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El rol de las cerdas nodrizas en la transmisión del virus de la influenza A
Prácticas de manejo que facilitan la transmisión
Se sabe que prácticas como adopciones (Calderon-Diaz et al., 2017 ; Calderón Díaz et al., 2018), el flujo continuo (Torremorell et al., 2009) y la utilización de equipos contaminados transmiten IAV (Allerson et al. , 2013).
A su vez, los lechones infectados con IAV pueden propagarlo a otras granjas si se transportan a instalaciones fuera del sitio durante el destete.
Es necesario comprender mejor cómo se infectan los lechones durante el período de lactancia para desarrollar medidas preventivas que disminuyan el riesgo de diseminación del IAV y mejoren la salud de los cerdos en crecimiento.
Otra práctica de manejo que se ha demostrado experimentalmente que facilita la propagación de IAV entre camadas y contribuye al riesgo de infección por IAV de lechones es la utilización de cerdas nodrizas (Garrido-Mantilla et al., 2020).
Las cerdas nodrizas se utilizan para garantizar que todos los lechones tengan oportunidades de mamar, especialmente en líneas prolíficas con camadas grandes.
Estas cerdas, generalmente, se seleccionan después del destete de su propia camada en función de un buen rendimiento durante la lactancia (Kirkden et al., 2013) y se les asigna una segunda camada (compuesta por lechones de otra/s cerda/s) de manera tal, de facilitar la supervivencia y el aumento de peso de estos.
Se demostró, en un modelo experimental, que la transmisión de IAV entre una cerda nodriza y lechones IAV negativos ocurre dentro de los cuatro días posteriores a la adopción (Garrido-Mantilla et al., 2020).
En este caso, se encontró que la piel de
las mamas de la cerda era IAV positiva a pesar de que la cerda tenía una diseminación limitada de IAV en el tracto respiratorio superior.
Además, la cerda IAV negativa del
estudio también se infectó como resultado de la adopción de cerdos IAV positivos.
En general, el estudio indicó el potencial de transmisión bidireccional de IAV entre las cerdas nodrizas y sus lechones adoptados.
Estudio en condiciones de campo
Se realizó un estudio en condiciones de campo para determinar:
1 si las camadas de lechones adoptados por cerdas nodrizas tenían una mayor probabilidad de ser IAV positivas en comparación con las camadas criadas por sus madres biológicas, y
2 la probabilidad de que una cerda nodriza se infectara con IAV como resultado de la lactancia de lechones adoptados infectados en el momento de la adopción.
Materiales y métodos
Selección de granjas y cerdos
De octubre a febrero de 2018-2019 se seleccionaron tres
hatos reproductores de cerdos positivos para IAV ubicados en Minnesota y Iowa.
Las granjas tenían un inventario de cerdas entre 2200 y 5500 y eran negativas o estables para el virus del síndrome respiratorio y reproductivo porcino (PRRS).
Los criterios de inclusión fueron que las granjas dieran positivo a IAV durante, al menos, tres meses consecutivos antes de iniciar el estudio y utilizaran cerdas nodrizas como parte de sus protocolos de manejo.
Se diseñó un estudio de cohorte para estudiar prospectivamente a las cerdas control y nodrizas; y a sus respectivas camadas.
Se calculó un tamaño de muestra para detectar una diferencia del 20% en la prevalencia de la
camada IAV en las cerdas control frente a las
nodrizas (asumiendo una prevalencia inicial de IAV en las camadas destetadas de las cerdas control del 20% (Garrido-Mantilla et al., 2019a)) con una potencia del 80 % a un nivel de confianza del 95%, lo que arrojó 81
camadas por grupo experimental.
Identificación de cerdas y camadas
Nuestro objetivo fue registrar un total de 90 cerdas por cohorte, estratificadas por igual en las tres granjas, para tener en cuenta las pérdidas probables durante el seguimiento en condiciones prácticas de la granja de cerdas.
Durante el período de estudio, las cerdas nodrizas fueron seleccionadas por el personal de la granja de acuerdo con sus necesidades de adopción.
Una vez que se identificaron, se las trasladó a una sala para adoptar lechones más pequeños de acuerdo con los protocolos de la granja y luego, las cerdas nodrizas se registraron en el estudio.
Al mismo tiempo, se registró un número igual de cerdas control y sus camadas en la sala de destino.
Las cerdas control se seleccionaron en la misma sala y muy cerca (al lado o frente a) de la jaula que albergaba a la cerda nodriza.
Las camadas al momento del registro tenían aproximadamente de 4 a 10 días de edad, dependiendo de la granja. Los lechones seleccionados para ser criados por cerdas nodrizas se originaron de varias otras cerdas dentro de la misma sala.
Toma de muestras
Cerdas
Para determinar el estado de IAV de la cerda en el momento de la identificación, se tomaron muestras de las cerdas nodrizas antes del movimiento y la adopción de los lechones, mediante un hisopado oral y una muestra tomada de la
piel de las mamas.
El muestreo de seis lechones por camada permite la detección de al menos un positivo asumiendo una prevalencia dentro de la camada del 40% utilizando una prueba con una sensibilidad del 90%, una especificidad del 100% y un nivel de confianza del 95%.
Ambiente
El muestreo se repitió al final del período de estudio cuando todos los lechones fueron destetados.
También se tomaron muestras de las cerdas control en el momento del registro y en el destete utilizando el mismo protocolo.
Lechones
Para evaluar el estado de IAV de las camadas, se realizaron hisopados orales de seis lechones seleccionados al azar de cada una de las camadas de control y de las cerdas nodrizas a los dos y cuatro días después del registro (DPE), aproximadamente a los 14 días de lactancia y al destete (18-21 días de edad) (Tabla 1). El muestreo de IAV en el ambiente se realizó mediante la
láminas de papel de aluminio (Garrido-Mantilla et al., 2019a) colocadas en superficies en la sala, por encima de los cerdos, luego usando gasas estériles con medio de transporte para recolectar las partículas depositadas el papel de aluminio 1 hora después de la colocación.
Tabla 1 . Protocolo de muestreo, tipo de muestra y número de muestras tomadas de cerdas, lechones y medio ambiente.
Cerdas Lechones
Momento de muestreo Hisopos orales gasas para la piel de las mamas Hisopos orales
Registro/identificación
2 días después del registro
4 días después del registro
14 días de lactancia
1 1 6
6
6
6
Ambiente
Deposición de partículas ambientales
1
Destete
1 1 6 1
Detección de IAV
Las muestras se procesaron para la extracción de ARN viral utilizando el procedimiento del procesador de partículas magnéticas (Ambion® MagMAX ™ AM1835, Viral RNA Isolation Kit; Applied Biosystems, Foster City, CA, EE. UU.) Y se analizaron mediante la reacción en cadena de la polimerasa con transcripción inversa (rRT-PCR) para detectar el gen de la matriz IAV (Spackman et al., 2003).
Los hisopos orales recolectados de cada lechón se probaron en dos grupos de tres dentro de las camadas. Una camada se clasificó como positiva si al menos uno de los dos grupos de la camada dio positivo.
Los hisopos orales recogidos de las cerdas, las gasas para la piel de la mama y las muestras ambientales se analizaron individualmente.
Los resultados con valores de umbral del ciclo de rRT-PCR (ct) ≤37,50 se consideraron positivos y ct> 37,50 se categorizaron como negativos (Pardo et al., 2019 ).
Resultados
Ocho cerdas registradas inicialmente en la cohorte de control y doce en la cohorte de cerdas nodrizas se perdieron durante el seguimiento debido a muerte o prácticas de sacrificio de la granja. En consecuencia, sus datos fueron eliminados del estudio.
Las tres granjas utilizadas en el estudio fueron positivas a IAV rRT-PCR durante todo el estudio, aunque a diferentes niveles.
La prevalencia de camadas IAV al destete fue de 38,9% (21/54), 95,8% (46/48) y 51,6% (32/62) para las granjas uno, dos y tres, respectivamente.
Paridad de las cerdas y edad de las camadas
Hasta el 60% (107/178) de las cerdas nodrizas y de control en el estudio tenían paridades 1 a 3. Las cerdas nodrizas tenían una edad promedio de camada de 10,2 días para la granja uno, 4,1 días para la granja dos y 5,9 días para la granja tres en comparación con la edad promedio de la camada de 9.1 días en la granja uno, 4.1 días en la granja dos y 5.8 días en la granja tres para las cerdas de control al momento de la identificación del registro de las hembras y sus camadas.
Las diferencias en la edad promedio de la camada al momento de la identificación entre las cerdas nodrizas y las de control en cada granja no fueron significativas dentro de las granjas (p> 0.05) usando la prueba t.
Infección por IAV
En el momento del registro, ninguna de las 85
cerdas control dio positivo a IAV por rRT-PCR en muestras orales en comparación con el 3,4%
(3/89) de las cerdas nodrizas (χ 2 p = 0,05) (Tabla 2). Sin embargo, la prevalencia de cerdas positivas al
destete fue del 17,9% en el grupo control y del 14,9% en el grupo de cerdas nodrizas.
Hisopos orales
La proporción de hisopos orales positivos
para IAV fue significativamente mayor al
destete que al momento del registro tanto para el grupo control (prueba de McNemar p = 0.02) como para el grupo de cerdas nodrizas (prueba de McNemar p = 0.03).
Los resultados de los hisopados orales se interpretan como indicativos de la presencia
del virus en el tracto respiratorio superior de la cerda y la posible diseminación del
virus, aunque solo pudimos aislar el IAV de los hisopados orales de las cerdas al destete.
Gasas para la piel de las mamas
Con respecto a las toallitas para la piel de las mamas (Tabla 2), el 22,8% de las muestras recolectadas de las cerdas control en el momento del registro dieron positivo en comparación con el 75,8% de las toallitas de las nodrizas (χ 2p = 0,02).
Al destete, el 60,2% de las toallitas en el grupo de control y el 63,2% en el grupo de cerdas nodrizas dieron positivo a IAV rRT-PCR (χ 2 p = 0,07).
Tabla 2 . Resultados de la prueba rRT-PCR del virus de la influenza A a partir de gasas para la piel de las mamas y muestras de hisopos orales al momento del registro y al destete en cerdas control y nodrizas, por granja y todas las granjas juntas.
Granja
Granja 1
Granja 2
Granja 3
Todas las granjas Grupo Gasas para la piel de las mamas Hisopos orales
Registro Destete Registro Destete
N° Pos / N° Tot (%) * N° Pos / N° Tot (%) * N° Pos / N° Tot (%) * N° Pos / N° Tot (%) *
Control
1/26 (3,8)
Cerda nodriza 29/11 (37,9)
Control
12/35 (34,3)
Cerda nodriza 30/33 (90,9)
Control
31/8 (25,8)
Cerda nodriza 28/29 (96,6)
Control
21/92 (22,8) a, x
Cerda nodriza 69/91 (75,8) b, x 29/10 (34,5)
26/12 (46,2)
24/25 (96,0)
24/25 (96,0)
16/29 (55,2)
14/28 (50,0)
50/83 (60,2) a, y
50/79 (63,3) a, x 0/22 (0,0)
1/28 (3,6)
0/32 (0,0)
1/32 (3,1)
0/31 (0,0)
1/29 (3,5)
0/85 (0,0) a, x
3/89 (3,4) a, x 22/4 (18,2)
0/26 (0,0)
8/25 (32,0)
21/10 (47,6)
2/31 (6,5)
1/27 (3,7)
14/78 (17,9) a, y
11/74 (14,9) a, y
a, b Las diferencias en superíndices dentro de una columna indican diferencias estadísticas en p <0,05. x, y Las diferencias en superíndices dentro de una fila y el tipo de muestra indican diferencias estadísticas en p <0,05. *Número de muestras positivas / número de muestras totales (porcentaje).
Los hallazgos de las gasas para las mamas se interpretaron como indicativos de infección en los lechones biológicos lactantes de la cerda:
los lechones dejaron sus secreciones orales y nasales que contenían virus infeccioso viable en la piel de las mamas de la cerda mientras amamantaban.
Se obtuvo una mayor proporción de gasas de la piel de glándula mamaria positivas en las cerdas nodrizas en comparación con los controles al momento del registro.
Estos resultados tienen sentido dado que las cerdas nodrizas
acababan de destetar a sus lechones y los lechones en edad de destete tienden a tener niveles más altos de infección por IAV en comparación con los lechones más jóvenes.
Las secreciones dejadas en la piel de las mamas por los lechones recién destetados durante la lactancia podrían convertirse a su vez en una fuente de infección para los lechones de las camadas recién adoptadas.
Camadas
En el momento del registro, la proporción de camadas positivas fue cercana al 12% tanto en las camadas de
control como en las nodrizas (p = 0,16).
Dos días después del registro, se observó una mayor
proporción de camadas positivas en las camadas de cerdas nodrizas (30,2%) en comparación con las camadas de control (14,9).
Cuatro días después del registro, el 23% del control y el 37% de las camadas de cerdas nodrizas dieron positivo.
Aproximadamente, a los 14 días de lactancia, se observó una diferencia menor entre la proporción de control
Finalmente, al destete, el 64% de las camadas
El período de incubación de IAV es corto y una vez que un cerdo está infectado, se transmite rápidamente a otros cerdos susceptibles dentro de la camada (Garrido-Mantilla et al., 2020).
Sin embargo, la prevalencia de camadas positivas al destete fue alta y similar entre cerdas control y nodrizas, lo que indica un inicio tardío de
la infección en las camadas de las cerdas
control si consideramos que las infecciones por IAV suelen durar entre 5-7 días (Vincent y Van Reeth, 2012).
Es importante tener en cuenta que aproximadamente el 12% de las camadas de cerdas control y nodrizas en el momento el registro dieron positivas a IAV rRT-PCR.
Además, el 22% de las cerdas de control habían resultado con la piel de las mamas contaminada por IAV en el momento del registro, ninguna de las cuales resultó positiva en los hisopos orales.
Así, la demora observada en el inicio de la infección en las camadas de las cerdas control posiblemente se debió a la disminución de la prevalencia en las camadas control o a que la fuente de infección fue el ambiente de la maternidad.
Figura 1. Estado del virus de la influenza A (IAV) a los 2 y 4 días después del registro (DPE), a los 14 días de lactancia (DL) y al destete para las camadas que fueron positivas a IAV en el momento del registro.
Cada columna representa una camada. Los cuadros de color morado oscuro indican el estado positivo de IAV. El estado negativo de IAV es blanco No se muestran las camadas que no dieron positivo en el registro.
Registro
2 DPE
4 DPE
14 DL
Destete Código de la camada
8 81 151 168 72 130 64 71 83 85 86 122 125 190 160 88 32 33 92 111 132 138
C* C C C C C C C C C C NS** NS NS NS NS NS NS NS NS NS NS
* C: control de las cerdas; ** NS: nodrizas.
De las 22 camadas positivas totales
en el momento del registro:
nueve (cinco y cuatro camadas de los grupos de cerdas control y nodrizas, respectivamente) permanecieron positivas hasta el destete (Fig.1).
Ocho camadas dieron positivo al momento del registro, pero dieron negativo en muestreos posteriores.
Por último, tres de las camadas que
dieron positivo en el registro, pero negativo inmediatamente después, se volvieron positivas al destete.
La principal diferencia observada entre el patrón de infección de las cerdas nodrizas y las de control fue que hubo menos camadas de cerdas nodrizas infectadas al destete en comparación con las cerdas control.
Ambiente
Finalmente, el 39,13% de las muestras
ambientales dieron positivas a IAV rRT-PCR
en el momento del registro en comparación con el 78,43% en el destete (prueba de McNemar p = 0,04) (Tabla 3).
Tabla 3. Resultados de la prueba rRT-PCR del virus de la influenza A de muestras ambientales que representan partículas en el aire depositadas en las superficies de prueba recolectadas en las salas al momento del registro y al destete.
Muestras ambientales
Granja
Granja 1
Granja 2 Registro Destete
N° Pos / N° Tot (%) N° Pos / N° Tot (%)
19/4 (21,05) 21/11 (52,38)
18/34 (52,94) 19/19 (100,0)
Granja 3
16/5 (31,25)
Todas las granjas 27/69 (39,13) a 10/11 (90,91)
40/51 (78,43) b
a, b Las diferencias en superíndices indican p = 0,04 (prueba de McNemar).
Conclusiones
Los resultados del estudio proporcionan una fuerte evidencia de que las cerdas nodrizas desempeñan un papel en la transmisión del IAV a los lechones y en el mantenimiento de las infecciones por IAV en los planteles reproductores.
Los hallazgos evidencian que la cerda nodriza puede, no solo estar excretando virus del tracto respiratorio, sino que también, puede portar el virus en la piel de las mamas al momento de adoptar su nueva camada de lechones. Como tal, es una fuente potencial de infección para los lechones recién adoptados.
También hubo evidencia de que las cerdas pueden infectarse durante este período de tiempo crítico después del parto, lo que puede resultar en la transmisión del IAV no solo a los lechones lactantes, sino también potencialmente a otras cerdas en contacto cuando se las saca de la sala de parto después del destete.
El rol de las cerdas nodrizas en la transmisión del virus de la Influenza A
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Por último, la infección por IAV en lechones muy jóvenes, incluso antes de la adopción, indica que es probable que otras fuentes de infección, no evaluadas en este estudio, contribuyan a las infecciones por IAV en los cerdos antes del destete.
El incremento en el riesgo de transmisión del IAV atribuible al uso de nodrizas, probablemente se verá afectado por la frecuencia de la práctica en las granjas, dado que entre el 4 y el 23% de las cerdas en una semana o grupo de partos son nodrizas (Garrido-Mantilla et al., datos no publicados), y las estrategias utilizadas para formar camadas adoptadas.
En general, este estudio aumenta la comprensión de las infecciones por IAV en los cerdos y proporciona información sobre las estrategias de manejo para controlar o minimizar la
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Gerardo Ordaz-Ochoa1, Rosa E. Pérez-Sánchez2 & Ruy Ortiz-Rodríguez3
1Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Querétaro, México. 2Facultad de Químico Farmacobiología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Michoacán, México. 3Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Michoacán, México
Durante la década de los
90´s la industria porcina se abocó a incrementar la productividad de la cerda a través de la implementación del destete temprano (<21 días).
Este método prometía, además del control de enfermedades transmitidas cerda-lechón, mejora en el desarrollo de los cerdos postdestete y, en consecuencia, menor tiempo para lograr el peso al sacrificio.
Sin embargo, la manipulación de la lactancia también preveía incremento en la intensidad reproductiva de la cerda;
teóricamente se podría lograr 2.7
partos/hembra/año (Harris, 2001).
Aspecto que entusiasmó a los productores e invirtieron en la reingeniería de sus sistemas para establecer el destete temprano.
Implementado el destete temprano, los especialistas y productores detectaron que solo un objetivo se cumplía con esta nueva metodología: control de enfermedades.
Dicha experiencia generó que la mayoría de los sistemas porcinos retornaran a los esquemas convencionales de destete (21 a 28 días).
El incremento en el número de
partos/hembra/año no se cumplió; el retorno a estro era impredecible y se incrementaron las fallas reproductivas.
El flujo de producción se desfaso y provocó: mayor tasa de desecho de
hembras.
Las evidencias, durante el auge del destete temprano, indicaban que
el destete a 21 días era el tiempo óptimo para la mayor expresión productiva de la cerda:
a) Completa involución uterina.
b) Se aprovechaba la máxima producción de leche de la cerda.
c) Durante la primera semana postparto las cerdas consumían poco alimento, por lo que, las dos semanas restantes parecían ser suficientes para que la cerda recupere la reservas corporales pérdidas.
