Vol. 43 No. 4 - 2011
Pediatría
Enterocolitis necrosante: el papel del cirujano
Abrahán Chams1 Mirian Natalia Herrera2 María Elena Arango R.3
Resumen
Abstract
La enterocolitis necrosante es causa frecuente de muerte y de abdomen agudo en neonatos. Afecta, principalmente, a los recién nacidos prematuros y de bajo peso. Su incidencia y mortalidad son inversamente proporcionales al peso al nacer y a la edad de gestación.
Necrotizing enterocolitis is a common cause of death and acute abdomen in infants. It affects mostly preterm and low birthweight neonates. Its incidence and mortality are inversely proportional to the birthweight and gestational age.
La mayoría de los pacientes son de manejo médico. Sin embargo, aquellos con perforación, peritonitis, deterioro clínico u obstrucción intestinal requieren manejo quirúrgico, y presentan una mortalidad hasta de 35 %.
Most patients are treated medically. However, a group (with perforation, peritonitis, clinical deterioration, intestinal obstruction) requires surgery, with up to 35 % mortality. Although conventional X-rays have been the preferred diagnostic tool, abdominal ultrasound and ultrasound Doppler have begun to take an important role to detect signs of necrotizing enterocolitis, in some cases more accurately than X-rays.
Aunque la radiografía convencional ha sido la herramienta diagnóstica de preferencia, el ultrasonido abdominal y la ecografía Doppler han empezado a ocupar un papel importante al detectar signos de enterocolitis, en algunos casos con mayor precisión que los rayos X.
1 Médico, cirujano pediátrico, Hospital Universitario San Vicente de Paúl, Hospital Pablo Tobón Uribe; profesor, Sección de Cirugía Pediátrica, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia.
2 Médica, Cirujana Pediátrica, Hospital Pablo Tobón Uribe; profesora, Sección de Cirugía Pediátrica, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. 3 Médica, cirujana pediátrica, Hospital Universitario San Vicente de Paúl; profesora, Sección de Cirugía Pediátrica, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia.
201
Pediatría - Vol. 43 No. 4 - 2011
Enterocolitis...
El tratamiento quirúrgico tiene como objetivo controlar la sepsis, remover el intestino necrótico y preservar la mayor longitud intestinal posible. La laparotomía es el procedimiento de elección, pero el drenaje peritoneal ha tomado un papel esencial como manejo inicial en los niños de menos de 1.500 g o con inestabilidad hemodinámica.
Surgical treatment is intended to control the sepsis, remove necrotic bowel and preserve the greatest possible intestinal length. Laparotomy is the procedure of choice, but peritoneal drainage has taken an essential role as initial management in children less than 1,500 g or who are unstable hemodynamically.
En este artículo se revisan los factores clínicos y radiológicos para el diagnóstico temprano de la perforación intestinal en enterocolitis necrosante, se discute el papel de la radiografía convencional y del ultrasonido, y se presenta un algoritmo para el tratamiento de los pacientes que requieren manejo quirúrgico.
This paper reviews the clinical and radiological factors for an early diagnosis of intestinal perforation in necrotizing enterocolitis, discusses the role of conventional radiographs and ultrasound, and presents an algorithm for treating patients who require surgery. Key words. necrotizing enterocolitis, neonates, peritoneal drainage, abdominal ultrasonography, neonatal intestinal perforation
Palabras clave. enterocolitis necrosante, neonatos, drenaje peritoneal, ultrasonido abdominal, perforación intestinal neonatal
202
Vol. 43 No. 4 - 2011
Pediatría
Introducción La mortalidad en los casos de manejo médico es de 5 a 10% y en los de manejo quirúrgico es de 23 a 36%; además, la mortalidad está inversamente relacionada con el peso al nacimiento, y se presenta en 11,5% de los niños con pesos entre 401 y 750 g, en 9% de los niños entre 751 y 1.000 g, y en 4% de los de 1.251 a 1.500 g. Otros estudios han conf irmado que la incidencia y la mortalidad por enterocolitis necrosante son inversamente proporcionales al peso al nacer y a la edad de gestación2.
La enterocolitis necrosante es la primera causa de abdomen agudo en el recién nacido prematuro, puesto que con el advenimiento del surfactante pulmonar los prematuros sobreviven cada vez más al síndrome de membrana hialina, lo cual ha aumentado la incidencia de enterocolitis. Su patogenia no está completamente dilucidada, y la presentación clínica y radiológica no es constante, lo que hace que en muchas ocasiones no sea fácil para el cirujano pediátrico decidir el manejo quirúrgico.
Se han propuesto múltiples factores de riesgo para la enterocolitis, incluyendo prematuridad, la edad de inicio de la enfermedad, la composición y el volumen de la alimentación entérica, la infección bacteriana y la isquemia intestinal3. Los niños más frecuentemente comprometidos por enterocolitis necrosante son los menores de 30 semanas de edad de gestación y con peso al nacimiento menor de 1.500 g4. Los neonatos con enfermedad cardiaca congénita tienen mayor riesgo de padecer enterocolitis necrosante cuando se comparan con otros niños sin esta alteración5.
En este artículo se revisan los factores clínicos y radiológicos para el diagnóstico temprano de perforación intestinal en la enterocolitis necrosante, se discute el papel de la radiografía convencional y del ultrasonido en el diagnóstico oportuno, y se presenta un algoritmo para el tratamiento de los pacientes con enterocolitis que requieren manejo quirúrgico según los hallazgos operatorios.
Desarrollo del tema
Bell propuso una clasif icación de la enterocolitis necrosante según la cual se toman decisiones para el diagnóstico y el tratamiento6:
Epidemiología La enterocolitis necrosante es causa importante de muerte en los neonatos, así como una razón frecuente de urgencia quirúrgica1. El 90 % de los casos se observa en menores de 36 semanas de edad de gestación. Los estudios de población han determinado tasas de enterocolitis de 3 a 7% en niños prematuros y en neonatos de bajo peso; 27 a 50% de los pacientes requieren manejo quirúrgico y la mortalidad global es de 12 a 30%.
Grado 1: compromiso sistémico moderado con temperatura inestable, apnea, bradicardia, letargia, distensión abdominal y vómito. Grado 2: compromiso sistémico más grave, acidosis metabólica moderada, trombocitopenia, distensión abdominal, ausencia de peristaltismo y edema de pared abdominal.
203
Pediatría - Vol. 43 No. 4 - 2011
Enterocolitis...
tomía8. Ververidis et al. encontraron que a menor recuento plaquetario existe mayor extensión de la enfermedad, y que ninguno de los niños con más de 100.000 plaquetas por mm3 murió; la trombocitopenia grave tuvo 69% de sensibilidad, 60% de especif icidad y 89% de valor diagnóstico positivo para predecir la gangrena intestinal, mientras que la caída rápida del número de plaquetas tuvo 32% de sensibilidad, 89% de especif icidad y 92% de valor diagnóstico positivo. Sin embargo, a pesar de que un recuento bajo o una caída rápida de las plaquetas son signos de mal pronóstico, la presencia de trombocitopenia no puede predecir la extensión de la enfermedad ni indicar la necesidad de cirugía urgente9.
F igura 1. Neonato con enterocolitis necrosante. Nótese la distensión abdominal.
Grado 3: sepsis generalizada; además de las características del grado II, hay hipotensión, acidosis metabólica, ictericia, coagulación intravascular diseminada y signos de peritonitis con distensión abdominal y evidencia radiológica de perforación. (f igura 1).
En el diagnóstico por imágenes, en los rayos X de abdomen se observa distensión de asas, neumatosis intestinal (f igura 2), aumento del grosor de la pared intestinal o presencia de asas f ijas. En el momento de la perforación se puede evidenciar disminución de la dilatación de las asas intestinales, aparición de neumoperitoneo o quistes aéreos, aire en la vena porta y líquido libre en la cavidad abdominal6. Aunque la neumatosis intestinal casi siempre es indicativa de enterocolitis, hay otras enfermedades –como la de Hirschsprung y la obstrucción intestinal– en las que puede observarse aire intramural. La única indicación de cirugía por hallazgos en las radiografías es el neumoperitoneo, sin embargo no se encuentra en todos los pacientes con gangrena y perforación.
Diagnóstico El médico tratante debe tener en cuenta los siguientes hallazgos para buscar signos de enterocolitis necrosante en el niño prematuro: acidosis metabólica persistente, disminución progresiva del recuento plaquetario y elevación de los niveles de glucemia. El recuento de leucocitos por encima de 30.000 por mm3, el pH menor de 7,25 y los aumentos de la glucemia de más de 1,5 mmol/L, predicen la perforación intestinal. El peor pronóstico se ha asociado con la presencia de neutropenia y el recuento de granulocitos menor de 1.500 por mm3, hallazgos que han sido útiles para predecir la mortalidad7.
El ultrasonido ha sido poco estudiado en la enterocolitis necrosante. En un estudio de Silva et al., se analizó retrospectivamente el papel de los hallazgos de la ecografía abdominal en grandes series de neonatos con enterocolitis necrosante. Encontraron que los resultados
La trombocitopenia se observa comúnmente en niños con enterocolitis grave y su frecuencia es alta en neonatos que requieren laparo-
204
Vol. 43 No. 4 - 2011
Pediatría
miento de los pacientes con enterocolitis necrosante y encontraron que en los estadios tempranos de la enfermedad se pueden observar ecos densos y granulares en la pared intestinal11. El estudio de Faingold et al. demostró que el estudio Doppler a color puede predecir una variedad de patrones de perfusión de la pared intestinal en casos de enterocolitis necrosante. A pesar de sus limitaciones, el ultrasonido es una herramienta ideal para evaluar la necrosis intestinal, porque no es invasiva, no requiere el uso de radiación ionizante y puede practicarse rápidamente en la cama del paciente. Estos autores concluyeron que la ultrasonografía Doppler es más precisa para determinar la necrosis intestinal en la enterocolitis necrosante y que debe ser parte de la evaluación diagnóstica, particularmente, en pacientes que no mejoran con el tratamiento médico convencional12. Una pobre circulación sistémica persistente o episódica es un mecanismo que contribuye al desarrollo de enterocolitis necrosante en niños con cardiopatía congénita. McElhinney et al., en un estudio retrospectivo en neonatos con enfermedad cardiaca congénita, encontraron que aquellos con síndrome de corazón izquierdo hipoplásico, tronco arterioso y ventana aorto-pulmonar tienen un mayor riesgo de presentar la entidad13. Estas lesiones, que típicamente resultan en un flujo inverso de la aorta abdominal durante la diástole, se presentan con una presión diastólica baja. Los autores postularon que el flujo retrógrado puede ser el resultado de la insuf iciencia circulatoria mesentérica por un fenómeno de robo del flujo, y que la valoración con ecografía Doppler de la aorta abdominal era uno de los métodos para evaluar si existía el fenómeno de robo de flujo vascular.
F igura 2. Neumatosis intestinal en la radiografía de abdomen.
adversos estuvieron asociados con la presencia de aire libre y colecciones líquidas focales, o con tres o más de los siguientes hallazgos: incremento en la ecogenicidad de la pared intestinal, ausencia de perfusión intestinal, gas en vena porta, adelgazamiento o engrosamiento de la pared intestinal, líquido libre con ecos y gas intramural. Estos autores concluyeron que los hallazgos ultrasonográf icos son útiles para predecir los resultados y ayudar a tomar decisiones para el manejo10. En estudios similares, Kim et al. buscaron el valor del ultrasonido en el diagnóstico y segui-
205
Pediatría - Vol. 43 No. 4 - 2011
Enterocolitis...
En el trabajo de Waldemar Carlo et al., se encontró que el flujo diastólico inverso persistente está asociado con un mayor riesgo de enterocolitis necrosante en neonatos con enfermedad cardiaca congénita, independientemente del diagnóstico anatómico y de la edad de gestación. Estos hallazgos sustentan la hipótesis de que el robo mesentérico juega un papel en la patogenia de la enterocolitis necrosante, por lo cual recomiendan usar de rutina imágenes de la aorta descendente durante la ecocardiografía5. F igura 3. Neonato con ostomía por enterocolitis necrosante.
Murdoch et al. adelantaron un estudio de cohortes prospectivo con 64 niños y encontraron que el aumento en la resistencia por flujo Doppler en la arteria mesentérica superior se asociaba con alto riesgo de enterocolitis, hallazgos que sugieren que el flujo esplácnico está comprometido inmediatamente después del nacimiento en muchos de los niños que posteriormente desarrollan enterocolitis14.
naje peritoneal se introdujo como una alternativa hace 30 años. Las indicaciones de cirugía en neonatos con enterocolitis necrosante incluyen: neumoperitoneo en 45% de los casos, deterioro clínico en 37% y obstrucción intestinal en 18%. Otras indicaciones de cirugía en enterocolitis necrosante aguda, incluyen deterioro del neonato con manejo médico adecuado y masa abdominal o absceso secundario a perforación intestinal asociado a signos persistentes de sepsis u obstrucción15. Existen otras indicaciones más controversiales, tales como incremento de la distensión abdominal, cambios en la coloración de la pared abdominal, y asa intestinal f ija, dilatada y persistente por más de 24 horas (sin embargo, la mitad de estos pacientes se recuperan sin necesidad de cirugía)16. Aunque no ha sido universalmente aceptada, también se ha propuesto la presencia de gas en la porta como indicación de cirugía y se ha demostrado que este hallazgo representa un peor pronóstico17.
Tratamiento médico La mayoría de los casos mejoran con el tratamiento médico, que incluye reposo gastrointestinal, antibióticos de amplio espectro, corrección de la hipovolemia y de la acidosis metabólica, asistencia respiratoria mecánica y manejo de la falla orgánica. Tratamiento quirúrgico Los principales objetivos de la laparotomía en la enterocolitis aguda son el control de la sepsis, la remoción del intestino necrótico y la preservación de la mayor longitud intestinal posible. Originalmente el tratamiento quirúrgico incluía la laparotomía con resecciones o la elaboración de ostomías (f igura 3). El dre-
206
Vol. 43 No. 4 - 2011
Pediatría
determinar si el drenaje peritoneal o la laparotomía es el mejor método para los niños con enterocolitis necrosante. Sin embargo, todos estos estudios son series de casos donde el tipo de manejo se basó en la preferencia del cirujano o en el protocolo institucional22. En un esfuerzo por def inir cuál manejo es mejor, se hizo un metaanálisis en el que se encontraron tantas diferencias en los grupos tratados por los dos métodos que los resultados no fueron comparables; los pacientes tratados con drenaje peritoneal fueron más pequeños y más prematuros que aquellos tratados con laparotomía, por lo que no se pudieron obtener conclusiones adecuadas23.
F igura 4. Neonato con drenaje peritoneal.
El drenaje peritoneal (f igura 4) fue propuesto inicialmente por Ein et al. en 1977 para cinco pacientes moribundos que se encontraban inestables para ser llevados a cirugía. Los autores propusieron este método como una medida temporal mientras los pacientes se estabilizaban y eran sometidos a laparotomía18.
El estudio NECSTEPS fue un estudio de asignación aleatoria y multicéntrico en el que se analizaron los resultados de la laparotomía para enterocolitis necrosante en niños con peso menor de 1.500 g y se concluyó que, una vez la enterocolitis necrosante ha progresado al punto de perforación, el tipo de intervención quirúrgica no influye en la supervivencia24,25.
En un reporte posterior, Janik y Ein describieron una supervivencia de 46% en pacientes manejados con drenaje peritoneal y encontraron que 40% de este grupo habían mejorado a tal grado que nunca requirieron laparotomía19,20. Otro reporte de 47 pacientes tratados con drenaje peritoneal mostró buenos índices de supervivencia y una mortalidad que dependía de la edad de gestación; en este estudio se concluyó que el drenaje peritoneal debe ser el manejo primario de la enterocolitis necrosante21.
En el estudio de Rees et al. se concluyó que el drenaje peritoneal no mejora el estado clínico en los pacientes con menos de 1.000 g de peso con perforación intestinal, y que no hay un adecuado soporte para usarlo como medida temporal para la estabilización de estos pacientes26. F inalmente, Ein et al. af irmaron que la laparotomía con resección y anastomosis u ostomías es el manejo de elección para la enterocolitis necrosante y perforación, pero recomendaron el drenaje peritoneal para recién nacidos de bajo peso que se encuentren inestables para ser sometidos a una laparotomía27 (f iguras 5 y 6).
Desde la introducción del drenaje peritoneal, se han publicado, al menos, 20 estudios que involucraron 1.300 niños (550 drenajes peritoneales y 850 laparotomías) en un periodo de 25 años (de 1980 a 2005), que han tratado de
207
Pediatría - Vol. 43 No. 4 - 2011
Enterocolitis...
F igura 5-6. Enterocolitis segmentaria (izquierda) y panintestinal (derecha).
F igura 7. Algoritmo de manejo quirúrgico.
colitis necrosante en quienes existe deterioro clínico sin evidencia radiológica de perforación; aún no hay suf iciente información en la literatura para poder recomendarla, por lo que se requieren más estudios28.
En la f igura 7 se presenta el algoritmo de manejo quirúrgico empleado por los autores. Se ha cuestionado el papel de la laparoscopia en el diagnóstico de los pacientes con entero-
208
Vol. 43 No. 4 - 2011
Pediatría
F igura 8. Estenosis como consecuencia de enterocolitis necrosante.
Complicaciones tardías: intestino corto y estenosis.
litis necrosante gangrenada y perforada, que se presenta en 25 % de los niños con esta enfermedad. La supervivencia de estos pacientes alcanza el 90% luego del advenimiento de la nutrición parenteral y de procedimientos como el trasplante de intestino34.
Los niños con enterocolitis necrosante en estadios I y II que son tratados, quirúrgicamente o no, tienen buenos resultados a largo plazo29. Entre las complicaciones a largo plazo se presentan, principalmente, la estenosis y el síndrome de intestino corto.
Durante la cirugía, las principales consideraciones para la resección y el pronóstico a largo plazo son la longitud de la resección intestinal, la localización de la misma y el compromiso de la válvula ileocecal, las cuales pueden influir en el funcionamiento gastrointestinal de estos pacientes35.
La estenosis (f igura 8) tiene una incidencia de 10 a 35% después del tratamiento médico o quirúrgico30 y afecta, principalmente, al colon izquierdo31. Muchos de los pacientes que presentan estenosis después del manejo médico o del drenaje peritoneal, tienen manifestaciones de obstrucción intestinal parcial o de intolerancia alimentaria, aunque ocasionalmente presentan obstrucciones graves, sepsis o perforación32. Realmente, existen pocos datos sobre el impacto a largo plazo de las estenosis en los casos de enterocolitis necrosante33. El intestino corto es una complicación secundaria a la resección intestinal por enteroco-
209
Pediatría - Vol. 43 No. 4 - 2011
Enterocolitis...
Conclusiones La enterocolitis necrosante es la principal causa de abdomen agudo inflamatorio en el recién nacido prematuro. El pronóstico es directamente proporcional al diagnóstico temprano y a un adecuado manejo médico quirúrgico. En la actualidad, además del seguimiento clínico, bioquímico y radiológico, dentro
de las herramientas diagnósticas se dispone de la ecografía y el doppler. El cirujano debe garantizar el adecuado drenaje de la cavidad abdominal, la resección de los segmentos necróticos y la continuidad del tracto gastrointestinal, conservando la mayor cantidad de intestino viable.
Referencias 10. Silva C, Daneman A, Navarro O, Moore A, Moineddin R, Gerstle T, et al. Correlation of sonographic f indings and outcome in necrotizing enterocolitis. Pediatr Radiol. 2007;37:274-82. 11. Wha-Young K, Woo Sun K, In-One K, Kwon T, Chang W, Lee E. Sonographic evaluation of neonates with early-stage necrotizing enterocolitis. Pediatr Radiol. 2005;35:1056-60. 12. Faingold R, Daneman A, Tomlinson G, Babyn P, Manson D, Mohanta A. Necrotizing enterocolitis: Assessment of bowel viability with color Doppler US. Radiology. 2005;235:587-94. 13. McElhinney DB, Hedrick HL, Bush DM, Pereira GR, Stafford PW, Gaynor JW, et al. Necrotizing enterocolitis in neonates with congenital heart disease: Risk factors and outcomes. Pediatrics. 2000;106:1080-7. 14. Murdoch E, Sinha M, Shanmugalingam S, Smith G, Kempley S. Doppler flow velocimetry in the superior mesenteric artery on the f irst day of life in preterm infants and the risk of neonatal necrotizing enterocolitis. Pediatrics. 2006;118:1999-2003. 15. Stringer MD, Spitz L. Surgical management of neonatal necrotizing enterocolitis. Arch Dis Child. 1993;69:269-71. 16. O’Neill JAJ, Rowe MI, Grosfeld JL, Fonkalsrud EW, Coran AG. Pediatric surgery. St Louis, MO: Mosby; 1998. p. 1297-332. 17. Molik KA, West KW, Rescorla F. Portal venous air: The poor prognosis persists. J Pediatr Surg. 2001;36:1143-5. 18. Ein SH, Marshall DG, Girvan D. Peritoneal drainage under local anesthesia for perforations from necrotizing enterocolitis. J Pediatr Surg. 1977;12:963-7.
1. Callaghan WM, MacDorman MF, Rasmussen SA. The contribution of preterm birth to infant mortality rates in the United States. Pediatrics. 2006;118:1566-73. 2. Holman RC, Stoll BJ, Curns AT. Necrotizing enterocolitis hospitalizations among neonates in the United States. Paediatric Perinat Epidemiol. 2006;20:498-506. 3. Horton KK. Pathophysiology and current management of necrotizing enterocolitis. Neonatal Netw. 2005;241:37-46. 4. Llanos AR, Moss ME, Pinzón MC. Epidemiology of neonatal necrotizing enterocolitis: A population-based study. Paediatric Perinat Epidemiol. 2002;164:342-9. 5. Waldemar C, Thomas K, Erik C, Michelfelder W, Border M. Persistent diastolic flow reversal in abdominal aortic Doppler-flow prof iles is associated with an increased risk of necrotizing enterocolitis in term infants with congenital heart disease. Pediatrics. 2007;119:330-5. 6. Martínez M, Cannizzaro C, Rodríguez S, Rabasa C. Neonatología quirúrgica. Buenos Aires: Grupo Guía; 2004. p. 527-44. 7. Hallstroma M, Koivistob A, Janasa M, Tammela O. Laboratory parameters predictive of developing necrotizing enterocolitis in infants born before 33 weeks of gestation. J Pediatric Surg. 2006;41:792-8. 8. O’Neill JAJ. Neonatal necrotizing enterocolitis. Surg Clin North Am. 1981;61:1013. 9. Ververidis M, Kiely EM, Spitz Ll. The clinical signif icance of thrombocytopenia in neonates with necrotizing enterocolitis. J Pediatr Surg. 2001;36:799-803.
210
Vol. 43 No. 4 - 2011
Pediatría
19. Janik JS, Ein SH. Peritoneal drainage under local anesthesia for necrotizing enterocolitis perforation: A second look. J Pediatr Surg. 1980;15:565-8. 20. Camberos A, Patel K, Applebaum H. Laparotomy in very small premature infants with necrotizing enterocolitis or focal intestinal perforation: Postoperative outcome. J Pediatr Surg. 2002;37:1692-5. 21. Demestre X, Ginovart G, F igueras-Aloy J, Porta R, Krauel X, García-Alix A, et al. Peritoneal drainage as primary management in necrotizing enterocolitis: A prospective study. J Pediatr Surg. 2002;37:1534-9. 22. Henry MCW, Moss LR. Neonatal necrotizing enterocolits. Sem Pediatr Surg. 2008;17:98-109. 23. Moss RL, Dimmitt RA, Henry MC, Geraghty N, Efron B. A meta-analysis of peritoneal drainage versus laparotomy for perforated necrotizing enterocolitis. J Pediatr Surg. 2001;36:1210-3. 24. Pierro A, Hall N. Surgical treatment of infants with necrotizing enterocolitis. Sem Neonatol. 2003;8:223-32. 25. Moss RL, Dimmitt RA, Barnhart DC, Sylvester KG, Brown RL, Powell DM, et al. Laparotomy versus peritoneal drainage for necrotizing enterocolitis and perforation. N Engl J Med. 2006;354:2225-34. 26. Rees C, Eaton S, Khoo A, Kiely E. Peritoneal drainage does not stabilize extremely low birth weight infants with perforated bowel: Data from the NET Trial. J Pediatric Surg. 2010;45:324-9. 27. Ein SH, Shandling B, Wesson D. A 13-year experience with peritoneal drainage under local anesthesia for necrotizing enterocolitis perforation. J Pediatr Surg. 1990;25:1034-6.
28. Pierro A, Hall N, Ade-Ajayi A, Curry J, Kiely E.M. Laparoscopy assists surgical decision making in infants with necrotizing enterocolitis. J Pediatr Surg. 2004;39:902-6. 29. Stanford A, Upperman J, Boyle P, Schall L, Ojimba J, Ford H. Long-term follow-up of patients with necrotizing enterocolitis. J Pediatr Surg. 2002;37:1048-50. 30. Schimpl G, Hollwarth ME, Fotter R. Late intestinal strictures following successful treatment of necrotizing enterocolitis. Acta Paediatr. 1994;396(Suppl.):80-3. 31. Schullinger JN, Mollitt DL, Vinocur CD. Neonatal necrotizing enterocolitis. Survival, management, and complications: A 25-year study. Am J Dis Child. 1981;135:612-4. 32. Radhakrishnan J, Blechman G, Shrader C. Colonic strictures following successful medical management of necrotizing enterocolitis: A prospective study evaluating early gastrointestinal contrast studies. J Pediatr Surg. 1991;26:1043-6. 33. Blakely ML, Lally KP, McDonald S. Postoperative outcomes of extremely low birth-weight infants with necrotizing enterocolitis or isolated intestinal perforation: A prospective cohort study by the NICHD Neonatal Research Network. Ann Surg. 2005;241:984-9. 34. Ladd AP, Rescorla FJ, West KW, Scherer LR 3rd, Engum SA, Grosfeld JL. Long-term follow-up after bowel resection for necrotizing enterocolitis: Factors affecting outcome. J Pediatr Surg. 1998;33:967-72. 35. Andorsky DJ, Lund DP, Lillehei CW. Nutritional and other postoperative management of neonates with short bowel syndrome correlates with clinical outcomes. J Pediatr. 2001;139:27-33.
211