Tardígrados: los superhéroes terrestres

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LA CIENCIA QUE NOS UNE 10 de diciembre de 2017

TARDÍGRADOS: LOS SUPERHÉROES TERRESTRES Tradicionalmente vemos a las cucarachas como a la especie más resistente de la Tierra; sin embargo, existen unas microbestias de ocho patas que en realidad son mucho más resistentes: los tardígrados. Los tardígrados, osos de agua, osos espaciales o lechones de musgo, como se les conoce, pueden sobrevivir hasta 30 años sin comida ni agua, y soportar temperaturas extremas de hasta 150ºC, las presiones del mar más profundo y el vacío helado del espacio. Estas asombrosas habilidades fueron descritas por investigadores de Oxford y de la Universidad de Harvard, quienes han propuesto que seguramente este extremófilo soportará las calamidades que podrían acabar con toda la vida en la Tierra. De hecho, se estima que las únicas fuerzas capaces de dañar a los tardígrados, como un asteroide gigantesco, una estrella explosiva o un estallido mortal de rayos gamma, no acaecerán antes de que muera nuestro propio Sol. Es decir, que se estima que los tardígrados continuarán estando por aquí unos 10 mil millones de años más. Y, por tanto, a los diminutos tardígrados se les considerada la especie más indestructible del planeta, que sobrevivirá en el tiempo hasta que nuestra estrella, el Sol, se extinga. A este respecto, el Dr. Rafael Alves Batista (Universidad de Oxford) comentó que: "la vida en este planeta continuará mucho después de que los humanos se hayan ido". Tardígrados: paradigma de animales tolerantes a diversos ambientes extremos Los "extremófilos" son organismos que se han adaptado, o al menos son tolerantes, a entornos extremadamente duros (respecto de los hábitats “buenos” para el hombre). La mayoría de los extremófilos que se conocen son organismos celulares únicos, procariotas (sin núcleo) de estructura simple, como arqueas y bacterias. Sin embargo, algunos seres pluricelulares animales también muestran tolerancia extraordinaria frente a ambientes extremos. Precisamente, uno de los ejemplos más conocidos de animales extremotolerantes son los tardígrados (Rothschild & Mancinelli, 2001). En común, todas las especies de tardígrados, requieren agua circundante para crecer y reproducirse, aunque algunas especies limo terrestres son capaces de tolerar la deshidratación casi completa. Cuando el agua circundante se evapora, en entornos terrestres o semiacuáticos, los tardígrados pierden casi la totalidad del agua corporal y entran en un estado deshidratado,

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metabólicamente inactivo, llamado anhidrobiosis o criptobiosis. Increíblemente, estos animales vuelven a activarse cuando hay agua disponible en el entorno. Se ha observado que la supervivencia de los tardígrados que tienen esta capacidad de entrar en criptobiosis depende de la velocidad o progresión en la evaporación del agua circundante que indujo el proceso de letargo (Nelson & Higgins, 1990). De hecho, la criptobiosis, referida como un estado metabólico reversible inducido por condiciones ambientales desfavorables, es una adaptación común, especialmente entre las especies tardígradas que habitan en el limo terrestre (en acumulaciones de agua superficiales no marítimas) (Wright 2001). Así, se han descrito cuatro extremos físicos inductores de criptobiosis: deshidratación (anhidrobiosis), temperaturas extremadamente bajas (criobiosis), falta de oxígeno (anoxibiosis) y alta concentración de sal (osmobiosis) (Keilin 1959), junto con anhidrobiosis inducida por desecación y congelación. Para ser exactos, la anhidrobiosis es la forma más estudiada de criobiosis y ocurre en situaciones de desecación extrema (Wright et al, 1992; Wright 2001; Rebecchi et al, 2007; Schill 2010). El estado anhidrobiótico en los tardígrados se caracteriza porque el animal toma la forma corporal denominada de cuba o tonel, con las patas retiradas y un cuerpo contraído longitudinalmente (Bertolani et al, 2004).

Ilustración SciArt3D-FabLabULL. Los tardígrados habitan principalmente en el agua acumulada en musgos, helechos y charcos, así como en las profundas aguas del océano, soportando presiones 500 veces superiores a la atmosférica. Se alimentan de nematodos, rotíferos, criptógamas, algas y bacterias, e incluso de invertebrados de su tamaño. El oso de agua suele sorber las células, aunque también las ingiere por completo.

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Respecto del proceso de rehidratación o “vuelta a la vida” de los tardígrados, se han descrito varias experiencias que nos gustaría indicar: En 1948, la zoóloga italiana Tina Franceschi afirmó que reanimó a tardígrados que se encontraban en el musgo seco de unas muestras de museo almacenadas, y estimadas en más de 120 años de antigüedad. Después de rehidratar un tardígrado, observó que una de sus patas delanteras se movía. Si bien este hallazgo nunca ha sido replicado tal cual, en 1995, tardígrados secos volvieron a la vida después de 9 años en estado “inerte”. Más contundente aún, si cabe, fue el logro alcanzado por criobiólogos del Instituto Nacional de Investigación Polar en Tokio (Tsujimoto et al, 2015). Estos científicos han trabajado con especímenes que se encontraban en muestras de musgo antártico recolectadas en la estación Showa de la Antártida, en noviembre de 1983. Estas muestras incluían dos tardígrados y un huevo. Las muestras de musgo conteniendo los tardígrados congelados se llevaron a Japón, y se almacenaron durante 30 años y seis meses a una temperatura de -20ºC. En marzo de 2014, los investigadores sacaron las muestras almacenadas e iniciaron el proceso de descongelación con éxito. Así, lograron revivir el huevo (muestra SB-3) y uno de los dos tardígrados Acutuncus antarcticus congelados, denominado “tardígrado SB-1” en el estudio; el tardígrado SB-2 murió sin ovipositar. Los científicos describieron este proceso como sigue: “El primer día, después de la rehidratación, SB-1 mostró un ligero movimiento en su cuarto par de piernas. Este primer movimiento progresó en el día 5, con la torsión del cuerpo junto con el movimiento en su primer y segundo par de piernas; si bien, los movimientos se mantuvieron lentos. Los primeros intentos para levantarse se iniciaron en el día 6, y en el día 9, SB-1 comenzó a gatear lentamente en la superficie de agar del pocillo de cultivo, y justo el día 13 comenzó a comer la comida de algas provista (Chlorella sp.) en la placa de cultivo”. SB-1 tardó dos semanas en revivir, contando desde el primer movimiento hasta comer normalmente. Increíblemente, este oso de agua logró incluso poner 19 huevos, de los cuales 14 eclosionaron. No se detectaron anomalías en la descendencia. Los tardígrados deshidratados soportan condiciones extremas que, normalmente, no permiten la supervivencia de otras especies, como son temperaturas bajas de -273°C, temperaturas altas de 100°C, alta presión hidrostática (7,5 GPa), inmersión en disolvente orgánico (alcoholes) y exposición a dosis altas de radiación (Hashimoto & Kunieda, 2017). Además, los tardígrados son los primeros animales que han revivido después de exponerse al espacio exterior durante 10 días (Jönsson et al, 2008). Los mecanismos moleculares que permiten estas resistencias excepcionales no están bien descritos aún, y son objeto de estudio por parte de la industria farmacéutica y alimentaria, por ejemplo, para su aplicación en crioconservación o deshidratación de material biológico, fármacos y alimentos. Además, el fenómeno de la criptobiosis toca nuestra concepción de la vida y la muerte muy de cerca; uno de los mayores enigmas es cómo se reinicia el metabolismo después de años de suspensión. Osos de agua, un nuevo filo (phylum) taxonómico Los tardígrados son invertebrados acuáticos descubiertos por el zoólogo alemán Goeze en 1773, quien los denominó “Kleiner Wasserbär” o pequeño oso de agua, debido a su gran parecido con un pequeño oso. Su cuerpo tiene una longitud de 0,1-1,2 mm, y se compone de cinco segmentos; un segmento de cabeza y cuatro segmentos de tronco con un par de patas cada uno (Mayer et al, 2013). Aunque son animales muy diminutos, poseen un sistema nervioso bien desarrollado que incluye cerebro (Mayer et al, 2013). Debido a su lento movimiento, el científico italiano Spallanzani, posteriormente, en 1776, los denominó Tardigrada; del latín tardigradus, lento paso a paso. En 1962, Tardigrada fue reconocido como un phylum por Ramazzotti en su obra “Il Phylum Tardigrada (1962)”.

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De hecho, Tardigrada pertenece al superclado de los invertebrados Ecdysozoa y su posición filogenética precisa aún de debate; no estando claro si el grupo está más relacionado con artrópodos y onicomóforos que con nematodos y nematomorfos (Aguinaldo et al, 1997; Dunn et al, 2008; Edgecombe 2010). Es decir, que el oso de agua no es un animal singular, sino que englobaría un phylum de miles de especies distintas. Cabe decir que un filo o phylum es una subdivisión básica del Reino animal, y puede definirse como una agrupación de animales basada en su plan general de organización. A día de hoy, se han descrito aproximadamente unas 1.250 especies distintas de tardígrados, que habitan en ambientes marinos y agua dulce, en el limo terrestre, en la Antártida, en el área urbana (lodo activo en plantas de tratamiento de aguas residuales) y en suelos; en este link podemos ver una posible clasificación taxónomica: https://species.wikimedia.org/wiki/List_of_Tardigrada La organización celular de los tardígrados Los tardígrados son organismos multicelulares protegidos por una cutícula albuminoidea que carece de quitina; sus elementos corporales son, en su mayoría, células únicas, muy especializadas como, por ejemplo, sus células musculares que no se fusionan en una musculatura, sino que se presentan independientes formando haces. De hecho, todos los adultos de una misma especie están compuestos por el mismo número de células, rondando un promedio de 4.000 células. Curiosamente, los tardígrados son únicos, no presentan etapa larval y eclosionan con el número total de células que tendrán durante toda su vida. Tienen cierto grado de organización, presentando diferenciación célula a célula y órganos. La mayor parte del cuerpo es similar al de los gusanos redondos o cilíndricos llamados nematodos, un filo de vermes pseudocelomados. Los tardígrados muestran algunos sistemas rudimentarios, como reproductivo, digestivo y nervioso. Su sistema nervioso consta de un cerebro dorsal y de una cadena nerviosa ventral con ganglios. Sus ojos son manchas oculares simples u ocelos, que son pequeñas estructuras fotorreceptoras que funcionan como órgano de la visión. El hecho de que su cavidad corporal sea un hemocele abierto (reducido a una cavidad gonadal), permite que todas las células interactúen entre ellas y con el material adquirido. Así, los tardígrados tienen un intercambio de nutrientes y gases muy eficiente, lo que elimina la necesidad de un sistema circulatorio (sí poseen sangre) o respiratorio. De hecho, el hemocele está repleto de líquido que transporta sangre y oxígeno. El oxígeno difunde a través del integumento del animal y se almacena en las células dentro del hemocele. La mayoría de los tardígrados son comedores de plantas, y se alimentan perforando las células vegetales individuales con sus estiletes (estructuras con forma de lanza cerca de la boca), para después succionar el contenido celular. Algunos tardígrados son depredadores carnívoros. Respecto a su reproducción, cada sexo presenta una única gónada; el poro genital masculino se localiza por delante del ano, y el genital femenino por delante del ano o junto a él. Los tardígrados pueden reproducirse sexualmente o por reproducción asexual (partenogénesis o autofecundación por hermafroditismo). Los huevos se descargan en el extremo posterior del tubo digestivo o directamente hacia el exterior a través de una abertura en frente del ano. El desarrollo del nuevo individuo es directo desde el huevo. El extraño genoma de los tardígrados: ¿diferentes especies convergen en un mismo animal? La secuenciación de todo el genoma del tardígrado, u oso de agua, sugiere que esta pequeña criatura tiene la mayoría de sus genes “prestados o extraños”. Aproximadamente una sexta parte del genoma del tardígrado parece ser compartido o provenir de otras especies. Es decir, una gran parte de sus genes provendrían de otro organismo, a través de un proceso conocido como transferencia horizontal de genes, en lugar de transmitirse a través de la reproducción tradicional de la propia especie Tardigrada. La transferencia horizontal de genes ocurre ocasionalmente en humanos y otros animales, generalmente, como resultado del intercambio de genes con virus. Pero para ponerlo en

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perspectiva, la mayoría de los animales tienen menos del 1% de su genoma compuesto por ADN extraño. Antes de conocerse el genoma del oso de agua, se creía que el rotífero, otra criatura acuática microscópica, tenía el mayor número de genes extraños, comparado con cualquier otro animal (entre un 8-9% de su genoma correspondería a ADN extraño). Sorprendentemente, aproximadamente 6.000 de los genes tardígrados provienen de especies foráneas, lo que equivale a aproximadamente el 17,5% de su genoma. Este aspecto sigue aún en estudio y los datos que se obtengan, seguramente, serán diversos en función de la especie tardígrada que se analice. ¿Cómo es posible que este microanimal disponga de un genoma tan diverso, y qué relación guarda con la capacidad extremófila del oso de agua? Todo hace indicar que su ADN extraño proviene principalmente de bacterias, pero también de plantas, hongos y Archaea. Seguramente, esta increíble variedad de genes puede ser responsable de que el oso del agua sobreviva en condiciones tan extremas, y de la capacidad de desecarse hasta contener menos del 3% del agua corporal, para luego volver a recuperarse en las condiciones de humedad ambiental necesarias. Cuando ocurre esta desecación, el ADN del oso del agua se descompone en fragmentos pequeños; y cuando sus células se rehidratan, hay un momento en el que el núcleo de la célula tiene conexiones con el exterior nuclear, lo que permite el paso del ADN y otras moléculas al interior, recuperando la función. Eso podría explicar la presencia de genes extraños, ya que mientras el tardígrado está reorganizando rápidamente su propio genoma, en la hidratación, podría accidentalmente incorporar en su genoma nuclear genes de otros organismos durante el proceso de “revivir”. Si bien, este sería un proceso aleatorio (se desconoce con qué frecuencia ocurre, si es que ocurre), los genes que se transmiten deben ser aquellos que han ayudado y ayudan a estas microbestias a sobrevivir. Lo que sí es cierto, es que la pervivencia del oso de agua y la transferencia horizontal de fragmentos génicos, en este proceso, nos proporciona una nueva percepción de cómo evoluciona la vida en esta especie y en nuestro planeta. Cabe decir, que los tardígrados son verdaderamente ancestrales. Los fósiles de tardígrados se han fechado en el período Cámbrico hace más de 500 millones de años, cuando los primeros animales complejos evolucionaron. Es decir, los osos de agua, en lugar de hacernos pensar en el árbol de la vida de forma vertical (esto es, genes que pasan secuencialmente de madres a hijos), nos trae la idea de red de la vida, donde el material genético se intercambiaría de una rama a otra. Gracias a los Tardígrados, quizá, estamos empezando a ajustar mejor nuestra comprensión de cómo funciona la evolución y la vida en La Tierra. Tardígrados y vida en otros planetas En esencia, se dice que sólo la muerte del Sol conducirá finalmente a la extinción total de la vida en la Tierra, incluidos los tardígrados. Aunque también, hay científicos que postulan que la vida, una vez que se pone en marcha, es difícil de eliminar por completo. Por tanto, siguiendo este razonamiento, un gran número de especies, o incluso géneros enteros, pueden extinguirse, pero la vida en su conjunto continuará. Y ese es un mensaje alentador para los científicos que buscan signos de vida más allá de nuestras costas planetarias. A día de hoy, los astrofísicos han descrito sobre una docena de asteroides y planetas enanos con suficiente masa para hervir los océanos de la Tierra, en caso de que colisionen con nuestro planeta. Si bien, en un largo futuro, no se espera que ninguno de estos objetos se cruce con la órbita de la Tierra e impacte. Por el contrario, muchos asteroides sí que plantean riesgos de colisión reales, siendo muchos de ellos lo suficientemente grandes como para provocar un "invierno de impacto", borrando la luz del sol y causando que la temperatura baje en todo el planeta. Esto sería catastrófico para muchas formas de vida en la superficie, pero con seguridad los tardígrados sobrevivirían a estas condiciones. De hecho, los tardígrados pueden vivir alrededor de los

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respiraderos volcánicos en el fondo del océano, lo que significa que tienen un gran escudo contra el tipo de eventos que serían catastróficos para los humanos.

Ilustración SciArt3D-FabLabULL. Los tardígrados son superhéroes de nuestro planeta Tierra, ya que se estima que sobrevivirán a la mayoría de las grandes extinciones, actividades volcánicas masivas, impactos de grandes asteroides y a la radiación solar y cósmica más agresiva; claro está, salvo que el fenómeno fuese tan grande que hiciese hervir los mares, y el agua de zonas húmedas y semisecas donde habitan.

No sabemos cómo comienza la vida en un planeta, pero ya que hemos constatado que en la Tierra ocurrieron extinciones en masa, y que la vida sigue en pie, existen esperanzas para encontrarla o que se inicie en otros planetas. En este sentido, los tardígrados son lo más cercano a lo indestructible que se encuentra en la Tierra, lo que da esperanzas a que haya otros ejemplos de especies resilientes en otros lugares del universo, como en Marte (debajo de su superficie) o en planetas áridos y hostiles: ¿quizá, tardígradas también? Los organismos que presenten tolerancia a la radiación y a la temperatura, de forma parecida a como lo hacen los tardígrados, podrían sobrevivir a largo plazo debajo de la superficie de Marte o de otros planetas en condiciones similares. Cerca de casa, la luna de Júpiter, Europa, y la luna de Saturno, Encelado, probablemente tengan océanos subsuperficiales con respiraderos volcánicos que pueden tener las condiciones adecuadas para albergar formas de vida similares a los tardígrados, o distintas, pero supervivientes en condiciones duras, como los osos de agua de nuestros fondos volcánicos marinos o en tierras heladas. En consecuencia, los tardígrados nos ofrecen esperanza para encontrar vida en otros planetas, tanto de nuestro sistema solar como fuera de él. Y los podemos considerar los superhéroes de la Tierra, por su capacidad para adaptarse, sobrevivir y revivir por extremas que sean las condiciones para la mayoría de las especies de nuestro planeta.

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¿Sabías que ...? El genoma de un tipo de oso de agua, el Ramazzottius variornatus, ha sido secuenciado recientemente, identificándose un gen asociado a una proteína que, en experimentos de laboratorio con células humanas cultivadas, proporciona resistencia contra el daño que causan los rayos X en nuestro ADN. El nuevo hallazgo hace pensar a los científicos que esas proteínas exclusivas de los tardígrados son un escudo para las células contra las alteraciones de su material genético. Algunas de esas agresiones son causa de diferentes tipos de cáncer. Los tardígrados, como hemos comentado, son un grupo de animales minúsculos, tan pequeños que no fueron descubiertos hasta el siglo XVIII; si bien, vistos por nuestros ojos aparecen como motitas sin detalles distintivos. Hace falta un microscopio, por rudimentario que sea, para apreciar su forma y observarlos con un poco de detalle. La historia de los tardígrados empieza con dos pastores protestantes alemanes, Johann August Ephraim Goeze, de Quedlinburg, en el centro de Alemania, y Johann Conrad Eichhorn, de Danzig, hoy Gdansk, en Polonia. Ambos eran aficionados a la zoología, y armados con un microscopio dedicaban sus ratos libres al estudio de los invertebrados acuáticos. Parece que el primero que observó tardígrados al microscopio fue Eichhorn, en 1767, pero no publicó su descubrimiento hasta 1781. Demasiado tarde. En 1773, Goeze había publicado la primera descripción de unos pequeños animales de ocho patas, a los que llamó “ositos de agua” por su forma de moverse, que recuerda al desgarbado caminar de los osos. Curiosamente, este microanimal no posee aparato circulatorio, respiratorio ni excretor.

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