EL TIBURÓN LIMÓN (Negaprion brevirostris) DEL PARQUE NACIONAL ARCHIPIÉLAGO LOS ROQUES: (3) EDAD, CRECIMIENTO Y SOBREVIVENCIA DE LOS JUVENILES

Resumen de la Investigación de Rafael Tavares - IVIC (19 de julio de 2018)

A partir del boletín de agosto iniciamos la exploración del trabajo realizado por el Biólogo Rafael Tavares Viscaya para su Tesis de Doctoral en Ciencias, Mención Ecología, titulada “Distribución, Área de Cría y Variables Demográficas y Espaciales del Tiburón Limón, Negaprion brevirostris (Poey, 1868), en el Parque Nacional Archipiélago Los Roques”, realizada en el Centro de Estudios Avanzados del Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC). El trabajo estuvo enfocado en evaluar varios aspectos biológicos y ecológicos del Tiburón Limón (Negaprion brevirostris) en el Archipiélago Los Roques, con énfasis en la población juvenil. En esta tercera entrega de la exploración, de dicho trabajo, centraremos la atención en el segundo de los tres componentes principales de la investigación: “edad, crecimiento y sobrevivencia de los juveniles”.

La sobre-explotación de diversas poblaciones de tiburones durante los últimos años (Simpferdorfer, 2000a; Campana y col., 2002; Baum y col., 2003; Baum y Myers, 2004; Cortes y col., 2007; Myers y col., 2007; Dulvy y Forrest, 2010; Ferretti y col., 2010) han conllevado a que los investigadores desarrollen e incrementen el uso de los modelos poblacionales de evaluación de stocks pesqueros (Cortés y col., 2012). Sin embargo, para la gran mayoría de las especies de tiburones existen limitaciones relacionadas con los datos de las variables biológicas y demográficas (Compagno, 1990; Frisk, 2001; Cortés y col., 2012), necesarios para la aplicación de los modelos poblacionales y caracterización de la vulnerabilidad de las especies (Cortés, 2000). Durante las últimas décadas, la relación entre los parámetros bilógicos y el riesgo de extinción de las poblaciones de tiburones han sido evaluados a través de los modelos demográficos (tablas de vida y matrices poblacionales) y modelos tradicionales de evaluación de stocks (Cortés y col., 2012). Los parámetros biológicos más importantes utilizados en este tipo de análisis son el crecimiento, la edad, la mortalidad natural, la fecundidad, la madurez sexual, entre otros (Branstetter, 1990; Cortés, 2000). Los conocimientos sobre los procesos del crecimiento, madurez sexual y longevidad en los peces son importantes para evaluar el estado de las poblaciones desde el punto de vista cuantitativo y para predecir como las poblaciones pueden cambiar en el tiempo (Ricker, 1975).

Los tiburones están particularmente caracterizados por presentar un crecimiento lento, factor que contribuye a disminuir la tasa intrínseca de incremento poblacional (Hoenig y Gruber, 1990; Cortes y col., 2012). En consecuencia, las poblaciones de tiburones tienden a ser muy vulnerables debido a que no soportan niveles elevados de mortalidad por pesca (Holden, 1974).

El estudio realizado por Freitas y col. (2006) encontró que las tasas de crecimiento de los juveniles de Tiburón Limón fueron comparativamente más elevadas con aquellas estimadas para otras regiones; similar a lo reportado en otros estudios donde se examinó el crecimiento de tiburones de las especies Carcharhinus limbatus y C. perezi en el Archipiélago Los Roques (Tavares, 2008, 2009b). Este aspecto es particularmente relevante debido a que, al exhibir un crecimiento rápido, los individuos juveniles serán capaces de alcanzar el tamaño reproductivo en menor tiempo, lo que se traduciría a su vez en el mejoramiento de la eficiencia biológica (Heithaus, 2007).

La sobrevivencia, es otro parámetro biológico de gran importancia para modelar la dinámica de las poblaciones, estimar los niveles de biomasa y las tasas de explotación sustentables (Beverton y Holt, 1959; Simpfendorfer y col., 2004). Las probabilidades de sobrevivencia pueden variar según las características de los individuos, como la edad, sexo, peso corporal y genotipo, y también de acuerdo con los factores bióticos y abióticos (Lebreton y col., 1992). A pesar de su importancia para la evaluación de las poblaciones pesqueras, la sobrevivencia es quizás la variable más difícil de estimar en las poblaciones de peces.

El crecimiento y la sobrevivencia son variables biológicas que pueden ser influenciadas por las condiciones ambientales (temperatura del agua, geomorfología del hábitat, disponibilidad de presas y estado de conservación de los ecosistemas marinos), la competencia y la disponibilidad de alimento. Los estudios realizados previamente indican que ciertas condiciones ambientales de las islas oceánicas tropicales, así como algunas estrategias de utilización de las áreas de cría por parte de los tiburones juveniles, podrían contribuir a optimizar el crecimiento y la sobrevivencia de los juveniles, y por ende a maximizar la eficiencia biológica o fitness de los individuos.

En esta sección del estudio se evalúan las tasas de crecimiento, y las probabilidades de sobrevivencia, por grupos de edades, de los juveniles de Tiburón Limón (Negaprion brevirostris) dentro de su área de cría en el Archipiélago Los Roques.

El análisis del crecimiento y la edad de los juveniles del Tiburón Limón se realizó mediante varios procedimientos. En una primera aproximación, se utilizó el método estadístico de descomposición modal (Bhattacharya, 1967), que consiste en la separación de los componentes normales presentes en la distribución de las frecuencias de talla. Este análisis fue ejecutado con el apoyo del programa de computación Stock Assessment Tools II (FAO, 2005b).

El patrón general del crecimiento de los juveniles del Tiburón Limón (Negaprion brevirostris) fue examinado gráficamente a través de la relación entre la talla de recaptura y el incremento de talla, y entre la talla de recaptura y la tasa de crecimiento. Debido a que el número de datos de recapturas fue relativamente bajo durante este estudio, se utilizaron los métodos noparamétricos de remuestreo y bootstrap (N = 5000 permutaciones con remplazamiento; Manly, 1997) con el propósito de comparar estadísticamente los promedios observados de la tasa de crecimiento entre sexos y generar los respectivos promedios estimados e intervalos de confianza. Este procedimiento fue ejecutado en una hoja de cálculo MS Excel, utilizando el comando Macro y el lenguaje de programación Visual Basic (Microsoft Office Excel, 2015).

Adicionalmente, el crecimiento fue evaluado médiate el método de Francis (1988), que utiliza rutinas de regresión no lineal por máxima verosimilitud para ajustar los diferentes modelos basados en datos de marcaje y recaptura. Una de las ventajas de este análisis es que el método considera en sus algoritmos la variabilidad individual en las tasas de crecimiento de los individuos.

Con relación al análisis de sobrevivencia y otros parámetros demográficos a partir de datos de marcaje y recaptura, éstos están generalmente basados en el modelo de Jolly-Seber para poblaciones abiertas (Seber, 1982; Lebreton y col., 1992). Este modelo, que sirve como punto de partida y permite hacer estimaciones de sobrevivencia, tasas de captura, abundancia y reclutamiento.

La sobrevivencia de los juveniles del Tiburón Limón fue analizada utilizando el paquete RMark versión 2.2.4 (Laake, 2013) en la plataforma de cómputo R versión 3.2.4 (R Development Core Team, 2016), como interfaz para especificar los modelos a partir del análisis de datos de marcaje y recaptura en el programa MARK versión 6.1 (White y Burnham, 1999).

ESTRUCTURA DE TALLAS

Las tallas de los 254 ejemplares juveniles de Tiburón Limón (Negaprion brevirostris) capturados oscilaron entre 55,4 y 110,0 cm de longitud total en los machos, y entre 54,9 y 118,0 cm en las hembras. No obstante, en el procedimiento estadístico de descomposición modal de las tallas se logró un mejor ajuste combinando los sexos. El análisis de frecuencias de talla de Bhattacharya resultó en la separación exitosa (IS > 2) de 4 grupos modales o cohortes, entre 0+ y 3+ años de edad (Figura 2). Los promedios de talla estimados para los diferentes grupos de edad oscilaron entre 62,2±3,5 cm y 118,1±8,1 cm de longitud total; mientras que las tasas de crecimiento anuales obtenidas para los primeros años de vida de los ejemplares capturados variaron entre 14,8 cm año –1 , para el grupo de individuos de 0+ años, y 21,3 cm año –1 , para el grupo de individuos de 2+ años. Estos primeros resultados indican claramente que las tasas de crecimiento de los juveniles del Tiburón Limón en el área de estudio incrementan con la talla/edad.

TASAS DE CRECIMIENTO Y ESTRUCTURA ETARIA

Con respecto a las tasas de crecimiento individuales de los juveniles de Tiburón Limón (Negaprion brevirostris), los valores calculados variaron entre 7,9 y 40,6 cm año –1 (promedio: 21,2 ± 8,1) en los machos, y entre 8,6 y 36,5 cm año –1 (promedio: 20,9 ± 8,7) en las hembras. La relación obtenida entre la talla de recaptura y el crecimiento muestra que los individuos juveniles tienden a incrementar significativamente (prueba-t; t = 6,47, p < 0,000) la tasa de crecimiento con relación a la talla o el desarrollo ontogénico, al menos durante la etapa juvenil (Figura 3). La comparación estadística de los promedios observados de la tasa de crecimiento entre sexos no fue significativa (prueba de remuestreo [5000 permutaciones]; p = 0,47). Por otra parte, los promedios generales de la tasa de crecimiento estimados mediante la prueba de bootstrap fueron ligeramente superiores a los promedios calculados directamente (Tabla I). Para los machos el promedio bootstrap de la tasa de crecimiento fue de 22,5 cm año –1 (19,2 < IC 95% > 25,9), mientras que para las hembras fue de 21,3 cm año –1 (18,6 < IC 95% > 24,2).

La distribución de los promedios de las tasas de crecimiento (machos y hembras) generadas de la aplicación del método de bootstrap se presentan en la Figura 4. Los valores promedio para los machos y las hembras fluctuaron entre 16,4 y 29,2 cm año –1 , y entre 16,3 y 26,8 cm año –1 , respectivamente. Los resultados gráficos muestran una aparente diferencia en la estructura de las distribuciones, sugiriendo que los machos presentan un crecimiento ligeramente superior al de las hembras; cuya diferencia quizás no fue detectada por el análisis estadístico, utilizado para la comparación de los promedios de las tasas de crecimiento, como consecuencia de un tamaño de muestra que fue relativamente pequeño.

La estructura de edades de todos los ejemplares juveniles de Tiburón Limón capturados y marcados en la Laguna de Sebastopol se muestra en la Figura 5. Este análisis indicó que la población de juveniles dentro del área de cría primaria estuvo representada por tres grupos de edad en los machos (0+, 1+ y 2+) y cuatro grupos de edad en las hembras (0+, 1+, 2+ y 3+), siendo el grupo dominante el de 0+ años en ambos sexos. De un modo similar como se observó en la distribución de las frecuencias de tallas de los tiburones juveniles en la Laguna de Sebastopol (ver Boletín COFA – Septiembre 2018), la estructura de edades muestra una predominancia en el número de las hembras con relación a los machos a partir del grupo de edad de 1+ años.

En cuanto al análisis de los datos de la tasa de crecimiento según el sexo y la edad, las pruebas estadísticas de normalidad y homogeneidad de varianzas no fueron significativas (Shapiro-Wilka: W = 0,95, p < 0,09; Levene: L = 0,31, p = 0,58; Figura 6). Como era de esperarse, acorde a los resultados iniciales de la descomposición modal de las tallas, el presente análisis igualmente indicó que las tasas de crecimiento incrementan con respecto a la edad de los tiburones juveniles en ambos sexos (Figura 7). Los valores promedio de las tasas de crecimiento obtenidos para los grupos 0+, 1+ y 2+ años variaron entre 15,3 y 26, 9 cm año -1 en los machos y entre 16,3 y 29,4 cm año -1 en las hembras. Con respecto al grupo de edad 3+ años, éste estuvo representado únicamente por dos ejemplares hembra, que corresponden a los dos únicos individuos recapturados fuera de la Laguna de Sebastopol. El promedio de la tasa de crecimiento estimado para las hembras de este grupo de edad (3+ años) fue de 33,0 cm año -1 , y no fue incluido en el análisis estadístico de comparación de los promedios debido a la ausencia de datos de individuos machos dentro de este grupo. El análisis de varianza (ANOVA II; Figura 7) no fue significativo para el factor sexo (F = 0,09, p = 0,77) y para la interacción sexo*edad (F = 1,51, p = 0,23); sin embargo, se encontró diferencia altamente significativa para los promedios de la tasa de crecimiento entre los grupos de edad (F = 12,86, p < 0,000).

El método de Francis (1988) arrojó que el crecimiento de los individuos está mejor caracterizado por un modelo no lineal de tres parámetros (g55 = 10,1 cm año –1 , g125 = 38,1 cm año –1 , s = 4,58 cm); mientras que las tasas de crecimiento variaron entre 15,8 cm año –1 para la edad 0+ años y 33,0 cm año –1 para la edad 3+ años. Los resultados del análisis de crecimiento serían biológicamente contrarios al tipo de crecimiento esperado, donde los tiburones juveniles tendrían un crecimiento lineal durante los primeros años de vida, o un crecimiento rápido durante la fase temprana de vida (i.e. recién nacidos), para luego disminuir paulatinamente a medida que los juveniles se desarrollan.

Los resultados indicarían que las tasas de crecimiento elevadas de los juveniles de Tiburón Limón (Negaprion brevirostris) en el Archipiélago Los Roques están influenciadas por la combinación de varios factores. En primer lugar, la temperatura elevada del agua y con poca variabilidad estacional puede hacer incrementar los procesos metabólicos de los individuos. También la disponibilidad de presas como consecuencia de la baja presión antropogénica y buen estado de conservación de los ecosistemas marinos en el Archipiélago Los Roques podría contribuir a maximizar el crecimiento y la eficiencia biológica de los tiburones juveniles. Además, un crecimiento rápido implica que los individuos sobrepasen rápidamente las etapas de vida más vulnerables y por consiguiente puedan alcanzar la madurez sexual en menor tiempo. Sin embargo, el crecimiento de los juveniles más pequeños (0+ años de edad), presentes en la Laguna de Sebastopol, parece estar afectado negativamente por los niveles de competencia y depredación ejercidos por sus congéneres de mayor tamaño; que a su vez afecta directamente su consumo de alimento y desarrollo. Esta conclusión estaría apoyada en los resultados obtenidos con relación a la estrategia de reducción del solapamiento de la actividad nocturna de acuerdo a los grupos de talla/edad (ver Boletín COFA – Septiembre 2018).

SOBREVIVENCIA

Las probabilidades de sobrevivencia (ø) para los períodos de muestreo fueron 0,89 (IC 95%: 0,83-0,94) y 0,93 (IC 95%: 0,83-0,94). Si bien, la probabilidad de captura (p) varió de un modo significativo a lo largo de las sesiones de captura, los estimados generales fueron similares para ambos períodos de muestreo, 0,22 (IC 95%: 0,09-0,43) y 0,22 (IC 95%: 0,11-0,39). En cuanto a la probabilidad de entrada de individuos a la población (b), los estimados fueron relativamente bajos y constantes, obteniéndose valores de 0,08 (IC 95%: 0,07-0,10) y 0,06 (IC 95%: 0,05- 0,07) para los dos grupos de datos. A su vez el tamaño de la superpoblación (N) estimado fue de 106 (IC 95%: 85- 140) y 138 (IC 95%: 116-170) individuos, para los períodos de muestreo de Sep 2005-Jul 2008 y Jun 2010- Oct 2014, respectivamente.

Para el período Sep 2005-Jul 2008, las probabilidades de sobrevivencia por sesiones de captura variaron entre 0,26 y 0,89; mientras que para el período Jun 2010-Oct 2014, los estimados oscilaron entre 0,63 y 0,86. Con respecto a las probabilidades de sobrevivencia anuales, los valores obtenidos en el presente estudio fueron de 0,26 y 0,40 para los períodos de tiempo de Sep 2005-Jul 2008 y Jun 2010-Oct 2014, respectivamente.

El análisis de sobrevivencia no detectó diferencia estadística entre las probabilidades de sobrevivencia de los juveniles de Tiburón Limón por estados ontogénicos (0+ años, ≥1+ años).

Estos niveles bajos de sobrevivencia se corresponden con los reportados previamente en otros estudios con la misma especie. Las probabilidades de sobrevivencia de los tiburones juveniles pueden ser afectadas por la inanición y la depredación; de allí que la disponibilidad de presas y la protección contra los depredadores sea de vital importancia para la sobrevivencia de los animales, como sucede en las áreas de cría de tiburones.

Los niveles bajos de sobrevivencia registrados en este estudio podrían estar influenciados también por varios factores como el elevado grado de fidelidad de los juveniles más pequeños por ciertas áreas de la Laguna de Sebastopol, y también por la pesca ilegal que suele practicarse dentro del área de estudio (R. Tavares, observación personal), de la cual se desconocen los niveles de intensidad de mortalidad por pesca, creando así una incertidumbre en los estimados de sobrevivencia.

CONSIDERACIONES DEL ESTUDIO

La degradación del hábitat y la perdida de cobertura de las praderas de fanerógamas marinas han conllevado a la disminución de la sobrevivencia de los juveniles del Tiburón Limón en sus áreas de cría (Jennings y col., 2007). También, la pérdida del hábitat tiene igualmente un impacto en la abundancia de las presas y que afecta directamente la alimentación de los depredadores. La reducción de las praderas de fanerógamas marinas y los bosques de manglares puede resultar en la disminución de las principales presas de los juveniles de Tiburón Limón (Newman, 2003). Por último, el otro factor condicionante del crecimiento de los juveniles de Tiburón Limón en el Archipiélago Los Roques sería los niveles bajos de competencia y depredación a través de las estrategias de utilización de las áreas de cría, tema que fue ampliamente discutido en la anterior entrega (ver Boletín COFA – Septiembre 2018).

La protección de los habitas esenciales como las áreas de cría de tiburones podría ser una estrategia de conservación que asegure el reclutamiento y ayude a la recuperación de las poblaciones de adultos. El tamaño poblacional en cada área dependerá de la propia extensión de las áreas de cría y la capacidad de carga del sistema.