of Chicago Press. Chicago. Simoniello, P., Motta, C.M., Scudiero, R., trinchella, F. & Filosa, S. 2010. Spatiotemporal changes in metallothionein gene expression during embryogenesis in the wall lizard Podarcis sicula. Journal of Experimental Zoology A, 313: 410-420. Smith, G.R. & Burgett, a.a. 2005. Effects of three organic wastewater contaminants on american toad, Bufo americanus, tadpoles. Ecotoxicology, 14: 447-482. Sotherton, N.W. 1998. land use changes and the decline of farmland wildlife: an appraisal of the set-aside approach. Biological Conservation, 83: 259-268. Sparling, d.W. 2010. Ecotoxicology of organic contaminants to amphibians. 261-288. In: Sparling, d.W., linder, G., Bishop, C.a. & Krest, S. (eds.), Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles. Second Edition. SEtaC Press. Pensacola. Sparling, d.W. & Fellers, G.M. 2009. toxicity of two insecticides to California, USa, anurans and its relevance to declining amphibian populations. Environmental Toxicology and Chemistry, 28: 1696-1703. Sparling, d.W., Fellers, G.M. & McConnell, l.l. 2001. Pesticides and amphibian population declines in


34

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1)

California, USa. Environmental Toxicology and Chemistry, 20: 1591-1595. Sparling, d.W., linder, G., Bishop, C.a. & Krest, S. 2010. Ecotoxicology of Amphibians and Reptiles. Second Edition. SEtaC Press. Pensacola. Stapleton, H.M., Brazil, B., Holbrook, R.d., Mitchelmore, C.l., Benedict, R., Konstantinov, a. & Potter, d. 2006. In vivo and in vitro debromination of decabromodiphenyl ether (BdE 209) by juvenile rainbow trout and common carp. Environmental Science and Technology, 40: 4653-4658. Stephen, C.E. 1975. Methods for Acute Toxicity Tests with Fish, Macroinvertebrates and Amphibians. EPA-660/3-75-006. U.S. Environmental Protection agency. Corvallis, Oregon. Suter, C.W., II. 1993. Ecological Risk Assessment. CRC Press/lewis Publishers. Boca Raton, Florida. thompson, d.G., Solomon, K.R., Wojtaszek, B.F., Edginton, a.N. & Stephenson, G.R. 2006. the impact of insecticides and herbicides on the biodiversity and productivity of aquatic communities. Ecological Applications, 16: 2022-2027. torrent, a., González-díaz, O.M., Monagas, P. & Orós, J. 2004. tissue distribution of metals in loggerhead turtles (Caretta caretta) stranded in the Canary Islands, Spain. Marine Pollution Bulletin, 49: 854-860. truhaut, R. 1975. Ecotoxicology – a new branch of toxicology: a general survey of its aims, methods, and prospects. 3-24. In: McIntyre, a.d. & Mills, C.F. (eds.), Ecological Toxicology Research: Effects of Heavy Metal and Organohalogen Compounds. Proceedings of a NATO Science Committee Conference 1974. Plenum Press. Nueva York. Unrine, J.M., Jagoe, C.H., Hopkins, W.a. & Brant, H.a. 2004. adverse effects of ecologically relevant dietary mercury exposure in southern leopard frog (Rana sphenocephala) larvae. Environmental Toxicology and Chemistry, 23: 2964-2970. Unrine, J.M., Jagoe, C.H., Brinton, a.C., Brant, H.a. & Garvin, N.t. 2005. dietary mercury exposure and bioaccumulation in amphibian larvae inhabiting Carolina bay wetlands. Environmental Pollution, 135: 245-253.

USEPa. 1998. Update of Ambient Water Quality Criteria for Ammonia. Report number EPA 822-R-98-008. Office of Water, United States Environmental Protection agency. Washington. Van Schmidt, N.d., Cary, t.l., Ortiz-Santaliestra, M.E. & Karasov, W.H. 2012. Effects of chronic polybrominated diphenyl ether exposure on gonadal development in the Northern leopard frog, Rana pipiens. Environmental Toxicology and Chemistry, 31: 347-354. Vidal, d., alzaga, V., luque-larena, J.J., Mateo, R., arroyo, l. & Viñuela, J. 2009. Possible interaction between a rodenticide treatment and a pathogen in common vole (Microtus arvalis) during a population peak. Science of the Total Environment, 408: 267-271. Vitousek, P.M., aber, J., Howarth, R.W., likens, G.E., Matson, P.a., Schindler, d.W., Schlesinger, W.H. & tilman, d. 1997. Human alteration of the global nitrogen cycle: causes and consequences. Issues in Ecology, 1: 1-16. Wake, d.B. & Vredenburg, V.t. 2008. are we in the midst of the sixth mass extinction? a view from the world of amphibians. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 105: 11466-11473. Walvekar, R.R., Kane, S.V., Nadkarni, M.S., Bagwan, I.N., Chaukar, d.a. & d’Cruz, a.K. 2007. Chronic arsenic poisoning: a global health issue – a report of multiple primary cancers. Journal of Cutaneous Pathology, 34: 203-206. Weir, S.M., Suski, J.G. & Salice, C.J. 2010. Ecological risk of anthropogenic pollutants to reptiles: Evaluating assumptions of sensitivity and exposure. Environmental Pollution, 158: 3596-3606. Weltje, l., Simpson, P., Gross, M., Crane, M. & Wheeler, J.R. 2013. Comparative acute and chronic sensitivity of fish and amphibians: a critical review of data. Environmental Toxicology and Chemistry, 32: 984-9943. Widder, P.d. & Bidwell, J.R. 2008. tadpole size, cholinesterase activity, and swim speed in four frog species after exposure to sub-lethal concentrations of chlorpyrifos. Aquatic Toxicology, 88: 9-18.

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Historia Natural Daños producidos a ejemplares de Triturus pygmaeus por escarabajos buceadores (Dytiscus spp.) David Romero1, Jesús Duarte1,2, Miguel Farfán1,3 & Raimundo Real1 Grupo de Biogeografía, Diversidad y Conservación. Departamento de Biología Animal. Facultad de Ciencias. Universidad de Málaga. 29071 Málaga. C.e.: davidrp_bio@hotmail.com 2 Biogea Consultores. Cl. Federico García Lorca 14. 29400 Ronda (Málaga). 3 Biogea Consultores. Cl. Navarro Ledesma 243. 29010 Málaga. 1

Fecha de aceptación: 31 de diciembre de 2012. Key words: newts, Triturus pygmaeus, damage, diving beetles.

diversos trabajos han puesto de manifiesto cómo diferentes especies de escarabajos acuáticos se encuentran entre los depredadores de las puestas y las larvas de los anfibios (Wells, 2007). En dichos trabajos, lo que se cita con mayor frecuencia es la depredación de la larva de los escarabajos sobre las puestas y las larvas de anfibios (Brodie & Formanowicz, 1983; tejedo, 1993). En algunos casos se ha comprobado que las formas adultas de los escarabajos también producen daños tanto sobre las puestas como sobre las larvas de los anfibios (Miaud, 1993; Pérez-Santigosa et al., 2003). Por otro lado, también se han observado casos de daños o depredación de adultos de grandes ditíscidos sobre ejemplares adultos de anfibios (C. díazPaniagua, comunicación personal). En la presente nota se comentan dos observaciones relevantes de depredación por ejemplares adultos de grandes ditíscidos (géneros Dytiscus o Cybister) sobre adultos de Triturus pygmaeus. durante un trabajo de laboratorio realizado en el Parque Nacional de doñana en febrero de 2011 se mantuvieron en cautividad varias hembras de T. pygmaeus en presencia de distintos predadores de huevos, como son los escarabajos acuáticos. Concretamente se usaron ejemplares adultos de Dytiscus circumflexus (Figura 1). El depredador se encontraba aislado en un recinto transparente perforado por lo

Foto david Romero

Figura 1. adulto de un escarabajo buceador (Dytiscus spp.).

que no había contacto físico con las hembras de tritón. Sin embargo, durante el ensayo uno de los escarabajos se escapó accidentalmente durante las horas transcurridas entre dos observaciones consecutivas. al examinar el acuario se comprobó que la hembra había perdido la cola y presentaba heridas de masticación (Figura 2). Por las condiciones experimentales, el único agente que había podido causar dicha herida era el ejemplar de D. circumflexus. la cola no apareció en el acuario, por lo que se supone el consumo completo de la misma por parte del escarabajo.


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Foto david Romero

Figura 2. detalle de la cola dañada de una hembra de T. pygmaeus durante un ensayo de laboratorio.

Figura 3. Macho de T. pygmaeus con la cola cortada por un escarabajo buceador durante un muestreo.

Posteriormente, durante una prospección en una laguna natural ubicada en el Parque Natural de los alcornocales (término Municipal de Cortes de la Frontera, Málaga; UtM 10 x 10 km: 30S tF85; 510 msnm) realizada durante el mes de mayo de 2012 se capturaron en cuatro nasas cangrejeras un total de 23 ejemplares de T. pygmaeus, de los cuales dos presentaron heridas considerables. Uno de ellos había perdido la cola que se encontraba desprendida en el interior de la nasa en la que se capturó el ejemplar (Figura 3). El otro individuo tenía serios cortes justo en la base de la cloaca, en la zona de inserción de la cola. En la nasa donde se encontraron los dos ejemplares de T. pygmaeus lesionados había un ejemplar adulto de un escarabajo buceador (perteneciente al grupo de los grandes ditíscidos; géneros Dytiscus o Cybister). al observar en los tritones daños similares a los registrados en el ejemplar de doñana y capturarse junto a ellos un ejemplar adulto de un gran ditíscido, asumimos que en el caso de las nasas fue también uno de los grandes escarabajos buceadores el responsable de los daños observados en los tritones. Entre las consecuencias letales que dichas lesiones podrían tener sobre los adultos de tritón cabe predecir la muerte directa de los ejemplares dañados si las lesiones son muy graves y profundas (Figuras 2 y 3), o la muerte

indirecta al aumentar el riesgo de depredación de los ejemplares como consecuencia de la disminución drástica de su capacidad natatoria tras la pérdida de la cola. Por otro lado, dichos daños podrían generar otros efectos negativos sobre los individuos adultos haciéndolos más vulnerables a las distintas fuentes de estrés que tienen lugar en el medio natural (Michel & Burke, 2011), como podría ser a la infección por patógenos de distinta naturaleza (Johnson et al., 2006) o a la presencia de contaminantes en el medio (Relyea, 2003). Se desconoce si el fenómeno de depredación aquí descrito también ocurre en condiciones naturales, pues en los dos casos observados los daños se produjeron cuando los tritones se encontraban en situación de movimientos limitados. tras las observaciones expuestas cabe recomendar que durante los muestreos con nasas u otras trampas de captura, en aquellas zonas donde estén presentes T. pygmaeus y grandes ditíscidos, se disminuya en la medida de lo posible el tiempo en el que las trampas están activas con objeto de minimizar los fenómenos de depredación sobre T. pygmaeus. de la misma manera, se recomienda no almacenar en el mismo recipiente, ni siquiera temporalmente, a ejemplares de anfibios con escarabajos acuáticos.


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REFERENCIaS Brodie, E.d. & Formanowicz, d.R. 1983. larvae of the predaceous diving beetle Dytiscus verticalis acquire an avoidance response to skin secretion of the newt Notophthalmus viridescens. Herpetologica, 37: 172-176. Johnson, P.t.J., Preu, E.R., Sutherland, d.R., Romansic, J.M., Han, B. & Blaustein, a.R. 2006. adding infection to injury: synergistic effects of predation and parasitism on amphibian malformations. Ecology, 87: 2227-2235. Miaud, C. 1993. Predation on newt eggs (Triturus alpestris and T. helveticus): identification of predators and protective role of ovoposition behaviour. Journal of Zoology, 231: 575-581. Michel, M.J., & S. Burke. 2011. Consequences of an amphibian malformity for development and fitness in complex environments. Freshwater Biology, 56: 1417-1425.

Pérez-Santigosa, N., Hidalgo-Villa, J. & díaz-Paniagua, C. 2003. depredación y consumo de huevos de tritón pigmeo, Triturus pygmaeus, en los medios acuáticos temporales de doñana. Revista Española de Herpetología, 17: 11-19. Relyea, R.a. 2003. Predator cues and pesticides: a double dose of danger for amphibians. Ecological Applications, 13: 1515-1521. tejedo, M. 1993. Size-dependent vulnerability and behavioral responses of tadpoles of two anuran species to beetle larvae predators. Herpetologica, 49: 287-294. Wels, K.d. 2007. The ecology and behaviour of amphibians. 648-651. the University of Chicago Press. Chicago and london.

Desarrollo embrionario y retención intrauterina en colúbridos del nordeste de Argentina María Teresa Sandoval, José Augusto Ruiz García & Blanca Beatriz Álvarez Cátedra de Embriología Animal. Laboratorio de Herpetología. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura. Universidad Nacional del Nordeste. Av. Libertad, 5470. 3400 Corrientes. Argentina. C.e.: mtsandoval@exa.unne.edu.ar

Fecha de aceptación: 16 de noviembre de 2012. Key words: Ophidia, egg retention, embryonic stage, oviposition.

En los reptiles escamosos se reconocen dos modelos de desarrollo: oviparidad y viviparidad. Estos se consideran parte de un continuo y se ha planteado en numerosos trabajos que el patrón vivíparo habría evolucionado desde la oviparidad a través de pasos progresivos que incluyeron la retención uterina de huevos, el adelgazamiento de la cáscara y modificaciones en los anexos extraembrionarios y en la pared oviductal para la formación de estructuras placentarias (tinkle & Gibbons, 1977; Blackburn, 1981; andrews & Rose, 1994; Blackburn, 1998; andrews & Mathies, 2000; Blackburn, 2000; andrews, 2002; Heulin et al., 2002; Stewart & thompson, 2003; thompson et al., 2004; Blackburn & Flemming, 2009).

El conocimiento del grado de desarrollo ontogenético en el momento de la puesta de huevos es fundamental para estimar el tiempo de

retención embrionaria intrauterina (demarco, cuestión que resulta esencial para interpretar la diversidad de historias de vida dentro de los escamosos (Radder et al., 2008). Entre los escamosos ovíparos se pueden reconocer diversas situaciones, desde hembras que ponen los huevos prontamente después de la ovulación y fecundación, hasta casos en los que se prolonga el tiempo de retención uterina, de modo que al momento de la puesta los embriones se encuentran en un estado avanzado del desarrollo (Blackburn, 1995). los trabajos de Shine (1983) y Blackburn (1995) compilan una serie datos acerca del estado embrionario en el momento de la oviposición de 62 especies de lagartos y 13 de serpientes, pertenecientes a las familas agamidae, anguidae, Chamaleontidae, Gekkonidae, Iguanidae, lacertidae, Pygopodidae, 1992),


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Scincidae, teiidae, Boidae, Colubridae, Elapidae y typhlopidae. Braña et al. (1991) presentan dicha información para siete especies de lacértidos del norte de España y discuten las posibles relaciones entre el grado de retención embrionaria y el tamaño corporal de la hembra, el tamaño de la camada, la masa relativa de la puesta y la distribución geográfica (principalmente altitudinal) de las diferentes poblaciones analizadas. demarco (1992, 1993) analiza el estado embrionario en el momento de la puesta de diferentes especies pertenecientes al género Sceloporus y destaca su utilidad para estimar el tiempo total del desarrollo ontogenético. telemeco et al. (2010) reportan datos acerca de los aspectos reproductivos de una lagartija alpina, Bassiana duperreyi, y analizan experimentalmente el grado de retención embrionaria de hembras sometidas a diferentes temperaturas. Para Cnemidophorus uniparens (Billy, 1988), Agama impalearis (El Mouden et al., 2000), Naja kaouthia (Jackson, 2002), Python sebae (Boughner et al., 2007), el género Anolis (Sanger et al., 2008), Paroedura pictus (Noro et al., 2009) y Eublepharis macularius (Wise et al., 2009) se han propuesto tablas de desarrollo embrionario que cuentan con descripciones de los primeros estadios post-oviposición. dichos trabajos ponen de manifiesto la variabilidad de estados embrionarios al momento de la oviposición entre los diversos taxones, los cuales corresponden en su mayoría a lagartos del Hemisferio Norte. Para escamosos sudamericanos, particularmente las serpientes, la información disponible acerca del grado de desarrollo embrionario en el momento de la puesta, y en consecuencia sobre el grado de retención embrionaria, es prácticamente nula. la familia Colubridae, de distribución cosmopolita, representa el grupo de serpientes de mayor riqueza específica (Burbrink & Crother, 2011). Han colonizado todos los hábitats y climas posi-

bles, desde los trópicos hasta zonas desérticas. la mayoría de los representantes de la familia son ovíparos, con unas pocas especies vivíparas. En argentina se han citado alrededor de 100 especies, pudiendo presentar hábitos fosoriales, arborícolas, terrestres o acuáticos (Scrocchi et al., 2006). Su gran diversidad y particularidades ecológicas hacen de los colúbridos un excelente grupo para abordar estudios de biología reproductiva y de desarrollo. En el presente trabajo analizamos el estado embrionario en huevos oviductales y huevos recién puestos de nueve especies del nordeste de argentina, con el fin de evaluar el grado de retención embrionaria y aportar información que contribuya al estudio de los patrones de desarrollo dentro del clado. Se analizaron huevos oviductales (HO) de ejemplares de Mastigodryas bifossatus (n = 9 HO), Leptophis ahaetulla (n = 9 HO), Sibynomorphus turgidus (n = 3 HO) y Philodryas olfersii (n = 10 HO) depositados en la Colección Herpetológica de la Universidad Nacional del Nordeste Corrientes (UNNEC: 9514, 11312, 8502, 10321, respectivamente). Para ello se practicó la disección de las hembras grávidas y se removieron los oviductos con los huevos. Por otra parte, se analizaron huevos recién puestos (Ov), obtenidos en laboratorio, de Mussurana bicolor (n = 2 Ov), Erythrolamprus poecilogyrus (n = 7 Ov), Erythrolamprus almadensis (n = 4 Ov), Erythrolamprus semiaureus (n = 17 Ov) y Lygophis anomalus (n = 4 Ov). Para este caso se realizó la fijación, en formol 10%, de un huevo de cada camada, dentro de las 16 - 48 h post-oviposición, previa inyección de 0,1 ml de pentobarbital sódico como anestésico (american Veterinary Medical association, 2007). Para el análisis de los embriones se retiró la cáscara del huevo y se procedió al aislamiento de los mismos de la masa de vitelo.


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los ejemplares fueron posteriormente coloreados con azul de metileno, observados y fotografiados bajo lupa estereoscópica leica ES2. los embriones fueron caracterizados sobre la base de las principales estructuras anatómicas, y los estadios del desarrollo se asignaron siguiendo como referencia la tabla propuesta por Zehr (1962) (Z), quien propone un total de 37 estadios embrionarios para Thamnophis sirtalis sirtalis. asimismo, a fin de poder establecer comparaciones con otras especies estudiadas, dichos estadios se equipararon con los propuestos por dufaure & Hubert (1961) (d&H), quienes describen para Zootoca vivipara una serie de 40 estadios de desarrollo. En la tabla 1 se resumen los datos de los estadios embrionarios observados para cada especie estudiada. En los huevos oviductales se observaron embriones en estadios 15, 16, 18 y 23 Z, diferencias que se interpretan en a

c

b

d

relación al tiempo de gestación de las hembras en el momento de su captura y fijación. El grado de desarrollo ontogenético en el momento de la oviposición también fue variable, observándose embriones en estadio 18, 21, 22 y 24 Z. las principales características anatómicas de cada estadio embrionario examinado se describen a continuación. Estadio 15 Z: prosencéfalo, mesencéfalo y rombencéfalo bien delimitados, placodas ópticas y óticas invaginadas, arco faríngeo I bien delimitado, corazón tubular, estomodeo invaginado, somitos organizados en la región anterior y media del tronco y esbozo caudal incipiente. Estadio 16 Z: telencéfalo, diencéfalo, mesencéfalo y rombencéfalo bien diferenciados, vesícula del cristalino completamente invaginada, vesícula ótica con abertura externa aún visible, arco faríngeo I y primera abertura faríngea bien definidos, corazón en S, somitos Figura 1. Fotografías de embriones de cinco especies pertenecientes a la familia Colubridae en diferentes estadios del desarrollo embrionario (E.). (a) L. ahaetulla, E.16Z (29d&H). (b) M. bifossatus, E.18Z (27d&H). (c) E. poecilogyrus, E.21Z (29d&H). (d) L. anomalus, E.22Z (29d&H). (e) M. bicolor, E.24Z (31d&H). Escala: 1mm.

e

Fotos J.a. Ruiz García


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organizados en la región posterior de tronco, región caudal sin somitos visibles, cola con giro de 180º, mesénquima pronefrogénico visible, alantoides con islotes sanguíneos, saco vitelino bien vascularizado y amnios completo (Figura 1a). Estadio 18 Z: mesencéfalo prominente, cúpula óptica con fisura coroidea amplia, cristalino bien definido y blanquecino, vesícula ótica completamente invaginada, arcos faríngeos I y II bien definidos, II y IV distinguibles, primera y segunda aberturas faríngeas presentes, corazón con cámara ventricular desplazada ventral y posteriormente y cámara auricular en posición dorsal anterior, somitos organizados en la porción anterior de la cola, cola con giro de 360º, alantoides vascularizado (Figura 1b). Estadio 21 Z: telencéfalo prominente dividido en dos lóbulos, curvatura mesencefálica bien definida, placodas nasales engrosadas levemente invaginadas, vesícula ótica redondeada, arco faríngeo I prominente dividido en proce-

so mandibular y maxilar, arcos II a IV aún visibles, pronefros con túbulos nefríticos organizados, cola con 2,25 vueltas (Figura 1c). Estadio 22 Z: telencéfalo expandido en la región nasal, epífisis incipiente, cúpula óptica con fisura coroidea estrecha, cristalino en posición central, vesícula ótica con conducto endolinfático incipiente, placoda nasal en invaginación, proceso mandibular más prominente que el proceso maxilar, arcos II y III y segunda y tercera aberturas faríngeas aún visibles, cámara ventricular del corazón con crestas endocárdicas incipientes, pronefros bien organizado y mesénquima mesonefrogénico visible en la región lateral-posterior del tronco, cola con 2,5 vueltas (Figura 1d). Estadio 23 Z: telencéfalo expandido lateralmente, ojo y vesícula ótica igual que en el estadio anterior, órgano vomeronasal incipiente, proceso mandibular más prominente que el estadio anterior, arcos II a IV no visibles, segunda y tercera aberturas faríngeas aún visibles, corazón y cola igual que en el estadio anterior.

tabla 1. Estadio del desarrollo embrionario en huevos oviductales (HO) y en el momento de la oviposición (Ov) de 15 especies pertenecientes a la familia Colubridae. 1Citado por Shine (1983), 2Citado por Blackburn (1995). Estadio Z = Estadio del desarrollo (Zehr, 1962); Estadio d&H = Estadio del desarrollo (defaure & Hubert, 1961). Especie Amphiesma vibakai Dendrelaphis tristis Elaphe guttata Elaphe obsoleta Erythrolamprus almadensis Erythrolamprus semiaureus Erythrolamprus poecilogyrus Lampropeltis triangulum Leptophis ahaetulla Lygophis anomalus Mastigodryas bifossatus Mussurana bicolor Opheodrys aestivus Philodryas olfersii Sibynomorphus turgidus

tipo de muestra

Estadio Z

Estadio d&H

autoría

Ov Ov Ov Ov Ov Ov Ov Ov HO Ov HO Ov Ov HO HO

--

28

---18 18 21 -16 22 18 24 -23 15 y 16

30 31 30 27 27 29 27 25 29 27 31 21-27 (25) 30 25-26

Fukada (1956)1,2 Wall (1921)1,2 Shine (1983) ditmars (1942)1,2 Presente estudio Presente estudio Presente estudio ditmars (1942)1,2 Presente estudio Presente estudio Presente estudio Presente estudio Plummer (1984) Presente estudio Presente estudio


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Estadio 24 Z: mesencéfalo prominente formado por un sólo lóbulo, ojo con incipiente pigmentación de la retina, cristalino blanquecino con posición central, vesícula ótica globosa con conducto endolinfático desarrollado, digitiforme y dirigido hacia la región dorsal del rombencéfalo, proceso maxilar alcanza la región anterior del ojo, procesos mandibulares derecho e izquierdo más desarrollados que en el estadio anterior y dirigidos hacia medial, segunda y tercera aberturas faríngeas aún visibles, túbulos pronéfricos bien desarrollados y túbulos mesonéfricos incipientes de contorno más o menos lineal, cola con 3,5 vueltas, ejemplares machos con esbozos de hemipenes (Figura 1e). Blackburn (1995) analiza los modelos de desarrollo en los escamosos y concluye que, excepto raras excepciones, las especies ovíparas tienen retención embrionaria hasta la etapa de “faríngula” (estadios 18 - 27 d&H) o hasta el período donde se esbozan los miembros (estadios 28 - 35 d&H). En su trabajo el autor lista seis especies pertenecientes a la familia Colubridae que presentan retención embrionaria, al menos hasta el estadio 21 d&H (tabla 1). a partir de los resultados obtenidos podemos decir que los nueve colúbridos analizados en este trabajo retienen los embriones en el oviducto al menos hasta el estadio 15 - 16 Z (25-26 d&H). Según esto, M. bifossatus, L. ahaetulla, S. turgidus, P. olfersii, M. bicolor, E. poecilogyrus, E. almadensis, E. semiaureus y L. anomalus conservan el modelo de desarrollo embrionario propuesto por Blackburn (1995) para escamosos ovíparos. Se ha sugerido que la retención de huevos entre los escamosos sería una respuesta adaptativa a condiciones climáticas adversas, principalmente las bajas temperaturas, la sequía o la ausencia de sitios aptos para la oviposición

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(Blackburn, 1982; Shine, 1995). Braña et al. (1991) observaron que el grado de retención uterina es significativamente diferente entre ciertas poblaciones de Zootoca vivipara, Iberolacerta monticola, Lacerta bilineata, Lacerta schreiberi, Podarcis bocagei, Podarcis muralis y Podarcis hispanica estudiadas, variando el desarrollo embrionario entre el estadio 22 y 34 d&H en el momento de depositar la puesta. Según estos autores, las poblaciones que muestran mayor grado de retención de huevos son aquéllas que se encuentran a mayor altitud. demarco (1992) describe que Sceloporus woodi, S. virgatus y S. scalaris exhiben retención embrionaria breve, intermedia y prolongada respectivamente, condición que se relacionaría con su distribución a baja, media o elevada altitud. telemeco et al. (2010) observaron variación en el grado de retención embrionaria en poblaciones de B. duperreyi residentes a diferentes altitudes. asimismo, en base a sus experimentaciones corroboran que las bajas temperaturas retrasan la oviposición, cuestión que para estos autores refuerza la hipótesis del origen de la viviparidad asociado al clima frío. En el presente trabajo observamos marcada disimilitud en el estado de desarrollo embrionario en el momento de la oviposición entre M. bicolor y E. poecilogyrus, E. almadensis, E. semiaureus y L. anomalus. En contraposición a las especies estudiadas en los trabajos antes citados, las aquí analizadas se distribuyen a la altura del nivel del mar, en una zona de clima subtropical, por lo que para estos colúbridos la temperatura no sería el factor condicionante del grado de retención embrionaria. los trabajos de Shine (1995) y Radder et al. (2008) plantean que la retención embrionaria influye en el fenotipo de la cría y directamente aumenta el éxito reproductivo de una especie. los resultados obtenidos en el presente trabajo demuestran que, previamente a la


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puesta, en el embrión se esbozan y organizan los principales sistemas de órganos como el sistema nervioso central, órganos de los sentidos, corazón y sistema circulatorio embrionario y extraembrionario, sistema urinario y membranas extraembrionarias. durante la etapa organogenética del desarrollo ocurren complejos procesos morfogenéticos altamente susceptibles de sufrir alteraciones por efecto de diversos factores ambientales, siendo los estadios ontogenéticos tempranos los más vulnerables. En este sentido, complementariamente a lo propuesto por los autores antes

citados, la retención embrionaria prolongada permitiría a la hembra proteger a la cría durante el periodo crítico de la organogénesis y así aumentar la viabilidad y supervivencia de las camadas. aGRadECIMIENtOS: a C. Falcione y M. aquino por la cesión de puestas de huevos de L. anomalus y M. bicolor, respectivamente. El presente trabajo contó con el financiamiento del Proyecto F019 / 08 "Biodiversidad de anfibios y reptiles de Corrientes, Chaco y Formosa, argentina" de la Secretaría General de Ciencia y técnica de la Universidad Nacional del Nordeste.

REFERENCIaS american Veterinary Medical association. 2007. AVMA Guidelines on Euthanasia. http://www.avma.org/issues/ animal_welfare/euthanasia.pdf [Consulta: 17 junio 2010]. andrews, R.M. 2002. low oxygen: a constraint on the evolution of viviparity in reptiles. Physiological and Biochemical Zoology, 75: 145–154. andrews, R.M. & Rose, B.R. 1994. Evolution of viviparity: constrainst on egg retention. Physiological Zoology, 67: 1006–1024. andrews, R.M. & Mathies, t. 2000. Natural history of reptilian development: constraints on the evolution of viviparity. BioScience, 50: 227–238. Billy, a.J. 1988. Observations on the embryology of the unisexual lizard Cnemidophorus uniparens (teiidae). Journal of Zoology, 215: 55–81. Blackburn, d.G. 1981. an evolutionary analysis on vertebrate viviparity. American Zoologist, 21: 120. Blackburn, d.G. 1982. Evolutionary origins of viviparity in the reptilia. I. Sauria. Amphibia–Reptilia, 3: 185–205. Blackburn, d.G. 1995. Saltationist and punctuated equilibrium models for the evolution of viviparity and placentation. Journal of Theoretical Biology, 174: 199–216. Blackburn, d.G. 1998. Structure, function, and evolution of the oviducts of squamate reptiles, with special reference to viviparity and placentation. Journal of Experimental Zoology, 282: 560–617. Blackburn, d.G. 2000. Reptilian viviparity: past research, future directions and appropriate models. Comparative Biochemistry and Physiology Part A, 127: 391–409. Blackburn, d.G. & Flemming, a.F. 2009. Morphology, development and evolution of fetal membranes and placentation in squamate reptiles. Journal of Experimental Zoology, 312B: 579–589. Boughner, J.C., Buchtová, M., Fu K., diewert, V., Hallgrímsson, B. & Richman, J.M. 2007. Embryonic development of Python sebae – I: Staging criteria and

macroscopic skeletal morphogenesis of the head and limbs. Zoology, 110: 212–230. Braña, F., Bea, a. & arrayago, J. 1991. Egg retention in lacertid lizards: Relationships with reproductive ecology and the evolution of viviparity. Herpetologica, 47: 218–226. Burbrink, F.t. & Crother B.I., 2011. Evolución and taxonomy of snakes.19–53. In: aldridge, R.d. & Sever, d.M. (eds.), Reproductive Biology and Phylogeny of Snakes. Science Publishers. USa. defaure, J.P. & Hubert, J. 1961. table de developpement du lezard vivipare: Lacerta (Zootoca) vivípara Jacquin. Archives D´Anatomie Microscopique et Morphologie Experimentale, 50: 309–327. demarco, V. 1992. Embryonic development times and egg retention in four species of Sceloporine lizards. Functional Ecology, 6: 436–444. demarco, V. 1993. Estimating Egg Retention times in Sceloporine lizards. Journal of Herpetology, 27: 453–458 ditmars, R.l., 1942. The reptiles of North America. doubleday, doran & Company. Garden City, New York. El Mouden, E., Bons J., Pieau, C., Renous, S., Znari, M. & Boumezzough, a. 2000. developmental table of an agamid lizard, Agama impalearis Boettger, 1874. Annales des Sciences Naturelles, 21: 93–115. Fukada, H. 1956. Biological studies on the snakes. III. Observations of hatching of Elaphe climacophora (Boie), E. conspicillata (Boie), and Natrix v. vibakari (Boie). Bulletin of the Kyoto Gakugei University. Series B, 9: 21–29. Heulin, B., Ghielmi, S., Vogrin, N., Surget–Groba, Y. & Guillaume, C.P. 2002. Variation in eggshell characteristics and in intrauterine egg retention between two oviparous clades of the lizard Lacerta vivipara: insight into the oviparity–viviparity continuum in squamates. Journal of Morphology, 252: 255–262. Jackson, K., 2002. Post-ovipositional development of the


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) monocled cobra, Naja kaouthia (Serpentes: Elapidae). Zoology, 105: 203–214. Noro, M., Uejima, a., abe G., Manabe, M. & tamura, K. 2009. Normal developmental stages of the Madagascar ground gecko Paroedura pictus with special reference to limb morphogenesis. Developmental Dynamics, 238: 100–109. Plummer, M. 1984. Female reproduction in an arkansas population of rough green snakes Opheodrys aestivus. 1015–113. In: Siegel, R.a., Hunt, l.E., Knight, J.l., Malaret l. & Zuschlag, N.J. (eds.), Vertebrate Ecology and Systematics– A tribute to Henry S. Fitch. University of Kansas Museum of Natural History. lawrence, Kansas. Radder, R.S., Elphick, M.J., Warner, d.a,. Pike d.a. & Shine R. 2008. Reproductive modes in lizards: measuring fitness consequences of the duration of uterine retention of eggs. Functional Ecology, 22: 332–339. Sanger, t.J., losos, J.B., & Gibson–Brown J.J. 2008. a developmental staging series for the lizard genus Anolis: a new system for the integration of evolution, development, and ecology. Journal of Morphology, 269:129–137. Scrocchi, G. J., Moreta, J. C.&y S. Kretzschmar. 2006. Serpientes del Noroeste Argentino. Fundación Miguel lillo. tucumán, argentina. Shine, R. 1983. Reptilian reproductive modes: the oviparity–viviparity continuum. Herpetologica, 39: 1–8.

43

Shine, R. 1995. a new hypothesis for the evolution of viviparity in reptiles. The American Naturalist, 145: 809–823. Stewart, J.R. & thompson M.B. 2003. Evolutionary transformations of the fetal membranes of viviparous reptiles: a case study of two lineages. Journal of Experimental Zoology Part A: Comparative Experimental Biology, 299a: 13–32. telemeco, R.S., Radder, R.S., Baird, t.a. & Shine, R. 2010. thermal effects on reptile reproduction: adaptation and phenotypic plasticity in a montane lizard. Biological Journal of the Linnean Society, 100: 642–655. thompson, M.B., adams, S.M., Herbert, J.F., Biazik, J.M. & Murphy, C.R. 2004. Placental function in lizards. International Congress Series, 1275: 218–225. tinkle, d. & Gibbons, J.W. 1977. the distribution and evolution of viviparity in reptiles. Miscellaneous publications, Museum of Zoology, University of Michigan, 154:1–55. Wall F. 1921. Snakes of Ceylon. HR Cottle, Government Printer. Ceylon. Wise, P.a.d., Vickaryous, M.K. & Russell a.P. 2009. an embryonic staging table for in ovo development of Eublepharis macularius, the leopard gecko. The Anatomical Record, 292: 1198–1212. Zehr, d.R. 1962. Stages in the normal development of the common Garter Snake Thamnophis sirtalis sirtalis. Copeia, 1962: 322–329.

Ornitofagia de Gallotia intermedia en Guaza (Tenerife, Islas Canarias) Beatriz Fariña1 & Aurelio Martín2 1 2

Cl. Alhelí, 5. 38296 San Cristóbal de La Laguna. C.e.: tison@telefonica.net Dpto. de Biología Animal (Zoología). Facultad de Biología. Universidad de La Laguna. 38206 La Laguna. Tenerife.

Fecha de aceptación: 12 de noviembre de 2012. Key words: lizard, opportunity, excrement.

Gallotia intermedia es la única especie de lagarto gigante superviviente en la isla de tenerife. En la actualidad, se conocen sólo dos poblaciones, una en el oeste (los Gigantes) y otra en la parte meridional de la isla (Guaza). la dieta de esta especie apenas es conocida, pero distintas observaciones nos permiten suponer que, al igual que en el caso de los restantes lagartos canarios, incluye un alto componente de materia vegetal. En Guaza consumen diversas espe-

cies de plantas, siendo muy llamativo el consumo de frutos de Plocama pendula y Opuntia stricta. Sin embargo, G. intermedia puede comportarse de manera oportunista y aprovechar ocasionalmente otros recursos de origen animal, como se muestra en la presente nota. El 9 de junio de 2012, en la zona inferior del acantilado de Guaza, se localizó un excremento de G. intermedia del que sobresalían plumas (Figura 1). Su análisis permi-


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Fotos aurelio Martín

Figura 1. Excremento de G. intermedia con plumas sobresaliendo.

Figura 2. Plumas de Apus sp. con los extremos seccionados.

tió identificarlas como pertenecientes a Apus sp., casi con seguridad a Apus unicolor, especie que nidifica en el acantilado. aunque se desconoce si el vencejo fue depredado o consumido como carroña, nos inclinamos más por esta última posibilidad. El hecho de que las plumas largas sean caudales podría indicar que el lagarto consumió la parte posterior del cuerpo y posiblemente los intestinos putrefactos. los extremos seccionados de varias plumas (Figura 2) podrían haberse ocasionado por golpes contra las rocas en el supuesto de que un vencejo herido o enfermo hubiese quedado atrapado en el fondo de alguna grieta. El consumo de aves en lagartos gigantes, aunque ocasional, ha sido mencionado en otras especies de lagartos gigantes. así, en excrementos de Gallotia simonyi PérezMellado et al. (1999) encuentran plumas de dos paseriformes y Machado (1985) cita la aparición de plumas y cáscaras de huevo. así mismo, Rodríguez et al. (2000) encuentran restos de cáscaras de huevos y plumas en excretas de esta misma especie. En un estudio sobre la dieta anual de Gallotia bravoana rea-

lizado por alfayete & Mora (2005) se encontraron restos de plumas y cáscaras, presumiblemente de palomas. En Gallotia stehlini Naranjo et al. (1991) encuentran restos de paseriformes, lacertidos, múridos y mamíferos sin identificar en el análisis fecal. Con excepción de G. stehlini, los lagartos gigantes canarios se han visto relegados a zonas relativamente inaccesibles como acantilados o roques aislados donde la escasez de recursos propia de estos lugares ha propiciado una dieta oportunista. Su convivencia con colonias de gaviotas, procelariformes, palomas y vencejos favorece que los lagartos consuman regurgitaciones de gaviotas (Siverio & Felipe, 2009), excrementos (Salvador, 1971; Silva & Santana, 2003; Ginovés et al., 2005), y carroña (Mateo, 2007). El aprovechamiento de recursos temporales en ambientes poco productivos también ha sido mencionado en lagartos pertenecientes al género Podarcis, los cuales consumen cadáveres de aves en las inmediaciones de nidos de Falco eleonorae en diversos islotes y roques mediterráneos (delaugerre et al., 2012).


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REFERENCIaS alfayete, M.C. & Mora, R. 2005. Estudio de la dieta anual del lagarto gigante Gallotia bravoana. Informe interno. Consejería de medio ambiente y ordenación territorial del Gobierno de Canarias. Santa Cruz de tenerife. delaugerre, M., Grita, F., lo Cascio, P. & Ouni, R. 2012. lizards and Eleonora’s Falcon (Falco eleonorae Gené, 1839), a Mediterranean micro-insular commensalism. Biodiversity Journal, 3: 3–12. Ginovés, J., Betoret, a. & Martín, a. 2005. Estudio de la población del lagarto gigante de Tenerife (Gallotia intermedia) en el espacio natural protegido de la Montaña de Guaza. departamento de Biología animal. Universidad de la laguna. Informe interno, Cabildo Insular de tenerife. Santa Cruz de tenerife. Machado, a. 1985. New data concerning the Hierro Giant lizard and the lizard of Salmor (Canary Islands). Bonner. Zoologische Beitrage, 36: 429–470. Mateo, J.a. 2007. El lagarto Gigante de La Gomera. Publicaciones turquesa S.l. Santa Cruz de tenerife. Naranjo, J.J., Nogales, M. & Quilis, V. 1991. Sobre la presencia de Gallotia stehlini en la isla de Fuerteventura (Canarias) y datos preliminares de su alimentación. Revista Española de Herpetología, 6: 45–48.

Pérez-Mellado, V., Romero-Beviá, M., Martín-García, S., Perera, a., lópez-Vicente M. & Galache, C. 1999. El uso de los recursos tróficos en Gallotia simonyi (Sauria, lacertidae) de la isla de El Hierro (Islas Canarias). 63–83. In: lópez-Jurado, l.F. & Mateo, J.a. (eds.), El Lagarto Gigante de El Hierro: bases para su conservación. Monografías de Herpetología 4. asociación Herpetológica Española. Gran Canaria. Rodríguez, M.a., Castillo, C., Sánchez, S. & Coello, J.J. 2000. El lagarto Gigante de El Hierro. Publicaciones turquesa S.l. Santa Cruz de tenerife. Salvador, a. 1971. Nota sobre el lagarto negro gigante de Canarias, Lacerta simonyi. Boletín Real Sociedad Española Historia Natural (Biol.), 69: 317–320. Silva, J.l. & Santana Rivero, M. 2003. Programa de recuperación del lagarto gigante de El Hierro. Informe de resultados preliminares (Enero-Julio 2003). Informe interno. Gobierno de Canarias. Santa Cruz de tenerife. Siverio, F. & P. Felipe. 2009. Comensalismo entre lagarto gigante de El Hierro (Gallotia simonyi) y gaviota patiamarilla (Larus michahelis) en el Roque Chico de Salmor. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 20: 40–44.

Un caso de comportamiento arborícola en Vipera latastei Sara Gragera Ramos1 & Juan Ramón Fernández Cardenete2 1 2

Pza. Cataluña, 4-2º A. 11402 Jerez de la Frontera. Cádiz. Dept. Zoología. Facultad de Ciencias. Universidad de Granada. Cl. Severo Ochoa, s.n. 18071 Granada. C.e.: juanra@ugr.es

Fecha de aceptación: 16 de noviembre de 2012. Key words: arboreal habits, habitat selection, Vipera latastei.

la explotación del estrato arbóreo y arbustivo por parte de especies de anfibios y reptiles se asocia a la termorregulación, o a motivos tróficos y de ocultación ante posibles depredadores (Cunningham, 1955; Stebbins & Cohen, 1997; Pleguezuelos, 1998; Shine et al., 2002). la actividad arborícola en especies de organismos ectotérmicos terrestres ha sido bien documentada en numerosas ocasiones entre los herpetos ibéricos, con ejemplos tanto en especies rupícolas y trepadoras (Hyla arborea [Gosá, 2003]; Timon lepidus [autores, datos no publicados]; Podarcis bocagei [Galán, 2011]; Podarcis hispanica [González de la Vega,

1988; autores, datos no publicados]; Podarcis muralis [diego-Rasilla, 2004; autores, datos no publicados]; Hemorrhois hippocrepis, Rhinechis scalaris, Malpolon monspessulanus [autores, datos no publicados]; Zamenis longisssimus [Millán &Gras, 1994]), como en especies parcial (Chioglossa lusitanica [Martínez-Solano & GarcíaParís, 2000]; Hyla meridionalis [autores, datos no publicados]; Mauremys leprosa [domínguez & Villarán, 2012; autores, datos no publicados]), o escasamente trepadoras (Pelodytes punctatus [Salvador & García-París, 2001]; Alytes obstetricans, Bufo bufo, Rana temporaria [Gosá, 2003]).


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Foto Sara Gragera

Entre las poblaciones ibéricas de víboras, se ha citado la ocupación temporal de matorrales de cierta altura por Vipera latastei, fundamentalmente en los periodos calurosos de verano y otoño (Ortiz-Santaliestra et al., 2011). El 16 de septiembre de 2012 se observó un individuo adulto de V. latastei, probablemente hembra, sobre una rama horizontal de un ejemplar de Arbutus unedo, a unos 2 m sobre el nivel del suelo, en una fuente ubicada en ladera de exposición norte, dentro de la sierra del Parque Nacional de Monfragüe (UtM 1 x 1 km: 29S QE5413; 305 msnm). El hábitat, forestal, estaba compuesto por formaciones de frondosas y esclerófilas de tipo mesomediterráneo sobre suelos ácidos, con un sotobosque aclarado en la zona del avistamiento. El ejemplar fue observado durante 1 h desde las 14:30h, en un día despejado y soleado (temperatura ambiente de 34ºC). En estado de inactividad, dormitaba (con la pupila cerrada) en las horas centrales del día.

durante el tiempo que duró la observación permaneció inmóvil horizontalmente sobre la rama (Figura 1). No se midió temperatura corporal del ejemplar, el cual no fue molestado en ningún momento. la cercanía a un punto de agua (fuente con varios pilones, en este caso) se cita como habitual en la especie durante los meses del estío, época en la que suelen seleccionar positivamente este tipo de hábitats (Pleguezuelos & Feriche, 2003; Brito, 2011; Ortiz- Santaliestra et al., 2011;

autores, datos no publicados), ya sea por las condiciones más frescas del entorno, o por la presencia de presas potenciales (sobre todo, micromamíferos), si bien el reporte de numerosas citas cerca de estos lugares puede ser consecuencia de una mayor afluencia relativa de visitantes en ellos (Pleguezuelos & Feriche, 2003). la ubicación elevada del ofidio, sobre el extremo de una rama, podría tener una posible interpretación relacionada con la termorregulación por tigmotermia (la madera es


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mala conductora del calor, y a cierta distancia del suelo hay una menor influencia térmica en períodos que sobrepasan el rango de termoconformidad del reptil). En la composición de la dieta del vipérido se citan algunas aves de anidación arborícola (Bea & Braña, 1988; Santos et al., 2007), por lo que también podría haber subido en la exploración de posibles fuentes de alimento. Sin embargo, no se observó ningún nido en las inmediaciones.

Figura 1. Ejemplar de V. latastei observado sobre un madroño.

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Otra interpretación podría estar relacionada con una búsqueda de protección frente a depredadores terrestres, como Sus scrofa, Herpestes ichneumon u Homo sapiens. Se destaca la ausencia de refugios rocosos en el entorno, por lo que podría estar buscando protección en zonas elevadas del dosel forestal. Este comportamiento es referido por algunos autores en relación a lacértidos en zonas con escasez de refugios (Kaliontzopoulou et al., 2009). Consideramos que la primera hipótesis es la más probable, ya que el momento de la observación fue uno de los períodos más calurosos del mes, con el pico de mayor temperatura máxima justo el día anterior, 35,9ºC (fuente: estación meteorológica de Serradilla, Cáceres). aGRadECIMIENtOS: B. Nieto nos ayudó con la identificación del arbusto.

REFERENCIaS Bea, a. & Braña, F. 1988. Nota sobre la alimentación de Vipera latastei, Boscá, 1878 (Reptilia, Viperidae). Munibe, 40: 121-124. Brito, J.C.a.R. 2011. Víbora hocicuda - Vipera latastei. In: Salvador, a. & Marco, a. (ed.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 26 octubre 2012]. Cunningham, J.d. 1955. arboreal habits of certain reptiles and amphibians in Southern California. Herpetologica, 11: 217-220. diego-Rasilla, F.J. 2004. lagartija roquera - Podarcis muralis. In: Carrascal, l.M. & Salvador, a. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid.<http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 11 noviembre 2012]. domínguez, J. & Villarán, a. 2012. Posible capacidad trepadora de Mauremys leprosa. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 29-33. Galán, P. 2011. Comportamiento arborícola en Podarcis bocagei. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 54-56. González de la Vega, J.P. 1988. Anfibios y Reptiles de la provincia de Huelva. Ertisa. Huelva. Gosá, a. 2003. Comportamiento trepador en anuros no arborícolas del bosque atlántico. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 14: 34-38. Kaliontzopoulou a., Sillero, N., Martínez-Freiría, F., Carretero, M.a. & Brito, J.C. 2009. Podarcis hispanica

complex (North africa Wall lizard). arboreal behavior. Herpetological Review, 40: 224-225. Martínez-Solano, I. & García-París, M. 2000. Semi-arboreal activity in Chioglossa lusitanica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 11: 36-37. Millán, J. & Gras, R. 1994. Observación de Elaphe longissima depredando nido de Turdus merula. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 5:28. Ortiz-Santaliestra, M.E, diego-Rasilla, F.J., ayres, C. & ayllón, E. 2011. Naturaleza en Castilla y León. Los Reptiles. asociación Herpetológica Española - Caja de Burgos. Burgos. Pleguezuelos, J.M. 1998. Historia natural de los reptiles. 22-28. In: Salvador, a. (coord.), Reptiles. Ramos et al. (eds.), Fauna Ibérica, vol. 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. Pleguezuelos, J.M. & Feriche, M. 2003. Anfibios y Reptiles. diputación de Granada. Granada. Salvador, a. & García-París, M. 2001. Anfibios españoles. Canseco Editores. talavera de la Reina. Santos, X., llorente, G.a., Pleguezuelos, J.M., Brito, J.C., Fahd, S. & Parellada, X. 2007. Variation in the diet of the lataste's viper Vipera latastei in the Iberian Peninsula: seasonal, sexual and size-related effects. Animal Biology, 57: 49-61. Shine, R., Sun, l.X., Kearney, M. & Fitzgerald, M. 2002. Why do Juvenile Chinese Pit-Vipers (Gloydius shedaoensis) Select arboreal ambush Sites?. Ethology, 108: 897–910. Stebbins, R.C. & Cohen, N.W. 1997. A Natural History of Amphibians. Princeton University Press.


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Presencia del parásito autóctono Serpinema microcephalus (Nematoda: Camallanidae) en las tortugas Trachemys scripta y Pseudemys concinna asilvestradas en Barcelona Albert Martínez-Silvestre1, David Guinea1, Joaquim Soler1 & David Ferrer2 1 2

CRARC. 08783 Masquefa. Barcelona. C.e.: crarc_comam@hotmail.com Laboratori de Parasitologia. Facultat de Veterinària. Universitat Autònoma de Barcelona. 08193 Bellaterra (Cerdanyola del Vallès). Barcelona.

Fecha de aceptación: 18 de noviembre de 2012. Key words: Serpinema microcephalus, Trachemys scripta, Pseudemys concinna, invasive species.

la presencia de galápagos alóctonos naturalizados en aguas de la geografía española es cada vez más común. En sus zonas de origen, estos quelonios albergan poblaciones parasitarias de todo tipo propias de esta clase de hospedadores. En España, cada vez son más numerosas las capturas de tortugas acuáticas americanas cuando se llevan a cabo proyectos de erradicación. Se ha realizado la necropsia de algunas de estas tortugas, detectándose parásitos de distintas especies. En el presente estudio se describe la presencia de parásitos autóctonos mediterráneos en dos especies de tortugas naturalizadas, Trachemys scripta y Pseudemys concinna. En el transcurso de dos acciones de erradicación de tortugas exóticas naturalizadas en ecosistemas mediterráneos durante el año 2012, se han capturado un total de 123 ejemplares. En el pantano de Foix, situado en el espacio natural protegido del Parc del Foix (UtM 1 x 1 Km: 31t 3863 E 4568 N; 102 msnm), se capturaron 49 T. scripta y en el estanque de la Guinardera de Sant Cugat (parque periurbano; UtM 1 x 1 Km 31t 4212 E 4593 N; 137 msnm) se capturaron 71 T. scripta y tres P. concinna. todas las tortugas fueron sacrificadas mediante el uso de anestésico intravenoso siguiendo los protocolos de sacrificio humanitario estipulados en reptiles (Forrest, 1998).

Se realizó la necropsia de un total de 20 ejemplares escogidos al azar. de todos los animales se recogieron los parásitos observados y se fijaron en alcohol hasta su remisión al laboratorio de Parasitología de la Facultad de Veterinaria de la Universidad autónoma de Barcelona. los parásitos fueron lavados, montados y observados al microscopio. Se utilizaron claves taxonómicas para su identificación (Baker, 1979). En el 45% de los animales necropsiados se detectaron parásitos pertenecientes a la especie Serpinema microcephalus (dujardin, 1845) (Figura 1). El parásito apareció en seis ejemplares de T. scripta y en tres de P. concinna procedentes de ambas zonas de estudio (cuatro T. scripta de El Foix, y dos T. scripta y tres Foto a. Martínez-Silvestre

Figura 1. detalle del parásito S. microcephalus (barra = 0.1 cm).


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P. concinna de San Cugat). los parásitos se localizaron siempre anclados a la mucosa digestiva del intestino delgado, principalmente en las áreas duodenal y yeyunal. las cargas parasitarias detectadas oscilaron entre 15 y 50 individuos repartidos en la mucosa entérica de los hospedadores. además, todas las tortugas parasitadas tenían un proceso de enteritis en distinto grado de afectación (Figura 2), detectándose incluso la presencia de úlceras intestinales en uno de los ejemplares de T. scripta analizados. S. microcephalus es un nematodo perteneciente a la familia Camallanidae y presente en los galápagos del viejo mundo, siendo Serpinema trispinosus especifico de los galápagos americanos (Gagno, 2006). Se trata de un parásito de ciclo heteroxeno que precisa el paso por hospedadores intermediarios antes de llegar al quelonio. El hospedador definitivo más habitual es Mauremys leprosa (Roca et al., 2005), en el que puede llegar a producir grandes infestaciones (Villaran & dominguez, 2009), aunque también está citado en Emys orbicularis (Gagno, 2006). Entre los hospedadores intermedios de las especies pertenecientes al género Serpinema se han citado diversos vertebrados como peces y anfibios anuros, y también invertebrados como gasterópodos, microcrustáceos, e incluso larvas de odonatos (Wiles & Bolek, 2012). todos estos hospedadores son habituales en la dieta de galápagos omnívoros como Trachemys spp. o Pseudemys spp. Una vez en el tracto digestivo del hospedador definitivo, el parásito se ancla en la mucosa digestiva, donde se alimenta. En otras latitudes, se ha descrito la presencia de otros parásitos, como por ejemplo hemoparásitos o trematodos, en galápagos introducidos en austria (Hassl & Kleewein, 2012). Igualmente,

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Figura 2. Parásitos anclados a la mucosa intestinal de P. concinna.

el género Serpinema ha sido citado como parásito de T. scripta en países como España (Hidalgo et al., 2009) y Japón (aswaka et al., 2001; Oi et al., 2012) donde esta especie ya ha sido introducida. aunque se ha descrito la presencia de pancreatitis parasitarias provocadas por este parásito en tortugas exóticas de doñana (Hidalgo et al., 2011), en los ejemplares analizados en este estudio no se han observado lesiones pancreáticas, si bien la inflamación intestinal ha sido detectada en el 100% de los animales parasitados. al respecto, se han descrito lesiones entéricas inflamatorias y ulcerativas en el estómago e intestino provocadas por parásitos de la misma familia Camallanidae (géneros Spiroxis o Camallanus) que se anclan a la mucosa digestiva de galápagos salvajes en louisiana, USa (acholonu & arny, 1970). la detección de S. microcephalus en P. concinna es novedosa, siendo ésta la primera vez que se registra como hospedador definitivo para este parásito de la región Paleártica occidental. Estos resultados preliminares indican la existencia de un amplio abanico de relaciones parasitarias con tortugas introducidas en los ecosistemas europeos


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(Martínez-Silvestre et al., 2011). El presente hallazgo evidencia que los galápagos americanos están siendo hospedadores alternativos a los galápagos autóctonos en los ecosistemas en que conviven.

aGRadECIMIENtOS: a la diputación de Barcelona, gestora del Parc del Foix, y al ayuntamiento de Sant Cugat, por la cesión de los ejemplares para su estudio. a J.M. Cano y S. Merchán por la colaboración en la realización de los estudios postmortem de los ejemplares analizados.

REFERENCIaS acholonu, a.d. & arny, K. 1970. Incidence of nematode parasites in louisiana turtles. Proceedings of the Louisiana Academy of Sciences, 33: 25-34. asakawa, M., Suzuki, Y., Kimoto, Y. & Fox, M.t. 2001. Parasitic nematodes of pet tortoises in Japan: clinical and ecological view points. Proceedings Association of Reptilian and Amphibian veterinarians, 8: 139-144. Baker, M.R., 1979. Serpinema spp. (Nematoda: Camallanidae) from turtles of North america and Europe. Canadian Journal of Zoology, 57: 934–939. Forrest, l. 1998. Humane euthanasia. 871-875. In: ackerman, l. (ed.), The biology, husnandry and health care of reptiles. tFH. New Jersey. Gagno, S. 2006. Parasitologie des cheloniens helminthes: biologie, ecologie, pathologie. Editions SOPtOM. Gonfaron. Hassl, a. & Kleewein, a. 2012. Parasites of forsaken allochthonous sliders in Carinthia. ÖGHMP Meeting, 33: 55-56. Hidalgo-Vila, J., diaz-Paniagua, C., Ribas, a., Florencio, M., Pérez-Santiagosa, N. & Casanova, J.C. 2009. Helminth communities of the exotic introduced turtle, Trachemys scripta elegans in southwestern Spain: transmission from native turtles. Research in veterinary science, 86: 463-466. Hidalgo-Vila, J., Martínez-Silvestre, a., Ribas, a., Casanova, J.C., Pérez-Santiagosa, N. & diaz-Paniagua, C. 2011.

Pancreatitis associated with the Helminth Serpinema microcephalus (Nematoda: Camallanidae) in Exotic RedEared Slider turtles (Trachemys scripta elegans). Journal of Wildlife Diseases, 47: 201-205. Martínez-Silvestre, a., Hidalgo-Vila, J., Pérez-Santiagosa, N. & díaz-Paniagua, C. 2011. Galápago de Florida – Trachemys scripta (Schoepff, 1792). 1-39. In: Salvador, a. & Marco, a. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. Oi, M., araki, J., Matsumoto, J. & Nogami, S. 2012. Helminth fauna of a turtle species introduced in Japan, the red-eared slider turtle (Trachemys scripta elegans). Research in veterinary science, 93: 826-830. Roca, V., Sánchez-torres, N. & Martin, J.E. 2005. Intestinal helminths parasitizing Mauremys leprosa (Chelonia: Bataguridae) from Extremadura (western Spain). Revista Española de Herpetología, 19: 47-55. Villaran, a. & dominguez, J. 2009. Infestacion multiple de Mauremys leprosa por nematodos. Boletin de la Asociacion Herpetologica Española, 20: 37-39. Wiles, C. & Bolek, M. 2012. damselflies (odonata: zygoptera) as paratenic hosts of Serpinema cf. trispinosum (leidy, 1852) (nematoda: camallanidae). Congress of Oklahoma State University, 12: 34-35.

Aportaciones al estudio osteocronológico en un ejemplar de Testudo hermanni Alba Prieto1, Albert Martínez-Silvestre2, Joaquim Soler2, David Bretones1, Eudald Pascual1 & Josep Marí1 1 2

Escola Mestral. 08980 Sant Feliu de Llobregat. Barcelona. CRARC (Centre de Recuperació d’Amfibis i Rèptils de Catalunya). 08783 Masquefa. Barcelona. C.e.: crarc@amasquefa.com

Fecha de aceptación: 21 de noviembre de 2012. Key words: Testudo hermanni, Hermann’s tortoise, skeletochronology.

Existen diversos métodos para la determinación de la edad de las tortugas. El más fiable es el que se obtiene a partir del seguimiento de individuos recién eclosionados mediante el método de captura-marcado-recaptura (Zug, 1991). En ausencia de

esta posibilidad, también existen métodos basados en el estudio de los marcadores de crecimiento, entre los que cabe destacar las técnicas basadas en el análisis de los escudos epidérmicos (esclerocronología) y del crecimiento óseo (osteocronología).


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la esclerocronología se fundamenta en las señales externas que proporcionan los escudos córneos del caparazón, cuyo desarrollo responde a cambios estacionales. Según este método, el ciclo de crecimiento del escudo en condiciones de clima templado (en el que hay un único periodo de crecimiento anual) se puede asociar a un año (Zug, 1991). Éste es el método habitualmente utilizado en el caso de ejemplares vivos (juveniles y subadultos) en estudios poblacionales, y su eficacia se ha evaluado específicamente en la tortuga mediterránea (Bertolero et al., 2005). Sin embargo es un método poco preciso en la datación de animales longevos y debe usarse con cautela incluso en subadultos (Pare & lentini, 2010). la esqueletocronología se fundamenta en que los reptiles presentan bandas de crecimiento cíclico en la mayor parte de sus huesos (Castanet, 1994). los elementos del esqueleto crecen a medida que se va depositando hueso en su superficie externa. Este crecimiento responde a cambios estacionales, por lo que presenta un patrón periódico que se observa en una sección de hueso con la alternancia de capas claras y oscuras. las zonas claras se forman en períodos de crecimiento rápido, y las oscuras (líneas de Parada de Crecimiento [lPC]) corresponden a períodos de crecimiento lento o de no crecimiento. En el periostio, una zona clara y una oscura consecutivas conforman un ciclo de crecimiento óseo completo, denominado Marcas de Crecimiento Esquelético (MCE) (Zug, 1991). la periodicidad anual de estas marcas se establece frecuentemente en los animales salvajes, por lo que constituye un buen criterio de edad. Por último, esta técnica precisa de porciones de huesos largos, por lo que la realización en sí misma implica un animal muerto recientemente o fósil (Ehret, 2007), o una amputación accidental o debida a una biopsia clínica.

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En este artículo presentamos un caso de cálculo de edad mediante esqueletocronología en un individuo de edad muy avanzada de tortuga mediterránea occidental (Testudo hermanni hermanni). En él se han probado distintos tipos de tinción y procesado a fin de calcular con la mayor exactitud posible la edad del individuo. El ejemplar examinado era una hembra de edad avanzada, a la que se le asignó, por datos históricos de los propietarios, tamaño, peso, aspecto general y detalles como el aspecto ocular, textura de la piel y crecimiento de las uñas y pico, una edad superior a 70 años. El ejemplar murió en el transcurso de la hibernación de 2008. a partir del estudio de necropsia, se extrajeron los fémures y húmeros, y se aplicaron las técnicas osteocronológicas en el húmero y fémur derechos. del húmero se obtuvieron cuatro muestras, tres de ellas gruesas (4 mm). Respecto a las muestras gruesas, dos de ellas se sometieron al proceso de descalcificación y, posteriormente, se incluyeron en parafina para observarlas con microscopía tradicional (tinción de hematoxilina / eosina). Una tercera muestra se destinó a microscopía óptica sin descalcificar (tinción con azul de toluidina y tricrómica). la cuarta muestra (muestra delgada; < 4 mm) se destinó a la técnica de abrasión y montaje con bálsamo del Canadá (Prieto, 2009). del fémur se obtuvieron tres muestras que se mantuvieron en formol al 10% en recipientes individuales hasta el momento de procesarlos, montándose posteriormente en metil-metacrilato para ser observados mediante microscopía electrónica de rastreo (Manzanares et al., 1997). Se determinó la edad de la tortuga sobre microfotografías ampliadas de cortes trans-


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a

b

c

d

e

f

g

h

Figura 1. Microfotografías comparativas de las distintos métodos utilizados en la datación de T. hermanni. (a) desgaste (abrasión) sobre hueso sin descalcificar montado en agua. (b) Montado en bálsamo del Canadá. (c) Montado y observado con luz polarizada. (d) tinción con hematoxilina-eosina sobre hueso previamente descalcificado e incluido en parafina. (e) tinción tricrómica sobre hueso sin descalcificar. (f ) tinción con azul de toluidina sobre hueso sin descalcificar. (g) Observación al MES (Microscopio Electrónico de Scanning) con electrones retrodispersados. (h) Observación al microscopio de interferencia de Nomarski. Barra = 300 micrómetros. Fotografías: david Bretones: a, b, c, d, e, f, g; alba Prieto: h.

versales de los huesos y siguiendo detalladamente las líneas observadas. Posteriormente, se realizó una intravalidación y datación de la muestra seleccionada aplicando métodos dendrológicos (datación cruzada y Skeleton Plot, extrapolado de los utilizados en botánica y gestión forestal), teniendo en cuenta que las tortugas que viven en zonas donde el clima es templado tienen una única fase de crecimiento anual. la datación cruzada permite detectar y corregir la falta de sincronización entre las series de anillos (Campelo et al., 2007). El método de datación cruzada incluye: el recuento de anillos en diferentes radios de una misma muestra, la datación de los mismos, la medición del grosor de las zonas de crecimiento entre anillos y, finalmente, la elaboración de un gráfico Skeleton Plot para cada radio (Stokes & Smiley, 1968; Holmes, 1983). Posteriormente, se comparan los gráficos obtenidos, identificando las zonas de cada radio más adecuadas para el recuento (Gutierrez, 2008).

En la tabla 1 y Figura 1 se observan e ilustran, respectivamente, los resultados obtenidos mediante todos los métodos de tinción y observación utilizados en este caso: 1)desgaste (abrasión) sobre hueso sin descalcificar montado en agua (Figura 1a), montado en bálsamo del Canadá (Figura 1b), montado y observado con luz polarizada (Figura 1c). 2)tinción con hematoxilina / eosina sobre hueso previamente descalcificado e incluido en parafina (Figura 1d). 3)tinción tricrómica sobre hueso sin descalcificar (Figura 1e). 4)tinción con azul de toluidina sobre hueso sin descalcificar (Figura 1f ). 5)Observación al MER con electrones retrodispersados (Figura 1g). 6)Observación al microscopio de Nomarski (Figura 1h). Se llevó a cabo el recuento de líneas sobre microfotografías ampliadas de los tres mejores métodos. de éstos, el que permitió la observación más nítida de las marcas de crecimiento


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fue la tinción con azul de toluidina sobre hueso sin descalcificar, contándose un número de líneas que oscilaba entre 74 y 77. Por este motivo, este método fue el seleccionado para aplicar la datación cruzada y el Skeleton Plot. Como el hueso de las tortugas tiene un crecimiento desde dentro hacia fuera (Castanet & Cheylan, 1979), también es posible datar el último anillo si, como en este caso, se conoce el año que murió, lo que permite datar el resto de anillos. la datación cruzada, ajustada mediante el Skeleton Plot, permitió estimar la edad de la tortuga en 75 años. los reptiles presentan marcas de crecimiento cíclico en la mayor parte de sus huesos. Hasta el momento, la mayoría de estudios constatan que la osteocronología es un método efectivo para la determinación de la edad de reptiles jóvenes. así, los límites de longevidad en reptiles usando este método se ha probado en saurios de hasta 25 años (Castilla & Castanet, 1986) y quelonios de hasta 56 años (Curtin et al., 2009).

Para determinar la edad mediante el método de osteocronologia se cuentan y se miden las MCE periósticas, teniendo en cuenta que cada una equivale a un año en tortugas de zonas templadas (Zug, 1991). El recuento de las MCE endósticas no es un método fiable ya que éstas presentan un crecimiento acíclico (Zug, 1991). Por otra parte, en estudios llevados a cabo con diferentes especies de tortugas se constata que las lPC observadas en secciones de varios huesos planos (mandíbula y placas del caparazón) son menos numerosas que en las de los huesos largos (húmero y fémur) debido al fenómeno de reabsorción y, además, su recuento es más difícil (Castanet & Cheylan, 1979). las zonas claras son anchas, opacas y ricas en células y vasos sanguíneos, mientras que las oscuras son más estrechas y pobres en células. así pues, las células tienden a agruparse al comienzo de cada zona clara y su concentración va disminuyendo progresivamente en dirección a la lPC adyacente. Esta repartición diferencial acentúa la expresión

tabla 1. Valoración de los métodos de observación en función de las dificultades de procesado y conteo, así como la edad final estimada. Método

dificultad procesado

dificultad conteo

Edad calculada

Bálsamo Canadá

Baja

alta. Contraste poco acusado por la ampliación de lectura. No diferenciación clara de los anillos.

73 - 78

Hematoxilina / eosina

alta

Muy alta. la descalcificación afecta a la posterior tinción e interpretación de las distintas bandas, especialmente en un animal de tanta edad.

IMPOSIBlE

tricrómica

Media

Media. Escasa diferenciación de anillos de crecimiento. artefactos comunes.

70 - 72

azul toluidina

Media

Baja. diferenciación adecuada y nítida de anillos de crecimiento.

75

Muy alta

Muy alta. Elevada posibilidad de confusión con artefactos.

IMPOSIBlE

alta

alta. Sensación de relieve que produce falsos positivos respecto a las verdaderas bandas de crecimiento.

IMPOSIBlE

MER

Nomarski


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del fenómeno de crecimiento cíclico. las microfotografías muestran que la mineralización de las diferentes zonas es prácticamente equivalente, mientras que la distribución heterogénea de las células puede inducir a pensar que hay variaciones que no se traducen en el estado real de la mineralización (Castanet & Cheylan, 1979). Sin embargo, la osteocronología puede presentar los siguientes problemas: la pérdida de alguna lPC o MCE por reabsorción o remodelación, la presencia de lPCs discontinuas e irregulares (no visibles en todas las partes de un mismo corte de hueso) y la presencia de MCEs irregulares, compactas y no visibles (Zug, 1991). también puede afectar al resultado final la tinción empleada, siendo necesario y aconsejable emplear varios métodos en cada caso para poder contrastarlos posteriormente entre ellos. asimismo, hay que tener en cuenta que la determinación de la edad mediante esta metodología siempre será por defecto, es decir, el número de marcas de crecimiento óseo siempre será igual o inferior a la edad real de la tortuga, pero en ningún caso puede ser superior. Otro posible sesgo en el cálculo consiste en la adjudicación de un anillo por año, para lo cual se tiene que calibrar ese dato en cada caso y para

cada especie mediante la bibliografía existente. también hay que tener en cuenta que con la edad aumenta la dificultad de datar con exactitud, debido al aumento de la ocurrencia de los procesos de remodelación y reabsorción ósea. En nuestro caso y por los motivos señalados, fue necesario corroborar los resultados con la aplicación de los métodos empleados en la dendrocronología forestal, una de las disciplinas más desarrollada en el campo de la datación. El método de la datación cruzada permitió determinar con más precisión la longevidad de la tortuga. Este estudio sugiere, por tanto, la ampliación del margen de seguridad y fiabilidad de esta técnica en una tortuga de edad avanzada. aGRadECIMIENtOS : agradecemos a la dra. E. Gutiérrez (departamento de Ecología, Facultad de Biología, Universidad de Barcelona), a la dra. M. durfort (departamento de Biología Celular, Facultad de Biología, Universidad de Barcelona) y a la dra. C. Manzanares (Unidad de anatomía y Embriología Humana, Facultad de Medicina, Universidad de Barcelona) sus aportaciones bibliográficas y su colaboración en la obtención y análisis del material utilizado. Por último, deseamos agradecer al revisor del artículo sus importantes aportaciones al manuscrito original.

REFERENCIaS Bertolero, a., Carretero, M.a. & llorente, G.a. 2005. an assessment of the reliability of growth rings counts for age determination in the Hermann's tortoise Testudo hermanni. Amphibia-Reptilia, 26: 17-23. Campelo, F., Gutiérrez, E. Ribas, M., Nabais, C. & Freitas, H. 2007. Relationships between climate and double rings in Quercus ilex from northeast Spain. Canadian Journal of Forest Research, 37: 1915-1923. Castanet, J. & Cheylan, M. 1979. les marques de croissance des os et des écailles comme indicateur de l’âge chez Testudo hermanni et Testudo Graeca (Reptilia. Chelonia. testudinidae). Canadian Journal of Zoology, 57: 1649-1665. Castanet J. 1994. age estimation and longevity in reptiles. Gerontology. 40: 174–92.

Castilla, a.M. & Castanet, J. 1986. Growth, age and longevity of Lacerta lepida assessed by skeletochronology. 331-336. In: Rocek, Z. (ed.), Studies in Herpetology (Proceedings of the Third Ordinary General Meeting of the Societas Europaea Herpetologica). Charles University. Prague. Curtin, a.J.; Zug,G.R. & Spotila, J.R. 2009. longevity and growth strategies of the desert tortoise (Gopherus agassizii) in two american deserts. Journal of Arid Environments, 73: 463–471. Gutiérrez, E. 2008. la dendrocronología: métodos y aplicacions. 303-315. In: Nieto, X & Cau, M.a. (eds.), Arqueología nautica mediterrània. Centre d´arqueologia Subaquàtica de Catalunya. Barcelona.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) Ehret, d. 2007. Skeletochronology: a method for determing the individual age and growth of modern and fossil tortoises (reptilia: testudines). Bulletin of the Florida Museum of Natural History, 47: 49-72. Holmes, R.l. 1983. Computer assisted quality control in tree-ring dating and measurements. Tree-ring Bulletin, 43: 68-78 Manzanares, M.C., Calero, M.I., Franch, J., Jiménez, M.P. & Serra, I. 1997. Optimisation of a scheduled study for undecalcified samples. Microscopy and Analysis, 11: 31-33.

55

Pare, J. & lentini, a. 2010. Reptile geriatrics. Veterinary Clinics of North America: Exotic Animal Practice, 13: 15-25. Prieto, a. 2009. Osteocronologia aplicada a la tortuga mediterrànea II. treball de recerca de batxillerat. Escola Mestral. <http://issuu.com/escolamestral/docs/osteocronologia2_tr_co mplet_br?mode=window&backgroundColor=%23222222>. [Consulta: 17 octubre 2012] Stokes, M.a. & Smiley. t.l. 1968. An incroduccion ro tree-ring dating. University of Chicago Press. Chicago, Illinois. Zug, G. R. 1991. age determination in turtles. Herpetological Circular, 20: 1-28.

Alcaudones y cernícalos ayudan a revelar poblaciones del eslizón amenazado Chalcides simonyi en Fuerteventura (Islas Canarias) Marcos García Márquez1 & Juan Manuel Acosta2 1 2

Parcelas de Bótoa, 2º camino nº 27. 06194 Badajoz. C.e.: marquitosgm@gmail.com Finca Los Molinos, s/n. 21219 Galaroza. Huelva.

Fecha de aceptación: 30 de noviembre de 2012. Key words: kestrel, shrike, endangered, skink, predation, Fuerteventura.

Chalcides simonyi es un eslizón (Reptilia, Scincidae) de unos 25 cm de longitud total endémico de las islas de Fuerteventura y lanzarote (Canarias, España) (García-Márquez & acosta, 2002). Está considerada como una especie escasa y amenazada, cuyo seguimiento resulta problemático debido a que no es fácil encontrarla en el campo (Mateo et al., 2009). Pocos herpetólogos la han citado en apenas una docena de localidades de Fuerteventura (lópez-Jurado, 1998), y sólo recientemente también en lanzarote (Nogales et al., 1992; Concepción, 2000). a su escasez se le añade un comportamiento esquivo y mal conocido que complica la tarea de buscarla, especialmente en los hábitats con una mayor complejidad espacial, como pedregales y malpaíses volcánicos, en los que esta especie se refugia y quizás podría ser más abundante. los datos que presentamos a continuación demuestran que tanto Lanius meridionalis koenigi como Falco tinnunculus dacotiae cazan C. simonyi y

dejan restos suyos fácilmente identificables, los cuales podrían utilizarse como indicadores para localizar poblaciones de este reptil allí donde y cuando el muestreo directo ofrece resultados pobres. En el verano y otoño de 2001 los autores realizamos varias prospecciones en dos localidades de Fuerteventura donde, según lópezJurado (1998), debían existir poblaciones de C. simonyi: Vallebrón y tiscamanita. de manera intensiva, buscamos ejemplares que pudieran estar activos en transectos visuales sobre el terreno y también volteando piedras bajo las que pudieran ocultarse. Estos esfuerzos resultaron siempre improductivos. No obstante, la búsqueda de indicios indirectos en posaderos de depredadores potenciales sí dio algunos resultados positivos que exponemos a continuación. En junio de 2001 recogimos egagrópilas en varios posaderos de F. tinnunculus dacotiae en Vallebrón (isla de Fuerteventura; UtM


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28RFS0462; 240 msnm). El hábitat es un paisaje humanizado instalado en un valle que recibe humedad de los vientos alisios, con laderas aterrazadas para el cultivo, muretes de contención de piedra y restos conservados de la vegetación natural dominada por Ephorbia sp. y otros arbustos xeromorfos. al examinar el contenido de estas egagrópilas con ayuda de una lupa binocular y usando material de colección para comparar, comprobamos que algunas contenían restos reconocibles de C. simonyi. dichos restos incluían extremidades poco digeridas (Figura 1a), escamas dérmicas (Figura 1b) y sobre todo huesos (Figura 1c). En las egagrópilas también aparecieron restos de otros vertebrados, incluyendo Gallotia atlantica y Tarentola angustimentalis, cuyos huesos, aunque son similares, pueden distinguirse bien visualmente de los de C. simonyi (Figura 2). En particular, para un tamaño

Figura 1. Restos de C. simonyi capturados por aves de presa en Fuerteventura: (a) extremidad anterior encontrada en una egagrópila de F. tinnunculus dacotiae. (b) detalle de la muestra anterior a un mayor aumento mostrando escamas dérmicas. (c) Vértebras, húmero y huesos craneales encontrados en otra egagrópila de F. tinnunculus dacotiae (ver Figura 2 para su identificación, escala en milímetros). (d), (e) y (f) Cabezas empaladas por individuos de L. meridionalis koenigi. Fotografías: M. GarcíaMárquez.

similar, los huesos cefálicos de C. simonyi presentan una silueta y una morfología claramente distintivas, una constitución más robusta, un menor recuento dental y dientes con forma mazuda en oposición a los claramente cónico-bicúspides de G. atlantica y a los puntiagudos de T. angustimentalis. Por otra parte, en noviembre del mismo año encontramos restos de varios individuos de C. simonyi que habían sido empalados por L. meridionalis koenigi cerca de tiscamanita, en las proximidades del Malpaís Chico (Isla de Fuerteventura; UtM 28RES9835; 180 msnm). En este caso, el hábitat es una llanura desértica, con sustrato pedregoso y vegetación más escasa, dominada por ejemplares dispersos del arbusto espinoso Lycium intrincatum en los que los individuos de L. meridionalis koenigi suelen clavar los restos de sus presas. Encontramos las cabezas de dos ejemplares


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Figura 2. Huesos craneales, extraídos de egagrópilas de F. tinnunculus dacotiae, con valor diagnóstico para distinguir las tres especies de reptiles de Fuerteventura. Huesos de C. simonyi a la izquierda; huesos de G. atlantica en el centro, huesos de T. angustimentalis a la derecha. de arriba a abajo: parietal, frontal, maxilar, dentario y resto de la mandíbula inferior (angular más subangular más articular). todas las fotos están al mismo aumento, pero para cada especie los huesos corresponden a varios ejemplares de distinto tamaño. Fotografías: M. GarcíaMárquez.

adultos de C. simonyi pinchadas en un pequeño espino apenas ramificado, de aproximadamente 1 m de altura (Figura 1d y 1e). a unos 3 m de distancia, en otro espino de dimensiones similares, estaba también clavado parte del cuerpo de un ejemplar adulto, que podría corresponder a una de las dos cabezas anteriores. Un espino próximo de mayor tamaño albergaba un nido desocupado de L. meridionalis koenigi y restos de varios ejemplares de G. atlantica empalados. Por último, también encontramos una tercera cabeza de un individuo adulto pinchada en circunstancias similares a unos 50 m de las anteriores (Figura 1f). teniendo en cuenta su disposición espacial y el grado de descomposición, cabe afirmar que todas estas presas habían sido capturadas por el mismo ejemplar o por la misma pareja de L. meridionalis koenigi durante los meses previos a su hallazgo.

Con estas nuevas observaciones queremos llamar la atención sobre una posible nueva forma de muestrear las poblaciones de esta especie amenazada y ponerla a disposición a otros investigadores y gestores dedicados a ella. Es bien conocida la capacidad de las aves de presa para crear, gracias a su fidelidad a los posaderos donde dejan las egagrópilas, depósitos de huesos muy útiles para estudios faunísticos en los que el recuento de huesos con valor diagnóstico permite calcular el número de individuos y la frecuencia de depredación para cada especie apresada (andrews, 1990). En la isla de Fuerteventura tanto F. tinnunculus dacotiae (Carrillo et al., 1994) como L. meridionalis koenigi (Herrera-Bravo & Barahona, 1999) son depredadores conocidos de reptiles y ambos producen egagrópilas. Sin embargo hasta ahora no se había documentado que capturasen C. simonyi. Esto no es de extrañar ya que, siendo más escaso que


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G. atlantica y que T. angustimentalis, C. simonyi podría aparecer en la dieta de sus depredadores con menor frecuencia, e incluso pasar desapercibido. No obstante, un muestreo suficiente e investigadores entrenados podrían probar con esta técnica la existencia de poblaciones de C. simonyi, especialmente allí donde el muestreo directo no resulta práctico. Incluso consideramos también la posibilidad de llevar a cabo estimas indirectas de su abundancia, ya que es de esperar una mayor frecuencia de depredación de C. simonyi en los lugares o momentos donde sea más abundante o más activo. las metodologías indirectas de este estilo no son una novedad: un ejemplo reciente es el descubrimiento que han hecho tosh et al. (2008) de la llegada a Irlanda de poblaciones introducidas de la musaraña común Crocidura russula mediante el hallazgo de sus huesos en egagrópilas de Tyto alba y de Falco tinnunculus, lo que más tarde les permitió localizar poblaciones y capturar ejemplares vivos. de una forma distinta pero análoga y más cercana, Rando (2000) y Mateo (2006) han cartografiado y censado con precisión las poblaciones de lacértidos gigan-

tes canarios amenazados (Gallotia intermedia y Gallotia bravoana) mediante la localización y recuento de sus excrementos, evitando así la captura de ejemplares vulnerables y simplificando el trabajo de campo en hábitats de acceso difícil. En resumen, los datos que presentamos aquí sugieren que los posaderos de L. meridionalis koenigi y F. tinnunculus dacotiae podrían aportar indicadores indirectos para el seguimiento de las poblaciones de C. simonyi, quizás de forma más práctica y eficaz que el muestreo directo de ejemplares vivos. aGRadECIMIENtOS: Este estudio ha sido financiado por la Viceconsejería de Medio ambiente del Gobierno de Canarias mediante asistencia técnica consistente en el estudio de la distribución y estado de conservación de C. simonyi por resolución de fecha 29.06.00. la recogida de ejemplares y muestras y fue autorizada por la resolución nº 126, de 27 de junio de 2001 de la dirección General de Política ambiental del Gobierno de Canarias. agradecemos especialmente al dr. C. Megina (dpto. de Zoología, Universidad de Sevilla) su ayuda para la realización de las fotografías de laboratorio.

REFERENCIaS andrews, P. 1990. Owls, caves and fossils. the University of Chicago Press – the Natural History Museum. londres. Carrillo, J., Hernández, E.C., Nogales, M., delgado, G., García, R. & Ramos, t. 1994. Geographic variation in the spring diet of Falco tinnunculus l. on the islands of Fuerteventura and El Hierro (Canary Islands). Bonner zoologische Beirträge, 45: 39-48. Concepción, d. 2000. Distribución, estado de conservación y propuestas de gestión de 9 especies de vertebrados en la isla de Lanzarote y sus islotes. Informe inédito. Viceconsejería de Medio ambiente, Gobierno de Canarias. la laguna, tenerife. García-Márquez M. & acosta, J.M. 2002. Chalcides simonyi Steindachner, 1891. lisneja. 168–169. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Ministerio de Medio ambiente asociación. Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid. Herrera-Bravo, I. & Barahona, F. 1999 Gallotia atlantica (atlantic lizard) predation. Herpetological Review, 30: 166. lópez Jurado, l.F. 1998. Chalcides simonyi Steindachner, 1891 – Pupurarien – Skink. 189-199. In: Bischof, W. (ed.), Die repti-

lien der Kanarischen Inslen, der Salvagens-Inslen und des madeira-Archipels. Band 6 in: Wolfgang Böhme (ed.), Handbuch der Reptien und Amphibien Europas. aula Verlag. Wiesbaden. Mateo, J.a. 2006. El lagarto gigante de La Gomera. Consejería de Medio ambiente y Ordenación territorial, Cabildo Insular de la Gomera. Islas Canarias. Mateo, J.a., Pérez-Mellado, V. & Martínez-Solano, I. 2009. Chalcides simonyi. In: IUCN, 2012: IUCN Red list of threatened Species. Versión 2012.1 <http://www.iucnredlist.org/details/61488/0> [Consulta: noviembre 2012]. Nogales, M., de león, l. & Gómez, R. 1992. On the presence of the endemic skink Chalcides simonyi Steind., 1891 in lanzarote (Canary Islands). Amphibia-Reptilia, 19: 427-430. Rando J.C. 2000. Lagarto Gigante de Teno (Gallotia intermedia) Distribución, Densidad, Biología; Propuesta de Plan de Recuperación. Informe inédito. Viceconsejería de Medio ambiente, Gobierno de Canarias. tosh, d.G., lusby, J., Montgomery, W.I. & O'Halloran, J. 2008. First record of the greater white-toothed shrew Crocidura russula in Ireland. Mammal Review, 38: 321–326.


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Ingesta de tres especies de herpetos (Bufo calamita, Anguis fragilis, Vipera seoanei) por un ejemplar de águila culebrera (Circaetus gallicus) abatido en un parque eólico Antonio Acuña1, Fernando Martínez-Freiría2 & Guillermo Velo-Antón2 1 2

Parque das Ciencias Vigozoo. Pl. de los Leones, s/n. Madroa, Teis. 36316 Vigo. España. CIBIO/InBIO - Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos da Universidade do Porto. Instituto de Ciências Agrárias de Vairão. R. Padre Armando Quintas. 4485-661 Vairão. Portugal. C.e.:guillermo.velo@gmail.com

Fecha de aceptación: 9 de febrero de 2013. Key words: Anguis fragilis, Bufo calamita, Circaetus gallicus, predation, Vipera seoanei.

ron tres ejemplares de sapo corredor (Bufo calamita), tres de lución (Anguis fragilis) y uno de víbora de Seoane (Vipera seoanei) (Figura 1). teniendo en cuenta nuestra revisión de la literatura sobre las potenciales presas de C. gallicus (Martín & lópez, 1990; Ontiveros, 2011) y los potenciales depredadores de las tres especies de herpetos encontrados (Galán & Salvador, 2006; Brito et al., 2009; Gómez-Mestre, 2009),

esta observación muestra por primera vez la capacidad de C. gallicus de depredar sobre B. calamita y V. seoanei, así como de ingerir diversos ejemplares de varias especies de herpetos, indicando su importante papel como depredador en estos grupos. Foto a. a

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las aves constituyen uno de los principales grupos depredadores de anfibios y reptiles (Cramp & Simmons, 1980; Martín & lópez, 1990). El águila culebrera, Circaetus gallicus, es una rapaz de tamaño relativamente grande, ampliamente distribuida por el Paleártico Occidental y la India, e invernante en el África subsahariana, que basa su dieta en ofidios (Cramp & Simmons, 1980). Entre sus presas también se encuentran otros reptiles como lagartos y ocasionalmente insectos, anfibios, aves y mamíferos (Glutz et al., 1971; Cramp & Simmons, 1980; Ontiveros, 2011). En esta nota documentamos la ingesta de diversos herpetos por parte de un ejemplar de C. gallicus ingresado muerto en un centro de recuperación. El 7 de septiembre de 2011 un ejemplar de C. gallicus muerto recogido en el parque eólico de Fornelos de Montes, en el norte de la sierra del Suido (UtM 10 x 10 km: 29tNG59; Pontevedra), fue llevado al centro de recuperación de fauna salvaje en Cotorredondo (Pontevedra) para su posterior autopsia. El veterinario (a. a.) certificó que la muerte del animal se debió al traumatismo generado por el impacto del ave en una de las aspas de un aerogenerador del parque. al proceder a examinar el contenido estomacal del ave se encontra-

Figura 1. Ejemplares encontrados durante la revisión del contenido estomacal de C. gallicus. de izquierda a derecha: un ejemplar de V. seoanei con el cuello picoteado, tres ejemplares de B. calamita y tres ejemplares de A. fragilis.


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las aves de presa diurnas son los principales enemigos de las víboras (Prestt, 1971; Martín & lópez, 1990). Sin embargo, los registros para las especies ibéricas son muy escasos. así por ejemplo, aves como cernícalos (Falco spp.), águilas calzadas (Hieraetus pennatus) y ratoneros (Buteo buteo) han sido citadas como potenciales depredadores de las especies ibéricas (Barbadillo, 1987; Barbadillo et al., 1999), teniéndose sólo constancia de depredación de C. gallicus sobre Vipera latastei en Sierra Morena (amores, 1979) y de B. buteo sobre V. seoanei en asturias (Braña, 1997). las rapaces no son inmunes al veneno de las víboras, pero las escamas y lo denso del plumaje de las patas parecen servir de protección ante las mordeduras. Sin embargo,

la baja frecuencia de víboras en la dieta de C. gallicus se relaciona con una selección negativa hacia este tipo de presas venenosas (Cramp & Simmons, 1980; Ontiveros, 2011). a este respecto, cabe señalar que el ejemplar de V. seoanei encontrado en el estómago del individuo de C. gallicus analizado presentaba la parte posterior de la cabeza machacada, debido probablemente a varios picotazos del ave con el fin de evitar posibles mordeduras. Esta nota sirve también para resaltar el ya conocido efecto negativo que ejercen los parques eólicos sobre las aves (drewitt & langston, 2006; Pearce-Higgins et al., 2012), y la sensibilidad de C. gallicus a estos campos eólicos (Noguera et al., 2010).

REFERENCIaS amores, F. 1979. Estructura de una comunidad de rapaces en el ecosistema mediterráneo de Sierra Morena durante el período reproductor. tesis doctoral. Universidad Complutense. Madrid. Barbadillo, l.J. 1987. La Guía de INCAFO de los Anfibios y Reptiles de la Península Ibérica, Islas Baleares y Canarias. Incafo. Madrid. Barbadillo, l.J., lacomba, J.I., Pérez Mellado, V., Sancho, V. & lópez-Jurado, l. F. 1999. Anfibios y Reptiles de la Península Ibérica, Baleares y Canarias. GeoPlaneta. Barcelona. Braña, F. 1997. Vipera seoanei lataste, 1879. 489-497. In: Salvador, a. (coord.), Reptiles, Ramos, M.a. et al. (eds.), Fauna Ibérica. Vol. 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales – CSIC. Madrid. Brito, J.C. 2009. Víbora cantábrica – Vipera seoanei. In: Carrascal, l.M. & Salvador, a. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: enero 2013]. Cramp, S. & Simmons, K.E.l. 1980. The Birds of the Western Palearctic Volume II. Oxford University Press. Oxford, New York. drewitt, a.l. & langston, R.H.W. 2006. assessing the effects of wind farms on birds. Ibis, 148: 29-42. Galán, P. & Salvador, a. 2006. lución – Anguis fragilis. In: Carrascal, l.M. & Salvador, a. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: enero 2013].

Gómez-Mestre, I. 2009. Sapo corredor – Epidalea calamita. In: Carrascal, l.M. & Salvador, a. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: enero 2013]. Glutz, U.N., Bauer, K.M. & Bezzel, E. 1971. Handbuch der Vögel Mitteleuropas. Band 4. Falconiformes. aula Verlag. Wiesbaden. Martín, J. & lópez, P. 1990. amphibians and reptiles as prey of birds in southwestern Europe. Smithsonian Herpetological Information Service, 82: 1-43. Noguera, J.C., Pérez, I. & Mínguez, E. 2010. Impact of terrestrial wind farms on diurnal raptors: developing a spatial vulnerability index and potential vulnerability maps. Ardeola, 57: 41-53. Ontiveros, d. 2011. Culebrera Europea – Circaetus gallicus. In: Carrascal, l.M. & Salvador, a. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: enero 2013]. Pearce-Higgins, J.W., Stephen, l., douse, a. & langston, R.H.W. 2012. Greater impacts of wind farms on bird populations during construction than subsequent operation: results of a multi-site and multi-species analysis. Journal of Applied Ecology, 49: 386-394. Prestt, I. 1971. an ecological study of the viper Vipera berus in southern Britain. Journal of Zoology, 164: 373-418.


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Citas herpetológicas en Castilla-La Mancha obtenidas mediante trampeo fotográfico Jesús Caro, Francisco Díaz-Ruiz, Eva Mendoza, Miguel Delibes-Mateos, Beatriz Arroyo & Pablo Ferreras Instituto de Investigación en Recursos Cinegéticos, IREC (CSIC-UCLM-JCCM). Ronda de Toledo, s/n. 13005 Ciudad Real. C.e.: jcaro@ugr.es

Fecha de aceptación: 9 de febrero de 2013. Key words: camera traps, spatial distribution, Castilla-La Mancha, reptiles, Malpolon monspessulanus, diet.

las metodologías empleadas para el estudio de los mamíferos carnívoros son limitadas debido a que, por lo general, son especies poco abundantes, de hábitos nocturnos y comportamiento esquivo (Barea-azcón et al., 2007). Sin embargo, en la actualidad se han desarrollado diferentes métodos no invasivos para estimar la presencia y abundancia de este grupo (long et al., 2008), entre los que destaca el trampeo fotográfico. la metodología consiste en la colocación de una cámara fotográfica automática que se activa por el movimiento y fotografía o hace vídeos de los animales objeto de estudio (McCallum, 2012). El trampeo fotográfico permite obtener información sobre presencia, distribución, abundancia relativa, ritmos de actividad o comportamiento de especies sin necesidad de captura o estar en contacto directo con los animales (O’Connell et al., 2010; McCallum, 2012). aunque la metodología es aplicada fundamentalmente al muestreo de mamíferos, algunos trabajos científicos también registran observaciones ocasionales de reptiles o anfibios (Kitamura et al., 2010; Mesa-Zavala et al., 2012). Sin embargo, en España la información recopilada mediante trampeo fotográfico sobre herpetos es anecdótica (e.g., díaz-Ruiz & Ferreras, 2011). En los últimos cuatro años, un equipo del Instituto de Investigación en Recursos Cinegéticos (IREC) viene desarrollando tres proyectos que en su conjunto tratan de:

1) poner a punto protocolos basados en metodologías no invasivas para el seguimiento de las comunidades de mesocarnívoros (mamíferos carnívoros de mediano tamaño); 2) evaluar los factores ecológicos que permiten la coexistencia de mesocarnívoros en ambientes mediterráneos; 3) estudiar el efecto de la gestión cinegética (e.g., control de predadores) en las comunidades de mesocarnívoros. Estos proyectos incluyen, en combinación con otras metodologías específicas, el trampeo fotográfico como método para estimar la abundancia relativa y la riqueza específica de mesocarnívoros en diez cotos de caza de Castilla-la Mancha, así como en dos Parques Nacionales (Cabañeros y Monfragüe), para relacionarlas con diferentes variables ambientales y de gestión cinegética. Entre los años 2010 y 2012 se han instalado en las 12 áreas de estudio entre 15 y 40 equipos de trampeo fotográfico separados entre sí 1 km de distancia aproximadamente. El equipo empleado consta de una cámaratrampa dotada de un flash infrarrojo, sensor de movimiento y temperatura, y una estación olorosa que tiene como finalidad atraer a los mesocarnívoros objeto de estudio. Se han utilizado dos sustancias olorosas muy generalistas, orina de lince ibérico (Lynx pardinus) y extracto de valeriana (Valeriana officinalis), que conjuntamente atraen a un amplio rango de especies de carnívoros ibéricos (Monterroso


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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) Figura 1. localización del área de estudio y citas de las especies de reptiles observados mediante trampeo fotográfico entre 2010 - 2012 en las provincias de Ciudad Real y albacete. también se muestran las dos nuevas cuadrículas UtM 10 x 10 km de lagarto ocelado (T. lepidus) para la base de datos de la asociación Herpetológica Española.

et al., 2011).

las cámaras han permanecido activadas al menos 30 días, realizando una revisión a los 15 días para reponer atrayentes, baterías o tarjetas de memoria. En las capturas fotográficas, además de detectar la presencia de mesocarnívoros, se fotografiaron de manera fortuita otros grupos de especies, incluyendo ungulados, lagomorfos, micromamíferos, aves y reptiles que, al pasar dentro del rango de detección de la cámara, activaron el sensor de movimiento de la misma. En la presente nota se hace referen-

cia a las citas herpetológicas obtenidas mediante trampeo fotográfico entre 2010 - 2012 en las provincias de Ciudad Real y albacete, ya que en los muestreos realizados hasta la fecha en el P.N. de Monfragüe (Extremadura) no se ha observado ningún herpeto en las fotografías. En total se obtuvieron 7.546 contactos de animales (foto - capturas) y en sólo 28 de ellas se fotografió algún reptil. El porcentaje de foto - capturas de reptiles fue extremadamente bajo (0,4%), a pesar de que los muestreos se realiza-

Figura 2. Fotografía donde se observa en la zona inferior el macho de culebra bastarda (M. monspessulanus) engullendo a la presa (recuadro rojo).

Figura 3. Fotografía obtenida mediante el trampeo fotográfico. En el recuadro rojo se observa la presa, posiblemente se trate de un pollo de mochuelo común (A. noctua), y la culebra bastarda (M. monspessulanus).


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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1)

tabla 1. listado de las citas de reptiles obtenidas mediante trampeo fotográfico en las provincias de Ciudad Real (CR) y albacete (aB). Se incluye la localidad (término municipal), UtM 1 x 1 km, altitud (msnm), tipo de hábitat, fecha y hora en la que se tomó la fotografía. *: nuevas citas para la cuadrícula UtM 10 x 10 km. Especie

localidad

UtM

Psammodromus algirus

Retuerta del Bullaque (CR) 30SUJ9056

629

Galería de río

14/07/2012 - 9:30

Timon lepidus*

Fernán Caballero (CR)

30SVJ2430

623

Olivar

08/06/2011 - 18:20

Timon lepidus*

daimiel (CR)

30SVJ4026

618

lindero entre viñedos

16/06/2011 - 15:36

Timon lepidus

luciana (CR)

30SUJ7819

639

dehesa con pastizal

28/05/2012 - 12:13

Timon lepidus

luciana (CR)

30SUJ7918

631

dehesa con pastizal

28/05/2012 - 18:06

Timon lepidus

luciana (CR)

30SUJ7918

587

Encinar

09/06/2012 - 14:20

Timon lepidus

luciana (CR)

30SUJ7919

644

Encinar

01/06/2012 - 13:38

Timon lepidus

alcoba de los Montes (CR) 30SUJ7853

643

Ecotono Matorral-dehesa

28/05/2012 - 12:45

Timon lepidus

Ossa de Montiel (aB)

30SWJ1314

886

Matorral alto mediterráneo

15/07/2010 - 12:16

Malpolon monspessulanus

Piedrabuena (CR)

30SUJ9622

630

lindero entre parcelas de cereal 17/07/2012 - 13:18

Rhinechis scalaris

Fernán Caballero (CR)

30SVJ2233

619

Galería de río

ron en los meses de primavera y verano, período de máxima actividad en el área de estudio para este grupo taxonómico. El bajo número de foto-capturas muestra que la metodología empleada es poco adecuada para el estudio de reptiles, ya que el esfuerzo de muestreo fue considerable, instalándose en total 281 cámaras durante 30 días. las cámaras empleadas están diseñadas para la detección de mamíferos de cierto tamaño, y en base a nuestra experiencia no suelen activarse con el paso de vertebrados de pequeño tamaño (e.g., pequeños lacértidos u ofidios), considerándose que la foto-captura de éstos es un hecho aislado y fortuito. En ocho de las 12 áreas de estudio muestreadas se fotografiaron 11 individuos diferentes (tabla 1), pertenecientes a cuatro especies, dos ofidios y dos lacértidos (tabla 1 y Figura 1). la especie fotografiada con más frecuencia fue el lagarto ocelado (Timon lepidus). dos de las citas aportadas para esta especie corresponden a dos nuevas cuadrículas UtM 10 x 10 km para la provincia de Ciudad Real

altitud Hábitat

Fecha - hora

23/06/2011 - 12:28

(tabla 1 y Base de datos de la asociación Herpetológica Española). destaca la observación de un macho adulto de culebra bastarda (Malpolon monspessulanus) engullendo un pollo de ave de mediano tamaño (Figuras 2 y 3). aunque se ha consultado a diferentes ornitólogos, la secuencia de las distintas imágenes tomadas no nos permite identificar con certeza de qué especie - presa se trata. El aspecto rechoncho del pollo (Figuras 2 y 3), el plumón totalmente blanco y las patas relativamente gruesas hacen pensar que posiblemente se trate de un pollo de rapaz nocturna de pequeño tamaño, como el mochuelo común (Athene noctua). Sin embargo no es descartable que se trate de alguna especie de rapaz diurna como cernícalo vulgar (Falco tinnunculus) o gavilán común (Accipiter nisus) (F. Casas, J.R. Fernández-Cardenete, J.M. Pleguezuelos, J. Viñuela, comunicación personal.). los ofidios, por sus comportamientos discretos, su relativa escasez y su estrecho período de actividad, mediado por las condiciones


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meteorológicas (Blomberg & Shine, 1996), hacen que sean unos de los grupos taxonómicos de los que se posee menos información sobre su ecología trófica. las observaciones puntuales que se obtengan sobre su presencia, así como de su ecología trófica, se consideran de gran interés (Pardavila et al., 2012). la culebra bastarda es una especie bastante eurífaga (Valverde, 1967), que consume principalmente reptiles, mamíferos y aves; de estas últimas depreda especialmente sobre pollos encontrados en el nido (Belda et al., 1995; Monrós, 1997). Sin embargo, los estudios sobre dieta de la culebra bastarda en la Península Ibérica no mencionan la depredación de pollos de rapaces nocturnas o diurnas (véase revisión en Pleguezuelos, 2009), por lo que la observación del consumo de esta presa se puede considerar un hecho excepcional.

aGRadECIMIENtOS: a F. Casas, J.R. FernándezCardenete, J.M. Pleguezuelos, J. Viñuela y X. Santos por ayudar en la identificación de la especie presa de la culebra bastarda presentada en la fotografía. a P.l. Hernández por sus comentarios y sugerencias. Este trabajo ha sido financiado por: Comisión Europea (7th Framework Programme for Research and technological development) a través del proyecto

HUNt

(212160,

FP-ENV-2007-1);

Organismo autónomo de Parques Nacionales a través del proyecto Factores de la coexistencia de mesocarnívoros en Parques Nacionales de ambiente mediterráneo (352/2011); y por el Plan Nacional I+d+I a través del proyecto Interacciones ecológicas en comunidades de carnívoros ibéricos: métodos de estudio y efecto de los factores climáticos y la gestión cinegética (CGl2009-10741). J.C. tiene una beca post-doctoral de la Junta de Comunidades de Castilla-la Mancha (Programa FSE 2007-2013).

REFERENCIaS Barea-azcón, J., Virgós E., Ballesteros-duperón, E., Moleón, M. & Chirosa, M. 2007. Surveying carnivores at large spatial scales: a comparison of four broad-applied methods. Biodiversity and Conservation, 16: 1213-1230. Belda, E.J., Ferrandis, P. & Gil-delgado, J.a. 1995. Clutch size variation and nest failure of the Serin Serinus serinus in oranges groves. Ardeola, 42: 1-10. Blomberg, S. & Shine, R. 1996. Reptiles. 218-226. In: Sutherland W.J. (ed.), Ecological Census Techniques, a Handbook. Cambridge University Press. Cambridge. díaz-Ruiz, F. & Ferreras, P. 2011. depredación de Timon lepidus por gato asilvestrado. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 148-150. Kitamura, S., thong-aree. S., Madsri, S. & Poonsward, P. 2010. Mammal diversity and conservation in a small isolated forest of southern thailand. Raffles Bulletin of Zoology, 58: 145-156. long, R.a., MacKay, P., Zielinski, W.J. & Ray J.C. 2008. Noninvasive survey methods for carnivores. Island Press. Washington. McCallum, J. 2012. Changing use of camera traps in mammalian field research: habitats, taxa and study types. Mammal Review, en prensa: doi:10.1111/j.13652907.2012.00216.x Mesa-Zavala, E., Álvarez-Cárdenas, S., Galina-tessaro, P., troyo-diéguez, E. & Guerrero-Cárdenas, I. 2012.

Vertebrados terrestres registrados mediante foto-trampeo en arroyos estacionales y cañadas con agua superficial en un hábitat semiárido de Baja California Sur, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 83: 235-245. Monrós, J.S. 1997. El dominio vital y algunos aspectos de la ecología de la culebra bastarda Malpolon monspessulanus en los naranjales. tesis doctoral. Universidad de Valencia. Valencia. Monterroso, P., Célio alves, P. & Ferreras, P. 2011. Evaluation of attractants for non-invasive Studies of Iberian carnivore communities. Wildlife Research, 38: 446-454 O'Connell, a.F., Nichols, J.d. & Karanth, K.U. 2010. Camera traps in animal ecology: methods and analyses. Springer-Verlag. Japón. Pardavila, X., lamosa, a. & Martínez-Freira, F. 2012. Primera cita de depredación de Coronella austriaca sobre Vipera seoanei. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 60-61. Pleguezuelos, J.M. 2009. Culebra bastarda – Malpolon monspessulanus. In: Salvador, a. & Marco, a. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 2 noviembre 2012]. Valverde, J.a. 1967. Estructura de una comunidad de vertebrados terrestres. Monografías Estación Biológica de Doñana, 1: 1-218.


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Tipos celulares sanguíneos de Podarcis bocagei del noroeste de Portugal Vicente Roca1,2 CIBIO-UP, Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos. Campus Agrário de Vairão. 4485-661 Vairão. Portugal. C.e.: Vicente.roca@uv.es 2 Departament de Zoologia. Facultat de CiènciesBiològiques. Universitat de València. Dr. Moliner, 50. 46100 Burjassot. València, Spain. 1

Fecha de aceptación: 24 de febrero de 2013. Key words: blood cells, lacertid lizards, hematology.

En los reptiles, al igual que en el resto de vertebrados, las células presentes en la sangre circulante se agrupan en eritrocitos, leucocitos y trombocitos (Mader, 2000). los eritrocitos, trombocitos y la mayoría de los leucocitos suelen tener una morfología bastante homogénea, aunque se aprecian diferencias en heterófilos y azurófilos (le Blanc et al., 2000; Martínez-Silvestre et al., 2005). En este trabajo se describe someramente cada uno de los tipos celulares encontrados en la sangre de Podarcis bocagei (Seoane, 1884). En el curso de investigaciones parasitológicas de la lagartija P. bocagei llevados a cabo en un área del noroeste de Portugal (véase Galdón, 2007), pudimos realizar un estudio de la morfología de los diferentes tipos celulares presentes en la sangre de estos reptiles. Un total de 37 lagartijas fueron capturadas a mano en la localidad costera de Madalena, en la provincia de douro litoral. Una gota de sangre fue obtenida mediante fractura de la cola de cada uno de los ejemplares. las colas se utilizaron posteriormente para análisis genéticos. la gota de sangre fue extendida inmediatamente sobre un portaobjetos, secada al aire y posteriormente teñida mediante el método de diff-Quick o tinción combinada de Romanowski (Skipper & de Stephano, 1989). la descripción de los tipos celulares encontrados fue la siguiente (véanse imágenes microcópicas en la Figura 1):

1-Eritrocitos: Son de forma oval o elipsoidal con núcleo oval en posición central (Figura 1a). En el citoplasma, abundante, pueden observarse vacuolas prominentes. 2-trombocitos: tienden a formar agregados (Figura 1b) y exhiben forma pseudo-elíptica o pseudo-esférica, con el núcleo redondeado y de tamaño similar al de los eritrocitos. El citoplasma es incoloro o azul grisáceo, con granulaciones y forma un halo alrededor del núcleo. 3-leucocitos: Conviene señalar que, según los autores consultados, pueden existir algunas diferencias en cuanto a los tipos de leucocitos, por lo que a reptiles se refiere (véase Martínez-Silvestre et al., 2005; Galdón, 2007; troiano et al., 2008). 3.1- linfocitos: tienen forma variable, desde esférica hasta irregular, y tamaño también variable, pudiendo encontrarse linfocitos grandes y pequeños (Figura 1c). Se observa un núcleo grande, de situación central o ligeramente excéntrica, y redondeado. El citoplasma es escaso y finamente granular, ligeramente teñido de azul pálido. 3.2- azurófilos: Son células redondeadas de núcleo grande y ligeramente excéntrico. a menudo presentan inclusión citoplasmática (véase también monocitos). 3.3- Heterófilos: Son células redondas y grandes, con núcleo excéntrico de forma bilobulada (Figura 1d). Presentan gránulos eosinófilos normalmente refringentes y de naturaleza hete-


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a

b

c

d

e

f

Figura 1. Microfotografías al microscopio óptico de las células sanguíneas de P. bocagei. a: eritrocitos; B: trombocitos; C: linfocito pequeño; d: heterófilo; E: basófilo; F: eosinófilo; G: monocito/azurófilo. Barra de escala: 10 µm. Fotografías: Vicente Roca.

g


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rogénea, razón por la cual la tinción del citoplasma es muy variable dentro de este tipo celular. 3.4- Basófilos: Son células de morfología redonda u ovalada de tamaño similar al de los trombocitos. El núcleo es ligeramente excéntrico y difícil de apreciar por la presencia de gránulos citoplasmáticos grandes, redondos, muy heterogéneos, fuertemente basófilos y teñidos de violeta oscuro que ocupan la mayor parte del citoplasma (Figura 1e). 3.5- Eosinófilos: Células redondas. Su núcleo es grande, de morfología oval y localización excéntrica adyacente a la membrana celular (Figura 1f ). En ocasiones llega a estar oculto por un buen número de gránulos citoplasmáticos grandes, redondos u ovales, fuertemente eosinófilos. 3.6- Monocitos: tienen un núcleo de gran tamaño, en posición central o ligeramente excéntrica y de forma arriñonada (Figura 1g). Presentan gran cantidad de citoplasma ligeramente azurófilo, con vacuolas de tamaño y número variable. Comoquiera que en el presente estudio no se pudo llevar a cabo una tinción citoquímica pertinente para una buena diferenciación entre monocitos y azurófilos (véase alleman et al., 1999; Salakij et al., 2002; Martínez-Silvestre et al., 2005), se opta por contemplar la imagen g de la Figura 1 como monocito/azurófilo (véase discusión). la descripción de estos tipos celulares representa la primera para la especie objeto de estudio, pero también una de las pocas que existen para la familia lacertidae, tal y como señalan Martínez-Silvestre et al. (2002). En general, los eritrocitos, trombocitos y leucocitos observados en P. bocagei no difieren de los descritos por otros autores para otros reptiles (Eliman, 1997; alleman et al., 1999; Mader, 2000; Molina-Prescott et al., 2001; troiano et al., 2008). los eritrocitos exhiben la morfología habitual de todos los reptiles (Mader, 2000;

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Martínez-Silvestre et al., 2005; Sevinç & Ugurtas, 2008; troaino et al., 2008). En ellos, se ha descrito la pre-

sencia de posibles Virus Eritrocitarios de los lagartos (lEV) (Roca & Galdón, 2010a) en esta población estudiada, así como en otras especies de saurios (Clark et al., 2001; Jacobson, 2007), y también es habitual la parasitación de los eritrocitos por hemogregarinas (Roca & Galdón, 2010b). la morfología de los trombocitos coincide con la descrita por Martínez-Silvestre et al. (2005) para Gallotia simonyi, al igual que ocurre con la de los linfocitos cuyo número puede aumentar asociado al proceso de la muda (Molina-Prescott et al., 2001), o como consecuencia de infecciones víricas (Carbonell, com. pers.). los heterófilos son considerados por Martínez-Sivestre et al. (2005) los principales leucocitos en G. simonyi. Son activamente fagocíticos por lo que se convierten en la célula leucocítica predominante en infecciones naturales e inflamatorias (Rosskopf, 2000). también se ha observado una elevada proporción de heterófilos en saurios grávidos (Cuadrado et al., 2002). los basófilos se caracterizan por el amplio número de gránulos asociados a los márgenes del núcleo, tal y como ocurre asimismo en G. simonyi (Matínez-Silvestre et al., 2005). Si bien no se habían identificado eosinófilos verdaderos ni en serpientes ni en algunos lagartos (Eliman, 1997), Salakij et al. (2002) los encontraron en número elevado en Ophiophagus hannah y Martínez-Silvestre et al. (2005) los consideran fácilmente reconocibles en G. simonyi. Su número varía con las especies y con los cambios estacionales (Campbell, 2004), y una elevada proporción podría indicar procesos alérgicos o estímulos parasíticos (Mader, 2000; Rosskopf, 2000). los monocitos resultaron ser, como en el caso de otros reptiles, células poco abundantes. Un aumento de su abundancia suele indicar la existencia de enfermedades crónicas (Rosskopf, 2000). Por otro lado, aquellos leucocitos de reptiles que


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tienen gran cantidad de pequeños gránulos citoplásmicos azurófilos, son frecuentemente adscritos al tipo leucocítico azurófilo. algunos autores (Campbell, 2004; Metin et al., 2006) señalan que, al ser morfológica y citoquímicamente idénticos a los monocitos, deberían ser considerados como tales, mientras que otros (Salakij et al., 2002; Martínez-Silvestre et al., 2005; troiano et al., 2008) abogan por la identidad propia de este tipo celular.

aGRadECIMIENtOS: Este trabajo fue financiado parcialmente por el proyecto PtdC/BIa-BdE/67678/2006 del FCt, Portugal. los pertinentes permisos de captura de los animales fueron concedidos por el ICN de Portugal. El manejo de los animales en el laboratorio cumplió los requisitos exigidos por las normativas de Portugal y España. El autor agradece la ayuda prestada en la identificación de los tipos celulares al dr. J.M. Ferrer, y a dr. E. Carbonell, de la Universitat de València.

REFERENCIaS alleman, a.R., Jacobson, E.R. & Raskin, R.E. 1999. Morphologic, cytochemical staining, and ultrastructural characteristics of blood cells from eastern diamondback rattlesnakes (Crotalus adamanteus). American Journal of Veterinary Research, 60: 507-514. Campbell, t.W. 2004. Haematology of lower Vertebrates. 12141219. In: american College of Veterinary Pathologists (aCPV) & american Society of Clinical Pathology (aSVCP) (eds.), 55th Annual Meeting of the American College of Veterinary Pathologists (ACPV) and 39th Annual Meeting of the American Society of Clinical Pathology (ASVCP). aCPV & aSVCP. Middleton, WI, USa. Clark, P. Johnstone, a.C., Elleson, R. & Goold, M. 2001. Inclusions in the erythrocytes of Eastern water dragons (Physignathus lesueurii). Australian Veterinary Journal, 79: 61-62. Cuadrado, M., díaz-Paniagua, C., Quevedo, M.a., aguilar, J.M. & Molina-Prescott, I. 2002. Hematology and clinical chemistry in dystoicic and healthy post-reproductive female chamaeleons. Journal of Wildlife Diseases, 38: 395-401. Eliman, M.M. 1997. Hematology and plasma chemistry of the inland bearded dragon, Pogona vitticeps. Bulletin of the Association of Reptilian and Amphibian Veterinary, 7: 10-12. Galdón, M.a. 2007. Estudio parasitológico de Podarcis bocagei y Podarcis carbonelli (Sauria: Lacertidae) del Noroeste de Portugal. tesis doctoral. Facultat de Ciències Biològiques, Universitat de València. Valencia. Jacobson, E.R. 2007.Viruses and viral diseases of reptiles. 395-461. In: Jacobson, E.R. (ed.), Infectious Diseases and Pathology of Reptiles: Color Atlas and Text. CRC Press. Boca Raton, Florida. leBlanc, C.J., Heatley, J.J. & Mack, E.B. 2000. a review of the morphology of lizard leukocytes with a discussion of the clinical differentiation of bearded dragon, Pogona vitticeps, leukocytes. Journal of Herpetological Medicine and Surgery, 10: 27-30. Mader, d. 2000. Normal hematology of Reptiles. 1126-1132. In: Feldman, F., Zinkl, J.G. & Jain, M.C. (eds.), Schalm’s Veterinary Hematology. lippincott Williams & Wilkins (5th edition). Philadelphia. Martínez-Silvestre, a., Silva, J.l. & Silveira, l. 2002. Hematología y bioquímica sanguínea del lagarto gigante de El Hierro (Gallotia simonyi) en cautividad. Revista Española de Herpetología, 16: 5-10.

Martínez-Silvestre, a., Marco, I., Rodríguez-domínguez, M.a., lavín, S. & Cuenca, R. 2005. Morphology, cytological staining, and ultrastructural characteristics of the blood cells of the giant lizard of El Hierro (Gallotia simonyi). Research of Veterinary Sciences, 78: 127-134. Metin, K., türkozan, O., Kargin, F., Basimoglu-Koca, Y., taskavak, E. & Koca, S. 2006. Blood cell morphology and plasma biochemistry of the captive European pond turtle Emys orbicularis. Acta Veterinaria Brno, 75: 49-55. Molina-Prescott, I., lópez, R., Molleda, J.M., Martín, E., Quevedo, M.a., díaz-Paniagua, C. & Cuadrado, M. 2001. Hematología y bioquímica sanguínea en el camaleón común (Chamaeleo chamaeleon). 17-23. In: Libro de Resúmenes del VII Congreso Anual de la Sociedad Española de Medicina Interna Veterinaria. las Palmas de Gran Canaria. Roca, V. & Galdón, M.a. 2010a. Presencia de virus eritrocitarios de lagartos (lEV) en Podarcis bocagei y P. carbonelli (lacertidae) del noroeste de Portugal. Revista Española de Herpetología, 24, 61-66. Roca, V. & Galdón, M.a. 2010b. Hemogregarine blood parasites in the lizards Podarcis bocagei (Seoane) and P. carbonelli (Pérez-Mellado) (Sauria: lacertidae) from NW Portugal. Systematic Parasitology, 75: 75-79. Rosskopf, W. 2000. disorders of Reptilian leukocytes and erythrocytes. 198-204. In: Funge, a.M. (ed.), Avian and exotic pets. W.B. Saunders Co. Philadelphia. Salakij, C., Salakij, J., apibal, S., Narkkong, N., Chanhome, l. & Rochanapat, N. 2002. Hematology, morphology, cytochemical staining, and ultrastructural characteristic of blood cells in king cobras (Ophiophagus hannah). Veterinary Clinics and Pathology, 31: 116-126. Sevinç, M. & Ugurtas, I.H. 2008. Comparative erythrocyte size and morphology of some lacertid lizards from turkey. Pakistan Journal of Zoology, 40: 59-60. Skipper, R. & de Stephano, d. 1989. a rapid stain for Campylobacter pylori in gastrointestinal sections using diff-Quick. Journal of Histotechnology, 12: 303-304. troiano, J.C., Gould, E.G. & Gould, I. 2008. Hematological reference intervals in argentine lizard tupinambis merianae (Sauria-teiidae). Comparative Clinical Pathology, 17: 93-97.


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Primera observación de una puesta albina de Bufo bufo en la Península Ibérica Enrique Ayllón AHE. Apdo. correos 191. 28910 Leganés. Madrid. C.e.: enrique.ayllon@herpetologica.org

Fecha de aceptación: 8 de mayo de 2013. Key words: albino spawn, albino eggs, common toad, Madrid, Spain.

El uso de coloraciones, generalmente crípticas o de ocultación, es muy común en los anfibios. El color es producido por tres capas de células pigmentarias, melanóforos, guanóforos y lipóforos, en combinación con el efecto directo de la luz sobre la piel (Young, 1971). Una de las anomalías pigmentarias más conocida es el albinismo, producida por la ausencia de melanina, generando ejemplares con pupilas de color rojizo y piel de coloración blanquecina. El albinismo en anfibios adultos y larvas en Europa, y particularmente en España, ha sido profusamente citado en la bibliografía (Rivera et al., 2001), pero el registro en la literatura de la existencia de puestas albinas es muy escaso y casi nulo para la Península Ibérica. díaz-Paniagua et al. (2005) presentan una fotografía de puesta albina de Bufo calamita en doñana, indicando que se detectan este tipo de observaciones de forma ocasional. Para la especie Bufo bufo, han sido citadas puestas albinas en el Reino Unido (Pash et al., 2007) y Polonia (laskowski, 2010), no exis-

tiendo referencias publicadas de puestas albinas para la subespecie B. bufo spinosus en toda su área de distribución. El 5 de marzo de 2010, dentro de la ejecución del Programa de Seguimiento de anfibios y Reptiles en el Parque Regional del Sureste en Madrid, se localizó en la Fuente del Valle, en arganda, un macho adulto de B. bufo en el agua, así como cuatro puestas de la misma especie, una de ella albina (Figura 1). El lugar de puesta es un abrevadero artificial permanente (1 x 4 m), a ras del suelo, donde se reproduce la especie, compartiendo el lugar de reproducción con otras dos especies (Alytes obstetricans y Discoglossus jeanneae). El abrevadero fue nuevamente visitado el 23 de marzo, no localizándose larvas albinas eclosionadas de B. bufo, puesto que las puestas habían sido destruidas por el baño de animales domésticos, encontrándose multitud de larvas de A. obstetricans muertas. Pese a la destrucción de las puestas, la ausencia de lar-

Foto Enrique ayllón

Figura 1. Puesta albina y varias puestas normales de B. bufo localizadas en marzo de 2010.


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vas albinas puede ser debida a un albinismo temporal y al oscurecimiento de las larvas heterocigóticas por ser el gen del albinismo

recesivo (Pash et al., 2007; Bender, 1997), aunque su destrucción impide esclarecer la evolución pigmentaria acaecida.

REFERENCIaS Bender, B. 1997. temporärer albinismus bei der Erdkröte (Bufo bufo). Zeitschrift für Feldherpetologie, 4(1): 212-214. díaz-Paniagua, C., Gómez-Rodríguez C., Portheault, a. & de Vries, W. 2005. Los anfibios de Doñana. Naturaleza y Parques nacionales. Serie técnica. Organismo autónomo Parques Nacionales. Ministerio de Medio ambiente. Rivera, X., arribas, O. & Martí, F. 2001. Revisión de anomalías pigmentarias en los anfibios de la Península Ibérica y de Europa. Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 15: 59-75.

Pash, S., Spooner, J. & Sumpter, J.P. 2007. albino common toads (Bufo bufo). Herpetological Bulletin, 100: 8-11. laskowski, P. (2010). Ropucha szara Bufo bufo (linnaeus, 1758). In: Herpetofauna Polski. http://www.biol.uni. wroc.pl/herp/herp_pliki/Bb.htm (Consulta: 20 Febrero 2013). Young, J.Z. 1971. la vida de los vertebrados. Ed. Omega. Barcelona.

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Distribución Nueva población de Algyroides marchi a elevada altitud en la provincia de Granada Luis García-Cardenete & María Teresa Pérez-García Cl. Carrera de San Agustín, 24. 2º A. 18300 Loja (Granada). C.e.: luisgcardenete@yahoo.es

Fecha de aceptación: 12 de diciembre de 2012. Key words: Algyroides marchi, distribution, new record, altitude.

la lagartija de Valverde (Algyroides marchi Valverde, 1958) es un endemismo de algunas sierras béticas orientales de las provincias de Jaén, Granada, albacete y Murcia (Carretero et al., 2010). a pesar del reciente avance en el conocimiento corológico de este pequeño lacértido, aún es posible localizar nuevas subpoblaciones, bien en el interior del área de distribución de la especie, bien en su orla (Brakels et al., 2010). Este hecho quizá sea debido a dos factores: reiteración en las prospecciones en las localidades tradicionalmente conocidas y en las proximidades de éstas, y búsqueda en hábitats típicos identificados por naturalistas e investigadores para la especie. En este estudio se presentan los resultados de recientes prospecciones dentro de su área de distribución y su periferia, confirmando la presencia de A. marchi en diversas localidades nuevas, entre las que destaca el macizo de la Sagra (término municipal de Huéscar y la Puebla de don Fadrique, prov. de Granada; Figura 1). la Sagra (2.305 msnm) es un gran domo calizo, con alineación SW-NE casi simétrico a lo largo de su eje principal y bien diferenciado dentro del área montañosa en la que se ubica, constituyendo la mayor cumbre del sur peninsular a excepción del macizo de Sierra Nevada y la primera de litología caliza. asimismo, se sitúa en el borde oriental del conjunto montañoso prebético, lindando con los altiplanos semiáridos del norte granadino. la ladera umbría, orientada hacia el Noroeste, muestra una pendiente más pronunciada que la suro-

riental, pero sobre todo más irregular y heterogénea en cuanto a su topografía, con tajos rocosos, bloques y canchales de estabilidad y granulometría variable. la vegetación es muy diferente en cada ladera. la umbría está ocupada por un bosque de Pinus nigra subsp. salzmanii y su cortejo florístico en muy buen estado de conservación, excepto en las zonas más altas y en parte de los cortados rocosos y gleras, donde es sustituido por matorral oromediterráneo o vegetación rupícola correspondiente en cada caso. la ladera solana está deforestada por una mayor presión de herbívoros silvestres y domésticos, apareciendo vegetación serial más termófila y resistente a los ungulados (Helictotrichon filifolium, Stipa tenacissima, Erynacea anthyllis, etc.). actualmente la Sagra se integra dentro del lugar de Interés

Figura 1. Presencia de A. marchi en la Sagra y su entorno. Puntos verdes: localidades previas (Carretero et al., inédito). RR: Río Raigadas; VP: Venta del Puerto; Pl: Pico lobos. Puntos rojos: localidades nuevas y código correspondiente.


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Comunitario “Sierras del Nordeste”, dentro de la Red Natura 2000. El 5 de junio de 2010 se pudieron observar ocho ejemplares adultos de A. marchi en el extremo nororiental del macizo de la Sagra, en las proximidades del Collado de las Víboras en una zona de grandes bloques de roca, de orientación variada y ladera con fuerte pendiente a 1.570 msnm (seis ejemplares). dos ejemplares más fueron observados en tajos rocosos con orientación norte, a 1.630 msnm, junto a una hembra grávida de Psammodromus algirus, soleándose en el mismo cortado y a una altura aproximada de 120 cm del suelo. Sobre el suelo se observaron dos ejemplares inmaduros más de P. algirus (tabla 1, localidades 1 y 2). El 18 de junio de 2011 se realizó un transecto a lo largo de la ladera umbría y la cresta somital de la Sagra, muestreando diferentes microhábitats adecuados para A. marchi a diferentes altitudes. Se observaron 12 ejemplares

de diferentes edades de esta especie, cinco individuos de Podarcis hispanica y tres de P. algirus (tabla 1, localidades 3 a 9; Figura 2). Es destacable la concurrencia de las tres especies en sintopía y en hábitats adecuados en cada caso a una de ellas, así como la ausencia de agua en todas las localidades. Para A. marchi se trata de una nueva población, a priori aislada de la más próxima conocida en el río Raigadas (Carretero et al., inédito), aproximadamente a 3 km en línea recta y separada por hábitat poco adecuado. En tres visitas previas en junio de 2006, 2007 y 2010 no se localizaron ejemplares en la localidad del río Raigadas. Esta baja detectabilidad probablemente obedece a que se trate de poblaciones extremadamente pequeñas y localizadas en hábitats de superficies muy limitadas. le sigue en cercanía la población ubicada en la ladera umbría del Pico lobos (Quirantes et. al., 2000), similar en cuanto a su ubicación aleja-

tabla 1. Nuevas localidades para A. marchi, incluyendo coordenadas UtM, altitud (msnm), especies detectadas, ejemplares observados, tanto de la especie estudiada como de otras especies de lacértidos, (n) y hábitat. localidad

UtM

altitud

Especie

n

Hábitat

1

30SWH4002

2

30SWH4002

1.630

A. marchi

2

tajo rocoso

1.630

P. algirus

3

tajo rocoso

2

30SWH4002

3

30SWH3801

1.600

A. marchi

6

Bloques rocosos

1.865

A. marchi

3

4

tajo rocoso

30SWH3701

1.910

A. marchi

2

tajo rocoso

5

30SWH3700

2.052

A. marchi

5

tajo rocoso

5

30SWH3700

2.052

P. hispanica

1

tajo rocoso

6

30SWH3700

2.052

P. algirus

1

al pie de tajo rocoso

7

30SWH3700

2.065

A. marchi

1

Suelo con rocas disgregadas y matorral

7

30SWH3700

2.065

P. hispanica

2

Suelo con rocas disgregadas y matorral

8

30SWG3799

2.028

A. marchi

1

Bloques rocosos

8

30SWG3799

2.028

A. marchi

2

Suelo con rocas disgregadas y matorral

8

30SWG3799

2.028

P. hispanica

2

Suelo con rocas disgregadas y matorral

8

30SWG3799

2.028

P. algirus

1

Suelo con rocas disgregadas y matorral

9

30SWH3901

2.016

A. marchi

1

Bloques rocosos aislados con matorral

9

30SWH3901

2.100

P. algirus

1

Suelo desnudo, roca disgregada


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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1)

da del fondo de valle, de puntos de agua y también posiblemente aislada. la localidad 7 constituye la mayor altitud a la que se ha observado A. marchi (2.065 msnm). Paradójicamente para una especie de carácter montano (Pleguezuelos & Villafranca, 1997), la altitud es una variable escasamente tratada o vagamente precisada en la bibliografía. Hasta el presente, se indicaba su presencia sobre 1.700 msnm genéricamente (Fernández-Cardenete & García-Cardenete, 2009 y referencias allí incluidas) y, de forma más concreta, 1.790 msnm en el Pico Cabañas de la Sierra del Pozo (Carretero et al., inédito). En la Sagra, teniendo en cuenta el tipo de hábitat que allí ocupa, es muy probable que supere los 2.100 msnm. la localidad 8 (la Sagra Chica) corresponde a una cuadrícula UtM de 10 x 10 km (WG39) donde hasta la fecha no había sido citada la especie objeto del presente artículo. aunque la distribución de A. marchi puede considerarse una de las mejor conocidas actualmente de la herpetofauna ibérica (Carretero et al., 2010), ejemplos como el hallazgo de la especie en el Pico lobos (Quirantes et al., 2000), en Moratalla

Foto l. García-Cardenete

Figura 2. Hábitat de A. marchi en la vertiente umbría de la Sagra.

(Brakels et al., 2010) o en la Sagra (este estudio) muestran la necesidad de más prospecciones ante la posibilidad de hallar nuevas poblaciones bien dentro de su área de distribución conocida o bien en su periferia. también se hace necesaria una cartografía precisa ante posibles actuaciones en su medio o futuros escenarios de cambio climático (Sillero et al., 2010). aGRadECIMIENtOS: E. González Miras, J.M. Pleguezuelos y J.R. Fernández-Cardenete mejoraron el manuscrito original. J.C. Otero colaboró en el trabajo de campo.

REFERENCIaS Brakels, P., Koopman, F. & Rubio, J.l. 2010. First record of the Spanish algyroides, Algyroides marchi (lacertidae) in the Murcia Region, Southeast Spain. Herpetological Notes, 3: 49-52. Carretero, M.a., Ceacero, F., García-Muñoz, E., Sillero, N., Olmedo, M.I., Hernández-Sastre, P.l. & Rubio, J.l. 2010. Seguimiento de algyroides marchi. Informe final. Monografías SaRE. asociación Herpetológica Española – Ministerio de Medio ambiente y Medio Rural y Marino. Madrid. Carretero, M.a., Ceacero, F., García-Muñoz, E., Sillero, N., Olmedo, M.I., Hernández-Sastre, P.l. & Rubio, J.l. (inédito). Seguimiento de Algyroides marchi. Programa SARE. Seguimiento de la herpetofauna española: desarrollo del programa de seguimiento general y seguimientos singulares. asociación Herpetológica Española, Ministerio de Medio ambiente, y Medio Rural y Marino. Informe final. Fernández-Cardenete, J.R. & García-Cardenete, l. 2009: lagartija de Valverde – Algyroides marchi. In: Salvador, a. & Marco, a. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados

Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 24 febrero 2012]. Pleguezuelos, J.M. & Villafranca, C. 1997: distribución altitudinal de la herpetofauna ibérica. 321-341. In: Pleguezuelos, J. M. (ed.), Distribución y biogeografía de los anfibios y reptiles en España y Portugal. Monografías de Herpetología 3, asociación Herpetológica Española & Universidad de Granada. Granada. Quirantes, d., Álvarez, S. & García, R. 2000. Algyroides marchi (lagartija de Valverde), nueva cita en Granada. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 11: 66. Sillero , N., Carretero, M.a., García-Muñoz, E., Ceacero, F., Rubio, J.l. 2010. Historical biogeography of Algyroides marchi: an ecological modelling and GIS approach . XI Congreso luso-Español de Herpetología / XV Congreso Español de Herpetología, Sevilla (Spain), 6-9 Octubre 2010.


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Data on the distribution of herpetofauna of southern Niger with comments on Termit & Tin Toumma National Nature Reserve Duarte Vasconcelos Gonçalves, Francisco Álvares & José Carlos Brito CIBIO/InBIO, Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos da Universidade do Porto. Instituto de Ciências Agrárias de Vairão. Rua Padre Armando Quintas, 11. 4485-661 Vairão. Portugal. C.e.: duartegoncalves@cibio.up.pt

Fecha de aceptación: 9 de mayo de 2013. Key words: Sahara, Sahel, mountains, overland expedition, dry season.

RESUMEN: Se aportan los resultados herpetológicos de una expedición científica realizada en abril-mayo de 2012 al sur de Niger, una remota zona que incluye la Reserva Natural de termit & tin toumma. Se observaron 27 especies de reptiles y tres de anfibios. debido al elevado desconocimiento herpetológico de la región, muchas de las nuevas citas aumentan o cubren grandes vacios en la distribución de las especies halladas.

North africa presents a wide variety of landscapes and habitats which harbours many amphibian and reptile species (Schleich et al., 1996; Chippaux, 2001; trape & Mané, 2006; Sindaco & Jeremcenko, 2008; trape et al., 2012).

the degree of knowledge varies considerably depending on the region, however. While some areas like Morocco and Western Sahara, or the region near Egypt and the Red Sea are better explored, with atlases available on the distribution of herpetofauna (Baha El din, 1996; Bons & Geniez, 1996; Geniez et al., 2004), general remoteness is responsible for large exploration gaps. added sociopolitical instability and occasional armed conflicts render some areas, like the central Saharan mountains, particularly difficult to access. Niger is one of such cases. distribution data for the country can be found in classical references (e.g. angel & lhote, 1928; de Witte, 1930; angel, 1950; Guibé, 1950), naturalist work in the second half of the 20th Century (e.g. Heu, 1962; Papenfuss, 1969; Joger, 1981; Kriska, 2001) and broad-scale field guides (trape & Mané, 2006; Sindaco & Jeremcenko, 2008; trape et al., 2012). Recently, several works have been published which started to include molecular data (e.g. Crochet et al., 2003; Harris et al., 2007; Para ver Anexos ir a <http://www.herpetologica.es/publicaciones/>

Rato et al., 2007; Froufe et al., 2009; Fujita & Papenfuss, 2011; Geniez et al., 2011; Gonçalves et al., 2012; Mediannikov et al., 2012).

Still, the geographic distribution of many species is poorly known. Here we report our recent observations of amphibians and reptiles during an expedition to Southern Niger, and compare them with published data. Special emphasis is given to the termit & tin toumma National Nature Reserve, created on March 6, 2012 and totalling almost 100,000 km2. this reserve was primarily aimed at the protection of addax (Addax nasomaculatus), dama gazelle (Gazella dama), Barbary sheep (Ammotragus lervia) and Northwest african cheetah (Acinonyx jubatus hecki), as well as supporting the local nomadic people (www.saharaconservation.org/?termittin-toumma-Niger), and encompasses the termit Massif, as well as a vast portion of tin toumma desert and part of the Great Bilma Erg (www.ass-niger.org/-termit-tin-toumma-). twelve reptile species are reported for the approximate area of the reserve (trape & Mané, 2006; trape et al., 2012). additionally, an online checklist produced by aSS-Niger (anonymous, 2012) refers 17 reptile species. all species repor-


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1)

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Figure 1: transect (line) and geographic locations (white dots) of collected observations. Figura 1: transecto (línea) y localizaciones geográficas (puntos blancos) de las observaciones recogidas.

ted to occur have widespread distributions, and both relict populations (e.g. Agama boueti, Latastia longicaudata) and Sahara endemic species (e.g. Acanthodactylus longipes) can be found. the study area covered southern Niger and the overland expedition spread over 15 days, between april, 28 and May, 13 of 2012 (Figure 1). the sampling strategy involved a transect covering various Sahara and Sahel ecosystems and habitats such as sand deserts (erg), firm ground deserts (reg), rocky plateaus (hammada), dry river beds (oued), semi-arid grasslands, savannas, steppes, and thorn shrublands (Figure 2). Sampling points were selected along transect based on the diversity of biotopes. a total of 102 observations for 27 reptile species and seven observations for three amphibian species were recorded (see Supplementary Material). Identification of the species was based on

published taxonomic keys (Geniez et al., 2004; trape & Mané, 2006; trape et al., 2012) and posteriorly reviewed by Philippe Geniez (EPHEUMR 5175) and Pierre-andré Crochet (CNRS-UMR 5175) based on photographs. Observations with available photographic data were uploaded to Observado.org (Supplementary Material). It should be noted, however, that due to the website’s restriction regarding species names, some records may appear identified differently from this work. For each captured specimen photographs were taken prior to release. the spatial location of specimens was georeferenced by a Global Positioning System (GPS), using the WGS84 coordinate system, and downloaded into a database with an interface for a Geographical Information System (GIS). Comments are made for occurrences expanding distribution


76 a

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) Foto F. Álvares

Foto d. Gonçalves

b

Figure 2: typical habitats at termit Massif mountain (a) and tin toumma sandy desert (b). Figura 2: Hábitats típicos en el Macizo de termit (a) y el desierto de arena de tin toumma (b).

limits, taking trape and Mané (2006) and trape et al. (2012) as reference, or adding information to the knowledge of the natural history of a species (marked with * in Supplementary Material). Reptiles - Agama agama linnaeus, 1758 – Zinder, Gouré, Mainé-Soroa and diffa. Found mostly on human settlements. although the species complex is referenced for Niger and Chad, these records fill a gap of hundreds of kilometres. - Agama boueti Chabanaud, 1917 (Figure 3) – diffa and Kélakam. these specimens were found in the characteristic shrubland habitat, filling a distribution gap in Niger. - Agama paragama Grandison, 1968 – diffa and Nguigmi. these records add to the northern distribution of the species. - Chamaeleo africanus laurenti, 1768 – Gouré and Nguigmi. distribution slightly extended to the East within Niger. - Tropiocolotes steudneri (Peters, 1869) diora aouoranga, termit. this is the first record for the reserve, expanding the known distribution more than 250 km to

-

-

-

-

-

the East, since in Niger it was only known from aïr Mountains (trape et al., 2012). Acanthodactylus cf. senegalensis – Nguigmi and Ngourti. Known species distribution is expanded to the South and East, at about 50 km from lake Chad. Acanthodactylus longipes Bouelnger 1921 – Ngourti, Koussa arma and tin toumma. these records expand the distribution in Niger to the East. a huge gap still persists between these observations and the published occurrence in Chad. Mesalina pasteuri (Bons, 1960) (Figure 3) – tin toumma. First report for the Reserve and the third record for Niger, although not significantly adding to the species’ known distribution. Scincopus fasciatus – Kélakam and tasker. the first point adds to the southern distribution of the species, whereas the second falls in the centre of a previous large gap in Niger. Scincopus fasciatus / Scincus albifasciatus – Madaranga, termit and louli agadem Nga, termit. Identification of these two records was based solely on tracks. although it is not possible to distinguish among the species based on the tracks, they


77

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1)

are proof that at least one of them is present in the reserve. Both species are reported for Niger, but assessing their presence in the reserve is dependent on future surveys. - Pelomedusa subrufa olivacea Schweigger, 1812 – Zinder. this record adds to the area of occurrence in the Sahel. this terrapin is also present in aïr Mountains (trape et al., 2012), but there is no information whether there is a suitable habitat connection to Sahelian populations. - Varanus griseus – Ngourti and tin toumma. Slightly expanding known distribution in Niger to the East, sightings were far more frequent in tin toumma. - Cerastes vipera (linné, 1758) (Figure 3) – Nguigmi. Known distribution in Niger is expanded to the South and East, to less than 50 km from Chad. during the expedition we registered two confirmed new species, Mesalina pasteuri, Tropiocolotes steudneri, for the termit & tin toumma National Nature Reserve. additionally, one other new species for the area is highly likely, Scincopus fasciatus or Scincus albifasciatus, but still need confirmation (see above). For a total of 18 species reported for the reserve, we observed eight inside reserve limits plus three more in the near premises. We include A. boueti in the confirmed species, given that the referenced A. impalearis (online list) is a clear misidentification. the latter species is restricted to the western Maghreb (trape et al., 2012). the other species not detected in our survey but known from the reserve (anonymous, 2012) are: Eryx muelleri (Synonim: Gongylophis muelleri), Hemidactylus brooki, Psammophis schokari, Spalerosophis diadema, Tropiocolotes tripolitanus, Stenodactylus petrii, and Latastia longicaudata. the latter two are concordant with published

a

Fotos F. Álvares

b

c

Figure 3: (a) A. boueti, termit (observation (b) M. pasteuri, tin toumma (observation (c) C. vipera, Nguigmi (observation 6658). Figura 3: (a) A. boueti, termit (observación (b) M. pasteuri, tin toumma (observación (c) C. vipera, Nguigmi (observación 6658).

6727); 6692); 6727); 6692);

data (trapé et al., 2012). according to trape and Mané (2006), Echis ocellatus also occurs in the reserve, although it was neither observed by us nor listed online. the main reason that could explain the lack of observation of several species is the fact that the expedition was performed during the peak of the dry season, when most animals are less acti-


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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1)

ve (Cowles & Bogert, 1944). One illustrative example of the unfavourable conditions for animal activity is that the only active Acanthodactylus found at tin toumma were juveniles, and were only observed until 11am. this is totally opposite to their behaviour in autumn, when they are active during 10am-16pm (duvdevani & Borut, 1974; Pérez Mellado, 1992). all of the species present in the reserve have widespread distributions across the Sahara and/or the Sahel, and most of them are also reported for major mountain systems in Sahara. actually, most of the reported species are present in aïr. Such observations raise the possibility that other species may have also been able to survive until the present around the termit Massif. Confirmation of this hypothesis requires however additional survey efforts. this note provides additional data to the poorly known distributions of amphibians and reptiles in Niger and is at the same time the first

published list of herpetofauna species present in the termit & tin toumma National Nature Reserve. this constitutes however just another step for the comprehensive mapping of biodiversity in the area and further investigation should ensue. aCKNOWlEdGMENtS: this study was partially supported by a Mohammed bin Zayed Species Conservation Fund grant (project #11052499) to dVG and by Fundação para a Ciência e tecnologia (PtdC/BIa-BEC/099934/2008) through EU Programme COMPEtE. dVG has a research fellowship (SFRH/Bd/78402/2011) and JCB has a contract (Programme Ciência 2007), both from FCt. logistic support for fieldwork was given by the Sahara Conservation Fund (www.saharaconservation.org/), the Projet antilopes Sahélo-Sahariennes (www.ass-niger.org/), and by Pedro Santos lda (trimble GPS). t. Rabeil and I. Houdou assisted the fieldwork. acknowledgments extended to P.-a. Crochet and P. Geniez for helping with the species identifications.

REFERENCES angel, F. & lhote, H. 1928. Reptiles et amphibiens du Sahara Central et du Soudan. Bulletin du Comité d’Études Historiques et Scientifiques de l'Afrique Occidentale Française, 21: 346-384. angel, F. 1950. lézards. 331-336. Contribution a l’Étude de l'air. Mémoires de l’Institut Français d'afrique Noire, nº 10. anonymous. 2012. tableaux des espèces: Reptiles et amphibiens, aSS-Niger. http://www.ass-niger.org/spip.php?page=tableau &id_rubrique=15. accessed October 20, 2012. Baha El din, S. 1996. A Guide to the Reptiles and Amphibians of Egypt. the american University in Cairo Press, Cairo. Bons, J. & Geniez, P. 1996. Amphibians & Reptiles of Morocco. aHE, Barcelona. Chippaux, J. 2001. Les serpents d’Afrique occidentale et centrale. IRd Éditions. Cowles, R.B. & Bogert, C.M. 1944. a preliminary study of the thermal requirements of desert reptiles. Bulletin of the American Museum of Natural History, 83, 261-296. Crochet, P.a., Geniez, P. & Ineich, I. 2003. a multivariate analysis of the fringe-toed lizards of the Acanthodactylus scutellatus group (Squamata: lacertidae): systematic and biogeographical implications. Zoological Journal of the Linnean Society, 137: 117-155. duvdevani, I. & Borut, a. 1974. Mean body temperature and heat absorption in four species of Acanthodactylus lizards (lacertidae). Herpetologica, 30: 176-181.

Froufe, E., Brito, J.C. & Harris, d.J. 2009. Phylogeography of North african Amietophrynus xeros estimated from mitochondrial dNa sequences. African Zoology, 44: 1-8. Fujita, M.K. & Papenfuss, t.J. 2011. Molecular systematics of Stenodactylus (Gekkonidae), an afro-arabian gecko species complex. Molecular Phylogenetics and Evolution, 58: 71-5. Geniez, P., Mateo, J.a., Geniez, M. & Pether, J. 2004. The amphibians and reptiles of Western Sahara: an atlas and field guide. Edition Chimaira, Frankfurt am Main. Geniez, P., Padial, J.M. & Crochet, P. 2011. Systematics of North african Agama (Reptilia: agamidae): a new species from the central Saharan mountains. Zootaxa, 46: 26-46. Gonçalves, d.V., Brito, J.C., Crochet, P.a., Geniez, P., Padial, J.M. & Harris, d.J. 2012. Phylogeny of North african Agama lizards (Reptilia: agamidae) and the role of the Sahara desert in vertebrate speciation. Molecular phylogenetics and evolution, 64: 582-91. Guibé, J. 1950. Batraciens. 329-331. Contribution a l’Étude de l'air. Mémoires de l’Institut Français d'afrique Noire, nº 10. Harris, d.J., Vaconcelos, R. & Brito, J.C. 2007. Genetic variation within african spiny-tailed lizards (agamidae: Uromastyx) estimated using mitochondrial dNa sequences. Amphibia-Reptilia, 28: 1-6. Heu, R.M. 1962. Note sur la faune du ténéré. 99-121. Missions Berliet ténéré-tchad, Paris.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) Joger, U. 1981. Zur herpetofaunistik Westafrikas. Bonner Zoologische Beiträege, 32: 297-340. Kriska, M. 2001. Contribution à l’inventaire chorologique des biogéocènoses de l'aïr et du tamesna nigérien. 132. Mémoires et travaux de l’Institut de Montpellier, nº 24. EPHE; CIRad, Montpellier. Mediannikov, O., trape, S. & trape, J. 2012. a molecular study of the genus Agama (Squamata: agamidae) in West africa, with description of two new species and a review of the taxonomy, geographic distribution and ecology of currently recognized species. Russian Journal of Herpetology, 19: 115-142. Papenfuss, t.J. 1969. a preliminary analysis of the reptiles of arid Central West africa. Wasmann Journal of Biology, 27: 249-325. Pérez Mellado, V. 1992. Ecology of lacertid lizards in a desert area of eastern Morocco. Journal of Zoology, 226: 369-386. Rato, C., Brito, J.C., Carretero, M.a., larbes, S., Shacham, B. & Harris, d.J. 2007. Phylogeography and genetic diver-

79

sity of Psammophis schokari (Serpentes) in North africa based on mitochondrial dNa sequences. African Zoology, 42: 112-117. Schleich, H.H., Kästle, W. & Kabisch, K. 1996. Amphibians and reptiles of North Africa: biology, systematics, field guide. Koeltz Scientific Books, Koenigstein. Sindaco, R. & Jeremcenko, V.K. 2008. the Reptiles of the Western Palearctic 1: Annotated checklist and distributional atlas of the Turtles, Crocodiles, Amphisbaenians and Lizards of Europe, North Africa, Middle East and Central Asia. Edizioni Belvedere. trape, J.F. & Mané, Y. 2006. Guide des serpents d’Afrique occidentale: Savane et désert. IRd Éditions. trape, J.F., trape, S. & Chirio, l. 2012. Lézards, crocodiles et tortues d’Afrique occidentale et du Sahara. IRd Éditions. Witte, G.F. 1930. Mission Saharienne augiéras-draper, 19271928. Reptiles et batraciens. Bulletin du Museum National d’Histoire Naturelle, 2: 614-618.

New data on the distribution range of Hemidactylus turcicus in Portugal Pedro A. Salgueiro1,2, Denis Medinas1,2, Carmo Silva1,2, Alexandra Silva3 & António Mira1,2 Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos - CIBIO-Évora. 7000-890 Évora. Portugal. Department of Biology. University of Évora. 7002-554 Évora. Portugal. 3 SECIL - Companhia de Cal e Cimento, S.A. Centro Técnico Corporativo CTEC-CTBD. 2901-864 Setúbal. Portugal. C.e.: projecto.secil@gmail.com 1 2

Fecha de aceptación: 17 de febrero de 2013. Key words: Turkish gecko, new record, distribution, west coast of Portugal.

RESUMEN: En Portugal, la salamanquesa rosada Hemidactylus turcicus solamente está presente en la costa sur y en zonas interiores del sudeste. En este trabajo se describe la existencia de una nueva población que expande la distribución de esta especie por la costa portuguesa. El hallazgo ocurrió en primavera y verano de 2010 durante los inventarios de fauna realizados en una cantera restaurada en Setúbal. la nueva localidad se halla a 70 km de la población más cercana hasta ahora conocida y se especulan dos posibles hipótesis para su aparente aislamiento: (1) un deficiente esfuerzo de prospección en la zona, o (2) una dispersión a larga distancia debida al transporte humano involuntario.

the turkish gecko (Hemidactylus turcicus) is native to countries surrounding the Mediterranean Sea and is very frequently associated to humanized habitats (arnold & Ovenden, 2002). they live in warm, dry areas and often thrive in anthropogenic landscape including rock piles, stone walls, cliffs, ruins and around or inside houses (Mateus & Jacinto, 2008; lisičić et al., 2012). In Portugal, its known distribution range is until now restricted to the south coast and

southeastern inland territories, generally below 400 masl (Mateus & Jacinto, 2008). In this study we describe a recent location of the turkish gecko in Portugal far from the nearest known locations. We surveyed geckos in spring and summer of 2010 at SECIl-Outão cement plant (38º29’48’’N / 8º56’24’’W; UtM 10 x 10 km NC06) as a part of an inventory of faunal communities occurring at SECIl-Outão's property. two sampling techniques were carried out: diur-


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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) Fotos Pedro a. Salgueiro

Figure 1: a detail on the distinctive characteristics of a specimen of the turkish gecko (H. turcicus) found during the surveys: a double strand of longitudinal sub-digital lamellae and the presence of nails on every finger. Figura 1: detalle de las características distintivas de la salamanquesa rosada (H. turcicus) encontrada durante los muestreos: una doble banda de laminillas digitales y presencia de uñas en cada dedo.

nal surveys consisting on 90 min prospection and nocturnal surveys involving twenty 300 m linear transects (Corn & Bury, 1990). transects covered different stages of restoration in two lithological soil types - marl and limestone. although the areas have been revegetated, the habitat is markedly rocky since most of the slopes are exposed (mainly in limestone areas) and there is high availability of rock piles left from exploitation.

a total of 14 observations of the turkish gecko were gathered between March and September 2010 (Figure 1, table 1). Geckos were observed in both lithological soil types although a wider distribution of records was found in limestone. Individuals were found in rock piles and exposed slopes. In marl, seven individuals were observed in an unused beehive. altitude for most observations ranged from 100 to 200 masl, even though two were recorded up to 350 masl, which is in accordance with other published data (loureiro et al., 2008). the importance of the records reported in the present study is related with their distance to the nearest locations known in Portugal. about 70 km separate the most northwestern population of this species, described here, from the limits of its known distribution (loureiro et al., 2008) (Figure 2). Nonetheless, this population already extends at least within an area of about 0.6 km2. Meshaka et al. (2006) reported that climate is thought to be a major factor preventing the northward spread of this species and weather data and climate models suggest that its geographical ranges could increase. taking into account the data published since Malkmus

table 1. Records of the turkish gecko at SECIl-Outão's property. Whenever age was not possible to determine it was classified as not identified (NI). date, lithology, vegetation and altitudinal range by class are indicated for each observation. alt. class = altitudinal class (masl). tabla 1. Registros de la salamanquesa rosada en la propiedad de SECIl-Outão. Cuando no fue posible determinar la edad, se clasificó como no identificado (NI). Se indica la fecha, litología, vegetación y rango altitudinal por clase para cada observación. alt. class = Clase altitudinal (msnm). Season

Sampling technique

age

Vegetation

alt. class

Spring

diurnal prospection

5 adults, 2 juveniles

Nº of individuals lithology 7

Marl

Young pine plantation

100-110

Spring

diurnal prospection

NI

1

limestone

Young pine plantation

100-110

Spring

diurnal prospection

adult

1

limestone

Shrubs

340-350

Summer

Nocturnal transects

adult

1

limestone

Young pine plantation

140-150

Summer

Nocturnal transects

NI

1

limestone

Shrubs

340-350

Summer

Nocturnal transects

NI

1

limestone

Shrubs

160-170

autumn

diurnal prospection

Juvenile

1

limestone

Young pine plantation

200-210

autumn

diurnal prospection

Juvenile

1

limestone

Young pine plantation

140-150


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Figure 2: distribution of the turkish gecko (H. turcicus) in southern Portugal (10 x 10 km UtM grid). adapted from Malkmus (1995) (light grey circles, 38 presences), Godinho et al. (1999) (medium grey circles, 29 presences) and loureiro et al. (2008) (dark grey circles, 74 presences). the newest location detected in the current study is represented by a black square (NC06). Figura 2: distribución de la salamanquesa rosada (H. turcicus) en el sur de Portugal (malla UtM 10 x 10 km). adaptado de Malkmus (1995) (círculos gris claro, 38 presencias), Godinho et al. (1999) (círculos gris intermedio, 29 presencias) y loureiro et al. (2008) (círculos gris oscuro, 74 presencias). la nueva localidad detectada en el presente estudio se representa mediante un cuadrado negro (NC06).

(1995) (see also Godinho et al., 1999; loureiro et al., 2008), it seems that the distribution range might be increasing and that the turkish gecko may be expanding from southern and southeasthern known locations to the northwest (Figure 2). If true, this suggests that the gaps may represent an unbalanced survey effort (Mateus & Jacinto, 2008) rather than true absence of turkish geckos. then, in this case, the actual vulnerable (VU) status posted in the Portuguese Red data Book (Cabral et al., 2005) should be re-evaluated since the possible continued decline of the distribution area is no longer an issue. However, Carranza & arnold (2006) reported that human-mediated dispersal is thought to be the major cause of this species´ range expansion based on direct observations and genetic markers. the same may hold true in this case and the species may have arrived to the study area this way. the long distance dispersal hypothesis would explain the scattered distribu-

tion of the species as well as the lack of recent records in the vicinity of the study area, despite the recent efforts on mapping reptile distribution in Portugal (loureiro et al., 2008). thus, further studies including detailed gecko surveys and genetic data are needed to understand the origin of these new records. Only then we will be able to truly evaluate the implications of our new finding for the conservation assessment of the species. aCKNOWlEdGEMENtS: this study is a result of a partnership between SECIl - Companhia Geral de Cal e Cimento and Fundação luís de Molina / University of Évora. We are most grateful to P. Pereira and P. Sá Sousa for all the support and motivation on the publication of this data, and S. Eufrázio and C. Carlos for the helpful suggestions.

REFERENCES arnold, E. & Ovenden, d. 2002. A Field Guide to the Reptiles and Amphibians of Britain and Europe. 2nd ed. Harper Collins. london. Cabral, M.J. (coord.), almeida, J., almeida, P.R., dellinger, t., Ferrand de almeida, N., Oliveira, M.E., Palmeirim, J.M., Queiroz, a.I., Rogado, l. & Santos-Reis, M. (eds.) 2005. Livro Vermelho dos Vertebrados de Portugal. 2ª ed. Instituto da Conservação da Natureza / assírio & alvim. lisboa.

Carranza, S. & arnold, E.N. 2006. Systematics, biogeography and evolution of Hemidactylus geckos (Reptilia: Gekkonidae) elucidated using mitochondrial dNa sequences. Molecular Phylogenetics and Evolution, 38: 531-545. Corn, P.S. & Bury, R.B. 1990. Sampling Methods for Terrestrial Amphibians and Reptiles, Gen. tech. Rep. PNW-GtR256.U.S. department of agriculture, Forest Service, Pacific


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Northwest Research Station. Portland, OR, USa. Godinho, R., teixeira, J., Rebelo, R., Segurado, P., loureiro, a., Álvares, F., Gomes, N., Cardoso, P., Camilo-alves, C. & Brito, J.C. 1999. atlas of the continental Portuguese herpetofauna: an assemblage of published and new data. Revista Española de Herpetología, 13: 61-82. lisičić, d., drakulić, S., Herel, a., dikić, d., Benković, V. & tadić, Z. 2012. Effect of competition on habitats utilization in two temperate climate gecko species. Ecological Research, 27: 551-560. loureiro, a., Ferrand de almeida, N., Carretero, M.a. & Paulo, O.S. (eds.). 2008. Atlas dos Anfíbios e Répteis de Portugal. Instituto da Conservação da Natureza e da Biodiversidade. lisboa.

Malkmus, R. 1995. Die Amphibien und Reptilien Portugals, Madeiras und der Azoren. Westarp-Wissenschaften. Madgeburg. Mateus, O. & Jacinto, J.J. 2008. Hemidactylus turcicus. 134-135. In: loureiro, a., Ferrand de almeida, N., Carretero, M.a. & Paulo, O.S. (eds.), Atlas dos Anfíbios e Répteis de Portugal. Instituto da Conservação da Natureza e da Biodiversidade. lisboa. Meshaka, W., Marshall, S., Boundy, J. & Williams, a. 2006. Status and geographic expansion of the Mediterranean gecko, Hemidactylus turcicus, in louisiana: Implications for the southeastern United States. Herpetological Conservation and Biology, 1: 45-50.

Atlas de distribución de los anfibios del Parque Nacional de Monfragüe y su Zona Periférica de Protección Óscar Díaz Martín Cl. Eugenio Hermoso, 8, 3ºI- Plasencia (Cáceres). C.e.: osdimar@hotmail.com

Fecha de aceptación: 14 de mayo de 2013. Key words: amphibians, atlas, Monfragüe National Park, Iberian Peninsula.

los parques nacionales en España son zonas de máximo interés paisajístico, geológico o de biodiversidad y, por ello, el conocimiento de la fauna que albergan es prioritario. El Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España (Pleguezuelos et al., 2002) actualizó la distribución de las especies de anfibios y reptiles en España, pero publicaciones sobre la distribución detallada de anfibios y reptiles en los parques nacionales han sido más recientes (Galán, 2003; díaz-Paniagua et al., 2005; ayllón et al., 2010). El estudio de los anfibios en el Parque Nacional de Monfragüe se puede considerar muy escaso pues, a excepción de un trabajo no publicado (Muñoz, 2002), no existe ninguno que haya tenido por objeto el estudio de este grupo de vertebrados en este espacio protegido. Varios trabajos recogen datos del mismo pero con un área de estudio mayor (Barberá et al., 2006; Muñoz, 2002; Muñoz et al., 2005; Muñoz et al., 2012; Palomo, 1993).

El presente trabajo tiene

Para ver Anexos ir a <http://www.herpetologica.es/publicaciones/>

Figura 1: Provincia de Cáceres y situación del Parque Nacional de Monfragüe y su Zona Periférica de Protección.

como objetivo unificar los datos conocidos referentes a la zona de estudio y añadir nuevas localidades para conocer la situación de los anfibios en este espacio natural. El Parque Nacional de Monfragüe está situado en la provincia de Cáceres y tiene una superficie de 183,96 km2. Su Zona Periférica de Protección se sitúa en torno a él y conjuntamente forman un área con una extensión de 1.161,60 km2 (Figura 1). la Zona


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las principales formaciones vegetales que presenta son las propias del clima mediterráneo, destacando las formaciones boscosas con ejemplares pertenecientes al género Quercus como Quercus ilex subs ballota, Quercus suber y Quercus faginea. acompañando a estas especies arbóreas se pueden encontrar gran cantidad de especies arbustivas que le confieren al lugar la consideración del monte mediterráneo mejor conservado en toda su distribución mundial. En el área de Monfragüe se hallan dos grandes ríos, el tajo y el tiétar, que presentan sus aguas totalmente embalsadas, así como el río almonte, que configura una frontera natural por el Sur. los cauces de agua más interesantes para los anfibios son los arroyos afluentes que vierten sus aguas a estos ríos, entre los que destacan los arroyos Barbaón, Malvecino, de la Vid, Giraldo, Porquerizo, Valbuena, Requemado y Vallechico, entre otros. todos ellos ven desaparecer (o ven reducido a charcos aislados) su cauce durante el verano. además, tienen gran importancia para la reproducción de los anfibios las lagunas que sirven de abrevaderos para el ganado de las fincas y los estanques y charcas

Figura 2: Cuadrículas UtM 10 x 10 km correspondientes al área de estudio.

Periférica de Protección, coincide con la declarada como Zona Especial para la Protección de las aves y Reserva de la Biosfera. Este territorio está situado en los términos municipales de catorce poblaciones (Casas de Millán, Casas de Miravete, Casatejada, deleitosa, Higuera, Jaraicejo, Malpartida de Plasencia, Mirabel, Romangordo, Saucedilla, Serradilla, Serrejón, toril y torrejón el Rubio). Incluye 25 cuadrículas UtM 10 x 10 km (Figura 2), aunque una de ellas (30S tK62) ha sido eliminada del área de estudio por presentar menos de 1 km2 dentro de la Zona Periférica de Protección del parque nacional.

Pleurodeles waltl Salamandra salamandra Lissotriton boscai Triturus pygmaeus Alytes cisternasii Alytes obstetricans Discoglossus galganoi Pelobates cultripes Pelodytes sp. Hyla arborea Hyla meridionalis Bufo bufo Bufo calamita Pelophylax perezi

14 7 4 12 5 0 8 16 0 1 15 15 19 22

2 2 0 2 2 0 3 5 0 1 4 8 8 0

29SQE42 29SQE52 30StK42 30StK52 29SQE21 29SQE31 29SQE41 29SQE51 30StK41 30StK51 30StK61 29SQE30 29SQE40 29SQE50 30StK40 30StK50 30StK60 30StK70 29SQd49 29SQd59 30StJ49 30StJ59 30StJ69 30StJ79

Nuevas cuadrículas

Especies

Nuevas citas

tabla 1. Especies de anfibios y presencia/ausencia en las distintas cuadrículas UtM 10 x 10 km correspondientes al área de estudio.

● ● ●

● ●

● ●

● ●

● ● ●

● ● ●


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Pleurodeles waltl

Salamandra salamandra

Triturus pygmaeus

Lissotriton boscai

Alytes cisternasii

Alytes obstetricans

Discoglossus galganoi

Pelobates cultripes

Pelodytes sp.

Bufo bufo

Bufo calamita

Hyla arborea Figura 3: distribución de los anfibios en Monfragüe y en su Zona Periférica de Protección. Círculos blancos: citas históricas; círculos grises: citas históricas confirmadas; círculos negros: citas nuevas.

Hyla meridionalis

Pelophylax perezi

temporales que mantienen su agua mientras la pluviometría y el estiaje lo permiten. El muestreo se inició en 1997, aunque el mayor esfuerzo correspondió al período 20072010. la recogida de datos se ha realizado mediante dos métodos complementarios: 1) 20 transectos por carreteras y caminos durante noches lluvio-

sas principalmente, en los años 2007 y 2008, registrando todos los ejemplares identificados mediante observación o por el canto en aquellos casos en los que la identificación acústica era inequívoca; 2) visitas a humedales y arroyos, donde se registraron los ejemplares víctimas de atropellos en las carreteras próximas y se realizaron búsquedas activas de


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anfibios debajo de objetos (piedras, troncos, etc.) durante sus períodos de reposo. Mediante los muestreos se han registrado 14 especies de anfibios con un total de 638 citas (tabla 1). también se ha consultado toda la bibliografía con citas del área de estudio (Barberá et al. , 2006; Muñoz, 2002; Muñoz et al., 2005; Muñoz et al., 2012; Palomo, 1993).

En los mapas de distribución se presentan tres tipos de citas: históricas, históricas confirmadas y nuevas (Figura 3). las citas bibliográficas corresponden a cuadrículas UtM 10 x 10 km completas, mientras que en el presente estudio los datos han sido recogidos dentro de la Zona Periférica de Protección del Parque Nacional de Monfragüe, es decir la parte de las cuadrículas que estaban dentro de dicha zona. Uno de los trabajos recogidos en la bibliografía (Muñoz et al., 2012) se realizó en cuadrículas UtM 5 x 5 km, adecuándose para este estudio al tamaño 10 x 10 km. todas las citas nuevas han sido recogidas en una base de datos donde se ha registrado la especie, la fecha de la observación, el estado del animal, la fase en la que se encontraba el animal, las condiciones meteorológicas, la localidad de la observación y la cuadrícula UtM 1 x 1 km. Parte de esta información queda reflejada en el anexo. En el Parque Nacional de Monfragüe y su área de influencia se han encontrado 14 especies de anfibios (cuatro urodelos y 10 anuros), lo que supone el 40% de las especies presentes en España. Se trata del parque nacional con mayor riqueza de especies dentro de la red de parques nacionales de España (e.g., nueve especies en Picos de Europa [ayllón et al., 2010], 11 en doñana [díaz-Paniagua et al. 2005], y cinco en las Islas atlánticas [Galán, 2003], si bien la superficie de estudio de los trabajos realizados en estos parque se limita al área del parque nacional, y en Monfragüe también incluye la Zona

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Periférica de Protección. todas las cuadrículas muestreadas presentan algún dato, bien procedente de la bibliografía o bien procedente del presente estudio (tabla 1). El hecho de no haberse confirmado o citado una especie determinada como novedad en una de ellas no debe hacernos creer en su ausencia, sino que debe ser atribuido a la limitación del muestreo en determinadas áreas. todas las especies, a excepción de Pelodytes sp. y Alytes obstetricans, han sido detectadas durante el estudio, y todas aquéllas a su vez, a excepción de Pelophylax perezi y Lissotriton boscai, ven su área de distribución ampliada. El hecho de que P. perezi no vea su superficie de distribución aumentada es debido a que es la única especie que se encontraba en todas las cuadrículas en las que se ha llevado a cabo el presente estudio. la ausencia de Pelodytes sp. puede deberse a un error en la identificación en el estudio en que aparece (Muñoz, 2002), pues en todos los mapas de distribución esta especie está ausente en el área de estudio. En el caso de A. obstetricans, la falta de detección en el muestreo nos puede hacer pensar que ha desaparecido de la zona, o bien que su anterior catalogación fue un error. Según Bosch (2003), la especie requiere alta pluviosidad, hecho que nos llevaría a concluir que no se encuentra en el área de estudio. Según las observaciones, la especie más abundante es Bufo calamita, que tiene una población localmente abundante. Sin embargo, Discoglossus galganoi debería ser estudiado para conocer su estatus en el parque, ya que ha sido localizado muy puntualmente y se encuentra en el Catalogo Regional de Especies Amenazadas de Extremadura como Vulnerable. Como conclusión final, se debe continuar con los estudios sobre los anfibios en el Parque Nacional de Monfragüe y en su Zona Periférica de Protección, amenazados por distintas causas,


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y llevar un seguimiento de las poblaciones para estudiar su evolución en el tiempo en el área de estudio. Con esto podemos atajar posibles causas que pongan en peligro esta fauna tan singular. Entre los peligros que acechan a este grupo de vertebrados destacan la eliminación de sus hábitats y la contaminación de las aguas que utilizan para el desarrollo de sus larvas. Puntualmente también podemos citar los atropellos en las carreteras, aunque esta amenaza sea muy localizada.

aGRadECIMIENtOS: deseo agradecer a C. dávila, MªM. Cobos, J. Villegas, J.C. Núñez, R. Mahíllo, d. Saniez, R. Serradilla y E. díaz por el aporte de citas. a d. Fernández por el aporte de citas y la creación de la base de datos. a J. Fernández díaz por la ayuda con los mapas. a I. díaz y J. Óscar Carretero por acompañarme en alguna de mis salidas, y muy especialmente a MªI. García y J.M. Jiménez, por ayudarme con el estudio y aguantarme en el trabajo. Por último, agradecer al Parque Nacional de Monfragüe, tanto a su equipo técnico como a todos sus agentes, su apoyo durante la realización del presente trabajo.

REFERENCIaS ayllón, E., Bosch, J., diego-Rasilla, F.J., Hernández, P.l., Mora, a. & Rodríguez-García, l. 2010. Anfibios y reptiles del Parque Nacional de los Picos de Europa. Organismo autónomo Parques Nacionales. MIMaRM. Madrid. Barberá-luna, J.C., Galindo, a.J. & ayllón-lópez, E. 2006. Nuevos datos sobre la distribución de la herpetofauna en España. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 17 (1): 10-18. Bosch, J. 2003. Sapo partero común - Alytes obstetricans. In: Carrascal, l.M. & Salvador, a. (eds.). Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. díaz-Paniagua, C., Gómez, C., Portheault, a. & de Vries, W. 2005. Los anfibios de Doñana. Organismo autónomo Parques Nacionales. Ministerio de Medio ambiente. Madrid. Galán, P. 2003. Anfibios y reptiles del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia. Faunística, biología y conservación. Organismo autónomo Parques Nacionales. Ministerio de Medio ambiente. Madrid. Pub licid ad

Muñoz, a., Couque, l., Guerrero, J.d. & lópez, S. 2012. Atlas de anfibios y reptiles ligados a puntos de agua, caracterización de sus hábitats y propuestas de conservación. aRJaBOR. Campo arañuelo, Cáceres. Muñoz, a. (coord.). 2002. Identificación y caracterización de la Herpetofauna en algunas zonas del Parque Natural de Monfragüe. Inédito. Muñoz, a., Pérez, J.l., Rodríguez, S.P. & García, J.M. (coords.). 2005. Atlas de los anfibios y reptiles de la provincia de Cáceres y zonas importantes para la herpetofauna en la provincia de Badajoz, Informe Final. dirección general de Medio ambiente, Consejería de agricultura y Medio ambiente. Badajoz. Palomo, J.a. 1993. atlas provisional de los anfibios y reptiles de Extremadura. Aegypius, 11: 7-20. Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & lizana, M., (eds), 2002. Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. dirección General de Conservación de la Naturaleza-asociación Herpetologica Española. Madrid.

SERVIdOR dE INFORMaCIÓN dE aNFIBIOS Y REPtIlES dE ESPaÑa de l a

aH E

Ya se encuentra operativo en la dirección: siare.herpetologica.es El SIaRE es el portal de difusión de la información recogida por los diferentes programas de seguimiento de la aHE. Con esta iniciativa, se quiere facilitar a todos los interesados el acceso a la información referente a los anfibios y reptiles de España. Con este proyecto la aHE ha creado un servidor de información herpetológica online que permite acceder a la información sobre la biodiversidad herpetológica española al tiempo que ofrece a los usuarios una herramienta para gestionar sus observaciones de anfibios y reptiles. Con esta aplicación la aHE dota a la red de voluntariado, en el ámbito herpetológico en España, de una herramienta de seguimiento a largo plazo de la evolución de las poblaciones de anfibios y reptiles de España y permitir a los voluntarios de los programas tener una herramienta de visualización y gestión de sus datos.


Conservación Prospección de playas de anidación de tortugas marinas en la región de Casamance (Senegal). Resultados y recomendaciones de gestión César J. Pollo, Ángel G. García-Miranda & Joaquín Sanz Fundación Tierra Ibérica. Camino de Sariegos, 2. 24121 Azadinos. León. C.e.: cesar.pollo@fundaciontierraiberica.org

Fecha de aceptación: 13 de diciembre de 2012. Key words: nesting sea turtles, Casamance, Senegal, survey, management recommendations.

la región de Casamance está ubicada en el sur del Senegal entre Gambia y Guinea-Bissau, y administrativamente está dividida en dos grandes circunscripciones: Ziguinchor al Oeste (Baja Casamance) y Kolda al Este (alta Casamance; Figura 1). El río Casamance, su área de influencia de extensos manglares, el bosque tropical y la franja costera conforman un territorio de gran riqueza natural e interés por su

flora y fauna en el oeste de África. Esta zona es considerada por World Wildfife Found (WWF) como una ecorregión marina prioritaria a nivel mundial, denominada WaMER (Western africa Marine Eco-Region) (WWF, 2008). El área alberga hábitats de gran valor y es de vital importancia para numerosas especies faunísticas, como el manatí de África Occidental (Trichechus senegalensis), así como para la inver-

Figura 1: Ubicación geográfica del área prospectada en Senegal.


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nada de un gran número de especies de aves migratorias de la región Paleártica occidental que se asientan en la franja subsahariana a pasar el invierno, siendo la zona costera de Casamance uno de sus principales cuarteles de reposo (Veen et al., 2006; diagana & dodman, 2007). Es la región más fértil de Senegal y encierra enormes posibilidades en el ámbito de la agricultura, el turismo y el comercio. Sin embargo, el principal recurso natural, que concentra la mayor parte de la actividad económica local, es su gran riqueza marina. Se estima que en Casamance viven 1,5 millones de personas de los 10,6 millones que habitan en Senegal. los departamentos de Senegal situados al sur de Gambia han sido el escenario durante varias décadas de un conflicto armado de carácter separatista, uno de los más prolongados de África. desde 1982, ha sido causa de numerosas víctimas, incursiones fronterizas, contrabando de armas, inestabilidad política, un elevado número de refugiados, abandono o destrucción de infraestructuras, fracaso de la economía y desintegración de la estructura social. Otra consecuencia del conflicto armado es la escasez de trabajos de prospección faunística realizados en esta zona en las últimas décadas. Como ejemplo, diferentes campañas de censo de colonias de aves, abordadas de forma coordinada en la zona costera de África occidental, han evitado las colonias existentes en esta región, como medida para disminuir los riesgos, careciéndose de datos reales y actualizados (Veen et al., 2004). En este trabajo se exponen los resultados de la prospección en playas para la detección de hembras anidadoras de tortugas marinas. Este estudio formaba parte de un proyecto de cooperación desarrollado en Casamance (Senegal) con el objetivo de apoyar el desarrollo de actividades sostenibles en la zona costera de esta región.

MatERIal Y MÉtOdOS El trabajo ha consistido en la realización de censos terrestres de hembras anidadoras, localizando las principales playas de anidación e identificando a las especies presentes. los censos extensivos en playas de anidación se han convertido en la herramienta de seguimiento más ampliamente utilizada por los especialistas en tortugas marinas. los resultados de estas observaciones son un componente importante de programas de conservación, ya que permiten la evaluación y el seguimiento de la situación de las poblaciones en zonas costeras de gran longitud. Este método está orientado a colectar información sobre el número de hembras maduras que emergen a una playa y los eventos de anidación y no-anidación (Schroeder & Murphy, 2000; Shanker et al., 2003a,b). las prospecciones a lo largo del tramo litoral norte de la Baja Casamance, se han realizado durante los meses de junio, julio y septiembre de 2008, coincidiendo con la época conocida de anidación de las tortugas marinas en áreas próximas. la zona fue dividida en cinco tramos costeros (tabla 1), desde Niafarang, junto a la frontera de Gambia, hasta la Isla de la Goèlette, entre la desembocadura de los ríos Kalissaye y Casamance en el Océano atlántico. El tramo costero prospectado tiene 43,81 km de playas, barras arenosas e islas costeras en el delta del río Casamance, recorriéndose en total más de 105 km de playas, debido a que los tramos de más fácil acceso fueron prospectados repetidamente. Para la identificación de especies y conocer el número de rastros, se han realizado, principalmente, muestreos nocturnos. Para determinar la especie a la que pertenecían los rastros de huellas observados en las playas,


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hemos utilizado criterios de medida y de disposición de las huellas (Pritchard & Mortimer, 2000; Shanker et al., 2003a; diagne, 2004). de forma general, los rastros con una anchura superior a los 100 cm, con marcas simétricas dejadas por las extremidades anteriores y dispuestas diagonalmente, han sido consideradas como pertenecientes a tortuga verde (Chelonia mydas), mientras que los rastros con una anchura inferior a 100 cm con marcas asimétricas podrían asignarse tanto a tortuga carey (Eretmochelys imbricata) como a la tortuga boba (Carretta caretta), si bien las marcas alternas dejadas por las extremidades anteriores y la impresión de la cola en la práctica totalidad de los rastros observados nos han llevado a atribuir estos rastros de menor anchura a la tortuga carey. Ningún rastro observado por nosotros ha superado los 150 cm de anchura, los cuales generalmente son asignados a la tortuga laúd (Dermochelys coriacea).

Para el cálculo de rastros nuevos realizados en una noche determinada, se han establecido recorridos a pie a últimas horas de la tarde en un tramo concreto, siendo anotados, fotografiados y localizados geográficamente con GPS todos los rastros observados; al amanecer del siguiente día se ha vuelto a recorrer el mismo tramo costero, identificando los nuevos rastros y no contabilizando los rastros ya existentes la tarde anterior. dentro de cada rastro de anidación o intento de la misma, se ha considerado el tramo de subida, así como el trayecto de vuelta. también es necesario tener en cuenta que cada rastro no tiene que significar anidación; en este tipo de playas, por cada nido de tortuga que se realiza pueden existir varios rastros de intentos de anidación que, por diversas razones, no culminan con nido. además, según la especie, cada hembra puede hacer de promedio entre cuatro y siete nidos por temporada.

tabla 1. Características y coordenadas (UtM) de los tramos costeros prospectados, en la zona litoral norte de la Baja Casamance. los recorridos realizados pueden verse en nuestro perfil de Wikiloc: <http://es.wikiloc.com/ wikiloc/user.do?id=150093> tramo

longitud Punto inicio (Km)

Coordenadas inicio

Punto final

Coordenadas final

Características

Niafarangabéné

5,23

desembocadura del 28P 311534/1442052 Puerto de abéné río allahern, junto a la frontera de Gambia

28P 311356/1437231 Playa arenosa, dentro del Área Marina Protegida de abéné

abénéKafountine

8,48

Puerto de abéné

28P 311356/1437231 Puerto de Kafountine

28P 309799/1429543 Playa arenosa, dentro del Área Marina Protegida de abéné

Península de las aves

18,59

Puerto de Kafountine

28P 309799/1429543 Punta de Saloulou, 28P 306058/1410985 Barra arenosa estrecha, entre el mar y el manglar en la desembocadura del Marigot de Ebédou, orilla Norte

Reserva Ornitológica de Kalissaye

8,11

desembocadura del 28P 306346/1410279 desembocadura del 28P 306120/1404027 Isla en el delta, entre el mar y el manglar Marigot de Ebédou, Río Kalissaye, orilla orilla Sur Norte

Isla de la Goélette

3,4

desembocadura del 28P 306596/1402277 desembocadura del 28P 307058/1399284 Isla en el delta, entre el mar y el manglar Río Kalissaye, orilla Marigot des Huîtres, Sur orilla Norte

tOtal

43,81


90

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RESUltadOS los rastros de anidación de tortugas marinas localizados han sido 49, de los que únicamente pudieron medirse con precisión 30. además, se observaron otros 16 restos (caparazones, huesos, ejemplares capturados ilegalmente, etc.) e indicios (camas de anidación, etc.) (tabla 2; Figura 2). los resultados de las prospecciones indican que en la zona costera muestreada existe una importante población de tortugas marinas. las observaciones, así como las distintas medidas de los rastros, indican la existencia en la zona de al menos dos especies diferentes. las observaciones directas junto con los escasos datos bibliográficos existentes de Senegal y del tramo costero de Gambia próximo a Casamance (Hawkes et al., 2006a) nos inducen a pensar que la mayor parte de los rastros observados corresponden con ejemplares de _ tortuga verde (C. mydas) (n = 19; x = 115,7 cm, rango: 103-142 cm) en el caso de aquellos de mayor anchura, mientras que los rastros más pequeños corresponderían a tortuga carey _ (E. imbricata) (n = 11; x = 77,27 cm, rango: 64-95 cm) (Figura 3). Sin embargo, otras

observaciones realizadas (ejemplares capturados por pescadores, caparazones localizados, etc.) así como las referencias obtenidas en encuestas y conversaciones con los gestores de los espacios naturales, pescadores, etc., nos hacen suponer que también están presentes en la zona costera prospectada, bien reproduciéndose o solamente alimentándose, la tortuga boba (C. caretta) y, probablemente, la tortuga laúd (D. coriacea) y la tortuga olivácea (Lepidochelys olivacea). Respecto a la valoración de los diferentes tramos, considerando tanto los rastros de anidación como otros indicios observados, el tramo con un mayor valor ambiental es el correspondiente a la Reserva Ornitológica de Kalissaye (ROK), seguido por la Península de las aves. los datos muestran que estas áreas de mayor calidad ambiental, donde los núcleos de población están lejanos y por tanto la presencia humana y de ganado doméstico es escasa durante la época de reproducción, nidifica un número importante de hembras, con valores medios aproximados de un rastro por cada 1.300 m lineales de costa en la Península de las aves y de 800 m en la ROK durante la época de anidación.

tabla 2. Número de rastros, otros indicios y restos de tortugas marinas localizados durante las prospecciones realizadas en la zona litoral norte de la Baja Casamance (Senegal). Grupos de rastros: más de dos rastros; total: total de restos e indicios; M1: metros para localizar un rastro; M2: metros para localizar resto o indicio. tramo Niafarang-abéné abéné-Kafountine abéné-Kafountine abéné-Kafountine total abéné-Kafountine Península de las aves Península de las aves Península de las aves total Península de las aves Reserva Ornitológica de Kalissaye (ROK) Isla de la Goélette

tOtal

Época Julio Junio Julio Septiembre Junio Julio Septiembre Septiembre Septiembre

Km recorridos 5,23 11,6 6,93 11,6 30,13 1,10 33,19 15,86 50,15 13,56 6,33

105,4

Grupos de rastros

Rastros

Otros indicios

total

0 0 0 0 0 0 7 2 9 2

0 1 1 0 2 0 22 8 30 17

2 2 2 2 6 2 3 0 5 2

2 3 3 2 8 2 25 8 35 19

0

0

1

1

11

49

16

65


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91 Fotos C. Pollo

a

b

Figura 2: (a) Cabeza de C. caretta arrojada y localizada en el puerto de Kafountine, Senegal (25 de julio de 2008). (b) Caparazón de C. mydas localizado en la Península de las aves (27 de julio de 2008). longitud caparazón curvo: 101 cm.

abéné, únicamente pudieron observarse dos rastros de anidación en más de 30 km de costa recorrida. En las otras dos zonas prospectadas, Niafarang-abéné (también dentro del aMP de abéné) e Isla de la Goélette, no se observó ningún rastro de anidación.

dISCUSIÓN Y RECOMENdaCIONES dE GEStIÓN a pesar de que Casamance es una región de elevado interés para las tortugas marinas, ya que alberga una diversidad mayor que el centro y el norte del país, su especial ubicación Foto C. Pollo

Por su parte, en las áreas más humanizadas, con presencia de núcleos de población próximos a la costa, muy frecuentadas por personas, con gran cantidad de basura y otros residuos de todo tipo en las playas, así como con abundante presencia de ganado doméstico, perros asilvestrados, etc., el número de hembras que salen a nidificar es sensiblemente inferior. En este último caso se encontraría el tramo entre abéné y Kafountine, que a pesar de ser una de las zonas más prospectadas, debido a la facilidad de acceso a la misma, así como por encontrarse incluida dentro del Área Marina Protegida (aMP) de

Rastros / Km 0 0,09 0,14 0 0,07 0 0,66 0,5 0,6 1,25 0

M1 11.111,1 7.142,8 14.285,7 1.515,1 2.000 1.666,6 800

total indicios / Km

M2

0,38 0,26 0,43 0,17 0,28 1,82 0,75 0,5 0,7 1,4

2.631,5 3.846,1 2.325,5 5.555,5 3.909,03 549,4 1.333,3 2.000 1.428,5 714,2

0,16

6.250

Figura 3: Rastro de anidación de un ejemplar de E. imbricata localizado en la Reserva Ornitológica de Kalyssaye (9 de setiembre de 2008). anchura del rastro: 72 cm.


92

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geográfica y la conflictividad social existente han provocado que únicamente existan citas muy escasas y antiguas de anidación de tortuga carey (Maigret, 1977, 1983) y de tortuga laúd (dupuy, 1986), dejando en evidencia la falta total de prospección en las últimas décadas. Nuestros resultados coinciden con los datos provenientes de otras zonas continentales de África Occidental, permitiéndonos suponer la existencia de cinco especies de tortugas marinas, con importantes áreas de alimentación bénticas, y poblaciones en un estado de conservación preocupante a causa de un consumo tradicional, elevadas tasas de captura y mortalidad (accidental o no) y a unos hábitats cada vez más degradados tanto en los ecosistemas terrestres como en los marinos (UNEP/CMS, 2000; Fretey, 2001). En las zonas costeras del atlántico oriental africano, entre Mauritania y Sierra leona (incluidas el norte y centro de Senegal), áreas mucho más estudiadas que la región de Casamance, se conoce que gran parte de los adultos de tortuga boba (C. caretta) que anidan en Cabo Verde (tercera colonia más importante del mundo de esta especie) se alimentan junto a dichas costas entre periodos de anidación (Hawkes et al., 2006b). también existen citas de anidación en Senegal de esta especie, pero no han sido cuantificadas. Por otra parte, la tortuga verde (C. mydas) parece frecuente en las praderas de posidonias y cymodoceas de Senegal. Se ha citado un importante declive de la anidación desde hace muchos años (Maigret, 1978), si bien se han descrito anidaciones en varias zonas del norte de Senegal y en islotes de la desembocadura del Saloum (Brongersma, 1981; WWF, 2007). los datos existentes y nuestras observaciones parecen revelar que la costa de Senegal en general, y de Casamance en particular, es un área rele-

vante para la anidación de la tortuga verde a nivel de la costa atlántica africana, si bien es necesaria la adopción de medidas que garanticen una disminución de la elevada presión humana que conduzca a la recuperación de unas tasas de anidación más elevadas. Esta área geográfica es el límite norte en África de la tortuga golfina (L. olivacea), especie que puede hacer arribadas masivas de miles de individuos, cuando se encuentra en alta densidad, aunque los datos parecen indicar que éste no es el caso en Casamance. Se han observado muy pocos nidos de tortuga carey (E. imbricata) en Senegal (Gawler & agardy, 1994). En el mar es frecuente observar tortuga laúd (D. coriacea). Sin embargo, los nidos de esta especie son también raros en Senegal (Fretey, 1998). El puerto pesquero de Kafountine, así como otros puertos de la región, a pesar de su carácter artesanal acogen un importante y creciente número de embarcaciones que diariamente despliegan una elevada presión sobre los recursos naturales de la zona costera de la Baja Casamance, lo que se sumaría a la ejercida por los grandes barcos pesqueros de flotas internacionales. Muchas actividades de pesca, tanto desde embarcaciones como desde la costa, se realizan dentro de los límites de espacios naturales protegidos donde están reguladas, incluso prohibidas. Es frecuente la captura, por parte de las embarcaciones artesanales, de ejemplares adultos y juveniles de diferentes especies de tortugas marinas, que son posteriormente sacrificadas y comercializadas para el consumo humano. durante los trabajos de prospección, se ha detectado asimismo la presencia e indicios de personas dedicadas a localizar nidos de tortugas para su posterior consumo. Igualmente, los ejemplares adultos que son detectados por la población local durante las


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salidas de anidación, son capturados en su totalidad. Sería recomendable aumentar el número de personas dedicadas a la vigilancia y control de la zona costera y de las actividades que en ella se realizan, principalmente en los espacios protegidos. a buen seguro, la elevada y desordenada presión de las actividades pesqueras en el litoral de Casamance es una seria amenaza para las distintas poblaciones de tortugas marinas próximas a estas costas senegalesas, las cuales son muy importantes a nivel mundial: el cercano núcleo poblacional de tortuga boba que anida en el archipiélago de Cabo Verde, principalmente en la isla de Boavista (Marco et al., 2011); la población anidadora de tortuga verde de las islas Bijagós (Guinea-Bissau), esencialmente localizada en la isla de Poilâo -Parque Nacional Marino Joâo Vieira y Poilâo (Catry et al., 2002); y, posiblemente, la colonia de tortuga carey que anida en Santo tomé y Príncipe (Formia et al., 2003; Mortimer, 2007), única colonia de esta especie en todo el atlántico africano y en extremo peligro de extinción. Ejemplares procedentes de estos núcleos están utilizando las aguas costeras de Casamance como áreas de dispersión (Godley et al., 2003) y muy probablemente de alimentación. las capturas en el mar, junto a las de hembras anidadoras en las playas, probablemente están convirtiendo esta zona en un sumidero para esas poblaciones y, por tanto, sería de gran importancia fomentar la conservación de las tortugas marinas en Casamance, protegiendo las zonas de dispersión de las especies, así como las importantes áreas de alimentación. Como sucede con otras poblaciones de tortugas marinas de distintas áreas geográficas, de nada sirve la estricta protección de los núcleos de anidación, si después en las áreas de dispersión y alimentación no se implantan las medidas nece-

93

sarias que permitan la supervivencia de los ejemplares, siendo necesaria la adopción de criterios coordinados de conservación de las tortugas marinas entre todos los países del África occidental y del golfo de Guinea. Gran parte de la población, y de los pescadores en particular (muchos de ellos extranjeros), desconocen que las tortugas marinas están en peligro de extinción y que se encuentran protegidas por convenios internacionales y por la propia legislación senegalesa, estando prohibida su captura y comercialización. Sería muy importante realizar una campaña de divulgación y sensibilización entre la población local, sobre la situación de las tortugas marinas, su grado de amenaza, protección legal, etc., y sobre las limitaciones de uso existentes en los espacios naturales. asimismo, sería de gran interés desarrollar una campaña de información, destinada a los pescadores, para que sepan realizar un manejo adecuado de los ejemplares de tortugas marinas que caigan accidentalmente en los aparejos de pesca. los resultados nos hacen recomendar la inclusión de la Península de las aves, al menos en su tramo sur (desde el Hotel le Karone hasta la Punta de Saloulou) dentro de alguna figura de protección. dadas sus características, creemos que debería ser declarada Área Marina Protegida, incluyéndose tanto las playas de anidación como el tramo marino próximo. Igualmente, las mejores zonas de anidación de tortugas marinas deberían ser protegidas mediante vallados temporales durante la época de reproducción, impidiéndose el acceso de personas, ganado doméstico, perros asilvestrados, etc. En concreto, estos vallados deberían instalarse en la ROK y en la Península de las aves, aislando de esta forma las mejores áreas de anidación de tortugas marinas de toda la zona costera prospectada (Punta de Saloulou y


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extremo sur de la ROK). también podría instalarse un vallado temporal en la Isla de la Goèlette que aisle la playa del resto del territorio, evitando que el ganado doméstico allí establecido penetre en esta zona.

playas de anidación de tortugas marinas. Queremos destacar a S. Justine dossa, B. Mandiang (conservador de la ROK), S. diémé, B. diallo y B. diojo, agentes de la dirección de Parques Nacionales de Senegal; t. diabang y d. Sy de la asociación Kafountinoise de amigos de la Naturaleza; al dr. M. lizana de la

aGRadECIMIENtOS : agradecemos a la Oficina de

Universidad de Salamanca; a a. S. Pérez por su ayuda y

Cooperación de la Universidad de Salamanca su apoyo

colaboración; N. d. Bodian, M. djiboune, l. diatta y

económico durante los dos años de duración del pro-

otras personas, habitantes de Casamance, por su colabo-

yecto, a the State of the World´s Sea turtles (SWOt),

ración y buena predisposición, que nos facilitó el trabajo

por la ayuda económica concedida para llevar a cabo los

en unas condiciones climatológicas frecuentemente

apartados de formación, divulgación y sensibilización, y

adversas. también hemos contado con el asesoramiento

al equipo de Google Earth Solidario, por la cesión gra-

del grupo de investigación en tortugas marinas de la

tuita de una licencia de Google Earth Pro. Numerosas

Estación Biológica de doñana (CSIC), principalmente

personas, tanto en España como en Senegal, nos han

de a. Marco y E. abella. las sugerencias de un revisor

ayudado a llevar a buen término el proyecto de coope-

anónimo han mejorado sustancialmente el manuscrito

ración donde se incluyen los trabajos de prospección de

original de este trabajo.

REFERENCIaS Brongersma, l.d. 1981. Marine turtles of the eastern atlantic Ocean. 407-416. In: Bjorndal, K.a. (eds.), Biology and Conservation of Sea Turtles. Smithsonian Institution Press & WWF. Washington d.C. Catry, P., Barbosa, C., Indjal, B, almeida, a., Godley, B.J. & Vié, J-C. 2002. First census of the green turtle at Poilâo, Bijagós archipelago, Guinea-Bissau: the most important nesting colony on the atlantic coast of africa. Oryx, 36: 400-403. diagana, C.H. & dodman, t. 2007. Coastal waterbirds along the West African Seaboard, January 2006. Wetlands International. dakar. diagne, t. 2004. Guide d´identification, de biologie et de suivi des plages de ponte des tortues marines en Afrique Occidentale. WWF/WaMER. dakar. dupuy, a.R. 1986. the status of marine turtles in Senegal. Marine turtle Newsletter, 39: 4-7. Formia, a., tiwari, M., Fretey, J. & Billes, a. 2003. Sea turtle Conservation along the atlantic Coast of africa. Marine Turtle Newsletter, 100: 33-37. Fretey, J. 1998. Sites de ponte et menaces en afrique de l´Ouest. La Tortue, 43: 4-7. Fretey, J. 2001. Biogeography and Conservation of Marine Turtles of the Atlantic Coast of Africa. CMS technical Series Publication Nº 6, UNEP/CMS Secretariat. Bonn. Gawler, M. & agardy, t. 1994. Developing WWF priorities for marine conservation in the Africa & Madagascar Region. WWF a&M Subc. & WWF Marine advisory Group. Gland. Godley, B.J., almeida, a., Barbosa, C., Broderick, a.C., Catry, P., Hays, G.C. & Indjai, B. (2003). Using Satellite Telemetry to Determine Post-Nesting Migratory Corridors

and Foraging Grounds of Green Turtles Nesting at Poilâo, Guinea Bissau. Final technical Report. Marine turtle Research Group, School of Biological Sciences, University of Wales, Swansea. CMS. FIBa. People´s trust. Hawkes, l.a, Broderick, a.C., Coyne, M.S., Godfrey, M.H.; lopez-Jurado, l.F.; lopez-Suarez, P.; Merino, S.E.; VaroCruz, N. & Godley, B.J. 2006a. Phenotypically linked dichotomy in sea turtle foraging requires multiple conservation approaches. Currents of Biology, 16: 990–995. Hawkes, l.a.; Witt, M.J.; dia, I.M.; touray, O. & Godley, B.J. 2006b. An Assessment of Marine Turtles in The Gambia. Phase I Report. The Gambia Integrated Coastal and Marine Biodiversity Management Project. Project Number GM0852.01. Final draft. University of Exeter. Maigret, J. 1977. les tortues de mer au Sénégal. Bulletin Assessment Avanced Sciences Naturelles Sénégal, 59: 7-14 Maigret, J. 1978. Sea turtles nesting on the coast of Senegal. Marine Turtle Newsletter, 8: 4. Maigret, J. 1983. Répartition des tortues de mer sur les côtes ouest africaines. Bulletin Societé Herpétologique Française, 28: 22-34. Marco, a., abella, E., Monzón, C., Martins, S., araujo, S. y lópez-Jurado, l.F. 2011. the international importance of the archipelago of Cape Verde for marine turtles, in particular the loggerhead turtle Caretta caretta. Zoologia Caboverdiana, 2: 1-11. Mortimer, J.a. 2007. the State of the World´s Hawksbills. SWOT Report, Vol. III: 10-13. the State of the World´s Sea turtles. <www.seaturtlestatus.org> [Consulta: 26 noviembre 2012].


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) Pritchard, P.C.H. & Mortimer, J.a. 2000. taxonomía, Morfología externa e Identificación de las especies. 23-41. In: Eckert, K.l., K.a. Bjorndal, F.a. abreu-Grobois y M. donnelly (Editores). (traducción al español). Técnicas de Investigación y Manejo para la Conservación de las Tortugas Marinas. Grupo de Especialistas en tortugas Marinas. UICN/CSE Publicación Nº 4. Washington, d.C. Schroeder, B. & Murphy, S. 2000. Prospecciones Poblacionales (terrestres y aéreas) en Playas de anidación. 51-63. In: Eckert, K.l., K.a. Bjorndal, F.a. abreu-Grobois y M. donnelly (Editores). (traducción al español). Técnicas de Investigación y Manejo para la Conservación de las Tortugas Marinas. Grupo de Especialistas en tortugas Marinas. UICN/CSE Publicación Nº 4. Washington, d.C. Shanker, K.; Pandav, B. & Choudhury, B.C. 2003a. Sea Turtle Conservation: Population Census and Monitoring. a GOIUNdP Project Manual. Centre for Herpetology/Madras Crocodile Bank trust, Mamallapuram, tamil Nadu.

95

Shanker, K.; Pandav, B. & andrews, H.V. 2003b. Sea Turtle Conservation: Research and Management Techniques. a GOIUNdP Project Manual. Centre for Herpetology/Madras Crocodile Bank trust, Mamallapuram, tamil Nadu. UNEP/CMS (ed.). 2000. Conservation Measures for Marine Turtles of the Atlantic Coast of Africa. CMS technical Series Publication Nº 5, UNEP/CMS Secretariat. Bonn. Veen, J., Peeters J. & Mullié, W.C. 2004. Manual for monitoring seabird colonies in West Africa. Wetlands International. dakar. Veen, J; dallmeijer, H. & diagana, C.H. 2006. Monitoring colonial nesting birds along the West African Seaboard / Final report. Wetlands International. dakar. WWF. 2007. Green turtle nesting sites discovered in Senegal. <http://wwf.panda.org/who_we_are/wwf_offices/senegal/?116280/Green-turtle-nesting-sites-discovered-inSenegal> [Consulta: 30 octubre 2012]. WWF. 2008. Wamer infos, nº 1. Western africa Marine Ecoregion programme. dakar.

Aproximación al conocimiento del estado de conservación de Bufo calamita en Galicia Pedro Galán, Silvia Rodríguez & Gloria Tubío Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía. Facultade de Ciencias. Universidade da Coruña. Campus da Zapateira, s/n. 15071 A Coruña. C.e.: pgalan@udc.es

Fecha de aceptación: 8 de enero de 2013. Key words: amphibians, Bufo calamita, conservation, Galicia, NW Spain.

El sapo corredor (Bufo calamita) ha atraído la atención de diversos investigadores, siendo uno de los anfibios más estudiados de Europa y centrándose gran parte de la investigación en diversos aspectos de su conservación (Beebee, 2002; Buckley & Beebee, 2004; Rannap et al., 2007; Gómez-Mestre, 2009; aranzadi, 2010; Beebee et al., 2012).

Su situación a lo largo de su amplia distribución europea es en general bien conocida, aunque los recientes declives comprobados en diferentes áreas, debidos principalmente a la pérdida del hábitat (especialmente en brezales y zonas dunares costeras), la acidificación y contaminación de los medios acuáticos donde se reproduce, así como otros factores de origen antrópico, hacen que aquélla pueda cambiar en un plazo relativamente breve (Beebee et al., 2012).

En el caso del noroeste de la Península Ibérica, Bufo calamita se distribuye por la mayor parte de Galicia, desde el nivel del mar hasta la montaña, aunque de manera desigual, debido a sus requerimientos de hábitat. Ocupa con mayor frecuencia los arenales costeros, las zonas de matorral con suelos pedregosos y las áreas higroturbosas, generalmente de montaña (Galán & Fernández, 1993; Balado et al., 1995; Reques & tejedo, 2004; Prieto-Espiñeira, 2011).

Es capaz de colonizar con facilidad terrenos alterados, como canteras o escombreras de minas, reproduciéndose en los encharcamientos estacionales someros que se forman en las zonas desprovistas de vegetación (Galán, 1997). En 1999 se evaluó su situación en Galicia, considerándose que, desde las décadas de


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Figura P. Galán

Figura 1: distribución de las poblaciones estudiadas de B. calamita en Galicia. Círculos blancos: poblaciones estables o fluctuantes; círculos azules: poblaciones muy escasas, a pesar de existir hábitats adecuados; círculos rojos: poblaciones en declive o desaparecidas. los números se corresponden con las localidades citadas en el texto.

1970-1980 hasta finales de la de 1990, mantenía poblaciones abundantes y bien distribuidas, aunque se comprobaron declives poblacionales importantes debidos principalmente a la desaparición de las charcas reproductoras por actividades humanas de diversa índole (Galán, 1999). la especie no se considera como amenazada en el Catálogo Galego de Especies ameazadas de 2007 (Xunta de Galicia, 2007). No se posee, sin embargo, información reciente sobre su situación actual en Galicia, por lo que hemos analizado la evolución de una serie de poblaciones, con el fin de obtener datos objetivos sobre la existencia de posibles declives en la comunidad gallega. Se ha utilizado como método de muestreo y de cuantificación poblacional el recuento de puestas (cordones de huevos) en charcas de cría. Para ello, se visitaron durante el período reproductor de esta especie una serie de medios acuáticos situados en diversas localidades de Galicia, con hábitats diferentes, que

podemos agrupar según su proximidad al mar y altitud en los siguientes conjuntos (Figura 1): Zonas costeras 1)Barrañán (Playa de Barrañán, arteixo, a Coruña; UtM 1 x 1 km: 29t NH3695; 6 msnm). Charcas intradunares y encharcamientos estacionales someros en herbazales. 2)Baldaio (Playa de Baldaio, Carballo, a Coruña; UtM 1 x 1 km: 29t NH2493; 8 msnm). Charcas intradunares y encharcamientos estacionales someros en herbazales. 3) Corrubedo (Parque Natural de Corrubedo, Ribeira, a Coruña; UtM 1 x 1 km: 29t MH9811; 25 msnm). Charcas someras en herbazales con pinares sobre suelo arenoso. 4)Siradella (O Grove, Pontevedra; UtM 1 x 1 km: 29t NH0902; 135 msnm). Charca de excavación en zona de matorral y pinar. Zonas de interior, con altitudes bajas y medias 5) Morás (arteixo, a Coruña; UtM 1 x 1 km: 29t NH4195; 75 msnm). Encharcamientos someros estacionales en una cantera abandonada. 6) Celas (Culleredo, a Coruña; UtM 1 x 1 km: 29t NH4888; 80 msnm). Pequeño canal de agua, en un entorno de campiña, con caseríos, praderas, cultivos y bosques mixtos (véase Galán, 2012). 7)Xalo (montes do Xalo, Cerceda y Culleredo, a Coruña; UtM 1 x 1 km: 29t NH4786; 470 msnm). Charcas someras en pistas de tierra entre matorral atlántico. 8)alcaián (Coristanco, a Coruña; UtM 1 x 1 km: 29t NH2074; 390 msnm). Charcas en zonas de tierra removida entre matorral atlántico y herbazales higroturbosos. Zonas de montaña 9)Serra do Xistral (Veiga de tremoal, abadín, lugo; UtM 1 x 1 km: 29t PJ2011;


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tabla 1. Evolución de 10 poblaciones de B. calamita en diferentes localidades de Galicia durante períodos comprendidos entre tres y 10 años, estimada por el número de puestas observado en charcas de cría. los asteriscos indican años sin muestreos en esa localidad. OU: provincia de Ourense, lU: provincia de lugo, CO: provincia de a Coruña, PO: provincia de Pontevedra. (+) esta localidad fue destruida por unas obras en el año 2009.

localidades

altitud (msnm)

2002 2003 2004 2005 2006 2007 2008 2009 2010 2011

1

Barrañán (CO)

6

*

1

*

0

0

0

1

0

0

0

2

Baldaio (CO)

8

*

16

*

*

7

0

*

8

*

4

3

Corrubedo (CO)

25

*

*

*

1

0

1

0

0

0

1

4

Siradella (PO)

135

*

*

*

*

2

*

3

0

0

0

5

Morás (CO)

75

*

7

2

*

3

*

0

(+)

6

Celas (CO)

80

*

6

*

*

18

21

15

12

4

0

7

Xalo (CO)

470

16

*

22

24

19

2

2

3

3

2

8

alcaián (CO)

390

4

15

*

*

8

*

5

4

6

5

9

Xistral (lU)

730

10

40

15

0

26

0

0

0

0

0

1.780

*

*

*

*

*

*

65

*

59

53

Nº puestas total (exceptuando trevinca)

30

85

39

25

83

24

26

27

13

12

Nº localidades (exceptuando trevinca)

3

6

3

4

9

6

8

8

7

8

10,0

14,2

13,0

6,2

9,2

4,0

3,2

3,4

1,9

1,5

10 trevinca (OU)

Nº medio puestas por año (exceptuando trevinca)

730 msnm). Charcas someras sobre herbazales higroturbosos y charcas de turbera. 10) Pena trevinca (Fonte da Cova, Carballeda de Valdeorras, Ourense; UtM 1 x 1 km: 29t PG8687; 1.780 msnm). Charcas al borde de pistas de tierra entre herbazales y matorrales montanos. En estas localidades los muestreos se repitieron durante varios años (entre tres y 10), siempre en la misma época, en los mismos lugares y dedicando un esfuerzo de muestreo similar: el número de charcas prospectadas en cada localidad fue el mismo, así como el tiempo dedicado a la prospección de cada una de ellas en busca de sus puestas. los datos obtenidos sobre el número de puestas y su evolución a lo largo del tiempo

difieren considerablemente entre localidades (tabla 1). a pesar de las evidentes limitaciones de los datos obtenidos debidas a la diferente frecuencia con que fueron muestreadas las distintas localidades (sólo tres años en un caso y existen años sin datos), que únicamente permiten considerar como muy provisionales los resultados conseguidos, se pueden observar ciertas tendencias que podemos agrupar según estos resultados: (I) localidades donde la especie ha declinado y se pueden deducir con relativa seguridad las causas del declive: - Celas (Culleredo, a Coruña): declive debido a la colonización del helecho acuático invasor Azolla filiculoides, que llegó a cubrir por completo las charcas reproductoras (véase Galán,


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2012).

Es de destacar que en el año 2012 se hicieron esfuerzos para erradicar esta planta invasora, despejando una parte de la charca. - Siradella (O Grove, Pontevedra), donde en la única charca existente se instaló una tubería de drenaje, y se construyó un área recreativa en su periferia en 2009, ocupando las zonas someras de la charca (donde se habían encontrado las puestas), no detectando desde entonces la reproducción de B. calamita, aunque sí de otras especies de anfibios (Galán, 2009). - Morás (arteixo, a Coruña): la zona de reproducción en una cantera abandonada fue destruida en 2009 por la construcción de un parque industrial. (II) localidades con impactos humanos claros, pero donde la especie aún perdura: - alcaián (Coristanco, a Coruña): a pesar de que la zona donde se encuentran las charcas someras reproductoras ha sido objeto de diversas agresiones, como el tráfico de maquinaria pesada, vertido de residuos, repoblaciones parciales de eucaliptos e incendios, todavía sigue detectándose una pequeña población reproductora. - trevinca (Ourense): en esta zona y, en concreto, en los ayuntamientos de Carballeda de Valdeorras y O Barco de Valdeorras, existe una intensa explotación de pizarras a cielo abierto, acompañada del trazado de pistas y del acúmulo de residuos mineros en escombreras, lo que ha originado una intensa degradación del medio (lois et al., 2008; Paradelo et al., 2011). Sin embargo, en las extensas zonas periféricas de matorral, no afectadas, se ha detectado una elevada densidad de B. calamita que llega a reproducirse incluso en charcas originadas por el trazado de las pistas y huecos de excavación de las canteras. Esta población, que es la situa-

da a mayor altitud de todas las estudiadas, fue la de mayor densidad en los últimos años. Es preciso destacar que en las zonas más afectadas por las explotaciones de pizarra la especie ha desaparecido, encontrándose únicamente en aquellas zonas periféricas, inmediatas a espacios no alterados (P. Galán, datos no publicados). (III) localidades donde existen hábitats adecuados y con un estado de conservación favorable, aunque la presencia de B. calamita es sumamente escasa: Barrañán y Corrubedo. El sistema dunar de Barrañán es de escasa entidad y únicamente se detectaron puestas aisladas dos años; sin embargo, el de Corrubedo es muy extenso y se encuentra integrado dentro de un espacio natural protegido (Parque Natural das dunas de Corrubedo e lagoas de Carregal e Vixán). la prospección de este espacio natural por parte de uno de nosotros (PG) se ha realizado con una cierta intensidad, en el marco de unos estudios sobre la herpetofauna de este parque (Galán, 2006, 2007), extendiéndose durante varios años, en los que se pudo constatar la escasez de este anfibio en Corrubedo y zonas colindantes. Este bajo tamaño poblacional resulta, en principio, sorprendente debido a las características aparentemente idóneas de la mayor parte de la superficie del parque natural para esta especie, con medios acuáticos muy adecuados (charcas estacionales someras en zonas arenosas costeras). Una posible explicación de este hecho sería la competencia ejercida por Bufo bufo sobre ella durante la fase larvaria. B. bufo es una especie muy frecuente en el parque, ocupando incluso los hábitas arenosos que, en principio, serían más adecuados para B. calamita (Galán, 2006, 2007). Se ha descrito en medios similares de Gran Bretaña una intensa competencia entre las larvas de ambas especies cuando comparten una misma charca


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de cría, resultando desplazadas las larvas de B. calamita y no logrando completar la metamorfosis ningún individuo (Bardsley & Beebee, 1998). debido a la abundacia y extensa distribución de B. bufo en Corrubedo, la mayor parte de las charcas de cría (incluso las de las zonas arenosas) estarían ocupadas por larvas de esta especie, que competirían con los renacuajos de B. calamita, desplazándolos y originando así la escasez de esta especie en el parque. Sin embargo no se dispone de datos sobre la evolución demográfica de B. bufo en Corrubedo, por lo que no podemos comprobar esta hipótesis. también hay que tener en cuenta que las larvas de B. calamita son pobres competidoras frente a casi cualquier otra especie de anfibio (RichterBoix et al., 2007), aumentando en simpatría su mortalidad premetamórfica y disminuyendo su tamaño en metamorfosis (Bardsley & Beebee, 1998; Gómez-Mestre & tejedo, 2002). No obstante, es posible que la práctica ausencia de B. calamita se deba a otras causas no determinadas, como sucede en Barrañán o en otros puntos de la costa. Cabe también la posibilidad de que nunca haya sido abundante en Corrubedo, al igual que otros herpetos que también tienen hábitats favorables en el parque natural, pero son muy escasos o están ausentes por causas desconocidas (como Lissotriton helveticus, Chalcides bedriagai o Psammodromus algirus, todos ellos ausentes; Galán, 2006, 2007). (IV) localidades donde ha sufrido una fuerte regresión sin que se hayan podido determinar las causas: montes de Xalo (a Coruña) y serra do Xistral (lugo). En ellas hemos observado un fuerte descenso en el número de puestas en las charcas (y en el número de postmetamórficos observados activos o bajo piedras) desde 2007, sin que se hayan podido determinar las causas.

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Como posibles explicaciones, podemos indicar que en la localidad de los montes de Xalo se han producido repetidas liberaciones de Neovison vison, en número muy elevado, a partir de granjas instaladas en la zona, siendo común su observación en la actualidad (Vázquez, 2004; Vida Silvestre Ibérica, 2006). Hemos podido detectar en esta localidad a ejemplares de B. calamita con señales de ataque de un depredador, quizá el visón americano (Figura 2). Es posible que su descenso esté relacionado, al menos en parte, con esta causa. En el caso de la serra do Xistral, la masiva implantación de parques eólicos, con su red de pistas asociadas, podría estar relacionada con los declives detectados, aunque el número de puestas observado después de la construcción de estos parques (en los últimos años de la década de 1990 y primeros de la de 2000) aún era elevado (e.g., en 2003). Finalmente, en la localidad costera de Baldaio, las oscilaciones observadas en el número de puestas no parecen mostrar una tendencia clara y podrían estar relacionadas Foto P. Galán

Figura 2: Hembra grávida de B. calamita encontrada muerta por causas desconocidas, posiblemente atacada por un depredador. Montes de Xalo, a Coruña, localidad donde esta especie ha experimentado un notable declive en los últimos años.


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con las variaciones en la climatología anual (régimen de lluvias principalmente). Resulta complejo dar una visión global sobre el estado de conservación actual de B. calamita en Galicia a partir de estos datos. la información obtenida está muy sesgada hacia las poblaciones de la provincia de a Coruña, con siete localidades, en contraste con el resto de las provincias gallegas, con una única localidad por provincia. Y además, los años de muestreo han sido limitados en algunas zonas. Según estos datos, y con las debidas reservas por los condicionantes indicados, algunas poblaciones de esta especie parecen mantenerse, incluso con densidades elevadas, y a pesar de determinados impactos humanos, como la minería a cielo abierto (e.g., en las montañas de trevinca). Según hemos podido comprobar en otras zonas de Galicia, estas actividades extractivas parecen no afectar a esta especie, que coloniza con rapidez los desmontes y escombreras (Galán, 1997; P. Galán, datos no publicados). Sin embargo, otras poblaciones que hace apenas una o dos décadas eran abundantes, como la de los montes de Xalo en a Coruña o la serra do Xistral en lugo, han declinado llamativamente, sin que parezca haber un motivo aparente (aparte del visón americano o la implantación de parques eólicos). además de la estima que hemos realizado en este trabajo, a partir de las puestas de huevos detectadas, en estas dos localidades (al igual que en otras) era muy fácil detectar un gran número de individuos postmetamórficos, juveniles y adultos bajo piedras, que ahora ya sólo se observan en un número muy reducido (P. Galán, datos no publicados). Cabe dentro de lo posible que estos declives se deban a ciclos climáticos, especialmente a la pluviosidad, que condicionan en gran medida la reproducción (y la abundancia) de estos anfibios que se reproducen en charcas

muy someras (tejedo, 2003), como hemos indicado para la población de Baldaio. Sin embargo, analizando un período más largo que los últimos 10 años aquí considerados, hemos observado un declive más acentuado aún. En los últimos 35 años son varias las poblaciones que han desaparecido completamente por causas humanas (generalmente por la construcción de infraestructuras, urbanización o implantación de parques industriales en zonas llanas de matorral, anteriormente ocupadas por esta especie). Como ejemplo podemos destacar la meseta de Mesón do Vento-Cerceda o la de la Gándara de Melide, ambas en la provincia de a Coruña, que hasta la década de 1980 o principios de la de 1990 acogían grandes poblaciones de B. calamita, hoy desaparecidas parcial o totalmente por la eliminación de las charcas de cría al realizar las construcciones de sendos polígonos industriales (Galán, 1999; P. Galán, datos no publicados). Este tipo de eliminación continúa en nuestra época, con la instalación del polígono de Morás (arteixo, a Coruña), que ha erradicado otra población en 2009 - 2010 (número 5 en la tabla 1). Remontándonos a tres décadas atrás, también podemos destacar los declives poblacionales ocurridos en zonas donde aún está presente, como la playa y marisma de Baldaio o la meseta de los montes de Xalo. las elevadas densidades poblacionales observadas en los primeros años de la década de 1980 no se han vuelto a repetir (Galán, 1999; P. Galán, datos no publicados). Considerando en conjunto todas las localidades, excepto la más extrema de trevinca, se aprecia en los 10 años de muestreo un notable declive en el número medio de puestas encontradas, especialmente a partir de 2004 - 2006, con valores mínimos los últimos años (tabla 1). Estos cambios sugieren una disminución de la especie en Galicia, aunque son necesarios estu-


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dios demográficos a largo plazo que cuantifiquen con precisión los posibles declives y determinen sus causas, especialmente en aquellas localidades donde aparentemente las condiciones ambientales se han mantenido más o

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menos constantes, como en la serra do Xistral. de comprobarse esta tendencia en la mayor parte de las localidades, B. calamita debería ser una nueva especie a incluir en el Catálogo Galego de Especies ameazadas.

REFERENCIaS aranzadi. 2010. 2nd International Symposium on the Conservation of Amphibians: Bufo calamita. libro de resúmenes. Sociedad de Ciencias aranzadi. donostia-San Sebastián. Balado, R., Bas, S. & Galán, P. 1995. anfibios e réptiles. 65-170. In: Consello da Cultura Galega & Sociedade Galega de Historia Natural (eds.), Atlas de Vertebrados de Galicia. Aproximación a distribución dos Vertebrados terrestres de Galicia durante o quinquenio 1980-85. tomo 1: Peixes, Anfibios, Réptiles e Mamíferos. agencia Gráfica, S. a. Santiago de Compostela. Bardsley, l. & Beebee, t.J.C. 1998. Interespecific competition between Bufo larvae under conditions of community transition. Ecology, 79: 1751-1759. Beebee, t.J.C. 2002. the Natterjack toad Bufo calamita in Ireland: current status and conservation requirements. Irish Wildlife Manuals, 10: 1-34. Beebee, t.J.C., Cabido, C., Eggert, C., Gómez-Mestre, I., Iraola, a., Garin-Barrio, I., Griffiths, R.a., Miaud, C., Oromi, N., Sanuy. d., Sinscho, U. & tejedo, M. 2012. 40 years of Natterjack toad conservation in Europe. FrogLog, 101: 40-43. Buckley, J. & Beebee, t.J.C. 2004. Monitoring the conservation status of an endangered amphibian: the natterjack toad Bufo calamita in Britain. Animal Conservation, 7: 221–228. Galán, P. 1997. Colonization of spoil benches of an opencast lignite mine in Northwest Spain by amphibians and reptiles. Biological Conservation, 79: 187-195. Galán, P. 1999. Conservación de la herpetofauna gallega. Situación actual de los anfibios y reptiles de Galicia. Universidade da Coruña. Servicio de Publicacións. Monografía Nº 72. a Coruña. Galán, P. 2006. Guía dos anfibios e réptiles. Parque Natural do complexo dunar de Corrubedo e lagoas de Carregal e Vixán. Xunta de Galicia. dirección Xeral Conservación da Natureza. a Coruña. Galán, P. 2007. Cartografía de la biodiversidad en el Parque Natural do complexo dunar de Corrubedo e lagoas de Carregal e Vixán: distribución y estatus de las poblaciones de anfibios y reptiles. Xunta de Galicia. Informe inédito. a Coruña. Galán, P. 2009. Plan de conservación de los anfibios amenazados de Galicia. dirección Xeral de Conservación da Natureza. Xunta de Galicia. Informe inédito. a Coruña. Galán, P. 2012. declive de una población de Bufo calamita por invasión de la planta Azolla filiculoides. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 113-116. Galán, P. & Fernández, G. 1993. Anfibios e réptiles de Galicia. Edicións Xerais. Vigo.

Gómez-Mestre, I. 2009. Sapo corredor - Epidalea calamita. In: Salvador, a. & Martínez-Solano, I. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 12 octubre 2012]. Gómez-Mestre, I. & tejedo, M. 2002. Geographic variation in asymmetric competition: a case study with two larval anuran species. Ecology, 83: 2102-2111. lois, R.C., San Román, J.M. & aldrey, J.a. 2008. Impacto de la actividad minera en la población de los espacios de montaña. la pizarra y el carbón en las montañas galaicoleonesas. Ería, 75: 99-112. Paradelo, R., Cárdenes, V. & Barral, M.t. 2011. descrición da industria galega da lousa e do seu impacto ambiental. Revista Real Academia Galega de Ciencias, 30: 65-90. Prieto-Espiñeira, X. 2011. Sapo corriqueiro Bufo calamita (laurenti, 1768). 38-39. In: Sociedade Galega de Historia Natural (ed.) & asensi, M. (coord.), Atlas de Anfibios e Réptiles de Galicia. Sociedade Galega de Historia Natural. Santiago de Compostela. Rannap, R., lõhmus, a. & Jakobson, K. 2007. Consequences of coastal meadow degradation: the case of the natterjack toad (Bufo calamita) in Estonia. Wetlands, 27: 390-398. Reques, R. & tejedo, M. 2004. Bufo calamita (laurenti, 1768). Sapo corredor. 107-109. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & lizana, M. (eds.), Atlas y libro rojo de los anfibios y reptiles de España. dirección General de Conservación de la Naturaleza-asociación Herpetológica Española (3ª impresión). Madrid. Richter-Boix, a., llorente, G.a. & Montori, a. 2007. Hierarchical competition in pond-breeding anuran larvae in a Mediterranean area. Amphibia-Reptilia, 28: 247-261. tejedo, M. 2003. El declive de los anfibios. la dificultad de separar las variaciones naturales del cambio global. Munibe. Suplemento, 16: 20-43. Vázquez, d. 2004. los visones del Xalo atacaron a gallinas y conejos en Carral. La Voz de Galicia, 14-04-2004. <http://www.lavozdegalicia.es/hemeroteca/2004/04/14/> [Consulta: 15 octubre 2012]. Vida Silvestre Ibérica. 2006. Sueltan miles de visones americanos de tres granjas de la Coruña. <http://www.vidasilvestreiberica.org/es/content/> [Consulta: 15 octubre 2012]. Xunta de Galicia. 2007. decreto 88/2007 do 19 de abril, polo que se regula o Catálogo galego de especies ameazadas. Consellería de Medio ambiente e desenvolvemento Sostible. Diario Oficial de Galicia, 89: 7409-7423.


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Una nueva población de lagartija de Madeira (Teira dugesii) en Las Palmas de Gran Canaria Néstor López-Dos Santos1, Luis F. López-Jurado2, Alejandro Hernández-Peñate1 & José A. Mateo3,4 Cl. Portugal, 74. 35001 Las Palmas de Gran Canaria. Asociación para el Desarrollo Sostenible y la Conservación de la Biodiversidad. Cl. Quintana, 9. 35010 Las Palmas de Gran Canaria. 3 Departamento de Biología. Campus de Tafira. Universidad de Las Palmas de Gran Canaria. 35017 Las Palmas de Gran Canaria. 4 La Casa de Hupalupa. Las Orijamas, 38. 38870 Valle Gran Rey (La Gomera). S/C de Tenerife. C.e.: mateosaurus@terra.es 1 2

Fecha de aceptación: 9 de febrero de 2013. Key words: Teira dugesii, Lacertidae, alien species, Canary Islands.

Teira dugesii es un lacértido endémico del archipiélago de Madeira, donde ocupa la isla principal, la de Porto Santo, deserta Grande, Bugio y algunos islotes (loureiro et al., 2008). también podría ser autóctono de las islas Selvagens (Brehm et al., 2003), y ha sido introducido en todas las islas habitadas de azores y en el puerto de lisboa (Sá Sousa, 1995; BdBa, 2008). En Canarias su presencia fue señalada a principios de siglo XX en la Orotava (Boulenger, 1920), donde pudo haber entrado desde el Puerto de la Cruz entre mercancías procedentes de Madeira. Sin embargo, la ausencia de nuevas citas en la isla de tenerife determinó que la especie fuera finalmente considerada extinta en Canarias (Mateo et al., 2011).

En julio de 2011 los autores pudieron capturar un saurio de pequeño tamaño en los jardines de la plaza de la Feria de la ciudad de las Palmas de Gran Canaria (UtM: 28R 458891E / 3109870N; 5 – 9 msnm; Figura 1), que no correspondía a ninguna de las especies enumeradas hasta la fecha en la isla (Mateo et al., 2007, 2011). El ejemplar sería más tarde identificado como un macho adulto de la especie T. dugesii (Figura 2). Una búsqueda más intensa durante el mes de junio de 2012 permitió detectar la presencia de otros individuos de esta misma especie, incluidos algunos juveniles, en la misma zona ajardinada. Se trata de áreas arboladas con una alta cobertura de potos rastreros (Epipremmum

Fotos N. lópez-dos Santos

Figura 1. Jardines de la plaza de la Feria (las Palmas de Gran Canaria), donde actualmente existe una población introducida de T. dugesii.

Figura 2. Ejemplar de T. dugesii capturado en los jardines de la Feria de las Palmas de Gran Canaria.


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aureum), entre las que las lagartijas encuentran fácilmente refugio cuando se sienten amenazadas. la lagartija de Madeira no parece ser, en cualquier caso, una especie excesivamente abundante en la nueva población, donde se detectaron menos de cinco ejemplares en más de dos horas de búsqueda. T. dugesii no comparte la plaza de la Feria de las Palmas con otros saurios autóctonos,

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como Gallotia stehlini, Chalcides sexlineatus o Tarentola boettgeri, aunque en los alrededores se han detectado algunos ejemplares de Hemidactylus turcicus, otra especie introducida en Canarias (Mateo et al., 2011). la plaza de la Feria está localizada a poco más de 1 km del puerto deportivo de las Palmas, la puerta de entrada más probable por la que pudieron penetrar los fundadores de esta población.

REFERENCIaS BdBa. 2008. Base de dados da Biodiversidade dos açores. Universidade dos açores / Governo dos azores. <http://www.azoresbioportal.angra.uac.pt/listagens.php? lang=es&myGenero=laCER&start=1&end=40&sstr=9 &id=V00003> [Consulta: 4 julio 2012]. Boulenger G.a. 1920. Monograph of the Lacertidae volumen 1. British Museum of Natural History. londres. Brehm a., Jesus J., Spíınola H., alves C., Vicente l., & Harris d.J. 2003. Phylogeography of the Madeiran endemic lizard Lacerta dugesii inferred from mtdNa sequences. Molecular Phylogenetics and Evolution, 26: 222–230.

loureiro a., Ferrand de almeida N., Carretero M.a. & Paulo O.P. (eds.). 2008. Atlas dos Anfíbios e Répteis de Portugal. Instituto da Conservação e da Biodiversidade. lisboa. Mateo J.a., afonso O.M. & Geniez P. 2007. los reptiles de Canarias, una nueva Sinopsis puesta al día. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 18: 2-10. Mateo J.a., ayres C. & lópez-Jurado l.F. 2011. los anfibios y reptiles naturalizados en España. Historia y evolución de una problemática creciente. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 2-42. Sá-Sousa, P. 1995. the introduced Madeiran lizard, Lacerta (Teira) dugesii in lisbon. Amphibia-Reptilia, 16: 211-214.

Depredación de gato doméstico sobre reptiles en Galicia Pedro Galán Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía. Facultade de Ciencias. Universidade da Coruña. Campus da Zapateira, s/n. 15071 A Coruña. C.e.: pgalan@udc.es

Fecha de aceptación: 10 de marzo de 2013. Key words: reptiles, mortality, predation, domestic cat, Felis silvestris catus, Galicia.

El gato doméstico (Felis silvestris catus) es uno de los carnívoros más extendidos en el mundo y sus poblaciones asilvestradas han causado el declive y la extinción de numerosas especies (dickman, 1996). Incluso los individuos domésticos que reciben alimentación frecuentemente depredan sobre presas salvajes (Woods et al., 2003; Baker et al., 2005) y, dado su elevado número, la cifra acumulativa de los animales matados por esta especie puede ser muy elevada, incluso aunque la tasa de depredación sea baja

(thomas et al., 2012). los reptiles se encuentran entre las presas habituales de los gatos asilvestrados (Mendelssohn & Yom-tov, 1987 in Brickner, 2003; Read & Bowen, 2001), siendo especialmente vulnerables las poblaciones insulares, al igual que el resto de los vertebrados de las islas (Bonnaud et al., 2011). El objeto de esta nota es aportar una serie de observaciones de la depredación de gatos domésticos, tanto asilvestrados como caseros, en la provincia de a Coruña (Galicia, noroeste de España).


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En la tabla 1 se indican las observaciones realizadas sobre depredación de reptiles por gatos en diferentes tipos de hábitats y localidades de la provincia de a Coruña. En total, se relacionan 10 observaciones directas de gatos depredando, devorando o con la presa en la boca, durante un período de 31 años (19812012), más el análisis de una regurgitación espontánea de un gato doméstico. las observaciones corresponden a cinco gatos aparentemente asilvestrados (observados lejos de habitaciones humanas, en hábitats naturales y con conducta muy huidiza) en las Fragas do Mandeo, Fragas do Eume, Cerceda (un individuo en cada caso) y monte de San Pedro-a Coruña (dos individuos), y cinco gatos caseros (cuatro en Morzós-Cerceda y uno en Visma-a Coruña), observados al lado de casas y con conducta más confiada que los anteriores. Se utiliza el término casero ya que doméstico es el calificativo general de la especie y se puede aplicar también a los individuos asilvestrados. de todas estas observaciones destaca la regurgitación de un gato asilvestrado observada en la localidad de Zarzo, en las Fragas do Mandeo (Paderne) (Figura 1). El animal vomitó en el borde de una pista forestal. Esto nos permitió Foto Pedro Galán

Figura 1. Regurgitación del contenido gástrico de un gato doméstico en Zarzo, Fragas do Mandeo, Paderne. Mayo de 2007. Esta masa contenía un ejemplar de L. schreiberi, cuatro de I. monticola (todos ellos machos adultos) y, además, un individuo de C. russula y otro de S. granarius. la ingesta de estas dos musarañas (habitualmente evitadas por los gatos) fue lo que probablemente originó el vómito.

analizar un contenido gástrico completo de este carnívoro, comprobando que contenía cinco lagartos adultos (además de dos micromamíferos). la observación se produjo en un claro de bosque con una construcción (minicentral hidroeléctrica) y rocas, donde habitan varias especies de lacértidos, siendo las más representativas, Iberolacerta monticola y Lacerta schreiberi. El gato había depredado cuatro machos adultos de la primera de estas especies y un macho de la segunda. En esta regurgitación también se encontraban los cuerpos de dos musarañas (Crocidura russula y Sorex granarius), las cuales posiblemente fueron las que indujeron el vómito al animal, por sus glándulas de almizcle, que habitualmente provocan el rechazo a su consumo por parte de muchos depredadores (Blanco, 1998). En las observaciones directas se pudo apreciar la facilidad con que los gatos capturaban a diversas especies de reptiles. aparentemente fueron especialmente vulnerables los machos adultos durante el período de celo (como los de I. monticola, L. schreiberi y Podarcis bocagei) y los juveniles o subadultos (como Timon lepidus, L. schreiberi o Coronella austriaca). también parece confirmar esta facilidad de depredación el análisis de la regurgitación, que contenía cinco lagartos aparentemente capturados en un breve intervalo de tiempo por lo fresco de los restos (sin indicios de digestión, aunque troceados para su ingesta; Figura 1). Un mismo gato fue observado en Visma (a Coruña) capturando a dos machos adultos de L. schreiberi, situados a unos 5 m uno de otro, en un borde de zarzal con piedras, en un intervalo de poco más de media hora. devoró parcialmente a uno y al otro lo abandonó tras matarlo (Figura 2). El tamaño de las presas osciló entre el de un pequeño juvenil de L. schreiberi recién nacido, hasta un adulto grande de Natrix natrix (ambos en Morzós-Cerceda).


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Está muy bien documentada la amenaza que suponen los gatos asilvestrados para las poblaciones insulares de reptiles (Bonnaud et al., 2011), pero también suponen una amenaza muy importante para la conservación de los reptiles en zona continentales, especialmente para las especies amenazadas (dickman, 1996). Se ha estimado en el sur de australia una tasa de depredación anual por parte de los gatos de, aproximadamente, 700 reptiles (frente a 150 aves y 50 mamíferos nativos; Read & Bowen, 2001). Con respecto al impacto sobre las especies de lacértidos, dejando aparte las poblaciones insulares, se ha indicado la desaparición de Lacerta trilineata en algunas áreas de Israel, debido a la depredación de los gatos (Mendelssohn & Yom-tov, 1987 in: Brickner, 2003). Según nuestros datos y con las debidas reservas por lo limitado de las observaciones, parece que los individuos asilvestrados son tan nocivos para los reptiles como los caseros, siendo aparentemente igual de eficaces en la captura de reptiles tanto unos como otros, si bien la dependencia exclusiva de los ejemplares asilvestrados de las presas salvajes para su alimentación los hace especialmente nocivos para la conservación de la herpetofauna y de otros pequeños vertebrados. Varias de las especies de reptiles que hemos observado depredadas por gatos en Galicia también lo han sido en otras zonas de España. así, alarcos & Flechoso (2012) citan la depredación de P. bocagei y L. schreiberi en Zamora; díaz-Ruíz & Ferreras (2011) de T. lepidus en Ciudad Real y Ortiz-Santaliestra et al. (2011) de Anguis fragilis en Castilla y león. En el caso de las islas de Galicia, el gato doméstico parece ser el responsable del grave declive sufrido por T. lepidus en la isla de Ons, de donde poseemos observaciones directas de su depredación sobre este lagarto, así como también en las Cíes (Galán, 2003).

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de las especies que hemos observado depredadas en Galicia, I. monticola es considerada como vulnerable en sus poblaciones coruñesas (Xunta de Galicia, 2007), siendo la de las Fragas do Mandeo, donde se comprobó la depredación, especialmente amenazada por lo reducido de sus efectivos y lo limitado de su distribución (Galán, 2012). también en el caso del Parque Natural das Fragas do Eume hemos comprobado la depredación del gato sobre esta especie (tabla 1). En ese mismo punto (Monasterio de Caaveiro) se ha incrementado notablemente en la actualidad la presencia de gato doméstico, tras la restauración de ese monumento y la apertura de una cafetería y centro de atención a los visitantes. Paralelamente, la población de I. monticola en esa zona, antaño una de las más numerosas del Parque, ha declinado hasta casi desaparecer (Galán, 2012). Resulta notable que a pesar de lo limitado de las observaciones obtenidas, se pudo comprobar la depredación del gato sobre gran parte de los reptiles de cada zona, lo Foto Pedro Galán

Figura 2. dos machos adultos en celo de L. schreiberi depredados por un gato doméstico en Visma, a Coruña. Mayo de 2000. El ejemplar de la izquierda está parcialmente devorado. Estos dos ejemplares estaban en puntos diferentes, al borde de un zarzal, y fueron colocados juntos para hacer la foto. El gato fue observado devorando el primer individuo y capturando el segundo una media hora después.


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tabla 1. Número de individuos de las especies de reptiles que se indican, depredados por gatos domésticos, asilvestrados y caseros, en cuatro localidades de la provincia de a Coruña durante un período de 31 años. localidades

Fragas do Mandeo, Paderne.

UtM 10 x 10 km NH79 tipos de hábitat Bosque atlántico. tipo de observación y Una regurgitación. número Especies depredadas: Lacerta schreiberi

Fragas do Eume, a Capela.

Morzós, Cerceda.

Visma y monte San Pedro, a Coruña.

NJ70

NH48

NJ40

Bosque atlántico.

Campiña y matorral.

Campiña y matorral.

Una observación directa. Cinco observaciones directas. Cuatro observaciones directas.

Un macho adulto.

Un juvenil. Observación de depredación.

Un juvenil. Observación de depredación.

Timon lepidus Iberolacerta monticola

dos machos adultos. Observación de depredación.

Cuatro machos adultos. Un macho adulto. Obervación depredación.

Podarcis bocagei

Un adulto no sexado. Un macho adulto. Observado con él en la boca. Observación de depredación.

Anguis fragilis

Una hembra adulta. Observación depredación.

Coronella austriaca

Un juvenil. Observación depredación.

Natrix natrix

Un adulto no sexado. Observado con él en la boca.

que es una evidencia más de la amenaza que representa este depredador. En resumen, las observaciones que se exponen aquí parecen confirmar la amenaza que suponen los gatos domésticos (tanto asilvestrados como caseros que viven en el medio natural) para las poblaciones de reptiles, incluso en zonas

continentales. En consecuencia, este fenómeno debería ser tenido en cuenta en los planes de conservación y en la gestión de los espacios naturales. aGRadECIMIENtOS: R. Ferreiro nos acompañó el día de la observación de la regurgitación en Zarzo.

REFERENCIaS alarcos, G. & Flechoso, F. 2012. Nota sobre depredación de reptiles por gatos y gallinas. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 74-75. Baker, P.J., Bentley, a.J., ansell, R.J. & Harris, S. 2005. Impact of predation by domestic cats Felis catus in an urban area. Mammal Review, 35: 302-312. Blanco, J.C. 1998. Mamíferos de España. Vol. I. Ed. Planeta. Barcelona. Bonnaud, E., Medina, F.M., Vidal, E., Nogales, M., tershy, B., Zavaleta, E., donlan, C.J., Keitt, B., le Corre, M. & Horwath, S.V. 2011. the diet of feral cats on islands: a review and a call for more studies. Biological Invasions, 13: 581-603.

Brickner, I. 2003. The impact of domestic cat (Felis catus) on wildlife welfare and conservation: a literature review. With a situation summary from Israel. Submmitte to: Prof. Yoram Yom-tov. www.tau.ac.il/lifesci/zoology/ members/yom-tov/inbal/cats.pdf [Consulta: 20 febrero 2013]. díaz-Ruiz, F. & Ferreras, P. 2011. depredación de Timon lepidus por gato asilvestrado. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 148-151. dickman, C. 1996. Overview of the impacts of feral cats on Australia native fauna. australian Nature Conservation agency. Camberra.


Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2013) 24(1) Galán, P. 2003. Anfibios y reptiles del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia. Faunística, biología y conservación. Serie técnica. Organismo autónomo Parques Nacionales. Ministerio de Medio ambiente. Madrid. Galán, P. 2012. distribución de Iberolacerta monticola en la provincia de a Coruña (Galicia, Noroeste de España). Supervivencia de un relicto climático. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 81-87. Ortiz-Santaliestra, M., diego-Rasilla, F.J., ayres Fernández, C. & ayllón lópez, E. 2011. Los Reptiles. Naturaleza en Castilla y León. Caja de Burgos. Burgos. Read, J. & Bowen, Z. 2001. Population dynamics, diet and aspects of the biology of feral cats and foxes in arid South

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australia. Wildlife Research, 28: 195-203. thomas, R.l., Fellowes, M.d.E. & Baker, P.J. 2012. Spatiotemporal variation in predation by urban domestic cats (Felis catus) and the acceptability of possible management actions in the UK. PLoS ONE, 7(11): e49369. doi:10.1371/journal.pone.0049369. Woods, M., Mcdonald, R.a. & Harris, S. 2003. Predation of wildlife by domestic cats Felis catus in Great Britain. Mammal Review, 33: 174-188. Xunta de Galicia, 2007. decreto 88/2007 do 19 de abril, polo que se regula o Catálogo galego de especies ameazadas. Consellería de Medio ambiente e desenvolvemento Sostible. Diario Oficial de Galicia, 89: 7409-7423.


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