EntomoBrasilis volume 7, número 3 by EntomoBrasilis

v. 7, n. 3

2014

Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 7 . N煤mero 3 . Setembro - Dezembro de 2014

Foto: William Costa Rodrigues

Peri贸dico Online

EntomoBrasilis

eISSN 1983-0572 doi:10.12741

Periodicidade: Quadrimestral Direitos Autorais: Copyright © 2008-2014, Entomologistas do Brasil Isenção de Responsabilidade Legal: As opiniões técnico/científicas e mesmo pessoais, constantes nos artigos e/ou comunicações científicas publicados no EntomoBrasilis são de inteira responsabilidade de seus respectivos autores. Projeto Gráfico (Editoração): William Costa Rodrigues Capa: Ichneumonidae, prestes a parasitar uma larva de galha Local: Engenheiro Paulo de Frontin, Rio de Janeiro, Brasil. Foto: William Costa Rodrigues (Sony DSC-H10; f/4; 1/160s; ISO 125; df 12mm). Data: 12.x.2008. Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de Consultores Composição: Fonte: Georgia, variando de 8 a 26pt, em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e coloração preta ou verde (texto), azul (links) Site: www.periodico.ebras.bio.br e-mail: periodico@ebras.bio.br Distribuído e licenciado segundo a Creative Commons Licence http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/3.0/br

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Indexação

Latindex, SEER/IBICT, Dialnet, Agrobase - Literatura Agrícola, Sumários de Revistas Brasileiras, DOAJ, Qualis CAPES, CABI Abstracts, LivRe!, RCAAP, Diadorim, Electronic Journals Library, WorldCat, Eletronic Journals Index, Fonte Academica - EBSCO, Zoobank, Zoological Records, Agro Unitau, CrossRef, Universal Impact Factor, Directory of Research Journals Indexing (DRJI), Mendeley

Apoio

períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial. Expediente

Editor Chefe

William Costa Rodrigues Entomologistas do Brasil/ UniFOA - Centro Universitário de Volta Redonda / Methodos Consultoria Ambiental Ltda

Editores Adjuntos

Evaldo Martins Pires - Universidade Federal de Mato Grosso Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ

Consultores Adhoc deste Número

Editores Científicos

Adão Valmir dos Santos - Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, Brasil. Adenomar Neves de Carvalho - Universidade Federal do Oeste do Pará. Brasil. Afonso Pelli – Universidade Federal Triângulo Mineiro, Brasil. Anderson Gonçalves da Silva - Universidade Federal Rural da Amazônia, Brasil. André Barbosa Vargas - Centro Universitário de Volta Redonda – UniFOA, Brasil. Bruno Henrique Sardinha de Souza - FCAV/ Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho. Brasil. Dionatas Ulises de Oliveira Meneguetti - Universidade Federal do Acre, Brasil. Edilberto Giannotti - Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Brasil. Felipe Arley Costa Pessoa - Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil. Fernando Cesar Vieira Zanella - Universidade Federal da Integração Latino-Americana, Brasil. Hélcio Reinaldo Gil-Santana - Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil. Jansen Fernandes Medeiros - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil. João Aristeu da Rosa - Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Brasil. José Pereira Lima - Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil. Júlia dos Santos Silva - Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil. Marcus Alvarenga Soares - Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Brasil. Maria Emilene Correia-Oliveira - University of Salford, United Kingdom. Marise Maleck - Universidade Severino Sombra, Brasil. Nataly Araújo de Souza - Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil. Nelson Wanderley Perioto - Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios Ribeirão Preto, Brasil. Patrik Luiz Pastori - Universidade Federal do Ceará, Brasil. Raquel Gleiser - Universidade Nacional de Córdoba, Argentina. Reinildes Silva-Filho, EcoSystems Jardins, Brasil Ricardo Andreazze - Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil. Rodrigo Souza Santos - Embrapa Acre, Brasil. Rubens Pinto de Mello - Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil. Ruberval Leone Azevedo - Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil. Vanderlei Campos da Silva - Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil. **********

Alexandre Ururahy Rodrigues, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Brasil Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Cleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Eduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Evaldo Martins Pires, Universidade Federal do Mato Grosso - Campus SINOP, Brasil Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional, Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil Maria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná, Brasil Maria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso - Campus SINOP, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil -Governo do Estado de Sergipe, Brasil Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, Brasil Wedson Desidério Fernandes, Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil ********** iii

Sumário Entomologia Geral Levantamento Taxonômico e Sazonalidade de Calliphoridae, Muscidae e Fanniidae (Insecta: Diptera) em Feira de Santana, Bahia, Brasil. Taxonomic Survey and Seasonality of Calliphoridae, Muscidae and Fanniidae (Insecta: Diptera) in Feira de Santana, Bahia, Brazil. Thayana Teles Monteiro, Evandro Nascimento da Silva & Freddy Ruben Bravo. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.352........................................................................................................................................................171-177 Parasitismo na População da Broca-do-Café Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae), pelo Parasitoide Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera: Bethylidae). Parasitism in the Population of the Coffee Berry Borer Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae) by the Parasitoid Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera: Bethylidae). Moisés Santos de Souza, Alexandre Almeida e Silva, César Augusto Domingues Teixeira & José Nilton Medeiros Costa. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.402................................................................................................... 178-182 Vespas Sociais (Vespidae: Polistinae) em uma Área de Floresta Ombrófila Densa Amazônica no Estado do Maranhão, Brasil. Social Wasps (Vespidae: Polistinae) in a Dense Ombrophilous Amazon Forest in the Maranhão State, Brazil. Alexandre Somavilla, Dayse Willkenia Almeida Marques, Ernesto Augusto Silva Barbosa, Juarez da Silva Pinto Junior & Marcio Luiz de Oliveira. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.404...................................................................................................................................... 183-187 Distribuição da Oviposição e Dinâmica Temporal do Aedes aegypti (Linnaeus) por Meio de Ovitrampas Distribution of Oviposition and Temporal Dynamics of Aedes aegypti (Linnaeus) by Ovitraps. Fred Julio Costa Monteiro, José Carlos Tavares Carvalho & Raimundo Nonato Picanço Souto. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.419......................................................................... 188-192 Biologia de Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão e Rhodnius pictipes Stål (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae) em Condições de Laboratório. Biology of Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão and Rhodnius pictipes Stål (Hemiptera, Reduviidae, Triatiminae) in Laboratory Conditions. Solange Ribeiro Peixoto & José Jurberg. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.430...... 193-198 Composition of the Families of Parasitoids Wasp in the Parque Nacional da Serra da Canastra, Minas Gerais, Brazil. Composição de Famílias de Vespas Parasitoides no Parque Nacional da Serra da Canastra, Minas Gerais, Brasil. Diego Galvão Pádua, Sônia Lúcia Modesto Zampieron & Juliano Fiorelini Nunes. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.443......................................................................................................................................................199-206 The Metapleural Secretion of Acromyrmex laticeps (Forel) does not have Fungicide Effect on the Entomopathogenic Fungus Beauveria bassiana (Bals.) Vuill.. Ausência de Efeito Fungicida da Secreção Metapleural de Acromyrmex laticeps (Forel) Contra Beauveria bassiana (Bals.) Vuill.. Luciane Kern Junqueira & Elena Diehl. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.449.................207-210 Survey of the Hymenoptera Fauna in a “Caatinga” Area in the State of Rio Grande do Norte, Northeastern Brazil. Levantamento da Fauna de Hymenoptera em uma Área de Caatinga do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil. Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes, Jorge Anderson Guimarães, Elton Lucio Araujo, Rogéria Inês Rosa Lara & Nelson Wanderley Perioto. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.453.........................................................................................................................................211-215

Saúde Pública Ocorrência de Flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) em Matas de Galeria no Distrito Federal, Brasil. Occurrence of Phlebotomine Sand Flies (Diptera: Psychodidae) in the Gallery Forests of the Federal District, Brazil. Jônatas Barbosa Cavalcante Ferreira, Mariana Aragão de Macedo, Douglas de Almeida Rocha, Tauana de Sousa Ferreira, Marcos Takashi Obara & Rodrigo Gurgel-Gonçalves. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.398...................................................................................................................... 216-221

Taxonomia e Sistemática Contribuição para o Conhecimento da Fauna de Arctiinae (Lepidoptera: Erebidae) no Estado de Santa Catarina, Brasil. Contribution to the Knowledge of the Arctiinae (Lepidoptera: Erebidae) Fauna in the Santa Catarina State, Brazil. Janaína Madruga Silva & Eduardo José Ely e Silva. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.387.............................................................. 222-226

Comunicação Científica Primeira Ocorrência de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) no Estado de Sergipe. First Occurrence of Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) in the State of Sergipe, Brazil. Antônio César da Silva Santana, Catarina Zita Dantas de Araujo, José Rocha Prudente de Novaes, Maria da Glória Mendes dos Santos & Waltemir Souza Santana. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.366......................................................................................................................................................227-229 Preferência Alimentar de Larvas e Adultos de Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae) por Senecio spp. (Asteraceae). Feeding Preference of Larvae and Adults of Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae) for Senecio spp. (Asteraceae). Julianne Milléo, Fernando Sérgio Castilhos Karam & Paulo Vitor Farago. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.425..................................................................................................................................................... 230-234 Primeira Ocorrência da Mosca Minadora em Cebola no Alto Paranaíba. First Occurrence of Leafminer Causing Damage in Onion at Alto Paranaíba. Flávia Alves, Flávio Fernandes, Paulo Silva, Jéssica Gorri & Luan Ribeiro. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.426......................................................................................................................................................235-237 Ocorrência de Lagartas Desaciculadoras em Podocarpus lambertii Klotzsh ex Eichler no Sul do Brasil. Occurrence of AciculaEating Caterpillars on Podocarpus lambertii Klotzsh ex Eichler in Southern Brazil. Ervandil Corrêa Costa & Jardel Boscardin. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.438.................................................................................................................................. 238-240 Henryana magnifica Yoshimoto (Hymenoptera: Eulophidae) in Brazil: New Records for the Amazon Rainforest and Brazilian Dry Forest. Henryana magnifica Yoshimoto (Hymenoptera: Eulophidae) no Brasil: Novos registros para a Floresta Amazônica e Caatinga. Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes, Karine Schoeninger, Rogéria Inês Rosa Lara & Nelson Wanderley Perioto. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.446....................................................................................................................................... 238-240 Volume 7, número 3 - Set. - Dez. 2014 *************

ISSN 1983-0572 doi:10.12741/ebrasslis.v7i3

Artigos Publicados em 2014 Volume 7, Número 1 Efeito do Envelhecimento de Isca na Captura de Moscas (Diptera: Brachycera) em Área de Caatinga. Effect of Aging Bait for Catching Flies (Diptera: Brachycera) in a Caatinga Area. Eduardo Nascimento, Bianca Giuliano Ambrogi, Leandro SousaSouto, Marcelo Vilas-Bôas & Manoel Uchôa. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.327................................................................................01-04 Dinâmica Populacional de Mosca-Branca Bemisia tabaci (Genn.) Biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) em Feijoeiro. Population Dynamics of the Whitefly Bemisia tabaci (Genn.) Biotype B (Hemiptera: Aleyrodidae) on Bean Plants. Anderson Gonçalves da Silva, Arlindo Leal Boiça Junior, Paulo Roberto Silva Farias, Bruno Henrique Sardinha de Souza, Nara Elisa Lobato Rodrigues & Flávio Gonçalves de Jesus. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.334.........................................................................................05-11 First Medicolegal Forensic Entomology Case of Central Amazon: A Suicide by Hanging with Incomplete Suspension. Primeiro Caso de Entomologia Médico-legal da Amazônia Central: Um Suicídio por Enforcamento com Suspensão Incompleta. Eduardo Rodrigues de Souza, José Albertino Rafael, Francisco Felipe Xavier Filho, Juliana Oliveira Da-Silva-Freitas, Janyra Oliveira-Costa & Alexandre Ururahy-Rodrigues. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.375..........................................................................12-15 Atividade de Voo de Rhodnius robustus Larrousse em Laboratório (Hemiptera: Reduviidae: Triatominae). Flight Activity of Rhodnius robustus Larrousse in Laboratory (Hemiptera: Reduviidae: Triatominae). Dayse da Silva Rocha, José Jurberg & Cleber Galvão. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.293................................................................................................................16-19 Coleoptera (Arthropoda, Insecta) Associados às Copas de Attalea phalerata Mart. (Arecaceae) no Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil. Coleoptera (Arthropoda, Insecta) Associated with the Canopies of Attalea phalerata Mart. (Arecaceae) in the Pantanal of Poconé, Mato Grosso, Brazil. Leandro Dênis Battirola, Geane Brizzola dos Santos, Germano Henrique RosadoNeto & Marinêz Isaac Marques. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.316.................................................................................................... 20-28 Isolados de Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin (Hypocreales: Clavicipitaceae) para controle de Diatraea saccharalis Fabricius (Lepidoptera: Crambidae). Isolates of Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin (Hypocreales: Clavicipitaceae) for the control of Diatraea saccharalis Fabricius (Lepidoptera: Crambidae). Eduardo Kenji Hayashida, Samir Oliveira Kassab, Elisângela de Souza Loureiro, Camila Rossoni, Rogério Hidalgo Barbosa, Antônio de Souza Silva & Daniele Perassa Costa. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.323......................................................................................................29-32 Lista de Espécies de Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) de uma Área de Semiárido na Região Nordeste do Brasil. List of Butterflies Species (Lepidoptera: Hesperioidea and Papilionoidea) in a Northeastern Brazilian Semiarid Area. José Nicássio Rocha Lima & Thamara Zacca. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.351................................................................... 33-40 Análise Econômica da Produção de Trichogramma pretiosum Riley em Diferentes Escalas. Economic Analysis of Trichogramma pretiosum Riley Production at Different Scales. Alfredo de Gouvea, Valdemir José Gnoatto, Everton Ricardi Lozano Silva & Michele Potrich. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.379............................................................................................................................... 41-47 Aumento da Sobrevivência de Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus), em Condições de Laboratório, pela Ingestão de Néctar Extrafloral de Euphorbia milii Des Moul. (Euphorbiaceae). Increases Survival of Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus) Under Laboratory Condition by the Ingestion Extrafloral Nectar of Euphorbia milii Des Moul. (Euphorbiaceae). Nathalia Cavichiolli de Oliveira & Antonio Pancracio de Souza. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.305................................................. 48-51 Ovitrampas para Avaliação da Presença de Aedes aegypti (Linnaeus) e Aedes albopictus (Skuse) no Município de Vassouras, Estado do Rio de Janeiro. Ovitramps for evaluating the presence of Aedes aegypti (Linnaeus) and Aedes albopictus (Skuse) in Vassouras City, State of Rio de Janeiro. Alexandre de Araujo Oliveira & Marise Maleck. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.369... .............................................................................................................................................................................................................52-57 First Record of Rhynchotermes nasutissimus (Silvestri) (Isoptera: Syntermitinae) Associated with Rat Carrion in Brasília, Brazil. Primeiro Registro de Rhynchotermes nasutissimus (Silvestri) (Isoptera: Syntermitinae) Associado à Carcaça de Rato em Brasília, Brasil. Anna Carolina Prestes, Karla Pessôa Tepedino, Cecília Kosmann & José Roberto Pujol-Luz. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.353..........................................................................................................................................................58-61 Coleus barbatus Benth and Ocimum basilicum L. (Lamiaceae), New Host Plants to Spodoptera cosmioides (Walker) (Lepidoptera: Noctuidae) in Sinop, State of Mato Grosso, Brazil. Coleus barbatus Benth e Ocimum basilicum L. (Lamiaceae): Novas Plantas Hospedeiras para Spodoptera cosmioides (Walker) (Lepidoptera: Noctuidae) em Sinop, Estado de Mato Grosso, Brasil. Evaldo Martins Pires, Clovis Luiz de Moraes Manica, Roberta Martins Nogueira, Jeandson da Silva Carneiro, William Costa Rodrigues & Marcus Alvarenga Soares. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.363...............................................................62-64 Biologia de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) em Algodoeiro de Fibra Colorida Tratado com Silício. Biology of Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) in Colored Cotton Treated with Silicon. Alex Antônio Silva, Roberta Alvarenga, Jair Campos Moraes & Eliana Alcantra. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.365...................65-68. Registro de Thyrinteina arnobia arnobia (Stoll) (Lepidoptera: Geometridae) en Eucalyptus sp. (Myrtaceae) en Sorriso, Mato Grosso y su depredación por Zelus armillatus (Lepeletier & Serville) (Hemiptera: Reduviidae: Harpactorinae). Registration of Thyrinteina arnobia arnobia (Stoll) (Lepidoptera: Geometridae) in Eucalyptus sp. (Myrtaceae) in Sorriso, Mato Grosso and vi

its predation by Zelus armillatus (Lepeletier & Serville) (Hemiptera: Reduviidae: Harpactorinae). Marliton Rocha Barreto & Pastor Amador Mojena. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.371................................................................................................. 69-71 Ataque e Caracterização de Danos de Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) em Brachiaria decumbens Stapf e Panicum maximum Jacq.. Attack and Damage Characterization of Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) in Brachiaria decumbens Stapf and Panicum maximum Jacq.. Silma da Silva Camilo, Márcia Vitória Santos, Marcus Alvarenga Soares & Evaldo Martins Pires. doi:10.12741/ebrasilis.v7i1.388.................................................................................. 72-74

doi:10.12741/ebrasilis.v7i1 Volume 7, Número 2 Aspectos Bionômicos de Spodoptera eridania (Cramer): Uma Praga em Expansão na Cultura da Soja na Região do Cerrado Brasileiro. Bionomic Aspects of Spodoptera eridania (Cramer): A Pest in Expansion on Soybean Crop in the Region of Brazilian Cerrado. Bruno Henrique Sardinha de Souza, Eduardo Neves Costa, Anderson Gonçalves da Silva & Arlindo Leal Boiça Júnior. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.381..........................................................................................................................................................75-80 Deposições de Óleo por Fêmeas de Centris analis (Fabricius) (Hymenoptera: Apidae: Centridini) Parasitadas por Physocephala spp. (Diptera: Conopidae). Oil Deposition by Females of Centris analis (Fabricius) (Hymenoptera: Apidae: Centridini) Parasitized by Physocephala spp. (Diptera: Conopidae). Ricardo Marques Couto & Evandro Camillo. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.382..........................................................................................................................................................81-85 O Papel dos Fatores Ambientais e Espaciais Sobre a Fauna de Ephemeroptera (Insecta) em Riachos de Mata Atlântica. The Role of Environmental and Spatial Factors on the Fauna of Ephemeroptera (Insecta) in Atlantic Forest Streams. Lucas de Souza Machado Costa, Ciro César Zanini Branco & Pitágoras da Conceição Bispo. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.368................ 86-92 Horário Ideal para Coleta de Gafanhotos na Depressão Central no Rio Grande do Sul. Ideal Time to Collect Grasshoppers in the Central Depression in Rio Grande do Sul. Nathália Leal Carvalho, Ervandil Correa Costa, Juliana Garlet, Danilo Boanerges Souza & Jardel Boscardin. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.397........................................................................................................... 93-98 Entomofauna Associada ao Cultivo do Cubiu (Solanum sessiliflorum Dunal) no Município de Benjamin Constant, Amazonas, Brasil. Entomofauna Associated to Cultivation of Cubiu (Solanum sessiliflorum Dunal) in Benjamin Constant City, Amazonas, Brazil. Agno Nonato Serrão Acioli, Grace Kelly Guimarães da Costa, Thaysa Nogueira de Moura, Marcelo de Almeida Guimarães, Ronaldo de Almeida & José Furtado de Miranda. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.320................................................99-105 Capacidade de Busca e de Parasitismo de Cotesia flavipes Cameron (Hymenoptera: Braconidae) em Lagartas de Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae). Ability to Quest and Parasitism of Cotesia flavipes Cameron (Hymenoptera: Braconidae) on Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae) Larvae. Luan Alberto Odorizzi Santos & Laila Herta Mihsfeldt. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.333................................................................................................................106-109 Machos Virgens e Acasalados de Ceratitis capitata Wiedemann (Diptera: Tephritidae) Apresentam o mesmo Sucesso de Cópula e a mesma Capacidade de Inibição de Recópula das Fêmeas? Virgin and Mated Males of Ceratitis capitata Wiedemann (Diptera: Tephritidae) Have the Same Mating Success and the Same Ability to Inhibit Female Remating? Luiza Passos Santana & Iara Sordi Joachim-Bravo. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.348.......................................................................... 110-115 Avaliação da Presença de Aedes aegypti (Linnaeus) e Aedes albopictus (Skuse) no Município de Vassouras, RJ, Brasil. Evaluating the Presence of Aedes aegypti (Linnaeus) and Aedes albopictus (Skuse) in Vassouras City, RJ, Brazil. Renata Fraga Pinheiro, Simone Pereira Alves, Alexandre de Araujo Oliveira, Cleber Barreto Espindola & Marise Maleck. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.305.......................................................................................................................................................116-123 Annotated Checklist of Brazilian Ophioninae (Hymenoptera: Ichneumonidae). Lista Anotada dos Ophioninae (Hymenoptera: Ichneumonidae) Brasileiros. Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes, Helena Carolina Onody, Rogéria Inês Rosa Lara & Nelson Wanderley Perioto. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.330.................................................................................................................... 124-133 Checklist de Caelifera (Acridoidea e Eumastacoidea) do Estado do Rio de Janeiro (Orthoptera). Checklist of Caelifera (Acridoidea and Eumastacoidea) of Rio de Janeiro State (Orthoptera). Cristiane Vieira Assis-Pujol & José Roberto Pujol-Luz. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.354...................................................................................................................................................... 134-150 Lista dos Exemplares-Tipo de Heteroptera (Insecta: Hemiptera) da Coleção Costa Lima, Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, Brasil. List of the Type-Specimens of Heteroptera (Insecta: Hemiptera) in the Costa Lima Collection, Oswaldo Cruz Institute, Rio de Janeiro, Brazil. Magaly Dolsan de Almeida, Juliana Mourão dos Santos Rodrigues, Felipe Ferraz Figueiredo Moreira & José Jurberg. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.411.............................................................................................................151-158 Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) Associados à Vochysia divergens Pohl (Vochysiaceae) na Região Norte do Pantanal de Mato Grosso, Brasil. Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) Associated with Vochysia divergens Pohl (Vochysiaceae) in the Northern Region of the Pantanal of Mato Grosso, Brazil. Marinêz Isaac Marques, Geane Brizzola dos Santos & Leandro Dênis Battirola. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.317.......................................................................................................................... 159-160

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Metodologia de Coleta de Insetos Aquáticos em Paredões de Cachoeiras. Methods for Sampling Aquatic Insects on Walls of Waterfalls. Helena Soares Ramos Cabette & Lourivaldo Amancio de Castro. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.339.....................161-163 Abelhas sem Ferrão (Hymenoptera: Apidae, Meliponini) da Estação Ecológica de Água Limpa, Cataguases-MG, Brasil. Stingless Bees of the Estação Ecológica de Água Limpa, Cataguases-MG, Brazil. Hugo de Azevedo Werneck & Georgina Maria Faria-Mucci. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.408.............................................................................................................................. 164-166. Current Knowledge of the Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) in the State of Piauí, Brazil. Atualização do Conhecimento Sobre Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae) no Estado do Piauí, Brasil. Marliton Rocha Barreto & Pastor Amador Mojena. doi:10.12741/ebrasilis.v7i2.424........................................................................................................................................167-170

doi:10.12741/ebrasilis.v7i2 Volume 7, Número 3 Levantamento Taxonômico e Sazonalidade de Calliphoridae, Muscidae e Fanniidae (Insecta: Diptera) em Feira de Santana, Bahia, Brasil. Taxonomic Survey and Seasonality of Calliphoridae, Muscidae and Fanniidae (Insecta: Diptera) in Feira de Santana, Bahia, Brazil. Thayana Teles Monteiro, Evandro Nascimento da Silva & Freddy Ruben Bravo. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.352........................................................................................................................................................171-177 Parasitismo na População da Broca-do-Café Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae), pelo Parasitoide Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera: Bethylidae). Parasitism in the Population of the Coffee Berry Borer Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae) by the Parasitoid Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera: Bethylidae). Moisés Santos de Souza, Alexandre Almeida e Silva, César Augusto Domingues Teixeira & José Nilton Medeiros Costa. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.402................................................................................................... 178-182 Vespas Sociais (Vespidae: Polistinae) em uma Área de Floresta Ombrófila Densa Amazônica no Estado do Maranhão, Brasil. Social Wasps (Vespidae: Polistinae) in a Dense Ombrophilous Amazon Forest in the Maranhão State, Brazil. Alexandre Somavilla, Dayse Willkenia Almeida Marques, Ernesto Augusto Silva Barbosa, Juarez da Silva Pinto Junior & Marcio Luiz de Oliveira. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.404...................................................................................................................................... 183-187 Distribuição da Oviposição e Dinâmica Temporal do Aedes aegypti (Linnaeus) por Meio de Ovitrampas Distribution of Oviposition and Temporal Dynamics of Aedes aegypti (Linnaeus) by Ovitraps. Fred Julio Costa Monteiro, José Carlos Tavares Carvalho & Raimundo Nonato Picanço Souto. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.419......................................................................... 188-192 Biologia de Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão e Rhodnius pictipes Stål (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae) em Condições de Laboratório. Biology of Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão and Rhodnius pictipes Stål (Hemiptera, Reduviidae, Triatiminae) in Laboratory Conditions. Solange Ribeiro Peixoto & José Jurberg. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.430...... 193-198 Composition of the Families of Parasitoids Wasp in the Parque Nacional da Serra da Canastra, Minas Gerais, Brazil. Composição de Famílias de Vespas Parasitoides no Parque Nacional da Serra da Canastra, Minas Gerais, Brasil. Diego Galvão Pádua, Sônia Lúcia Modesto Zampieron & Juliano Fiorelini Nunes. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.443......................................................................................................................................................199-206 The Metapleural Secretion of Acromyrmex laticeps (Forel) does not have Fungicide Effect on the Entomopathogenic Fungus Beauveria bassiana (Bals.) Vuill.. Ausência de Efeito Fungicida da Secreção Metapleural de Acromyrmex laticeps (Forel) Contra Beauveria bassiana (Bals.) Vuill.. Luciane Kern Junqueira & Elena Diehl. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.449.................207-210 Survey of the Hymenoptera Fauna in a “Caatinga” Area in the State of Rio Grande do Norte, Northeastern Brazil. Levantamento da Fauna de Hymenoptera em uma Área de Caatinga do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil. Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes, Jorge Anderson Guimarães, Elton Lucio Araujo, Rogéria Inês Rosa Lara & Nelson Wanderley Perioto. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.453.........................................................................................................................................211-215 Ocorrência de Flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) em Matas de Galeria no Distrito Federal, Brasil. Occurrence of Phlebotomine Sand Flies (Diptera: Psychodidae) in the Gallery Forests of the Federal District, Brazil. Jônatas Barbosa Cavalcante Ferreira, Mariana Aragão de Macedo, Douglas de Almeida Rocha, Tauana de Sousa Ferreira, Marcos Takashi Obara & Rodrigo Gurgel-Gonçalves. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.398...................................................................................................................... 216-221 Contribuição para o Conhecimento da Fauna de Arctiinae (Lepidoptera: Erebidae) no Estado de Santa Catarina, Brasil. Contribution to the Knowledge of the Arctiinae (Lepidoptera: Erebidae) Fauna in the Santa Catarina State, Brazil. Janaína Madruga Silva & Eduardo José Ely e Silva. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.387.............................................................. 222-226 Primeira Ocorrência de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) no Estado de Sergipe. First Occurrence of Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) in the State of Sergipe, Brazil. Antônio César da Silva Santana, Catarina Zita Dantas de Araujo, José Rocha Prudente de Novaes, Maria da Glória Mendes dos Santos & Waltemir Souza Santana. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.366......................................................................................................................................................227-229 Preferência Alimentar de Larvas e Adultos de Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae) por Senecio spp. (Asteraceae). Feeding Preference of Larvae and Adults of Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae) viii

for Senecio spp. (Asteraceae). Julianne Milléo, Fernando Sérgio Castilhos Karam & Paulo Vitor Farago. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.425..................................................................................................................................................... 230-234 Primeira Ocorrência da Mosca Minadora em Cebola no Alto Paranaíba. First Occurrence of Leafminer Causing Damage in Onion at Alto Paranaíba. Flávia Alves, Flávio Fernandes, Paulo Silva, Jéssica Gorri & Luan Ribeiro. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.426......................................................................................................................................................235-237 Ocorrência de Lagartas Desaciculadoras em Podocarpus lambertii Klotzsh ex Eichler no Sul do Brasil. Occurrence of AciculaEating Caterpillars on Podocarpus lambertii Klotzsh ex Eichler in Southern Brazil. Ervandil Corrêa Costa & Jardel Boscardin. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.438.................................................................................................................................. 238-240 Henryana magnifica Yoshimoto (Hymenoptera: Eulophidae) in Brazil: New Records for the Amazon Rainforest and Brazilian Dry Forest. Henryana magnifica Yoshimoto (Hymenoptera: Eulophidae) no Brasil: Novos registros para a Floresta Amazônica e Caatinga. Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes, Karine Schoeninger, Rogéria Inês Rosa Lara & Nelson Wanderley Perioto. doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.446........................................................................................................................................241-243

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3 *************

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.352 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Levantamento Taxonômico e Sazonalidade de Calliphoridae, Muscidae e Fanniidae (Insecta: Diptera) em Feira de Santana, Bahia, Brasil Thayana Teles Monteiro, Evandro Nascimento da Silva & Freddy Ruben Bravo Universidade Estadual de Feira de Santana, e-mail: thayanamonteiro@yahoo.com.br (Autor para correspondência), evandro.ecology@gmail.com, freddy11bravo@yahoo.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 171-177 (2014)

Resumo. Os dípteros necrófagos utilizam matéria orgânica em decomposição como fonte proteica em ao menos uma fase de sua vida. Deste modo o conhecimento taxonômico dessa fauna se torna importante para estudos forense, sanitário e médico. Os dípteros das famílias Calliphoridae, Muscidae e Fanniidae possuem espécies necrófagas associadas ao ambiente humano, estando entre os insetos de maior destaque nesse aspecto e até então nunca foram estudados na cidade de Feira de Santana, Bahia. O objetivo deste estudo foi realizar um levantamento da fauna de dípteros necrófagos das famílias Calliphoridae, Muscidae e Fanniidae de Feira de Santana, Bahia. Para isso, foram realizadas coletas mensais ao longo de um ano em três áreas da cidade com um total de cinco armadilhas iscadas (com 24 horas de exposição) por área, resultando em um subconjunto de 60 armadilhas/ área e um total de 180 amostras. Foram coletados 4.818 dípteros, pertencentes a 20 espécies das três famílias estudadas: Calliphoridae (seis espécies), Fanniidae (três espécies) e Muscidae (11 espécies). A maior abundância das famílias ocorreu no outono e a menor no verão. Observou-se que treze das vinte espécies coletadas, possuem interesse forense e sanitário descritos na literatura. Palavras-chave: Abundância; dípteros; moscas; riqueza de espécies.

Taxonomic Survey and Seasonality of Calliphoridae, Muscidae and Fanniidae (Insecta: Diptera) in Feira de Santana, Bahia, Brazil Abstract. Taxonomic studies in necrphagous Diptera is relevant because of its importance for forensic, health and medical purposes, since they feed in decaying organic matter as protein source, at least in one stage of their lives. Synantropic Diptera, such us some species of Calliphoridae, Muscidae and Fannidae had not been studied in Feira de Santana, BA. The aim of this study was to do an inventory of necrophagous Diptera belonging to the families cited above. Five baited traps (24 hours of exposure) were placed in three sites in the town, once a month, resulting in a subset of 60 traps per site and a total of 180 samples. A total of 4.818 specimens were collected, belonging to 20 species: Calliphoridae (six species), Fannidae (three species) and Muscidae (11 species). The abundance of synantropic Diptera showed seasonality being the fall the season with higher abundance while in the summer the abundance was significant lower. Thirteen out of the twenty species collected were cited in the literature as being of forensic importance. Keywords: Abundance; dipterans; flies; species richness.

_____________________________________ o Brasil, há um crescente interesse nos estudos dos dípteros muscóides, principalmente pelas famílias necrófagas (Oliveira-Costa 2008; Amat 2010) Esse interesse consiste do fato de que ao ovi/larvipositarem em material orgânico animal em decomposição esses dípteros passam a ter uma importância na vigilância sanitária e saúde pública por atuarem como vetores mecânicos de vírus, bactérias, cistos de protozoários e ovos de helmintos (Mariluis et al. 1989). Tal importância também pode ser observada para a entomologia forense por muitas serem necrófagas e atuarem na decomposição de corpos humanos (Amendt et al. 2004; Oliveira-Costa 2008). Inventários anteriores com dípteros muscóides necrófagos concentraram-se nos estados do Sul e Sudeste, onde a sinantropia desses dípteros é considerada bem estabelecida (Ferreira 1978; Linhares 1981a, 1981b; D’Almeida 1992). Nos outros estados brasileiros os dados são insuficientes para alguns e até inexistentes para outros (Pujol-Luz et al. 2008). Na região Nordeste, a produção científica com dípteros necrófagos apresenta número ainda incipiente de publicações (e.g. Andrade et al. 2005; Oliveira & Vasconcelos 2010; Vasconcelos & Araujo 2012). Para a Bahia, existe apenas um trabalho, com um relato da fauna cadavérica na primeira década do século XX (Freire

1914). A flutuação e composição das comunidades dos dípteros, como em outros insetos, estão diretamente ligadas a fatores bióticos e abióticos associados com o ecossistema em que eles se encontram (Mello et al. 2007; Gomes 2010). Portanto, é considerado de grande importância a realização de levantamentos por localidade com associações entre os fatores abióticos limitantes, visto que esses se alteram de região para região (Oliveira-Costa 2008). Considerando a falta de estudos da dipterofauna necrófaga na região Nordeste, objetiva-se aqui contribuir com o conhecimento das espécies de dípteros das famílias Calliphoridae, Fanniidae e Muscidae ocorrentes em material orgânico animal e verificar a influência da sazonalidade sobre a abundância dessas espécies a partir de fatores abióticos na cidade de Feira de Santana, Bahia.

Material e Métodos O estudo foi realizado em três áreas arborizadas da cidade de Feira de Santana, estado da Bahia, localizadas nas regiões norte (Universidade Estadual de Feira de Santana, UEFS, 12°11’58,72” Agência(s) de Fomento: CNPq (133864/2010-3)

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Monteiro et al.

Levantamento Taxonômico e Sazonalidade de Calliphoridae…

S; 38°58’16,12” O), centro-leste (Horto Florestal UEFS, 12°16’12,07” S; 38°56’14,30” O) e sudeste (Parque da cidade Frei José Monteiro Sobrinho, 12°18’25,14” S; 38° 56’29,82” O) do referido município. Durante um ano, entre maio de 2010 a abril de 2011, totalizaram-se 12 coletas, cada uma com periodicidade mensal. . Em cada área colocou-se cinco armadilhas iscadas com 50 gramas de sardinha e moela de frango, modificadas de acordo com Ferreira (1978) e Khouri (1995), com 24 horas de exposição ambiental prévia. As armadilhas foram deixadas no local por 24 horas. Após esse período, as moscas eram coletadas, levadas ao laboratório e mortas por resfriamento a cerca de -10°C por pelo menos 10 minutos. Os espécimes foram então identificados até nível de família e as que são objeto de estudo identificadas especificamente usando as seguintes chaves de identificação: Albuquerque et al. (1981); Carvalho (2002); Carvalho et al. (2002); Mello (2003); Wendt & Carvalho (2009). Os insetos identificados encontram-se depositados na Coleção Entomológica Prof. Johann Becker do Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana (MZUEFS) e alguns exemplares da família Sarcophagidae, Muscidae e Fanniidae no Museu Nacional do Rio de Janeiro (MNRJ) servindo como material testemunho e coleção de referência para as famílias estudadas. Realizou-se uma análise de correlação de Pearson através do programa Biostat 5.0 (Ayres et al. 2007), entre a abundância absoluta de cada espécie e os valores das variáveis climáticas temperatura, pluviosidade e umidade relativa, cujos valores foram obtidos a partir do banco de dados temporário do INMET (20102011), sendo transformados em Log x antes da análise estatística. Para estimar a riqueza de espécies, utilizou-se estimadores de riqueza não-paramétricos através do programa EstimateS®

7.0 (Colwell 2004) a fim de obter as curvas de acumulação de espécies.

Resultados e discussão Coletou-se no total 4.818 indivíduos, distribuídos em 20 espécies (Tabela 1): três de Fanniidae - Fannia bahiensis Albuquerque, Fannia heydenii (Wiedemann) e Fannia pusio (Wiedemann); onze de Muscidae – Atherigona orientalis (Schiner), Cariocamyia maculosa Snyder, Cyrtoneurina costalis (Walker), Cyrtoneurina sp. nov., Cyrtoneuropsis dubia (Snyder), Cyrtoneuropsis polystigma (Wulpp), Graphomya analis (Macquart), Musca domestica (Linnaeus), Ophyra aenescens (Wiedemann), Ophyra chalcogaster (Wiedemann) e Synthesiomyia nudiseta (Wulp) e seis de Calliphoridae Chrysomya albicepis (Wiedemann), Chrysomya megacephala (Wiedemann), Chrysomya putoria (Wiedemann), Cochliomyia macellaria (Fabricius), Hemilucilia semidiaphana (Rondani) e Lucilia eximia (Widemann). A riqueza de espécies estimada obtidas pelos estimadores de riqueza não-paramétricos (ACE, ICE, Chao 1 e 2 e Jackknife 1 e 2) (Figura 1). Os estimadores analisados demonstraram que no nosso estudo houve um esforço amostral adequado, pois a riqueza observada (Sobs = 20) variou entre 97,5% da riqueza real estimada por Chao 1 e 2 (menor estimativa, S = 20,5) e 87% da riqueza real estimada pelo ACE (maior estimativa, S = 23). Segundo Reis & Cancello (2007). quando a riqueza observada atinge 85% da riqueza estimada, pode-se considerar que o esforço amostral foi satisfatório. Também corrobora esta análise o fato de que as curvas obtidas chegaram muito perto da estabilidade (assíntota) (Figura 1), demonstrando que o esforço amostral foi satisfatório e que a metodologia se mostrou eficaz. A partir da amostra 20, percebeu-se que mais de 80% das espécies já tinham sido amostradas. Os estimadores Jackknife 2 e ACE estimaram os valores mais altos (22,98 e 23 espécies respectivamente). O

Tabela 1. Valores de abundância absoluta (n) e relativa (%) observada para as espécies de dípteros coletados em Feira de Santana, Bahia, por estação do ano no período de maio de 2010 a abril de 2011.

172

Espécies

Inverno

Primavera

Verão

Outono

Total

Atherigona orientalis (Schiner)

4,02

6,29

262

39,46

516

27,05

896

18,60

Cariocamya maculosa Snyder

2,45

1,71

0,10

1,00

Chrysomya albicepis (Wiedemann)

2,25

167

13,63

12,80

208

10,90

483

10,02

Chrysomya megacephala (Wiedemann)

0,49

4,16

1,50

4,93

160

3,32

Chrysomya putoria (Wiedemann)

0,20

0,33

0,15

2,73

1,22

Cochliomyia macellaria (Fabricius)

0,20

0,73

0,45

1,26

0,79

Cyrtoneurina costalis (Walker)

0,49

0,50

0,26

0,33

Cyrtoneurina sp. nov.

1,17

0,08

0,26

0,37

Cyrtoneuropsis dubia (Snyder)

0,08

0,02

Cyrtoneuropsis polystigma (Wulpp)

0,05

0,02

Fannia bahiensis Albuquerque

237

23,21

267

21,80

11,46

129

6,76

709

14,72

Fannia heydenii (Wiedemann)

119

11,66

7,10

10,70

4,40

361

7,50

Fannia pusio (Wiedemann)

406

39,76

359

29,30

13,40

534

1.388

28,81

Graphomya analis (Macquart)

0,15

0,02

Hemilucilia semidiaphana (Rondani)

0,39

0,30

1,10

0,56

Lucilia eximia (Widemann)

5,68

2,70

0,60

3,51

162

3,36

Musca domestica (Linnaeus)

0,59

1,80

5,12

121

6,34

183

3,80

Ophyra aenescens (Wiedemann)

0,49

2,20

0,66

Ophyra chalcogaster (Wiedemann)

1,08

2,12

0,30

0,20

0,89

Synthesiomyia nudiseta (Wulp)

5,88

5,47

3,61

2,15

192

3,99

1.021

100

1.225

100

664

100

1.908

100

4.818

100

Total

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estimador Jackknife 2 se baseia na incidência de espécies raras que ocorrem em apenas uma amostra (Singletons) bem como as que ocorrem em duas amostras (Doubletons) reduzindo o viés em duas vezes (Dias 2004). Já o estimador ACE baseia-se na baixa abundância de espécies compartilhadas entre as amostras, ou seja, espécies com menos de 10 indivíduos por amostra (Ferraz et al. 2009), esse fato foi comum no estudo, demonstrando assim um valor mais alto para o ACE (Figura 1). Os estimadores Chao1 e 2 estimaram o valor mais próximo ao Sobs (20,5). Chao 1 baseia-se na abundância das espécies raras de uma amostra enquanto que Chao 2 baseia-se na distribuição das espécies raras entre as amostras (Colwell & Coddington 1994). Deste modo, esses estimadores foram os que melhor estimaram a fauna observada constatando que a região foi bem amostrada alcançando uma riqueza próxima da riqueza real. O outono foi a estação que apresentou maior abundância entre as estações do ano (1.908 espécimes coletados) com valor médio de temperatura igual a 26 °C, pluviosidade total de 207 mm (com média de 47mm nos meses de março e maio e 112mm no mês de abril) e umidade média de 78% . Já o verão obteve o menor valor de abundância (664 espécimes), com temperatura média igual a 27 °C, pluviosidade total de 152 mm (com 0,8 mm para o mês de fevereiro) e umidade média igual a 77,4 (Figura 2). Essas estações foram as que demonstraram valores abióticos mais extremos, verificando uma relação também com a abundância. Em trabalho de sazonalidade de insetos na caatinga nordestina, realizado por Vasconcelos et al. (2010) os dípteros foram igualmente mais abundantes nas estações do outono e do inverno. Esse fato indica uma maior ocorrência desses organismos nas estações mais frias, estando, provavelmente, os dípteros mais associados à ausência de chuvas e a temperaturas amenas.

sinantropia descrita em literatura: A. orientalis, C. albicepis, C. megacephala, C. putoria, C. macellaria, C. polystigma, F. pusio, H. semidiaphana, L. eximia, M. domestica, O. aenescens, O. chalcogaster e S. nudiseta. Todas as espécies de Calliphoridae apresentaram valores de sinantropia acima de +25, o que indica uma preferência por ambientes antropizados (Linhares 1981a), sendo C. megacephala a espécie com maior grau de sinantropia (Linhares 1981a; Vianna et al. 1998), dentre as espécies aqui coletadas. Apenas H. semidiaphana não é considerada eussinantrópica (Vianna et al. 1998). Todos os valores de sinantropia calculados nos trabalhos analisados utilizam o índice proposto por Nortueva (1963) que atribui valores de -100 a +100, em que os valores mais baixos representam espécies com aversão a áreas habitadas (assinantrópicas) e os valores mais altos incluem as espécies com alto grau de sinantropia. Dentre os faniídeos coletados, apenas F. pusio foi encontrada em trabalho de sinantropia e demonstrou-se eussinantrópica com índice de +58 (Linhares 1981b). Dos seis muscídeos ocorrentes em trabalhos de sinantropia, D’Almeida (1992) determinou S. nudiseta, A. orientalis e M. domestica como espécies altamente sinantrópicas com índices acima de +50. Linhares (1981b) encontrou também O. chalcogaster e O. aenescens como espécies sinantrópicas, (+42). Das seis espécies acima citadas, todas podem ser consideradas sinantrópicas, visto sua abundância considerável encontrada neste trabalho (Tabela 1). Para C. polystigma, Linhares (1981b) encontrou um valor de sinantropia de -100, demonstrando que essa espécie possui aversão por áreas habitadas, sendo altamente assinantrópica, o que pode explicar a presença de apenas um exemplar nesse estudo, e mesmo assim, ocorrendo em área com a maior cobertura vegetal das áreas amostradas.

173

Dentre as 20 espécies de dípteros muscóides coletados na cidade de Feira de Santana, Bahia, 13 possuem análise de

EntomoBrasilis 7 (3)

Figura 1. Gráfico com estimadores de riqueza não-paramétricos para amostras independentes (armadilhas) de dípteros coletados com iscas de origem animal em putrefação no período de maio de 2010 a abril de 2011 em Feira de Santana, Bahia. (S observado, ACE, ICE, Chao 1 e 2, Jackniffe 1 e 2).

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Levantamento Taxonômico e Sazonalidade de Calliphoridae…

Monteiro et al.

Figura 2. Abundância mensal de Calliphoridae, Muscidae e Fanniidae (colunas – eixo secundário) e variações dos fatores abióticos: umidade (%), pluviosidade (mm) e temperatura (°C) (linhas - eixo primário), coletados com iscas de origem animal em putrefação no período de maio de 2010 a abril de 2011 em Feira de Santana, Bahia.

A família mais abundante das três coletadas foi Fanniidae, totalizando 2.458 indivíduos coletados, com pouco mais da metade do total (51,02%). Este dado contrasta com trabalhos de levantamento em que Fanniidae apresenta-se como a menos abundante, como em Linhares (1981b) que coletou com iscas orgânicas em 10 coletas mensais ao longo de um ano, apenas 3,4% de espécimes de Faniidae e Leandro & D’Almeida (2005) com 12,31% de fanniídeos dentre os espécimes coletados. Fanniidae obteve seu pico de abundância no inverno diferindo das demais famílias, que apresentaram pico no outono (Figura 2). Apesar do elevado número de espécimes, Fanniidae apresentou a mais baixa riqueza, com apenas três espécies identificadas, F. bahiensis, F. heydenii e F. pusio, constantes em todos os meses de coleta. Dessas, F. pusio foi a mais representativa (total de 1.388 indivíduos), com maior abundância em cada uma das estações (Tabela 1) e demonstrando correlação negativa com a temperatura (r = -0,587; p = 0,0046), fato que explica sua maior abundância no inverno e outono. F. pusio possui importância forense estabelecida na literatura (Oliveira-Costa 2008) e tem distribuição ocorrente em praticamente todo o Brasil (Carvalho et al. 2002).

174

A espécie F. bahiensis foi a terceira mais abundante (709 espécimes), entre os dípteros coletados, ocorrendo em maior quantidade no inverno e primavera (Tabela 1), o que corrobora com a correlação calculada, a qual é, negativa em relação à temperatura (r = -0,6149 e p = 0,0333) e positiva em relação à umidade (r = 0,8346 e p = 0,0007). Já F. heydenii ocorreu com maior abundância no inverno e primavera demonstrando correlação positiva em relação à temperatura (r = 0,5611 e p = 0,0561) e umidade (r = 0,5647 e p = 0,0557). Gomes et al. (2002) relatou F. heydenii como vetor de ovos de Dermatobia hominis (Linnaeus) (Oestridae), oestrídeo responsável por causar miíase primária em animais e humanos Gomes et al. (2002).

A família Muscidae teve a segunda maior abundância (1.431 indivíduos) e a maior riqueza entre as famílias inventariadas, com 11 espécies representando 55% do total coletado. A família apresentou seu pico de abundância no outono e queda no inverno (Figura 2). As espécies A. orientalis, S. nudiseta, M. domestica e O. aenescens apresentaram a respectiva ordem de abundância e foram constantes em praticamente todos os meses de coleta. Essas espécies são amplamente distribuídas no Brasil e geralmente constantes em todos os trabalhos com muscídeos necrófagos. A espécie O. aenescens é sinantrópica com importância relacionada ao seu comportamento agressivo frente a M. domestica, agindo como reguladora de populações desse muscídeo (Skidmore 1985). Esse comportamento pode ser observado neste trabalho devido ao contraste de abundância entre as duas. No mês de maior abundância de M. domestica (79 espécimes), O. aenescens não esteve presente, e no mês em que esta foi mais abundante (27), apenas três espécimes de M. domestica foram identificadas, demonstrando um provável comportamento competitivo entre ambas. O hábito saprófago e a importância econômica forense e sanitária de A. orientalis, S. nudiseta, M. domestica, O. aenescens e O. chalcogaster são dados bem estabelecidos na literatura (e.g., Rodríguez & Leite 1997; Rodríguez et al. 1999; Oliveira-Costa 2008). O muscídeo C. maculosa é pouco comum em trabalhos de levantamentos, tendo sua biologia ainda pouco conhecida, mas com tendência à necrofagia, conforme especulado por D’Almeida (1994) e Monteiro & Bravo (2011), tendo sido registrada em iscas de sardinha e fígado de galinha, na caatinga nordestina (Vasconcelos & Araújo 2012). Essa espécie foi mais frequente no inverno e primavera, sendo ausente no verão e com a coleta de apenas dois espécimes no outono. e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 7 (3)

Dentre as demais espécies, C. dubia, C. polystigma e G. analis foram representadas por um único exemplar de cada um, respectivamente (Tabela 1). Tal fato pode estar relacionado a alguma ineficiência da metodologia ora empregada, sendo necessário estudos mais prolongados e direcionados, já que é sabido da ocorrência de alguns exemplares dessas espécies em substratos orgânicos, como relatado por Couri et al. (2000), que coletou C. dubia com sardinha e fezes no Amapá, entre 25% dos Muscidae levantados, Linhares (1981b), que coletou 55 espécimes de C. polystigma atraídas por fezes em Campinas, SP. Em seu estudo D’Almeida (1991), no Rio de Janeiro, coletou um exemplar de G. analis, utilizando peixe como isca, enquanto Vasconcelos & Araújo (2012), em área urbana de Recife-PE, registraram G. analis em iscas de sardinha e fígado de galinha (quantidade não informada).

Do gênero Chrysomya, C. putoria apresentou a menor abundância total (59 indivíduos – Tabela 1), representando 8,4% de todas as Chrysomya coletadas. A sua baixa incidência reflete as conclusões de Souza & Linhares (1997), que afirmaram que C. putoria não utiliza substrato putréfico para oviposição, mas sim para ganho proteico.

Calliphoridae foi a família menos representativa em termos de abundância total, com apenas 929 indivíduos coletados. Essa amostragem contraria estudos semelhantes em que Calliphoridae apresentou a maior abundância (e.g. Leandro & D’Almeida 2005; Furusawa & Cassino 2006; Amat 2010). A família apresentou pico de abundância no outono e primavera com baixa considerável no verão (Figura 2).

À professora Dr. Márcia Couri (MNRJ) pelas considerações e pelo auxílio na identificação das espécies. Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado (133864/2010-3).

Todas as espécies de Calliphoridae identificadas no presente trabalho são corriqueiras em estudos com matéria orgânica e possuem interesse forense descrito na literatura (e.g., Freire 1914; Oliveira-Costa 2008; Carvalho & Mello-Patiu 2008). A espécie C. albicepis foi o califorídeo mais abundante (483 espécimes), presente em todas as estações do ano (Tabela 1). Essa alta ocorrência é um dado corroborado em trabalhos com metodologias semelhantes (e.g. Vianna et al. 1998; Ferraz et al. 2010). Segundo Marchiori et al. (2000) e Biavatti et al. (2010), o hábito voraz e a competitividade larval de C. albicepis torna-a capaz de deslocar espécies nativas como C. macellaria e H. semidiaphana, fato que pode ter ocorrido neste estudo, devido a baixa abundância total encontrada nessas duas espécies: 1,22% e 0,56% respectivamente (Tabela1). A baixa abundância observada para H. semidiaphana (27 espécimes – Tabela 1) pode ser explicada também pelo fato desta espécie ser assinantrópica comum (Ferraz et al. 2010), sendo mais corriqueira e abundante em estudos realizados em matas e florestas. Carvalho & Linhares (2001) afirmou que H. semidiaphana é uma espécie indicadora de áreas florestadas, fato corroborado nesse trabalho pela maior abundância desta espécie na área 3 (19 exemplares), que possui predominância de porte arbóreo. Em contraste, encontrou-se apenas dois exemplares na área 2, predominantemente urbana e com poucas árvores. A espécie L. eximia apresentou-se como a segunda Calliphoridae mais abundante (162 indivíduos – Tabela 1), tendo sua ocorrência mais associada ao outono e ao inverno, assim como observado por Mello et al. (2007), o que pode ser explicado pela correlação negativa entre sua abundância e a temperatura (r = -0,7468 e p = 0,0052). A terceira espécie mais abundante, C. megacephala (160 espécimes – Tabela 1), apresentou boa constância em todas as estações, e sua abundância em trabalhos semelhantes no Brasil é predominante (e.g. Furusawa & Cassino 2006; Batista-da-Silva et al. 2010; Gonçalves et al. 2011). e-ISSN 1983-0572

Agradecimentos

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Dentre as espécies de Calliphoridae identificadas, as do gênero Chrysomya, foram as mais constantes e abundantes (Tabela 1), representando 75,56% dos califorídeos encontrados. O gênero Chrysomya inclui espécies do Velho Mundo introduzidas nas Américas na década de 70 e que rapidamente se dispersaram pelo continente a partir do sudeste Brasileiro, alcançando as áreas antropizadas, estabelecendo-se nos centros urbanos ou próximos a estes, tornando-se alvo da vigilância sanitária (Guimarães et al. 1979; Baumgartner 1988).

Levando-se em consideração que nenhum estudo sobre a fauna de interesse forense e de importância sanitária havia sido feito para a cidade de Feira de Santana até então, e que esse trabalho é pioneiro na região, os dados aqui levantados subsidiam os primeiros registros sobre a fauna de interesse econômico da cidade e região.

Monteiro et al.

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Levantamento Taxonômico e Sazonalidade de Calliphoridae…

Couri, M.S., C.J.E. Lamas, C.C.de C. Aires, C.A. de Mello-Patiu, V.C. Maia, D.M. Pamplona & P. Magno, 2000. Diptera da Serra do Navio (Amapá, Brasil): Asilidae, Bombyliidae, Calliphoridae, Micropezidae, Muscidae, Sarcophagidae, Stratiomyiidae, Syrphidae, Tabanidae e Tachinidae. Revista Brasileira de Zoociências, 2: 81-90 D’Almeida, J.M., 1991. Dípteros caliptrados (Muscidae e Anthomyiidae) da região metropolitana do Rio de Janeiro, RJ. II. Atratividade e freqüência sazonal. Revista Brasileira de Zoologia, 8: 7-16. D’Almeida, J.M., 1992. Calyptrate Diptera (Muscidae and Anthomyidae) of the state of Rio de Janeiro – 1. Synanthropy. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 87: 381-386. D’Almeida, J.M., 1994. Ovipositional substrates used by Calyptrate Diptera in Tijuca Forest, Rio de Janeiro. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 89: 261-264. Dias, S.C., 2004. Planejando estudos de diversidade e riqueza: uma abordagem para estudantes de graduação. Acta Scientiarum Biological Sciences, 26: 373-379. Ferraz, A.C.P., B.Q. Gadelha & V.M. Aguiar-Coelho, 2009. Análise faunística de Calliphoridae (Diptera) da Reserva Biológica do Tinguá, Nova Iguaçu, Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Entomologia, 53: 620-628. Ferraz, A.C.P., B.Q. Gadelha & V.M. Aguiar-Coelho, 2010. Influência climática e antrópica da abundância e riqueza de Calliphoridae (Diptera) em fragmento da Reserva Biológica do Tinguá, RJ. Neotropical Entomology, 39: 476-485. Ferreira, M.J.M., 1978. Sinantropia de dípteros muscoídeos de Curitiba, Paraná. I. Calliphoridae. Revista Brasileira de Biologia, 38: 445-454. Freire, O., 1914. Algumas notas para o estudo da fauna cadavérica na Bahia. Gazeta Médica da Bahia, XLVI: 149-162. Furusawa, G.P. & P.C.R Cassino, 2006. Ocorrência e distribuição de Calliphoridae (Diptera, Oestroidea) em um Fragmento de Mata Atlântica secundária no município de Engenheiro Paulo de Frontin, Médio Paraíba, RJ. Revista de Biologia e Ciências da Terra, 6: 152-164. Gomes, L. (Org.), 2010. Entomologia forense: novas tendências e tecnologias nas Ciências Criminais. 1ª Edição. Rio de Janeiro, Technical Books, 240 p. Gomes, P.R., W.W. Koller, A. Gomes; C.J.B. Carvalho & R. Zorzatto, 2002. Dípteros fanídeos vetores de ovos de Dermatobia hominis em Campo Grande, Mato Grosso do Sul. Pesquisas Veterinárias Brasileiras, 22: 114-118. Gonçalves, L., A. Dias, C.B. Espíndola & F.S. Almeida, 2011. Inventário de Calliphoridae (Diptera) em Manguezal e fragmento de Mata Atlântica na região de Barra de Guaratiba, Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Biociências, 9: 50-55. Guimarães, J.H., A.P. Prado & G.M. Buralli, 1979. Dispersal and distribuition of three newly introduced species of Chrysomya Robineau-Desvoidy in Brazil (Diptera, Calliphoridae). Revista Brasileira de Entomologia, 23: 245-255. Khouri, A., 1995. Notas sobre a confecção de uma rede de coleta e armadilha especialmente para Dípteros caliptratos em lixo. Boletim del Museu Entomológico de la Universidad del Valle, 3: 55-59. Leandro, M.J.F. & J.M. D’Almeida, 2005. Levantamento de Calliphoridae, Fanniidae, Muscidae e Sarcophagidae em um fragmento de mata na Ilha do Governador, Rio de Janeiro, Brasil. Iheringia, Série Zoologia, 95: 377-381. Linhares, A.X., 1981a. Synanthropy of Calliphoridae e Sarcophagidae (Diptera) in the city of Campinas, São Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, 25: 231-243. Linhares, A.X., 1981b. Synanthropy of Muscidae, Fanniidae and Anthomyiidae (Diptera) in the city of Campinas, São Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia 25: 231-243. Marchiori, C.H., C.G Silva, E.R. Caldas, C.I.S. Vieira, K.G.S. Almeida, F.F. Teixeira & A.X. Linhares, 2000. Artrópodes associados com carcaças de suíno em Itumbiara, sul de Goiás. Arquivos do Instituto Biológico, São Paulo, 67: 167-170.

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Setembro - Dezembro 2014 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 7 (3)

Como citar este artigo:

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Monteiro, T.T., E.N. Silva & F.R. Bravo, 2014. Levantamento Taxon么mico e Sazonalidade de Calliphoridae, Muscidae e Fanniidae (Insecta: Diptera) em Feira de Santana, Bahia, Brasil. EntomoBrasilis, 7 (3): 171-177. Acess铆vel em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.352

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.402 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Parasitismo na População da Broca-do-Café Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae), pelo Parasitoide Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera: Bethylidae) Moisés Santos de Souza¹, Alexandre Almeida e Silva², César Augusto Domingues Teixeira³ & José Nilton Medeiros Costa³ 1. Universidade Federal do Amazonas - PPG-BIONORTE, e-mail: moisesantos@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Fundação Universidade Federal de Rondônia, e-mail: alealsil@unir.br. 3. Embrapa Rondônia, e-mail: cesar.teixeira@embrapa.br, jose-nilton.costa@embrapa.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 178-182 (2014)

Resumo. A broca-do-café, Hypothenemus hampei (Ferrari) é responsável por grandes prejuízos em plantios de café, causando perdas de produtividade aos cafeicultores e danos quantitativos e qualitativos aos grãos. O controle biológico da praga tem sido principalmente à base de fungos entomopatogênicos. Em Rondônia, Brasil, as informações acerca dos parasitoides de H. hampei são escassas. O parasitoide Cephalonomia stephanoderis Betrem é um inimigo natural da broca do café e já é utilizado como agente de controle biológico em países da África e da América Latina. Constatou-se a presença desse parasitoide em cafezais de Rondônia. O objetivo do presente estudo foi investigar os níveis de ocorrência e parasitismo do parasitóide em uma plantação de café no município de Ouro Preto D’Oeste, Estado de Rondônia. Foram analisados semanalmente frutos de café coletados diretamente das plantas e caídos sobre o solo, de janeiro a dezembro de 2004. Observou-se a ocorrência do parasitoide durante os meses de maior infestação da praga. Durante o período estudado, a taxa de parasitismo nos diferentes microambientes variou de 2 a 24%. Palavras-Chave: Ectoparasitoide; Ocorrência; Parasitismo; Vespa da Costa do Marfim.

Parasitism in the Population of the Coffee Berry Borer Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae) by the Parasitoid Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera: Bethylidae) Abstract. The coffee berry borer, Hypothenemus hampei (Ferrari) attacks coffee plantations, greatly decreasing the production of coffee plants, causing quantitative and qualitative damage to the grains. Biological control of this pest has focused mostly on entomopathogenic fungi. In the state of Rondonia, studies on parasitism levels of the parasitoids of H. hampei are scarce. The parasitoid Cephalonomia stephanoderis Betrem is a natural enemy of the coffee berry borer and is already used as an agent of biological control in countries of Africa and Latin America. The objective of the present study was to investigate the occurrence and parasitism levels of the parasitoid in a coffee plantation in the municipality of Ouro Preto D’Oeste, State of Rondonia. Coffee beans collected directly from the plants and on the ground were analyzed weekly from January to December 2004. Parasitoid occurred in months of the highest pest infestation. During the studied period, parasitism rate in different microenvironments ranged from 2 to 24%. Keywords: Ectoparasitoid; Ivory Coast Wasp; Occurrence; Parasitism.

_____________________________________ m todo o mundo, em regiões onde há plantações de café, a broca-do-café é a principal praga, causando prejuízos para mais de 20 milhões de famílias de agricultores (Vega et al. 2009; Chiu-Alvarado et al. 2010) Historicamente, a presença da broca-do-café no Brasil relaciona-se com introdução de sementes oriundas da África e de Java entre os anos de 1913 a 1924, culminando na sua disseminação por todas as zonas produtoras de café no país (Laurentino & Costa 2004). Essa praga, originária do continente africano, é um pequeno coleóptero de cor preta, considerada a praga mais severa do café devido aos resultados negativos de sua ação sobre a produção cafeeira em termos quantitativo e qualitativo (Damon & Valle 2002). Causa prejuízos quantitativos, pela redução do peso dos grãos e queda de frutos, e qualitativos, através da alteração da qualidade do grão e da bebida. Os danos são causados pelas larvas, que vivem no interior do fruto de café e atacam as sementes para sua alimentação, podendo destruir os frutos parcial ou totalmente (Reis et al. 2002). Em Rondônia, há registros de altas infestações (34 a 41%) desta praga no auge da colheita. Esses níveis são altamente comprometedores para a produtividade e qualidade do café (Costa et al. 2000).

O principal agente de controle biológico testado nas áreas de plantio do café em Rondônia é o fungo entomopatogênico Beauveria bassiana (Bals) Vuill (Costa et al 2002). Entretanto, vários artrópodes de hábitos: predador e parasitoide são relatados como inimigos naturais de insetos que atacam a cultura de café (Pérez-Lachaud et al. 2002; Salazar & Baker 2002). Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera: Bethylidae), é um dos inimigos naturais mais promissores para o controle biológico da broca-do-café, devido à sua comprovada adaptação em vários agroecossistemas cafeeiros da África e América, por sua dieta específica e a existência de metodologias apropriadas para sua criação (Carballo 2002). A vespa adulta mede de 1,6 a 2 mm de comprimento de cor preto brilhante (Carballo 2002). C. stephanoderis é um parasitoide que coloca seus ovos nos estágios imaturos (larvas e pupas) de Hypothenemus hampei (Ferrari), que é seu hospedeiro específico (Lachaud & Hardy 2001). As fêmeas deste parasitoide também se comportam exclusivamente como predadoras durante o período Agência(s) de Financiamento: Embrapa Rondônia e CNPq

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Parasitismo na população da broca-do-café Hypothenemus…

Souza et al.

de pré-oviposição e continuam alimentando-se de seu hospedeiro mesmo depois de começar a fase de reprodução. Embora fêmeas de C. stephanoderis também se comportem como predadoras, alimentando-se de formas imaturas da broca do café, a oviposição ocorre preferencialmente na fase de pré-pupa e pupa da broca, possibilitando o desenvolvimento parasitário de sua prole sobre seu hospedeiro (Lauzière et al. 1999).

Os frutos dissecados com presença de formas imaturas de H. hampei e adultos vivos de C. stephanoderis foram considerados parasitados. A porcentagem de parasitismo foi calculada através da equação abaixo:

No Brasil, a introdução de C. stephanoderis para controle da broca-do-café ocorreu em meados da década de 1990 (Souza et al. 2006) e não há registros estatísticos de taxas do parasitismo desse parasitoide sobre a broca-do-café no país. No entanto, a eficiência deste inimigo natural tem sido comprovada a partir dos registros de outros países. No Togo, a taxas de mortalidade da broca, ocasionadas por C. stephanoderis, variaram entre 35 e 48% (Borbón 1991). Essa espécie de parasitoide foi introduzida em vários países da América Latina (Carballo 2002) e já se encontra estabelecida no Brasil, Equador, Honduras, Colômbia e México (Maldonado & Benavides 2007). C. stephanoderis tem mostrado melhores resultados nas taxas de parasitismo de H. hampei que as demais espécies de parasitoides (Infante et al. 1994).

Tpp = taxa percentual de parasitismo; Pfc = número de frutos colonizados com presença do parasitoide; Nfd = número de frutos dissecados.

Como no Brasil não há registro de taxas do parasitismo de C. stephanoderis sobre população de H. hampei, este trabalho tem como objetivo, registrar a porcentagem de tal interação ecológica ocorrida no Estado de Rondônia em frutos presentes em dois ambientes: planta e solo.

MATERIAL e MÉTODOS Este estudo foi realizado durante o ano 2004 no Campo Experimental da Embrapa-Rondônia, no município de Ouro Preto D’Oeste localizada a 10º 45’ de latitude Sul e 62º 15’ de longitude Oeste. A área consistiu de cultura de café Conilon (Coffea canephora Pierre ex A. Froehner), sem uso de agrotóxicos, com fileiras plantadas no espaçamento de 4,0 x 1,0 m. As plantas foram enumeradas para a realização de sorteio dos exemplares para a coleta dos frutos nos dias devidamente estipulados. Durante o período de estudo, coletou-se 48 amostras nos meses de janeiro a dezembro. Em cada amostra, sortearam-se plantas para coleta de cinco frutos da parte aérea (10 x 5 = 50) e cinco frutos caídos sobre a superfície do solo (10 x 5 = 50), embaixo da planta, totalizando 100 frutos semanais. Durante todo o período amostral, coletaram-se 4.800 frutos secos do lote para as avaliações (n = 2.400/planta n = 2.400/solo). Os frutos foram acondicionados em sacos de papel, etiquetados, e encaminhados ao Laboratório de Entomologia da Embrapa Rondônia, em Porto Velho, RO. No laboratório, os frutos foram dissecados e avaliados utilizando microscópio estereoscópio. Os frutos dissecados com presença de formas imaturas de H. hampei e adultos vivos dentro dos frutos foram considerados frutos infestados. Para a quantificação percentual de frutos infestados, utilizou-se a equação proposta por Aristizábal et al. (1998), configurada da seguinte forma:

Ni = QFci NfdVx100

Ni = níveis de infestação; Fci = frutos colonizados com formas imaturas de H. hampei; Nfd = número de frutos dissecados.

Tpp = QPfc NfdVx100

Para o cálculo do índice de parasitismo (IP) aplicou-se a equação proposta por Santos & Freitas (2008). A seguir:

Tpp = QPi PtVx100

Pi = número de parasitoides obtidos de frutos para cada um dos ambientes; Pt = número total de parasitoides (nos dois ambientes investigados); No = número de frutos com formas imaturas de H. hampei (larvas e pupas) em cada ambiente. Todos os parasitoide adultos coletados dos frutos de café foram acondicionados em frascos de vidro contendo álcool a 70%, lacrados e etiquetados. Posteriormente, foram enviados para o Instituto Biológico, em São Paulo, para identificação do gênero taxonômico. Posteriormente, outro lote foi enviado para a Universidade Federal do Espírito Santo, Departamento de Biologia, onde foi identificada a espécie do parasitoide.

RESULTADOS E DISCUSSÃO Porcentagem de parasitismo na planta e no solo. Verificou-se a presença do parasitoide C. stephanoderis em frutos brocados infestados com larvas e pupas de H. hampei. A porcentagem de parasitismo de C. stephanoderis, durante o período experimental, variou de 2 a 20% nas plantas e 2 a 24% no solo. O somatório das médias durante o período experimental (janeiro a dezembro) apresentou maior taxa de parasitismo na planta, sendo 62% nesse ambiente e 36% no solo (Figura 1). Nas plantas, observou-se 137 larvas e 94 pupas da broca-do-café nos frutos dissecados. No solo constatou-se 75 larvas e 51 pupas da broca-do-café. Dessa forma, constatou-se, maior porcentagem nas brocas presentes nos frutos coletados das plantas, devido à maior disponibilidade de hospedeiros (Tabela 1). Esse resultado demonstra a especificidade e dependência do parasitoide C. stephanoderis em relação à disponibilidade de seu hospedeiro. Também estímulos químicos do hospedeiro estão envolvidos na localização do parasitoide, o que pode acarretar numa porcentagem mais alta de parasitismo no ambiente onde há alta densidade populacional da broca-do-café (Chiu-Alvarado et al 2010). No período de colheita, normalmente os frutos encontram-se maduros o que é uma condição ótima para a broca-do-café se reproduzir e ovipositar. Isso disponibiliza maior quantidade de hospedeiros para o parasitoide. Portanto, nessa época observouse maior porcentagem de parasitismo, sendo 20% nas plantas (no mês de junho) e 24% no solo (no mês de maio) (Figura 1).

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Tabela 1. Infestação de diferentes estágios de H. hampei em frutos de C. canephora e índice de parasitismo por C. stephanoderis em um campo experimental da Embrapa localizado em Ouro Preto D’Oeste, RO, em 2004. Ambientes

Nº de brocas adultas

Nº de frutos c/ ovos

Nº de frutos c/ larvas

Nº de frutos c/ pupas

Nº de parasitóide

% parasitismo

Índice de parasitismo (IP)

Planta

1380

137

195

217,5

Solo

818

35,5

Total

2198

212

145

260

253

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Figura 1. Parasitismo médio mensal de Cephalonomia stephanoderis sobre Hypothenemus hampei no período de janeiro a dezembro de 2004, nos ambientes planta e solo em área experimental da Embrapa Ouro Preto D’Oeste, RO.

Valores entre 3 e 10 parasitoides por fruto infestado no campo são indicadores do bom potencial de C. stephanoderis, o que ocasiona uma diminuição na taxa de infestação da broca. O nível de ataque pode variar entre 48% até 65% (Pardey 2006). Na Colômbia, Aristizábal et al. (1997) liberaram C. stephanoderis com níveis baixos de infestação de H. hampei e observaram taxas de parasitismo entre 5,3 e 26,2%, oscilando entre 3,6 e 18,2% em frutos coletados nas plantas e entre 0 e 8% em frutos do solo. Benavides et al. (1994) observaram taxas de parasitismo entre 22 e 65% quando o nível de infestação de H. hampei foi maior que 80%. Damon (2000) cita taxas de parasitismo de até 80% evidenciando o estabelecimento do parasitoide C. stephanoderis no México.

café no Estado de Rondônia, dessa forma, efetuando parasitismo sobre a broca-do-café, seu hospedeiro específico (Tabela 1).

Índice de parasitismo na planta e no solo. O IP (Índice de Parasitismo) na área investigada foi de 217,5 nas plantas e 35,5 no solo (Tabela 1). Essa diferença, como se constatou na porcentagem de parasitismo, ocorre devido à presença de hospedeiros do parasitoide na planta ser mais acentuado em relação ao solo. Um total de 260 parasitoides foram encontrados nos dois ambientes estudados. Isso indica que o parasitoide encontra-se devidamente estabelecido nessa região de cultivo de

Naturalmente, a explicação para esse fenômeno evidencia a especificidade do parasitoide e demonstra sua dependência em relação ao hospedeiro para o ciclo reprodutivo e garantia de sua sobrevivência no ambiente. Portanto, a densidade populacional do parasitoide depende da densidade de seu hospedeiro, a brocado-café (Souza et al. 2006).

Relação da densidade populacional: hospedeiro e parasitoide. Foi feita a comparação da porcentagem de frutos infestados e a taxa de parasitismo nos dois ambientes investigados, durante a frutificação (janeiro a abril), colheita (maio e junho) e entressafra (julho a dezembro). As porcentagens de parasitismo acompanharam proporcionalmente as porcentagens de infestação do H. hampei nas plantas e no solo. No período da colheita, nas plantas observou-se 71% de frutos infestados e 26,3% de parasitismo; no solo constatou-se 55,7% de frutos infestados e 17,3% de parasitismo (Figura 2).

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Quando um inimigo natural é especificamente dependente de sua presa, ou hospedeiro, como ocorre no caso do parasitoide

Figura 2. Média porcentual de frutos infestados e parasitismo por época: frutificação (jan. a abr.); colheita (mai. a jun.); entressafra (jul. a dez.) nos ambientes planta e solo. Os períodos 1, 2 e 3 representam respectivamente as épocas de frutificação, colheita e entressafra, nas plantas. Os períodos 4, 5 e 6 representam respectivamente as épocas de frutificação, colheita e entressafra, no solo.

e-ISSN 1983-0572

Parasitismo na população da broca-do-café Hypothenemus…

C. stephanoderis, a presença de H. hampei durante todo o ano no ambiente, é fundamental para a manutenção e equilíbrio populacional do inimigo natural. No entanto, observou-se que o fator determinante para a ocorrência do parasitoide no ambiente é a presença de formas imaturas da broca-do-café, que são os estágios escolhidos do parasitoide para sua alimentação e reprodução, corroborando com outros estudos a respeito deste parasitoide. Abraham & Moore (1990) citam que a espécie C. stephanoderis é muito comum em lavouras cafeeiras na África, possivelmente, por atacar a maioria dos estágios imaturos do seu hospedeiro. Lauzière et al. (2001), constataram em laboratório, que o comportamento das fêmeas de C. stephanoderis envolve estratégias para explorar diferentes estágios de H. hampei, os quais são simultaneamente encontrados em frutos colonizados. Porém, conforme já mencionado neste artigo, apesar dessa espécie atacar todos os estágios de desenvolvimento da broca, sua oviposição ocorre preferencialmente em pré-pupa e pupas e em uma proporção menor em larvas do último instar (Lauzière et al. 1999; Pérez-Lachaud et al. 2004). Por outro lado, estudos com outras espécies de parasitoides têm demonstrado a importância da densidade do hospedeiro na população de parasitoides (Foerster et al. 2001; Guilloux et al. 2003; Santos & Freitas 2008). Esses parâmetros ecológicos estão em conformidade com a maioria dos modelos analíticos, que predizem que é proporcional o aumento populacional do parasitoide com a disponibilidade de hospedeiros no meio ambiente (Jervis & Kidd 1986; Kidd & Jervis 1989; Lauzière et al. 1999). Lauzière et al. (2000), em ensaios de laboratório, constataram que a eficácia de C. stephanoderis como agente de controle biológico depende das variações da densidade de seu hospedeiro no ambiente. Gómez et al. (2005), cita que um dos fatores que limita a efetividade de C. stephanoderis no campo é a baixa disponibilidade de H. hampei em estágios de desenvolvimento de sua vida suscetíveis de serem parasitados no período da entressafra. Dessa forma, constatou-se que após a alta disponibilidade de hospedeiros suscetíveis para a reprodução de C. stephanoderis, há uma tendência, depois de algumas semanas que novas gerações do parasitoide permaneçam no ambiente. Portanto, quando há uma diminuição na porcentagem de frutos colonizados com formas imaturas de H. hampei há, consequentemente, uma diminuição na densidade populacional do parasitoide C. stephanoderis nos dois ambientes investigados (Figura 2). Obviamente, isso acontece devido à escassez de hospedeiros, que é essencial para que o parasitoide possa completar seu ciclo biológico. Isso torna evidente porque durante o período da colheita, o qual ocorre maior disponibilidade de formas imaturas de H. hampei, aumente a população do parasitoide neste período. Assim, nessa época é observada maior densidade populacional desse inseto. Apenas no final da entressafra o parasitoide torna a ressurgir no ambiente (Figura 2), época em que voltam a aparecer também formas imaturas do H. hampei nos frutos.

181

Provavelmente, os espécimes de parasitoides encontrados no campo experimental, são oriundos de frutos de outra região do Brasil, especificamente no Estado do Espírito Santo, onde já houve liberação desse inseto para o controle biológico de H. hampei (Benassi & Busoli 2007). Apesar de não ter ocorrido uma liberação massal desse parasitoide em Rondônia, observou-se a ação parasitária de C. stephanoderis sobre a população da brocado-café. Este parasitóide encontra-se em um ambiente favorável para seu estabelecimento e reprodução, apresentando bons índices de parasitismo, o que o torna um promissor agente de controle sobre a população de H. hampei no município de Ouro Preto D’Oeste, em Rondônia. C. stephanoderis é um importante agente de controle biológico

Souza et al.

que pode ser utilizado para o controle da broca-do-café em Rondônia e nas demais áreas de plantações de café no Brasil. Contudo, são necessários novos estudos são para viabilizar a criação massal do parasitoide em laboratório e liberação nas áreas de plantio do café.

AGRADECIMENTOS Agradecemos à Embrapa Rondônia pelo apoio logístico que possibilitou o desenvolvimento da pesquisa. Ao CNPq pela bolsa concedida ao primeiro autor. Aos pesquisadores Valmir Antônio Costa do Instituto Biológico de São Paulo e Celso Oliveira Azevedo do Departamento de Biologia da Universidade Federal do Espírito Santo pela identificação taxonômica do parasitoide.

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Como citar este artigo:

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Souza, M.S., A.A. Silva, C.A.D. Teixeira & J.N.M. Costa, 2014. Parasitismo na população da broca-do-café Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae), pelo parasitoide Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera: Bethylidae). EntomoBrasilis, 7 (3): 178-182. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.402

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.404 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Vespas Sociais (Vespidae: Polistinae) em uma Área de Floresta Ombrófila Densa Amazônica no Estado do Maranhão, Brasil Alexandre Somavilla¹, Dayse Willkenia Almeida Marques¹, Ernesto Augusto Silva Barbosa¹, Juarez da Silva Pinto Junior² & Marcio Luiz de Oliveira¹ 1. Instituto de Pesquisas da Amazônia, Programa de Pós-Graduação em Entomologia, e-mail: alexandre.s@hotmail.com (Autor para correspondência), daysewillkenia@hotmail.com, barbosa.insects@gmail.com, mlolivei@inpa.gov.br. 2. Universidade Estadual do Maranhão, e-mail: j.pintojunior@hotmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 183-187 (2014)

Resumo. As vespas sociais constituem um grupo com elevada riqueza de espécies e muito comum em áreas amazônicas. Apesar disto, nenhum trabalho foi realizado na Amazônia Maranhense e apenas 58 espécies de vespas sociais são registradas para o estado do Maranhão. O presente trabalho apresenta dados faunísticos referentes às vespas sociais da Reserva Biológica do Gurupi, caracterizada por ser uma floresta ombrófila latifoliada amazônica localizada no noroeste do Maranhão. As coletas e instalação de armadilhas (Malaise do tipo Gressitt & Gressitt, armadilha suspensa, armadilha luminosa, armadilha atrativa com isca de fruta) ocorreram entre janeiro de 2010 e maio de 2011, totalizando 63 dias amostrados. Para a Reserva Biológica do Gurupi foram obtidos 384 espécimes de vespas sociais pertencentes a Epiponini e Polistini, alocados em 12 gêneros e 38 espécies. Polybia destacou-se por apresentar o maior número de espécies (14), seguido de Agelaia (seis espécies) e Apoica (quatro espécies). Quatorze espécies são registradas pela primeira vez para o estado do Maranhão, aumentando, desta forma, para 72 espécies com registros confirmados para o estado. Palavras-chave: Amazônia Maranhense; Diversidade; Polybia; Reserva Biológica do Gurupi.

Social Wasps (Vespidae: Polistinae) in a Dense Ombrophilous Amazon Forest in the Maranhão State, Brazil Abstract. Social wasps are a high species richness group and very common in Amazonian areas. Despite this, no study have been made in the amazonian forest on the state of Maranhão and only 58 species of social wasps are registered for this state. This paper presents data about the social wasps fauna of Gurupi Biological Reserve, characterized as an ombrophylous broadleaf forest located in the northwest Amazon of Maranhão. The collect and traps installation (Malaise trap, suspended trap, light traps and fruit attractive trap) occurred between January 2010 and May 2011, with a total of 63 sample days. We collected 384 specimens in the Biological Reserve of Gurupi, were obtained social wasps belonging to Epiponini and Polistini, allocated to 12 genera and 38 species. Polybia have the largest number of species (14), followed by Agelaia (six species) and Apoica (four species). Fourteen species are first records for the state of Maranhão, increasing, thus, for 72 species with confirmed records occurrence to Maranhão. Keywords: Amazon of Maranhão; Biological Reserve of Gurupi; Diversity; Polybia.

_____________________________________ s representantes de Vespidae são popularmente conhecidos como vespas, marimbondos ou cabas. Apesar da maioria das espécies ocorrerem em ambientes naturais, algumas costumam ocorrer em áreas antropizadas, atuando de forma decisiva no equilíbrio trófico das comunidades de artrópodes. A ambiguidade alimentar das vespas as coloca em situação privilegiada para estudos sobre teias alimentares, como herbívoras, na coleta de néctar e pólen ou predadoras, na captura de larvas e insetos menores, tornando-se importantes controladores biológicos (Raposo Filho & Rodrigues 1983a, 1983b; Resende et al. 2001). Além disso, os vespídeos podem exercer importante função no transporte do pólen, fazendo parte da comunidade de polinizadores de algumas espécies vegetais (Hermes & Köhler 2006; Sühs et al. 2009; Somavilla & Köhler 2012). Algumas espécies de vespídeos são sensíveis a mudanças ambientais, podendo ser utilizadas como bioindicadores ambientais (Lasalle 1993). A família Vespidae conta com mais de 4.600 espécies descritas para o mundo, sendo especialmente comuns na região Tropical. Composta por seis subfamílias monofiléticas; três têm comportamento solitário ou, eventualmente, subsocial

(Eumeninae, Euparagiinae e Masarinae) e outras três têm comportamento social (Polistinae, Stenogastrinae e Vespinae). No Brasil, ocorrem apenas Eumeninae, Masarinae e Polistinae (Carpenter & Marques 2001; Carpenter 2004). Aproximadamente 940 espécies de Polistinae são válidas e a fauna brasileira de vespas sociais é a mais rica do mundo com 319 espécies. As espécies brasileiras desta subfamília pertencem a três tribos: Mischocyttarini (Mischocyttarus e 117 espécies), Polistini (Polistes e 38 espécies) e Epiponini (19 gêneros e 164 espécies) (Carpenter & Marques 2001; Carpenter 2004). Apesar de ser um grupo com elevada riqueza de espécies e muito comum em áreas amazônicas, o conhecimento sobre a diversidade e biologia desse táxon na região ainda é bastante precário. Na Amazônia Brasileira, 20 gêneros e aproximadamente 200 espécies foram registrados, representando cerca de 70% da fauna brasileira de vespas sociais (Silveira 2002), mas os estudos ainda são bastante localizados. Destacam-se os inventários realizados na Ilha de Maracá em Roraima (Raw 1998), em Caxiuanã no Pará Agência(s) de Financiamento: Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio) e ao CNPq/MCTI - Amazônia Oriental (Processo 558287/2009–3)

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Vespas Sociais (Vespidae: Polistinae) de uma Área de Floresta…

(Silveira 2002; Silva & Silveira 2009), na Serra do Divisor no Acre (Morato et al. 2008), na região dos Lagos no Amapá (Silveira et al. 2008), em Mamirauá e Alvarães no Amazonas (Silveira et al. 2008) e Reserva Ducke no Amazonas (Somavilla 2012). Para o estado do Maranhão, Richards (1978) reporta a ocorrência de 48 espécies de vespas sociais em diversas áreas e, recentemente, Silva et al. (2012) relatam a ocorrência de 31 espécies para uma área de Cerrado também neste estado, porém nenhum estudo foi realizado no domínio Amazônico. De acordo com estes dois estudos, 58 espécies possuem ocorrência confirmada para o Maranhão. Desta forma, o objetivo deste trabalho foi informar, pela primeira vez, a fauna de vespas sociais (Vespidae: Polistinae) de uma área de floresta Amazônica no Estado do Maranhão e discutir quais os métodos de coleta foram mais viáveis nesta localidade.

Material e métodos Área de Estudo. A Reserva Biológica do Gurupi (REBIO do Gurupi) foi criada em 1988 e possui uma área de 341.650 hectares e é um dos últimos remanescentes de Floresta Amazônica situados no estado do Maranhão. Localizada entre os municípios de Centro Novo do Maranhão, Bom Jardim e São João do Carú (Figura 1) é considerada uma área prioritária para a conservação por fazer parte do Centro de Endemismo Belém, localizado na zona fisiográfica do leste do Pará e oeste do Maranhão (IBAMA 1999). Predomina o clima tropical quente e úmido (As), típico da região amazônica. A temperatura média anual varia entre 25ºC e 27 ºC; umidade relativa do ar entre 76% e 79% e os totais pluviométricos variam entre 1.200 e 2.000 mm. A região apresenta dois períodos bem distintos: junho a novembro, estação seca e dezembro a maio, estação chuvosa; o trimestre mais seco vai de julho a setembro e o mais chuvoso de fevereiro a abril. A Amazônia Maranhense é caracterizada por fragmentos de florestas ombrófilas, latifoliadas, distribuídas entre áreas úmidas e terra firme (IBAMA 1999). Coleta. A instalação de armadilhas ocorreu entre janeiro de 2010 a maio de 2011 (numa frequência a cada dois meses), somando nove expedições com duração média de sete dias consecutivos, totalizando 63 dias amostrados.

deslocar pelo sub-bosque da floresta), armadilhas suspensa (um tipo de armadilha Malaise modificada, possuindo um septo preto com o intuito de coletar insetos que tendem a forragear nos estratos superiores da floresta e no dossel) (Rafael & Gorayeb 1982); armadilha luminosa (que consistiu em um lençol branco de 300 x 200 cm, com lâmpada mista de vapor de mercúrio de 250 W, montados a cerca de 50 cm do solo, para coleta de insetos atraídos pela luz funcionando das 18 h até 06 h do dia seguinte) e armadilhas atrativas do tipo McPhail instaladas a 1,80 m do solo e 100 m de distância entre si, contendo 500 mL de isca atrativa de suco de laranja (60% de polpa, 30% de água e mais 10% de açúcar) fermentado durante três dias (armadilha é utilizada para coletar insetos com dieta glicídica e que tendem a se alimentar de frutas). Foram instaladas, em cada uma das nove expedições, um conjunto de armadilhas que consistiam em uma armadilha Malaise, uma armadilha suspensa, trinta armadilhas atrativas, além da utilização de uma armadilha luminosa. Complementar a estes métodos indiretos, no momento de instalação das armadilhas na área de estudo, algumas colônias de vespas sociais foram coletadas na totalidade ou coletados alguns indivíduos (em caso de colônias grandes com muitos indivíduos) o que resultou no registro das espécies, sendo que o encontro de uma colônia correspondia a um registro na contagem geral dos indivíduos. Identificação. Todos os espécimes coletados foram incorporados ao acervo da Coleção Zoológica do Maranhão (CZMA), situada na Universidade Estadual do Maranhão, campus Caxias (UEMA), e na Coleção Zoológica de Invertebrados do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA). As identificações dos espécimes foram feitas com base em chaves propostas por Richards (1978), Carpenter & Marques (2001), Carpenter (2004) e auxílio de microscópio estereoscópico no Laboratório de Hymenoptera, do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia.

Resultados e Discussão Foram obtidos 384 espécimes pertencentes a duas tribos (Epiponini e Polistini), 12 gêneros e 38 espécies de vespas sociais (Tabela 1). Polybia foi o gênero mais representativo, com o maior número de espécies (14), seguido de Agelaia (seis espécies) e Apoica (quatro espécies). Os gêneros Asteloeca, Brachygastra, Epipona, Parachartergus e Pseudopolybia foram os menos representativos com uma única espécie.

184

Para a captura dos espécimes foram utilizados diferentes métodos indiretos como: armadilhas de Malaise do tipo Gressitt & Gressitt (1962) (para a coleta de insetos que tendem a se

Somavilla et al.

Figura 1. Mapa do Brasil e do estado do Maranhão com as áreas de conservação, em destaque a Reserva Biológica do Gurupi (REBIO Gurupi), no noroeste do estado.

e-ISSN 1983-0572

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Tabela 1: Espécies de vespas sociais coletadas na Reserva Biológica do Gurupi, Amazônia Maranhense, com o respectivo método de coleta, os meses em que as vespas foram coletadas e o número total de indivíduos de cada espécie. Método de Coleta

Meses

N° de Espécimes

Agelaia angulata (Fabricius)

Malaise

julho

Agelaia centralis (Cameron)*

Malaise, Suspensa, Luminosa

janeiro, maio, novembro

Colônia, Malaise, Suspensa, Luminosa, McPhail

janeiro, março, setembro, novembro

Luminosa

janeiro

Colônia, Malaise, McPhail

março, maio, novembro

Colônia, Malaise, Suspensa, Luminosa, McPhail

janeiro, maio, setembro, novembro

107

Angiopolybia pallens (Lepeletier)

Colônia, Malaise, McPhail

março, junho, novembro

Angiopolybia paraensis (Spinola)*

Táxons de Vespas sociais Epiponini

Agelaia fulvofasciata (DeGeer) Agelaia myrmecophila (Ducke)* Agelaia pallipes (Olivier) Agelaia testacea (Fabricius)*

Colônia, McPhail

março

Apoica arborea de Saussure

Luminosa

julho

Apoica pallens (Fabricius)*

Luminosa

janeiro, novembro

Apoica pallida (Olivier)

Luminosa

janeiro, maio

Apoica strigata Richards

Luminosa

janeiro

Asteloeca traili (Cameron)*

Luminosa

maio, julho

Brachygastra augusti (de Saussure)

Luminosa

abril

Epipona tatua (Cuvier)

Luminosa

novembro

Malaise

abril

Malaise, Luminosa

janeiro, junho, setembro, novembro

Colônia, Malaise, Suspensa, McPhail

março, maio, setembro, novembro

Parachartergus fraternus (Gribodo) Polybia bistriata (Fabricius)* Polybia chrysothorax (Lichtenstein) Polybia depressa (Ducke)*

Malaise

janeiro

Suspensa, Luminosa

janeiro, setembro, novembro

Polybia ignobilis (Haliday)

Malaise

março

Polybia jurinei de Saussure

Malaise

maio

Polybia liliacea (Fabricius)

Colônia, Malaise, Suspensa, Luminosa

janeiro, maio, setembro

Malaise

março

Polybia fastidiosuscula de Saussure

Polybia micans Ducke Polybia occidentalis (Olivier)

Malaise, Suspensa, Luminosa

janeiro, setembro

Polybia rejecta (Fabricius)

Malaise, Luminosa, McPhail

janeiro, maio, junho,

Polybia scrobalis Richards*

Malaise, Luminosa

novembro

Colônia, McPhail

março, maio

Polybia singularis Ducke*

Malaise

novembro

Polybia striata (Fabricius)

Malaise, Luminosa

janeiro, novembro

Polybia sericea (Olivier)

Protopolybia bituberculata Silveira & Carpenter*

Malaise, Suspensa

Protopolybia chartergoides Gribodo*

Malaise, Suspensa

março

Suspensa

janeiro

Malaise

julho

Synoeca surinama (Linnaeus)

Malaise, Suspensa, Luminosa

janeiro, maio,

Synoeca virginea (Fabricius)*

Suspensa

março

Suspensa

janeiro

Colônia

setembro

Protopolybia exigua (de Saussure) Pseudopolybia vespiceps (de Saussure)

março, novembro

Polistini Polistes testaceicolor Bequaert* Polistes versicolor (Olivier) Total geral

1 384

As espécies Agelaia centralis (Cameron), Agelaia mirmecophyla (Ducke), Agelaia testacea (Fabricius), Angiopolybia paraenses (Spinola), Apoica pallens (Fabricius), Asteloeca traili (Cameron), Polybia bistriata (Fabricius), Polybia depressa (Ducke), Polybia scrobalis Richards, Polybia singularis Ducke, Protopolybia bituberculata Silveira & Carpenter, Protopolybia chartergoides Gribodo, Synoeca virginea (Linnaeus) e Polistes testaceicolor e-ISSN 1983-0572

Bequaert não foram reportadas por Richards (1978) e Silva et al. (2012), sendo portanto consideradas novos registros de ocorrência para o Estado do Maranhão. Devido à carência de estudos regionais sobre Vespidae, não há informação suficiente para atribuição das condições “endêmica” ou “ameaçada” às espécies de vespas da Reserva Biológica do Gurupi. Entretanto, como uma parte das espécies é registrada

185

* Novos registros de ocorrência para o Estado do Maranhão.

Somavilla et al.

Vespas Sociais (Vespidae: Polistinae) de uma Área de Floresta…

pela primeira vez no Maranhão, deve-se considerá-las como insuficientemente conhecidas em respeito à sua distribuição geográfica ou à condição de raridade e são merecedoras de atenção especial, além disso, ainda salientamos grandes vazios amostrais de vespas no Brasil, principalmente na Região Amazônica. A maior parte das espécies de vespas sociais esteve representada com poucos indivíduos com exceção de Agelaia fulvofasciata (DeGeer), Ag. testacea, Apoica pallida (Olivier) e Polybia liliacea (Fabricius), com mais de vinte espécimes coletados (espécies com frequência absoluta maior que 5%). A maioria dos registros das vespas ocorreu nos meses de novembro de 2010 e janeiro de 2011, com 16 e 14 espécies registradas, respectivamente, no período final da estação seca e início da estação chuvosa na Amazônia Maranhense. Das 38 espécies de vespas sociais encontradas, algumas são consideradas comuns nos ambientes amazônicos como Ag. fulvofasciata, Ag. pallipes, Ag. testacea, Angiopolybia pallens (Lepeletier), geralmente coletadas em grandes quantidades no sub-bosque de floresta de terra-firme amazônicas, e Polybia rejecta (Fabricius) comum em áreas de clareiras (Silveira 2002; Silva & Silveira 2009; Somavilla 2012). Um aspecto incomum dos resultados é a inexistência de coleta de Mischocyttarus, o maior gênero de vespas sociais e com o maior número de espécies endêmicas e que costuma estar bem representado em listas de faunas locais (Silveira 2002; Silva & Silveira 2009), possivelmente por não ser realizado um método de coleta específico para este grupo, como o método direto de busca ativa com rede entomológica; porém este aspecto merece maior investigação em futuros estudos. Por outro lado, As. traili, Epipona tatua (Cuvier), Po. depressa e Pseudopolybia vespiceps (de Saussure) possuem número de registros reduzidos na Amazônia brasileira, com uma distribuição mais restrita para determinadas micro-regiões (Silveira 2002), fato que merece ser mencionado, pois tais espécies foram coletadas na REBIO do Gurupi.

186

O número de espécies aqui obtido é relativamente baixo comparado com resultados obtidos em outras áreas estudadas na Amazônia. Um maior número de espécies foi registrado na Reserva Nacional de Caxiuanã, no Pará, com dois inventários identificando 72 e 65 espécies, respectivamente (Silveira 2002; Silva & Silveira 2009) utilizando o método direto de busca ativa com rede entomológica, além de armadilha Malaise. Para o estado do Amazonas, em Mamirauá e em Alvarães foram coletadas 46 e 42 espécies, respectivamente (Silveira et al. 2008) utilizando o método direto de busca ativa com rede entomológica, além de armadilha Malaise. Para a Reserva Ducke, 58 espécies em uma área de apenas 25 Km2 utilizando o método direto de busca ativa com rede entomológica (Somavilla 2012). Porém, as 38 espécies coletadas na REBIO do Gurupi excedeu o número de espécies encontradas na Serra do Divisor no Acre com 20 espécies (Morato et al. 2008), utilizando armadilha Malaise. Foi maior que a Região dos Lagos no Amapá com 31 espécies (Silveira et al. 2008) utilizando o método direto de busca ativa com rede entomológica, e armadilha Malaise e das 36 espécies registradas na Ilha de Maracá em Roraima (Raw 1998) utilizando o método direto de busca ativa com rede entomológica, ou seja, estados que além de domínio Amazônico, possuem outros biomas, como Cerrado. A adição de diferentes métodos de coleta é uma importante ferramenta para a amostragem da riqueza de vespas sociais de uma área, pois em geral as espécies possuem um comportamento de forrageio variado. A maior parte das espécies de Epiponini (23 espécies – 60%), principalmente do gênero Polybia, somente foram coletadas utilizando-se armadilha Malaise, demonstrando a eficiência deste método para este táxon. Certamente, em inventários rápidos, a utilização de tal armadilha pode ser uma boa forma de amostrar este grupo de vespas, principalmente

as que tendem a forragear no sub-bosque da floresta. Porém, o uso de armadilha Malaise como única forma de amostragem para vespas sociais pode subestimar a real riqueza de espécies, principalmente dos gêneros Polistes e Mischocyttarus em uma determinada área (Silveira 2002), podendo ser um dos fatores que explica a coleta de apenas duas espécies do primeiro e nenhuma do segundo gênero citado, que são mais coletados através de uma busca ativa direcionada. Apoica concentra seu forrageio no período noturno (Hunt et al. 1995), diminuindo a possibilidade de ser capturada durante o dia por busca ativa. No presente estudo, Apoica arborea de Saussure, Ap. pallens, Ap. pallida e Apoica striata Richards foram capturadas apenas nas armadilhas luminosas, corroborando tal informação. Além destas, outras 15 espécies (totalizando 50%) também foram atraídas por armadilha luminosa e capturadas durante a utilização deste tipo de armadilha, o que pode confirmar a eficiência desta na captura de vespas sociais de outros gêneros também, desde que tenham colônias próximas à instalação da armadilha. Dez espécies (26%) foram coletadas utilizando-se armadilhas suspensas, corroborando que para a Amazônia, onde o dossel da floresta é elevado, esta técnica é uma das mais eficientes para a coleta de vespas sociais. Ainda, para oito espécies (21%) pertencentes a Agelaia, Angiopolybia e Polybia a armadilha atrativa, utilizando-se como isca suco de laranja, foi eficiente, uma vez que tais táxons são altamente atraídos por substâncias com alto teor glicídico. Porém, a utilização apenas de armadilhas atrativas como única forma de amostragem para vespas sociais pode subestimar a real riqueza de espécies de Polistes e Mischocyttarus e até mesmo de Epiponini em uma determinada área, devendo ser usada de forma complementar outras técnicas de coleta mais direcionadas para Vespidae. Por exemplo, no trabalho de Clemente (2009) das 21 espécies coletadas em área de floresta em Minas Gerais, 18 foram capturadas na busca ativa, entre as mais frequentes espécies de Polistes e Mischocyttarus e apenas sete espécies em outro tipo de armadilha atrativa, principalmente de Agelaia e Polybia. Este é o primeiro trabalho para a Amazônia Maranhense registrando 38 espécies nesta reserva, destas, 14 espécies são novos registros para o estado do Maranhão, revelando a importância desta região para a conservação destes insetos. Além disso, o número de espécies atualmente registradas para o estado do Maranhão aumenta de 58 para 72 espécies. Alguns fatores merecem destaque, sendo um deles a averiguação mais minuciosa nesta área, devido principalmente, ao fato do gênero Mischocyttarus ser o mais especioso entre as vespas sociais e não ser constatada a ocorrência do mesmo neste trabalho. Possivelmente por não ser realizado um método de coleta específico para este grupo, como o método direto de busca ativa como a busca ativa com redes entomológicas de vespas em pleno voo ou em ato de visitação floral. A ocorrência de As. traili, Ep. tatua, Po. depressa, Ps. vespiceps, dificilmente coletadas em inventários na Região Amazônica podem expressar a importância desta área preservada na manutenção das vespas sociais.

Agradecimentos Agradecemos ao Dr. Francisco Limeira de Oliveira pelo convite em determinar as vespas sociais coletadas na REBIO Gurupi. Aos revisores pelas excelentes contribuições ao manuscrito. Ao Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio) e ao CNPq/ MCTI - Amazônia Oriental (Processo 558287/2009–3) pelo financiamento da pesquisa e coletas, ao ICMBio, pela autorização de pesquisa na REBIO Gurupi. O primeiro autor agradece o projeto de Pesquisa em Unidades de Conservação do Bioma Caatinga, CNPq/ICMBio 13/2011, pela possibilidade de conhecer a Coleção Zoológica do Maranhão. e-ISSN 1983-0572

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Como citar este artigo:

187

Somavilla, A., D.W.A. Marques, E.A.S. Barbosa, J.S. Pinto Junior & M.L. Oliveira, 2014. Vespas Sociais (Vespidae: Polistinae) de uma Área de Floresta Ombrófila Densa Amazônica no Estado do Maranhão, Brasil, 7 (3): 183-187. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.404

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.419 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Distribuição da Oviposição e Dinâmica Temporal do Aedes aegypti (Linnaeus) por Meio de Ovitrampas Fred Julio Costa Monteiro, José Carlos Tavares Carvalho & Raimundo Nonato Picanço Souto Universidade Federal do Amapá, e-mail: fredjulio@gmail.com (Autor para correspondência), farmacos@unifap.br, rnpsouto@unifap.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 188-192 (2014)

Resumo. O presente estudo teve como objetivo monitorar a dispersão do Aedes aegypti (Linnaeus) por meio de ovitrampas e correlacionar com as variáveis ambientais durante período aproximado de um ano na cidade de Macapá, AP, Brasil. Foram instaladas um total de 66 ovitrampas em 4 zonas da cidade: oeste, sul norte e central, trocando semanalmente as armadilhas. A contagem de ovos permitiu calcular o índice de positividade de ovo (IPO) e índice de densidade de ovo (IDO). Comparou-se o IPO e o IDO entre zonas, e correlacionou-se com os dados climáticos. Durante o estudo, o IPO foi de 50,44% e o IDO 103,79. Não houve diferença do IPO entre as zonas, apenas o IDO da zona central fora maior que as demais. O IPO e o IDO estiveram correlacionados positivamente com a pluviosidade e umidade do ar mínima e, negativamente com a umidade máxima do ar e temperatura máxima e mínima. O monitoramento do A. aegypti por meio de ovitrampa direciona complementarmente a equipe de combate ao vetor, permitindo atuar de maneira mais eficaz na área de maior positividade. Nossos resultados indicam que Macapá está similarmente infestada pelo A. aegypti e que estes elevados índices são influenciados fortemente pelas variáveis ambientais, sendo o período mais chuvoso com os maiores índices entomológicos. Palavra chave: armadilha de oviposição; dengue; índice de densidade de ovo; índice de positividade de ovo.

Distribution of Oviposition and Temporal Dynamics of Aedes aegypti (Linnaeus) by Ovitraps Abstract. This study aimed to monitor the spread of Aedes aegypti (Linnaeus) using ovitraps and correlate the results with the climate data over a period of approximately one year in the city of Macapá, AP, Brazil. A total of 66 ovitraps were installed in four areas of the city (west, south, north and central), and replaced weekly. The eggs were counted to calculate the egg positivity index (EPI) and egg density index (EDI). The EPI and EDI were compared across zones and correlated with climate data. For the period of the study, the EPI was 50.44% and the EDI was 103.79. There was no difference in EPI across different areas, and only the EDI in the central area was greater than that in the other areas. The EPI and EDI were correlated positively with rainfall and humidity minimum and negatively with maximum humidity of air and maximum and minimum temperature. The monitoring of A. aegypti using ovitraps helps the team to combat the vector, enabling them to act more effectively in areas of higher positivity. Our results indicate that Macapa is similarly infested with A. aegypti and these high levels are strongly influenced by environmental variables, being the rainiest period with the largest entomological indices. Keywords: dengue; egg density index; egg positivity index; oviposition traps.

_____________________________________ dengue é a arbovirose que se dispersa mais rapidamente no mundo (WHO 2009). Anualmente, 500 mil pessoas necessitam de hospitalização e ao menos 12,5 mil morrem em consequência da doença. Em 2013, somente nas Américas, foram relatados mais de 2,35 milhões de casos, dos quais mais de 37 mil foram da forma grave (WHO 2014). O vírus dengue pertence ao grupo B dos arbovírus, família Flaviviridae, gênero Flavivirus, compreendendo 4 sorotipos: DEN 1, DEN 2, DEN 3 e DEN 4 (Rosa et al. 1997), possui como vetores mosquitos das espécies Aedes aegypti (Linnaues), principal vetor, e Aedes albopictus (Skuse), que é responsável pela transmissão da dengue na Ásia (Brasil 2009). No Brasil, vários fatores contribuíram para o aparecimento recorrente de epidemias de dengue, destacando-se principalmente a proliferação do vetor, o rápido crescimento demográfico associado à intensa e desordenada urbanização, a inadequada infraestrutura urbana e o aumento da produção de resíduos nãoorgânicos. Além do mais, o vetor desenvolve resistências cada vez mais evidentes às diversas formas de seu controle (Almeida et al. 2009; Mendonça et al. 2009). Macapá, capital do Estado do Amapá, teve o primeiro caso autóctone de dengue em 2001, quando confirmados 2.828 casos de dengue (Correa 2007). Desde então, a doença tornou-se um

grande problema de saúde pública da cidade, comportando-se de forma endêmica. Apesar de esforços voltados a uma eminente vacina tetravalente contra dengue (Lang 2012), atualmente a prevenção ou redução da transmissão do vírus da dengue depende do controle do mosquito vetor ou interrupção do contato humano vetor (WHO 2009). Na vigilância entomológica do A. aegypti, uma ferramenta imprescindível é a armadilha de oviposição ou ovitrampa, pois é um método sensível e econômico capaz de detectar sua presença (Rawlins et al. 1998) e que teve como pioneiros Fay & Perry (1965). Ela pode ser usada para monitorar populações de A. aegypti por longos períodos (Chadee 1990). O presente estudo teve por objetivo monitorar a distribuição da oviposição do A. aegypti e sua dinâmica temporal através de ovitrampas e correlacionar com as variáveis ambientais, durante um período aproximado de um ano.

Material e métodos Área de estudo. O estudo foi realizado no município de Macapá, capital do estado do Amapá, Brasil, o qual possui uma população de 398.204 habitantes (95,73 % da população é urbana), de acordo com o censo demográfico de 2010, realizado

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Distribuição da Oviposição e Dinâmica Temporal do Aedes…

Monteiro et al.

A zona oeste (representada pelos bairros Marabaixo e Cabralzinho) tem a média de 3,33 habitantes por domicílio. É caracterizada pela carência no fornecimento de água e de esgotamento sanitário através da rede geral. É a zona que possui menor cobertura do sistema de coleta de lixo.

pelo Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística – IBGE, o que representa 59,47% da população do Estado (IBGE 2012). Macapá possui o clima tropical úmido, com poucas variações de temperatura (em média de 27º C), com a média anual da umidade relativa do ar de 81% e com uma pluviosidade média em torno de 2.600 mm (Jesus et al. 2000), sendo que o período mais seco concentra-se entre os meses de setembro a novembro (chuva trimestral abaixo de 200 mm) e o mais chuvoso entre março a maio (chuva trimestral maior que 1.000 mm) (Souza & Cunha 2010).

A zona sul (Zerão e Fazendinha) possui a média de 4,2 habitantes por residência, com extensa área de cobertura vegetal, e é considerada a menos urbanizada. A zona norte (Parque dos Buritis e São Lázaro) tem 6.484 residências e 26.720 habitantes, com características socioambientais semelhantes a da zona sul.

Inicialmente, dividiu-se a cidade em quatro zonas: oeste, sul, norte e central. De cada zona foram sorteados dois bairros para execução da pesquisa. Nestes bairros, foram instalados ovitrampas distantes 400 m de raio aproximadamente, localizado em nível do solo no ambiente peridomiciliar, totalizando 66 pontos amostrais, das quais 16 estavam localizados na zona oeste, 18 na zona sul, 11 na norte e 21 na central (Figura 1).

Já a zona central (Central e Jesus de Nazaré) é a mais urbanizada de todas as zonas do estudo. Reúne a maioria dos prédios públicos e a área comercial da cidade, com a média de 3,79 habitantes por residência, é a zona mais urbanizada da cidade, possui a maior cobertura da rede geral de água e esgoto, além da maioria das ruas são pavimentadas (Tabela 1).

Figura 1. Área de estudo indicando os pontos de instalação das ovitrampas. Tabela 1. Características demográficas e sanitárias das zonas de estudo em Macapá, Amapá, Brasil, durante a semana epidemiológica 38/2011 a 35/2012

Variável

189

Zona Oeste

Zona Sul

Zona Norte

Zona Central

Número de domicílios

4.049

5.146

6.484

6.236

População residente

13.502

21.609

26.720

23.659

% de domicílios ligados a rede geral de distribuição de água

7,93

49,73

27,33

78,3

% domicílios ligados a rede geral de esgoto ou pluvial

0,47

1,75

1,28

49,55

% domicílio com coleta de lixo

77,5

98,64

98,47

99,7

Fonte: Ibge (2012).

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Ovitrampas. As ovitrampas confeccionadas foram compostas por um vaso plástico preto de 500 mL, contendo 200 mL de infusão de feno a 10% elaborada de acordo com Reiter et al. (1991), tratada com diflubenzuron, contendo uma palheta de eucatex (fixada por um clipe), medindo 12 cm de altura e 2,5 cm de largura, deixando a parte áspera voltada para o centro do recipiente para favorecer a oviposição. As palhetas foram devidamente identificadas através de etiquetas, com a data e o local da instalação. As armadilhas foram trocadas semanalmente, por um período compreendido entre a semana epidemiológica 38/2011 e a semana epidemiológica 35/2012, sendo as palhetas incineradas após contagem. Determinação do IPO e IDO. As instalações das ovitrampas permitiram determinar semanalmente o índice de positividade de ovo (IPO), que é a porcentagem expressa pelo número de ovitrampas positivas dividida pelo número total de ovitrampas instaladas. Da mesma forma, foi calculado o índice de densidade de ovo (IDO), que é a relação entre número de ovos sobre o número de ovitrampas positivas. Índice Rápido para o A. aegypti (LIRAa). Os dados referentes aos LIRAa’s foram fornecidos pelo Departamento de Vigilância em Saúde de Macapá. Por meio do LIRAa foi possível identificar os principais criadouros para o A. aegypti durante a pesquisa. Variáveis ambientais. Os dados da pluviosidade, umidade do ar (máxima e mínima) e temperatura (máxima e mínima,) foram fornecidos pelo Núcleo de Hidrometereologia e Energias Renováveis do Instituto de Estudos e Pesquisas do Estado do Amapá, na cidade de Macapá, Amapá, Brasil (NHMET/ IEPA). A pluviosidade considerada foi a acumulada por semana epidemiológica, coincidindo assim, com o período de estudo. Similarmente, foram utilizadas as médias semanais tanto para umidade do ar (máxima e mínima) quanto para temperatura (máxima e mínima). Análise estatística. Para realizar as análises estatísticas utilizou-se o software Bioestat 5.3 de Ayres et al. (2007). Inicialmente foi realizada a comparação entre as quatro zonas delimitadas, pelo método estatístico de Kruskal Wallis, tanto

para o IPO quanto IDO. Também foi empregado o teste de correlação de Spearman para verificar a relação entre a pluviosidade acumulada, umidade do ar (máxima e mínima) e temperatura (máxima e mínima) com o IPO e IDO de cada zona de estudo. Para isto, os dados ambientais foram correlacionados após duas semanas com o IPO e o IDO, ou seja, as informações ambientais da semana epidemiológica 38/2011, foram correlacionadas com o IPO e o IDO da semana 40/2011 e assim sucessivamente. O uso de métodos não paramétricos foi justificado pela distribuição não normal dos dados e a heterocedasticidade da variância, que persistiram mesmo após transformação logarítmica.

Resultados No total, foram instaladas 2.508 ovitrampas, das quais 2.339 palhetas foram coletadas, sendo que as demais 169 foram perdidas ou a ovitrampa foi esvaziada. Foram contados 122.478 ovos de A. aegypti em 1.180 palhetas positivas, ou seja, um IPO de 50,44% com o IDO de 103,79. Não houve diferença significativa do IPO entre a mediana das zonas oeste (51,67%), sul (55,91%), norte (63,07%) e central (61,51%) (Teste de Kruskall-Wallis, H = 2,869; gl = 3; p = 0,4122). Porém, relacionado ao IDO, há diferença significativa entre as zonas oeste, sul, norte e central (Teste de Kruskall-Wallis, H = 0,103; gl = 3; p = 0,0177), onde a mediana da zona sul (68,5) foi significantemente menor do que a da zona central (89,5) (Método de Dunn p< 0,05), não diferenciando as demais. O IPO foi correlacionado positivamente com a pluviosidade e a umidade mínima em todas as zonas de estudo (Tabela 2). Já o IDO foi correlacionado significantemente positivo com estas variáveis nas zonas oeste, sul e norte, mas na central, não houve correlação significativa (Tabela 3). Por outro lado, o IPO foi correlacionado negativamente com a umidade máxima e a temperatura máxima e mínima em todas as zonas de estudo (Tabela 2). O IDO foi correlacionado negativamente com a umidade máxima nas zonas oeste, sul e norte. Contudo, na zona central não houve correlação significativa entre o IDO no peridomicílio com a umidade máxima (Tabela 3).

Tabela 2. Correlação entre o IPO e as variáveis ambientais por zona de estudo durante a semana epidemiológica 38/2011 a 35/2012, em Macapá, Amapá, Brasil Variáveis ambientais

Zona Oeste RS

Zona Sul pvalor

Zona Norte pvalor

Zona Central pvalor

pvalor

Pluviosidade

0,613

4,654

<0,0001

0,654

5,188

<0,0001

0,516

3,617

0,0009

0,696

5,822

<0,0001

Umidade máxima

-0,568

-4,142

0,0002

-0,551

-3,964

0,0003

-0,661

-5,387

<0,0001

-0,618

-4,721

<0,0001

Umidade mínima

0,645

5,069

<0,0001

0,563

4,094

0,0002

0,626

4,817

<0,0001

0,787

7,660

<0,0001

Temperatura máxima

-0,587

-4,350

0,0001

-0,588

-4,332

0,0001

-0,631

-4,880

<0,0001

-0,805

-8,144

<0,0001

Temperatura mínima

-0,572

-4,185

0,0002

-0,544

-3,893

0,0004

-0,627

-4,830

<0,0001

-0,772

-7,307

<0,0001

Tabela 3. Correlação entre o IDO e as variáveis ambientais por zona de estudo durante a semana epidemiológica 38/2011 a 35/2012, em Macapá, Amapá, Brasil Zona Oeste RS

Zona Sul pvalor

Zona Norte pvalor

Zona Central pvalor

pvalor

Pluviosidade

0,560

4,055

0,0003

0,431

2,867

0,0068

0,410

2,702

0,0104

0,306

1,932

0,0611

Umidade máxima

-0,599

-4,494

<0,0001

-0,620

-4,752

<0,0001

-0,730

-6,410

<0,0001

-0,209

-1,286

0,2065

Umidade mínima

0,616

4,696

<0,0001

0,441

2,952

0,0055

0,471

3,211

0,0028

0,310

1,961

0,0575

Temperatura máxima

-0,680

-5,568

<0,0001

-0,475

-3,243

0,0025

-0,509

-3,553

0,0011

-0,198

-1,212

0,2333

Temperatura mínima

-0,657

-5,238

<0,0001

-0,442

-2,961

0,0054

-0,527

-3,721

0,0007

-0,221

-1,365

0,1806

e-ISSN 1983-0572

190

Variáveis ambientais

Distribuição da Oviposição e Dinâmica Temporal do Aedes…

Monteiro et al.

Durante a pesquisa foram realizados cinco LIRAa’s, sendo que nos dois primeiros Macapá foi considerada de baixo risco e de médio

risco para o demais. Em todos os LIRAa’s o lixo foi o principal criadouro encontrado (depósito do tipo D2) (Tabela 4).

Tabela 4. Resultado dos LIRAa’s realizados em Macapá, durante semana epidemiológica 38/2011 a 35/2012, em Macapá, Amapá, Brasil.

Semana Epidemiológica

ITR

IIP

46/2011

0,8

1,1

6,8

9,6

4,1

8,2

19,2

50,7

1,4

02/2012

0,7

0,8

15,1

11,3

1,9

17,0

7,5

45,3

1,9

10/2012

2,1

2,5

6,6

13,2

3,0

7,8

9,0

59,2

1,2

19/2012

1,8

2,1

1,4

13,7

7,9

22,3

44,6

2,2

27/2012

1,7

1,9

3,1

7,8

7,0

3,1

20,3

58,7

Onde: IIP – Índice de Infestação Predial; IB: Índice de Breteau; ITR: Índice por Tipo de Recepiente; A1: Depósitos de água elevados; A2: Depósitos de armazenamento de água ao nível de solo; B: Depósitos móveis; C: Depósitos fixos; D1: Depósitos passíveis de remoção – pneus e materiais rodantes; D2: Depósitos passíveis de remoção – lixo; E: Depósitos naturais.

Discussão A ovitrampa mostrou-se uma ferramenta sensível à detecção da presença de fêmeas de A. aegypti, registrando elevado IPO quando exposta por uma semana, índice inferiores aos resultados encontrados por Lourenço-de-Oliveira (2008) no município do Rio de Janeiro (RJ) e superiores aos de Santos-Nunes et al. (2011), no município de Santana (AP), localizado a 18 km de Macapá. O IPO é importante para avaliar qualitativamente a presença de A. aegypti. Neste estudo, por não apresentar diferença significativa no IPO, os resultados sugerem que os níveis de infestação são semelhantes nas diferentes áreas da cidade, mas diferenciando quanto ao IDO, que define a zona central com uma maior densidade de ovos, cujo qual se manteve elevado ao longo do estudo. Esta importância é devida a zona central além de possuir o centro comercial de Macapá, é uma grande produtora de lixo, o qual mostrou ser o principal criadouro do vetor. Além do que, a zona central tem vários prédios públicos e muitas edificações que não possuem trabalho efetivo de eliminação e tratamento de criadouros do mosquito, conforme preconiza o PNCD (Brasil 2002). Ademais, as equipes do Programa Municipal do Controle da Dengue, não possuem equipamentos adequados para inspeção de edifícios (recipientes do tipo A1), o que impossibilita o devido tratamento de locais de difícil acesso, ou seja, existe a perpetuação de criadouros permanentes capazes de manter uma elevada positividade e densidade das ovitrampas. As variáveis climáticas interferem diretamente na presença do A. aegypti. Para Hemme et al. (2010), a interação entre temperatura, umidade relativa e pluviosidade, impactam na sobrevivência e disponibilidade de adultos e locais de oviposição. Segundo Costa et al. (2010) a elevação da temperatura e a redução da umidade durante o período mais seco, pode influenciar negativamente sobre a biologia do vetor, além de também influenciar a positividade e densidade das ovitrampas (Costa et al. 2008).

191

Nesta pesquisa, as elevadas temperaturas tiveram efeitos negativos sobre o IDO e IPO, pois de acordo com Beserra et al. (2006) temperaturas acima de 34 ºC prejudicam o desenvolvimento do A. aegypti, fato este observado neste estudo quando no período compreendido entre a semana epidemiológica 38/2011 e 3/2012 a temperatura máxima ultrapassou este limite. O aumento da pluviosidade disponibiliza maior oferta de criadouros e consequentemente, elevando a densidade vetorial e a susceptibilidade da ovitrampa de ser positivada. Assim, a pluviosidade é uma importante variável climática no monitoramento por meio de ovitrampa, sendo que neste estudo, correlacionando-se positivamente com o IPO e IDO (exceto na zona central), resultados estes diferentes dos encontrados por Konan et al. (2013), que verificaram associação apenas entre o

IPO e a pluviosidade, mas não entre o IDO. Da mesma forma Zeidler et al. (2008) não acharam correlação entre o IDO e a pluviosidade. Outro fator que pode contribuir para não relação entre a pluviosidade com o IPO e IDO é quando estes índices entomológicos são elevados, mantido por condições ambientais favoráveis, principalmente a presença de criadouros permanentes, a pluviosidade pode não influenciar na presença e densidade do vetor. Na presente pesquisa, a correlação do IPO e IDO com a pluviosidade foi significativa após duas semanas, pois este é o período necessário para que as formas imaturas se desenvolvam até a fase adulta e assim haja o voo nupcial, por conseguinte repasto sanguíneo e posterior oviposição, positivando as armadilhas. Em 2010, Macapá possuía apenas 42,6% e 5,6% dos domicílios atendidos rede de água e esgoto, respectivamente (SNSA 2012), além do que a coleta de lixo na cidade é irregular. Este conjunto de fatores favorece para proliferação do mosquito, uma vez que contribui para o uso de recipientes de armazenamento de água, fossas, além do acúmulo de lixo em via pública (Tauil 2001). Esta falta de infraestrutura reflete na elevação da disponibilidade de criadouro para o A. aegypti, que de acordo com os resultados dos LIRAa’s realizados durante a pesquisa, indicam que os depósitos passíveis de remoção (principalmente o lixo) e os de armazenamento de água como principais criadouros para o A. aegypti em Macapá. A estratificação do IPO para orientar o trabalho das equipes de campo é uma estratégia que deve ser utilizada na rotina dos programas de controle da dengue e pode ser desenvolvida semanalmente. O monitoramento do A. aegypti por meio de ovitrampa direciona complementarmente a equipe de campo de combate ao vetor, permitindo atuar de maneira mais eficaz na área de abrangência da armadilha, concentrando esforços nas áreas de IPO mais elevado. Por fim, nossos resultados indicam que Macapá está similarmente infestada pelo A. aegypti e que estes elevados índices são influenciados fortemente pelas variáveis ambientais, sendo o período mais chuvoso com os maiores índices entomológicos.

Agradecimentos A equipe de entomologia do Departamento de Vigilância em Saúde de Macapá, pelo apoio na realização da pesquisa e pelo fornecimento dos dados do LIRAa. Ao NHMET/IEPA pelo fornecimento dos dados ambientais.

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Como citar este artigo:

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Monteiro, F.J.C., J.C.T. Carvalho & R.N.P. Souto, 2014. Distribuição da Oviposição e Dinâmica Temporal do Aedes aegypti (Linnaeus) por Meio de Ovitrampas. EntomoBrasilis, 7 (3): 188-192. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.419

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.430 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Biologia de Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão e Rhodnius pictipes Stål (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae) em Condições de Laboratório Solange Ribeiro Peixoto & José Jurberg Fundação Oswaldo Cruz-Instituto Oswaldo Cruz, e-mail: cailleau@ioc.fiocruz.br (Autor para correspondência), jjurberg@ioc.fiocruz.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 193-198 (2014)

Resumo. Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão vetor da Doença de Chagas domiciliado na região do Alto Beni, Bolívia é uma espécie com a biologia pouco conhecida. Com o objetivo de ampliar o conhecimento acerca de sua biologia, observamos parâmetros de seu ciclo de vida, nos estádios de ninfa, comparando-os com Rhodnius pictipes Stål, espécie morfologicamente semelhante e filogeneticamente próxima. Os seguintes parâmetros foram observados: tempo de eclosão dos ovos, ciclo biológico de ovo-adulto (em machos e fêmeas separadamente), taxa de mortalidade, idade do primeiro repasto sanguíneo e volume de sangue ingerido pelas ninfas. De maneira geral observou-se que as R. stali tem um ciclo de vida mais longo do que R. pictipes e, em ambas espécies, o tempo entre a eclosão do ovo até a fase adulta é menor em fêmeas. Curiosamente para R. stali, que é sabidamente capaz de colonizar domicílios, foi observada uma taxa de mortalidade das ninfas mais alta que em R. pictipes, algo inesperado para a espécie que coloniza estruturas artificiais e foi observada em ambiente artificial. Para R. stali, o primeiro repasto sanguíneo ocorreu, em média, quatro dias mais tarde do que em R. pictipes, espécie que ingeriu um volume total de sangue maior, possivelmente pelo fato de seu corpo ser maior. Conhecendo-se com profundidade os aspectos biológicos dessas espécies será possível direcionar o controle vetorial com mais precisão, principalmente em regiões onde colonizam casas, como no Alto Beni, Bolívia. Palavras-Chaves: Ciclo de vida; Doença de Chagas; triatomíneos.

Biology of Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão and Rhodnius pictipes Stål (Hemiptera, Reduviidae, Triatiminae) in Laboratory Conditions Abstract. Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão is a Chagas Disease vector that colonize houses in the Alto Beni region, Bolivia and its biology is poorly known. Aiming to enhance the understanding about their biology, we observed a few parameters of its life cycle, at nymphal stages, comparing them with Rhodnius pictipes Stål a morphologically similar and phylogenetically close species. The following parameters were observed: time of hatching, development time from egg to adult (male and female separately), mortality rate, age at first blood meal and blood volume ingested by nymphs. In general, it was observed that the R. stali has longer cycle than R. pictipes, and in both species, the time between hatching the egg to adult in females is lower. Interestingly for R. stali, which is known to be capable of colonizing households, the mortality rate of nymphs was higher than observed in R. pictipes, something unexpected for species that colonize artificial structures and was observed in artificial environment. For R. stali, the first blood meal was, on average, four days later than for R. pictipes, species that ingested a greater total blood volume, possibly because of its bigger size. By knowing in depth the biological aspects of these species it will be possible to direct vector control more accurately, especially in regions where they colonize houses, as in the Alto Beni, Bolivia. Keywords: Chagas disease; Life cycle Stages; triatomines.

_____________________________________ doença de Chagas (DC) ou Tripanossomíase Americana é uma infecção crônica e potencialmente fatal causada pelo protozoário Trypanosoma cruzi (Chagas 1909). Considerada uma das infecções parasitárias de maior importância na América Latina devido ao seu elevado impacto social e econômico, levando à óbito pessoas com idade de 30 a 50 anos, principalmente devido as manifestações patológicas de cardiopatia chagásica (Dias et al. 2002). A infecção chagásica, inicialmente uma enzootia silvestre, transmitida na natureza entre animais e triatomíneos, transformou-se em uma antropozoonose com a invasão do homem no ambiente natural no qual circulava o T. cruzi. A ocupação predatória desses espaços pelo homem, fez com que algumas espécies de triatomíneos fossem introduzidas, ativa ou passivamente nas habitações humanas e se estabelecessem novos ciclos de transmissão. Desta maneira, o homem e animais domésticos passaram a fazer parte da cadeia epidemiológica da doença de Chagas (Forattini 1980; Fernandes et al. 1994).

A contaminação da mucosa pelas fezes contaminadas dos triatomíneos é uma das principais formas de transmissão e até o momento não há vacinas ou fármacos eficazes para o tratamento na fase crônica da doença, assim o controle dos vetores domiciliados, educação e melhoria das habitações humanas são principais estratégias na prevenção da infecção humana (Dias 2001; Coura & Pereira 2010). Casos agudos de doenças de Chagas estão sendo registrados no Brasil, principalmente na região da Amazônia, nesses casos, a transmissão envolve tanto o vetor silvestre que invade as residências, contaminação de alimentos, população doméstica ou peridoméstica de espécies nativas de triatomíneos (Gurgel-Gonçalves 2012a, 2012b, 2013). A ocorrência de triatomíneos silvestres representa uma grande dificuldade para a realização do controle vetorial, já que a ocorrência de espécies introduzidas não autóctones é passível de eliminação, pois uma vez eliminadas pode significar a interrupção definitiva da transmissão vetorial em determinadas áreas, desde que não existam aí espécies silvestres, e desde que se impeça a reinfestação a partir de outras áreas (Silveira & Dias 2011).

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Biologia de Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão e Rhodnius…

O principal risco de infecção pela DC na Amazônia está relacionado às espécies de triatomíneos que estão na transição de habitat silvestre para peridoméstico e doméstico, principalmente Rhodnius robustus Larrousse, Rhodnius pictipes Stål, Rhodnius brethesi Matta, Pastrongylus geniculatus Latreille e Triatoma maculata (Erichson), Rhodnius montenegrensis Da Rosa et al. e Eratyrus mucronatus Stål (Guhl et al. 2009; Da Rosa et al. 2012; Meneguetti 2011). Atualmente existem 148 espécies de triatomíneos descritas agrupadas em 18 gêneros e cinco tribos (Galvão et al. 2003; Ayala 2009; Jurberg et al. 2009; Frías 2010; Da Rosa 2012; Abad-Franch et al. 2013; Gurgel-Gonçalves et al. 2013; Jurberg et al. 2013). Todas atuam como vetores reais ou potenciais da DC, e a maioria se alimenta em mamíferos que funcionam como reservatórios naturais, enquanto algumas em aves e outras em répteis e artrópodes (Barreto 1968; Lorosa et al. 2000). Apesar dos avanços obtidos no controle da DC pelos países do Cone Sul esta doença parasitária continua sendo uma das mais importantes na América Latina em termos de impacto sobre a economia nacional e o sistema de saúde pública (Miles et al. 2003). Estima-se que 7-8 milhões de pessoas estejam infectadas, a maioria na América Latina, onde a DC é endêmica (WHO 2013). O custo para o tratamento da DC permanece substancial, a Colômbia, por exemplo, tem atualmente um gasto anual de US$ 267 milhões de dólares para o tratamento de todos os pacientes portadores da infecção, no entanto, o controle vetorial através do uso de inseticida foi estimado em US$ 5 milhões de dólares (WHO 2013). A DC no passado restringia-se ao continente sul americano, no entanto, nas últimas décadas têm sido encontrada em outros continentes, tendo como agente facilitador as migrações humanas (Coura & Vinãs 2010). Atualmente há registros nos Estados Unidos, Canadá, muitos países da Europa e alguns países do Pacífico Ocidental (WHO 2013).

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As espécies de triatomíneos consideradas de importância epidemiológica são aquelas capazes de colonizar habitações humanas (Lent & Wygodzinsky 1979). Das 148 espécies de triatomíneos reconhecidas somente algumas atendem a essa definição, entre elas: Rhodnius prolixus Stål, Triatoma infestans Klug, Triatoma brasiliensis Neiva, Triatoma dimidiata Latreillee Pantrongylus megistus Burmeister (Silva 1985; Galvão et al. 2003). Estas espécies são responsáveis por mais de 80% dos casos da doença de Chagas nas regiões endêmicas (Cailleaux et al. 2011). Os triatomíneos bolivianos Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão, Triatoma sórdida Stål, Triatoma guasayana Wygodzinsky & Abalos, Panstrongylus rufotuberculatus Champion, Eratyrus mucronatus Stål e P. megistus são classificados epidemiologicamente como candidatos vetores, por serem espécies comumente encontradas em meio silvestre, que invadem ocasionalmente ecótopos artificiais, onde formam pequenas colônias (Noireau et al. 2002. Desta forma, a redução da DC depende criticamente do controle da transmissão vetorial, melhoria das habitações e de educação sanitária (Abad-Franch & Monteiro 2005). Os triatomíneos podem ser encontrados nos mais diferentes ecótopos no ambiente silvestre, constantemente invadem as habitações humanas, seja pela mudança topográfica em seu habitat ocasionada pela interferência antrópica ou pela proximidade das habitações com o ambiente silvestre. Dispersam-se por vias ativas ou passivas e são facilmente atraídos por fontes luminosas instaladas nas habitações, uma vez no ambiente peridomiciliar e domiciliar são encontrados em abrigos de animais domésticos e dentro das residências (GurgelGonçalves et al. 2012b). A fragilidade de qualquer enfermidade ao controle depende da sua própria epidemiologia, da forma de como é produzida e das

Peixoto & Jurberg

condições envolvidas, e por outro lado do instrumental tecnológico disponível para seu controle. Neste contexto, se insere a DC, pois passados mais de cem anos da sua descoberta, ainda não há vacinas e fármacos adequados para o tratamento das populações carentes das áreas endêmicas. Ademais, os reservatórios animais são muitos e variados, sendo assim, impossível o esgotamento das fontes de alimentação e contaminação. De acordo com o exposto, o elo mais vulnerável na cadeia de transmissão vetorial da infecção chagásica é o vetor (Silveira & Dias 2011). Desta forma, observações relativas aos aspectos do ciclo de vida dos triatomíneos, principalmente das espécies silvestres que invadem e colonizam ecótopos artificiais, não interessam somente à biologia e ecologia, como também as atividades de controle. (Souza et al. 1978). Assim, o presente trabalho possui como objetivo descrever o ciclo biológico de R. stali e R. pictipes em condições de laboratório, a partir de colônias estabelecidas no insetário do Laboratório Nacional e Internacional de Referência em Taxonomia de Triatomíneos.

MATERIAL E MÉTODOS Utilizou-se insetos provenientes das colônias mantidas no insetário do Laboratório Nacional e Internacional de Referência em Taxonomia de Triatomíneos do Instituto Oswaldo Cruz/ FIOCRUZ. Inicialmente, obtiveram-se de forma aleatória 30 ninfas de quinto estádio de ambas as espécies, para obtenção de adultos. Após a ecdise, procedeu-se a formação de três grupos contendo dois machos e cinco fêmeas das duas espécies. Os casais permaneceram juntos em recipientes de vidro com 12,5 cm de altura e 6,5 cm de diâmetro, cobertos com tampas feitas de tecido de filó presos com elástico e forrados com papel filtro. Na fase inicial, os insetos receberam alimentação duas vezes por semana, em camundongos Mus muscullus Linnaeus, provenientes do Centro de Criação de animais de Laboratório da Fundação Oswaldo Cruz (CECAL/Fiocruz) imobilizados e anestesiados, conforme protocolo número LW-2/14, aprovado pelo Comitê de Ética no Uso de Animais (CEUA-Fiocruz). Após a postura, 150 ovos de R. stali e R. pictipes foram agrupados pela data de postura para determinar o período de eclosão. Após a eclosão separou-se as NI individualmente em tubos de polipropileno com capacidade para 50 mL, forrados com papel filtro para observação das posteriores ecdises e alimentadas uma vez por semana. Os insetos permaneceram em temperatura ambiente no insetário, a qual foi registrada. O ciclo biológico de R. stali ocorreu em temperatura média de 21ºC (mín. 19ºC; máx. 25ºC), umidade relativa (UR) 68% (mín. 54%; máx. 80%) e o ciclo de R. pictipes à temperatura de 21ºC (mín. 17º C; máx. 26º C). UR 61% (mín. 48%; máx. 75%). A observação dos insetos ocorreu diariamente, para que fosse possível verificar o período de incubação dos ovos, percentual de mortalidade dos estádios, até a fase adulta e o período total de desenvolvimento ninfal do NI-NV. Utilizou-se programa Graphpad Prism 5.0 para a análise estatística, usando-se o teste de Kolmogorov-Smirnov para verificar a normalidade das variáveis. Para a comparação das médias das variáveis de cada estádio de desenvolvimento entre as duas espécies utilizou-se o teste T de Student e o teste Mann-Whitney. Para a comparação das taxas de mortalidade entre as duas espécies foi utilizado o teste qui-quadrado. ANOVA ou Kruskal-Wallis fora utilizado para a variância dos parâmetros entre os estádios de desenvolvimento de uma mesma espécie.

RESULTADOS A taxa de eclosão dos ovos foi de 83,34% para R. stali e 86,67% para R. pictipes. O período médio de incubação dos ovos observado para R. stali foi de 18,02± 3,98 dias e o aceite do primeiro repasto ocorreu em média no décimo dia. A duração do ciclo biológico de ovo até a ecdise para NA foi de 134,4 ± 3,62 dias, observado para ovo-NI uma média 18,02 ± 3,98 dias; NINII 20,19 ± 7,53; NII-NIII 22,63 ± 9,89; NIII-NIV 21,98 ± 8,43; NIV- NV 22,02 ± 6,61; NV-AD 29,56 ± 7,89 (Tabela 1), onde os espécimes, machos levaram em média132, 0 ± 3,5 dias para e-ISSN 1983-0572

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completar o ciclo de ovo-adultos e as fêmeas 124,74 ± 4,7dias (Tabela 2), taxa de mortalidade 36% NI; 16,8% NII; 8,0% NIII; 4,8% NIV; 5,6% NV (Tabela 1). O número de repastos NI-NV: 1,05 ± 0,27; 1,11 ± 0.32; 1,13 ± 0,33; 1,15 ± 0,42; 1,52 ± 0,79; respectivamente (Tabela 3). Foi observado um aumento médio do peso corporal após alimentação de 7,8±2,68 vezes para NI; NII 6,58 ± 2,05; NIII 6,02 ± 2,05; NIV5, 61 ± 1,66; NV 5,98 ± 1,20 (Tabela 4). O volume médio total de sangue ingerido da NINV foi de 60,46± 69,0 mg, onde NI ingeriu uma média 2,8 ± 0,9 mg; NII 8,9 ± 2,7 mg; NIII 28,7 ±2 6,1 mg; NIV 69,7±21,0 mg; NV 192,2 ± 43,2 mg (Tabela 5). R .pictipes por sua vez, apresentou um período médio de incubação dos ovos de 15,35 ± 4,56 dias, e o aceite do primeiro repasto ocorreu em média no quinto dia. A duração total do ciclo

biológico de ovo-adulto foi de 111,7 ± 5,00 dias, sendo para o NI 15,09 ± 4,93; NII 15,95 ± 5,58; NIII 17,89 ± 6,20; NIV 19,82 ± 6,15; NV 27,60 ± 4,87 (Tabela 1), os espécimes machos levaram e média 109,0±2,1 dias para completar todo o ciclo de biológico e as fêmeas 107,42 ± 1,9 dias (Tabela 2). A taxa de mortalidade foi de 43% para NI; NII 11,6%; NIII 9,4 %; NIV 1,5%; NV 1,6%. (Tabela 1). Número de repastos realizados NI-NV: 1,12 ± 0,41; 1,04 ± 0,21; 1,07 ± 0,26; 1,06 ± 0,24; 1,26 ± 0,79; respectivamente (Tabela 3). Foi observado um aumento médio do peso corporal após alimentação de 10,64 ± 4,40 vezes para NI; 6,82 ± 1,81 NII; 5,61 ± 1,30 NIII; 5,38 ± 1,11 NIV; 5,43 ± 1,39 NV (Tabela 4), volume médio total de sangue ingerido da NI-NV foi 64,78±72 mg, onde NI ingeriu uma média 3,4 ± 3,0 mg, NII 10,4 ± 2,3 mg, NIII 28,7 ± 8,0 mg, NIV 81,9 ± 27,45; NV 199,5 ± 62,7 mg (Tabela 5).

Tabela 1. Ciclo biológico (dias) e percentual de mortalidade dos estádios ninfais de Rhodnius stali à temperatura 21ºC e umidade relativa de 68% e Rhodnius pictipes à temperatura de 21ºC e umidade relativa de 60%. Duração (X±S) (mín. – máx.)

Número de insetos/ovos Estádio

Rhodnius stali

Rhodnius pictipes

125

OVO –NI NI-NII NII-NIII NIII-NIV NIV-NV NV-AD

Mortalidade (%)

Rhodnius stali

Rhodnius pictipes

Rhodnius stali

Rhodnius pictipes

130

18.02±3.98 (11-38)

15.35±4.56*** (5-44)

16.66

13.33

20.19±7.53 (10-43)

15.09±4.93*** (9-29)

36.0

43.0

22.63±9.89 (10-58)

15.95±5.58*** (7-33)

16.8

11.6

21.98±8.43 (14-59)

17.89±6.20** (10-45)

8.0

9.4

22.02±6.61 (11-45)

19.82±6.15 (12-38)

4.8

1.5

29.56±7.84 (7-48)

27.60±4.87 (15-42)

5.6

1.6

134.4±3,62

111.7±5,00

Duração do ciclo biológico

Nota: Ambas as espécies iniciaram o ciclo com 150 ovos. X: média; S: desvio padrão, *P<0,05 Teste de Man Whitney N: nº ovos ou insetos; NI: ninfas de 1º estádio; NII: ninfas de 2º estádio; NIII: ninfas de 3º estádio; NIV: ninfas de 4º estádio; NV: ninfas de 5º estádio; AD: adulto.

Tabela 2. Ciclo biológico entre machos e fêmeas de Rhodnius stali à temperatura 21ºC e umidade relativa de 68% e Rhodnius pictipes à temperatura de 21ºC e umidade relativa de 60%. Ciclo biológico (X±S) (mín. – máx.)

Rhodnius stali♀

Ovo –NI

18,29±4,0* (11-25)

15,53±2,61 (11-19)

14,71±2,92 (10-22)

14,16±2,08 (11-18)

NI –NII

19,29±6,6 (11-32)

17,37±6,23 (10-38)

14,17±4,89 (9-29)

14,42±4,75 (9-23)

NII –NIII

21,24±5,8 (11-33)

21,05±8,0 (13-49)

15,58±4,54 (7-28)

14,58±3,25 (8-22)

NIII –NIV

21,88±10,8 (14-59)

20,11±6,0 14-33)

17,88±5,48 (10-33)

16,47±3,94 (10-24)

NIV – NV

22,06±5,71 (14-36)

20,84±5,6 (15-32)

19,79±6,99 (12-38)

19,32±5,19 (13-33)

NV – AD

29,24±8,98 (20-43)

29,84±9,2 (7-48)

26,92±3,69 (15-36)

28,47±6,0 (20-42)

132,0±3,5

124,74±4,5

109,05±2,1

107,42±1,9

Duração biológico

ciclo

X: média; S: desvio padrão; *P<0,05 Teste de Man Whitney; N: nº ovos ou insetos; NI: ninfas de 1º estádio; NII: ninfas 2º estádio; NIII: ninfas de 3º estádio; NIV: ninfas de 4º estádio; NV: ninfas de 5º estádio; AD: adulto; ♂:macho;♀:fêmea.

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Ciclo biológico (X±S) (mín. – máx.)

Estádio

Biologia de Rhodnius stali Lent, Jurberg & Galvão e Rhodnius… Tabela 3. Número de repastos realizados durante os estádios do ciclo biológico de Rhodnius stali à temperatura 21ºC e umidade relativa de 68% e Rhodnius pictipes à temperatura de 21ºC e umidade relativa de 60%.

Estádios

Número de repastos realizados (X ± S) (mín - max) Rhodnius stali

Rhodnius pictipes

1,05 ± 0,27 (1-3)

1,12 ± 0,41 ( 1-3)

NII

1,11 ± 0,32 (1 -2)

NIII

Tabela 4. Aumento de peso (vezes) ocorrido após o repasto durante os períodos ninfais do ciclo biológico de Rhodnius stali à temperatura 21ºC e umidade relativa de 68% e Rhodnius pictipes à temperatura de 21ºC e umidade relativa de 60%.

Estádio

Aumento de peso em vezes (X±S) (mín. – máx.) Rhodnius stali

Rhodnius pictipes

1,04 ± 0,21 (1-2)

7,80±2,68 (1-16,5)

10,64±4,40 (3-30)

NII

6,58±2,05 (1-13)

6,82±1,81 (3-12)

1,13 ± 0,33 (1-2)

1,07 ± 0,26 (1-2)

NII

6,02±2,05 (2-12)

5,61±1,30 (1-9)

NIV

1,15 ± 0,42 (1-3)

1,06 ± 0,24 (1-2)

NIV

5,61±1,66 (2-10)

5,38±1,11 (4-8)

1,52 ± 0,79 (1-5)

1,26 ± 0,44 (1-2)

5,98±1,20 (4-9)

5,43±1,39 (1-10)

Média

1,19 ± 0,42

1,11± 0,31

6,89± 4,26

8,08± 3,35

X: média; S: desvio padrão; mín.: mínimo, máx.; máximo; NI: ninfas de 1º estádio; NII: ninfas de 2º estádio; NIII: ninfas de 3º estádio; NIV: ninfas de 4º estádio; NV: ninfas de 5º estádio. Tabela 5. Volume médio de sangue ingerido (Mg) durante o ciclo biológico de Rhodnius stali à temperatura 21ºC e umidade relativa de 68% e Rhodnius pictipes à temperatura de 21ºC e umidade relativa de 60%.

Estádio

Volume médio de sangue ingerido (Mg.) ( X±S) (mín. – máx.) Rhodnius stali

Rhodnius pictipes

2,8±0,9 (12-77)

3,4±3,0* (17-33)

NII

8,9± 2,7 (11-157)

10,4± 2,3** (34-160)

NIII

28,7± 26,1 (7-187)

28,7±8,0 (1-462)

NIV

69,7±21,03 (73-117)

81,9±27,45* (34-195)

192,2±43,3 (91-296)

199,5±62,7 (57-380)

60,46 ± 69,0

64,78±72,0

Volume T o t a l Médio de Sangue Ingerido

X: média, S: Desvio padrão da média, mín.: mínimo, máx.: máximo* P<0,05; NI: ninfas de 1ºestádio; NII: ninfas de 2º estádio; NIII: ninfas de 3ºestádio; NIV: ninfas de 4º estádio; NV: ninfas de 5º estádio.

DISCUSSÃO

196

Peixoto & Jurberg

Os resultados do presente trabalho, sobre os parâmetros biológicos de R. stali, são os primeiros relatados na literatura. Esta espécie foi descrita a partir de espécimes depositados Coleção de Triatomíneos do Instituto Oswaldo Cruz (CTIOC) identificados erroneamente como R. pictipes Stål. Ambas as espécies puderam ser separadas por meio de análise morfométrica da cabeça e comparação das estruturas fálicas, que mostraram semelhança com a presença de um suporte do falosoma (Sph) e um processo do pigóforo (PrP) bífido, estruturas que as demais espécies do gênero Rhodnius não possuem o que levou a situála no “complexo R. pictipes” e supor serem a ligação entre os Rhodniini e Triatomini (Cailleaux et al. 2011).

Valor médio total

X: média; S: desvio padrão; mín.: mínimo; máx.: máximo; NI: ninfas de 1º estádio; NII: ninfas de 2º estádio; NIII: ninfas de 3º estádio; NIV: ninfas de 4º estádio; NV: ninfas de 5º estádio.

No Brasil R. stali é encontrada na Região Centro- Oeste no estado do Mato Grosso do Sul e R. pictipes nas Regiões Norte: Rondônia, Amazonas, Roraima, Amapá, Pará e Tocantins; Nordeste: Maranhão, Piauí; Centro-Oeste: Mato Grosso. (Jurberg et al. 1998, 2013a, 2013b). Os ciclos biológicos de R. pictipes descritos na literatura relataram uma variabilidade de 18 a 21 dias para a eclosão dos ovos. Otero et al. (1976) observaram em temperatura média ambiental com mínima de 25ºC e máxima de 33ºC que R. pictipes levou 118 dias para completar o ciclo de ovo a adulto alimentados em G. gallus domesticus Linnaeus. Silva & Silva (1990) em temperatura controlada de 25 ± 0,5 e UR 70% observaram que a mesma espécie levou 150,6 dias para completar ciclo e 119,2 dias quando o protocolo experimental foi realizado em temperatura controlada de 30º C e UR 70%, todos alimentados com G. gallus domesticus. Rocha et al. (1994) observou para a mesma espécie, alimentadas em Columba livia Gmelin em temperatura controlada de 28ºC ± 1, UR 80%, 316,3 dias para completar o ciclo. Em 1997, o mesmo autor sob as mesmas condições ambientais, mas com alimentação através de membrana de silicone com sangue desfibrinado de carneiro, observou que os espécimes machos levaram 194,3 dias para completar o ciclo e as fêmeas 161,3 dias e quando alimentados em camundongos Mus musculus Linnaeus, 176,2 dias para os espécimes machos e 176,6 dias para os espécimes fêmeas completarem o ciclo biológico de ovo a adulto. O tempo médio de eclosão dos ovos observados pelos autores acima foi de 18 a 21dias. Sob as condições ambientais do presente trabalho, R. pictipes levou 111,7±5,00 dias para completar o ciclo biológico, o menor tempo observado na literatura, que anteriormente era de119,2 dias à temperatura de 30 ± 1º C e UR70 ± 5% (Silva & Silva 1990). A espécie R. stali por sua vez, possui um ciclo biológico mais longo em relação às demais espécies do gênero, 134,4 ± 3,62dias,onde foi observado para os espécimes machos 132,0 ± 3,5 e para os espécimes fêmeas 124,7 ± 4,5, quando comparado com Rhodnius neglectus Lent com 85,9 dias à temperatura de 26ºC e UR 75% (Freitas et al. 1967), Rhodnius domesticus Neiva & Pinto à temperatura de 25 ± 4ºC e UR 70 ± 5% com duração do ciclo de 93,85 ± 7,34 (Guarneri et al. 1998), Rhodnius pallescens Barber com 97,0 dias à temperatura de 25 ± 3ºC e UR 60%, Rhodnius pallescens Barber com 102,0 dias à temperatura de 27 e UR 80% (Jurberg & Rangel 1984), R. prolixus com 114,0 dias e-ISSN 1983-0572

com temperatura de 24-26°C E UR 70-75%, Rhodnius nasutus Stål, 1859 com 114,2 dias à temperatura de 30ºC ± 1 e UR 70 ± 5 (Silva & Silva 1989), R. prolixus com 117,7 dias à temperatura de 28ºC ± 1 e UR 75%-80% dias (Arévolo et al 2007), Rhodnius milesi Carcavallo, Rocha, Galvão & Jurberg com 120,7 dias à temperatura de 24 ± 5ºC e UR 75 ± 18% (Alves 2007), R. pallescens com 126,0 dias à temperatura de 25 ± 3ºC e UR 80% ± 3% (Jurberg & Rangel 1984), R. domesticus, à temperatura de 25 ± 4ºC e UR 70 ± 5% com duração do ciclo de 93,85 ± 7,34 (Guarneri et al. 1998), R. brethesi com 132,4 dias à temperatura de 27 ºC (Rocha et al. 2004). De acordo com os resultados obtidos no presente trabalho, foi possível observar que: 1) R. stali possui um ciclo biológico mais longo quando comparado com algumas espécies do gênero. 2) R. pictipes, apresentou nas condições ambientais deste estudo, o menor ciclo biológico descrito na literatura até o momento. 3) A elevada taxa de eclosão dos ovos demonstrou a alta viabilidade dos ovos de ambas as espécies. 4) O curto período do ciclo observado para R. pictipes, permitiu estimar uma elevada densidade populacional com quase quatro gerações ao ano, enquanto R. stali apresentaria quase três gerações 5) Os dados de biologia comparada obtidos no presente trabalho, corroboram a diferenciação das duas espécies. 6) Deve-se levar em consideração, que antes da descrição de R.stali os dados obtidos na literatura sobre a biologia de R.pictipes devem ser considerados com reserva, já que ambas as espécies poderiam ser facilmente confundidas. Assim, informações sobre os parâmetros biológicos e sobre a influência da temperatura no período de incubação dos ovos, observados no neste trabalho, podem ser utilizados em trabalhos profiláticos, no que se que refere a adequação dos períodos de aplicação de inseticidas residuais, nas regiões de diferentes climas, caso ocorra a domiciliação de R. stali e R. pictipes (Silva 1985).

AGRADECIMENTOS Ao CNPq, CGlab/ SVS/ Ministério da Saúde. Aos técnicos Airton Jarbas Pereira, Maria Emília Portela, Sergio Verly, Valdir Dias Lamas Junior e Vanda Cunha pela colaboração na manutenção do insetário de Triatomíneos do Laboratório Nacional e Internacional de Referência em Taxonomia de Triatomíneos. Aos revisores anônimos.

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Como citar este artigo:

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Peixoto, R.B. & J. Jurberg, 2014. Biologia de Rhodnius stali, Lent, Jurberg & Galvão e Rhodnius pictipes Stål (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae) em condições de Laboratório. EntomoBrasilis, 7 (3): 193-198. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.430

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.443 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Composition of the Families of Parasitoids Wasp in the Parque Nacional da Serra da Canastra, Minas Gerais, Brazil Diego Galvão Pádua¹, Sônia Lúcia Modesto Zampieron² & Juliano Fiorelini Nunes² 1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: paduadg@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Fundação de Ensino Superior de Passos, e-mail: sonia.zampieron@gmail.com, fiorelini@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 199-206 (2014)

Abstract. This study aimed to produce an inventory of the parasitoid Hymenoptera for the Parque Nacional da Serra da Canastra, using the vegetation sweep method. Between September 2009 the October 2010, 6,489 exemplars were collected, belonging to eight superfamilies and 24 families. Eulophidae, Braconidae, Platygastridae, Pteromalidae and Encyrtidae were the families with the highest relative abundance, being responsible for 18.6%, 18.5%, 15.8%, 10.3%, and 9.8% the total number of collected, respectively. Nineteen families combined contributed less than 4% of the sample. The greatest diversity occurred at sample points located on the base of the Chapadão da Canastra, influenced, probably, by the phytophysiognomic gradient in this region. A similarity analysis this study with other surveys of parasitoid wasps in the Cerrado, besides a preliminary table of Pimplinae (Ichneumonidae) genus is presented. Keywords: Cerrado; inventory; parasitoid wasp; Pimplinae; sweeping

Composição de Famílias de Vespas Parasitoides no Parque Nacional da Serra da Canastra, Minas Gerais, Brasil Resumo. O objetivo deste estudo foi verificar a composição faunística de Hymenoptera parasitoide do Parque Nacional da Serra da Canastra, utilizando o método de varredura de vegetação. Foram coletadas no período de setembro de 2009 a outubro de 2010, um total de 6.489 exemplares, pertencentes a oito superfamílias e 24 famílias. Eulophidae, Braconidae, Platygastridae, Pteromalidae, Encyrtidae foram as famílias com a maior abundância relativa, sendo responsáveis por 18,6%, 18,5%, 15,8%, 10,3% e 9,8% do número total coletado, respectivamente. Dezenove famílias combinadas tiveram abundancia menor que 4%. As maiores diversidades foram observadas nos pontos localizados na base do chapadão da Canastra, influenciadas, provavelmente, pelo gradiente fitofisionômico desta região. Uma análise de similaridade entre este estudo com outros inventários de vespas parasitoides no Cerrado, além de uma tabela preliminar de gêneros de Pimplinae (Ichneumonidae) é apresentada. Palavras-Chave: Cerrado; inventário; Pimplinae; varreduras vegetação; vespas parasitoides

_____________________________________ n Brazil faunal surveys of families of parasitoid Hymenoptera mostly occur in either agricultural systems (e.g. Dall’Oglio et al. 2000; Perioto et al. (2002a, 2002b); Perioto et al. 2004; Souza et al. 2006; Dorfey et al. 2011; Ferreira et al. 2013) or protected areas (e.g. Azevedo & Santos 2000; Azevedo et al. 2002; 2003; Perioto et al. 2003; 2005; 2008; Alencar et al. 2007; Feitosa et al. 2007). The Cerrado is often classified in accounts of world vegetation as a “savanna” (e.g. Hills & Randall 1968), and in a very wide sense of that much-abused word it is. However, it is found in almost the whole possible range of structural forms: forest (with closed tree canopy), arboreal woodland (with open tree canopy), tree and scrub woodland (trees more scattered and sharing prominence with scrub elements, all woody plants together forming an open layer), closed scrub open scrub, grassland with scattered low shrubs only (the last three “savanna” in the strict structural sense), and grassland without any evidently visible woody plants (Eiten 1972). The Parque Nacional Serra da Canastra is the second largest protected area in the state of Minas Gerais. It contributes approximately 3.9% of the 5.2 million hectares of Cerrado protected within federal conservation units (Mma/Ibama 2005), and is now a major tourist attraction. The park was set up to preserve the water quality of the headwaters of the São Francisco River, as well conserve as the region´s flora and fauna, which has

many endemic species (Ibdf 1981). To date, a few were the surveys of insect fauna in the region, which alone justifies the need to intensify the studies, that not only will make public the biological species diversity place, as contribute with to public agencies that require local data to implement environmental protection policies. Abreu & Zampieron (2009) conducted a pioneering study of the parasitic Hymenoptera fauna of the Parque Nacional Serra da Canastra (PNSC). At a single site they used two types of traps: Malaise and Moericke. Subsequently, Pádua & Zampieron (2012) using the vegetation sweeping method sampled the Serra da Babilônia tableland, an area within the park buffer zone still that suffers extensive human impact. Accordingly, aim of this study was to conduct a broad-scale assessment of the faunal composition of parasitoid Hymenoptera of the Parque Nacional Serra da Canastra.

Materials and methods Created by Decree No. 70,355 of April 3, 1973, Parque Nacional Serra da Canastra covers an area of approximately 200,000 hectares, across the municipalities of São Roque de Minas, Funding Agency: CNPq, (Proc.100538/2009-6)

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Composition of the Families of Parasitoids Wasp in the Parque…

Vargem Bonita, Sacramento, Delfinópolis, Capitólio and São João Batista do Glória, Minas Gerais. The climate is tropical seasonal, with a temperate dry winter (22-23°C), and an average annual rainfall of between 1,200 and 1,800 mm (Mma/Ibama 2005). The predominant vegetation is Cerrado, with varied sub-types such as: mesophyllic hill forest, cerrado sensu stricto, grassland cerrado, rock-dominated areas and gallery forests. Altitude ranges from 800-1,500 m (Ibdf 1981). The survey was conducted at four sample points within the park, with two points at high elevations in the Chapadão da Canastra (Mma/Ibama 2005), and two points lower down, near the Casca D’anta waterfall (Figure 1). Sample point I (20°13’00.6”S; 46°28’38.4”W) was at an altitude of 1462 meters, and was in grass-dominated vegetation on a rockstrewn plain, rocky outcrops were numerous and there was a high incidence of wind. The site was some 35 km from Point II.

and a forest fragment located in depression. It also has a high incidence of wind and was 34 km from Point III. Sample point III (20°18’48.4”S; 046°31’46.1”W), was located at the base of the plateau and was in an area outside the Park. It had an altitude of 854 m, and here the sweeping method was performed in the ecotone between a formation of Cerrado sensu stricto and grassland. This Point was also close (150 m) to riparian vegetation on the banks of the São Francisco River. It was approximately one kilometer from Point IV. Sample point IV (20°18’27.3”S; 046°31’28.9”W), was also located at the base of the plateau, in dense riparian vegetation, with both cerrado sensu stritu and anthropogenically-disturbed areas such as roads and houses close-by. The altitude was 920 m. It was 12 km distant from point I. The sampling was done by the vegetation sweeping method, simultaneously using four sweep nets each with 43 cm circumference coupled with a cotton fabric, supported by an 18.5 cm cord.

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Sample point II (20°08’20.2”S; 46°47’20.4”W) was at an altitude of 1353 m, and located on an ecotone between Cerrado grassland

Autor(es)

Figura 1. Location of the points in the Parque Nacional da Serra da Canastra.

e-ISSN 1983-0572

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Sampling was carried out between September 2009 and October 2010, and totaled 45 samples sweepings from all four sites. Each monthly sample was a result of 15 minutes of simultaneous collection effort, by four people (total excluding time for stops to removal of collected material). The technique was applied randomly to vegetation from ground level to a height of approximately two meters. During data collection, the insects captured were transferred to killing bags containing cotton pads soaked in ethyl acetate, so as to fix the material collected. Sample collection was influenced by rainfall, hence collecting did not occur in October/2009 and March 2010, while in December 2009 and February 2010 sampling occurred on wet vegetation, which reduced capture efficiency (Table 1). All the material was screened in the Entomology Laboratory of the Fundação de Ensino Superior de Passos (FESP), Minas Gerais. Being included the families pertaining to the series “Parasitic” (Terebrantia) and superfamily Chrysidoidea (Aculeata) followed the identification and classification of Sharkey (2007). All material was preserved in vials with 70% alcohol, with the exception of Pimplinae which were mounted on entomological pins and identified according to Gauld (1991), with identifications subsequently checked by an expert (see acknowledgements). The wet collections were deposited in the Entomology Laboratory of the Fundação de Ensino Superior de Passos (FESP), Minas Gerais, and pimplinids were deposited in the Entomological Collection DCBU the Federal University of São Carlos (UFSCar), São Paulo. To calculate relative abundance we used the formula AR = n/N x 100, where n = number of individuals of each family, N = total number of individuals collected. To create Dominance (D), Shannon diversity (H’) and Equitability (J’) indices the program PAST 2.00 (Hammer et al. 2001) was used. To check the similarity between areas on the faunal composition was used the Jaccard index (C) (Southwood 1978) obtained by the program R, version 3.1.0 (R Development Core Team 2014), using the package Vegan (Oksanen et al. 2013).

Results and Discussion A total of 6,489 exemplars of parasitoid wasps were collected, in eight superfamilies and 24 families (Table 1). Three Pimplinae genera (Table 2) were also identified. Neotheronia, Pimpla and Zonopimpla were genera of pimplineds collected in this study, through the sweeping technique. Neotheronia species are mainly idiobionts parasitoids of pupae and prepupae in cocooned lepidopteran and/or hyperparasitoids of Ichneumonidae and Tachinidae parasitoids of such hosts. Pimpla species are idiobionts endoparasitoids of pupae lepidopteran concealed in leaf litter, moss, leaf rolls in herbaceous vegetation or in the soil (Gauld et al. 1998). Zonopimpla species are solitary parasitoids or gregarious of pupae and prepupae of holometabolous insects concealed in leaf mines, galls or cocooned (Gauld 1991). In comparison, Kumagai (2002) collected a total of 13 genera of the same subfamily at the Ecological Station of Universidade Federal de Minas Gerais/MG, using a Malaise trap, in which the three genera cited in this study, was also captured. Traditional collecting methods involving simple hand-netting, supplemented by sweeping, will produce reasonable numbers of pimplines and other ichneumonoids, especially in warm overcast weather. However, Malaise traps, is probably the best means of obtaining large, general samples from most habitats (Fitton et al. 1988). The sweepings made at the base of the plateau collected 4,583 individuals, whereas that the specimens collected in the high part totaled 1,906 individuals. This must be related to the structural difference of the vegetation characteristic of high part, where there is high incidence of winds and the campestral formation of Cerrado is predominant, with isolated patches of forest. Unlike the base of the plateau, where the incidente of winds is less constant and structural complexity of vegetation is larger, with formation of Cerrado with more strata and major influence of river and riparian vegetation.

Superfamily

Family

S/09

N/09

D/09

J/10

F/10

A/10

M/10

J/10

A/10

S/10

O/10

Total

134

Ceraphronidae

130

Megaspilidae

299

185

498

354

640

263

198

412

383

3345

Agaonidae

Aphelinidae

Ceraphronoidea

Chalcidoidea

Chalcididae

Encyrtidae

144

638

Eucharitidae

Eulophidae

141

195

137

236

101

133

1209

Eupelmidae

122

Eurytomidae

250

Mymaridae

101

Perilampidae

Pteromalidae

146

100

125

667

Signiphoridae

Torymidae

Trichogrammatidae

137

Chrysidoidea

to be continued...

e-ISSN 1983-0572

201

Table 1. Superfamilies and families of parasitoid wasps sampled by means of sweep net in the Parque Nacional da Serra da Canastra/MG in the period of September/2009 to October/2010.

Composition of the Families of Parasitoids Wasp in the Parque…

Autor(es)

Table 1. Continued... Superfamily

Family

S/09

N/09

D/09

J/10

F/10

A/10

M/10

J/10

A/10

S/10

O/10

Total

Bethylidae

137

Dryinidae

155

137

174

Cynipoidea Figitidae Diaprioidea Diapriidae Evanioidea Evaniidae

254

197

127

178

105

181

100

126

1458

Braconidae

191

156

105

157

143

109

1203

Ichneumonidae

255

159

166

145

138

1026

159

166

145

138

1026

791

442

499

1099

693

1080

534

344

710

660

6489

Ichneumonoidea

Platygastroidea Platygastridae Total

Table 2. Species of Pimplinae sampled with nets sweep in the Parque Nacional da Serra da Canastra/MG in the period of September/2009 to October/2010. Tribe

Specie

Total

Pimplini Neotheronia sp.1

Neotheronia sp.2

Pimpla sp.1

Zonopimpla sp.1

Zonopimpla sp.2

Ephialtini

According Rizini (1979), above 900 meters typically occurs what we call clenched altitude. Points I and II are exactly in this band (1,468 m and 1,353 m), characterized as a cerrado in this category. To Rodela (1998) the savanna altitude can be considered as transitions of savanna to rupestrian field, containing plant species of the two formations. Therefore, in these physiognomy there specific endemismo of the flora of the rupestrian fields mixing species of cerrado, attributing atypical character, transitional and biodiverse.

202

Some authors have reported on their studies several factors responsible for the variation in vegetation mosaic of the Cerrado, such as climate, fire and human actions (Coutinho 1990; Pivello & Coutinho 1996; Ratter et al. 1997; Dezzeo et al. 2004). Phytogeographic patterns for the Cerrado have been established also through the studies by different researchers (Ratter & Dargie 1992). Ratter et al. (1996), analyzing 98 Cerrado areas distributed throughout the national territory, encountered a pattern of phytogeographic distribution formed by six groups, which were classified according to locality: a group to south, a group southeast, a group central, a group in the midwest, a group to the north and a group formed by the Cerrado jammed at Amazon. In this work, the climate, and particularly precipitation and the time of the dry season were factors important for the distribution of vegetation of Cerrado, as well as the effect of altitude. Environmental factors cited by these authors are probably also responsible for the formation of different floristic groups presented in the State of Minas Gerais.

Coutinho (1978) emphasizes that the Cerrado is composed of five different vegetation types, which have two extremes, one forest physiognomy called cerradão, where there is predominance of woody vegetation and physiognomy campestral, the grassland, where besides herbaceous vegetation, encountering are also small subshrubs. The others phytophysiognomies, Cerrado sensu stricto and cerrado grassland, are vegetation ecotone between cerradão and grassland. Eulophidae, Braconidae, Platygastridae, Pteromalidae and Encyrtidae together were the most abundant families, giving 73% of the total sample (4,743 exemplars). The abundance of Braconidae was higher than the other families for six months of the collecting, while Eulophidae was highest for four months, already Platygastridae and Pteromalidae for one month each. Eulophidae, Braconidae, Platygastridae and Ichneumonidae occurred in all samples by month (Table 3). The relative abundance of families at the sample sites is given in Table 3. At Point I the family Eulophidae was most abundant, followed by Encyrtidae and Platygastridae. At Point II the family Braconidae was most abundant, followed by Eulophidae and Platygastridae. At points III and IV Braconidae and Platygastridae were the most abundant families, sequentially, first and second most abundant. Braconids have a high degree of specialization, tending to attack and feed on a very narrow range of hosts (Wharton et al. 1997). This, and their often specialized suite of biological and behavioral adaptations (Shaw & Huddleston 1991), means the group has strong potential as bio-indicators for biological monitoring (Barbieri Junior & Penteado-Dias 2012). The xeromorphic nature of the Cerrado biome favors the e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 7 (3)

Table 3. Abundance of individuals and relative abundance (Ra) of parasitoid wasp for each point sample through of technique of sweeping in the Parque Nacional da Serra da Canastra, Minas Gerais. Famílias

Point I

Ra (%)

Point II

Ra (%)

Point III

Ra (%)

Point IV

Ra (%)

Total

Agaonidae

0.01

0.0

Aphelinidae

0.3

0.26

0.33

0.4

Bethylidae

0.23

0.63

0.15

1.1

138

Braconidae

1.04

300

4.62

327

5.03

508

7.8

1203

Ceraphronidae

0.1

0.12

0.8

1.0

130

Chalcididae

0.13

0.29

0.55

0.3

Diapriidae

0.01

0.15

0.13

154

2.4

174

Dryinidae

0.04

0.09

0.04

0.1

Encyrtidae

120

1.84

119

1.83

195

204

3.1

638

0.23

0.16

0.0

Eulophidae

227

3.49

227

3.49

286

4.4

469

7.2

1209

Eupelmidae

0.15

0.32

0.83

0.6

122

Eurytomidae

0.26

0.73

110

1.69

1.2

250

Evaniidae

0.1

0.33

0.09

0.4

Figitidae

0.27

0.33

0.6

0.9

137

Ichneumonidae

0.52

0.9

0.46

132

2.0

255

Megaspilidae

0.04

0.0

Mymaridae

0.13

0.44

0.8

101

Perilampidae

0.03

0.06

0.03

0.2

Platygastridae

1.08

157

2.4

315

4.84

483

7.5

1026

Pteromalidae

0.63

1.21

281

4.33

266

4.1

667

Signiphoridae

0.1

0.03

0.29

0.1

Torymidae

0.06

0.16

0.21

0.3

Trichogrammatidae

0.01

0.06

0.46

0.2

706

10.87

1200

18.49

1870

28.81

2713

6489

Total

Braconidae community whose hosts (which include Lepidoptera, Coleoptera and Diptera) often occupy niches hidden in plant tissues (Cirelli & Penteado-Dias 2003). The eulophids comprise the largest family of Chalcidoidea (Noyes 2013), and their biology is also extremely diverse, including ecto- or endoparasitoids of many families and orders of insects (Melo et al. 2012). There are also phytophagous and predatory species (Gauthier et al. 2000). Platygastrids are widely represented in all regions of the globe. They parasitize eggs and larvae or larvae of gall midges, or, less often, eggs of cicadas, weevils, some heteropterans, and leaf beetles (Kozlov 1978). Agaonidae, Megaspilidae and Eucharitidae were the only families that were not found at all sample sites. According to Azevedo & Santos (2000), these families along with, Aulacidae, Embolemidae, Gasteruptiidae, Heloridae, Leucospidae, Liopteridae, Megalyridae, Ormyridae, Pelecinidae, Perilampidae, Plumariidae, Sclerogibbidae, Scolebythidae, Stephanidae, Tanaostigmatidae are both poorly studied and uncommon in parasitoid wasps inventories.

2009). Consequently, through different collection methods and sampling efforts have been used, it is instructive to compare the current study with others conducted in the Cerrado of Minas Gerais and Goiás. The number of families sampled in this study (24) was greater than that of Marchiori & Penteado-Dias (2002) using Moericke traps, and Pádua & Zampieron (2012) using the sweeping method, which collected 21 and 20 families, respectively. It is less than the study of Moraes et al. (2012) who collected a total of 28 families using three collection methods (Malaise and Moericke traps, and sweep net).

Indices of dominance, diversity and evenness calculated for the four collection points are shown in Table 4.

Comparing the similarity (Jaccard index) calculated for the few entomofaunal inventories of Cerrado parasitic Hymenoptera (Figure 2), it appears that the present study is most similar to that of Marchiori & Penteado-Dias (2002) in terms of total number of individuals and the diversity of families. It does not resemble to profile of the study by Moraes et al. (2012) who collected a fewer individuals, but a greater diversity of families, including some (Ormyridae, Tanaostigmatidae, Ibaliidae and Pelecinidae) that are considered rare in surveys of parasitoids and to be scarce wasps in biological collections (Azevedo & Santos 2000).

For parasitic hymenoptera, differences in collection efforts can influence the number and diversity of captured families (Azevedo et al. 2002), and the lack of standardized collection techniques for the group often complicates faunal comparisons between sampled environments, although it does provide an reasonable idea of the proportions of the most abundant groups (Huber

The Cerrado, in general, is home to a great diversity of herbivorous insects, since the phytophysionomic gradient is great, varying from grassland-dominated landscapes to highly forested ones (Sano & Almeida 1998). Cerrado has a rich flora (Ratter et al. 2003), and thus is a large repository of potential host insects, which in turn attract such families of parasitoids as Braconidae, Eulophidae

e-ISSN 1983-0572

203

Eucharitidae

Composition of the Families of Parasitoids Wasp in the Parque…

Autor(es)

Tabela 4. Diversity indices calculated for the four points made by sweeping through the program PAST 2.00 (Hammer et al. 2001). Indices

Point I

Point II

Point III

Point IV

Number of families

Individuals

706

1200

1870

2713

Dominance (D)

0,1567

0,1281

0,1086

0,1051

Shannon Diversity Index (H’)

2,341

2,454

2,481

2,539

0,7468

0,7623

0,7914

0,7889

Equitability (J’)

Figura 2. Similarity dendrogram (Jaccard) the works of surveys of families of Hymenopteran parasitoids performed in the Cerrado.

and Pteromalidae (the most well-represented families in this study) as well as other, rarer, families. Nascimento & PenteadoDias (2005) collected Braconidae, Eulophidae, Pteromalidae, Ichneumonidae Eupelmidae that are specifically associated with Cerrado legume species, and which are parasitoids of larvae or pupae of Coleoptera and Lepidoptera living within their fruits. Several studies have reiterated the importance of the Cerrado in which is dipped the Parque Nacional Serra da Canastra in southwest of Minas Gerais, especially in maintaining tri-trophic relationships there existing. According to Mma (2002), among the Conservation United already created, the Serra da Canastra, undoubtedly, fits into the group of extremely high biological importance, medium anthropic pressure and high biological diversity and interesting relationships. There are few studies surveys of Hymenoptera parasitoids for the Cerrado, particularly for the Parque Nacional da Serra da Canastra. The current survey showed that the park has a large biodiversity of parasitoid wasps, which, it is hoped will serve as an incentive for future studies of the biological parameters of these insects and their hosts.

204

Acknowledgements CNPq for the IC scholarship to D.G. Pádua (Proc.100538/2009-6). For MSc. Cássia I. V. Abreu, Patricia Barboza, Tamara Ferreira, MSc. André L. Martins, Rita C. Oliveira and Felipe Bueno for help in the field and with screening material. The Chico Mendes Institute for Biodiversity Conservation of São Roque de Minas for collection permits. For MSc. Karine Schoeninger the statistical analyzes, Dr. Daniell Fernandes and Dr. Adrian Barnett for his comments and to Dra. Ana Paula Loffredo for confirmation of Pimplinae generic indetification. The National Institute of Science and Technology of Hymenoptera parasitoids of the Brazilian Southeast Region - South East INCT HYMPAR.

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e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.449 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

The Metapleural Secretion of Acromyrmex laticeps (Forel) does not have Fungicide Effect on the Entomopathogenic Fungus Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. Luciane Kern Junqueira¹ & Elena Diehl² 1. Pontifícia Universidade Católica de Campinas, e-mail: lkjunque@yahoo.com.br (Autor para correspondência). 2. Sem vinculação institucional, e-mail: elena.diehl@pq.cnpq.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 207-210 (2014)

Abstract. The metapleural gland (MPG) is an exocrine structure, exclusive to formicids, being more developed in females and workers. This structure is stunted or nonexistent in males. Several possible functions for the secretion produced by this gland have been suggested, but a protection against entomopathogens is the most accepted hypothesis. To test this, we applied a suspension of spores (1.30 x 106) of Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. on the MPG and the antero-superior portion of the metathorax (ASM) of winged females of Acromyrmex laticeps (Forel). We only applied the suspension in the ASM of males, since they do not have the atrium characteristic in the MPG. Our results indicated that the metapleural secretion of females has no fungicidal effect on B. bassiana, and therefore both males and winged females are sensitive to this entomopathogenic fungus. Keywords: Attini; entomopathogenic fungus; intracolonial assepsy.

Ausência de Efeito Fungicida da Secreção Metapleural de Acromyrmex laticeps (Forel) Contra Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. Resumo. A glândula metapleural (GMP) é uma estrutura exógena, encontrada apenas nos formicídeos, sendo mais desenvolvida nas fêmeas e operárias, enquanto nos machos ou está atrofiada ou não existe. Tem sido sugerido várias possíveis funções para a secreção produzida por esta glândula, sendo a hipótese de efeito protetor contra entomopatógenos a mais estudada. Para testar esta hipótese, foi aplicada uma suspensão de conídios (1,30 x 106) de Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. nas GMP e na porção ântero-superior do metatórax (ASM) de fêmeas aladas de Acromyrmex laticeps (Forel), enquanto nos machos a suspensão foi aplicada apenas na porção ASM, pois estes não apresentam o átrio característico da GMP. Os resultados obtidos indicaram que a secreção metapleural das fêmeas desta espécie não possui efeito fungicida sobre B. bassiana, e que tanto os machos como as fêmeas alados são sensíveis a este fungo entomopatogênico. Palavras-chave: Assepsia intracolônia; Attini; fungo entomopatogênico.

_____________________________________ nts have many natural enemies, including viruses (Valles et al. 2005), bacteria (Pinto et al. 2003; Dedeine et al. 2005), microparasites and parasitoids (Schmidt-Hempel 1998; Brown 1999), invertebrates (Tonhasca et al. 2001; Rolff & Siva-Jothy 2003), and vertebrates (Jaffé 1993; Diehl-Fleig 1995a; 1995b). Accordingly, they also display numerous defense mechanisms, including behavior (Diehl-Fleig & Lucchese 1991; Jaffé 1993), increased genetic diversity, either by polyandry or polygyny (Schmid-Hempel 1994; Crozier & Fjerdingstad 2001) immunological mechanisms (Schmid-Hempel 2005), especially secretions of metapleural glands (Hölldobler & Wilson 1990; Schmid-Hempel 1998; Schlüns & Crozier 2009). Despite these defense mechanisms, the occurrence of entomopathogenic fungi in ants is relatively common (Pereira & Stimac 1992; Diehl-Fleig et al. 1993; Oi et al. 1994; Diehl & Junqueira 2001). Formicids are the only insects that share a unique defense mechanism consisting of a pair of exocrine glands located in the posterolateral portion at the end of the mesosome (Bot et al. 2002). Such glands are rare in males and arboreal species (Hölldobler & Wilson 1990; Jaffé 1993). Although not mutually exclusive, four hypotheses about the function of these metapleural glands (MPG) have been proposed, it would function as: 1) intracolonial or intraspecific recognition, 2) determinant of territory either/ or nest entrance, 3) chemical defense, or 4) antiseptic action.

However, only the last two have not receive severe critics (Yek & Mueller 2010). The function of the MPG has been subjected to study since the 1970s, but the results are often conflicting, especially involving a possible antiseptic effect of its secretion (Yek & Mueller 2010). Antibiotic substances produced by MPG and possibly other glands have an essential significance for fungus-growing ants (Myrmicinae: Attini), since these ants must protect the symbiotic fungus which they cultivate and feed upon, besides the maintenance of the assepsy of the ants themselves. This secretion has also been suggested as responsible for the characteristic odor of each colony required for the recognition of its individuals, but the absence of this secretion in males may indicate that this behavior may be mediated by other odor sources (Hölldobler & Engel-Siegel 1984). Here, we tested if the metapleural secretion of reproductive individuals of fungus-growing ants (Myrmicinae: Attini) have fungicidal effect on the entomopathogenic fungus Beauveria bassiana (Bals.) Vuill.. For this, we used both females and winged males of Acromyrmex laticeps (Forel) collected soon after two nuptial swarming to: 1) determine the frequency of individuals Funding Agency: FAPERGS.

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The Metapleural Secretion of Acromyrmex laticeps (Forel)…

Junqueira & Diehl

with a pair of MPG containing a secretion in its reservoirs and 2) investigate possible sex differences in the resistance to that pathogen.

Material and Methods We collected 109 winged females after a nuptial flight in early summer. After the removal of the wings, each female was immobilized with fine-tipped tweezers. Then, we drilled the metapleural reservoirs in their upper-middle portion with micro needle under stereomicroscope (40x). We recorded the presence of a secretion in the reservoir in either left or right gland of each female. We also collected 35 males from the same swarm, to evaluate the occurrence of MPG under stereomicroscope (40x). We conducted a bioassay to determine sex differences in pathogen resistance with 20 males and 120 females of A. laticeps collected after another nuptial flight. This test consisted of a suspension of B. bassiana (1.30 x 106) being applied with a microcapillary in the MPG of 40 females and in the ASM of another 40 females in a sterile laminar flow chamber. As control we applied a sterile saline solution in 40 other females. Since males do not have MPG, the suspension was applied only to the ASM of 10 males. As a control, we applied a sterile saline solution to the ASM in an equal number of males. Each ant remained in sterilized jars, with a disk of filter paper at the bottom soaked in 0.05 mL of 25% aqueous sugar solution. Jars remained in a sterile, moist chamber at 27±1 ºC, at 80% RH, and a 12:12 hours light: dark regime. We recorded the number of dead and infected individuals daily during 15 days. The results in each group were compared using a chi-squared test (Zar 1999).

Results and Discussion Social insects are particularly vulnerable to parasites and pathogens due to high individual density, high levels of interaction and intracolonial kinship (Hölldobler & Wilson 1990; Jaffé 1993; Bot et al. 2002). These insects have developed numerous defense mechanisms to deal with this situation, such as avoidance behavior, hygiene of both individuals and nest (Diehl-Fleig & Lucchese 1991; Fritsh & Diehl-Fleig 1996), immune defenses (Hugges & Boomsma 2004; Baer et al. 2005), age and gender of individuals that may affect immune function (Rolff 2001), and specifically in the case of formicids, antiseptic substances produced by MPG (Billen & Van Boven 1987; Hölldobler & Wilson 1990). The effects of antiseptics metapleural secretion have been studied more in length in Attini ants (Diehl-Fleig et al. 1993; Do Nascimento et al. 1996; Diehl & Junqueira 2001; Bot et al. 2002; Baer et al. 2005) and in some Solenopsis species (Pereira & Stimac 1992; Oi et al. 1994; Bextine & Thorvilson 2002). We found that the MPG reservoirs of ten (8.33%) out of 120 females of A. laticeps were empty, both reservoirs were filled with metapleural secretion in 109 individuals (90.83%), and only one individual (0.84%) had secretion in only the right reservoir. Thus, 91.7% of females contained a secretion in the metapleural reservoirs (Table 1). The differential susceptibility to infection in individuals of the same colony had already been reported (SchmidHempel 1994) and could explain the differences of infection found in winged females of A. laticeps.

The frequency of infection by B. bassiana in females was 72.5% when the fungus was inoculated in the MPG and 85% when applied to the ASM (Table 1). However, this difference was not significant (χ2 = 3.00, df = 1, NS), which indicates that the metapleural secretion did not provide higher resistance to the pathogen when females were inoculated in the MPG than the ASM. But when we compare these frequencies of infection with that of the females control, the differences are highly significant (χ2 = 44.252, df = 3, P<0.0001). Only one male inoculated in the ASM was not infected, while B. bassiana was leaving the joints in 90% of them (Table 1). This difference (χ2 = 31.0, df = 1, P< 0.001) was highly significant, but when these date are compared with that obtained in the male control group the differences are not significant (χ2 = 2.22, df = 1, NS). However these results could have been biased by our small sample size of the males group. However, since males lack MPG, they would not produce the secretion with possible antiseptic function (Baer et al. 2005), thus explaining the high frequency of infection. We detected B. bassiana in 10% of control males and 12.5% control winged females (χ2 = 1.0, df = 3, P < 0.01), possibly due to a contamination during the bioassays (Table 1). The primary function, architecture, and relative size of MPG may vary (Yek & Mueller 2010). The size of this gland can vary from reduced or absent in several species of parasitic ants, to hypertrophied in species that use it as a defense, such those in the subgenus Physocrema of the genus Crematogaster. Meanwhile, this gland is more developed in females than workers, while it is very small, with the atrium closed or absent in males (Hölldobler & Engel-Siegel 1984; Hölldobler & Wilson 1990; Jaffé 1993; Baer et al. 2005). However, Hölldobler & Engel-Siegel (1984) reported that males of some species, such as Temnothorax allardycei (Mann), Novomessor cockerelli (André), Formica perpilosa (Wheeler), Myrmecocystus mimicus (Wheeler) and Iridomyrmex purpureus (Smith), have these glands. We had already found previously that males of Atta sexdens piriventris (Santschi) and Acromyrmex heyeri (Forel) did not have the characteristic atrium externally to the metapleural gland. This is the most peculiar part of this gland (Billen & Van Boven 1987). The females and males of the Dorylinae and Ecitoninae subfamilies are larger than the workers, with males lacking metapleural glands (Jaffé 1993). The absence of MPG is common in males, and species in which only males possess this gland are unknown (Yek & Mueller 2010). Males are little active in the colony and their essential function is fertilization (Hölldobler & Wilson 1990; Diehl-Fleig 1995b). Taken these features together, we would not expected the MPG in males A. laticeps, since they die after fertilizing females and such specific structure would be useless. Hugges & Boomsma (2004) investigated the interaction between the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae (Metschn.) Sorokin and the opportunistic, avirulent fungus Aspergillus flavus (Link) in Acromyrmex echinatior (Wheeler). Their results indicated that the pathogenic fungus broke the resistance of ants, allowing the negative influence of the non-pathogenic fungus. This situation is similar in immune deficient vertebrates when

Table 1: Number of winged males and females of Acromyrmex laticeps, local application of a conidia solution (1.30 x 106) of Beauveria bassiana and frequency of infected individuals.

208

Application region

Tested winged females

Number and frequency (%) of infected females

Tested Males

Number and frequency (%) of infected males

Metapleural gland

29(72.5)

Antero-superior portion of the metathorax

32(80.5)

9(90.0)

Control

5(12.5)

1(10.0)

Total

120

e-ISSN 1983-0572

infected with an opportunistic parasite. A previous study (Baer et al. 2005) compared the immune responses of workers and males of A. echinatior to a virulent parasite. Since males had lower immune responses than workers have, the authors suggested that this difference could be due to the lower genetic diversity due to haploidy or the reduced investment in immunity by males. It could also be due to the fact that the diploid workers have higher and more genetic diversity, and variable ages, since they are continually produced. Conversely, males are born only in the reproductive period, and would have virtually no variation in age. Nonetheless, when workers were exposed to M. anisopliae, they showed a reduced immune response after four days, suggesting that the immune system was destroyed by the virulent parasite. In this study, the high frequency of males and winged females infected with B. bassiana could be due to the metapleural secretion that has reduced fungicidal effect, but also to an inefficient immune system (Baer et al. 2005). The contamination in our control group somewhat reinforces this hypothesis. Our results indicate that the metapleural secretion of winged females of A. laticeps do not have an effective fungicidal effect on B. bassiana. However, we suggest that other chemical and immunological mechanisms associated or not with behavioral strategies complement and are even more effective than the secretion against entomopathogenic infections in natural environments. Similarly, the metapleural secretion of A. laticeps could be other functions, such as marking trails or territory, and recognition of individuals from the same colony. Only the chemical functions of the MPG in workers several species have been investigated so far, especially in Attini ants and the genus Solenopsis. In contrast, there are no studies on males and winged females. The morphology of the MPG in ant males remains completely unknown (Yek & Mueller 2010). Chemical analysis of the MPG of males, as well as its functional morphology may provide important hypotheses about the evolution of this gland. Especially because its loss in males appears to have occurred more often than in reproductive females and workers.

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EntomoBrasilis 7 (3)

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Entomologia Geral

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Survey of the Hymenoptera Fauna in a “Caatinga” Area in the State of Rio Grande do Norte, Northeastern Brazil Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes¹, Jorge Anderson Guimarães², Elton Lucio Araujo³, Rogéria Inês Rosa Lara4 & Nelson Wanderley Perioto4 1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: daniellrodrigo@hotmail.com (Autor para correspondência). 2. Embrapa Hortaliças, e-mail: jorge.anderson@embrapa.br. 3. Universidade Federal Rural do Semi-Árido, e-mail: elton@ufersa.edu.br. 4. APTA - Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios Ribeirão Preto, e-mail: rirlara@yahoo.com.br, nperioto2@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 211-215 (2014)

Abstract. The aim of this study was to carry out a survey of the fauna of the Hymenoptera families in an area of Caatinga in Mossoró, state of Rio Grande do Norte, Brazil. The samplings were carried out with Malaise traps, active between 6th of February and 6th of March, 2007 and between 13th March and 14th April, 2008. A total of 5,057 Hymenoptera, belonging to 12 superfamilies and 36 families, were collected. The most abundant superfamilies were: Chalcidoidea (1,206 specimens/23.85% of the total), Vespoidea (886/17.52%), Ichneumonoidea (837/16.55%) and Platygastroidea (801/15.84%) and the most abundant families were: Platygastridae (801/15.84%), Braconidae (616/12.18%), Pteromalidae (583/11.53%), Figitidae (454/8.98%), Pompilidae (444/8.78%) and Formicidae (268/5.30%). The data obtained allow us to affirm that the Caatinga encompasses substantial family richness of Hymenoptera and that renewed effort is necessary to sample its fauna in a more extensive way. Keywords: Biodiversity; Faunistic inventory; Semi-arid.

Levantamento da Fauna de Hymenoptera em uma Área de Caatinga do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil Resumo. O objetivo deste estudo foi realizar levantamento das famílias de himenópteros presentes em área de Caatinga em Mossoró, Estado do Rio Grande do Norte, Brasil. As amostragens foram realizadas com armadilhas Malaise, entre 6 de fevereiro e 6 de março de 2007 e 13 de março e 14 de abril de 2008. Foram coletados 5.057 himenópteros pertencentes a 12 superfamílias e 36 famílias. As superfamílias mais abundantes foram: Chalcidoidea (1.206 exemplares/23,85% do total), Vespoidea (886/17,52%), Ichneumonoidea (837/16,55%) e Platygastroidea (801/15,84%) e as famílias mais abundantes foram: Platygastridae (801/15,84%), Braconidae (616/12,18%), Pteromalidae (583/11,53%), Figitidae (454/8,98%), Pompilidae (444/8,78%) e Formicidae (268/5,30%). Os dados obtidos demonstram grande riqueza de famílias de himenópteros na Caatinga e que estudos adicionais são necessários para estabelecer a riqueza desta fauna de forma mais extensiva. Palavras-chave: Biodiversidade; Inventário faunístico; Semi-árido.

_____________________________________ ymenoptera is one of the largest and most diverse orders of insects. Hanson & Gauld (2006a) affirmed that there existed nearly 115 thousand species of Hymenoptera and estimated that such a number might reach 250 thousand; according to those authors, parasitic hymenopterans are very important for the maintenance of terrestrial biodiversity by regulating the populations of other arthropods. In the Neotropical region it is possible to find 21 superfamilies and 76 families of Hymenoptera (Fernández 2006); for the Brazilian territory has been reported the occurrence of 18 superfamilies and 63 families (Fernández & Sharkey 2006; Hanson & Gauld 2006b). The little that is known about Hymenoptera from Rio Grande do Norte is due to the occurrence reports in Eulophidae, Eurytomidae and Ichneumonidae (Onody & Penteado-Dias 2002; Fernandes et al. 2012, 2014a), of braconids and eulophids associated with fruit flies (Araujo & Zucchi 2002; Costa et al. 2005), of parasitic braconids of the leafminer fly (Araujo et al. 2007) and of aphids (Macedo et al. 2010). Some authors have made checklists, such as the species of Apidae (Zanella 2000; Silva 2014), Chrysididae (Zanella & Lucena 2014), Ichneumonoidea (Shimbori et al. 2014), Ophioninae (Ichneumonidae) (Fernandes et al. 2014b) and Vespinae (Vespidae) (Andena & Carpenter 2014). Penteado-Dias & Scatolini (2003), Penteado-Dias et al. (2007) and Fernandes et al. (2012) described new species from material collected in that state.

The Caatinga biome covers 10% of the Brazilian territory; with an area of nearly 844 thousand km² it is mainly located in the Northeast region of Brazil. It is the only biome that is exclusively Brazilian and only nearly 2% of its territory is protected as preservation areas (Leal et al. 2005; IBGE 2014). The state of Rio Grande do Norte has nearly 95% of its area covered with Caatinga vegetation. Development of studies in the Caatinga biomes is scarce. Thus, little is known about the entomofauna associated with that type of vegetation. The aim of this study was to carry out a survey of the fauna of Hymenoptera families present in an area of Caatinga at Mossoró, state of Rio Grande do Norte, Brazil.

MATERIAL AND METHODS The samplings were carried out in the Santa Júlia’s Farm (5º01’25”S and 37º22’57”W), located in Mossoró, state of Rio Grande do Norte, Brazil, in a Caatinga native vegetation fragment adjacent to a melon crop Cucumis melo L. (Cucurbitaceae). In the Caatinga fragment were set up two Malaise traps, approximately 100 m apart and 100 m of the board (melon crop). The traps were active between 6th of February and 6th March, 2007 (sample 1) Funding Agencies: CNPq; FAPESP; CAPES.

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Fernandes et al.

Survey of the Hymenoptera Fauna in a “Caatinga” Area in the…

and between 13th March and 14th April, 2008 (sample 2), both periods during the rainy season.

Predadores (LRRP) of the APTA Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, São Paulo State, Brazil (N.W. Perioto, curator).

Hymenoptera were identified according to Fernández & Sharkey (2006). For Apoidea the nomenclature follows Melo & Gonçalves (2005), with Apidae (sensu lato). Posteriorly, the status of superfamilies and families follow Sharkey (2007), except Apidae (sensu lato).

RESULTS AND DISCUSSION

The studied material was deposited in the Coleção Entomológica do Laboratório de Sistemática e Bioecologia de Parasitoides e

A total of 5,057 Hymenoptera were collected, belonging to 12 superfamilies and 36 families (Table 1). Six of those families do not present parasitic habits: Apidae (some are kleptoparasitic bees), Crabronidae (predators, with some species kleptoparasites), Formicidae (predators, micetophagous etc), Vespidae (predators), Argidae and Pergidae (phytophagous).

Table 1. Number and percentage of relative abundance of Hymenoptera collected with a Malaise trap in an area of Caatinga, in Mossoró, RN, Brazil, between 6th February and 6th March, 2007 (sample 1) and between 13th March and 14th April, 2008 (sample 2). Superfamily/Family Apoidea

Sample 2

Total

RAHt

RAHs

127

187

3.70

Apidae (sensu lato)

0.93

25.13

Crabronidae

140

2.77

74.87

Ceraphronoidea

0.69

Ceraphronidae

0.69

100.00

Chalcidoidea

385

821

1,206

23.85

Aphelinidae

0.28

1.16

Chalcididae

151

247

4.88

20.48

Encyrtidae

1.13

4.73

Eucharitidae

0.04

0.17

Eulophidae

114

2.25

9.45

Eupelmidae

0.63

2.65

Eurytomidae

0.81

3.40

Leucospidae

0.08

0.33

Mymaridae

1.40

5.89

Perilampidae

0.20

0.83

Pteromalidae

150

433

583

11.53

48.34

Signiphoridae

0.06

0.25

Torymidae

0.34

1.41

Trichogrammatidae

0.22

0.91

Cynipoidea

167

287

454

8.98

Figitidae

167

287

454

8.98

100.00

Chrysidoidea

264

237

501

9.91

170

3.36

33.93

Chrysididae

1.38

13.97

Dryinidae

152

243

4.81

48.50

Sclerogibbidae

0.36

3.59

Diaprioidea

0.04

Bethylidae

Diapriidae

0.04

66.67

Evanioidea

105

113

2.23

Evaniidae

212

Sample 1

105

113

2.23

100.00

Ichneumonoidea

361

476

837

16.55

Braconidae

301

315

616

12.18

73.60

Ichneumonidae

161

221

4.37

26.40

Platygastroidea

762

801

15.84

Platygastridae

762

801

15.84

100.00

Proctotrupoidea

0.02

Proctotrupidae

0.02

100.00

Vespoidea

597

289

886

17.52

Formicidae

117

151

268

5.29

30.25

Mutillidae

100

108

2.14

12.19

Pompilidae

367

444

8.78

50.11 To be continued...

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 7 (3)

Table 1. Continued... Superfamily/Family

Sample 1

Sample 2

Total

RAHt

RAHs

0.91

5.20

Tiphiidae

0.02

0.11

Vespidae

0.38

2.14

Tenthredinoidea

0.67

Argidae

0.51

76.47

0.16

23.53

Rhopalosomatidae

Pergidae Total

1,974

3,083

5,057

RAHt = percentage of relative abundance of the family or superfamily in relation to the total of Hymenoptera. RAHs = percentage of relative abundance of the Hymenoptera families in relation to those collected in the superfamily to which it belongs.

In the Neotropical region are recorded 21 superfamilies and 72 families of Hymenoptera. The number reaches 76 if considered Andrenidae, Colletidae, Halictidae and Megachilidae (Apidae sensu lato) (Fernández 2006). For Brazil are reported 18 superfamilies and 63 families (Fernández & Sharkey 2006; Hanson & Gauld 2006b). Thus, even from brief surveys of fauna, like the one here reported, it was possible to establish that 57.1% of the superfamilies and 50% of the families known for the Neotropics, 66.7% of the superfamilies and 57.1% of the families are already known for Brazil (Table 2). Of the 5,057 Hymenoptera specimens collected in this study, 1,206 (23.85% of the total) are Chalcidoidea, a group in which Pteromalidae (583 specimens/11.53% of the total), Chalcididae (247/4.88%) and Eulophidae (114/2.25%) stand out, and which, together, represented more than 75% of the collected Chalcidoidea (Table 1). Noyes (2003) reported the existence of nearly 22,000 species of Chalcidoidea in the world. Such insects are relatively little studied. Nearly 12,000 species of insects are recorded as their hosts, which demonstrate their great capacity for parasitism and their importance as a factor of biotic mortality in the environment. Grissell & Schauff (1997) asserted that Chalcidoidea have great diversity of biological habits: the group has, at least, 14 life strategies which include mainly solitary, gregarious, hyperparasitism and polyembryony. A total of 886 specimens of Vespoidea (17.52%) were obtained, among which Pompilidae were the most collected (444/8.78%), followed by Formicidae (268/5.30%) and Mutillidae (108/2.14%). These three families together represent more than 90% of the collected Vespoidea (Table 1). Vespidae was poorly represented in the current survey (19/0.38%) and the reason for the small number of social wasps collected is unknown. Ichneumonoidea was the third most collected superfamily, with 837 specimens (16.55%), among which 616 Braconidae (12.18%)

and 221 Ichneumonidae (4.37%), followed by Platygastroidea, with 801 specimens (15.84%) of Platygastridae. The other sampled families presented relative frequencies lower than 10% (Table 1). Noteworthy is the identification of 18 specimens of Sclerogibbidae (Chrysidoidea), a group rarely found in samplings of parasitic Hymenoptera and, consequently, rare in entomological collections (Azevedo & Santos 2000). Other families considered rare in collections were also obtained: Rhopalosomatidae (46 specimens), Leucospidae (four) and Proctotrupidae (one). The number of 30 families of parasitic Hymenoptera recorded to Caatinga in the state of Rio Grande do Norte is considerably close to that which occurs in other Brazilian biomes, like in the Atlantic Rainforest, in the state of Espírito Santo, where Azevedo & Santos (2000) and Azevedo et al. (2002, 2003) found 30, 28 and 35 families of Hymenoptera parasitoids, respectively. Perioto et al. (2003, 2005) recorded 23 and 26 parasitic wasp families in the Atlantic Rainforest in Ubatuba and Iguape, in the state of São Paulo, respectively. Feitosa et al. (2007) recorded 25 parasitic Hymenoptera families in the Amazonian tropical rain forest at Manaus, in the state of Amazonas, and Perioto et al. (2008) found 27 parasitic Hymenoptera families in the Brazilian Savannah (Cerrado) in Luis Antonio, in the state of São Paulo. Pádua & Zampieon (2012) found 20 parasitic Hymenoptera families in the Brazilian Savannah (Cerrado) in Delfinópolis, in the state of Minas Gerais. It is important to pointed out that most of the surveys of Hymenoptera fauna carried out in Brazil have not taken into consideration the Vespoidea, Apoidea and the Symphyta, perhaps due to the complexity of their identification. The data obtained confirm that the Caatinga biome embodies substantial Hymenoptera biodiversity but that further studies to show its fauna in a more extensive way, are still necessary.

Table 2. Superfamilies and families of Hymenoptera recorded for the Neotropical region, for Brazil and for Rio Grande do Norte (RN) (present study). Apoidea

Family

Brazil

Apidae (sensu lato)

Crabronidae

Sphecidae

Cephoidea

Cephidae

Ceraphronoidea

Ceraphronidae

Megaspilidae

Agaonidae

Aphelinidae

Chalcididae Encyrtidae Eucharitidae

Chalcidoidea

Superfamily Diaprioidea Evanioidea

Family

Brazil

Diapriidae

Monomachidae

Aulacidae

Evaniidae

Gasteruptiidae

Ichneumonoidea

Braconidae

Ichneumonidae

Megalyroidea

Megalyridae

Mymarommatoidea

Mymarommatidae

Orussoidea

Orussidae

Pamphiliodea

Pamphiliidae To be continued...

e-ISSN 1983-0572

213

Superfamily

Fernandes et al.

Survey of the Hymenoptera Fauna in a “Caatinga” Area in the… Table 2. Continued... Superfamily

Brazil

Eulophidae

Family

Platygastroidea

Platygastridae

Eupelmidae

Proctotrupoidea

Heloridae

Eurytomidae

Pelecinidae

Leucospidae

Mymaridae

Ormyridae

Superfamily

Proctotrupidae

Siricoidea

Siricidae

Stephanoidea

Stephanidae

Tenthredinoidea

Perilampidae

Argidae

Pteromalidae

Cimbicidae

Signiphoridae

Pergidae

Tanaostigmatidae

Rotoitidae

Cynipoidea

Tenthredinidae

Trigonaloidea

Trigonalidae

Vespoidea

Bradynobaenidae

Torymidae

Trichogrammatidae

Formicidae

Bethylidae

Mutillidae

Chrysididae

Pompilidae

Dryinidae

Rhopalosomatidae

Embolemidae

Sapygidae

Plumariidae

Scoliidae

Sclerogibbidae

Scolebythidae

Tiphiidae

Cynipidae

Vespidae

Figitidae

Xiphydrioidea

Xiphydriidae

Ibaliidae

Xyeloidea

Xyelidae

Liopteridae

ACKNOWLEDGEMENTS We are grateful to Alexandre Carlos Menezes Netto, Hailson Alves Ferreira, Leandro Delalibera Geremias, Leonardo de Souza Freitas, Luciano Pacelli Medeiros de Macedo and Marcos Aurélio Araujo Lima for the assistance with the collection of the material. We are also grateful to the owners of the Fazenda Santa Júlia for their permission to use the area for the collections. We thank CNPq for the undergraduate research grant for the first author. We also thank the Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia dos Hymenoptera Parasitoides da Região Sudeste Brasileira (HYMPAR/ Sudeste - CNPq/FAPESP/CAPES).

REFERENCES

214

Diprionidae

Tetracampidae

Chrysidoidea

Family

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e-ISSN 1983-0572

Saúde Pública

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.398 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Ocorrência de Flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) em Matas de Galeria no Distrito Federal, Brasil Jônatas Barbosa Cavalcante Ferreira¹, Mariana Aragão de Macedo¹, Douglas de Almeida Rocha¹, Tauana de Sousa Ferreira¹, Marcos Takashi Obara¹,² & Rodrigo Gurgel-Gonçalves¹ 1. Laboratório de Parasitologia Médica e Biologia de Vetores, Área de Patologia, Faculdade de Medicina, Universidade de Brasília, Brasília, Distrito Federal, Brasil, e-mail: jonatasbcf@hotmail.com, marianaaragao@yahoo.com.br, dougalmeidarocha@gmail.com, tauana.bio@gmail.com, rgurgel@unb.br (Autor para correspondência). 2. Faculdade de Ceilândia da Universidade de Brasília, Ceilândia, Distrito Federal, Brasil, e-mail: marcos.obara@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 216-221 (2014)

Resumo. O objetivo deste estudo foi analisar a ocorrência de flebotomíneos em matas de galeria do Distrito Federal (DF), em diferentes estações climáticas, estratos verticais e condições de preservação das matas. As capturas foram realizadas em três áreas na Fazenda Água Limpa da Universidade de Brasília. Em cada área foi analisada a ocorrência de flebotomíneos em 20 pontos visitados em dois meses, novembro de 2012 (estação chuvosa) e maio de 2013 (estação seca). Armadilhas luminosas HP foram instaladas a 1,5 m e a 10 m de altura do solo, operando entre 17:00 e 07:00 h, por três dias consecutivos. Foram instaladas 359 armadilhas-noite na estação chuvosa e 291 na seca. Nenhum flebotomíneo foi capturado na estação chuvosa. Na estação seca foram capturados 250 exemplares. As espécies identificadas foram Psathyromyia runoides (Fairchild & Hertig) (79,9%), Pintomyia monticola (Costa Lima) (9,7%), Micropygomyia quinquefer (Dyar) (3,7%), Psathyromyia shannoni (Dyar) (3%), Bichromomyia flaviscutellata (Mangabeira) (0,7%), Brumptomyia sp. (0,7%), Pintomyia kuscheli (Le Pont, Martinez, Torrez-Espejo & Dujardin) (0,7%), Psathyromyia lutziana (Costa Lima) (0.7%) e Sciopemyia sordellii (Shannon & Del Ponte) (0,7%). Os resultados indicam que em matas de galeria do DF há uma maior ocorrência de flebotomíneos na estação seca, no nível do solo e em áreas preservadas. Registra-se pela primeira vez Pa. runoides, Pi. kuscheli e Mi. quinquefer no DF. Palavras-Chave: Cerrado; Distribuição vertical; Micropygomyia quinquefer; Pintomyia kuscheli; Psathyromyia runoides.

Occurrence of Phlebotomine Sand Flies (Diptera: Psychodidae) in the Gallery Forests of the Federal District, Brazil Abstract. We analyzed the occurrence of phlebotomine sand flies in the gallery forests of the Federal District (FD), in different seasons, forest strata and conservation status. The samples were collected in three areas in the Água Limpa Farm, University of Brasília. In each area the occurrence data were analyzed in 20 collection sites visited on two months, November 2012 (rainy season) and May 2013 (dry season). HP light traps were installed at 1.5 m and 10 m above the ground operating from 17:00 to 7:00 h, during three consecutive days. We set 359 trap-nights during the rainy season and 291 during the dry season. None sand fly was caught during the rainy season. In the dry season 250 sand flies were captured. The identified species were Psathyromyia runoides (Fairchild & Hertig) (79.9%), Pintomyia monticola (Costa Lima) (9.7%), Micropygomyia quinquefer (Dyar) (3.7%), Psathyromyia shannoni (Dyar) (3%), Bichromomyia flaviscutellata (Mangabeira) (0.7%), Brumptomyia sp. (0.7%), Pintomyia kuscheli (Le Pont, Martinez, Torrez-Espejo & Dujardin) (0.7%), Psathyromyia lutziana (Costa Lima) (0.7%), and Sciopemyia sordellii (Shannon & Del Ponte) (0.7%). The results indicated that in the gallery forests of the FD there is a higher occurrence of sand flies in the dry season, at ground level and in preserved areas. Pa. runoides, Pi. kuscheli and Mi. quinquefer were recorded for the first time in the FD. Keywords: Cerrado; Micropygomyia quinquefer; Pintomyia kuscheli; Psathyromyia runoides; Vertical distribution.

_____________________________________ s flebotomíneos (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) são vetores naturais de protozoários do gênero Leishmania, agentes etiológicos das leishmanioses (Aguiar & Medeiros, 2003). Esses insetos estão amplamente distribuídos em diferentes ecossistemas com mais de 900 espécies descritas no mundo, sendo que até 2013, 267 já foram registradas no Brasil e 19 são apontadas como vetores de importância médicoveterinária (Shimabukuro & Galati 2010; Andrade et al. 2013). Apesar dos avanços no controle das leishmanioses no Brasil, o caráter zoonótico dessas parasitoses, a existência de espécies de flebotomíneos com potencial sinantrópico e processos de desmatamento e urbanização permanecem como fatores limitantes que devem ser analisados para subsidiar estratégias efetivas de vigilância. Considera-se que o surgimento de surtos e epidemias das leishmanioses pode ser ocasionado a partir da entrada de pessoas em florestas onde existem flebotomíneos e um ciclo enzoótico estabelecido (Aguiar & Medeiros 2003). Em outro contexto, algumas espécies de flebotomíneos podem ter modificado o seu comportamento, afetando seu papel na

transmissão de Leishmania spp. ao adquirir hábitos domiciliares ou peridomésticos (Souza et al. 2001). As leishmanioses são endêmicas no Distrito Federal (DF), onde casos humanos e caninos têm sido observados nos últimos anos (Sampaio et al. 2009; Carranza-Tamayo et al. 2010). Considerando somente os casos autóctones, entre 2007 e 2012, 24 casos humanos de Leishmaniose Visceral e 36 de Leishmaniose Tegumentar foram registrados no DF (SES/DF 2012). No DF são conhecidas 27 espécies de flebotomíneos (Carvalho et al. 2010), entretanto a ecologia local dessas espécies permanece pobremente caracterizada e pouco se sabe sobre o papel vetorial de algumas espécies na manutenção do ciclo silvestre das leishmânias. O estudo da ecologia dos vetores é fundamental para a compreensão de aspectos epidemiológicos relacionados à transmissão desses protozoários e, consequentemente, para avaliar áreas de maior risco para ocorrência das leishmanioses, uma informação relevante para orientar as ações de prevenção, Agência de Fomento: CAPES (AUXPE 1276/11).

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vigilância e controle dessa enfermidade (Aguiar & Medeiros 2003). O estudo de flebotomíneos em matas com diferentes graus de preservação pode indicar o efeito de alterações antropogênicas na ocorrência desses insetos (Gama Neto et al. 2013). Nesse sentido, o objetivo do presente trabalho foi analisar a ocorrência de flebotomíneos em diferentes estratos de matas de galeria do DF (na copa ou solo), em áreas preservadas e degradadas e em diferentes estações climáticas.

MATERIAL E MÉTODOS

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O estudo foi realizado na Fazenda Água Limpa (FAL) da Universidade de Brasília, localizada na Área de Proteção Ambiental (APA) Gama-Cabeça de Veado (Decreto nº 9.417, de 21 de abril de 1986). A FAL está localizada próxima à região administrativa do Park Way e possui aproximadamente de 4.340 hectares com áreas destinadas à preservação, conservação e produção agrícola e pastoril (IBRAM 2012). As capturas de flebotomíneos foram realizadas em três matas de galeria na

Ferreira et al.

FAL: Capetinga (15º57’41.00’’ S; 47º56’38.88’’ O), Barragem (15º57’19,45’’ S; 47º57’42,41’’ O) e fragmento adjacente ao Núcleo Rural Vargem Bonita (15º56’03” S; 47º 55’ 58” O) (Figura 1). As duas primeiras estavam localizadas no interior da Fazenda, com acesso restrito, próximas a áreas de cerrado e com maior grau de preservação, diferente do fragmento, com histórico de alterações antrópicas e ambientais (agropecuária, desmatamento e queimadas), e delimitada por propriedades rurais e áreas de pastagem. Os insetos foram capturados utilizando armadilhas luminosas do tipo HP (Pugedo et al. 2005), distribuídas em pontos de captura visitados em dois meses de coleta, novembro de 2012 (estação chuvosa) e maio de 2013 (estação seca). Nas matas de Capetinga e Barragem foram distribuídos 20 pontos de captura em dois transectos em cada mata, 10 pontos em cada transecto (Figura 1). Essas armadilhas foram instaladas a 1,5 m e a aproximadamente 10 m de altura do solo, alternadamente e distanciadas 30 m. O mesmo procedimento foi realizado no fragmento adjacente à Vargem Bonita, porém apenas com armadilhas a 1,5 m de altura do solo. As armadilhas da copa foram suspensas em plataformas

Figura 1. Áreas de estudo na Fazenda Água Limpa da Universidade de Brasília, Brasília, Distrito Federal (DF), Brasil. A: localização da Fazenda Água Limpa (FAL) no DF (estrela); as linhas amarelas indicam os limites das áreas de proteção ambiental do DF, incluindo a APA Gama Cabeça de Veado, onde está inserida a FAL. B: localização das matas de galeria onde foram realizadas as amostragens na FAL: FAL1-FAL2: fragmento de mata adjacente ao Núcleo Rural Vargem Bonita; FALBAR: mata de galeria da Barragem; FALCAP: mata de galeria da Capetinga. Os pontos e linhas indicam a localização das trilhas onde foram instaladas as armadilhas. Figura adaptada a partir das imagens de satélite obtidas no Google Earth e Unesco (2003).

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de madeira, sendo utilizado o método descrito por Vieira (1998). Em cada mata de galeria as armadilhas operaram entre 17:00 e 07:00, por três dias consecutivos, totalizando 359 armadilhasnoite na estação chuvosa e 291 na seca. Os flebotomíneos capturados foram separados por sexo e identificados de acordo com Galati (2003). A abreviação dos gêneros seguiu a proposta de Marcondes (2007). A frequência de armadilhas positivas e negativas para flebotomíneos em cada mata de galeria, estrato da mata (solo e copa) e estação climática (seca e chuvosa) foi comparada usando o teste do qui-quadrado (χ²), considerando um nível de significância de 5%. Também foi calculada a abundância relativa das espécies de flebotomíneos identificadas.

RESULTADOS Nenhum flebotomíneo foi capturado na estação chuvosa. Na estação seca foram capturados 250 espécimes. No total, 59 das 650 armadilhas instaladas estavam positivas, resultando em um sucesso de captura de 9%. Considerando somente as capturas da estação seca, o sucesso de captura variou de 5%, observado no fragmento de mata, até 50%, no caso das armadilhas a 1,5 m de altura do solo na mata de Capetinga (Tabela 1).

Foram observadas diferenças significativas entre a frequência de flebotomíneos capturados nas três áreas: Capetinga vs. Barragem (χ²=4,2; p<0,05), Capetinga vs. Fragmento (χ²=28,2; p<0,05), Barragem vs. Fragmento χ²=11,3; p<0,05), sendo que as maiores frequências foram observadas nas matas mais preservadas (Capetinga e Barragem) considerando os dados das armadilhas a 1,5 m de altura do solo. Na mata de Capetinga foi observada diferença significativa entre a proporção de flebotomíneos capturada nos estratos (χ²=6,68; p<0,05) sendo que a maioria dos exemplares foi capturada a 1,5 m de altura do solo (Tabela 1). O número de flebotomíneos por armadilha variou de 0 a 74 espécimes. As espécies identificadas foram Psathyromyia runoides (Fairchild & Hertig), Pintomyia monticola (Costa Lima), Micropygomyia quinquefer (Dyar), Psathyromyia shannoni (Dyar), Bichromomyia flaviscutellata (Mangabeira), Brumptomyia sp., Pintomyia kuscheli (Le Pont, Martinez, Torrez-Espejo & Dujardin), Psathyromyia lutziana (Costa Lima) e Sciopemyia sordellii (Shannon & Del Ponte) (Tabela 2). Uma maior quantidade de machos de Pa. runoides foi capturada, porém considerando todos os exemplares de flebotomíneos capturados, a razão sexual observada entre machos e fêmeas foi igual a 1.

Tabela 1. Número de armadilhas/noite instaladas, número e porcentagem de armadilhas positivas e quantidade de flebotomíneos capturados em três matas de galeria na Fazenda Água Limpa da Universidade de Brasília, em novembro de 2012 (estação chuvosa) e maio de 2013 (estação seca).

Estação Chuvosa Barragem

Capetinga

Fragmento

Estação Seca Barragem

Capetinga

Fragmento

nº de armadilhas/noite instaladas a 1,5 m

119

nº de armadilhas/noite instaladas a 10 m

Sd1

nº total de armadilhas/noite instaladas

120

119

nº e (%) de armadilhas positivas a 1,5 m

0 (0)

9 (19)

23 (50)

5 (5)

nº e (%) de armadilhas positivas a 10 m

0 (0)

11 (22)

nº e (%) total de armadilhas positivas

0 (0)

20 (20)

34 (36)

5 (5)

nº de flebotomíneos capturados a 1,5 m

172

nº de flebotomíneos capturados a 10 m

nº total de flebotomíneos capturados

216

Sd: Sem dado.

Macho

Fêmea

Abundância relativa da espécie (%)

Solo

0,75

Capetinga

Solo

0,75

Barragem, Capetinga e Fragmento

Solo e copa

3,70

Capetinga

Solo

0,75

Barragem, Capetinga

Solo e copa

9,70

Psathyromyia runoides

Barragem, Capetinga e Fragmento

Solo e copa

79,85

Psathyromyia shannoni

Barragem

Solo e copa

3,00

Psathyromyia lutziana

Barragem

Copa

0,75

Espécie

Mata de galeria

Estrato

Bichromomyia flaviscutellata

Fragmento

Brumptomyia sp. Micropygomyia quinquefer Pintomyia kuscheli Pintomyia monticola

Sciopemyia sordellii Não identificados1

Sexo

Capetinga

Solo

0,75

Barragem, Capetinga e Fragmento

Solo e copa

1. Vários exemplares não foram identificados devido à falta de estruturas morfológicas ou má qualidade da montagem das lâminas.

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Tabela 2. Espécies de flebotomíneos identificadas na Fazenda Água Limpa da Universidade de Brasília, em diferentes estratos (solo e copa), em maio de 2013 (estação seca).

Ferreira et al.

Ocorrência de Flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) em…

DISCUSSÃO No Brasil, vários estudos têm indicado que a ocorrência de flebotomíneos é maior nos meses chuvosos do ano. No Rio Grande do Norte, Amóra et al. (2006) capturaram uma maior quantidade de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva) no período chuvoso em áreas de intensa transmissão de leishmaniose visceral. Resultados similares foram obtidos por Resende et al. (2006) e Barata et al. (2004) em Minas Gerais, Macêdo et al. (2008) no Ceará e Oliveira et al. (2008) no Mato Grosso do Sul, indicando que a precipitação favorece a ocorrência de Lu. longipalpis. A maior frequência de Nyssomyia whitmani (Antunes & Coutinho), Nyssomyia neivai (Pinto) e Psychodopygus ayrozai (Barretto & Coutinho) na estação chuvosa também já foi documentada por Rebêlo et al. (2001), Odorizzi & Galati (2007) e Marcondes et al. (2001), respectivamente. Maiores temperaturas observadas durante a estação chuvosa podem favorecer a atividade alimentar dessas espécies de flebotomíneos (Vexenat 1991). No presente trabalho Pa. runoides foi exclusivamente capturada na estação seca. Psychodopygus hirsutus hirsutus (Mangabeira), Pintomyia fischeri (Pinto) e Ny. whitmani também foram mais capturados em meses secos e frios em áreas de Mata Atlântica no Rio de Janeiro (Souza et al. 2001). No DF, estudo pioneiro de Vexenat (1991) indicou uma maior ocorrência de Ny. whitmani durante a estação seca e fria. Uma provável explicação para a ausência de capturas de flebotomíneos durante o mês de novembro seria o efeito negativo de chuvas intensas no desenvolvimento das formas imaturas e na mobilidade espacial desses insetos. Em matas de galeria o excesso de água proveniente das chuvas poderia promover o arrastamento natural de ovos, larvas e pupas em direção aos córregos que atravessam as matas, portanto, reduzindo a quantidade de criadouros disponíveis. As intensas chuvas também podem limitar a capacidade de voo desses insetos, tendo em vista que em sua maioria permanecem protegidos em seus abrigos naturais.

219

As alterações ambientais resultantes de atividades antrópicas podem alterar a diversidade de flebotomíneos. Gama Neto et al. (2013) mostraram uma redução da abundância e riqueza de espécies de flebotomíneos em áreas com vegetação alterada na Amazônia. Resultados similares foram obtidos por Souza et al. (2001) em áreas de Mata Atlântica no Rio de Janeiro, onde houve predominância de Ps. ayrozai em áreas de floresta secundária e Nyssomyia intermedia (Lutz & Neiva), espécie incriminada como principal vetora de Leishmania braziliensis Vianna no estado, em áreas desmatadas e com habitações humanas. Mudanças na ocorrência dos vetores devido a alterações ambientais podem influenciar a transmissão de patógenos (Patz et al. 2000) e, segundo a hipótese de “efeito diluidor” (Keesing et al. 2006) é esperado um maior risco de transmissão em áreas com menor diversidade de vetores. Para testar essa hipótese para flebotomíneos há necessidade de realizar estudos incluindo gradientes bem caracterizados de conservação ou fragmentos de florestas com diferentes tamanhos e com amostragem repetida em cada fragmento (Gottdenker et al. 2012). Esses estudos são relevantes porque poderiam esclarecer como mudanças ambientais podem alterar a dinâmica de transmissão de Leishmania no bioma Cerrado. Em relação à distribuição vertical, houve maior frequência e abundância de flebotomíneos ao nível do solo, resultado similar ao observado em outros estudos (Chaniotis et al. 1971; Aguiar et al. 1985; Gomes et al. 1987; Cortez et al. 2007). Entretanto, na região amazônica, onde a copa das árvores é mais densa, algumas espécies de flebotomíneos como, por exemplo, Psychodopygus davisi (Root) são mais capturadas em alturas acima de 10 metros (Dias-Lima et al. 2002). A maior proporção de flebotomíneos ao nível do solo pode estar relacionada à maior variedade de fontes alimentares nesse estrato nas matas de galeria no Brasil central. O esforço de captura de flebotomíneos do presente estudo foi maior quando comparado a outros trabalhos em matas

de galeria no Brasil central (Silva et al. 2010; Machado et al. 2012; Thies et al. 2013). Entretanto, uma menor diversidade de flebotomíneos foi observada nas matas de galeria da FAL. Futuros estudos em outras matas de galeria do DF, incluindo outros métodos de captura (Alexander 2000) e em diferentes meses do ano poderiam detectar uma maior riqueza de espécies de flebotomíneos nessa fitofisionomia. Além disso, a infecção natural das espécies de flebotomíneos por tripanossomatídeos permanece pobremente caracterizada no DF. São necessários estudos para determinar as taxas de infecção de flebotomíneos em matas de galeria para conhecer melhor a circulação enzoótica desses protozoários na região. Ainda, é fundamental identificar em quais espécies de vertebrados os flebotomíneos realizam o repasto sanguíneo (Afonso et al. 2012) para uma melhor compreensão de sua biologia e, consequentemente, dos potenciais reservatórios de Leishmania spp. em matas de galeria. Importante ressaltar que espécies reconhecidamente vetoras de Leishmania infantum Nicolle (Lu. longipalpis), L. brasiliensis (Ny. whitmani) e Leishmania amazonensis Lainson & Shaw (Bi. flaviscutellata) já foram capturadas no DF (Carvalho et al. 2010). A espécie Ny. whitmani é mais frequente em ambiente domiciliar, apresentando ampla distribuição geográfica no DF (Carvalho et al. 2010). Apesar de não ter sido capturada durante a amostragem realizada na FAL, Ny. whitmani é frequente em matas de galeria (Vexenat 1991), incluindo a FAL, onde alguns exemplares foram capturados usando armadilha de Shannon. A fauna de flebotomíneos na região Centro Oeste, particularmente do estado de Goiás e do DF, ainda é pouco conhecida quando comparada com outras regiões do Brasil. Em um trabalho pioneiro, Carvalho et al. (1989) listaram 22 espécies de flebotomíneos em 11 municípios goianos e em uma localidade do DF. Posteriormente, Martins et al. (2011) listaram apenas 19 espécies para o estado de Goiás, trabalho resultante de quase três anos de capturas em 38 municípios. No DF, Carvalho et al. (2010) listaram 27 espécies de flebotomíneos. A partir do presente estudo a fauna de flebotomíneos do DF está composta por 31 espécies. Na estação seca uma maior ocorrência de flebotomíneos foi observada ao nível do solo e em matas de galeria mais preservadas do DF. Esses resultados contribuem para ampliar o conhecimento da fauna flebotomínica no DF, o que é fundamental para subsidiar o desenvolvimento de estratégias de vigilância e controle das leishmanioses.

AGRADECIMENTOS Agradecemos ao motorista José Barbosa Bezerra pela assistência no trabalho de campo. Ao doutorando Nícholas Camargo por disponibilizar as plataformas na copa das matas de galeria para instalação das armadilhas luminosas, José Dilermando Andrade Filho (FIOCRUZ) por confirmar a identificação de algumas espécies e Andrey José de Andrade (UnB) por reexaminar e identificar as lâminas de todos os exemplares capturados no presente estudo. Aos servidores da FAL, pelo apoio logístico. O projeto foi financiado pela CAPES (AUXPE 1276/11).

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Como citar este artigo:

221

Ferreira, J.B.C., M.A. Macedo, D.A. Rocha, T.S. Ferreira, M.T. Obara & R. Gurgel-Gonçalves, 2014. Ocorrência de Flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) em Matas de Galeria no Distrito Federal, Brasil. EntomoBrasilis, 7 (3): 216-221. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.398

e-ISSN 1983-0572

Taxonomia e Sistemática

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.387 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Contribuição para o Conhecimento da Fauna de Arctiinae (Lepidoptera: Erebidae) no Estado de Santa Catarina, Brasil Janaína Madruga Silva & Eduardo José Ely e Silva Universidade Federal de Pelotas, e-mail: nina_0694@hotmail.com (Autor para correspondência), eduelysilva@uol.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 222-226 (2014)

Resumo. Com o objetivo de contribuir para o conhecimento da fauna de Arctiinae (Lepidoptera: Erebidae) ocorrentes no Estado de Santa Catarina, elaborou-se uma lista das espécies depositadas no Museu Entomológico Ceslau Biezanko. Os dados são referentes a coletas realizadas na região entre os anos 1943 e 1976 por Ceslau Maria Biezanko, Vitor Becker e Fritz Plauman. Foram encontradas 101 espécies, distribuídas em 57 gêneros e 238 indivíduos de Arctiini. Um total de 15 espécies é novo registro para o estado. Palavras-Chave: Arctiini; Mata Atlântica; Riqueza de Espécies.

Contribution to the Knowledge of the Arctiinae (Lepidoptera: Erebidae) Fauna in the Santa Catarina State, Brazil Abstract. Aiming to contribute to the knowledge of the Arctiinae (Lepidoptera: Family: Erebidae) fauna occurring in the Santa Catarina State, drew up a list of species deposited in the Entomological Museum Ceslau Biezanko. The data relating to collections made in the region between 1943 and 1976 by Maria Ceslau Biezanko, Vitor Becker and Fritz Plauman. We found 101 species in 57 genera and 238 individuals of Arctiini. A total of 15 species are new record for the state. Keywords: Arctiini; Atlantic Rainforest; Species Richness.

_____________________________________ rctiinae é composta por um grupo diverso de mariposas de pequeno a médio porte que apresentam uma variedade enorme de formas e cores, incluindo espécies miméticas. Foi recentemente incluída como subfamília de Erebidae (Noctuidea), apresentando as tribos Arctiini, Lithosiini, Syntomini e Amerilini (Zahiri et al. 2011; Zahiri et al. 2012). Arctiinae possui aproximadamente 11 mil espécies cosmopolitas e seis mil na região Neotropical (Heppner 1991). Para o Brasil são estimadas duas mil espécies (Brown Jr. & Freitas 1999). De acordo com Freitas et al. (2006), Arctiinae é um grupo bem distinto e moderadamente fácil de amostrar e identificar. Esta subfamília é bastante conhecida por estar entre os lepidópteros noturnos mais utilizados como bioindicadores em monitoramento de ecossistemas naturais (Hilty & Merenlender 2000; Freitas et al. 2006). No sul do país, a fauna de arctíneos é relativamente bem estudada no estado do Rio Grande do Sul, com muitos trabalhos recentes (Teston & Corseuil 2002, 2003a, 2003b, 2004; Teston et al. 2006; Teston et al. 2009; Ferro & Romanowski 2012). No entanto, para Santa Catarina consta apenas uma lista de espécies baseada em compilação de dados de espécimes depositados em coleções brasileiras (Ferro et al. 2012). Devido ao pouco que se sabe sobre a fauna de Arctiinae no estado, o objetivo deste trabalho foi contribuir com a lista existente, através da adição de dados procedentes de coletas realizadas por Ceslau Maria Biezanko, Vitor Becker e Fritz Plaumann entre os anos de 1943 e 1976.

Material e Métodos A lista de espécies de Arctiinae ocorrentes no Estado de Santa Catarina foi elaborada a partir dos exemplares coletados por

Ceslau Maria Biezanko, Vitor Becker e Fritz Plaumann nas cidades de Blumenau, Joinville, Seara e Brusque (Figura 1), entre os anos de 1943 e 1976. O material analisado pertence ao Museu Entomológico Ceslau Biezanko da Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Rio Grande do Sul, Brasil. Coordenadas geográficas, altitude, clima e tipo de vegetação de cada município estudado estão listados na Tabela 1. Os exemplares estavam sendo mantidos em envelopes entomológicos, foram montados a seco e tiveram sua nomenclatura e sistemática confirmadas e atualizadas através da comparação com o material depositado no museu e a bibliografia especializada (Hampson 1898, 1900, 1901, 1915, 1920; Seitz 1907; Watson & Goodger 1986; Zahiri et al. 2012).

Resultados e Discussão Foram listadas 101 espécies de Arctiini (Erebidae: Arctiinae) para o Estado de Santa Catarina, distribuidas em 57 gêneros e 238 indivíduos (Tabela 2). Arctiini tem sido relatada como predominante em muitos trabalhos (Hilt & Fiedler 2006; Ferro & Diniz 2007; Ferro et al. 2012) dado que pode estar relacionado à grande diversidade da tribo, mas também ao maior interesse dos pesquisadores, visto ser um grupo bastante notável. De acordo com o material revisado, o município com maior número de espécies foi Blumenau (54), seguido de Seara (22), Joinville (14) e Brusque (07). Blumenau também apresentou o maior número de novos registros municipais (48), seguido de Seara (22), Brusque (04) e Joinville (02). São novos registros para o estado, 15 espécies: Amaxia flavipuncta Hampson, 1904; Bertholdia soror Dyar, 1901; Cosmosoma ignidorsia Hampson, 1898; Dysschema lucifer Butler, 1873;

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Silva & Silva

Figura 1. Municípios onde foram realizadas as coletas de Arctiinae por Ceslau Maria Biezanko, Vitor Becker e Fritz Plauman entre os anos 1943 e 1976 no Estado de Santa Catarina, Brasil. Tabela 1. Coordenadas geográficas, altitude (m), clima (Koppen) e tipo de vegetação dos municípios que apresentaram registros de Arctiinae para o Estado de Santa Catarina, Brasil. (FOD) Floresta Ombrófica Densa. (FOM) Floresta Ombrófila Mista. (Cwa) Clima subtropical seco. (Cfa) Clima subtropical úmido. Município

Coordenadas

Altitude

Clima

Vegetação

Blumenau

26° 55’ 08” S e 49° 03’ 58” W

Cwa

FOD

Brusque

27° 05’ 53” S e 48° 55’ 01” W

Cwa

FOD

Joinville

26° 18’ 14” S e 48° 50’ 42” W

Cwa

FOD

Seara

27° 08’ 56” S e 52° 18’ 36” W

550

Cfa

FOM

Dysschema nigrivenata (Hering, 1925); Elysius discoplaga (Walker, 1856); Eucereon capsica (Schaus, 1896); Hypercompe dognini Rothschild, 1910; Hypercompe abdominalis (Walker, 1865); Leucanopsis joasa (Schaus, 1941); Lophocampa dinora (Schaus, 1924); Melese binotata (Walker, 1856); Philoros affinis (Rothchild, 1912); Pseudosphex polybia Kaye, 1911 e Robinsonia praphaea Dognin, 1906. Recentemente foi elaborada uma lista de espécies ocorrentes em Santa Catarina a partir de dados de espécimes depositados em diversas coleções brasileiras, são referidas 499 espécies (Ferro et al. 2012). Acrescentando os novos registros do presente estudo, o estado passa a apresentar 514 espécies. A riquesa de espécies encontrada através da união destes trabalhos corresponde a 9% das espécies de Arctiinae neotropicais, cálculo baseado nos dados de Heppner (1991) e 26% da fauna estimada para o Brasil por Brown Jr. & Freitas (1999).

A riqueza de mariposas Arctiinae relacionada ao Estado de Santa Catarina está acima da registrada para o Rio Grande do Sul, o qual apresenta um elevado número de estudos. Para esta região foram encontradas aproximadamente 379 espécies (Teston & Corseuil 2002, 2003a, 2003b, 2004; Ferro & Teston 2009). Esta discrepancia entre os valores de riqueza descritos para cada estado, em relação aos estudos realizados, pode estar relacionada principalmente ao tipo de ambiente e ao interesse particular de pesquisadores, são necessários mais estudos para esta inferência. Ainda assim, Ferro et al. (2012) descreve Santa Catarina como uma região consideravelmente subamostrada com relação às mariposas Arctiinae, baseia-se na alta porcentagem de espécies raras com relação à poucos municípios estudados no estado, com baixo número amostral em cada um deles, além da escassez de inventários recentes. Com investimento em pesquisas voltadas a solucionar estas lacunas é possível que novas espécies sejam

Tabela 2. Lista das espécies de Arctiinae registradas para o Estado de Santa Catarina, Brasil. (S) número de espécies. (*) novo registro para o município. (**) novo registro para o estado. Táxon

Município(s)

Arctiinae Arctiini (S = 101)

223

Aclytia sp. 1

Seara*

Agaraea semivitrea Rothschild, 1909

Blumenau*

Amaxia flavipuncta Hampson, 1904

Blumenau**

Amaxia hebe Schaus, 1892

Blumenau*

Ammalo helops Cramer, 1775

Joinville, Blumenau*

Continua...

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Tabela 2. Continuação... Município(s)

Argyroeides nephelophora Hampson, 1914

Seara

Bertholdia grisescens Rothschild, 1909

Blumenau

Bertholdia pseudofumida Travassos, 1950

Blumenau*, Brusque

Bertholdia soror Dyar, 1901

Seara**

Carales astur Cramer, 1777

Joinville

Castrica phalaenoides Drury, 1773

Brusque*

Cissura decora Walker, 1854

Brusque

Cosmosoma centralis (Walker, 1854)

Joinville

Cosmosoma ignidorsia Hampson, 1898

Blumenau**

Cosmosoma pellucida Lathy, 1899

Seara

Cosmosoma sp. 1

Blumenau*

Ctenucha mortia Schaus, 1901

Blumenau*

Demolis albicostata Hampson, 1901

Seara*

Dycladia lucetius (Stoll, 1781)

Seara

Dysschema amphissa Geyer, 1832

Blumenau*, Joinville

Dysschema fantasma Butler, 1873

Seara

Dysschema hilarina Weymer, 1914

Seara

Dysschema lucifer Butler, 1873

Blumenau**

Dysschema neda Klug, 1836

Blumenau*

Dysschema nigrivenata Hering, 1925

Seara**

Dysschema sacrifica Hübner, [1831]

Blumenau*, Joinville

Dysschema subapicalis Walker, 1854

Blumenau*, Brusque*

Elysius discoplaga Walker, 1856

Blumenau**

Elysius ordinaria Schaus, 1894

Seara*

Elysius pyrosticta Hampson, 1905

Seara

Epidesma ursula (Stoll, 1781)

Blumenau*

Eucereon apicalis (Walker, 1856)

Blumenau*

Eucereon arenosum Butler, 1877

Blumenau*

Eucereon capsica (Schaus, 1896)

Seara**

Eucereon discolor (Walker, 1856)

Seara*

Eucereon ladas Schaus, 1892

Blumenau*

Eucereon quadricolor (Walker, 1855)

Blumenau*

Eucereon striatum Druce, 1889

Blumenau*

Euceriodes sp. 1

Seara*

Halysidota cinctipes Grote, [1866]

Blumenau

Halysidota striata Jones, 1908

Seara*

Holophaea erharda Schaus, 1927

Seara

Horama panthalon viridifusa Schaus, 1904

Seara*

Horama sp. 1

Seara*

Hyaleucerea sp. 1

Seara*

Hyalurga fenestrata (Walker, 1855)

Blumenau*

Hypercompe abdominalis (Walker, 1865)

Blumenau**

Hypercompe brasiliensis (Oberthür, 1881)

Brusque*

Hypercompe dognini Rothschild, 1910

Blumenau**

Hypercompe kinkelini Burmeister, 1880

Seara

Idalus lineosus Walker, 1869

Seara*

Ischnocampa lugubris Schaus, 1892

Blumenau*

Lepidozikania cinerascens Walker, 1855

Blumenau, Joinville

Leucanopsis joasa Schaus, 1941

Blumenau**

Leucanopsis leucanina Felder & Rogenhofer, 1874

Blumenau*

Leucanopsis sablona Schaus, 1896

Blumenau*

224

Táxon

Continua...

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Tabela 2. Continuação... Táxon 57

Leucanopsis sp. 1

Blumenau*

Leucanopsis umbrosa Hampson, 1901

Seara

Lophocampa citrina Sepp, [1852]

Blumenau

Lophocampa dinora Schaus, 1924

Seara**

Machadoia xanthosticta Hampson, 1901

Seara, Blumenau*

Mallodeta clavata Walker, 1854

Seara*

Mazaeras francki Schaus, 1896

Blumenau*

Melese binotata Walker, 1856

Joinville**

Mesothen desperata Walker, 1856

Seara*

Mirandisca harpalyce (Schaus, 1892)

Blumenau*

Nelphe confinis (Herrich-Schäffer, 1855)

Seara

Neotrichura nigripes (Heylaerts, 1890)

Brusque*

Neritos repanda Walker, 1855

Seara

Opharus basalis Walker, 1856

Blumenau*

Opharus bimaculata Dewitz, 1877

Seara

Opharus procroides Walker, 1855

Blumenau*

Ormetica chrysomelas Walker, 1856

Seara

Ormetica fulgurata Butler, 1876

Blumenau*

Paracles bilinea Schaus, 1901

Blumenau*

Paracles fervida Schaus, 1901

Joinville

Paracles fusca Walker, 1856

Blumenau

Pareuchaetes aurata Butler, 1875

Blumenau*

Pelochyta cinerea Walker, 1855

Blumenau*

Phaegoptera chorima Schaus, 1896

Seara, Blumenau*

Phaegoptera flavopunctata (Herrich-Schäffer, 1855)

Seara*

Phaegoptera granifera Schaus, 1892

Blumenau, Joinville

Phaegoptera histrionica Herrich-Schäffer, [1853]

Blumenau*, Joinville*

Phaegoptera schaefferi Schaus, 1892

Seara*

Philoros affinis (Rothchild, 1912)

Blumenau**

Pseudohyaleucerea vulnerata (Butler, 1875)

Seara

Pseudosphex polybia Kaye, 1911

Seara**

Pseudosphex sp. 1

Seara*

Ptychotricos elongatus Schaus, 1906

Blumenau*

Rhipha subflammans (Rothschold, 1909)

Seara

Robinsonia praphaea Dognin, 1906

Blumenau**

Romualdia elongata Felder, 1874

Blumenau*, Joinville

Romualdia opharina Schaus, 1921

Blumenau*, Joinville

Sthenognatha gentilis Felder, 1874

Blumenau*, Joinville

Sychesia dryas Cramer, 1775

Seara*

Symphlebia catenata Schaus, 1905

Blumenau*

Tricypha sp. 1

Seara*

Virbia divisa Walker, 1864

Blumenau*

Viviennea dolens Druce, 1904

Seara

100

Viviennea flavicincta Herrich-Schäffer, [1855]

Blumenau*, Joinville

101

Viviennea salma Druce, 1896

Brusque

descobertas, aumentando a riqueza de Arctiinae catalogada.

Referências 225

Município(s)

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Como citar este artigo:

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Silva, J.M. & E.J.E. Silva, 2014. Contribuição para o Conhecimento da Fauna de Arctiinae (Lepidoptera: Erebidae) no Estado de Santa Catarina, Brasil. EntomoBrasilis, 7 (3): 222-226. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.387

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.366 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Primeira Ocorrência de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) no Estado de Sergipe Antônio César da Silva Santana, Catarina Zita Dantas de Araujo, José Rocha Prudente de Novaes, Maria da Glória Mendes dos Santos & Waltemir Souza Santana Fundação de Saúde Parreiras Horta/LACEN/SE/Laboratório de Entomologia, e-mail: acssantana@fsph.se.gov.br, cz-araujo@uol.com.br (Autor para correspondência), jrpnovaesse@fsph.se.gov.br, mgmsantos@fsph.se.gov.br, wssantana@fsph.se.gov.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 227-229 (2014)

Resumo. O mosquito Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse), vetor de várias arboviroses, foi registrado pela primeira vez no estado de Sergipe, Brasil, no município de Areia Branca, localizado no centro-leste, nas coordenadas 10°45’29”S e 37°18’45”W e a 36 km da capital Aracaju. A primeira larva de Ae. albopictus foi coletada na 32ª semana epidemiológica de 2011, no Povoado Terra Preta de Cima durante as atividades de Controle de Qualidade do Programa de Controle da Febre Amarela e da Dengue (PCFAD). Mais tarde, na 50ª semana epidemiológica de 2012, foi encontrada mais uma larva de Ae. albopictus, desta vez no Povoado Manilha de Baixo. Em seguida, no Povoado Garangau (10º44’55”S e 37º29’40”W) a 28 km da sede do município de Campo do Brito foram capturadas três larvas e duas pupas de Ae. albopictus durante revisão semanal de amostras do PCFAD, ou seja, na 47ª semana epidemiológica de 2012. Dessa forma, procuramos mostrar a importância do Controle de Qualidade para os Programas de Controle de Endemias nos estados e no Brasil, visando à efetivação de providências rápidas e eficientes para a prevenção e o controle de doenças veiculadas por mosquitos. Palavras-chave: Controle de Qualidade do Programa; Dengue; Febre Amarela; Sergipe.

First Occurrence of Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) in the State of Sergipe, Brazil Abstract. The mosquito Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse), a vector for several arboviral diseases, was recorded for the first time in the state of Sergipe, Brazil, in the municipality of Areia Branca, located in the central-eastern part of the state at the coordinates 10°45’29”S and 37°18’45”W and 36 km from the state capital, Aracaju. The first larva of Ae. albopictus was collected in the 32nd epidemiological week of 2011, in the settlement of Terra Preta de Cima and was identified systematically in the Central Public Health Laboratory (LACEN-SE) during quality control activities within the yellow fever and dengue control program (PCFAD). In the 50th epidemiological week of 2012, another larva of Ae. albopictus was found, this time in the settlement of Manilha de Baixo. In the neighboring municipality of Campo do Brito, three larvae and two pupae of Ae. Albopictus were found in the settlement of Garangau (10º44’55”S and 37º29’40”W), 28 km from the main center of the municipality. As in the abovementioned records, systematic identification was only made at a late stage, given that the samples from the 47th epidemiological week of 2012 arrived at LACEN/SE in January, 2013. This technical note serves alert public health managers to the importance of quality control for endemic disease control programs, with the aim of effecting rapid and efficient control and prevention measures for mosquito-borne diseases. Keywords: Dengue; Quality Control Program; Sergipe; Yellow Fever.

_____________________________________ mosquito Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) é um vetor importante de vários vírus, inclusive os da Febre Amarela e Dengue (DNV1 e DNV4), conforme observação em Laboratório (Mitchell & Miller 1990) e na natureza (DNV1) no Estado de Minas Gerais (Serufo et al. 1993). É uma espécie alóctone ao Continente Americano e muito agressiva durante seu período de hematofagia diurno. Estudos em laboratório revelaram que Ae. albopictus pode transmitir cerca de 18 arboviroses, dentre elas os vírus das Encefalites Equina do Oeste e a do Leste, Mayaro e La Crosse (Borges 2001). Estudos realizados no Japão e na Itália (LAI 2001), em laboratório e na natureza, demonstraram que essa espécie é competente transmissor da Dirofilaria immitis (Leidy) (Comiskei et al. 1999). No Brasil essa espécie de mosquito só não foi registrada nos Estados do Acre, Amapá, Piauí, Sergipe e Tocantins (Santos 2003; Segura et al. 2003; Martins et al. 2006; Aguiar et al. 2008). No entanto, vale ressaltar que, por um lapso de digitação, durante a alimentação de dados no Sistema de Informações da Febre Amarela e Dengue (SISFAD/SE) foi registrada a presença de Ae. albopictus em três municípios sergipanos. Mas, após trabalhos realizados in loco pelos pesquisadores do LACEN e do

Ministério da Saúde este fato foi negativado e o referido sistema de informações foi corrigido. O presente trabalho tem por objetivo registrar a primeira ocorrência de Ae. albopictus no Estado de Sergipe. Este fato se deu no Laboratório de Entomologia (integrante ao Laboratório Central de Saúde Pública - LACEN/SE) durante as atividades de revisão de larvas para o “Controle de Qualidade dos Municípios”, no Programa de Controle da Febre Amarela e da Dengue (PCFAD). A primeira larva de Ae. albopictus foi encontrada por Agentes de Endemias, dentro de um pneu juntamente com larvas e pupas de Aedes aegypti (Linnaeus). Este registro se deu durante as revisões das amostras da 32ª semana epidemiológica de 2011, do Sítio Terra Preta de Cima, município de Areia Branca, localizado no centro-leste, nas coordenadas 10°45’29”S e 37°18’45”W e a 36 km da capital Aracaju (Figura 1). Este município faz parte de um grande eixo viário (BR 101, BR 235 e SE 104) que serve para transações comerciais, principalmente à de transporte de madeira vinda da região Norte do Brasil para o município vizinho (Itabaiana). No ano seguinte, exatamente na 50ª semana epidemiológica de 2012 foi encontrada, nesse mesmo município, Agência de Fomento: Fundação de Saúde Parreiras Hortas/ LAECEN/SE.

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Primeira Ocorrência de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse)…

mais uma larva de Ae. albopictus, desta vez no Povoado Manilha de Baixo. Essa larva foi capturada dentro de uma caixa d´água junto a quatro larvas de Ae. aegypti. Esses primeiros exemplares de larvas foram enviados ao Laboratório de Referência Nacional em Culicídeos para confirmação das identificações específicas.

uma caixa d´água com uma larva de Ae. aegypti. Diante dessas evidências e visando obter mais amostras biológicas, a equipe da Entomologia do LACEN realizou capturas de ovos, com ovitrampas, nos dois municípios citados. Para cada localidade foram selecionados cinco imóveis, nos quais foram instaladas duas ovitrampas: uma no intradomicílio e outra no peridomicílio. Essas atividades de campo se prolongaram por quatro semanas consecutivas perfazendo um total de 15 imóveis, 30 armadilhas e 240 palhetas. No laboratório, as palhetas foram analisadas e 20 delas foram selecionadas por conter maior número de ovos de Aedes. Estas foram distribuídas em dez béqueres contendo água de chuva. A partir de então foi observado o ciclo evolutivo do Ae. albopictus, confirmando mais uma vez a presença desta espécie no Estado de Sergipe e tomando o seu registro através de fotos de imaturos e adultos.

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Gradativamente este vetor está se dispersando no Estado de Sergipe, conforme foi constatado mais recentemente no Povoado Garangau, município de Campo do Brito (10º44’55”S e 37º29’40”W), a 28 km da cidade de Areia Branca e a 64 km da capital do Estado, Aracaju (Figura 1). Da mesma forma que ocorreu nos dois povoados do município de Areia Branca, a identificação das larvas do Povoado Garangau aconteceu tardiamente, em janeiro de 2013, quando as amostras da 47ª semana epidemiológica de 2012 foram entregues ao “Controle de Qualidade” do LACEN-SE para revisão. Nesse Povoado foram encontradas três larvas e duas pupas de Ae. albopictus coabitando

Santana et al.

Figura 1. Mapa do Estado de Sergipe (BR) com destaque para os municípios de Areia Branca e Campo do Brito pela primeira ocorrência de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse). Fonte: www.ibge.com.br

e-ISSN 1983-0572

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Com base nestas ocorrências podemos enfatizar a importância do Programa de Controle de Qualidade realizado pelos LACENs, bem como o envio de amostras biológicas em tempo hábil, ou seja, dentro do mesmo mês de coleta a fim de que medidas Preventivas e de Controle de Endemias sejam rapidamente adotadas.

Agradecimentos Os autores agradecem aos Senhores G.T. Santos (Supervisor de Endemias do município de Areia Branca), I.C. Santos (Coordenadora do Posto de Saúde do Povoado Pedrinhas), V.M. Souza (Agente de Endemias) pela assistência nos trabalhos de campo, ao Dr. R.Q. Gurgel (Diretor Presidente da Fundação de Saúde Parreiras Horta/FSPH), Dr. J.S.S. Nunes (Diretor Técnico da FSPH), D.D. da Costa (Superintendente do LACEN) e K.S Pinheiro (Coordenadora Técnica do LACEN/SE) pelo apoio logístico e a Secretaria Estadual de Saúde pela concessão de transporte para a realização das pesquisas de campo.

Referências Aguiar, D.B., A. Fontão, P. Rufino, V.A. Macedo, C.M. RiosVelasquez, M.G. Castro & N.A. Honório, 2008. Primeiro registro de Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) em Roraima, Brasil. Acta Amazônica, 38: 357-360. Borges S.M.A.A, 2001. Importância epidemiológica do Aedes albopictus nas América. Dissertação (Mestrado). Departamento de Epidemiologia da Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São Paulo, 91 p. Comiskei, N.M., R.C. Lowrie & D.M. Wesson, 1999. Effect of nutrient levels and Ascogregarina taiwanensis (Apicomplex: Lecudinidade) infection on the vector competence of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) for Dirofilaria immitis (Filarioidea: Onchocercidae). Journal of Medical Entomology, 36: 55-61.

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Como citar este artigo:

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Santana, A.C.S., C.Z.D. Araujo, J.R.P. Novaes, M.G.M. Santos & W.S. Santana. Primeira Ocorrência de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) no Estado de Sergipe. EntomoBrasilis, 7 (3): 227-229. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.366

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Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.425 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Preferência Alimentar de Larvas e Adultos de Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae) por Senecio spp. (Asteraceae) Julianne Milléo¹, Fernando Sérgio Castilhos Karam¹ & Paulo Vitor Farago² 1. Universidade Estadual de Ponta Grossa, e-mail: jmilleo@hotmail.com (Autor para correspondência), pvfarago@gmail.com. 2. Instituto de Pesquisas Veterinárias Desidério Finamor (IPVDF), Fepagro, e-mail: fernandockaram@yahoo.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 230-234 (2014)

Resumo. Uma das principais causas de mortalidade em bovinos está relacionada à intoxicação por plantas de Senecio spp. (Asteraceae). Assim, alternativas para a redução dessas plantas na região sul do Brasil são necessárias a fim de diminuir as perdas na atividade pecuária. Estudos indicam o crisomelídeo Phaedon confinis Klug como potencial agente de controle biológico de plantas de Senecio brasiliensis Less. O objetivo desse estudo foi avaliar a preferência alimentar de larvas e adultos de P. confinis pelas espécies S. brasiliensis, Senecio madagascariensis Poiret, Senecio oxyphyllus DC e Senecio selloi DC. Os insetos foram alimentados com S. brasiliensis anteriormente ao experimento à temperatura de 22 ± 1ºC, umidade relativa de 60 ± 5% e fotofase de 12 horas. Os resultados obtidos indicam que as categorias de injúria ocasionada por P. confinis foram dependentes da espécie de Senecio oferecida ao inseto, com maior consumo de S. brasiliensis. O estágio de desenvolvimento dos insetos influencia a preferência alimentar, uma vez que larvas neonatas apresentaram maior seletividade ao hospedeiro do que os adultos. Além de S. brasiliensis, os adultos podem colaborar no controle de outras espécies de Senecio, principalmente de S. madagascariensis, uma vez que há oviposição nessas plantas. Palavras-chave: Controle biológico; Senecio brasiliensis; Senecio madagascariensis; Senecio oxyphyllus; Senecio selloi.

Feeding Preference of Larvae and Adults of Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae) for Senecio spp. (Asteraceae) Abstract. One of the main causes of death in cattle is related to poisoning by plants of Senecio spp. (Asteraceae). Thus, alternatives for reduction of these plants in the Southern region of Brazil are necessary to diminish losses in livestock. Studies have demonstrated the chrysomelid Phaedon confinis Klug as a potential biological agent of Senecio brasiliensis Less. Our study aimed to evaluate the feeding preference of larvae and adults of P. confinis by the species S. brasiliensis, Senecio madagascariensis Poiret, Senecio oxyphyllus DC and Senecio selloi DC. Previously, the insects were fed on S. brasiliensis to the experiment at 22 ± 1oC temperature, 60 ± 5% relative humidity and 12h photophase. Results obtained indicate that injury caused by P. confinis depended on the species of Senecio offered to the insect, with higher consumption of S. brasiliensis. The developmental stage of the insect influences the feeding preference, since neonate larvae demonstrated higher selectivity to the plant host than adults. In addition to S. brasiliensis, adults can be used to control other species of Senecio, especially S. madagascariensis, since there is oviposition on these plants. Keywords: Biological control; Senecio brasiliensis; Senecio madagascariensis; Senecio oxyphyllus; Senecio selloi.

_____________________________________ ma das principais causas de morte em bovinos é a intoxicação por plantas do gênero Senecio (Asteraceae). Entre as diversas espécies, Senecio brasiliensis Less., Senecio oxyphyllus DC., Senecio heterotrichius DC. e Senecio selloi DC. estão frequentemente associadas à seneciose. Há também registro de intoxicação por Senecio tweediei Hook. & Arn. e, mais recentemente, por Senecio madagascariensis Poiret, espécie invasora em expansão no Rio Grande do Sul (Karam et al. 2011). Tendo-se em vista as grandes perdas econômicas causadas à pecuária pela intoxicação por plantas de Senecio, alternativas de redução dessas plantas têm sido pesquisadas no sul do país. Medidas menos agressivas ao ambiente como, por exemplo, o controle biológico e manejo correto do solo são formas de mitigar os prejuízos em médio prazo (Karam et al. 2011). Casos de sucesso no controle biológico de Senecio jacobaea L. com o uso de insetos são registrados nos Estados Unidos e Austrália (Pemberton & Turner 1990; McEvoy et al. 1991; McEvoy & Coombs 1999; McLaren et al. 2000). No Brasil, estudos como os de Hoffmann & Moscardi (1980, 1981); Mendes et al. (2005) e Milléo et al. (2011) indicam o potencial do besouro Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae) como agente de

controle de S. brasiliensis. A maioria dos crisomelídeos são estritamente fitófagos e altamente especializados em seus hábitos alimentares. Assim como outros herbívoros especialistas, eles podem usar as toxinas de suas plantas hospedeiras para sua própria defesa química (Laurent et al. 2003). Particularmente, os indivíduos do gênero Phaedon são descritos como oligófagos, alimentando-se de um número bem restrito de hospedeiros e, portanto, apresentam grande potencial como agentes de controle biológico (Cox 1996). Em seus estudos Milléo et al. (2011) testaram 52 plantas taxonomicamente relacionadas a S. brasiliensis e/ou de interesse econômico com o intuito de conhecer a amplitude hospedeira de P. confinis no município de Ponta Grossa, Paraná. Os resultados indicaram que a alimentação normal, oviposição, sobrevivência e desenvolvimento deste crisomelídeo estão restritos a S. brasiliensis. Entretanto, esses autores não fazem referência sobre o comportamento do inseto em relação a outras espécies do gênero, que também causam intoxicação ao gado no país. Agência(s) de Fomento: CNPq (Edital Nº 15/2008) e Institutos Nacionais de Ciência e Tecnologia - INCT (processo no 573534/2008-0).

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Preferência Alimentar de Larvas e Adultos de Phaedon…

Nesse sentido, o objetivo do presente estudo foi avaliar a preferência alimentar de larvas e adultos de P. confinis por quatro espécies do gênero Senecio (S. brasiliensis, S. madagascariensis, S. oxyphyllus e S. selloi), a fim de verificar o potencial desse agente no controle biológico em regiões de atividade pecuária. Para os experimentos, foram utilizadas mudas de S. brasiliensis, S. oxyphyllus, S. selloi e S. madagascariensis provenientes de Eldorado do Sul, região da Depressão Central, Rio Grande do Sul, e de S. brasiliensis de Ponta Grossa, Paraná. Esta última foi incluída para fins de comparação com os resultados de Milléo et al. (2011), considerando possíveis particularidades na composição química entre regiões diferentes. As plantas foram mantidas em casa de vegetação em vasos de 25L contendo uma mistura de solo e terra vegetal. As espécies S. heterotrichius e S. tweediei apesar de serem comprovadamente tóxicas, não participaram dos experimentos, pois ocorrem em áreas muito restritas: a primeira em regiões arenosas e a segunda em terrenos alagadiços, o que reduz os casos de intoxicação (Méndez & Riet-Correa 1993; Matzenbacher 1998; Karam 2001). Adultos de P. confinis foram coletados manualmente sobre S. brasiliensis, no pré-assentamento Emiliano Zapata, localizado no Distrito de Itaiacoca, Ponta Grossa, Paraná. No laboratório, os insetos foram separados em casais para a obtenção de ovos, sendo que as etapas de coleta dos ovos e de criação dos insetos até a fase adulta seguiram a metodologia descrita por Milléo et al. (2006). A criação estoque foi mantida com S. brasiliensis e os bioensaios foram realizados em laboratório, em câmara climatizada com temperatura de 22 ± 1oC, umidade relativa de 60 ± 5% e fotofase de 12 horas. A metodologia do experimento baseou-se naquela descrita por Milléo et al. (2011). As folhas foram retiradas das plantas adultas, lavadas e deixadas para secar naturalmente, em seguida cortadas com tesoura de forma a apresentar uma área quadrangular de 3,0 cm². Foram conduzidos os seguintes testes de preferência alimentar: Sem chance de escolha. a) Com larvas – foram utilizadas seis repetições para cada espécie de planta, as quais foram representadas por placas de Petri com 10 larvas em cada, totalizando 60 larvas neonatas (de 0 a 24 horas após a eclosão). As avaliações foram realizadas a cada 48 horas até as larvas atingirem o estágio adulto. Foram considerados os seguintes parâmetros: nível médio de injúria máxima observado nas repetições e sobrevivência (dias e instar máximo atingido). b) Com adultos – foram utilizadas cinco repetições para cada espécie de planta, representadas por placas de Petri com quatro adultos em cada, totalizando 20 adultos (de 0 a 24 horas após a emergência). Foram realizadas sete avaliações a cada 48 horas, por 20 dias. Após esse período, os adultos sobreviventes foram descartados. Foram analisados os seguintes parâmetros: nível médio de injúria máxima, número de sobreviventes ao 20º dia

Milléo et al.

e oviposição. Múltipla escolha. Com larvas – foram utilizadas seis repetições para cada combinação de plantas, isto é, seis placas de Petri com 10 larvas em cada placa, totalizando 60 larvas neonatas. Para isso, em cada placa foram dispostas seções de 3,0 cm2 de folhas de três espécies de Senecio, de maneira equidistantes entre si e em combinações casualizadas (conforme Tabela 3). As larvas foram liberadas no centro da placa, e as avaliações foram realizadas a cada 48 horas, totalizando sete avaliações ao final dos 20 dias de amostragem. A cada avaliação, todas as folhas foram trocadas por novas. Neste teste, foi analisado somente o nível máximo de injúria às plantas, com o propósito de avaliar a preferência alimentar das larvas. Para a análise das injúrias causadas nas seções foliares das plantas, foi adotada a escala visual adaptada de Lucchini (1996), com as seguintes categorias: (0) nula, nenhuma injúria, 0%; (1) exploratória, injúria insignificante, até 10%; (2) fraca, injúria fraca, até 30%; (3) moderada, injúria moderada, até 50%; (4) normal, alimentação normal, mais de 50% de injúria. Os resultados foram expressos como média das categorias. A normalidade dos dados foi avaliada, sendo que a comparação entre os grupos foi conduzida através da análise não paramétrica por meio do teste de Kruskal-Wallis, ao nível de significância de 1%. Todas as análises foram feitas utilizando-se o software estatístico R 2.13.1 (R Development Core Team 2011). Teste sem chance de escolha com larvas. A injúria máxima foi observada apenas em S. brasiliensis, de ambas as procedências (PR e RS); nas folhas de S. madagascariensis e S. selloi, a injúria foi classificada como fraca, e nula em S. oxyphyllus (Tabela 1). Tais resultados indicam que a preferência alimentar das larvas neonatas de P. confinis é significativamente influenciada pela espécie de Senecio (H = 21,66; p < 0,01). Confirmando os dados anteriores, o estágio adulto só foi atingido por larvas alimentadas com S. brasiliensis, que apresentaram tempo de vida médio significativamente mais longo em relação aos crisomelídeos que se alimentaram das demais espécies (H = 18,84; p < 0,01) (Tabela 1). Em S. brasiliensis, de 25,0 a 28,3% dos crisomelídeos atingiram o estágio adulto, vivendo de 47 a 66 dias. Estes resultados foram próximos aos de Milléo et al. (2011), que obtiveram 31,67% de adultos, mas, inferiores aos 56,66% encontrados por Hoffmann & Moscardi (1981). Muitas espécies da família Chrysomelidae realizam a pupação no solo. Assim, no presente experimento, os insetos transformaram-se em pupas nas placas de Petri, e isso pode ter influenciado a taxa de mortalidade, reduzindo a porcentagem de insetos que atingiram o estágio adulto. Apesar de as larvas terem demonstrado interesse por S. selloi e viverem um pouco mais do que as alimentadas com S. madagascariensis e, em S. oxyphyllus, não atingiram o segundo instar, indicando que essa espécie não fornece os nutrientes

Tabela 1. Teste de preferência alimentar sem chance de escolha com larvas neonatas de Phaedon confinis. Temperatura: 22 ± 1oC, UR: 60 ± 5%, fotofase: 12h. Injúria máxima (média ± desvio padrão)

Dias de sobrevivência (média ± desvio padrão)

Estágio máximo atingido

S. brasiliensis PR

3,8 ± 0,41 a

55,2 ± 6,24 a

S. brasiliensis RS

3,8 ± 0,41 a

53,5 ± 4,41 a

S. madagascariensis

1,8 ± 1,33 b

5,5 ± 3,78 c

S. oxyphyllus

0,3 ± 0,52 c

5,0 ± 1,79 d

2,2 ± 1,17 b

5,8 ± 0,75 b

231

Espécie

S. selloi

Médias seguidas pela mesma letra nas colunas não diferem pelo teste de Kruskal-Wallis ao nível de 1% de probabilidade. Níveis de injúria: Nula = 0; Exploratória = 0,1 a 1,0; Fraca = 1,1 a 2,0; Moderada = 2,1 a 3,0; Normal = 3,1 a 4,0. L1 = larva de 1º instar; L2 = larva de 2º instar; Ad = Adulto.

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necessários para o inseto adquirir energia o bastante para realizar a ecdise. A maior injúria verificada em S. brasiliensis e a ausência de injúria observada para S. oxyphyllus podem estar correlacionadas com aspectos quimioatrativos e morfoanatômicos dessas espécies. O táxon S. brasiliensis apresenta na sua composição alcaloides pirrolizidínicos e sesquiterpenoides (Deuschle et al. 2007). Os sesquiterpenoides voláteis são particularmente importantes na interação inseto-planta, pois servem como atrativos para várias larvas fitófagas (Røstelien et al. 2000). Entretanto, várias outras espécies de Senecio não contêm tais terpenoides (Silva 2006), como é o caso de S. madagascariensis, S. selloi e S. oxyphyllus. Esse fato pode contribuir para a diminuição do potencial uso das larvas de P. confinis no controle biológico de Senecio spp., e respaldar os resultados observados nesta investigação. Além disso, a presença de tricomas tectores nas folhas e no caule de S. oxyphyllus pode ser outro fator que influenciou na redução do consumo pelas larvas do crisomelídeo. Teste sem chance de escolha com adultos. Os adultos apresentaram menor seletividade às espécies de Senecio avaliadas, com preferência alimentar normal para as quatro espécies, causando elevada injúria na maioria das repetições (Tabela 2). Entretanto, com relação à sobrevivência, dos 20 insetos iniciais alimentados com S. selloi, apenas dois sobreviveram ao final dos 20 dias de avaliação (10% de sobrevivência); para S. oxyphyllus, houve 70% de sobrevivência. Adicionalmente, os crisomelídeos alimentados com folhas de S. selloi e S. oxyphyllus não se reproduziram, o que pode ser um indicativo de carência nutricional.

Contudo, para S. madagascariensis, 80% dos adultos sobreviveram após 20 dias e, em duas das repetições, os casais realizaram posturas, indicando que os insetos adultos podem estar encontrando os nutrientes necessários para a sobrevivência e reprodução nessa espécie vegetal de Senecio. Outra possibilidade para a oviposição ter ocorrido somente em S. brasiliensis, de ambas as procedências (PR e RS), e em S. madagascariensis pode estar relacionada aos alcaloides pirrolizidínicos presentes nessas plantas. Segundo Opitz & Müller (2009), esses compostos secundários, além de serem usados para a defesa e, por vezes, nutrição, podem ser sequestrados para fins reprodutivos. Em alguns insetos, esses compostos químicos são metabolizados em feromônios sexuais. Yang et al. (2011) analisaram componentes químicos de diversas espécies de Senecio, e os quatro alcaloides pirrolizidínicos listados para S. brasiliensis, integerrimina, senecionina, retrorsina e usaramina, também são encontrados em S. madagascariensis, o que corrobora a hipótese do papel dessas substâncias na reprodução dos crisomelídeos. Vale ressaltar, que estes compostos secundários não são registrados nesta combinação em S. selloi e S. oxyphyllus. Teste de múltipla escolha com larvas. As larvas neonatas alimentaram-se normalmente apenas nos testes com S. brasiliensis, independentemente da procedência da planta (Tabela 3). Entretanto, mesmo com chance de escolha, apresentaram, ainda, reduzido consumo das folhas de S. madagascariensis e S. selloi, mas não tiveram preferência por S. oxyphyllus. Esses resultados estão condizentes aos verificados no teste sem chance de escolha, e possivelmente também estão relacionados aos aspectos quimioatrativos e morfoanatômicos das espécies de

Tabela 2. Teste de preferência alimentar sem chance de escolha com adultos de Phaedon confinis. Temperatura: 22 ± 1oC, UR: 60 ± 5%, fotofase: 12h. Injúria máxima (média ± desvio padrão)

Espécie

Sobreviventes ao 20º dia Por placa (média ± desvio padrão)

Oviposição

Total (%)

S. brasiliensis PR

4,0 a

3,8 ± 0,45 a

sim

S. brasiliensis RS

4,0 a

3,8 ± 0,45 a

sim

S. madagascariensis

3,8 ± 0,45 a

3,2 ± 0,45 b

sim

S. oxyphyllus

3,8 ± 0,45 a

2,8 ± 0,45 c

não

S. selloi

3,6 ± 0,55 a

0,4 ± 0,55 d

não

Combinação

Espécie 1

Injúria máxima

Espécie 2

Injúria máxima

Espécie 3

Injúria máxima

(H)

S. bras. PR

3,7 ± 0,52 (a)

S. bras. RS

3,7 ± 0,52 (a)

S. madag.

0,7 ± 0,82 (b)

12,7

S. bras. PR

3,5 ± 0,84 (a)

S. bras. RS

3,7 ± 0,52 (a)

S. oxyph.

0,2 ± 0,41 (b)

12,8

S. bras. PR

3,8 ± 0,41 (a)

S. bras. RS

3,7 ± 0,52 (b)

S. selloi

1,2 ± 1,33 (c)

12,3

S. bras. PR

3,7 ± 0,52 (a)

S. madag.

0,8 ± 0,75 (b)

S. oxyph.

0,2 ± 0,41 (c)

13,5

S. bras. PR

3,8 ± 0,41 (a)

S. madag.

0,5 ± 0,84 (b)

S. selloi

0,7 ± 1,03 (b)

12,8

S. bras. PR

3,7 ± 0,52 (a)

S. oxyph.

0,2 ± 0,41 (c)

S. selloi

1,0 ± 1,26 (b)

12,7

S. bras. RS

3,7 ± 0,52 (a)

S. madag.

1,5 ± 1,05 (b)

S. oxyph.

0,3 ± 0,52 (c)

11,7

S. bras. RS

3,7 ± 0,52 (a)

S. madag.

0,8 ± 0,75 (b)

S. selloi

0,3 ± 0,52 (c)

12,8

S. bras. RS

3,8 ± 0,41 (a)

S. oxyph.

0,2 ± 0,41 (c)

S. selloi

1,2 ± 0,98 (b)

14,3

S. madag.

1,7 ± 0,82 (a)

S. oxyph.

0,3 ± 0,52 (a)

S. selloi

1,3 ± 0,82 (a)

Médias seguidas pela mesma letra nas linhas não diferem pelo teste de Kruskal-Wallis ao nível de 1% de probabilidade. Níveis de injúria: Nula = 0; Exploratória = 0,1 a 1,0; Fraca = 1,1 a 2,0; Moderada = 2,1 a 3,0; Normal = 3,1 a 4,0. NS = não significativo.

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Tabela 3. Média e desvio padrão dos danos máximos nos testes “múltipla escolha” com larvas de 1º instar de Phaedon confinis mantidas em câmara climatizada (temp. 22 ± 1oC, UR 60 ± 5% e fotofase 12h).

Preferência Alimentar de Larvas e Adultos de Phaedon…

Senecio. Considerando que o foco desta pesquisa está relacionado ao uso do crisomelídeo P. confinis como agente de controle biológico de Senecio spp., a fim de diminuir a intoxicação do gado, esse inseto mostrou maior potencial para o controle de S. brasiliensis, com uma pequena ação contra S. madagascariensis e S. selloi, porém, sem interesse por S. oxyphyllus. Dessa forma, a estratégia pode ter aplicação prática no controle biológico de Senecio em áreas de pastagens, uma vez que a espécie S. brasiliensis é a de maior ocorrência e a que causa o maior número de casos de intoxicação ao gado (Karam et al. 2004). Entretanto, é importante destacar que, para o uso de P. confinis no controle biológico inundativo, outros fatores, como por exemplo, meteorológicos, devem ser considerados já que o inverno no Rio Grande do Sul é mais rigoroso que no Paraná. Tendo-se em vista os resultados obtidos, observou-se que não houve diferença em relação à proveniência de S. brasiliensis, e os resultados em todos os testes com P. confinis foram muito similares entre os exemplares provenientes do Rio Grande do Sul e do Paraná. As categorias de injúria ocasionadas por P. confinis foram dependentes da espécie vegetal oferecida ao inseto, com maior consumo de S. brasiliensis. O estágio de desenvolvimento dos insetos influencia sua alimentação, já que larvas neonatas demonstraram maior seletividade às plantas de Senecio do que os adultos. Além de S. brasiliensis, os adultos podem colaborar no controle de outras espécies de Senecio, principalmente S. madagascariensis, uma vez que os adultos realizam oviposição nesta espécie.

Agradecimentos Ao CNPq pelo auxílio financeiro cedido através do Edital Nº 15/2008 – Institutos Nacionais de Ciência e Tecnologia - INCT, processo nº 573534/2008-0.

233

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Como citar este artigo:

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Milléo, J., F.S.C Karam & P.V. Farago, 2014. Preferência Alimentar de Larvas e Adultos de Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae) por Senecio spp. (Asteraceae). EntomoBrasilis, 7 (3): 230-234. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.425

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Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.426 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Primeira Ocorrência da Mosca Minadora em Cebola no Alto Paranaíba Flávia Alves, Flávio Fernandes, Paulo Silva, Jéssica Gorri & Luan Ribeiro Universidade Federal de Viçosa/Campus Rio Paranaíba/Laboratório de de Horticultura, e-mail: flavia.maria@ufv.br, flaviofernandes@ufv.br jessica.rodrigues@ufv.br, luan.ribeiro@ufv.br.

Manejo (Autor

Integrado de Pragas e Plantas Daninhas e para correspondência), paulo.r.silva@ufv.br,

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 235-237 (2014)

Resumo. Liriomyza spp. é considera praga em várias culturas no Brasil. As larvas confeccionam minas, reduzem a área fotossintética, causam murcha e queda precoce de folhas. Objetivou-se neste trabalho reportar o primeiro ataque de Liriomyza spp., seu dano e a sobrevivência em cebola (Allium cepa L.) no Alto Paranaíba-MG. A sua ocorrência e o prejuízo foram detectados em cinco avaliações em 12 lavouras de cebola (50 plantas/ha). Já a sobrevivência foi determinada em condições de temperatura controlada. Observou-se a presença de Liriomyza spp. causando minas serpenteadas, com relação direta e negativa do número de minas com a produtividade, com prejuízo de 120 kg ha-1 e com taxa de sobrevivência de larva-pupa (57,89%) e pupa-adulto (63,63%). Este fitófago pode se tornar praga séria nesta cultura. Palavras-Chave: Alliaceae; Hortaliças; Liryomiza spp.; Minadores.

First Occurrence of Leafminer Causing Damage in Onion at Alto Paranaíba Abstract. Liriomyza spp. is considered pests in various crops in Brazil. The larvae mine the leaves cook up, reduce the photosynthetic area, cause wilting and premature leaf drop. The objective of this study report the first attack of Liriomyza spp., its damage and survival in onion (Allium cepa L.) in Alto Parnaíba-MG. Their occurrence and injury ratings were detected in five of onion crops in 12 (50 plants/ha). Since survival was determined under conditions of controlled temperature. We observed the presence of Liriomyza spp. causing serpentine mines, with direct and negative relationship with the number of mines productivity, a loss of 120 kg ha-1 and survival rate of larva-pupa (57.89%) and pupa-adult (63.63%). Thus, this phytophagous insect can become a serious pest in this crop. Keywords: Alliaceae; Horticulture; Leaf miners; Liryomiza spp.

_____________________________________ ambiente agrícola brasileiro tem se deparado com diversas transformações, como condições climáticas variáveis, aumento de transgênicos, novas moléculas inseticidas e diferentes formas de manejo nas culturas. No Brasil existe grande variabilidade de cultivos agrícolas, dentre eles têmse grãos, fibras, cereais, oleaginosas, fruticultura e horticultura. A cebola Allium cepa L. (Alliaceae) é uma destas hortícolas de extrema importância, pois é cultivada em diversas regiões do mundo, sendo o Brasil o 8º maior produtor (Fao 2012). Dentre os fatores causadores de perdas na produtividade da cebola estão as pragas e doenças. Alguns insetos que não eram pragas e restritos a poucas áreas no Brasil são hoje importantes pragas, causando prejuízos consideráveis para a agricultura do país (Fernandes et al. 2010). Um inseto que tem sido encontrado esporadicamente em diversas culturas no Brasil é Liryomiza spp. (Diptera: Agromyzidae), observando-se minas serpenteadas. Este fitófago é um minador que tem uma metamorfose completa com ovo, três ínstares larvais, pupa e adulto (Parrella et al. 1981; Parrella 1987). Liriomyza spp. tornou-se uma séria praga em várias culturas (Schuster & Patel 1985; Parrela 1987; Spencer 1990). Estes autores relatam mais de 25 famílias botânicas distintas como hospedeiros de Liriomyza spp. no mundo. Não existe nenhum relato do ataque, prejuízo e da sobrevivência de Liriomyza spp. na cultura da cebola no Alto Paranaíba-Minas Gerais. Assim este trabalho visa reportar o primeiro ataque, o prejuízo e a sobrevivência de Liriomyza spp. em cebola no Alto Paranaíba-MG. Este estudo foi conduzido em 12 cultivos de cebola em dezembro de 2012. Para tanto, coletaram-se aleatoriamente 50 amostras/ha (plantas de cebola em fase de crescimento do bulbo) da cultivar

Duquesa, em uma área de cultivo de 50 a 200 ha (19°12’41,3’’ S; 46°13’56,9’’ W; altitude: 1.122m), no município de Rio ParanaíbaMG. As amostras foram levadas ao laboratório de Manejo Integrado de Pragas da Universidade Federal de Viçosa- Campus Rio Paranaíba. Todas as folhas foram retiradas das plantas, separadas e submetidas à avaliações do número de minas ativas (larvas vivas) de Liriomyza spp./planta e o número de plantas com minas. Estes dados foram necessários para calcular a média da porcentagem de ataque. Além disso, submeteram-se os dados de número de minas/planta e a porcentagem de plantas com minas foram submetidos à análise de correlação de Pearson a p<0,05. As folhas provindas do campo tiveram sua base imersas em um frasco de vidro de 500 mL acondicionando o vidro com as folhas e minas ativas em gaiolas de madeira (40 x 40 x 40 cm) recobertas com organza. Estas gaiolas foram acomodadas em estufa incubadora BOD com temperatura controlada (25 ± 0,5 o C) para verificar a emergência dos adultos. Após a emergência dos 12 primeiros adultos adicionou-se no interior da gaiola quatro plantas de cebola da mesma variedade. Estas plantas permaneceram na estufa incubadora BOD por 45 dias, sendo posteriormente retirados e contados o número de minas ativas e pupas. Outra parte do estudo foi determinar o prejuízo que esta praga provoca em lavouras de cebola. Para tal, nas mesmas 12 lavouras realizaram-se cinco avaliações ao longo do ciclo da cultura e ao final determinou-se a produtividade/lavoura. Os dados do Agências de Fomento: CNPq e FAPEMIG

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Primeira Ocorrência da Mosca Minadora em Cebola…

número de minas/planta e produtividade foram submetidos à análise de regressão linear a p<0,05. As injúrias de Liriomyza spp. foram caracterizadas pela formação de minas serpenteadas localizadas entre a epiderme superior e inferior das folhas, de coloração esbranquiçada e seguindo diversas direções na folha. Verificou-se maior concentração de minas na região mediana para o ápice da folha tubular e também se observou maior número de minas nas folhas mais externas à planta (Figura 1). As pupas foram encontradas no interior da folha tubular. Considerando as determinações do número de minas/planta e porcentagem de plantas infestadas não houve correlação (r=0,11; p=0,146). Assim, avaliações do número de minas/planta parecem ser mais práticas, uma vez que se observaram lavouras com 79,12% de infestação, mas com média de 1 mina/planta. Por outro lado em áreas com 29,13% de infestação, resultou em média de 30 minas/ planta (Figura 2). Se substituir o valor de 30 minas na curva de regressão determinada neste estudo entre a produtividade (t ha-1) e o número de minas/planta (Y= 54,24 - 0,004X; R2= 0,61; F=

Alves et al.

18,00; p<0,002) resultaria em uma produtividade estimada de 54,12 t ha-1 (perda de 120 kg ha-1). Este valor pode ser relevante se considerarmos grandes áreas de cultivo, como é comum no Alto Paranaíba. Quanto maior a quantidade de minas por folha maior perda de área fotossintética, pelo fato de deixar a área injuriada ressecada e quebradiça, ocasionando perda na produção e qualidade do bulbo, devido à redução do teor de sólidos solúveis (Guimarães et al. 2005). No entanto, tornam-se necessários trabalhos de planos de amostragem e nível de dano econômico para definir de forma representativa. Os 12 adultos iniciais (plantas coletadas em campo), que, após o acasalamento geraram 38,01 ± 2,02 larvas, 22,14 ± 1,48 pupas e 14,12 ± 0,11 adultos na primeira geração. Estes resultados geraram uma sobrevivência de 57,89% (larva-pupa) e 63,63% (pupa-adulto). Estes valores são considerados altos comparados com outros autores (Shu-Gang & Le 2001; Tokumaru & Abe 2003). Assim, este inseto fitófago pode se tornar uma praga, uma vez que consegue se reproduzir em plantas de cebola. Nossos resultados confirmam a presença de Liriomyza spp. na região do Alto Paranaíba, causando danos e sobrevivendo na cultura.

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Figura 1. Folha tubular de cebola Allium cepa com mina e larva de Liriomyza spp. A seta de cor preta indica a região com a larva. Rio Paranaíba, MG. 2013.

Figura 2. Média (± EP) do número de minas de Liryomiza spp. por planta e da porcentagem de minas por planta em cultivos de Allium cepa. Rio Paranaíba, MG. 2013.

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AGRADECIMENTOS Às agencias brasileiras Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq, Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES e Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de Minas Gerais – FAPEMIG, pelos recursos concedidos.

REFERÊNCIAS FAO (Food And Agriculture Organization Of The United Nations), 2012. Disponível em: <http://faostat.fao.org/site/567/ DesktopDefault.aspx?PageID=567#ancor>. [Acesso em: 09.05.2014]. Fernandes, F.L., M.C. Picanço, R.S. Ramos, J.S. Benevenute & M.E.S. Fernandes, 2010. Ocorrência e Distribuição Espacial e Temporal do Coleóptero Naupactus curtus em Cafeeiros de Minas Gerais, Brasil. Ciência Rural, 40: 1424-1427. Guimarães, J.A., F.R. de Azevedo, R.B. Sobrinho & A.L.M. Mesquita, 2005. Recomendações Técnicas para o Manejo da Mosca Minadora no Meloeiro. Fortaleza: EMBRAPA (Comunicado Técnico, 107), 6p. Parrella, M.P., W.W. Allen & P. Marishita, 1981. Leafminer species causes California chrysanthemum growers new problems. California Agriculture, 35: 28-30.

EntomoBrasilis 7 (3)

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Como citar este artigo:

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Alves, F., F. Fernandes, P. Silva, J. Gorri & L. Ribeiro, 2014. Primeira Ocorrência da Mosca Minadora em Cebola no Alto Paranaíba. EntomoBrasilis, 7 (3): 235-237. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.426

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.438 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Ocorrência de Lagartas Desaciculadoras em Podocarpus lambertii Klotzsh ex Eichler no Sul do Brasil Ervandil Corrêa Costa & Jardel Boscardin Universidade Federal de Santa Maria/Programa de Pós-Graduação em Engenharia Florestal, e-mail: ervandilc@gmail.com (Autor para correspondência), boscardinj@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 238-240 (2014)

Resumo. O presente estudo objetivou identificar lagartas que se alimentam de acículas de Podocarpus lambertii Klotzsh ex Eichler (Podocarpaceae) no Sul do Brasil, e descrever algumas características de sua herbivoria. Para tanto, no período de setembro a dezembro de 2011, em um remanescente de floresta ripária localizada no município de São Sepé, Rio Grande do Sul, foram realizadas três coletas, em 10 árvores de P. lambertii, utilizando-se uma rede entomológica de copa. Após escolhidas as árvores, a metodologia de coleta compreendia na colocação do saco da rede sob o galho da planta, procedendo-se 10 sacudidas por galho. As lagartas coletadas foram acondicionadas em recipientes plásticos e levadas ao Laboratório de Entomologia Florestal da Universidade Federal de Santa Maria, em Santa Maria, RS. Em laboratório, as lagartas encontradas em P. lambertii foram mantidas em ambiente com temperatura controlada 25 ± 1ºC, umidade relativa do ar de 70 ± 10% e fotofase de 12 horas, até atingirem o estágio adulto. As espécies de lagartas desaciculadoras, total de duas, foram identificadas como Eupithecia sp. (Geometridae: Larentiinae) e Cyclophora annularis (Felder & Rogenhofer) (Geometridae: Sterrhinae). Ambas as espécies apresentaram o comportamento de consumir toda a acícula, iniciando pelo ápice em direção a base do pecíolo. Assim, conclui-se que as espécies de lagartas descritas, alimentam-se das acículas de P. lambertii, causando o desaciculamento das plantas. Este é o primeiro registro de ocorrência de Eupithecia sp. e C. annularis para o estado do Rio Grande do Sul. Palavras-chave: Cyclophora annularis; Entomologia Florestal; Eupithecia sp.; Insetos Herbívoros; Pinheiro-bravo.

Occurrence of Acicula-Eating Caterpillars on Podocarpus lambertii Klotzsh ex Eichler in Southern Brazil Abstract. The present study aimed to identify caterpillars that feed on needles of Podocarpus lambertii Klotzsh ex Eichler (Podocarpaceae) in southern Brazil, and to describe some characteristics of it herbivory. For that, from September to December 2011, in a forest riparian located in the municipality of São Sepé, Rio Grande do Sul, three collections were performed on 10 trees of P. lambertii, using a entomological net canopy. After chosen the trees, the collection methodology consisted in placing the bag under the branch network of the plant is proceeding ten rocked by branch. The collected larvae were placed in plastic containers and brought to the Laboratory of Forest Entomology, Federal University of Santa Maria, Santa Maria, RS. In the laboratory, caterpillars found in P. lambertii were kept in an environment with controlled temperature 25 ± 1 °C, relative humidity 70 ± 10% and photoperiod of 12 hours, until they reach the adult stage. Defoliating species of caterpillars, total of two, were identified as Eupithecia sp. (Geometridae: Larentiinae) and Cyclophora annularis (Felder & Rogenhofer) (Geometridae: Sterrhinae). Both species have the behavior of consuming whole acicula, starting with the apex toward the base of the petiole. Thus, it is concluded that the described species of caterpillars, feed on the needles of P. lambertii, causing defoliating plants. This is the first occurrence of Eupithecia sp. and C. annularis for the state of Rio Grande do Sul. Keywords: Cyclophora annularis; Eupithecia sp.; Forest Entomology; Herbivorous Insects; Pinaster.

_____________________________________ O gênero Podocarpus é considerado o único gênero tropical das Coniferales no Hemisfério Sul, e Podocarpus lambertii Klotzsch ex Endlicher é uma das duas espécies do gênero que ocorre no Brasil, sendo conhecido popularmente como pinheiro-bravo, pertencente à família Podocarpaceae Carvalho (2004). Ocorre naturalmente em duas áreas disjuntas, a primeira situada entre 10º30’ S a 11º35’ S na Bahia; e a segunda entre 19º10’ S em Minas Gerais a 31º20’ S no Rio Grande do Sul. Em altitudes de 10 m (Rio Grande do Sul) a 2.200 m (Rio de Janeiro). Contudo, é mais frequente entre 600 e 1.800 m de altitude (Carvalho 2004), compondo as Florestas Ombrófila Mista (Floresta com Araucária) e Ombrófila Densa (Mata Atlântica) (Garcia et al. 2006). De acordo com Carvalho (2004) a madeira de P. lambertii é indicada para vários usos em carpintaria e para a produção de celulose de fibra longa. Entretanto, a espécie é pouco explorada comercialmente na atualidade, possivelmente, devido às limitações no seu manejo, por tratar-se de uma espécie nativa. Assim, muitas espécies florestais nativas, como o P. lambertii tendem a desaparecer em virtude da carência de informações silviculturais que permitam seu cultivo, e que por apresentarem

área restrita de distribuição natural, necessitam ser preservadas e propagadas (Ragagnin et al. 1994). Sendo necessário o conhecimento de aspectos silviculturais e ecológicos dessas espécies, a fim de auxiliar seu manejo sustentável. Costa et al. (1992), fazem referência de P. lambertii como planta hospedeira de duas espécies de percevejos, pertencentes a família Pentatomidae, Chinavia longicorialis (Breddin) e Podisus nigrolimbatus Spinola. Trindade & Rocha (1990), constataram a presença de Ceroplastes grandis Hempel, em árvores de pinheiro-bravo nas praças e ruas de Curitiba, no estado do Paraná. No entanto, conhece-se pouco acerca da entomofauna associada a P. lambertii, principalmente de possíveis insetos danosos que possam comprometer seu desenvolvimento e propagação. Portanto, o presente estudo objetivou identificar lepidópteros desfolhadores que se alimentam de acículas de P. lambertii no Sul do Brasil. O estudo foi realizado em um remanescente de floresta ripária, limítrofe a um campo nativo, de setembro a dezembro de 2011, localizado nas coordenadas 30°12’37” S e 53°33’21” W, altitude de 139 m, localizado no município de São Sepé, RS. O município está inserido na região fisiográfica da Depressão Central do estado do

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Ocorrência de Lagartas Desaciculadoras em Podocarpus…

Costa & Boscardin

Rio Grande do Sul, à altitude média de 85 m. O clima da região, segundo a classificação de Köppen, é do tipo Cfa, subtropical úmido, sem estiagens. Com temperatura média anual de 19 °C, e precipitação média anual de 1.769 mm (Moreno 1961).

Vila (1992), consumindo as acículas do P. lambertii e Araucaria angustifolia (Bertol.), nos estados de São Paulo e de Minas Gerais. Assim, este é o primeiro registro de Eupithecia sp. causando desaciculamento em P. lambertii no Rio Grande do Sul.

No período de setembro a dezembro de 2011, foram realizadas três coletas com rede entomológica de copa, em 10 árvores de P. lambertii, escolhidas aleatoriamente, obedecendo ao critério de seleção a partir da altura média de quatro metros (aproximadamente 12 anos de idade), dispostas na bordadura da floresta ripária, distantes, aproximadamente 15 m uma da outra.

Para C. annularis não há relato de desaciculamento em P. lambertii, sendo este, portanto, o primeiro registro de ocorrência da espécie no estado do Rio Grande do Sul. Cifuentes & Alcobendas (2006), em seu estudo com Lepidoptera (Geometridae: Sterrhinae) na península de Navarra, Espanha, aponta o gênero Cyclophora, como característico das florestas de carvalhos; sendo que as lagartas apresentam preferência por alimentaremse de folhas de Quercus sp., Betula sp. e Salix sp. No Equador Bodner et al. (2010), em seu levantamento, verificaram que as espécies Cyclophora costinotata Warren e Cyclophora viator Prout, tinham como plantas hospedeiras Siparuna aspera (Ruiz & Pavón) e Myrica pubescens Humboldt & Bonpland ex Willdenow, respectivamente. Em ambos os trabalhos verificouse a preferência das lagartas do gênero Cyclophora por Angiospermae.

Após a escolha das árvores, utilizou-se a metodologia de coleta adaptada de Costa (1986), que consistiu na colocação do saco da rede sob os galhos das plantas, procedendo-se 10 sacudidas por galho, em cada árvore avaliada. Foram amostrados 20 galhos em cada árvore (10 no terço inferior e 10 galhos no terço médio), nos sentidos Leste e Sul, em cada data de coleta. As lagartas encontradas em pinheiro-bravo foram acondicionadas em recipientes plásticos e levadas ao Laboratório de Entomologia Florestal da Universidade Federal de Santa Maria (UFSM), em Santa Maria, RS. Em laboratório, as lagartas foram mantidas em sala de criação climatizada com temperatura controlada de 25 ± 1 ºC, umidade relativa de 70 ± 10% e fotofase de 12 horas, permanecendo nesse local, devidamente alimentadas com acículas de P. lambertii, uma vez ao dia, até atingirem o estágio adulto (o tempo de pupagem teve duração e 4 e 5 dias, dependendo da espécie). Os exemplares adultos dos lepidópteros foram montados e enviados ao Dr. Vitor Osmar Becker (Universidade de Brasília (UNB), Departamento de Zoologia, Brasília – DF), para identificação. Após a identificação procedeu-se a contagem do número de indivíduos por espécie, sendo os dados registrados em porcentagem (%) de ocorrência. Assim, no período de setembro a dezembro de 2011 foram coletadas 217 lagartas em árvores de P. lambertii, destas, 170 foram identificads, 103 (60,6%) foram identificadas como sendo Eupithecia sp. (Geometridae: Larentiinae) (Figura 1 A-B) e 67 (39,4%) como Cyclophora annularis (Felder & Rogenhofer) (Geometridae: Sterrhinae) (Figura 1 C-D). Uma espécie de Eupithecia sp. foi encontrada por Teixeira &

As lagartas de Epithecia sp. e C. annularis, foram encontradas alimentando-se das acículas de P. lambertii pertencentes ao mesmo galho, bem como em galhos distintos. Observou-se ainda, que do total identificado, 141 indivíduos (83%) de ambas as espécies encontravam-se no terço inferior de P. lambertii, causando um desaciculamento de aproximadamente 20% das acículas contidas nos galhos. Em laboratório, quando os ramos foram ofertados, foi verificado o consumo total das acículas. Verificou-se uma maior incidência de ambas as espécies em setembro de 2011, sendo 86 (50,6%) de indivíduos pertencentes à espécie Epithecia sp., e 65 (38,2%), pertencentes a C. annularis (Figura 2).

C D

239

A B

No presente estudo, observou-se que tanto as lagartas de Eupithecia sp. quanto as de C. annularis, apresentaram a característica de consumir todo o limbo foliar da acícula, iniciando pelo ápice em direção a base do pecíolo. Nesse sentido, há uma diversidade de espécies de mariposas, desfolhadoras de espécies florestais, que apresentam comportamento semelhante (Zanuncio et al. 1993).

Figura 1. Adulto (A) e forma jovem (B) de Epithecia sp. e adulto (C) e forma jovem (D) de Cyclophora annularis, espécies desaciculadoras de Podocarpus lambertii, em São Sepé, RS, Brasil. Setembro a dezembro de 2011. (Foto: Autores, 2011).

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EntomoBrasilis 7 (3)

Figura 2. Número de lagartas de Eupithecia sp. e Cyclophora annularis, capturadas com rede de copa, encontradas desaciculando Podocarpus lambertii, em São Sepé, RS, Brasil. Setembro a dezembro de 2011.

Apesar do desaciculamento causado pelas lagartas, as plantas de P. lambertii toleraram seu ataque. Isso se deve, possivelmente, ao controle populacional realizado por predadores e parasitoides. No entanto, devido ao risco potencial em tornarem-se espéciespraga de P. lambertii sugere-se estudos futuros que envolvam flutuação populacional, e a verificação da área foliar consumida pelas espécies Eupithecia sp. e C. annularis. Conclui-se que as espécies de lagartas de Eupithecia sp. e C. annularis alimentam-se das acículas de P. lambertii, causando o desaciculamento das plantas. Sendo este o primeiro registro de ocorrência de Eupithecia sp. e C. annularis em P. lambertii no estado do Rio Grande do Sul.

Agradecimentos Agradecemos ao Dr. Vitor Osmar Becker (Universidade de Brasília (UNB), Departamento de Zoologia, Brasília – DF) pela identificação das espécies.

Referências Bodner, F., G. Brehm, J. Homeier, P. Strutzenberger & K. Fiedler, 2010. Caterpillars an host plant records for 59 species of Geometridae (Lepidoptera) from a montane rainforest in southern Ecuador. Journal of Insect Science, 67: 1-22. Carvalho, P.E.R., 2004. Pinheiro-Bravo - Podocarpus lambertii. Colombo: EMBRAPA (Circular Técnica, 95), 9 p. Disponível em: <http://www.cnpf.embrapa.br/publica/circtec/edicoes/ circ-tec95.pdf>. [Acesso em: 30.04.2014]. Cifuentes, J. & M. Alcobendas, 2006. Los Geometridae de Navarra (España), subfamília Sterrhinae (Insecta: Lepidoptera). SHILAP Revista de Lepidoptereología, 133: 13-33.

Costa, E.C., 1986. Artrópodes associados à bracatinga (Mimosa scabrella Benth.). Tese (Doutorado em Engenharia Florestal) - Universidade Federal do Paraná. 271 p. Costa, E.C., D. Link & L.I.M. Raganin, 1992. Entomofauna de Podocarpus lambertii. 1-Lepidoptera e Heminoptera. VII Congresso Florestal Estadual, 2: 955-958. Garcia, L.C., A.C. Nogueira & Y. Alquini, 2006. Aspectos morfoanatômicos de sementes de Podocarpus lambertii Klotz. e Podocarpus sellowii Klotz. – Podocarpaceae. Revista Brasileira de Sementes, 3: 129-134. Moreno, J.A., 1961. Clima do Rio Grande do Sul. Porto Alegre, Secretaria da Agricultura, 42 p. Ragagnin, L.I.M., E.C., Costa & J.M. Hoppe, 1994. Maturidade fisiológica de sementes de Podocarpus lambertii Klotzsch. Ciência Florestal, 1: 23-41. Teixeira, E.P. & W.M. Vila, 1992. Primeiro registro de Eupithecia sp. (Lepidoptera: Geometridae) lagarta desaciculadora de Araucaria angustifolia (Bert.) O. Ktze. e Podocarpus lambertii Klotsch. II Congresso Nacional sobre Essências Nativas, Revista do Instituto Florestal, 4: 945-946. Trindade, A.V.C. & M.P. Rocha, 1990. Avaliação da situação fitossanitária das árvores de praça em Curitiba. III Encontro Nacional Sobre Arborização Urbana, Fundação de Pesquisas Florestais do Paraná, 3: 324-330. Zanuncio, J.C., D.L.Q. Santana, E.C. Nascimento, G.P. Santos, J.B. Alves, R.C. Sartório & T.V. Zanuncio, 1993. Manual de pragas florestais – Lepidoptera desfolhadores de eucalipto: biologia, ecologia e controle. Viçosa, IPEF/SIF, 140 p. Recebido em: 07/05/2014 Aceito em: 24/05/2014 **********

Como citar este artigo:

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Costa, E.C. & J. Boscardin, 2014. Ocorrência de Lagartas Desaciculadoras em Podocarpus lambertii Klotzsh ex Eichler no Sul do Brasil. EntomoBrasilis, 7 (3): 238-240. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.438

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doi:10.12741/ebrasilis.v7i3.446 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Henryana magnifica Yoshimoto (Hymenoptera: Eulophidae) in Brazil: New Records for the Amazon Rainforest and Brazilian Dry Forest Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes¹, Karine Schoeninger², Rogéria Inês Rosa Lara² & Nelson Wanderley Perioto² 1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: daniellrodrigo@hotmail.com (Autor para correspondência), karine.schoeninger@gmail.com. 2. APTA - Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios, e-mail: rirlara@yahoo.com.br, nperioto2@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 7 (3): 241-243 (2014)

Abstract. Henryana magnifica Yoshimoto (Hymenoptera: Eulophidae) is reported for the first time in an Amazon rainforest area of Amazonas State and in a Brazilian Dry Forest area of Rio Grande do Norte State, Brazil. Keywords: Amazon; Caatinga; Chalcidoidea; Tetrastichinae.

Henryana magnifica Yoshimoto (Hymenoptera: Eulophidae) no Brasil: Novos registros para a Floresta Amazônica e Caatinga Resumo. Henryana magnifica Yoshimoto (Hymenoptera: Eulophidae) é relatada pela primeira vez em uma área de Floresta Amazônica do Estado do Amazonas e em uma área de Caatinga no Rio Grande do Norte, Brasil. Palavras-Chave: Amazônia; Caatinga; Chalcidoidea; Tetrastichinae.

_____________________________________ enryana magnifica Yoshimoto (Hymenoptera: Eulophidae) is a peculiar Tetrastichinae species found in the New World. Yoshimoto (1983) described this species based on specimens collected by Fritz Plaumann in Nova Teutonia, Santa Catarina, Brazil. Subsequently LaSalle (1994) listed the North American records for the states of Florida, Georgia, Missouri and Virginia (USA). In the state of Rio Grande do Norte, only four species of Chalcidoidea have been reported: Dilocantha flavicornis (Walker) (Eucharitidae), Tetrastichus giffardianus Silvestri (Eulophidae), Heimbra bicolor Subba Rao and Symbra potiguara Perioto & Fernandes (Eurytomidae) (Heraty 1998; Costa et al. 2005; Fernandes et al. 2012). Rio Grande do Norte has nearly 95% of its area covered with Brazilian Dry Forest (Caatinga biome) and little is known about the entomofauna associated with that type of vegetation. In contrast, in the state of Amazonas, 124 Chalcidoidea species have been reported (Noyes 2014). However, only six are Eulophidae: Alveoplectrus corumbae (Ashmead), Apleurotropis strix Hansson, Emersonella niveipes Girault; Galeopsomyia macaxeira Perioto, Costa & Lara; Horismenus liturgusae Hansson & Schoeninger and Omphale insetosa Hansson (Carroll 1978; De Santis 1980; Hansson 2004, 2010; Perioto et al. 2011; Hansson et al. 2014). Amazonas is totally covered by Amazon forest and little is known about the Eulophidae fauna associated with that rainforest. The current study reports, for the first time, the occurrence of H. magnifica in an Amazon rainforest of Amazonas State and in a Brazilian Dry Forest of Rio Grande do Norte State. The specimens studied were collected with a Malaise trap in a Brazilian Dry Forest site (6º6’18”S / 37º37’41”W) (Figure 1) and in an Amazon rainforest site (2°53’42.18”S / 59°59’10.58”W)

(Figure 2), situated at Patu, Rio Grande do Norte, Brazil and at Manaus, Amazonas, Brazil, respectively (Figure 3). Observations were carried out using a Leica MZ 9.5 stereomicroscope under a fluorescent light source. Color images were obtained using a Leica DFC295 digital camera attached to a Leica M205C APO stereomicroscope, illuminated by a highly diffuse illumination dome Leica LED5000 HDI. The serial images from different layers were combined using the Helicon Focus software (version 5.2). The figure was prepared using Adobe Photoshop v.13. The material is deposited at the entomological collection of APTA Ribeirão Preto (LRRP), Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil (N.W. Perioto, curator) and Coleção de Invertebrados of Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Manaus, Amazonas, Brazil (M.L. Oliveira, curator). Henryana magnifica (Figure 4) was identified using the original description (Yoshimoto 1983). A female specimen was collected in Rio Grande do Norte, Patu, Sítio Miranda in September of 2008, recorded by: D.R.R. Fernandes; institution Code: LRRP. The other specimen, a male, was collected in Amazonas, Manaus (Embrapa Amazônia Ocidental) in 05.I.2013, recorded by: K. Schoeninger; institution Code: INPA. This species was previously reported in Brazil from Nova Teutônia, Santa Catarina, probably in a Brazilian Atlantic Forest. This report expands the limit range to the Amazon rainforest and the Brazilian Dry Forest. It is worth emphasizing that one of the sampled areas (Manaus) was near the guarana crop Paullinia cupana var. sorbilis (Mart.) Ducke (Figure 4).

Funding Agencies: CNPq, FAPESP and CAPES

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Henryana magnifica Yoshimoto (Hymenoptera: Eulophidae) …

Figure 1. Area of Brazilian dry forest (Caatinga) at Patu, Rio Grande do Norte, Brazil.

Fernandes et al.

Figure 2. Area of Amazon rainforest (back) and Paullinia cupana var. sorbilis (Mart.) Ducke (Sapindaceae) (front) at Manaus, Amazonas, Brazil.

Figure 3. Collection sites, Manaus, Amazonas and Patu, Rio Grande do Norte, Brazil.

Figure 4. Henryana magnifica Yoshimoto, (female).

Acknowledgements To CAPES for the postdoctoral fellowship granted to the first author (PNPD/CAPES), to Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia dos Hymenoptera Parasitoides da Região Sudeste Brasileira (HYMPAR/Sudeste - CNPq/FAPESP/CAPES), for the financial support, and to Dr. Elton Lucio Araujo, Universidade Federal Rural do Semi-Árido, for logistical support.

References Carroll, C.R., 1978. Beetles, parasitoids and tropical morning glories: a study in host discrimination. Ecological Entomology, 3: 79-85. Costa, V.A., E.L. Araujo, J.A. Guimarães, A.S. Nascimento & J.

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Suggested citation:

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