Revisor: Dr. Moisés Roberto Vallejo Pérez
Ficha Técnica Sarna de la naranja dulce
Elsinoë australis
Identidad Nombre
Nombre común
Elsinoë australis Bitancourt & Jenkins
Clasificación taxonómica
Inglés Español
Phylum: Ascomycota Clase: Dothideomycetes Francés Orden: Myriangiales Familia: Elsinoaceae Género: Elsinoë Especie: Elsinoë australis (Sphaceloma australis var. viscosa)
Elsinoë australis Scab of sweet orange Roña de la naranja dulce, antracnosis del naranjo, sarna de la naranja dulce. Anthracnose de l’oranger, gale des agrumes
Código EPPO: ELSIAU (EPPO, 2012)
Sinonimia: Sphaceloma australis Bitancourt & Jenkins Sphaceloma fawcettii var. viscosa Jenkins.
Categoría reglamentaria: Ausente, no hay registros de la plaga (DGSV, 2012).
Estatus cuarentenario de la plaga en México De acuerdo a la NIMF n°8, Elsinoë australis se cataloga Ausente (CIPF, 2011).
Importancia económica de la plaga Impacto económico
el año 2010, una superficie sembrada de 547 901 ha de cítricos entre los que se encuentran: naranja, mandarina, tangerina, toronja, lima y limón; con una producción de 6.76 millones de ton y un valor de producción de aproximadamente $11 300 millones de pesos (SIAP, 2011).
Distribución geográfica La enfermedad de la sarna de la naranja dulce está presente en diferentes países del continente Americano y en menor proporción en Asia, África, Europa y Oceanía (CABI, 2011) (Cuadro 1 y Figura 1).
Cuadro 1. Distribución mundial de la enfermedad. Países y zonas con reportes de Sarna de la naranja dulce (Elsinoë australis)
Asia África América
Elsinoë australis ocasiona depreciación de los frutos y aumenta los costos de producción por los insumos que se requieren para su manejo; además, la plaga es causal de restricciones cuarentenarias en las exportaciones (Stein, 2011). El servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP) reporta para
Europa Oceanía
India (Tamil Nadu). Etiopía. Estados Unidos (Arizona, Florida, Louisiana, Mississippi y Texas), República Dominicana, Argentina, Bolivia, Brasil, (Goias, Minas Gerais, Rio de Janeiro, Rio Grande do Sul, Sao Paulo), Ecuador, Paraguay y Uruguay. Italia (Sicilia) y Países Bajos. Fiji, Samoa, Niue, Nueva Caledonia y Cook Islands.
Figura 1. Distribución mundial Elsinoë australis. EPPO, 2012.
Hospedantes En el Cuadro 2 se muestran las especies de hospedantes potenciales.
Distribución de Hospedantes en México En México se cultivan diversas especies de cítricos, en 23 estados de la República Mexicana, como se muestra en la Figura 2.
Aspectos biológicos Ciclo biológico La fuente de inóculo de E. australis se compone de los conidios y ascosporas presentes en los síntomas (costras) que se forman en las hojas, ramas y frutos. La
Cuadro 2. Hospedantes potenciales de Elsinoë australis. Familia
Rosaceae
Nombre Científico
Nombre Común
Citrus sinensis*
naranja dulce
Citrus reticulata*
mandarina
Citrus aurantiifolia**
lima
Citrus limon**
limón
Citrus unshiu** satsuma Citrus paradise**
pomelo
Fortunella margarita**
kumquat
*Principal especie hospedante, **Especies menos susceptibles (EPPO/CABI, 2004; CABI, 2011).
Figura 2. Distribución nacional de hospedantes de Elsinoë australis (SINAVEF-LaNGIF, 2011).
infección se produce a principios de la primavera, cuando inicia la brotación y la caída de pétalos. Las hojas son susceptibles a medida que emergen de las yemas vegetativas y cuando las hojas maduran se vuelven inmunes al patógeno. Las lesiones
que se desarrollan en los foliolos generalmente permanecen pequeñas (2 mm de diámetro). En frutos, la susceptibilidad de los tejidos disminuye a medida que la fruta alcanza su madurez, lo cual significa que en las primera seis a ocho semanas
después de la antesis, la fruta es susceptible al patógeno. E. australis invierna en el follaje, las ramas y los frutos infectados (Holtz, 2010) (Figura 3).
Descripción morfológica Elsinoë australis: cuerpo fructífero sexual pulvinado, globoso, oscuro, pseudoparenquimatoso, multilocular, 80-120 µm de grosor, hasta 20 ascas por lóculo, subglobosas u ovoides, bitunicadas, pared interna gruesa, 12-16 µm de diámetro con 8 ascosporas que son hialinas, elipsoidales u oblongo-elipsoidales, con 2 a 4 células,
usualmente estrechas en un septo central de 12-20 x 4-8 µm de diámetro (CABI, 2011). Sphaceloma australis: acérvulo intraepidermal o subepidermal y disperso. Células conidiógenas originadas desde la porción superior del pseudoparenquima o desde fiálides en los conidióforos, con 2 a 4 septos de color café claro. Conidia hialina, unicelular, elipsoide, bigutulada, 4.8 x 2.3 µm. Micelio hialino, septado, poco ramificado. Colonias en cultivos en crecimiento muy lento, de color rosa a púrpura, levantadas sobre la superficie del agar y cubiertos por hifas cortas y erguidas. Los anamorfos de E. australis y E. fawcettii son prácticamente idénticos, excepto que Sphaceloma fawcettii produce conidias en forma de huso, con dimensiones de 10-15 x 2.5-3.0 µm, en los tejidos del hospedante, mientras que Sphaceloma australis no lo hace (CABI, 2011).
Rango de temperatura inductivo: 24.5 - 29 ºC viable 35 ºC
Figura 3. Consideraciones biológicas asociadas al proceso de patogénesis de E. australis en cítricos. La fase sexual se ha reportado únicamente en Brasil.
Síntomas Elsinoë australis provoca deformaciones en la superficie de los frutos de cítricos, lo que afecta su comercialización en fresco (Bitancourt y Jenkins, 1937; EPPO/ CABI, 1997). La sarna de los cítricos es ocasionada por E. australis (sarna de la naranja dulce) y E. fawcettii (sarna o roña de los agrios) y estos se diferencian principalmente por la gama de hospedantes
y los tejidos atacados (Tan et. al., 1996; Timmer et. al., 1996). Las lesiones en hojas jóvenes inician como pequeñas costras acuosas, que al crecer toman una coloración amarilla cremosa o colores brillantes. Éstas crecen como excrecencias irregulares, globosas o cónicas que se unen y se extienden a lo largo de las venas principales cubriendo gran parte de las hojas, particularmente el envés. El área central de las costras es hundida, gris y aterciopelada cuando el hongo está fructificando. Las lesiones viejas tienen una superficie rugosa, son oscuras y se agrietan. Las hojas afectadas no crecen, presentan malformaciones, son arrugadas con márgenes irregulares. Además, los árboles afectados manifiestan defoliación cuando ocurren infecciones severas (Figura 4) (EPPO/ CABI, 2004). Las plantas en viveros desarrollan síntomas similares como lesiones verrugosas
y erupciones corchosas en ramas jóvenes, brotes tiernos y tallos de las plantas las cuales suelen permanecer achaparradas. Los pedicelos y botones florales también pueden ser atacados. Los frutos son infectados en las primeras etapas de su desarrollo, crecen deformes y caen de forma prematura. En la cáscara de los frutos en crecimiento, se forman lesiones de diferente tamaño y color de acuerdo a la especie o cultivar y éstas se presentan como protuberancias dispersas, con proyecciones cónicas o como cráteres en crecimiento y pueden coalescer para dar origen a parches de costras o grandes áreas con erupciones. Sin embargo, las lesiones no penetran hasta alcanzar los carpelos (gajos) (Figura 5) (EPPO/CABI, 2004). Las costras de E. fawcettii son irregulares, rugosas y dando origen a fisuras profundas, mientras que las de E. australis son más grandes, suaves y circulares (Figura 6) (EPPO/CABI, 2004).
Figura 4. Síntomas de Elsinoë australis en hojas. Créditos: USDA, APHIS, PPQ, 2010.
Figura 5. Síntomas de Elsinoë australis en frutos. Créditos: USDA, APHIS, PPQ, 2010.
subsp. citri) y la melanosis de los cítricos (Diaporthe citri) o con lesiones causadas por agentes físicos (EPPO/CABI, 2004). Por lo anterior, se debe contar con métodos de diagnóstico confiables antes de emitir un dictamen (Seifert et al., 2007).
Aspectos epidemiológicos Epidemiologia de la plaga Figura 6. Síntomas de Elsinoë fawcettii en fruto. Créditos: Elizabeth Azteraki/ CABI SEARC.
La sarna de los cítricos se puede confundir con otras enfermedades como: cancro bacteriano (Xanthomonas citri
Debido a que en varios estados de la República Mexicana se tiene producción citrícola y existen las condiciones favorables para el establecimiento de E. australis, en el año 2011 se establece ésta plaga dentro del Perfil de Peligro Fitosanitario en el Programa de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria en
21 estados, con el objetivo de detectar de manera oportuna la posible entrada de la enfermedad al país, a través de la exploración y toma de muestras vegetales sospechosas, y así poder establecer medidas fitosanitarias que permitan salvaguardar el cultivo en caso de detectarla. A partir de 2012, E. australis se incorporó en la lista de plagas vigilada en los Programas de Vigilancia Epidemiológica del SINAVEF. Los conidios se forman de manera abundante sobre las costras húmedas y ambientes con 80-95 % de HR y temperaturas entre 20 y 28 °C. La germinación de los conidios y la infección no requieren de ocurrencia de lluvias y ambos procesos pueden desarrollarse con la presencia del agua libre generada por el roció o neblina. Para que ocurran las infecciones se requiere de 2.5-3.5 h con presencia de humedad. El rango de temperatura requerida para la germinación de los conidios es de 13-32 °C, pero la infección no se produce a temperaturas inferiores a 14° C o superiores a 25 °C. El período de incubación es aproximadamente de 5 días y la temperatura óptima para el desarrollo de la enfermedad es 20-21 ºC. Las infecciones en frutos ocurren cuando son jóvenes, es decir, cuando miden menos de 20 mm de diámetro (Whiteside, 1975).
El patógeno puede sobrevivir en las pústulas o costras de los frutos infectados que permanecen en el huerto, después de realizada la cosecha. Incluso en los cultivares resistentes, el hongo puede sobrevivir en los brotes enfermos de portainjertos susceptibles (Whiteside, 1975, 1988; Yamada, 1961).
Dispersión La diseminación del patógeno se realiza principalmente por la lluvia y el agua de riego, las gotas de agua transportadas por insectos y el viento pueden favorecer la diseminación del patógeno a distancias mayores. En el comercio internacional el patógeno puede ser transportado en plantas de vivero infectadas y en plantas ornamentales de cítricos (CABI, 2011).
Técnicas de diagnóstico Se han desarrollado medios de cultivo semiselectivos para E. fawcettii, los cuales pueden ser de utilidad para aislar E. australis (Whiteside, 1988). La posibilidad de utilizar métodos inmunoquímicos para la detección de patógenos se ha probado en diferentes trabajos (Peláez Abellán et al., 1986). E. australis y E. fawcettii pueden ser distinguidos fácilmente mediante técnicas moleculares (Tan et al., 1996). E. australis se ha reportado desde 1982 (Rodríguez et al., 2005) en el continente
Americano específicamente en Florida, Brasil y Argentina, sin que haya inducido epidemias de alta intensidad. Esto se puede deber al proceso de patogénesis del hongo el cual tiene las siguientes características (Figura 7): a) Aunque el hongo posee las fases sexual y asexual, las evidencias sugieren que la fase asexual (Sphaceloma fawcettii var. viscosa) es la principal fuente de inoculo involucrado en la dispersión de la enfermedad. b) Las esporas asexuales tiene una viabilidad de 1.5 hrs y son altamente dependientes de la presencia de humedad libre sobre los tejidos jóvenes para infectar, principalmente a las hojas y tallos de brotes jóvenes y frutos en desarrollo. Las infecciones son locales.
c) El rango de temperaturas de 24.5 a 29 ºC no es restrictivo para el hongo bajo las condiciones del trópico y subtrópico mexicano con aptitud para desarrollarse hasta los 35 ºC. Sin embargo, las esporas son altamente lábiles y requieren que ocurra sincronía entre temperatura y humedad disponible; por lo tanto, las áreas de árbol con menor exposición al sol son las más susceptibles y la probabilidad de que ocurran infecciones exitosas es más probable en dichas áreas del árbol. d) El periodo de incubación se reporta entre 5 y 7 días, sí existen las condiciones ambientales para la expresión del síntoma y sobre todo sí el tejido es de naturaleza joven. e) El período de latencia prácticamente se sincroniza con el periodo
Figura 8. Mancha dura o negra en frutos de naranja dulce (Citrus sinensis). Créditos: Mora, G. 2012.
de incubación (no se tiene el dato concreto en días), lo que implica la capacidad de producción de esporas asexuales a partir de tejidos enfermos.
climáticas favorables a la plaga, superficie sembrada de hospedantes, biología de la plaga, etapas fenológicas del cultivo, rutas de comercialización y vías de comunicación.
f) El periodo de producción de esporas, permanece mientras el tejido infectado esté disponible; sin embargo, la producción de esporas asexuales decrece con la edad del síntoma.
Área de exploración. Para la exploración se seleccionaran las zonas citrícolas comerciales compactas del estado, representada por los municipios con mayor superficie citrícola. La unidad de exploración está definida por 1 hectárea. Para la exploración de síntomas sospechosos a las plagas de cítricos se debe considerar que los árboles jóvenes son más susceptibles que los que tienen diez o más años. En cada unidad de exploración el método de muestreo será a través de un cinco de oro compuesto.
g) A pesar del largo periodo de esporulación, la ocurrencia de infecciones está en función de la disponibilidad de tejido joven, por lo cual se puede considerar la existencia de periodos críticos de infección, correlacionados con las etapas de brotación vegetativa e inicio de fructificación desde la caída de pétalos hasta el amarre de los frutos.
Medidas fitosanitarias Esquema de vigilancia epidemiológica fitosanitaria En las zonas establecidas con cítricos se deberán determinar áreas de exploración, para la inspección de plantas en busca de síntomas similares a los ocasionados por E. australis. Las áreas de exploración y muestreo deberán establecerse estratégicamente en base a la distribución de hospederos, las condiciones
Rutas de Vigilancia. La rutas de vigilancia se proponen realizar a través de transectos potenciales a seleccionarse (dirección y distancia). Las rutas de vigilancia se ubicarán en áreas urbanas y silvestres por todas aquellas rutas de alta movilización de cosechas y de personal para efectuar las labores de cultivo, donde exista un riesgo potencial a la entrada de estas plagas de cítricos. Cada ruta de vigilancia deberá tener como mínimo 10 puntos de vigilancia. Las plantas de los puntos de vigilancia deberán ser marcadas con cintas de un solo color, para darle seguimiento a la mismas plantas durante el periodo
de monitoreo. Se revisarán de 1 a 5 plantas por cada punto de vigilancia, en busca de ejemplares sospechosos. Las inspecciones serán quincenales y únicamente en aquellas rutas que se detecten sospechosos o plantas positivas, las inspecciones aumentaran la frecuencia a revisiones semanales. Parcelas centinela. Las parcelas centinela se establecerán en plantaciones comerciales y viveros considerados áreas de riesgo para la entrada de plagas cuarentenarias de cítricos. Las parcelas centinela tendrán una clave para su diferenciación y serán delimitadas con el amarre de cintas de plástico de un solo color en el tallo de las plantas “límite. El tamaño de cada una de ellas será de 0.5 ha para tener mayor cobertura y potencial detección de síntomas iniciales de las plagas bajo estudio, donde se realizará un recorrido en guarda griega y se inspeccionar de manera minuciosa por lo menos 25 plantas. Las inspecciones de las parcelas centinelas se realizarán cada 15 días. De las plantas que presenten síntomas se tomarán muestras y se enviarán al Centro Nacional de Referencia Fitosanitaria para su diagnóstico.
Alerta fitosanitaria Con el objetivo de dar atención directa al público en general y de atender reportes
de posibles focos, la Dirección General de Sanidad Vegetal ha establecido la comunicación pública mediante el teléfono (01)-800-98-79-879 y el correo alerta.fitosanitaria@senasica.gob.mx.
Protección Control legal Mediante la NORMA Oficial Mexicana NOM-011-FITO-1995, Por la que se establece la cuarentena exterior para prevenir la introducción de plagas de los cítricos (DOF, 1996). Control cultural El saneamiento de los cultivos, el establecimiento de viveros de cítricos en zonas secas o en invernaderos, y la adopción de tratamientos adecuados, puede ayudar en la producción de portainjertos y yemas libres del patógeno (CABI, 2011). Estas consideraciones biológicas fundamentan el método de inspección en planta, muestreo y manejo basado en la poda de áreas dañadas, la erradicación de detecciones tempranas, el seguimiento de focos a intervalos de 1-2 semanas, el muestreo en épocas de brotación y en amarre de fruto, el control químico en estos estadios, entre otros.
Control químico Stein (2011) menciona que a partir de la caída de pétalos durante la floración, se deben realizar 2 aplicaciones de fungicidas a base de cobre, ditiocarbamatos, benzimidazoles y estrobirulinas; utilizados en mezcla con aceites emulsivos.
Bibliografía Bitancourt, A. A., and A. E. Jenkins. 1937. Sweet orange scab caused by Elsinoë australis. J. Agric. Res. 54:118. Convención Internacional de Protección Fitosanitaria (CIPF). 2006. NIMF n°8. Determinación de la situación de una plaga en un área. FAO, Roma. pp 87:92.
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Timmer L.W., Priest M, Broadbent P, Tan M.K., 1996. Morphological and pathological characterization of species of Elsinoë causing scab diseases of citrus. Phytopathology, 86(10):1032-1038. Whiteside JO, 1975. Biological characteristics of Elsinoë fawcettii pertaining to the epidemiology of sour orange scab. Phytopathology, 65(10):1170-1175. Whiteside JO, 1988. Factors contributing to the rare occurrence of scab on sweet orange in Florida. Plant Disease, 72(7):626-628. Yamada S, 1961. Epidemiological studies on the scab disease of Satsuma orange caused by Elsinoë fawcettii Bitancourt et Jenkins and its control. Tokai-Kinki National Agricultural
Experiment Station, Horticultural Station, Special Bulletin No. 2.
Forma recomendada de citar: Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria (SINAVEF). 2012. Ficha Técnica Sarna de los cítricos Elsinoë australis Bitancourt & Jenkins. Dirección General de Sanidad Vegetal. Centro Nacional de Referencia Fitosanitaria. México, DF. 14 p.
Con la colaboración: SINAVEF LAB - Colegio de Postgraduados M.C. Fabiola Esquivel Chávez M.C. Jorge Flores Sánchez M.C. Santiago Domínguez Monge Ing. Francisco Márquez Pérez Edición de texto: Dr. Edmundo Martínez Ríos - CP Diseño Editorial: D.C.V. Laura Xochitl Arriaga Betanzos - CP