Peter Weyland spricht mit seinem neuerdings aktivierten synthetischen Menschen (Roboter), der sich selbst David nennt, in Anspielung auf Michelangelos Statue König David. Weyland teilt David mit, dass sie eines Tages zusammen den Erschaffer der Menschheit suchen wollen. Viele Jahre später in 2104, das Kolonialisierungsschiff Covenant ist vorgesehen für einen entfernten Planeten, Origae-6, mit 2000 Kolonisten und etwa 1000 Embryos an Bord. Das Schiff wird überwacht von Walter, einem jüngeren synthetischen Menschen (Roboter), der physisch dem früheren DavidModell ähnelt. Eine unerwartete Neutrino-Explosion beschädigt das Schiff und tötet einige Kolonisten wie auch den Kapitän Branson. Walter ordnet an, die Mannschaft aus ihrer Starre aufzuwecken und die Reparaturen zu beginnen, wobei sie ein Radiosignal auffangen von einem nahen unbekannten Planeten. Nachdem Oram, der neue Kapitän, beschließt, den Planet zu erforschen, steigt eine Forschergruppe ab auf die Oberfläche und verfolgt das Übertragungssignal zu einem zerstörten Ingenieurs-Schiff. Während er Inspektion durch das Sicherheitsteam Ledward und Hallet werden beide versehentlich mit Aliens-Sporen infiziert. Karin, die Frau von Oram, hilft dem schnell erkrankenden Ledward zurück zum Landefahrzeug, wo die Pilotin Maggie, die Frau des Tennessee beide innerhalb des Krankenzimmers in Quarantäne nimmt. Ein Neomorph entweicht aus Ledwards Rücken, dabei tötet er ihn und quält Karin zu Tode. Maggie versucht die schnell wachsende Kreatur zu erschießen; sie trifft aus Versehen einen Gastank, was eine Explosion hervorruft, die das Landefahrzeug zerstört und sie tötet. Der Neomorphe versucht auf die Oberfläche des Planeten zu entkommen. Währenddessen entweicht eine weitere ähnliche Kreatur aus dem Rücken von Hallet und tötet ihn. Die beiden Neomorphen greifen die verbliebene Mannschaft an und töten Ankor. Die Mannschaft bringt es fertig, einen der neomorphen Aliens zu töten, bevor David, ein Überlebender der Prometheus-Mission, die Mannschaft rettet und sie zu einer Stadt führt, die voller IngenieurGesellschaften ist. David erzählt ihnen, dass sie nach seiner Ankunft und der von Dr. Elisabeth Shaw auf dem Planeten ihr Forschungsschiff unglücklicherweise eine schwarze flüssige Bio-Waffe freisetzten, die die ursprüngliche Bevölkerung auslöschte, und dass das Schiff in dem folgenden Chaos zerstört wurde, wobei Shaw getötet wurde. Als dann die Mannschaftsmitglieder von ihrem ursprünglichen Kolonisations-Missions-Transport erzählten , versuchten sie per Radio-Signal der Covenant-Mannschaft zu helfen, obwohl der überlebende neomorphe Alien versuchte, in die Stadt einzudringen und Rosenthal zu enthaupten, der sich von den anderen entfernt hatte. David versucht, mit der Kreatur Kontakt aufzunehmen und ist entsetzt darüber, dass Oram sie vernichtet. Auf Orams Aufforderung hin verrät David, dass die Aliens ein Ergebnis des Experiments mit der schwarzen Flüssigkeit sind, die als Katalysator zur Erzeugung einer neuen Spezies (Art) sind. David führt Oram in einen Ansteckungsraum, in dem er von einer mehrarmigen Kreatur um das Gesicht umschlungen wird, das Oram einen Embryo implantiert. Bald entsteigt ein Xenomorph (Alien) aus seinem Rücken und tötet ihn dabei. Als die anderen nach Oram und Rosenthal suchen, konfrontiert Walter David, nachdem er realisiert hat, dass David absichtlich die schwarze Flüssigkeit über die Ingenieure geschüttet hat. David erklärt, dass er glaube, die Menschen seien eine sterbende Spezies und es sollte ihnen nicht gestattet sein, den Planeten zu kolonisieren. Als Walter dem nicht zustimmte, setzt David ihn ab und ergreift Daniels, wobei er ihr gesteht, dass er auch Shaw ermordete und ihren Köper für seine Experimente benutzte. Walter reaktiviert sich selbst und kämpft gegen David, wobei Daniels fliehen kann und während Lope von der mehrarmigen Kreatur angegriffen wird, rettet Cole Lope, bevor sie von dem neu sich entwickelnden Xenomorph (Alien) aus dem Hinterhalt überrascht werden, der Cole tötet. Tennessee kommt mit einem anderen Landefahrzeug an um Daniels, Lope und Walter herauszuholen. Sie töten den Alien bevor sie am Raumschiff Covenant andocken können. Jedoch ist Lope mit einem anderen Alien implantiert, das auf dem Schiff aus seiner Brust entweicht bevor die