Evaluación de procesos ecológicos entre carnívoros, roedores y ungulados mediante fototrampeo. by Vanessa Herranz

Evaluación de modelos de captura-recaptura y ocupación con detección de zorro (Vulpes vulpes), garduña (Martes foina) y roedores: impacto de la abundancia de ungulados. Vanessa Herranz Muñoz

Trabajo Fin de Máster MASTER OFICIAL EN TÉCNICAS DE CARACTERIZACIÓN Y CONSERVACIÓN DE LA DIVERSIDAD BIOLÓGICA Director: Emilio Virgós Abril 2012

A mi familia, por todo su apoyo.

A los animales, por conectarme al universo.

INDICE 1. Resumen ........................................................................................................ 1 2. Introducción ................................................................................................... 2 3. Métodos .......................................................................................................... 6 3.1. Área de estudio ....................................................................................... 6 3.2. Diseño experimental ............................................................................... 7 3.3. Caracterización del hábitat ..................................................................... 9 3.4. Análisis de datos ................................................................................... 11 3.4.1. Densidad de población de zorro ....................................................... 11 3.4.2. Análisis de ocupación ....................................................................... 13 4. Resultados ...................................................................................................... 15 4.1. Zorro (Vulpes vulpes) ............................................................................. 16 4.2. Garduña (Martes foina) .......................................................................... 21 4.3. Zorro y garduña ...................................................................................... 23 4.4. Tejón, gineta, gato montés y meloncillo ................................................. 24 4.5. Roedores ................................................................................................. 25 5. Discusión ....................................................................................................... 29 5.1. Aspectos metodológicos ......................................................................... 29 5.2. Densidad y ocupación de zorro .............................................................. 30 5.3. Ocupación de garduña ............................................................................ 33 5.4. Relaciones interespecíficas zorro-garduña ............................................. 35 5.6. Roedores: Relaciones con ungulados y hábitat ...................................... 35 5.7. Interpretación ecológica ......................................................................... 36 5.8. Implicaciones para la conservación ....................................................... 38 6. Conclusiones ................................................................................................. 40 7. Futuras líneas de investigación ..................................................................... 42 8. Agradecimientos ............................................................................................ 42 9. Referencias ..................................................................................................... 43 ANEXO I: Ejemplos de identificación individual de zorro ANEXO II: Localizaciones muestreadas Agosto - Noviembre 2011

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

1. Resumen La investigación de los procesos ecológicos que afectan a la calidad del hábitat es una herramienta vital para la conservación y gestión de áreas naturales protegidas. La aplicación de los últimos avances analíticos a datos obtenidos mediante fototrampeo de especies comunes, puede constituir un sistema de advertencia para revelar mecanismos clave en el funcionamiento del ecosistema. Este estudio se llevó a cabo en un área de la ZEPA 56 que pertenece en la Red Natura 2000, situada al suroeste de la Comunidad de Madrid. Se colocaron un total de 30 cámaras-trampa en varios bloques, a lo largo de un periodo cinco meses, con un diseño enfocado a la obtención de datos de mesocarnívoros, incluyendo el registro de variables ambientales locales. La identificación individual de zorro (Vulpes vulpes) permitió la estimar la densidad de población comparando metodologías de captura-recaptura (CR) con cálculo ad hoc de área efectiva de muestreo (modelos de CAPTURE y MARK), y modelos de capturarecaptura espacialmente explícitos -SECR- (creados en DENSITY). Se construyeron modelos de ocupación (con PRESENCE y el paquete Unmarked para R) de zorro, garduña (Martes foina) y roedores (Apodemus sylvaticus y capturas puntuales de Sciurus vulgaris y Eliomys quercinus) incorporando las probabilidades de detección según variables ambientales a gran escala. Las probabilidades de ocupación se modelaron con respecto al microhábitat y a variables interespecíficas incluyendo la abundancia de ungulados salvajes y domésticos. Los resultados indican a nivel metodológico que: 1) la comparación de metodologías de CR es adecuada para la aplicación de restricciones a los análisis de especies de identificación difícil como el zorro, con las técnicas SECR mostrando un gran potencial al estimar directamente la densidad; 2) los modelos de ocupación incorporando detección aportan información precisa sobre relaciones y procesos del ecosistema. A nivel ecológico: 3) la densidad de población de zorro estimada fue 0,31 zorros/km 2 (rango de metodologías entre 0,2-0,4); la detección se relaciona negativamente con áreas de pinar y la ocupación positivamente con la abundancia de ungulados y la cobertura de arbustos de bajo porte y encina; 4) la ocupación de garduña indica relaciones positivas con el hábitat de ribera y la abundancia de roedores, y negativa con la abundancia de ungulados; 5) la abundancia y ocupación de roedores se relacionan negativamente con la abundancia de jabalí (Sus scrofa), indican relaciones negativas con el conjunto de ungulados y con los cérvidos (Dama dama y Cervus elaphus), y señalan mayor ocupación a mayor cobertura de pino y arbustos de bajo porte, y menor detección en áreas de vegetación esclerótica. Los resultados sugieren que la abundancia de ungulados y más prominentemente de jabalí, está produciendo efectos negativos sobre la abundancia y distribución de roedores, que a su vez se reflejan en impactos sobre la ocupación de garduña y posiblemente la densidad de zorro y la presencia de otros carnívoros simpátricos. Estos efectos pueden estar mediados por mecanismos directos como depredación y destrucción de hábitat favorable, e indirectos implicando superioridad competitiva como el aparente amensalismo. Se recomienda la investigación más detallada del efecto del aparente amensalismo sobre los mesocarnívoros, la aplicación de planes de gestión de las poblaciones de ungulados con base científica y el fomento de las poblaciones de pequeños herbívoros.

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2. Introducción En un contexto global de extinción acelerada de especies, la caracterización de los procesos ecológicos que influyen sobre el equilibrio de los ecosistemas es esencial para el diseño de estrategias eficaces de conservación de la biodiversidad, en coexistencia con las actividades humanas (Macdonald & Service 2008). La construcción de modelos matemáticos y estadísticos permite describir como funciona un sistema con el menor número de variables necesarias, por lo que se han convertido en una de las herramientas con mayor potencial de aplicación en la investigación tanto de dinámicas de población, como de relaciones entre las especies y sus hábitats (Boyce et al. 2008). Uno de los grupos mejor estudiados por su relevancia ecológica y social son los carnívoros (Gittleman et al. 2001; SilleroZubiri et al. 2008). Explorar los mecanismos ecológicos en los que están involucrados carnívoros simpátricos tiene importantes implicaciones en el ámbito de la conservación, dado que la competición entre ellos, el control mutuo y de otras especies o las cascadas tróficas derivadas de la pérdida o declive de alguno de ellos pueden tener considerables consecuencias para los ecosistemas (Palomares & Caro, 1999; Crooks & Soulé, 1999; Johnson et al., 2007; Trewby et al., 2008). Un paso esencial para conocer los efectos de esas relaciones entre las diferentes especies es investigar los parámetros de abundancia y distribución espacial (con respecto al hábitat) de las distintas especies, lo que contribuye a determinar la evolución de las poblaciones en el tiempo. A su vez, las relaciones entre especies y hábitat forman la base de su cohabitación (Rosenzweig 1981). Estas relaciones deben ser analizadas a través del uso de modelos lo que conlleva la transferencia de hipótesis a explicaciones alternativas sobre el funcionamiento de poblaciones y ecosistemas contrastadas con datos reales. Dado el fuerte desarrollo de los modelos ecológicos en las últimas décadas, se hace necesario usar las técnicas más avanzadas disponibles a la hora de hacer inferencias transmisibles a la gestión de áreas naturales (Mackenzie et al. 2006). En el caso de los carnívoros es también un reto esencial utilizar técnicas de muestreo adecuadas para generar los modelos ecológicos. Efectivamente, el carácter elusivo de los carnívoros y su ocurrencia a bajas densidades sobre amplias extensiones espaciales dificulta su investigación a través de técnicas tradicionales de captura o conteo. Por el contrario, su curiosidad natural y sus comportamientos territoriales y de marcaje, los convierte en candidatos ideales para el uso de métodos no invasivos como el registro de rastros o el foto-trampeo (MacKay et al. 2010). El foto-trampeo es una de las técnicas más utilizadas en el estudio de carnívoros actualmente ya que permite recoger datos abundantes de diversas especies en el mismo muestreo, extender las observaciones en el espacio y el tiempo, y lo hace de forma no invasiva (Kays & Slauson, 2008; O´Connell et al. 2011). Asimismo, este tipo de datos junto con la documentación de variables ambientales a diferentes escalas, son especialmente adecuados para su análisis mediante modelos dentro de los marcos teóricos de capturarecaptura (Karanth & Nichols 1998) y análisis de ocupación (O´Connell et al. 2006).

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La identificación individual de especímenes en un área de estudio permite la aplicación de diferentes métodos de captura-recaptura (CR) para estimar la abundancia y la densidad de población. Las técnicas de CR producen estimaciones de la abundancia en función del ajuste de modelos para describir la variación en las probabilidades de captura de diferentes individuos (Otis et al. 1978). Esta metodología ha sido aplicada a una gran diversidad de especies de carnívoros, particularmente aquellos con pelaje con manchas o rayas que facilitan su identificación individual, y se han utilizado extensivamente para estimar la densidad de población (p. ej. Karanth y Nichols, 1998; Silver et al. 2004; Soisalo & Cavalcanti 2006; Sarmento et al. 2009; 2009a). Los modelos más establecidos de CR sin embargo, estiman abundancia (N) pero el área de muestreo (p. ej. la cuadrícula delimitada por cámaras-trampa) cubre territorios parciales de animales en los bordes de dicha área de muestreo los cuales pueden de ser capturados, por lo que la abundancia en cada punto puede ser sobre-estimada (Parmenter et al. 2003; Gray & Prum, 2012). Para la estimación de densidad, tradicionalmente se añade una banda alrededor del borde determinando el área efectiva de muestreo (Wilson & Anderson 1985), que debe aproximar la distancia que los animales con probabilidades de ser capturados se alejan del área de muestreo durante sus movimientos habituales (White et al. 1982, Parmenter et al. 2003). En la literatura se utilizan diversas aproximaciones al cálculo del ancho del la banda, principalmente MMDM (“máxima distancia media de movimiento”) o 1/2 MMDM (HMMDM), sin embargo hasta el momento no hay consenso entre los investigadores sobre cual de estas dos aproximaciones aporta mayor precisión al cálculo de densidad poblacional ya que ambas has sido aplicadas y validadas en un gran número de estudios (O´Brien, 2011). Una metodología alternativa desarrollada recientemente por Efford (2004) que elimina este problema son los modelos de captura-recaptura espacialmente explícitos (SECR). Estos modelos no asumen cierre espacial o estiman el área de muestreo, sino que utilizan las localizaciones de los animales en un marco basado en verosimilitud para ajustar un modelo espacial al proceso de detección. Los SECR combinan métodos de CR y de distancia para estimar el tamaño del territorio y el centro de actividad de cada animal, y modelar las funciones probabilísticas de densidad para las detecciones de animales basadas en la distancia desde los centros de actividad (Borchers & Efford 2008). Incluso en el caso de las técnicas que estudian densidades, muchos de los métodos de muestreo disponibles en ecología implican la recogida de datos inicial en el formato presencia / ausencia. La extensión espacial de este tipo de datos da lugar al estudio de la ocupación, definida como la proporción de área, localizaciones o unidades de muestreo ocupada por la especie (Mackenzie et al. 2006). La especie de estudio sin embargo, pueden encontrarse presente en un punto, pero no ser detectada (“falsos negativos”). La constatación de este problema ha dado lugar en la última década al desarrollo de diversas técnicas que incorporan la estimación de como las probabilidades de detección influyen en la ocupación contando con datos de muestreos repetidos en el tiempo (p. ej. Mackenzie et

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al. 2002; Royle & Nichols 2003; Mackenzie et al. 2004). Se ha sugerido que estos modelos pueden proveer estimaciones más realistas de los parámetros de interés (p. ej. ocupación, abundancia) que metodologías más tradicionales basadas en correlaciones, que asumen una detección perfecta de las especies (Tyre et al. 2003; Mackenzie et al. 2006). Ya sea en los modelos basados en abundancia como en aquellos centrados en la presencia / ausencia, un objetivo habitual de los modelos es relacionar estas variables con descriptores del nicho ecológico (en el sentido de Hutchinson 1957). Éste propone la existencia de una serie de requerimientos que el hábitat debe proveer para que la especie persista en él. En este campo la construcción de modelos se destina a averiguar cuales son las variables ambientales clave a las que responden las especies para hacer predicciones sobre su abundancia o al menos su ocupación (p. ej. Carroll et al. 1999). La detección de especies puede responder también a variables ambientales, por lo que la posibilidad de estimar su contribución se contempla en los modelos de ocupación con detección imperfecta (Tyre et al. 2003; Mackenzie et al. 2002). Muchos de estos modelos de nicho y otras aplicaciones científicas a cuestiones de conservación, se centran en las especies que se encuentran en peligro inminente de extinción. No obstante, en los últimos años, se ha evidenciado la importancia de prestar más atención a los procesos involucrando especies consideradas comunes. Los declives en las poblaciones de especies comunes pueden tener consecuencias considerables para la estructura, función y servicios de los ecosistemas, debido a los roles básicos que a menudo representan. Por otro lado, estos declives pueden ser un síntoma indicativo de procesos afectando a todo el ecosistema, por lo que el seguimiento de las especies comunes puede suponer un importante sistema de advertencia (Gaston & Fuller 2008; Gaston, 2011). Este es el enfoque que vamos a considerar en este estudio. El zorro (Vulpes vulpes) es uno de los carnívoros más abundantes en Europa y se considera presente en altas densidades en la Península Ibérica (Lloyd 1980; Palomo et al. 2007). Las poblaciones de zorro pueden requerir seguimiento y gestión (Webbon et al. 2004; Sarmento et al. 2009) debido al papel que juega en la transmisión de enfermedades (e.j Baker et al. 2000), como depredador (Reynolds & Tapper 1995; Beja et al. 2000), y por su potencial para entrar en conflicto con intereses humanos tanto económicos como de conservación (Baker & Harris 2003). Por otra parte, el control de las poblaciones de zorro se realiza sin el menor conocimiento ni de sus densidades ni de sus requerimientos de hábitat, afectando peligrosamente a otras especies que sí están amenazadas (Virgós & Travaini 2005). Las dinámicas de población de zorro habitualmente se han estudiado mediante conteo de heces, huellas o censos nocturnos (p. ej. Rau 1987; Gortázar 1997, 2003; Sharp et al. 2001), pero Sarmento et al. (2009) llevaron a cabo un estudio pionero en el que aplicaron identificación individual y metodología CR para estimar la densidad de población. Esta metodología puede ayudar enormemente al mejor conocimiento de los patrones espaciales de abundancia y sus relaciones con factores importantes como

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la densidad de presas o su relación con la gestión cinegética. La garduña (Martes foina) es otra especie de carnívoro generalista de tamaño mediano, ampliamente difundido en toda la región paleártica (Tikhonov et al. 2008), aunque en España su abundancia está desigualmente distribuida (Reig 1992; 2007) y hay evidencias de su sensibilidad a la fragmentación del hábitat (Virgós & García 2002). Dentro de la comunidad de mesocarnívoros Mediterráneos, estas especies a menudo son simpátricas y comparten una proporción sustancial de sus dietas con la gineta (Genetta genetta), el tejón (Meles meles), el gato montés (Felis silvestris) y el meloncillo (Herpestes ichneumon) (Brangi 1995; Virgós et al. 1999; Santos et al. 2007). Los depredadores tanto generalistas como más especializados, tienen funciones vitales en los procesos ecológicos al controlar las poblaciones de especies plaga (O’Mahony et al. 1999), limitar la expansión de enfermedades y parásitos en sus presas (Hudson et al. 1992, Millán et al. 2002) e intervenir en la dispersión de semillas (Santos et al. 1999; Schaumann & Heinken, 2002; Rosalino & Santos-Reis 2009). Por otra parte, los modelos de nicho ecológico apenas han considerado los efectos de las interacciones bióticas, aspecto clave en todos los ecosistemas. Así por ejemplo, se ha constatado que la abundancia de especies de ungulados ejerce un efecto negativo sobre la distribución y abundancia de especies de pequeños herbívoros mediante procesos de competencia, que resultan en el desplazamiento estos últimos (Putman et al. 1989; Herrera 1995; Smit et al 2001). Este fenómeno a su vez puede influenciar la distribución de especies de carnívoros, e incluso suponer una amenaza para la conservación de ciertas especies (Virgós & Travaini 2005; Lozano et al. 2007). Lozano et al. (2007) acuñaron el término “aparente amensalismo” para describir esta relación de efecto neutro sobre los ungulados pero perjudicial para el gato montés en este caso. Más recientemente, Mangas & Rodríguez-Estival (2010) han encontrado también indicios de efectos negativos de la abundancia de jabalí (Sus scrofa) sobre el zorro. Es por tanto, de gran relevancia conocer si las actuales prácticas cinegéticas en muchos cotos de caza mayor están afectando a especies comunes con un rol clave en los ecosistemas como son el zorro y la garduña, entre otras. Las áreas naturales declaradas dentro de la Red Natura 2000 están protegidas por la Directiva de hábitats para la conservación de la biodiversidad y el desarrollo sostenible de actividades humanas (Directiva 92/43/CEE). La identificación y mitigación de amenazas que puedan dañar la calidad del hábitat y su capacidad para mantener los niveles de biodiversidad y las poblaciones de las especies que propiciaron su inclusión en la Red, forman parte de las medidas principales incluidas en Directrices de Conservación de la Red Natura 2000 (MAGRAMA, 2012).

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El presente estudio se llevó a cabo en un área integrada dentro de la Red Natura 2000 perteneciente a la Comunidad de Madrid, atendiendo al objetivo principal de investigar las relaciones y procesos ecológicos que influyen sobre las poblaciones de zorro y garduña, como indicadores de mecanismos que se pueden extender a otras porciones del ecosistema. Así, por un lado se plantean los objetivos metodológicos: 1) comparar la aplicación de diferentes técnicas de CR y SECR a la estimación de la densidad de población de zorro; 2) explorar el uso de modelos de ocupación con detección imperfecta para el estudio de relaciones habitat-especie e interespecíficas. Por otro lado, se plantean los objetivos ecológicos: 3) estudiar el efecto de la abundancia de ungulados sobre las poblaciones de zorro, garduña y roedores, y en consecuencia; 4) identificar el posible impacto del aparente amensalismo sobre las poblaciones de carnívoros.

3. Métodos 3.1. Área de estudio El estudio se llevó a cabo dentro de la zona ZEPA (Zonas de Especial Protección para las Aves) Encinares de los ríos Alberche y Cofio, código ES0000056 / LIC (Lugar de Interés Comunitario) Cuencas de los ríos Alberche y Cofio, código ES3110007. El conjunto de estas dos denominaciones hacen de este área parte de la lista de Zonas Especiales de Conservación (ZEC) y de la Red Ecológica Europea Natura 2000 (Directivas de hábitat 79/409/CEE y 92/43/CEE, CAM, 2007). El área de estudio comprendió los Montes de Utilidad Pública MUP48, MUP50 y MUP54 (CAM, 2007a). Concretamente el área se localiza en el suroeste de la zona ZEPA, quedando delimitada al noroeste por la línea territorial entre la Comunidad de Madrid y la provincia de Ávila, al suroeste por el Pantano de San Juan, y al este y sureste por la carreteras M-512 y M-501 respectivamente. La zona de estudio se sitúa entre las coordenadas Latitud N 40º 25ʹ 22ʺ a N 40º 23ʹ 56ʺ y Longitud W 4º 15ʹ 56ʺ a W 4º 22ʹ 17ʺ, y comprende altitudes entre 614 m y 947 m con una altitud media de 743 m (Figura 1). El clima es de tipo mediterráneo y templado, con una temperatura media anual de 15,4º C y escasas precipitaciones, alrededor de 400mm de media anual. Geológicamente se compone de rocas graníticas y suelos arenosos derivados de su erosión y rocas metamórficas, en particular gneises granulares y micáceos (MIMAM, 2003). En cuanto a la vegetación, se caracteriza por la presencia de pinares mixtos de Pinus pinea y Quercus ilex, manchas de matorral mediterráneo compuesto de jara (Cistus ssp.) y cantueso (Lavandula stoechas) y pinares de Pinus sylvestris con pastos. Los aprovechamientos de la zona son leñas, pastos (ganado bovino y caprino), caza, frutos, miel y recreativos (CAM, 2007a).

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ÁVILA

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COMUNIDAD DE MADRID

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4472000

4471000

Situación Comunidad de Madrid

Leyenda Cámaras 1-7 (Marzo-Abril 2011) Cámaras 8-14 (Abril-Mayo 2011) Cámaras 15- 21 (Mayo 2011)

4470000

España

4470000

Cámaras 22-30 (Junio 2011) Área muestreada Límite provincial

4469000

Carretera Nacional (M-501)

1000

2000

387000

388000

4000

Carretera Autonómica (M-512) 382000

383000

384000

385000

4471000

Metros 386000

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390000

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ZEPA 56 Zona de estudio 391000

392000

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Figura 1. Situación del área de estudio y localización de las cámaras trampa.

3.2. Diseño experimental Entre Marzo y Junio de 2011 se colocaron en el área de estudio un total de 30 estaciones con cámaras trampa individuales. Se utilizaron cámaras con sensor de movimiento Bushnell Trophy, Covert II, Wildview Extreme 2 y Ecotone que se fueron sustituyendo a lo largo del estudio en función de fallos técnicos en las diferentes cámaras. Las cámaras se programaron para sacar tres fotografías por cada activación del sensor, seguidas por un periodo de inactividad de 30 segundos y se situaron en árboles o rocas a una altura aproxima de 20-30 cm del suelo, enfocando hacia un cebo de sardinas en lata (Mangas et al. 2008; Long & Zielinsky 2008) colocado a 2-4 m. Alrededor de la zona de la cámara se roció dos tipos de atrayentes comerciales para carnívoros (Kays & Slauson 2008): Lenon´s Fisher Super All Call Lure y Civet Musk Oil (F&T Harvester´s Trading Post, Alpena, EEUU). El estudio se diseñó considerando como cumplir las asunciones de población cerrada para un estudio de captura-recaptura: 1) el número de individuos no cambia durante el periodo de estudio -cierre temporal-; 2) todos los individuos de la población tienen probabilidades de ser detectados -cierre

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espacial- (Karanth & Nichols 1998); y a la vez, cubrir un área lo suficientemente amplia para aplicar estas condiciones con un número reducido de cámaras disponibles (siete al comienzo del estudio). La asunción de cierre temporal se atendió reduciendo al máximo el periodo total de estudio de manera que los datos obtenidos se pudieran analizar en su conjunto. Con este objetivo se colocaron las cámaras en cuatro bloques (Marzo-Abril, Abril-Mayo, Mayo, Junio) de 7 a 10 cámaras, durante 20 días de funcionamiento activo de cada cámara por bloque. Para cumplir las condiciones espaciales, cada cámara se situó dentro de una cuadrícula de 1km x 1km, aproximadamente en el centro de la cuadrícula, resultado en una distancia media entre cámaras de 798 m. El área muestreada, considerando un buffer de la distancia media entre cámaras comprendió 35,22 km 2. Durante los 20 días de periodo activo de cada cámara se revisaron 3 a 4 veces (cada 5 a 7 días) para recuperar las fotos, revisar el funcionamiento y baterías, y renovar el cebo y los atrayentes. En los modelos a partir de datos de fototrampeo se denomina ocasión de captura al periodo de tiempo dentro del cual las fotografías de un mismo individuo, grupo de individuos o especie se consideran una sola detección de presencia. Las ocasiones de captura o de muestreo se utilizan para crear historiales de captura (h) para cada individuo o localización. En estos historiales se denota con 1 la detección y con 0 la no detección, de manera que por ejemplo para la cámara i, el historial hi = 101 implica que se ha detectado la especie en la primera y la tercera ocasión, y no se ha detectado en la segunda (Otis et al. 1978; White et al. 1982). En el presente estudio las ocasiones de captura se definieron para los resultados generales como 24h contando a partir del momento en que se puso la cámara-trampa (1017h). De esta forma se evitó “el problema de la medianoche” (Jordan et al. 2011), que asignaría dos capturas diferentes a animales que aparecen antes y después de esta hora y que supondría un importante sesgo de los datos, particularmente para las especies objeto de la presente investigación, que tienen generalmente hábitos nocturnos y crepusculares. Con este formato como base se agruparon las capturas en 4 ocasiones de 5 días de duración, o 5 ocasiones de 4 días, según la disponibilidad de datos para cada análisis, con el objetivo de incrementar la probabilidad de detección y evitar historiales de captura cargados de ceros (Maffei et al. 2011; Foster & Harmsen 2012). Los análisis se llevaron a cabo unificado los datos obtenidos en los cuatro bloques de 20 días en una sola “temporada”, es decir, como si hubieran tenido lugar simultáneamente, p. ej. la ocasión 1 agrupa todas las capturas obtenidas en los primeros 5 días del bloque 1, bloque 2, bloque 3 y bloque 4. De lo contrario cada bloque independiente hubiera resultado en una muestra demasiado limitada espacialmente para cumplir las asunciones de población cerrada necesarias para los análisis, y por otro lado, el periodo completo de muestreo real era lo bastante reducido temporalmente para cumplir las asunciones y realizar este ajuste (Karanth et al. 2011; Dr. Pedro Sarmento, comunicación personal).

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3.3. Caracterización del hábitat Para cada estación de cámara-trampa, se calcularon covariables correspondientes a la caracterización del hábitat y de los procesos ecológicos que pueden afectar a la abundancia y distribución de las especies objetivo. Las variables se construyeron teniendo en cuenta estudios previos sobre sus requerimientos de hábitat (p. ej. Cavalini & Lovari 1991; Virgós & Casanovas 1997; Virgós et al. 2000; Sarmento et al. 2009), su ecología trófica (p. ej. Virgós et al. 1999; Padial et al. 2002; Santos et al. 2007), y los efectos que puede tener la abundancia ungulados sobre la disponibilidad de presas (e. j. Focardi et al. 2000; Flowerdew & Ellwood 2001; Steen et al. 2005). La caracterización del hábitat a pequeña escala se llevó a cabo durante la colocación de las cámaras describiendo variables relevantes de cobertura vegetal (MICROHÁBITAT, Tabla 1) en un radio de 25 m (Virgós et al. 2002), tomando datos de los rastros de fauna observados en el mismo radio y registrando la altitud y coordenadas mediante GPS. Se incluyó también en esta categoría las distancias entre cada estación y el río principal que atraviesa la zona (río Cofio) y las carreteras que la delimitan (M-501 y M-512), que se obtuvieron introduciendo las coordenadas de las cámaras en Arcview 3.2 y realizando los cálculos mediante la extensión X-Tools. Las variables de hábitat a escala del área completa (PAISAJE, Tabla 1) se obtuvieron mediante la adjudicación de la localización de las cámaras dentro de los tipos de hábitat definidos en las capas vectoriales de la versión más reciente de CORINE Land Cover, CLC06 (EEA, 2007). La variable correspondiente a la disponibilidad de presas (PRESAS, Tabla 1), se construyó a partir de las capturas fotográficas obtenidas durante el estudio. El uso de cebo atrajo a las estaciones a especies de presas potenciales que suponen un recurso importante en la dieta de los mesocarnívoros objetivo, principalmente ratón de campo (Apodemus sylvaticus) (Padial et al. 2002; Carvalho & Gomes 2004; Torre et al. 2005). También se obtuvieron capturas esporádicas de ardilla roja (Sciurus vulgaris) y lirón careto (Eliomys quercinus). Las capturas de estas tres especies se sumaron y se utilizaron para estimar la abundancia de presas en las diferentes localizaciones (Torre et al. 2005), definiendo las ocasiones como series de fotografías del mismo individuo o grupo (Hicks et al. 1998; Otani 2001) con una diferencia de una hora. Esta condición permitió el ajuste del número de capturas a los patrones de comportamiento observados en la zona de estudio al completo. Las ocasiones contabilizadas se calcularon en número de capturas por 100 noches de fototrampeo (NFT, ocasiones multiplicadas por número de cámaras) para crear una variable reflejando recursos disponibles -abundancia de roedores(Sarmento et al. 2011).

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Tabla 1. Covariables utilizadas para la investigación de la detección y ocupación de carnívoros. Categoría / Covariable

Abreviatura

Fuente

Descripción

Altitud

Alt

GPS

Altitud del punto de muestreo.

Cobertura de pino / encina

Pino / Enci

Buffer

Porcentaje de cobertura de pino (Pinus pinea). Porcentaje de cobertura de encina (Quercus ilex).

Arbustos > 50 cm / Arbustos < 50 cm

Arb+50 / Arb-50

Buffer

Porcentaje de cobertura de arbustos de más de 50 cm. Porcentaje de cobertura de arbustos de menos de 50 cm.

Arbustos y árboles frutales

Ene / Ros / Zar

Buffer

Porcentaje de cobertura de arbustos y árboles frutales: Enebro (Juniperus communis), rosa silvestre (Rosa canina) y zarzamora (Rubus fruticosus).

Herbáceas / Rocas

Her / Roc

Buffer

Porcentaje de cobertura de herbáceas. Porcentaje de cobertura de rocas.

Altura de los árboles/ Área basal

Alt.arb / ABha

Buffer

Altura media de los árboles. Área basal por hectárea (ABha) según la fórmula: ABha = Π(Di2/4) * Dh; Dh =10000/(D)2; Dh = Densidad de árboles por hectárea; D = Distancia promedio a los cuatro árboles más cercanos a la cámara; Di = Diámetro promedio a la altura del pecho de los mismos.

Bosques de coníferas

Pinar

CLC 2006

Localización de la cámara en la categoría definida como: “Formaciones vegetales constituidas principalmente por árboles, aunque también por matorrales y arbustos, en las que dominan las coníferas.” (EEA, 2007).

Vegetación esclerófila

Veg.Esc

CLC 2006

Localización de la cámara en la categoría definida como: “Vegetación arbustiva perenne, de hojas relativamente pequeñas, coriáceas y gruesas. Se incluye el monte bajo y las garrigas. Monte bajo: asociaciones vegetales densas compuestas de numerosos arbustos que cubren terrenos silíceos ácidos en la zona mediterránea. Garrigas: Asociaciones arbustivas discontinuas de las mesates calcáreas mediterráneas. A menudo compuestas de Quercus coccifera (coscoja, chaparro, chaparra, carrasquilla o carrasquizo), madroño, lavanda, tomillo y jara blanca. Puede haber algún árbol aislado.” (EEA, 2007).

Bosque y vegetación arbustiva que están cambiando

Bos.cam

CLC 2006

Localización de la cámara en la categoría definida como: “Vegetación arbustiva o herbácea con árboles dispersos. Pueden ser resultado de la degradación de un bosque, o de una recolonización, o regeneración del mismo.” (EEA, 2007).

Roe

Capturas fotográficas

Número de series de fotografías del mismo individuo o grupo de Apodemus sylvaticus, Sciurus vulgaris y Eliomys quercinus con una diferencia de más de una hora por 100 noches de fototrampeo.

Jab / Cer / Gan Gherb / Gherbgan

Capturas fotográficas

Número de capturas fotográficas de Sus scrofa (Jab); Dama dama y Cervus elaphus (Cer); ganado (Gan); Sus scrofa, Dama dama y Cervus elaphus (Gherb) y Sus scrofa, Dama dama, Cervus elaphus y ganado (Gherbgan), en ocasiones de 24 horas por 100 noches de fototrampeo.

MICROHÁBITAT

PAISAJE

PRESAS Abundancia de roedores UNGULADOS Abundancia de herbívoros grandes

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Para las especies de ungulados presentes en la zona de estudio: jabalí (Sus scrofa), gamo (Dama dama), ciervo (Cervus elaphus) y ganado (vacas y cabras), se calcularon índices de abundancia relativa en cada punto de muestreo a partir de las capturas fotográficas en ocasiones de 24h por 100 NFT (Jackson et al. 2006). Las variables resultantes se crearon a partir de estos índices y sus combinaciones (UNGULADOS, Tabla 1).

3.4. Análisis de datos Tanto los modelos de CR, como los modelos de ocupación se seleccionaron en función de la medida de ajuste AIC (Akaike Information Criterium) o AICc (AIC modificado para muestras pequeñas), considerando que los modelos con diferencias ΔAIC/ΔAICc≤2 entre sus pesos (ω) consiguen un apoyo significativo. Solo los modelos con ω≥0,9, sin embargo, se pueden considerar de alto ajuste, con lo que en caso de no alcanzar esta clasificación se realizaron medias ponderadas según ω de los mejores modelos (Burnham & Anderson 2002).

3.4.1. Densidad de población de zorro Recientemente, Sarmento et al. (2009) establecieron una serie de características morfológicas que les permitieron aplicar métodos de identificación individual por primera vez en zorros (Vulpes vulpes). Tomando como base estos mismos caracteres se procedió a realizar la identificación individual de los zorros capturados en el presente proyecto. La identificación positiva de individuos se basó en las características primarias descritas en la Tabla 2 y en características secundarias específicas (p. ej. coloración general, estado del pelaje, marcas o atributos individuales). El proceso de identificación siguió los siguientes pasos (adaptado de Jackson et al. 2006; Sarmento et al. 2009): 1) Captura inicial: Una fotografía que no pudo ser adjudicada positivamente a un zorro fotografiado con anterioridad; 2) Re-captura: Una fotografía que pudo ser adjudicada positivamente a un zorro fotografiado con anterioridad; 3) Captura nula: Una fotografía que no pudo ser identificada como captura inicial o re-captura; 4) Característica primaria: Se designó para cada fotografía la característica más distintiva (áreas del cuerpo) y, por tanto, la más útil para la identificación; 5) Características secundarias: Todas las marcas útiles excluyendo las características primarias; 6) Determinación de captura / re-captura inicial: Se hizo una identificación positiva comparando la característica primaria y, al menos, dos características secundarias (ver ejemplos ANEXO I).

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Tabla 2. Características morfológicas primarias para la identificación individual de zorros (Vulpes vulpes). Adaptado de Sarmento et al. (2009). Características

Categoría

Tipo morfológico Pequeño

Definición Aspecto juvenil, habitualmente <4kg. Cuello fino, patas estilizadas.

Mediano

Zorro elegante, habitualmente <7kg. Cabeza tamaño mediano.

Grande

Zorro compacto, habitualmente >7kg. Hombros bien desarrollados. Cabeza ancha, carrillos bien desarrollados.

Cola

Fina Grande Punta muy blanca Sin punta blanca

Pie Antebrazo

Presencia de color/manchas distintivas Presencia de color/manchas distintivas

Se generaron historiales de captura (h) para cada zorro identificado individualmente con 5 ocasiones para llevar a cabo estimaciones del tamaño (N) y densidad (D) de población mediante los programas CAPTURE (Rexstad & Burnham 1991), MARK (White 2008) y DENSITY (Borchers & Efford 2008). De esta forma se realizó una comparación empírica de metodologías y se aplicaron condiciones más estrictas al análisis de una especie de identificación difícil. CAPTURE selecciona los modelos probabilísticos más apropiados para la descripción de los procesos que pueden ser responsables de los historiales de captura obtenidos entre: M0, modelo nulo, con todas las probabilidades de captura y recaptura iguales; Mh, modelo de heterogeneidad, con dos grupos con probabilidades idénticas de captura y recaptura; Mb, modelo comporamental, con probabilidades diferentes de captura y recaptura, y Mt, modelo con variación temporal, más 3 combinaciones de estos modelos (tiempo y comportamiento; heterogeneidad y comportamiento; tiempo, comportamiento y heterogeneidad). El programa identificó los modelos que mejor se ajustaban a los datos y generó estimaciones del tamaño de población. MARK permite configurar cada parámetro de los modelos anteriores e incluye la posibilidad de construir modelos de capturas cerradas con identificaciones erróneas (Lukacs & Burnham 2005), que también estiman las probabilidades de captura (p), recaptura (c). La abundancia (N) en estos modelos es parámetro derivado y además se generan los parámetros α, correspondiente a las probabilidades de que un individuo haya sido correctamente identificado en historiales de captura con un solo encuentro, y f0 (probabilidad de que un individuo nunca haya sido capturado). Este tipo de análisis añade la estimación de “falsos positivos” a la probabilidad inherente de “falsas ausencias” (probabilidades de captura/detección) de los modelos de CR. Se construyeron en MARK modelos básicos de capturas cerradas (M0, Mt, Mb, Mh, Mbh, Mtbh) y modelos con identificación errónea equivalentes.

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Se introdujeron en DENSITY los historiales de captura de los zorros identificados y las coordenadas de distribución espacial de las cámaras y se procedió a la creación de modelos de máxima verosimilitud (ML SECR), asumiendo una distribución Poisson de los centros de los territorios. DENSITY estima directamente dos parámetros espaciales: g0 (proceso de detección cuando un detector individual se sitúa en el centro del territorio de un animal) y σ (escala espacial del proceso de detección desde el centro del territorio), además de la densidad de población (D). Se construyeron modelos con diferentes tipos de funciones de detección, de donde se eligió la función de riesgo, considerada más apropiada para las cámaras-trampa como detectores y especies territoriales como carnívoros (Borchers & Efford 2008; Efford et al. 2009). A partir de esta función se crearon modelos análogos a M0, Mb y Mh. Para la delimitación de los resultados al hábitat disponible, se creó una máscara de hábitat en Arcview 3.2 teniendo en cuenta las limitaciones de la zona al sur, suroeste y sureste debido a la presencia del pantano y de carreteras de las carreteras M-501 y M-512. DENSITY computó los valores de las bandas MMDM y HMMDM (Parmenter et al. 2003) que se introdujeron en Arcview 3.2, y mediante la extensión X-Tools, se calcularon los valores del área efectiva de muestreo añadiendo las bandas al mínimo polígono convexo formado por las cámaras. Estos valores se utilizaron para estimar la densidad de población a partir de las estimaciones de abundancia obtenidas por los modelos seleccionados en CAPTURE y MARK.

3.4.2. Análisis de ocupación Los datos de zorro y garduña (Martes foina) se analizaron mediante modelos de ocupación que emplean métodos de verosimilitud (Mackenzie et al. 2006) para producir estimaciones de probabilidad de detección (p) y probabilidad de ocupación (ψ). Se utilizó para ello el programa PRESENCE (Proteus Wildlife Research Consultants, New Zealand; http://www.proteus.co.nz) con el modelo para una temporada (MacKenzie et al. 2002). Este modelo utiliza los muestreos temporales múltiples en un conjunto de localizaciones, para construir estimaciones apropiadas a través de una serie de argumentos probabilísticos. Las estimaciones de ocupación son más precisas porque las falsas ausencias pueden ser corregidas mediante la estimación de la probabilidad de detección. PRESENCE permite el ajuste de modelos a probabilidades constantes de ocupación y detección, probabilidades diferentes, heterogeneidad y contribución de variables ambientales (y sus combinaciones) a las probabilidades de detección y ocupación. Por otro lado, cuando las probabilidades de detección caen por debajo de 0,15, estos modelos no son válidos, ya que no es posible distinguir si las especies son difíciles de detectar o están realmente ausentes (MacKenzie et al. 2002). Dada esta limitación en el

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presente estudio se construyeron modelos de ocupación para zorro, garduña y la combinación de las especies de roedores, pero no fue posible construir modelos para gineta, tejón, gato montés y meloncillo. Las capturas de zorro y garduña obtenidas se agruparon en 4 ocasiones de 5 días por cada cámara, creando los historiales de captura (hz y hg) de las especies. En la primera fase del análisis se construyeron en PRESENCE una serie de modelos estimando las probabilidades de detección (p) manteniendo la ocupación constante, ψ(.), e introduciendo covariables ambientales a nivel de PAISAJE, ya que el tipo de hábitat puede afectar a la detección al influir sobre la ecología trófica de las especies (O’Connell et al. 2006). Se creó el modelo nulo (detección y ocupación constantes), y se seleccionaron los modelos en función de su AIC. Para la segunda fase del análisis, se crearon modelos adjudicando variables ambientales (MICROHÁBITAT, PRESAS, UNGULADOS y combinaciones de las variables con mejor ajuste) a las probabilidades de ocupación, incluyendo las variables seleccionadas en la fase anterior para modificar el ajuste de las probabilidades de detección. El historial de captura de garduña (hg) y las variables seleccionadas en los modelos con mejor ajuste se introdujeron en R (R Development Core Team 2010) utilizando el paquete Unmarked (Fiske & Chandler 2011), que permite el ajuste de modelos de una temporada (Mackenzie et al. 2002), para su exploración en mayor detalle. Se estimó la abundancia de garduña mediante el modelo de heterogeneidad de Royle & Nichols (2003). Este modelo se basa en la estimación de la tasa de ocupación cuando la heterogeneidad en la probabilidad de detección resulta de la variación en la abundancia de la especie investigada. La abundancia observada se modeliza en función una distribución de Poisson. El modelo estima dos parámetros, r (probabilidad de detección) y λ (abundancia media por unidad de muestreo), y deriva otros dos, ψ (ocupación) y N ( abundancia total). Se utilizaron modelos de una temporada-dos especies (MacKenzie et al. 2004) para caracterizar la relaciones entre garduña y zorro. Los historiales de captura de ambas especies se agruparon en 4 ocasiones (5 días). El modelo de dos especies estima: ψA, ψB (probabilidades de ocupación de cada especie); φ (co-ocurrencia de las dos especies); pA, pB (probabilidades de detección de cada especie cuando la otra no está presente); rA, rB (probabilidades de detección de cada especie cuando la otra está presente); y δ (co-detección). Se construyeron tres modelos manteniendo las probabilidades de detección constantes e iguales para ambas especies, estimando probabilidades de detección diferentes para cada ocasión de muestreo (pero iguales para ambas especies), y estimando probabilidades de detección constantes para cada especie (y en el tiempo) y diferentes según la detección o no detección de la otra especie.

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Con el objetivo de explorar las relaciones entre roedores y ungulados, los índices de abundancia de herbívoros (roedores, jabalí, gamo, ciervo, ganado y la suma de ungulados) se transformaron mediante logaritmos para su ajuste a una distribución normal, y se llevaron a cabo análisis de regresión simple (correlaciones de Pearson) en STATISTICA. Para concretar estas relaciones con respecto ocupación y hábitat, se creó un historial (hr) combinando las capturas fotográficas ratón de campo, ardilla y lirón careto en 5 ocasiones, que se analizó mediante modelos de ocupación de una temporada (Mackenzie et al. 2002). Siguiendo el mismo procedimiento que en los modelos de ocupación de zorro y garduña, en una primera fase se construyeron en PRESENCE cuatro modelos con ocupación constante e introduciendo las variables de PAISAJE, más el modelo nulo, y se seleccionaron en base a AIC. En la segunda fase se procedió a la construcción de modelos comprobando el ajuste de las variables de MICROHÁBITAT, UNGULADOS y combinaciones de éstas a las probabilidades de ocupación.

Ante la escasez de datos de gineta obtenidos durante el estudio, de Agosto a Noviembre 2011 se extendió el área de muestreo a otras ocho localización contiguas y se repitieron las dos donde se había localizado anteriormente. Para comprobar que la metodología utilizada era adecuada para detectar gineta se colocaron cuatro cámaras-trampa durante el mismo periodo (20 días) en otra zona donde se tenía conocimiento previo de la presencia de la especie. Los resultados obtenidos durante estos muestreos adicionales se exponen brevemente en el ANEXO II.

4. Resultados De Marzo a Junio de 2011 se detectaron 16 especies de mamíferos en el área de estudio, incluyendo 6 especies de mesocarnívoros (Tabla 3), durante un total de 618 noches de fototrampeo (NFT, definidas como ocasiones de 24h por número de cámaras). Se capturaron carnívoros en 25 estaciones (83,33 %). El tiempo medio transcurrido hasta la primera captura un carnívoro fue de (los resultados numéricos se presentan de aquí en adelante como media±ET) 5,52±0,91 días, y el éxito global de captura de carnívoros fue de 1 captura por 5,10 NFT. El carnívoro capturado en mayor número de ocasiones globales fue el zorro (Vulpes vulpes), seguido por la garduña (Martes foina); éstas fueron también las dos especies detectadas en un mayor número de sitios con respecto al total de especies detectadas a lo largo del estudio. El ratón de campo (Apodemus sylvaticus) fue la especie capturada en el mayor número de ocasiones. De las especies de ungulados detectadas, el gamo (Dama dama) fue la especie capturada en mayor número de ocasiones y localizaciones. La presencia de conejo (Oryctolagus cuniculus) se detectó a través de los rastros registrados durante la caracterización del hábitat alrededor de las cámaras solamente en las dos localizaciones donde se obtuvieron capturas.

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Tabla 3. Número de fotografías, número de capturas (detección por ocasión de 24h), capturas por 100 noches de fototrampeo (NFT*), número y porcentaje de sitios ocupados para todas las especies de mamíferos detectadas. Nº Foto.

Nº Cap.

Nº cap. 100 NFT*

Nº sitios ocupados

Zorro (Vulpes vulpes)

571

9,55

Garduña (Martes foina)

447

7,28

46,67

Tejón (Meles meles)

1,13

16,67

Gineta (Genetta genetta)

0,65

6,67

Meloncillo (Herpestes ichneumon)

0,49

Gato montés (Felis sylvestris)

0,32

6,67

1122

120

19,42

83,33

0,32

3,33

2693

13,75

1,29

16,67

0,32

3,33

2725

15,70

53,33

0,16

3,33

Jabalí (Sus scrofa )

174

2,27

33,33

Ciervo (Cervus elaphus)

163

1,46

13,33

3,24

440

7,12

Cabra

307

2,10

Vaca

443

2,91

750

5,02

5214

524

84,79

Especie

Totales carnívoros Conejo (Oryctolagus cuniculus) Ratón de campo (Apodemus

% Área ocupada

sylvaticus) Ardilla roja (Sciurus vulgaris) Lirón careto (Eliomys quercinus) Totales herbívoros pequeños Corzo (Capreolus capreolus)

Gamo (Dama dama) Totales herbívoros grandes

Totales ganado Total

*NFT= Ocasiones de 24h por número de cámaras-trampa.

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4.1. Zorro (Vulpes vulpes) El tiempo medio transcurrido hasta la primera captura fueron 8,3±1,4 ocasiones (24h). Se fotografiaron zorros en el 60% de las estaciones (n=18), sumando 59 capturas en total, con una media de 2,96±0,3 capturas por sitio en el que fueron detectados (rango: 1-10), y de 9,2±2 fotos por captura. Un 21,15% de las capturas fotográficas tuvieron lugar en horario diurno (después de amanecer y antes del atardecer calculado según la fecha de captura). Teniendo en cuenta rasgos morfológicos se identificaron positivamente 10 individuos diferentes, fotografiados hasta en tres estaciones distintas. Los individuos fotografiados en dos de las estaciones fueron capturados en una sola ocasión y no pudieron ser identificados, con lo cual se codificaron como capturas independientes. Eliminando los datos de capturas de individuos juveniles (7 ocasiones, 115 fotos en la misma estación), y agrupando las ocasiones por cada 4 días (5 ocasiones por historial de captura) se introdujeron 39 capturas en los análisis. Se introdujeron los historiales de captura individuales en CAPTURE que seleccionó como modelos más apropiados para la descripción de los datos M0 (Z01) y Mh (Z02), con jackknife como estimador y clasificación de los modelos 1,0 y 0,94 respectivamente. La probabilidad de captura media entre ambos fue p=0,44 y la abundancia estimada (N) 13±1,93 con un intervalo de confianza del 95% entre 12,5 y 21 zorros. En MARK se escogieron entre las opciones de tipos de datos a analizar los modelos de capturas cerradas con identificación errónea, además de los básicos de capturas cerradas y se construyeron un total de 10 modelos. Los tres modelos (Tabla 4) con mejor clasificación pertenecían al tipo capturas cerradas con identificación errónea y ninguno obtuvo un apoyo (peso AICc -ω-) mayor de 0,9, por lo que se seleccionaron los tres para la consideración de estimaciones de abundancia (N) haciendo su media ponderada según los valores de ω (Burnham & Anderson 2002). La abundancia media estimada (N) fue 7,76±1,85 zorros (IC 95%=4,08-11,44). Los dos modelos con ΔAICc≤2 fueron el modelo adjudicando probabilidades de captura (p) constantes, y probabilidades de recaptura (c) dependientes del tiempo (diferentes para cada ocasión), y el modelo con probabilidades de captura y recaptura dependientes del tiempo. Los parámetros α (probabilidades de identificar correctamente a un individuo en historiales con una sola captura), y f0 (probabilidad de que un individuo nunca haya sido capturado) de los tres modelos fueron respectivamente α=0,63, f0=0,01; α=0,63, f0=0,9*-1022 y α=0,7, f0=0,11*-108, indicando altas probabilidades de identificación correcta de los individuos. El efecto de estos parámetros se considera análogo a la introducción de heterogeneidad individual (White 2008), con lo que la alta clasificación de este tipo de modelos pero con altas probabilidades de identificaciones correctamente adjudicadas (indicada por los valores de los parámetros α y f0) puede señalar heterogeneidad en las probabilidades de captura.

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Tabla 4. Selección de modelos de captura-recaptura (CR) de zorro (Vulpes vulpes) con mejores clasificaciones construidos en MARK. AICc, ΔAICc, peso AICc (ω), clasificación, número de parámetros, desviación de la función de verosimilitud, abundancia estimada con error típico e intervalos de confianza del 95%. Los tres modelos utilizan el tipo de datos “capturas cerradas con identificación errónea”. Modelo

AICc Δ AICc ωAICc Clas. Nº Par. Desv.

N (ET)

IC 95% N

Z03 {N, p(.), c(t), α(.), f0(.)_Mbt}

38,64

0,59

13,41 7,64 (1,89)

Z04 {N, p(t), c(t), α(.), f0(.)_Mt}

40,25

1,60

0,26

0,44

9,97 7,63 (1,74) 4,9 - 11,86

Z05 {N, p = c, α(.), f0(.)_M0}

41,44

2,79

0,14

0,24

23,11 8,48 (1,88) 5,51 - 13,04

Media modelos

4,7 - 12,3

7,76 (1,85) 4,08 - 11,44

El rango de ΔAICc de los tres mejores modelos construidos en DENSITY (Tabla 5) en base a máxima verosimilitud SECR, estuvo entre 0 y 6,01, adjudicando el mayor peso (ω=0,81) al modelo nulo (g0 y σ constantes). Los otros dos modelos estimaron el parámetro g0(h2) dependiente de heterogeneidad (dos grupos con probabilidades diferentes) y σ(.) constante; y g0(.) constante y σ(b) dependiente del comportamiento (variable entre individuos). La media ponderada (según ω) de las densidades de población estimadas por DENSITY fue 0,40±0,16 zorros / km2 (Tabla 6). Tabla 5. Selección de modelos de máxima verosimilitud para captura-recaptura espacialmente explícita (SECR) con mejor ajuste a los datos de captura de zorros. AICc, ΔAICc, peso AICc (ω), clasificación, desviación , y parámetros estimados g0 (proceso de detección en el centro del territorio) y σ (escala de movimiento desde el centro del territorio) con errores típicos. Modelo

AICc

Z06 g0(.), σ(.)

209,52

Z07 g0(h2), σ(.)

213,02

Z08 g0(.), σ(b)

215,53

Media modelos

ΔAICc ω AICc

Clas.

Desv.

g0 (ET)

σ (ET)

0,81

171,80

0.44 (0.14)

778,60 (108,53)

3,5

0,14

0,17

160,22

0,56 (0.11)

827,59 (57,74)

6,01

0,04

171,53

0,42 (0,09)

846,23 (114,08)

0,45 (0,13)

765,45 (97,74)

Los valores de área efectiva de muestreo obtenidos con bandas (W) de MMDM y HMMDM (Figura 2) se aplicaron al cálculo de densidad de población para las abundancias (N) estimadas por los modelos de CAPTURE y MARK, que se presentan junto con las estimaciones de DENSITY en la Tabla 6.

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz 384000

4476000

1000

2000

4000 Metros

4471000

Leyenda Cámaras Zorros / Ocasiones Movimientos Máscara hábitat DENSITY 1/2 MMDM MMDM 392000

Figura 2. Área comprendida por la máscara de hábitat introducida en DENSITY y las bandas construidas a partir de MMDM y HMMDM. Localizaciones de las cámara-trampa, capturas individualizadas de zorros y sus movimientos entre diferentes estaciones. Tabla 6. Estimaciones de densidad de la población de zorro (Vulpes vulpes). Tipo de ánalisis, modelos y densidad estimada con errores típicos según los métodos de cálculo de banda (W) MDMM (máxima distancia media de movimiento), HMDMM (1/2 MDMM) y estimada directamente. D (ET) (Ind. km2) W=MMDM

D (ET) (Ind. km2) W=HMMDM

D (ET) (Ind. km2) Estimada

Z01

0,37 (0,26)

0,45 (0,52)

Z02

0,32 (0,06)

0,38 (0,12)

Media

0,34 (0,16)

0,41 (0,32)

Z03

0,20 (0,15)

0,24 (0,31)

Z04

0,20 (0,14)

0,24 (0,29)

Z05

0,22 (0,15)

0,27 (0,31)

Media

0,20 (0,15)

0,24 (0,30)

SECR (DENSITY) Z06

0,37 (0,11)

Z07

0,67 (0,49)

Z08

0,36 (0,10)

Media

0,40 (0,16)

Análisis CR (CAPTURE)

CR (MARK)

Modelo

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Tanto CAPTURE como MARK estimaron densidades menores a las obtenidas en DENSITY, con MARK obteniendo la más baja en la media de sus modelos (0,20±0,15 zorros/km 2 para un área con banda MMDM “completa”). Las categorías y abreviaturas correspondientes a las variables ambientales utilizadas de aquí en adelante para los modelos de ocupación se refieren a las expuestas en la Tabla 1. L as diferentes covariables ambientales registradas a lo largo del estudio (categorías MICROHÁBITAT, PRESAS y UNGULADOS) se normalizaron (Xi -X / dt) para su introducción en los análisis de ocupación. Los análisis de una temporada (Mackenzie et al. 2002) para explorar los parámetros ambientales de la ocupación de zorro, indicaron que la detección de la especie se relaciona negativamente con las áreas de PAISAJE clasificadas como Pinar (único modelo con AIC≤2, Tabla 7). Introduciendo esta variable para ajustar la detección, los modelos con AIC≤2 de clasificación más alta, relacionaron la ocupación de zorro con la abundancia de ungulados (Gherbgan) y con la cobertura de arbustos de menos de 50 cm (Arb-50). Otros dos modelos significativos incorporaron combinaciones de variables, en un caso la cobertura de encina (Enc) y la abundancia de ungulados, y en otro las coberturas de arbustos de menos de 50 cm y de encina. (Tabla 7).

Tabla 7. Selección de modelos de detección y ocupación de zorro (Vulpes vulpes). AICc, ΔAICc, peso AICc (ω), clasificación, función de verosimilitud (-2*LogLike.) y coeficientes beta de las covariables de detección (p) y ocupación (ψ) con errores típicos. Modelo

AIC

ΔAIC ωAIC Clas.

Nº -2*Log Par. Like.

Beta p / ψ

Detección ψ(.), p(Pinar)

Pinar 142,66

0,816

136,66

Ocupación

-1,659 (0,524) Arb-50

Enc

Gherbgan

1,788 (1,231)

ψ(Gherbgan), p(Pinar)

134,78

0,305

126,78

ψ(Arb-50), p(Pinar)

135,17

0,39

0,250

0,82

127,17

4,503 (2,488)

ψ(Enc+Gherbgan), p(Pinar)

135,18

0,4

0,249

0,81

125,18

0,701 (0,588)

1,945 (1,184)

ψ(Arb-50+Enc), p(Pinar)

135,68

0,9

0,194

0,63

125,68

4,087 (2,290)

1,110 (1,082)

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4.2. Garduña (Martes foina)

A lo largo del estudio se registraron 45 capturas fotográficas de garduña (447 fotos) ocupando un 46,67% (n=14) del área muestreada. El tiempo medio transcurrido hasta la primera captura de garduña fueron 6,92±1,85 ocasiones (24h). Las probabilidades de detección de garduña se ajustaron mejor al modelo nulo (detección constante) (Tabla 8). Los tres modelos con las variables de PAISAJE obtuvieron valores de ΔAIC≤2 , indicando una relación positiva entre las probabilidades de detección y las zonas definidas como Pinar, y relaciones negativas con los dos tipos restantes. Los amplios errores típicos de los coeficientes beta para estos tres modelos sin embargo, indican que estas variables pueden señalar tendencias pero no son predictores adecuados de la detección de garduña (Burnham & Anderson 2002).

Tabla 8. Selección de modelos de detección de garduña (Martes foina). AICc, ΔAICc, peso AICc (ω), clasificación, función de verosimilitud (-2*LogLike.), coeficientes beta de las covariables (p1) y probabilidades de detección estimadas (p) con errores típicos. Modelo*

AIC

ΔAIC ωAIC Clas.

Nº Par.

-2*LogLike. Beta p1 (ET)

p (ET)

ψ(.), p(.)

119,76

0,42

115,76

0,363 (0,293) 0,59 (0,07)

ψ(.), p(Pinar)

121,11

1,35

0,21

0,50

115,11

0,477 (0,595) 0,59 (0,09)

ψ(.), p(Veg.Esc)

121,37

1,61

0,19

0,44

115,37

-0,377 (0,602) 0,59 (0,09)

ψ(.), p(Bos.cam) 121,73

1,97

0,16

0,37

115,73

-0,129 (0,705) 0,59 (0,09)

Se procedió a la construcción de modelos de ocupación de garduña en PRESENCE, manteniendo la detección constante e introduciendo las covariables ambientales (MICROHÁBITAT, PRESAS y UNGULADOS) y sus combinaciones. Los modelos creados en PRESENCE con ΔAIC≤2 contenían las variables “distancia al río” (Río), “abundancia de roedores” (Roe) y uno de los índices de abundancia de ungulados (Gherbgan), por lo que se procedió a su exploración mediante el paquete Unmarked en R (Tabla 9; Figura 3). La mejor variable predictora de los patrones observados de ocupación de garduña fue -inversa de- Río, es decir, las probabilidades de ocupación de garduña en la zona disminuyen con el aumento de la distancia al río principal (Figura 4). Los cuatro modelos seleccionados incluyeron esta variable e indicaron que la ocupación de garduña se correlaciona positivamente con la abundancia de roedores y negativamente con la de ungulados.

Tabla 9. Selección de modelos de ocupación de garduña (Martes foina), ocupación media (ψ), coeficientes beta de las covariables con error típico y estadístico (P) de los análisis Chi cuadrado. Modelo de heterogeneidad inducida por la abundancia, parámetros de ocupación (ψ), detección (r), abundancia media por unidad de muestreo (λ) y abundancia (N) estimados, errores típicos e intervalo de confianza del 95%. AIC

ΔAIC

ωAIC

Clas.

Nº par.

Ocupación media ψ (ET)

Río

Coeficientes Beta Gherbgan

Roe

Chi2 (P)

ψ(Río), p(.)

113,07

0,34

0,479 (0,110)

-1,326 (0,529)

0,614

ψ(Gherbgan+Río), p(.)

113,57

0,5

0,26

0,78

0,479 (0,130)

-1,191 (0,553)

-0,664 (0,571)

0,554

ψ(Roe+Río), p(.)

113,61

0,54

0,26

0,76

0,476 (0,123)

-1,237 (0,538)

0,751 (0,761)

0,594

ψ(Gherbgan+Río+Roe), p(.)

114,7

1,64

0,15

0,44

0,477 (0,143)

-1,154 (0,560)

-0,528 (0,577)

0,623 (0,779)

0,574

Modelo

Media modelos AIC

Nº par.

-2LogLike.

r (ET)

λ (ET)

119,57

115,57

0,494 (0,091)

0,67 (0,19)

ψ (ET) 0,4892 (0,099)

N (ET)

IC 95% N

20,15 (5,85)

8,70 - 31,61

0.8 0.6 0.4 0.2 0.0

Probabilidad de ocupación esperada

1.0

Royle/Nichols Heterogeneidad

0,483 (0,125)

505.5

1902.7

3299.8

Distancia al río (m)

4696.9

0.0

12.7

Abundancia de ungulados (capturas*24h / 100 NFT)

37.8

46.5

152.7

258.9

365.2

Abundancia de roedores (capturas*1h / 100 NFT)

Figura 3. Probabilidad de ocupación esperada de garduña (Martes foina) según la distancia al río principal, abundancia de ungulados y abundancia de roedores (media±ET), límites de confianza del 95%.

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

Para comprobar que los modelos tenían un ajuste adecuado a los datos (MacKenzie et al. 2006) se realizaron tests Chi cuadrado para cada uno de ellos que obtuvieron valores de P>0,05 en todos los casos, confirmando su validez (Tabla 9). La ocupación estimada según la media ponderada de los modelos (ψ=0,483) y la ocupación observada o naïve (ψ0=0,467) se diferenciaron en un 1,6% indicando una escasa influencia de imperfecciones en la detección de garduña en los resultados obtenidos. El modelo de heterogeneidad inducida por la abundancia (Royle & Nichols 2003) estimó la presencia de (N) 20,15±5,85 garduñas en el área de estudio, con un parámetro de densidad por unidad de muestreo (λ) estimando 0,67±0,19 garduñas (Tabla 9). Royle & Nichols (2003) advierten que el modelo de heterogeneidad inducida por la abundancia utilizado aquí puede no resultar válido si r (parámetro que representa la detección en este modelo) es menor a 0,1. En el modelo construido para la garduña r se estimó en 0,494 con lo que las estimaciones del modelo se pueden considerar válidas.

384000

4476000

1000

2000

4000 Metros

4470000

Leyenda Garduña (Martes foina) Probabilidad de ocupación: 1 0.2 - 1 0,01 - 0,2 < 0,01 392000

Figura 4. Probabilidades estimadas de ocupación de garduña (Martes foina) para cada unidad de muestreo por el modelo incorporando la distancia al río como predictor.

4.3. Zorro y garduña Se detectó zorro y garduña en un 26,6% (n=8) de los puntos muestreados, un 25% de los sitios en los que se detectó alguna de las dos especies. El modelo de dos especies con mayor apoyo (Tabla 10) fue el que adjudicaba diferentes probabilidades de detección para cada especie y en función de la

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

detección de la otra, pero constantes en el tiempo. Según la media ponderada de los modelos la probabilidad de co-ocurrencia se estimó en φ=0,899±0,169, que siendo un valor cercano a 1 indica ocupación independiente de ambas especies; no se aprecian procesos de facilitación ni desplazamiento entre ellas (MacKenzie et al. 2006). Tabla 10. Selección de modelos de ocupación de dos especies para zorro (Vulpes vulpes) y garduña (Martes foina). AICc, ΔAICc, peso AICc (ω), clasificación, función de verosimilitud (-2*LogLike.) y co-ocurrencia (φ) con error típico. Modelo

AIC

ψA, ψB, φ, pA(.), pB(.), 258,82 rA(.), rB (.), δ(.) ψA, ψB, φ, pA(t), pB(t), 260,14 rA(t), rB (t), δ(.) ψA, ψB, φ, pA =rA, pB=rB , 261,86 δ(.)

ΔAIC

ωAIC

Clas.

Nº Par. -2*LogLike

0,576

242,82

0,892 (0,166)

1,32

0,297

0,516

244,14

0,933 (0,184)

3,04

0,126

0,218

245,86

0,936 (0,159)

Media modelos

φ (ET)

0,899 (0,169)

4.4. Tejón, gineta, gato montés y meloncillo

Se detectó tejón (Meles meles) en un 16,6% (n=5) de los sitios muestreados, gineta (Genetta genetta) en un 6,4% (n=2), gato montés (Felis sylvestris) en un 6,4% (n=2) y meloncillo (Herpestes ichneumon) un 9,6 % (n=3). Solo el tejón y la gineta fueron fotografiados en más de una ocasión en cada uno de los sitios en los que fueron detectados (Figura 5). El tiempo hasta la primera detección de tejón fueron 18 días (126 NFT). Cuatro de las capturas de tejón se limitaron a una sola ocasión en cuatro estaciones diferentes. Las restantes tres capturas se dieron en la misma estación, donde se detectó un grupo familiar de tres tejones. El tiempo transcurrido hasta la primera captura de gineta fueron 10 horas, en una estación donde fue detectada en tres ocasiones a lo largo del periodo de muestreo. Posteriormente no se volvió a detectar gineta hasta 55 días después (392 NFT), en una sola ocasión. Ambas estaciones se encontraban a menos de 100 m de cuerpos de agua permanentes (el río principal y un estanque artificial). La primera detección gato montés fue a los 59 días (396 NFT). Las dos capturas de esta especie se dieron en estaciones contiguas, en el área definida por el CLC2006 como zona de vegetación esclerófila, y una de ellas en la una de las dos únicas estaciones donde se detectaron rastros de conejo durante la caracterización del hábitat alrededor de la cámara.

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

Se detectó meloncillo a los 5 días (35 NFT). Las tres capturas de meloncillo se dieron en horario diurno, con las fotografías captando solamente la cabeza del animal mirando hacia la cámara. La presencia de esta especie ya había sido documentada en la Comunidad de Madrid pero esta detección supuso la primera confirmación mediante fototrampeo en la provincia (Dr. Emilo Virgós, comunicación personal).

Figura 5. Localización y número de capturas de gineta (Genetta genetta), tejón (Meles meles), gato montés (Felis sylvestris) y meloncillo (Herpestes ichneumon).

4.5. Roedores

Los variable construida a partir del índice de abundancia de roedores, y las distintas variables de abundancia de ungulados se transformaron a través de logaritmos para cumplir la condiciones de normalidad y llevar a cabo análisis de regresión simple. Las correlaciones de Pearson realizadas para valorar la relaciones entre los índices de abundancia de estos dos grupos de herbívoros, revelaron que

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

la abundancia de jabalí tiene una influencia negativa a nivel significativo (r=-0,4676; P<0,01) sobre la abundancia de roedores (Tabla 11). Estos análisis muestran también un efecto significativo y negativo (r=-0,3818; P<0,05) de la suma de los índices de abundancia de todos los ungulados (Gherbgan) sobre la abundancia de roedores.

Tabla 11. Correlaciones de Pearson entre el índice de abundancia de roedores y los indices de abundancia de ungulados log-transformados. Modelo

LogRoedores ~ LogJabalí

-0,4676

0,009**

LogRoedores ~ LogCiervo

-0,2573

0,170

LogRoedores ~ LogGamo

-0,0652

0,732

LogRoedores ~ LogCabra

-0,0493

0,796

LogRoedores ~ LogVaca

-0,0659

0,729

LogRoedores ~ LogGherbgan -0,3818 0,037* **Correlación significativa a nivel P<0,01. * Correlación significativa a nivel P<0,05

Los modelos construidos para comprobar los parámetros de PAISAJE que influyeron en la detección de roedores con mejores clasificaciones (AIC≤2), mostraron una relación negativa con las zonas de vegetación esclerótica (Vegesc), y la combinación de esta relación con una posible tendencia positiva en la zonas de Pinar (Tabla 12). La variable Vegesc se introdujo por lo tanto caracterizando las probabilidades de detección en los subsiguientes modelos de ocupación.

Los cuatro modelos de ocupación con AIC≤2 contenían diferentes combinaciones de variables de MICROHÁBITAT y UNGULADOS. Las probabilidades de ocupación de roedores en todos ellos incrementaron con mayores valores de cobertura de pino (Pino). Los tres modelos con mejores clasificaciones mostraron una relación negativa con la abundancia de jabalí (Jab). Las otras dos variables modificando las probabilidades de ocupación de roedores fueron la cobertura de arbustos de menos de 50 cm (Arb-50) y la -inversa de- la abundancia de cérvidos (Cer), contenidas en dos modelos cada una. Todos los modelos de ocupación seleccionados obtubieron valores de P>0,05 en los análisis Chi cuadrado realizados, confirmando la validez de su ajuste a los datos (Tabla 12).

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

Tabla 12. Selección de modelos de detección y ocupación de roedores (Apodemus sylvaticus, Sciurus vulgaris y Eliomys quercinus), detección media (p), ocupación media (ψ), AICc, ΔAICc, peso AICc (ω), clasificación, función de verosimilitud (-2*LogLike.), coeficientes beta de las covariables con error típico y estadístico (P) de los análisis Chi cuadrado. AIC

ΔAIC

ωAIC

Clas.

Nº par.

-2*LogLike

Detección media p (ET)

ψ(.), p(Vegesc)

126,68

0,668

120,68

ψ(.), p(Vegesc+Pinar)

128,08

1,4

0,331

0,469

120,08

Modelo

Coeficientes Beta p Vegesc

Pinar

0,374 (0,059)

-3,323 (1,105)

0,363 (0,083)

-2,920 (1,224) 0,528 (0,696)

Detección

Ocupación media ψ (ET)

Ocupación

Coeficientes Beta ψ Pino

Arb-50

Jab

Cer

Chi2 (P )

ψ(Pino+Arb-50+Jab), p(Vegesc)

120,7

0,391

108,70

0,584 (0,159)

1,998 (1,033) 2,173 (2,050) -2,251 (1,322)

0,535

ψ(Pino+Jab), p(Vegesc)

121,78

1,08

0,228

0,58

111,78

0,543 (0,151)

1,237 (0,626)

-1,755 (1,056)

0,564

ψ(Pino+Jab+Cer), p(Vegesc)

122,12

1,42

0,192

0,49

110,12

0,563 (0,168)

1,350 (0,728)

-1,394 (0,935) -1,078 (1,007)

ψ(Pino+Arb-50+Cer), p(Vegesc)

122,16

1,46

0,188

0,48

110,16

0,637 (0,198)

1,577 (0,839) 1,713 (1,744)

-1,473 (0,935)

0,644 0,495

0.8 0.6 0.4 0.2 0.0

Probabilidad de ocupación esperada

1.0

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

0.1

0.3

0.5

Porcentaje de cobertura de pino

0.0

4.8

15.2

Abundancia de jabalí (capturas*24h / 100 NFT)

20.3

4.3

10.3

16.3

22.3

Abundancia de gamo y ciervo (capturas*24h / 100 NFT)

Figura 6. Probabilidad de ocupación esperada de roedores según el porcentaje de cobertura de pino, la abundancia de jabalí (Sus scrofa) y la abundancia de gamo (Dama dama) y ciervo (Cervus elaphus) (media ±ET), límites de confianza del 95%.

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

5. Discusión 5.1. Aspectos metodológicos

A lo largo de este estudio se han obtenido datos para el análisis de la densidad de población de zorro, los patrones de ocupación de zorro y garduña, la detección de diversas especies de carnívoros y la identificación de procesos involucrando diferentes grupos de herbívoros, relevantes para la conservación del ecosistema en general. El diseño empleado, con una separación entre cámaras de 500 a 1000 m, un periodo de muestreo de 20 días y la agrupación de cuatro bloque espaciales, resultó adecuado para estos objetivos, sin embargo, se hubiera beneficiado de contar con un mayor número de cámaras para reducir la distancia entre ellas y aumentar el periodo y el área total de muestreo. Estudios de especies similares recomiendan colocar las cámaras con una separación aproximada de 300 a 500 m y mantenerlas en cada localización 30 a 35 días (Sarmento et al. 2009; 2009a; 2011). El uso de los parámetros recomendados por Sarmento et al. (2009; 2009a; 2011) sería lo más apropiado para hacer un seguimiento más preciso de los resultados obtenidos en este estudio.

Este estudio acentúa la importancia del diseño cuidadoso y el análisis estadístico haciendo uso de los últimos avances científicos para sacar el máximo partido del fototrampeo en la investigación de fauna. Por un lado, se ha explorado la comparación de técnicas tradicionales de CR y metodologías más novedosas que incorporan el espacio, para la estimación de la densidad de población. Por otro, se han incorporado variables ambientales a gran escala para comprobar su influencia en la detección de especies y como modifican el ajuste de los datos en modelos de ocupación.

Los métodos de captura-recaptura son los más recomendados para el análisis de los datos de fototrampeo y los más utilizados en los estudios de carnívoros y especies elusivas que tienen como objetivo estimar la densidad de población, aunque se deben aplicar con especial atención al diseño experimental, la identificación individual y la calidad de los datos (Karanth & Nichols 1998; Foster & Harmsen, 2012). Aquí se ha comparado la aplicabilidad de algunos de los métodos más utilizados de CR (a través de los programas CAPTURE y MARK) con los modelos de captura-recaptura espacialmente explícitos desarrollados recientemente (construidos en el programa DENSITY), a una especie muy poco estudiada por estos medios, pero común y ampliamente investigada en la literatura, el zorro.

Los resultados indican que los modelos SECR pueden ser especialmente apropiados en el estudio de carnívoros al prescindir de estimaciones subjetivas ad hoc (MMDM o HMMDM) del área de muestreo, necesarias para los modelos tradicionales de CR (Gardner et al. 2010), y proporcionar una

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

estimación directa del parámetro de densidad para su aplicación a la gestión y conservación de especies (Gerber et al. 2011). Aquí, aunque la precisión mejoraría contando con un mayor número de datos, han resultado de utilidad para la estimación de la densidad de población de zorro una vez que se han explorado los parámetros de los modelos para su congruencia con el diseño del estudio y las características de la especie. La técnicas SECR permiten hoy en día el análisis de los datos obtenidos incorporando directamente la escala espacial para un mayor detalle y precisión en las conclusiones, con lo que la exploración de su aplicación se debe seguir fomentando (Gerber et al. 2011; Foster & Harmsen, 2012).

Por otra parte, los modelos de ocupación incorporando las probabilidades de detección se confirman en este estudio como una metodología aplicable y adecuada para el estudio especies que no es posible identificar individualmente, y para investigar sus relaciones con el hábitat. Es más, se muestra su valor menos explorado para investigar relaciones bióticas. Estos modelos son sensibles a la variación en los patrones espaciales de detección y permiten identificar los factores ambientales locales que tienen mayor influencia sobre esta variación y cómo ello puede afectar a las estimas de la ocupación (O ´Connell et al. 2006; Sarmento et al. 2009a). La incorporación de covariables a las probabilidades de detección y ocupación a diferentes escalas ha permitido en este estudio mostrar evidencias de diferentes relaciones de las especies con el hábitat y entre ellas. Las probabilidades de detección se pueden ver modificadas por factores que varían en el espacio o el tiempo que abarca la investigación, como el tipo de hábitat (Mackenzie et al. 2006). Por esta razón, los modelos de ocupación construidos incluyeron factores a nivel de todo el paisaje que modificaron la probabilidades de detección dependiendo que tres tipos de hábitat a gran escala. La determinación de las variables ambientales que modifican los patrones de ocupación se ha propuesto con una forma eficaz de identificar requerimientos de hábitat y procesos dentro del ecosistema (Mackenzie et al. 2006). Aquí se exploraron estos patrones con respecto a covariables medidas en cada punto de muestreo para comprobar su efecto a una escala biológicamente relevante para las especies de estudio. Para la construcción de los modelos de ocupación se utilizó el programa de uso más extendido (PRESENCE) y una forma más novedosa de aplicación a través del paquete Unmarked de R. La exploración del uso del paquete Unmarked para R mostró que permite una mayor flexibilidad en los análisis, y la obtención de resultados con mayor nivel de detalle.

5.2. Densidad y ocupación de zorro

La identificación individual de zorros y el análisis de los datos obtenidos mediante metodologías de

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

captura-recaptura se había realizado en un solo estudio hasta la fecha (Sarmento et al. 2009). En la presente investigación se confirma la posibilidad de hacerlo y la validez de las características morfológicas a observar aportadas por Sarmento et al. (2009), gracias a su larga experiencia con la especie. También en consonancia con este estudio, ha resultado de vital importancia contar con un número adecuado de fotografías de los flancos completos y las extremidades de los animales para llevar a cabo la identificación. Por otro lado, el uso de métodos de CR con especies de identificación posible pero difícil como el zorro, requiere condiciones más restrictivas y ofrece estimaciones con menor confianza (Kelly et al. 2012). Aquí se han introducido las restricciones a nivel analítico mediante la comparación de metodologías y entre ellas, el uso de modelos que incluyen la probabilidad de identificaciones erróneas.

Las estimaciones de la densidad de población de zorro en el área de estudio a través de ocho modelos con ajuste significativo a los datos y cinco metodologías de estimación final, estuvieron en un rango de 0,2 a 0,4 zorros/km2, con una media entre metodologías de 0,31 zorros/km 2. Los modelos de captura-recaptura espacialmente explícitos (SECR) aportaron estimaciones similares a los más clásicos construidos en el programa CAPTURE, con los modelos incluyendo identificaciones erróneas creados en MARK obteniendo las estimaciones más bajas. Otras comparaciones previas de metodologías similares obtuvieron resultados con tendencias opuestas, refiriendo las estimaciones más bajas para los modelos de CAPTURE o SECR (Gerber et al. 2011; Gray & Prum, 2011). Esta discrepancia con los estudios anteriores así como los amplios márgenes obtenidos en las estimaciones se podrían atribuir a dos mecanismos: 1) el uso de modelos con identificaciones erróneas aumenta la incertidumbre de las estimaciones al incorporar una fuente adicional de heterogeneidad en los análisis (los posibles “falsos positivos”) (Lukacs & Burnham 2005); 2) el tamaño de la muestra y el número de recapturas pudo resultar limitado para realizar estimaciones más precisas, particularmente a través de modelos SECR, ya que esta metodología está solo en los comienzos de su aplicación y exploración de asunciones (Foster & Harmsen 2012).

Tomando el rango estimado de densidad de población, 0,2 a 0,4 zorros/km 2, para su comparación con las densidades obtenidas en estudios previos, incluso los límites superiores sugieren una densidad de población de zorro baja, a pesar de haber sido el carnívoro capturado en mayor número de ocasiones en el área de estudio. El trabajo de CR de Sarmento et al. (2009) estima una densidad de población de zorro en el hábitat mediterráneo de la Serra da Malcata (Portugal) en 0,61 zorros/km 2, estimación similar a la obtenida en áreas rurales de Inglaterra (0,64 zorros/km 2; Heydon et al. 2000) y en una zona de dunas en Portugal (0,63 zorros/km2; Eira 2003). Las estimaciones de población de zorro en diferentes zonas de España se han situado entre 2,5 zorros/km 2 en zonas de regadío y 0,8 zorros/km 2 en zonas de secano en Aragón (Gortázar, 1997); 1,4 a 1,7 zorros/km 2 en Doñana (Rau, 1987) y 1,6

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

individuos adultos/km2 en la Sierra de Baza (Palomares y Ruiz-Martínez, 1994). Un estudo más reciente estima una densidad menor (0,5 a 1,11 zorros/km 2) en el Parque Natural Sierra Norte de Sevilla (Blanco et al. 2006). Se han publicado densidades a niveles similares a los encontrados en el presente estudio en Francia (0,32 zorros/km2; Ruette et al., 2003); en Gales y zonas altas de Gran Bretaña (0,41 zorros/km 2; Heydon et al. 2000; 0,05 a 0,37 zorros/km2; Webbon et al. 2004) y en Italia (0,39 a 4,3 zorros/km 2; Pandolfi et al. 1991). Estos estudios a excepción de Sarmento et al. (2009) estiman la densidad a partir de tasas de encuentro de rastros (heces o huellas) o conteo nocturno, y diferentes metodologías pueden resultar en diferentes estimaciones de densidad (Sharp et al. 2001). La comparación directa de los diferentes métodos sería de gran utilidad para contrastar la variación entre las diferentes estimaciones que producen y la precisión de cada uno.

La densidad de población de zorro varía considerablemente con respecto a diferentes factores como la abundancia y variabilidad en los recursos alimenticios (Gortázar et al. 2003), el tipo de hábitat (Gortázar 1997; Heydon et al. 2000), el control y gestión de las poblaciones (Heydon & Reynolds 2000), la prevalencia de enfermedades (Smedshaug et al. 1999), la competición interespecífica (Palomares et al., 1996) o la combinación de diferentes factores (Hewson, 1986; Cavallini 1996). Los depredadores generalistas como el zorro, seleccionan diferentes recursos en respuesta a su disponibilidad (Futuyma & Moreno 1988), y en la Península Ibérica se ha sugerido que su alimentación se adapta a patrones biogeográficos y estacionales de abundancia de conejo, pequeños mamíferos, y frutos y semillas (Diaz-Ruiz et al. 2011). Un reciente estudio sobre poblaciones de carnívoros en Doñana registró una reducción en la densidad de población de zorro como consecuencia del declive de la población de conejo tras la epidemia de enfermedad hemorrágica vírica (Ferreras et al. 2011). Bajo estas circunstancias (de reducción significativa del recurso clave, es su caso el conejo) se ha sugerido que la población de zorro se disminuye debido a la reducción del tamaño de las camadas (Villafuerte et al. 1996).

En el área de estudio investigada, los conejos prácticamente son inexistentes, por lo que aunque este puede ser un factor que influye en la baja abundancia de zorro, hay que buscar qué otros recursos pueden moldear la misma. Se ha sugerido que el zorro cambia de dieta con gran facilidad ante cambios en la disponibilidad de recursos clave. Así, puede aumentar la variedad de sus recursos alimenticios y comportarse como un depredador oportunista facultativo (Leckie et al. 1998; Delibes-Mateos et al. 2008). En Escocia, en épocas de baja disponibilidad de roedores, se comprobó que la dieta del zorro pasaba a basarse en un mayor consumo de aves (Leckie et al. 1998). Delibes-Mateos et al. (2008) encontraron que en zonas donde el conejo estaba prácticamente ausente, los pequeños mamíferos, seguidos por los artrópodos, constituían los porcentajes más altos (en biomasa seca) en la dieta del

Modelizando procesos entre carnívoros, roedores y ungulados. V. Herranz Muñoz

zorro. En el caso del estudio llevado a cabo por Ferreras et al. (2011), tras el declive de la población de conejo, la dieta del zorro pasó a estar representada por un mayor porcentaje de biomasa procedente de carroña de ungulados y aves.

Los modelos de ocupación de zorro señalaron que las probabilidades de detección se relacionaban negativamente con la áreas de Pinar. La ocupación se relacionó en cuanto al uso hábitat con mayores porcentajes de cobertura de arbustos de menos de 50 cm y de encina. Con respecto a las relaciones bióticas, los resultados indicaron una mayor probabilidad de ocupación de zorro en áreas con mayor abundancia de ungulados. Por otro lado, la preferencia por áreas con arbustos de bajo porte relaciona la ocupación de zorro con los patrones encontrados en la ocupación de roedores que seleccionaron también esta característica del hábitat, pero la falta de relación entre la abundancia de roedores registrada y la ocupación de zorro puede indicar que éstos no son aquí su recurso principal. De acuerdo con estos resultados y con los estudios mencionados, la distribución de zorro en la zona puede estar relacionada con una dieta compuesta por carroña de ungulados, artrópodos, aves y roedores. Los artrópodos podrían ser más abundantes en zonas donde los excrementos de ungulados les proveen alimento y el terreno removido por los ungulados los hace más accesibles. Teniendo en cuenta también el alto porcentaje de comportamiento diurno registrado (21,15% de las capturas fotográficas), los frecuentes encuentros con perdiz y una considerable diversidad y abundancia de otras aves (observación personal) quizá las aves son también un recurso importante para el zorro en la zona. Este tipo de dieta, sin embargo, puede ser menos provechoso energéticamente y requerir mayores extensiones de terreno para su adquisición (Ferreras et al. 2011), lo que unido a otros factores (p. ej. caza o control) de los que se desconoce su influencia en el ámbito de este estudio, podrían explicar la baja densidad de población de zorro estimada.

5.3. Ocupación de garduña

La garduña fue el segundo carnívoro y la tercera especie con mayor número de capturas fotográficas en el área de estudio. La ocupación de garduña se relacionó positivamente con las áreas más cercanas al río principal, de acuerdo con estudios previos que señalan la preferencia de esta especie por hábitats de ribera (Virgós & Casanovas 1998; Virgós et al. 2000; Santos & Santos-Reis 2010). Los hábitats de ribera mantienen comunidades de carnívoros altamente diversas en la Península Ibérica (Virgós, 2001; Matos et al. 2009). Este tipo de hábitats cuentan con características de microclima, nivel de recursos y variabilidad de formaciones que potencialmente satisfacen una serie de necesidades esenciales para la supervivencia de estas especies como refugio, recursos alimenticios y protección contra depredadores

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(Naiman et al. 1993; Virgós 2001). El microclima favorable presente en las riberas de los ríos se ha sugerido como uno de los factores principales en la selección de hábitat de especies del genero Martes (Buskirk & Powell 1994). Un reciente estudio de radio-seguimiento de garduñas en Portugal (Santos & Santos-Reis 2010) corrobora la selección preferencial de hábitats de ribera, particularmente por hembras, ocupando éstas fragmentos de mayor calidad que además proveen una mayor abundancia de pequeños mamíferos (Santos et al. 2007). Barrientos y Virgós (2006) sugieren que la garduña presenta un uso complejo de los recursos alimenticios, lo que le permite una amplia ocupación en áreas con diversidad de hábitats. La garduña se ha clasificado como una especie con una dieta relativamente especializada al consumo de frutos y hongos, con pequeños mamíferos como recurso clave también (Clevenger 1994; Pandolfini et al. 1996; Barrientos y Virgós 2006). Sin embargo, su dieta puede ser menos flexible que la del zorro, por ejemplo en el uso de otros recursos como la carroña (Clevenger 1994).

Los patrones de ocupación encontrados en el área de estudio reflejan claramente estas características, ajustándose al hábitat de ribera disponible y a la abundancia de roedores registrada. La abundancia de roedores se ha sugerido previamente como una de las principales variables predictoras de la ocupación de garduña en un contexto similar de investigación a través de capturas fotográficas (Sarmento et al. 2009a). El ratón de campo (Apodemus sylvaticus), supone el recurso principal de la garduña en primavera, cuando disminuye la disponibilidad de frutos (Barrientos & Virgós 2006), y su consumo se ha registrado de forma independiente de la disponibilidad con respecto a los ciclos anuales de abundancia (Brangi 1995; Barrientos & Virgós 2006), por lo que se considera que la garduña los busca activamente (Brangi 1995). La ocupación de garduña se relacionó negativamente con la abundancia de ungulados, que pueden estar ejerciendo efectos negativos sobre su ocupación a través de los procesos descritos más adelante.

La abundancia estimada de garduña en la zona se situó en 20,15±5,85 individuos con un intervalo de confianza del 95% entre 8,70-31,61, a partir de un parámetro de densidad estimado en 0,67 individuos por unidad de muestreo. La densidad de población en núcleos urbanos del centro de Europa se ha estimado en 4,7 a 5,8 garduñas/km2 y en 1 garduña/km2 en áreas naturales con menor presencia humana (Herr et al. 2009). No se ha encontrado en la literatura ninguna otra estimación de abundancia o densidad de garduña en España para su comparación.

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5.4. Relaciones interespecíficas zorro-garduña

Los resultados de los análisis de los patrones de ocupación de zorro y garduña mediante modelos específicamente diseñados para describir relaciones interespecíficas no mostraron niveles significativos de interacción. Las probabilidades de detección con respecto a las características del hábitat a nivel de PAISAJE, mostraron una posible tendencia opuesta, con la detección de zorro respondiendo negativamente a las áreas clasificadas como Pinar y la de garduña (aunque mejor definida por una detección constante), acercándose a una mayor probabilidad de detección en las zonas de Pinar. Zorro y garduña, sin embargo compartieron un 25% de sus áreas de presencia, principalmente en zonas adyacentes a cursos de agua, con mayor riqueza de recursos, lo que puede indicar un solapamiento en sus dietas (Bangi 1995; Padial et al. 2001; Fernández & Ruiz de Azua 2005). Por otro lado, la distribución espacial más restringida a estas áreas de la garduña puede señalar la incidencia de competencia por una disponibilidad limitada de roedores y frutos, (Goszczynski 1986; Bangi 1995). El tamaño y la flexibilidad trófica del zorro le conceden la ventaja competitiva en estos casos (Dayan & Simberloff 1996; Fernández & Ruiz de Azua 2005), y se ha mostrado la ocurrencia de desplazamiento y agonismo entre zorro y la marta (Martes martes) (p. ej. Lindström et al. 1994; Birks et al. 2003), especie muy cercana a la garduña que ocupa nichos similares en otros hábitats. Aquí, la presencia de zorro explotando otros recursos como artrópodos y carroña, y la abundancia de ungulados ejerciendo un efecto negativo sobre los roedores pueden estar restringiendo la distribución espacial de garduña.

5.6. Roedores: Relaciones con ungulados y hábitat

Los análisis más clásicos, a través de regresión simple, mostraron una relación negativa entre la abundancia de roedores y la de ungulados y más específicamente, el efecto negativo de la abundancia de jabalí. Los modelos de ocupación de roedores mostraron la selección preferente en el área de estudio de hábitats con mayor cobertura de pino y de arbustos de menos de 50 cm. Estos resultados confirman el importante papel que juegan las zonas con mayor cobertura boscosa y arbustiva para los roedores al proveer recursos alimenticios (Angelstam et al. 1987; Tellería et al. 1991), y como protección contra depredadores (Moreno & Kufner 1988; Jensen et al. 2003; Torre & Díaz 2004). La ocupación de roedores se vio afectada negativamente por la abundancia de jabalí y en menor medida por la abundancia de gamo y ciervo. La selección de hábitats con mayor cobertura arbustiva puede ser también una respuesta a la presión ejercida por la abundancia de jabalí (Muñoz et al. 2009). Estos resultados indican que la abundancia de jabalí y otros ungulados puede estar induciendo cambios en la

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distribución espacial de roedores y produciendo declives en sus poblaciones. Los daños que producen las altas densidades de jabalí en hábitats naturales han sido extensivamente documentados (revisados en Massei & Genov 2004). En particular, el consumo de roedores ha sido registrado en la dieta del jabalí (Schley & Roper 2003) y sus hozaduras tienen un impacto destructivo sobre la comunidad de mamíferos subterráneos que puede llevar a la desaparición de especies de roedores (Singer et al. 1984). El jabalí además hace un uso intensivo de la producción de frutos y semillas (Schley & Roper 2003) y es posible que influya sobre las dinámicas de población de los roedores especializados en ellos (Lozano et al. 2007), al buscar activamente las bellotas que entierra el ratón de campo (Focardi et al. 2001).

La actividad de otros herbívoros grandes como el ciervo resulta también en el declive de las poblaciones de roedores, por su consumo de recursos similares y por la pérdida de cobertura herbácea y arbustiva que los roedores emplean como protección (Flowerdew & Ellwood 2001; Smit et al. 2001). El impacto combinado de jabalí y ciervo se ha postulado como un factor severamente limitante de las poblaciones de conejos y roedores (Cabezas-Díaz et al. 2011). En el área de estudio a estas dos especies debemos añadir la influencia del ganado y de una población de gamo posiblemente de alta densidad también. Esta última afirmación se basa en que, aunque no se ha llevado a cabo un intento de cálculo de su abundancia, el gamo fue el ungulado con mayor número de capturas fotográficas, a pesar de ser una especie que no tendría porque ser atraída por los cebos empleados, a diferencia del jabalí. Es más, durante la repetición del muestreo en algunas localizaciones llevada a cabo en otoño (ANEXO II.1) se constató la presencia en un punto céntrico del área de muestreo de muflón (Ovis orientalis), haciendo un total de siete especies de ungulados presentes en la zona. Además del efecto mostrado sobre la abundancia de roedores, esta amplia comunidad de ungulados es posible que sea responsable de la inhabilidad de conejo para colonizar la mayor proporción del área estudiada.

5.7. Interpretación ecológica

Los resultados de este trabajo en conjunto indican que la abundancia de ungulados y especialmente de jabalí, puede estar produciendo cambios en la distribución espacial y declives en las poblaciones de roedores, que están afectando negativamente a las población de garduña, y posiblemente a la de zorro y a la riqueza de especies de carnívoros. Este efecto es más evidente en la garduña al tratarse de una especie con menor flexibilidad trófica que el zorro y ser un competidor de rango inferior con respecto a él.

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El efecto negativo de altas densidades de ungulados sobre la abundancia y distribución de especies de carnívoros se ha sido descrito por primera vez por Lozano et al. (2007) para el gato montés. Lozano et al. (2007) proponen que, por un lado, se dan procesos de competición directa, donde jabalí y gato montés compiten por conejos y roedores como recursos alimenticios, y por otro existe la influencia de un proceso indirecto que han denominado “aparente amensalismo”. A través del aparente amensalismo, los ungulados no se ven beneficiados ni perjudicados por el declive de la población de gato montés, pero el gato montés acusa un impacto negativo como resultado de la competición entre sus presas principales y los ungulados.

En el presente estudio, los modelos de ocupación de garduña muestran una relación negativa con la abundancia de ungulados que puede ser un indicador directo de una nueva evidencia del mecanismo de aparente amensalismo en funcionamiento. Asimismo, este mecanismo se puede estar evidenciando en la baja densidad de población de zorro y sus patrones de ocupación, ya que otros trabajos recientes han encontrado también indicaciones del impacto negativo del jabalí sobre la abundancia de zorro (Mangas & Rodríguez-Estivel 2010). Lozano et al. (2007) no encontraron pruebas de este proceso actuando sobre garduña o zorro en Monfragüe, adjudicando este resultado a que se trata de especies generalistas con dietas más complejas y menos dependientes de la abundancia de conejos y roedores, y a que allí contaban con proporciones significativas de otros recursos como por ejemplo frutos de madroño (Arbustus unedo). En esta zona de estudio, sin embargo, la disponibilidad de frutos es reducida y se ve limitada a las zonas de ribera, con lo que el recurso principal de la garduña y posiblemente uno de que también explota el zorro son los roedores, de manera que el impacto de los ungulados puede ser mayor aquí o encontrarse en un estadio más avanzado. Como consecuencia la garduña evita activamente las áreas de mayor abundancia de ungulados y se podría sospechar que la respuesta del zorro a este proceso ha sido la adaptación al tipo de dieta descrito más arriba, y se refleja en la baja densidad de población registrada en comparación con otras zonas de España.

Es importante mencionar también que el efecto del aparente amensalismo y la ausencia de conejo percibida, pueden ser a su vez factores que explican la escasez de datos obtenidos de los demás carnívoros simpátricos. En particular se esperaba obtener suficientes datos de gineta para realizar análisis de CR y de ocupación con respecto al hábitat y a su relación con la garduña. La presencia de gineta había sido registrada a un nivel parecido al de la garduña en la misma zona (aunque utilizando diferentes fragmentos de hábitat) en 2007 (Mangas et al. 2008). Durante el presente estudio sin embargo, se obtuvieron capturas fotográficas de gineta en tan solo dos localizaciones, ambas junto a cursos de agua, que se muestrearon de nuevo en otoño sin volver a obtener capturas (ANEXO II.1). Por otro lado, tanto en esta zona como en la zona suplementaria (ANEXO II.2), con presencia de gineta confirmada por otros medios, la especie fue detectada en cortos espacios de tiempo (1 a 10

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NFT), lo que puede indicar que no se trata de un problema de detectabilidad, sino que los resultados realmente indican la ausencia de la especie. En ese caso la capturas obtenidas en la zona de estudio pueden revelar una concentración en zonas riparias al haber escasez de presas en áreas más alejadas o el uso de los cursos de agua como corredores que la gineta estaba utilizando hacia otras zonas con mayores recursos tróficos. En consecuencia, estas evidencias pueden indicar una reducción en marcha de la distribución de gineta, lo que sería de interés investigar más exhaustivamente.

En el caso de los demás carnívoros detectados (gato montés, tejón y meloncillo), su presencia indica el potencial de la zona para albergar una comunidad de carnívoros altamente diversa. Los procesos descritos pueden estar teniendo efecto sobre ellos, pero la falta de datos dificulta la presentación de conclusiones más específicas. Particularmente, resultaría de importancia conocer el estado de la población de gato montés (catalogado como “Casi Amenazado” en España; Lopez-Martín et al. 2007) en la zona, dado aquí se han constado una amenaza documentada para su conservación, la presión de los ungulados (Lozano et al. 2007). Finalmente, el seguimiento de la expansión del meloncillo observada se debería incluir también en las futuras investigaciones de la zona debido a que puede ser un competidor a tener en cuenta entre los depredadores más especializados en conejo.

5.8. Implicaciones para la conservación

Las gestión de áreas naturales para la caza mayor a menudo desatiende las necesidades de las especies de caza menor como conejo, liebre o perdiz (Lozano et al. 2007; Delibes-Mateos et al. 2009; CabezasDíaz et al. 2011). En áreas privadas, con gestión intensiva para la caza del ciervo, prácticas como la cría para su traslado a otras zonas, o la alimentación suplementaria pueden conducir a altas densidades de esta especie, pero también directa o indirectamente contribuir al aumento de la población de jabalí que lleva varias décadas registrándose en Europa (Sáez-Royuela & Tellería, 1986; Carranza 1999). La falta de control por parte de su depredador natural, el lobo ibérico (Canis lupus signatus), ausente en una gran proporción de la península, exacerba estas tendencias (Blanco et al. 2005; Mangas & Rodríguez-Estival 2010).

El área de estudio, por otra parte, es de gestión pública (MUP) y además forma parte de la Red Natura 2000, que bajo la Directiva de Hábitats se establece para el mantenimiento de la biodiversidad y para su contribución general al desarrollo sostenible, teniendo en cuenta los requerimientos económicos, sociales, culturales y regionales (Directiva 92/43/CEE). En particular, las Directrices de Conservación de la Red Natura 2000 establecen que “los Estados miembros adoptarán las medidas apropiadas para evitar, en las zonas especiales de conservación, el deterioro de los hábitat naturales y de los hábitat

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de especies, así como las alteraciones que repercutan en las especies que hayan motivado la designación de esas zonas” (MAGRAMA, 2012). La presión que los ungulados ejercen sobre roedores y quizá conejos, evidenciada en este estudio, puede estar teniendo consecuencias negativas no solo para la conservación de las especies aquí estudiadas, sino para el hábitat en general, y para las especies objetivo principal de la figura de protección como el águila imperial Ibérica ( Aquila heliaca adalberti). Es más, esta zona forma parte de la distribución histórica del lince Ibérico (Lynx pardinus) (Rodriguez & Delibes, 1992) y podría incluso mantener aún individuos aislados (MIMAM 2003; Guzman et al. 2004), con lo que el mantenimiento y mejora de su integridad ecológica es de vital importancia para el planteamiento de posibles planes de re-introducción de la especie.

En los últimos años, se ha empezado a valorar en conservación la atención a las tendencias de las poblaciones de especies comunes, entre otros motivos por su utilidad como indicadores de procesos que afectan a todo el ecosistema (Gaston 2010). Aquí se muestra uno de estos casos, en el que el estudio de dos especies comunes como son el zorro y la garduña ha resultado la forma más efectiva de contar con datos lo suficientemente detallados para observar procesos que posiblemente están afectando tanto a la comunidad de carnívoros como a la de roedores de la zona. Un reciente estudio a nivel de toda España relaciona específicamente la riqueza de especies de roedores con la riqueza de especies de carnívoros (Moreno-Rueda & Pizarro 2010). La zona de estudio cuenta niveles muy altos de riqueza de ambos, con la presencia de nueve especies de carnívoros (once si se cuenta la presencia potencial de individuos remanentes de lince ibérico y la de meloncillo constatada aquí) y once especies de insectívoros y roedores además de conejo y liebre ibérica (MIMAM, 2003), incluyendo al topillo de cabrera (Microtus cabrerae), clasificado en España como Vulnerable (Fernández-Salvador 2007). Este estudio pone de manifiesto que la abundancia de ungulados puede estar suponiendo una seria amenaza para la conservación de la diversidad de carnívoros y roedores en la zona.

A la luz de los resultados, serían recomendables las siguientes acciones: 1) no proporcionar alimentación suplementaria para los ungulados ni practicar introducciones de estas especies (de haberse dado estas prácticas hasta ahora); 2) evaluar la capacidad de carga de ungulados y crear un plan de gestión de la caza que permita restablecer la dinámica natural del ecosistema; 3) fomentar la expansión de la población de conejo con acciones planeadas de eficacia documentada; 4) fomentar las poblaciones de roedores e insectívoros mediante el mantenimiento de áreas con cobertura arbustiva de bajo porte; 5) el control de las poblaciones de ungulados por parte de su depredador natural, el lobo, podría contribuir a la mejora del equilibrio ecológico de la zona, con lo que quizá sería aconsejable permitir la expansión de la población presente en la vecina provincia de Ávila, mediante un adecuado seguimiento y la puesta en marcha de planes diseñados para minimizar posibles conflictos, y potenciar la coexistencia de diferentes usos y aprovechamientos.

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6. Conclusiones

1) Este trabajo confirma la viabilidad del uso de métodos de captura-recaptura (CR) para zorro (Vulpes vulpes) en estudios de fototrampeo, llevado a cabo en un solo estudio anteriormente. 2) El cálculo de la densidad de población mediante la comparación de métodos tradicionales de CR (modelos construidos en CAPTURE y MARK con aplicación de buffers MMDM y HMMDM) y modelos de captura-recaptura espacialmente explícitos (SECR, construidos en DENSITY), que estiman la densidad directamente, se muestra como una forma apropiada de aplicar restricciones a especies de identificación difícil como el zorro. Específicamente, el análisis SECR muestra un gran potencial para su aplicación práctica en conservación de carnívoros, al producir estimaciones directas de la densidad de población.

3) La densidad de población de zorro estimada en el área de estudio es de 0,31 (0,2 - 0,4) zorros/km2, que se considera baja comparada con otras estimaciones obtenidas en la Península Ibérica. Los resultados aquí presentados indican que esto se puede deber a declives en las poblaciones de roedores y conejo, y en la calidad del hábitat y disponibilidad de recursos en general inducidos por la abundancia de ungulados (en especial jabalí), lo que puede estar repercutiendo en el uso de mayores áreas de campeo y/o la disminución de su capacidad reproductora.

4) La detección de garduña (Martes foina) muestra una posible tendencia a ser mayor en zonas de pinar donde se constató una mayor ocupación de roedores. La ocupación de la especie confirma su selección hábitats de ribera, muestra relación directa con la abundancia de roedores y revela un efecto negativo de la abundancia de ungulados. El uso combinado del programa PRESENCE y el más reciente paquete Unmarked de R aporta mayor flexibilidad y detalle a los análisis de ocupación.

5) La población de garduña en el área de estudio se estima en 20,15±5,85 individuos con una densidad de 0,67 garduñas/km2.

6) Se detecta en la zona de estudio la presencia de gineta (Genetta genetta), tejón (Meles meles), gato montés (Felis silvestris) y meloncillo (Herpestes ichneumon) pero la tasa de capturas fotográficas es demasiado reducida para llevar a cabo análisis de sus poblaciones. El registro de rastros y la tasa de capturas fotográficas indican que el conejo (Oryctolagus cuniculus) parece estar ausente o presente en muy bajas densidades en la mayor proporción del área de estudio.

7) La abundancia conjunta de los roedores detectados, ratón de campo (Apodemus sylvaticus), ardilla roja (Sciurus vulgaris) y lirón careto (Eliomys quercinus), se correlaciona negativamente con la abundancia de jabalí y con la abundancia de ungulados combinada. La ocupación de roedores se relaciona positivamente con mayores coberturas de pino y arbustos de bajo porte, y acusa efectos negativos de la abundancia de jabalí (Sus scrofa) y a menor

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escala, de la abundancia de cérvidos (Dama dama y Cervus elaphus). 8) El impacto negativo directo del jabalí sobre los roedores posiblemente ocurre a través de depredación y destrucción de estructuras subterráneas y hábitats favorables. El efecto de los cérvidos y del conjunto de especies de ungulados sobre los roedores puede deberse a su superioridad competitiva como consecuencia de altas densidades de población en el área. 9) La baja densidad de población de zorro, la relación negativa entre la ocupación de garduña y ungulados y las bajas tasas de captura de otros carnívoros simpátricos (en especial gineta), junto con los análisis de la población de roedores, muestran evidencias de impactos negativos directos e indirectos de los ungulados sobre los carnívoros. La competición por recursos tróficos entre el jabalí y los carnívoros puede estar causando un efecto negativo directo.

10) Los carnívoros se pueden estar viendo afectados también por un efecto negativo indirecto de la abundancia de ungulados debido a un proceso de aparente amensalismo (Lozano et al. 2007), por el cual el declive de los carnívoros no afecta a los ungulados pero la abundancia de ungulados reduce la disponibilidad de recursos de los carnívoros. 11) La conclusión general que se deriva de los resultados de este estudio señala que los ungulados, especialmente el jabalí, pueden estar induciendo declives en las poblaciones de la comunidad de carnívoros en el área de estudio a través de su impacto negativo sobre roedores y lagomorfos. Estos efectos potencialmente se pueden estar extendiendo otras porciones del ecosistema y a otras especies dependientes de las mismas presas como por ejemplo aves rapaces. 12) Como consecuencia de las conclusiones aquí presentadas la calidad del hábitat y su capacidad para mantener altos niveles de biodiversidad se están viendo dañadas por la presión de ungulados en una zona importante para la conservación al pertenecer a la Red Natura 2000. 13) Según los resultados obtenidos se plantean como recomendaciones: no fomentar el aumento de las poblaciones de ungulados y evaluarlas para diseñar planes de gestión; promover la colonización de conejo; proteger y fomentar el hábitat de los roedores; estudiar la viabilidad de la integración del lobo en el ecosistema.

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7. Futuras líneas de investigación Las futuras líneas de investigación que se pueden originar de este trabajo incluyen: 1) Apoyo científico a las recomendaciones señaladas para el diseño de un plan de gestión integral de la zona. 2) Una investigación más detallada de la situación las poblaciones de gineta y gato montés en la zona a través de métodos de CR y el estudio del posible efecto del aparente amensalismo sobre ellas. 3) Comparación experimental de la variación en las estimas de densidad de poblaciones de carnívoros a través de las diferentes metodologías de uso actual (p. ej. conteo de rastros/huellas, CR/SECR e identificación individual por técnicas moleculares). 4) Investigación de las dietas de mesocarnívoros en la zona para contrastar las hipótesis planteadas. 5) Seguimiento de la expansión de meloncillo. 6) Estudio de las poblaciones de ungulados con respecto a la capacidad de carga del hábitat. 7) Investigación de los efectos aquí constatados sobre las diferentes especies de roedores presentes, la estructura del hábitat y otras especies que se puedan estar viendo afectadas como por ejemplo aves rapaces.

8. Agradecimientos

Mi mayor agradecimiento es para el directo de este proyecto, Emilio Virgós, por su continuado apoyo y orientación, y por darme la oportunidad disfrutar y aprender muchísimo llevándolo a cabo. Muchas gracias también a todas las personas que me ayudaron en el trabajo de campo: Ana Brau, Julián, Mangas, William Huansi y Elena Villareal, entre otros. Finalmente, me gustaría agradecer también los consejos y enseñanzas de Pedro Sarmento durante el curso de fototrampeo de Lousa, que han sido de una ayuda inestimable a la hora de realizar los análisis aquí presentados.

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ANEXO I Ejemplos de identificación individual de zorro

A a1

B b1

b2.1

C c1

Ejemplos de los tres tipos morfológicos en zorros identificados en más de una estación. A: Grande y corpulento; a1, a2: marca característica en el hocico fotografiada en dos ocasiones en la misma estación; a3, a4: dos fotografías mostrando la marca característica en una estación diferente. B: Mediano y delgado; b1, b2: fotografías en dos estaciones diferentes de zorro con pelaje “canoso” característico; b2.1, b3: coloración oscura del antebrazo en dos estaciones. C: Pequeño. c1, c2: pelaje corto y cola fina en fotografías tomadas en dos estaciones diferentes.

ANEXO II Localizaciones muestreadas Agosto - Noviembre 2011

4476000

Área de estudio Mar - Jun 2011 Cuadrículas repetidas Ago - Nov 2011 Nuevas cuadrículas Ago - Nov 2011

Cámaras Ago - Nov 2011

* Capturas de muflón (Ovis orientalis)

4475000

4474000

4473000

4472000

4471000

4470000

4469000

4468000

4467000 0383000

0384000

0385000

0386000

0387000

0388000

0389000

0390000

0391000

0392000

0393000

0394000

0395000

1 km

1. Zona de estudio De Agosto a Noviembre se colocaron 8 cámaras en nuevas localizaciones adyacentes y cercanas a la zona de estudio original y se repitieron dos de los puntos de muestreo anteriores con el objetivo de comprobar la presencia de gineta. En todas ellas se capturó zorro y / o garduña. En los puntos repetidos donde se había capturado gineta en el muestreo anterior se detectó en su lugar la presencia de muflón (Ovis orientalis) (Figura i).

2. Zona suplementaria Durante el mismo periodo se muestrearon también cuatro localizaciones en Manzanares el Real (Madrid), donde se tenía constacia de la presencia de gineta. Se capturó gineta en dos de ellas a los 7 a 10 días de muestreo, comprobando que los métodos utilizados en este estudio son apropiados para detectar la presencia de la especie (Figura ii).

Figura i. Ovis orientalis

Figura ii. Genetta genetta