BAHE nº 27 · volumen 1 [2016] by Marcos Pérez de Tudela Gely

SUMARIO nº 27(1) - 2016 Historia Natural Nematodos parásitos intestinales de Podarcis liolepis en las Islas Columbretes. Vicente Roca ............... Un caso raro de amplexo interespecífico en tritones ibéricos. Alberto Gosá, Borja Nozal, Ivan Villar & Iosu Antón ............................................................... Long-term survival of Malpolon monspessulanus on a military base, including a method for estimating total length from a sloughed skin. Stephen D. Busack & Christopher E. Petersen ................ Xantismo en la culebrilla mora (Trogonophis wiegmanni) en las Islas Chafarinas (NW Africa). Roberto García-Roa & José Martín ........................... ¿Realmente importa tanto el tamaño?: La dieta de dos especies del género Tarentola en el Sáhara Occidental. Luis F. López-Jurado, Philippe Geniez, Carmen Nayra Hernández-Acosta & José A. Mateo .................................................. ¿Realmente importa tanto el tamaño?: la dieta de las dos especies del género Tarentola de la Isla de Raso (Cabo Verde). José A. Mateo, Philippe Geniez, Carmen Nayra Hernández-Acosta & Luis F. López-Jurado ......................................................... Consumption of Daphnia pulicaria by Emys orbicularis in northeastern Iberian Peninsula. Marc Franch & Santi Ramos ..................................... Nuevas observaciones sobre la ecología de anidación de Caiman crocodilus en Caño Negro, Costa Rica. J. Manuel Aranda-Coello .............. Un caso de cleptoparasitismo intraespecífico en Natrix maura. Isabel Escrivà-Colomar & Eduardo J. Rodríguez-Rodríguez ............................................. The yellow-legged gull, Larus michahellis, an occasional predator of Timon lepidus in the Atlantic Islands National Park (Galicia, NW Spain). Vicente Piorno, José-Antonio Fernández & Guillermo Velo-Antón ............................................. Pseudocerastes urarachnoides: the ambush specialist. Gabriel Martínez del Marmol, Omid Mozaffari & Javier Gállego .................................... Predation of an adult of Agama impalearis by Falco tinnunculus in eastern Morocco. Luis García-Cardenete, M. Victoria Flores-Stols, Francisco Jiménez-Cazalla & Saúl Yubero .................................... Sobre el dimorfismo sexual de Hemorrhois hippocrepis en la península ibérica. Francisco Jiménez-Cazalla ............................................................. Observaciones de agresión entre machos de Hemorrhois hippocrepis durante el periodo reproductor en el suroeste ibérico. Francisco Jiménez-Cazalla & José Ramón Lora ........................................... Nuevo registro de un ejemplar de Pelobates cultripes albino en Zamora. Miguel Rodríguez Esteban ..... Reproduction of Bufo calamita during summer season in the Valencia province. Eduardo José Rodríguez-Rodríguez, Isabel Escrivà-Colomar & Francisco Atiénzar .................................................. Axantismo en Pelophylax perezi: nuevas citas en Cataluña. Albert Martínez-Silvestre, Joaquim Soler & Albert Montori ...................................................... Caracterización de los medios utilizados por Emys orbicularis durante el periodo de baja actividad de

Foto portada: Triturus pygmaeus. Algeciras (Cádiz), España. F. Jiménez-Cazalla.

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la especie en Zamora. Gonzalo Alarcos, Miguel Lizana & Fabio Flechoso ....................................... Depredación de una puesta de Podarcis muralis por un miriápodo de la familia Himantariidae. Guillem Giner & David Gómez ............................................ Las puestas comunales de Hemidactylus boavistensis en la isla de Sal (Archipiélago de Cabo Verde). Luis Felipe López-Jurado, Carmen Nayra Hernández-Acosta, Philippe Geniez & José A. Mateo .................................................. Depredación de una larva de Salamandra salamandra por un adulto de Mesotriton alpestris. Alberto Gosá .................................................. Chioglossa lusitanica: uso de la cola para trepar. Pedro Galán ..................................................... Depredación oportunista de Vipera aspis por Ciconia ciconia en la Rioja Alta. Óscar Zuazo & Fernando Martínez-Freiría ............................... Distribución Aumento del área de distribución de Amietophrynus maculatus en áfrica occidental. La importancia de las infraestructuras de información y de las bases de datos sobre biodiversidad. César J. Pollo ....... Adiciones a la fauna de helmintos parásitos de reptiles en la Comunidad Valenciana. Vicente Roca & Alba Cardona ....................................... Revisión y actualización de la distribución de los anfibios y reptiles en la provincia de Málaga. Juan José Jiménez, David Romero, Jacinto Segura, José Manuel Moreno-Benítez, José Javier Ripoll & Luis García-Cardenete ............................. Carencias del atlas herpetológico de Extremadura. Alberto Muñoz .................................................. Conservación Localización de un ejemplar asilvestrado de Mauremys sinensis en la Comunidad Valenciana. David Campos-Such, Marta Miñarro & Luis Valls ........... Depredación sobre el galápago invasor Trachemys scripta scripta por Larus michahellis. José Carlos Báez ........................................................... Reptile diversity associated to archaeological sites: the significance of ancient ruins for reptile conservation. José C. Báez, Juan A. Camiñas & Jacques Sacchi ................................................ Evidencias reproductivas de Trachemys scripta en el suroeste de León. Luis Costa, Mª Camino Nicolás & María J. Cancelo .............................. The last vipers in the lower Guadalquivir river basin and Cádiz province. Juan M. Pleguezuelos, Miguel Moya, Stephen D. Busack & Mónica Feriche .............................................. Movimientos de Emys orbicularis en una reserva valenciana de fauna circundada por arrozales. David Campos-Such ........................................ Update on the ecology and conservation of the endangered and umbrella species: Pelobates varaldii. Arlo Hinckley, Alberto Sánchez, Alicia Talavera, Tahar Slimani ....................................

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Normas de publicación ........................................ Interior contraportada

Foto contraportada: Agama impalearis. Guercif, Marruecos. Raul León.

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Boletín nº 27(1). Año 2016. Editores: Alex Richter, Xavier Santos y Andrés Egea Departament de Biologia Animal, Universitat de Barcelona, Av. Diagonal 645, E-08028 Barcelona Diseño y maquetación: Marcos Pérez de Tudela Url: http://issuu.com/marcospdt Impresión: igrafic Url: www.igrafic.com Junta Directiva Presidente Juan Manuel Pleguezuelos Gómez Secretario General Íñigo Martínez-Solano Tesorería Xavier Santos Santiró Gerente Enrique Ayllón López Vocales Jorge Sanchez Balibrea (Conservación) Francisco Javier Diego Rasilla (Página web y promoción) Cesar Ayres (Conservación del Galápago Europeo) Adolfo Marco Llorente (Tortugas marinas) Jaime Bosch (Programa de seguimiento) Daniel Villero Pi (Atlas) Lista Patrón Miguel Ángel Carretero Fernández Basic & Applied Herpetology (Editores) Manuel Eloy Ortiz Santaliestra Ana Perera Leg Boletín de la AHE (Editores) Andrés Egea Serrano Alex Richter Boix Xavier Santos Santiró Depósito Legal: M-43.408-1990 ISSN: 1130-6939

Historia Natural

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Nematodos parásitos intestinales de Podarcis liolepis en las Islas Columbretes Vicente Roca Departament de Zoologia, Facultat de Ciències Biològiques. Universitat de València. Cl. Dr. Moliner, 50. 46100 Burjassot. Valencia. C.e.: vicente.roca@uv.es Fecha de aceptación: 8 de junio de 2015. Key words: parasites, nematodes, Podarcis, Islas Columbretes.

La lagartija de Columbretes es un endemismo de las Islas Columbretes (Castellón). Fue elevada a rango de especie (Podarcis atrata) a partir del análisis de un marcador mitocondrial (Castilla et al., 1998a, b). Sin embargo, esta separación se cuestionó por el hallazgo de ejemplares de P. hispanica con secuencias génicas parecidas a las de P. atrata en el norte y noroeste de la península ibérica (Harris & Sa Sousa, 2002; Pinho et al., 2006). Estudios posteriores (Harris et al., 2002; Pinho et al., 2007, 2008; Renoult et al., 2010; Kaliontzopoulou et al., 2011) coinciden en señalar que estas lagartijas deben incluirse dentro de la variabilidad de la forma de Podarcis del noreste peninsular, actualmente P. liolepis (Geniez et al., 2014). Considerando la confusa zona de transición existente actualmente entre P. liolepis y P. hipanica, optamos por denominar a la lagartija de Columbretes de acuerdo con la lista patrón actualizada recientemente por la A.H.E. (Carretero et al., 2014). Su estatus de conservación en España es “Vulnerable” debido a su carácter endémico y a su reducida área de distribución (Castilla, 2002). Su hábitat está protegido por la declaración de Parque Natural de las Islas Columbretes. A pesar de ello, el aislamiento de sus diferentes poblaciones y el bajo número de ejemplares la hacen susceptible de riesgo de extinción (Castilla et al., 2006). Estos motivos hacen obviamente muy difícil el estudio de la fauna parásita de este lacértido y se descarta por completo la utilización

de métodos parasitológicos invasivos tradicionales que incluyen el sacrificio de animales para el estudio de su endofauna parásita. Es por ello que en el caso de P. liolepis de las Islas Columbretes son recomendables métodos no invasivos que permiten la recolección de parásitos accesibles indirectamente, por ejemplo a través de análisis de sangre o de heces (Jorge et al., 2013). Aunque las comunidades de parásitos intestinales han sido estudiadas tradicionalmente mediante el análisis directo del tracto digestivo (Martin & Roca, 2005; Carretero et al., 2011), pueden también ser investigadas mediante métodos no invasivos a través de la identificación de huevos, larvas y formas adultas de parásitos que puedan ser evacuados en el proceso de defecación (Jorge et al., 2013). Naturalmente, la representación de los parásitos intestinales en las heces no será completa. Sin embargo, las ventajas de este tipo de análisis respecto a los tradicionales son obvias ya que no suponen la muerte del hospedador (Roca et al., 2015) y permiten, al menos, una aproximación al conocimiento de la helmintofauna endoparásita de los hospedadores. Las muestras analizadas corresponden a parásitos aislados a partir de 14 ejemplares de P. liolepis, y conservados en alcohol 70% que fueron enviados por el Departamento de Genética de la Universitat de les Illes Balears en el año 1985, y que hasta el momento se

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1) Foto V. Roca

Foto V. Roca

Figura 1: S. sp. affinis saxicolae, ♂ forma “major”.

Figura 2: S. sp. affinis saxicolae, ♂ forma “minor”.

han mantenido en la colección parasitológica del Departamento de Zoología de la Universitat de València. En la actualidad, se ha procedido al estudio de estas muestras a fin de ofrecer datos inéditos y únicos de la parasitofauna de P. liolepis de las Islas Columbretes, hospedador del que hasta el momento no se tenía ningún dato parasitológico (Pérez-Mellado, 1997; Castilla, 2002). El análisis de dichas muestras ha dado como resultado la identificación de una especie de nematodo, Spauligodon sp. affinis saxicolae Sharpilo, 1961. Se encontraron 7 machos, 18 hembras y 15 larvas de esta especie cuyas características morfoanatómicas coinciden con las señaladas por Sharpilo (1961) y por Roca (1985). En una de las muestras, y junto a un macho de S. sp. aff. saxicolae, también se encontró un ejemplar macho cuyas características coinciden con las del género Skrjabinodon (Roca, 1985). Este ejemplar es de un tamaño aproximado a la mitad del de los machos de S. sp. aff. saxicolae (770 μm vs 1.630 μm; Figuras 1 y 2). Estudios recientes llevados a cabo por Jorge et al. (2014) señalan la existencia, en los machos, de formas “major” y formas “minor” en diversas especies del género Spauligodon entre las que se cuenta S. saxicolae. Las formas “major” responden al morfotipo típico del género Spauligodon mientras que las formas “mi-

nor” coinciden con la morfología del género Skrjabinodon. Comoquiera que ambas formas están filogenéticamente relacionadas, Jorge et al. (loc. cit.) concluyen que se trata de la misma especie. He considerado, pues, que la forma de Skrjabinodon encontrada corresponde a la forma “minor” de la especie S. sp. aff. saxicolae. La prevalencia de infección fue del 71,4% (14/10), valor que concuerda con los mostrados por otras lagartijas insulares en el ámbito mediterráneo (Roca, 1995). El número total de nematodos encontrados fue de 40. La abundancia media de parásitos en los 10 hospedadores parasitados fue de 4 ± 2,6 (1-10). Estos datos permiten aventurar que la densidad de S. sp. aff. saxicolae sería bastante menor a la alcanzada por este parásito en lagartijas peninsulares mediterráneas pertenecientes al género Podarcis (media = 12,8) (Roca, 1985; Roca et al., 1986). Dado el origen de P. liolepis de las Islas Columbretes a partir de la forma continental, y teniendo en cuenta la cercanía del archipiélago a la costa de Castellón, es lógico presumir una helmintofauna de esta subespecie afín a la de P. liolepis de la costa levantina peninsular. Roca et al. (1986) citan cuatro especies de nematodos intestinales que integran la helmintofauna de P. hispanica (sensu lato) en el levante ibérico: S. sp. aff. saxicolae, Skrjabinodon medinae,

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Spauligodon paratectipenis y Parapharyngodon echinatus. Si, a la vista de los conocimientos actuales (véase más arriba), consideramos a S. medinae como la forma “minor” de S. sp. aff. saxicolae, solamente tres especies de nematodos gastrointestinales conformarían la nematofauna de las lagartijas ibéricas levantinas. Aunque en las muestras analizadas sólo se ha encontrado S. sp. aff. saxicolae como ya se ha indicado, es verosímil pensar que al menos las otras dos especies de nematodos encontrados en las P. hispanica (sensu lato) de la costa

levantina peninsular pudieran formar parte también de la fauna parásita de nematodos intestinales de P. liolepis en las Islas Columbretes, sobre todo si tenemos en cuenta que el ciclo vital directo (sin hospedadores intermediarios) de estos parásitos favorece la colonización de nuevos hábitats y hospedadores por la facilidad de dispersión de sus formas infestantes, los huevos. La obtención y posterior análisis de un mayor número de muestras fecales podría permitir en un futuro el mejor conocimiento de la fauna parásita de esta subespecie endémica.

Referencias Carretero, M.A., Roca, V., Larbes, S., Ferrero, A. & Jorge, F. 2011. Intestinal helminth parasites of Wall lizards, Podarcis vaucheri complex (Sauria: Lacertidae) from Algeria. Journal of Herpetology, 45: 385-388. Carretero, M.A., Martínez-Solano, I., Ayllón, E. & Llorente, G.A. (eds.). 2014. Lista patrón de los anfibios y reptiles de España (actualizada a diciembre de 2014). Asociación Herpetológica Española. Madrid. Castilla, A.M. 2002. Podarcis atrata (Boscá, 1916). Lagartija de Columbretes. 238-239. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza - Asociación Herpetológica Española (2ª reimpresión). Madrid. Castilla, A.M., Fernández-Pedrosa, V., Harris, J.D., González, A., Latorre, A. & Moya, A. 1998a. Mitochondrial DNA divergence suggests that Podarcis hispanica atrata (Squamata: Lacertidae) from the Columbretes islands merits specific distinction. Copeia, 1998: 1037-1040. Castilla, A.M., Fernández-Pedrosa, V., Backeljau, T., González, A., Latorre, A. & Moya, A. 1998b. Conservation genetics of insular Podarcis lizards using partial cytochrome b sequences. Molecula Ecology, 7: 1407-1411. Castilla, A.M., Aguiló, M., Llacuna, G., Pérez, J. & Kersting, D. 2006. Estudio del tamaño poblacional, evaluación del riesgo de extinción y elaboración de propuestas de conservación para la lagartija de Columbretes (Podarcis atrata). Informe de la DGGMN de la Conselleria de Territorio y Vivienda de la Generalitat Valenciana. Valencia. Geniez, P., Sa Sousa, P., Guillaume, C.P., Cluchier, A. & Crochet, P.A. 2014. Systematics of the Podarcis hispanicus complex (Sauria, Lacertidae) III: valid nomina of the western and central Iberian forms. Zootaxa, 3794: 1-50. Harris, D.J. & Sa Sousa, P. 2002. Molecular Phylogenetics of Iberian wall lizards (Podarcis): Is Podarcis hispanica a species complex? Molecular Phylogenetics and Evolution, 23: 75-81. Harris, D.J., Carranza, S., Arnold, E.N., Pinho, C. & Ferrand.

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Renoult, J.P., Geniez, P., Backet, P., Guillaume C.P. & Crochet P.A. 2010. Systematics of the Podarcis hispanicus-complex (Sauria, Lacertidae) II: the valid name of the north-eastern Spanish form. Zootaxa, 2500: 58-68. Roca, V. 1985. Contribución al estudio de la helmintofauna de los lacértidos y geckónidos del piso termomediterráneo del levante ibérico. PhD. Facultad de Ciencias Biológicas, Universitat de Valencia. Valencia. Roca, V. 1995. An approach to the knowledge of the helminth infracommunities of Mediterranean insular lizards (Podarcis spp.). 285-292. In: Llorente et al. (eds.), Scientia Herpetologica. AHE. Barcelona.

Roca, V., Lluch, J. & Navarro, P. 1986. Contribución al conocimiento de la helmintofauna de los herpetos ibéricos. I. Parásitos de Lacertidae: Lacerta lepida Daudin, 1802 y Podarcis hispanica (Steindachner, 1870). Revista Ibérica de Parasitología, 46: 129-136. Roca, V., Belliure, J., Santos, X. & Pausas, J.G. 2015. Incendios y parásitos de reptiles: uso de helmintos y protistas como bioindicadores en la regeneración postincendio. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 26: 205-210. Sharpilo, V.P. 1961. New nematode Spauligodon saxicolae nov. sp. parasite of the scaly lizard Lacerta saxicola. Trudy Ukrainskogo Respublikanskogo Nauchnogo Obshchestva Parazitologov, 1: 241-244.

Un caso raro de amplexo interespecífico en tritones ibéricos Alberto Gosá1, Borja Nozal2, Ivan Villar2 & Iosu Antón2 Departamento de Herpetología, Sociedad de Ciencias Aranzadi. Cl. Zorroagagaina, 11. 20014 San Sebastián. C.e.: agosa@aranzadi.eus Oficina de Guardería Forestal Demarcación Roncal-Salazar. Cl. Barrio Iriartea, 41. 2º. 31415 Roncal. Navarra.

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Fecha de aceptación: 29 de julio de 2015. Key words: abnormal mating, interbreeding, Calotriton asper, Lissotriton helveticus, Pyrenees, Navarra.

Las interferencias reproductoras entre especies de animales se han categorizado en diversos tipos (Gröning & Horchkirch, 2008). En anfibios, ciertas interacciones sexuales denominadas aberrantes conllevan la formación de amplexos anómalos producidos por una identificación incorrecta de las señales sexuales (Mollov et al., 2010). En anuros de reproducción coincidente en espacio y tiempo se han descrito numerosos emparejamientos interespecíficos, que se producen independientemente de la distancia filogenética existente entre las especies involucradas. Para explicar los errores en especies cercanas filogenéticamente se ha aludido a una confusión de las señales visuales, químicas, acústicas o de comportamiento, y para las más alejadas, a la baja capacidad de reconocimiento o a otros factores. En la península ibérica se cuenta con observaciones de emparejamientos interespecíficos no publicados, salvo para algunos amplexos de Pelodytes punctatus e Hyla meridionalis en Cataluña (Montori et al., 1993). Uno de los autores de la presente nota (AG) ha

observado amplexos de macho de Rana temporaria y hembra de Rana dalmatina en pleno periodo reproductor de ésta, en Lizaso (Navarra; coordenadas: 30TXN 608461 / 4756873; altitud de 520 msnm), el 8 de febrero de 2004 en una charca dentro de un robledal pedunculado con resultado de puesta infértil, y de macho de Bufo spinosus y hembra de Pelophylax perezi en Auza (Navarra; coordenadas: 30TXN 605689 / 4761772; altitud de 559 msnm), el 5 de marzo de 1990 en un encharcamiento higroturboso junto a una balsa en pradera atlántica, en pleno periodo reproductor de B. spinosus, una de las especies paradigmáticas del comportamiento reproductor explosivo (Lizana, 1990). Los amplexos naturales entre anuros y urodelos han sido escasamente descritos. En Europa, los anuros implicados pertenecen a las familias Bufonidae (B. spinosus) y Ranidae (R. temporaria, R. dalmatina y Rana iberica), siendo en todos los casos la especie de urodelo Salamandra salamandra (Balcells, 1976; Vences, 1992; Marco & Lizana, 2002; Simović et al., 2014). Sin embargo, hasta

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7 Foto Iosu Antón

Figura 1: Amplexo interespecífico entre dos machos de C. asper y L. helveticus en el arroyo Olerrea (Navarra), el 7-5-14.

donde alcanzamos en la revisión bibliográfica, los amplexos interespecíficos entre urodelos han sido sólo observados en condiciones experimentales (Verrell, 1990, 1994), pero no en poblaciones naturales. Por el contrario, las evidencias indirectas de emparejamientos interespecíficos en urodelos son más abundantes, tanto en Norteamérica (Tilley, 2008) como, especialmente, en Europa, principalmente por la hibridación constatada entre especies pertenecientes a los géneros Triturus (Mikulíček et al., 2012; Wielstra & Arntzen, 2012) y Salamandrina (Hauswaldt et al., 2011). También se ha confirmado la hibridación natural de salamandras con especies introducidas pertenecientes a las familias Plethodontidae (Riley et al., 2003) en Norteamérica, y Salamandridae (Brede et al., 2000) en Europa. En la presente nota se describe la primera observación de amplexo entre dos especies ibéricas de tritones, Calotriton asper y Lissotriton helveticus. Estos dos taxones, aunque pertenecientes a clados hermanos, se encuentran alejados filogenéticamente, y separados desde un ancestro común hace más de 13 millones de años (Zhang et

al., 2008). La observación del amplexo (realizada por BN) tuvo lugar el 7 de mayo de 2014, a las 23:16 h, en el trascurso de un transecto de 95 m de longitud en el arroyo Olerrea (Uztárroz, Pirineo navarro; coordenadas iniciales: 30T XN 667908 / 4753755; coordenadas finales: 667939 / 4753839; 1001 msnm), realizado para el programa SARE (Seguimiento de Anfibios y Reptiles Españoles) que lleva a cabo la Guardería Forestal del Gobierno de Navarra. El hábitat del entorno del arroyo estaba dominado por pinar albar con hayas. El amplexo interespecífico lo realizaba un macho de C. asper sobre otro macho de L. helveticus, en el lecho rocoso de una poza de la regata con agua circulante, de 1,5 m de anchura y a 20 cm de profundidad. En la misma poza se observaron otros individuos de C. asper, y a lo largo del arroyo aparecieron varios machos en celo de L. helveticus, pero no se vieron hembras de esta especie. El amplexo se observó durante 3 minutos, tiempo durante el cual los animales fueron manipulados y fotografiados, por lo que éstos ya estaban fuertemente asidos desde un tiempo anterior indeterminado,

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en una posición muy estable. Los animales se separaron durante su manipulación y fotografiado, y fueron devueltos a la poza. El amplexo se encontraba en la fase 2 del cortejo de C. asper (Thiesmeier & Hornberg, 1990), rodeando éste con su cola la parte final del cuerpo del L. helveticus (Figura 1). Según Guillaume (1999), sin preliminares perceptibles, el macho de C. asper captura a la hembra cuando ésta se desplaza en las proximidades de su cola, dispuesta en posición alzada, no habiéndose encontrado evidencias de que esta especie identifique a su pareja mediante señales químicas, lo que propicia frecuentes errores de sexo. El cortejo se basa en la captura de la hembra por la cola del macho (Thiesmeier & Hornberg, 1990), siguiendo una pauta adaptada a la vida reófila y facilitada por el desarrollo de una cola alta (Thiesmeier & Hornberg, 1986). Las aguas corrientes no son el hábitat reproductor preferido por L. helveticus, especie generalista que encuentra los medios más propicios en una variada gama de masas de agua estancada, como las charcas, rodadas o cunetas de caminos y pistas forestales. En la alta montaña pirenaica no se suele observar en los arroyos, sino en ibones glaciares, donde cohabita con C. asper (Amat et al., 2010). Pero en la me-

dia-baja montaña del Pirineo navarro, como es el caso de la observación descrita, en la primavera avanzada y primera parte del verano puede coincidir con C. asper en las pozas remansadas de los torrentes, funcionalmente asimilables a charcas. En esos momentos, algo tardíos para su reproducción, pero no así para la de C. asper, que en el Pirineo navarro extiende su periodo reproductor al menos entre marzo y septiembre (Gosá & Bergerandi, 1994), coincide con éste y es cuando existirían mayores posibilidades de producirse los amplexos interespecíficos. En cualquier caso, la actividad sexual plena de C. asper en mayo —coincidiendo con su periodo máximo en número de amplexos, entre marzo y julio (Montori, 1988)—, su previsible ineficiencia para detectar señales químicas de L. helveticus, así como su mayor densidad poblacional en el arroyo de Olerrea, aunque con una presencia en él no despreciable de L. helveticus en mayo (autores, datos no publicados), y siendo éste menos proclive ya a desarrollar una actividad sexual en esa época, y posiblemente más debilitado además de peor adaptado al medio reófilo, son circunstancias acumuladas que podrían haber contribuido a la observación excepcional de este amplexo interespecífico.

Referencias Amat, F., Oromí, N. & Sanuy, D. 2010. Body Size, Population Size, and Age Structure of Adult Palmate Newts (Lissotrioton helveticus) in Pyrenean Lakes. Journal of Herpetology, 44: 313-319. Balcells, E. 1976. Observaciones en el ciclo biológico de anfibios de alta montaña y su interés en la detección del inicio de la estación vegetativa. Publicaciones del Centro pirenaico de Biología experimental, 7: 55-153. Brede, E.G., Thorpe, R.S., Arntzen, J.W. & Langton, T.E.S. 2000. A morphometric study of a hybrid newt population (Triturus cristatus/T. carnifex): Beam Brook Nurseries, Surrey, U.K. Biological Journal of the Linnean Society, 70: 685-695. Gosá, A. & Bergerandi, A. 1994. Atlas de distribución de los Anfibios y Reptiles de Navarra. Munibe, 46: 109-189. Gröning, J. & Horchkirch, A. 2008. Reproductive interference between animal species. The Quarterly Review of Biology, 83: 257-282.

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Long-term survival of Malpolon monspessulanus on a military base, including a method for estimating total length from a sloughed skin Stephen D. Busack1 & Christopher E. Petersen2 Emeritus Director, Research and Collections. North Carolina Museum of Natural Sciences. Raleigh. N. Carolina. U.S.A. C.e.: sbusack348@aol.com Senior Natural Resource Specialist. Naval Facilities Engineering Command Atlantic. Norfolk. Virginia. U.S.A.

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Fecha de aceptación: 2 de septiembre de 2015. Key words: Malpolon monspessulanus, sloughed skins, record size, length in-life, Base Naval de Rota.

Resumen: Mediante el uso de la longitud de la sutura parietal-prefrontal y la longitud total de individuos en colección, estimamos a partir de una muda la longitud total de un ejemplar de Malpolon monspessulanus cuando estaba vivo con el 94% de precisión. Teniendo en cuenta el rango de longitud total para individuos de esta especie registrados en la Base Naval de Rota, consideramos destacable la capacidad de M. monspessulanus para sobrevivir en una comarca donde la densidad de población humana ha incrementado de forma notable.

If we consider human population increase to be, at least in part, restrictive of snake population expansion and survival, then we expect that surviving snake populations inhabiting areas during and after human population increase are likely to have a shorter

life span than populations inhabiting those areas before the human population increase. Snakes exhibit indeterminate growth and, within a given set of ecological conditions (frequency of predation, quality of food sources, levels of intra- and inter-spe-

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1) Figure 1: Log (base 10) summary of the relationship between parietal to prefrontal seam length and total length in M. monspessulanus from Cádiz Province, Spain, 1969-1971. Figura 1: Relación entre el logaritmo (base 10) de la longitud escama parietal – escama frontal y el logaritmo de la longitud total en M. monspessulanus en ejemplares medidos de Cádiz (España) en 1969-1971.

cific competition, frequency of negative human-interaction, etc.), maximum total length achieved by individuals provides insight into population health and stability (Andrews, 1982; Sebens, 1987; Shine & Charnov, 1992). Museum herpetological collections may contain sufficient material for assessing the historic structure of a snake population from within a specific area. Herpetologists today, however, may be prohibited by personal ethics or legislative restrictions from collecting and preserving today’s population representatives, making contemporary data documenting population structure, especially within snake species, difficult to obtain. Field investigations often include discovery of sloughed skins but, because of distortion and damage incident to the shedding process, length data from sloughed skins easily identified as to species generally have been considered unreliable indicators of a snake’s total length. There are 33 specimens of Malpolon monspessulanus from Cádiz Province preserved at Carnegie Museum of Natural History (Pittsburgh, Pennsylvania, U.S.A.) and three are preserved at the Museo Nacional de Ciencias Naturales in Madrid. Members of this assemblage ran-

ge in total length [in preservative] from 299 to 2162 mm; the largest M. monspessulanus recorded from Cádiz Province 1969-1972 (CM 54286, 2162 mm), a male, found 7 January 1971 in what is now part of the Parque Natural de Los Alcornocales (N36.15504 W5.63401) serves as the largest specimen recorded from Iberia to date (Pleguezuelos, 2014), and we were curious to see if one might obtain a reasonably accurate total length from a sloughed skin by utilizing a simple allometric comparison with museum specimens. When a snake sloughs its skin, the body portion of the skin becomes quite distended, but head plates appear less elastic, and the allometric relationship between these plates and original body length likely remains intact. The length of the seam from the posterior margin of left and right parietal scales to the anterior margin of left and right prefrontals (see Figure 1) provides a reliably stable measurement that can be compared with snout to tail tip length by a regression procedure to produce a statistically-reliable estimate of maximum total length (see below). Because of serious head damage inflicted upon 2 of the salvaged road-killed specimens, measurements from only 34 of the 36 available museum specimens were utilized to produce the relationship presented in Figure 1 (only 33 symbols appear

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on Figure 1; CM 51113 and CM 53180 overlap at 1.28, 2.98 because seam length in each was 19.2 mm, and total lengths were 957 mm and 955 mm, respectively). The regression formula derived from these data: Total length = 67.5 (seam length [mm]) – 364.6, has a correlation (r = 0.943, df = 32) of 94% and the probability (P) for a chance relationship of <<0.001. The standard errors for the calculated slope “m” (67.5) and the “y” axis intercept (-364.6) are 4.3 and 81.3, respectively. Reduction in snout-vent length (SVL) following 35 years in preservative was 5.6% among 62 M. monspessulanus from southeastern Iberia (r2 = 0.99, p = 2.2-16; C. López & J.M. Pleguezuelos, University of Granada, personal communication); three similar comparisons following 33 years in preservative varied between 1.0% and 6.0% for our small sample. Because there was no difference in shrinkage between sexes (C. López & J.M. Pleguezuelos, personal communication), utilizing 5.6% as correction factor for determining actual in-life total length from in-preservative total length for M. monspessulanus adjusts total lengths in the complete Cádiz Province assemblage to between 317 mm and 2290 mm for specimens collected between September, 1969, and September, 1971. Between 1969 and 1971 three specimens taken on the Base Naval de Rota ranged in total (corrected, in-preservative) lengths from 844 to 1167 mm. During 2-5 June, 2008; 10-14 October, 2008; 25-29 March, 2009; and 11-16 July, 2010, the U. S. Naval Facilities Engineering Command, Atlantic (NAVFAC) and Naval Station public works department, undertook a directed, 300 man-hour, survey of amphibian and reptile populations on the Base Naval de Rota (Petersen, 2010). This NAVFAC-directed project recorded three M. monspessulanus, two in 2008, one in 2009,

and none in July, 2010. The March, 2009, specimen measured 1345 mm total length (SVL 1100 mm, Tail 245 mm). A sloughed Malpolon skin (CM 157696, seam length 30.6 mm), collected on the Base Naval de Rota, measured at 2 m total length upon collection, labeled, dried, and conserved by Miguel Moya Moya of Jerez de la Frontera was presented to us in April, 2013. Applying the 95% confidence limits to the total length calculation resulting from the regression formula above placed the actual total length of the snake to between 1284 mm and 1791mm. Military bases, generally free from civilian housing, industrial development, and unrestricted personnel access, can serve as wildlife refuges. The Base Naval de Rota (total area 24 km2, established 1953), positioned between El Puerto de Santa María and Chipiona in northwestern Cádiz Province with 0.154 km2 of wetland, and 23.98 km2 of terrestrial habitat, serves as an example of such a potential refuge. Human populations in Sanlúcar de Barrameda, Chipiona, Rota, El Puerto de Santa María, and Jerez de la Frontera have increased 56% (from 266,909 persons to 416,179 persons) between 1972 and 2013 (Foro-Ciudad Cádiz, 2015). In concert with human expansion, roadway quality has improved, vehicle traffic and the number of hectares supporting housing have increased, and formerly “natural” areas have been converted to intensive agricultural use. That M. monspessulanus was able to survive to such a large size in a heavily-trafficked area in 1972 is remarkable; more recent NAVFAC surveys confirm that M. monspessulanus continues to resist human intrusion into its habitat. Future surveys, however, are necessary to verify continued existence in a somewhat-protected area increasingly surrounded by humans.

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Acknowledgements: M. Moya of Jerez de la Frontera

Specimens examined: CM 51065, 51113,

generously donated the Malpolon slough, and J. Padial and

51344, 52064, 52448, 53219, 53220, 53222, 53255, 53349, 53368, 53920, 54286, 54697, 54875, 55272, 55478, 55496, 55505, 55508, (sloughed skin), MNCN and 12037.

S. Rogers facilitated access to the herpetological collections and provided laboratory space during SDB’s visit to Carnegie Museum of Natural History. A. Salvador and M. Calvo re-measured MNCN specimens previously measured in life, and J. Pleguezuelos, J. Padial, and H. Greene commented on an earlier version of the manuscript. We are very grateful for the assistance provided by all.

53180, 53237, 53394, 54698, 55490, 60966, 12034,

53193, 53254, 53420, 54849, 55491, 157696 12036,

References Andrews, R.M. 1982. Patterns of growth in reptiles. 273-320. In: Gans, C. & Pough, F.H. (eds.), Biology of the Reptilia. Vol. 13, Physiology D, Physiological Ecology. Academic Press, London. Foro-Ciudad, Cádiz. 2015. <http://www.foro-ciudad.com/cadiz> (Accessed: 20 February 2015). Petersen, C. 2010. Naval Station Rota Reptile and Amphibian Survey. Unpublished Report, [U.S.] Naval Facilities Engineering Command, Atlantic. <http://doi.pangaea.de/10.1594/PANGAEA.843857> (Accessed: 10 March 2015).

Pleguezuelos, J.M. 2014. Malpolon monspessulanus (Hermann, 1804). 868-893. In: Salvador, A. (coord.), Reptiles, Ramos, M.A. (ed.) Fauna Iberica, volume 10, 2ª edición, revisada y aumentada. Museo Nacional de Ciencias naturales (CSIC). Madrid. Sebens, K.P. 1987. The ecology of indeterminate growth in animals. Annual Review of Ecology and Systematics, 18: 371-407. Shine, R. & Charnov, E.L. 1992. Patterns of survival, growth, and maturation in snakes and lizards. The American Naturalist, 139: 1257-1269.

Xantismo en la culebrilla mora (trogonophis wiegmanni) en las islas chafarinas (nw áfrica) Roberto García-Roa & José Martín Departamento de Ecología Evolutiva. Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC. Cl. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006 Madrid. C.e.: r.garcia-roa@mncn.csic.es Fecha de aceptación: 21 de septiembre de 2015. Key words: Amphisbaenia, coloration, North Africa, partial albinism, xantophores.

Desde hace décadas, los casos de anomalías pigmentarias se han reportado con cierta frecuencia en diferentes grupos animales (Gray & McKinnon, 2007). El xantismo se incluye dentro de estas anomalías, caracterizándose por la presencia predominante de pigmento amarillo en la coloración del animal (Bearez et al., 2006; García-Roa & Sainz, 2012). En reptiles, la aparición en estado natural de coloraciones alternativas con fenotipo xántico ha sido escasamente documentada (ej., Amaral, 1934; Bearez et al., 2006; Travaglia-Cardoso & Parpinelli, 2006; Sueiro et al., 2010). En relación a

los anfisbenios, pocos trabajos han reportado variaciones en la coloración típica (Malkmus, 1997; Barbadillo et al., 1999; Cabana & Vázquez, 2008). La culebrilla mora (Trogonophis wiegmanni) es un reptil endémico magrebí de hábitos fosoriales, cuya distribución en la Unión Europea se circunscribe a los territorios españoles de Ceuta, Melilla e Islas Chafarinas (Bons & Geniez, 1996; Fahd et al., 2002), siendo sus poblaciones especialmente abundantes en estas últimas islas (Martín et al., 2011; García-Roa et al., 2014; Figura 1). T. wiegmanni, consta de dos subespecies, T. w. elegans, cuya distribu-

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1)

Figura 1: Mapa situación geográfica de Islas Chafarinas.

ción se limita oeste de Marruecos, y T. w. wiegmanni, cuyo rango de distribución se extiende desde el este de Marruecos hasta Túnez (Bons & Geniez, 1996; Sánchez & Escoriza, 2014). El archipiélago de Islas Chafarinas está formado por tres islas de origen volcánico (Rey Francisco, Isabel II y Congreso) localizadas en la zona meriodional del Mar de Alborán (35º11’N / 2º 25’W). En todas ellas se encuentra la subespecie T. w. wiegmanni (Martín et al., 2011; García-Roa et al., 2014). Durante trabajos de campo desarrollados en las Islas Chafarinas en Marzo de 2015, en el que se examinaron más de 200 individuos de T. wiegmanni, se encontraron dos ejemplares de coloración xántica en la isla Rey a

Fotos R. García-Roa & J. Martín

Francisco. El primer ejemplar fue localizado bajo una piedra el día 12 de marzo, en la zona sur de la isla Rey Francisco (35°10’46’’N / 2°25’16’’W). Tras ser capturado comprobamos que se trataba de un macho adulto (longitud hocico-cloaca: 129 mm; longitud de la cola: 13 mm). El segundo individuo se localizó al día siguiente también en la zona sur de la isla Rey Francisco, cercano al anterior (35°10’46’’N / 2°25’19’’W). Se trataba de una hembra adulta (longitud hocico-cloaca: 116 mm; longitud de la cola: 9 mm). Ambos ejemplares presentaban una coloración predominantemente amarilla tanto dorsal como lateralmente (Figura 2), careciendo de b

Figura 2: Comparación dorsal (a) y ventral (b) de un ejemplar macho xántico (derecha) con un ejemplar con coloración típica (izquierda) de T. w. wiegmanni de la isla Rey Francisco (Islas Chafarinas).

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la pigmentación melánica “ajedrezada” característica de la especie (Schleich et al., 1996; Sánchez & Escoriza, 2014). Además, el vientre aparentemente carecía también de melanina, quedando en estos ejemplares especialmente claro en comparación con sus coespecíficos. Los anfisbenios fueron liberados en su lugar de captura tras ser medidos y fotografiados. Si bien existe variabilidad en cuanto a coloración en T. wiegmanni, y a pesar de que T. w. wiegmanni ha sido descrita como una variedad “más amarillenta” que T. w. elegans (Schleich et al., 1996), nunca antes se habían observado ejemplares de estas características en las islas. Los casos de despigmentación parcial o completa tienen bajas tasas de aparición en la naturaleza. Esto puede ser a causa de que estas mutaciones se originan por genes mayo-

ritariamente recesivos, impidiendo ocasionalmente el correcto funcionamiento fisiológico del animal (Rivera et al., 2001). Además, algunas anomalías pigmentarias podrían provocar un aumento de la mortalidad debido a su falta de mimetismo en el medio natural. Sin embargo, los hábitos fosoriales de los anfisbenios podrían hacer que la coloración anómala de estos ejemplares no afecte a su grado de protección ante depredadores, permitiéndoles llegar a adultos. Agradecimientos: Queremos agradecer al personal de la Estación Biológica del Refugio Nacional de Caza de las Islas Chafarinas (F. López, A. Ruiz, A. Sanz, J. Zapata y J. Montoya), por proporcionar apoyo logístico. El estudio fue financiado por contratos del Organismo Autónomo de Parques Nacionales y el proyecto MICIIN-CGL2011-24150/BOS.

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¿Realmente importa tanto el tamaño?: La dieta de dos especies del género Tarentola en el Sáhara Occidental Luis F. López-Jurado1, Philippe Geniez2, Carmen Nayra Hernández-Acosta3 & José A. Mateo4 Universidad de las Palmas de Gran Canarias, Departamento de Biología. Campus de Tafira. 35017 Las Palmas de Gran Canaria. CEFE UMR 5175, CNRS - Université de Montpellier - Université Paul-Valéry Montpellier - EPHE – laboratoire Biogéographie et Ecologie des vertébrés. 1919 route de Mende. 34293 Montpellier. Francia. 3 Asociación Paleontológica de Canarias. Departamento de Biología. Universidad de las Palmas de Gran Canarias, Departamento de Biología. Campus de Tafira. 35017 Las Palmas de Gran Canaria. 4 Black Market. Cl. Paraires, 23. 07001 Palma de Mallorca. C.e.: mateosaurusrex@gmail.com 1 2

Fecha de aceptación: 26 de septiembre de 2015. Key words: Tarentola, diet, Seguiat el Hamra, Sahara Desert.

La Seguiat el Hamra es una cuenca hidrográfica árida situada en el extremo occidental del desierto del Sáhara. Si en su desembocadura la influencia del Océano Atlántico determina temperaturas tamponadas y cierta humedad ambiental, al este de Smara (26º44’29”N / 11º40’24”O) las condiciones bioclimáticas se endurecen (Ozenda, 1991), provocando un significativo cambio en la composición de las comunidades de vertebrados (Valverde, 1957; Geniez et al., 2004). En la región árida comprendida entre Smara, las colinas del Zemmur, el yebel Adyar y la hamada de Tinduf, las precipitaciones medias ya se sitúan entre los 20 y los 50 mm anuales y la escasa cobertura vegetal queda entonces reducida a algunas matas de gramíneas, a matorral bajo y disperso, y algunos pies aislados de Acacia tortilis y A. ehrenbergiana (Valverde, 1957; Rzòska, 1984; Ozenda, 1991). En esa zona de la Seguiat coinciden dos especies del género Tarentola: Tarentola annularis (Geoffroy de Saint-Hilaire, 1827) y Tarentola hoggarensis Werner, 1937 (Figura 1). La primera es un geco robusto que puede sobrepasar 140 mm de longitud hocico-cloaca (LHC) y 115 g de peso (Bons & Geniez, 1996; Schleich et al., 1996; Geniez et al., 2004). Por el contrario, T. hoggarensis es una salamanquesa que raramente supera

los 80 mm de LHC y los 10 g, estrechamente relacionada con Tarentola ephippiata, cuyo estatus específico es cuestionado en ocasiones (Schleich et al., 1996; Trape et al., 2012). Si hacemos caso a Pough (1973), debería resultar previsible que la especie de menor tamaño fuera un insectívoro estricto, mientras que la más grande mostrara tendencias al herbivorismo, al consumo de vertebrados u otras presas de gran porte. Para comprobar ese extremo se analizaron los contenidos estomacales de 32 ejemplares de T. annularis (LHC: 131,29 mm, desviación estándar 7,41 mm, rango 118-144 mm) y de 24 de T. hoggarensis (LHC: 70,22 mm, desviación estándar 2,42 mm, rango 66-79 mm) capturados en los alrededores de Ain Najla (45 km al SE de Smara) durante la histórica campaña dirigida en junio de 1955 por el Dr. José Antonio Valverde (Valverde, 1957, 2003), y actualmente conservados en alcohol en la colección de la Estación Biológica de Doñana (Sevilla, España). Las presas encontradas pudieron ser determinadas en su totalidad hasta la categoría de orden, aunque hormigas y termitas se identificaron hasta el nivel de especie y género respectivamente. Con la ayuda de una lupa binocular se midió la longitud máxima ante-

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Figura 1: (a) Ejemplar adulto de T. annularis fotografiado en Chinguetti, Mauritania (Fotografía: Ph. Geniez); (b) Ejemplar adulto de T. hoggarensis fotografiada a 25 km de Aouinet Torkoz en dirección a Mseied, sur de Marruecos (Fotografía: Ph. Geniez); (c) Acacias en la Seguiat el Hamra (Fotografía: J.A. Valverde).

ro-posterior de cada presa con una precisión de ± 0,1 mm; esta medida permitió estimar su peso seco haciendo uso de las ecuaciones propuestas por Rogers et al. (1976 y 1977). Ninguno de los ejemplares de cualquiera de las dos especies estudiadas había consumido plantas o vertebrados, ya que la totalidad de presas encontradas en sus estómagos eran artrópodos, entre los que los insectos eran mayoría (Tabla 1). El análisis comparativo de las dos especies sí reveló, sin embargo, diferencias significativas que merecen ser descritas y discutidas. T. annularis, una especie que ocupa preferentemente las zonas pedregosas que bordean los lechos secos de la Seguiat el Hamra y que no duda en frecuentar esos lechos (Valverde, 1957; Geniez et al., 2004), se comporta como un feroz mirmecófago capaz de consumir docenas de hormigas de la especie Cataglyphis bombycinus (con mucha diferencia, la más común de las encontradas en los estómagos), y termitas del género Psammotermes. Aunque

también ingiere otras presas de forma ocasional, hormigas e isópteros suponen más del 98% del total de presas consumidas y un porcentaje similar en peso seco estimado (Tabla 1). El tamaño de las presas es, sin embargo, mucho menor del que podría esperarse a priori para un saurio de su tamaño (Figura 2). T. hoggarensis, una especie arborícola estrechamente asociada a las acacias que salpican la región (Geniez et al., 2004). Es también un insectívoro estricto pero, en contra de los esperado, las presas que consume resultan ser de mayor tamaño que las de T. annularis (Figura 2). Para esa especie los ortópteros representan más del 40% del peso seco estimado del total consumido, aunque es muy probable que ese valor tenga un componente estacional importante. La diversidad de presas a nivel de orden encontrada en los estómagos de T. hoggarensis es relativamente elevada (índice de Shannon H’ = 2,854), especialmente si la comparamos con la de la otra especie (H’ = 1,079), y predominan las presas

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Tabla 1: Dieta de T. annularis y T. hoggarensis en Ain Najla (Sahara Occidental). Se indican el número de presas, los porcentajes de presas agrupadas por categorías taxonómicas, porcentajes de presencia en estómagos, porcentajes de biomasa (peso seco estimado). Detalles sobre la estima del peso seco en Material y Métodos. Datos indicados en porcentaje (%). Presas

T. annularis (32 gecos, 906 presas) Biomasa Presencia Presas

T. hoggarensis (24 gecos, 134 presas) Biomasa Presencia Presas

Coleópteros

0,77

6,25

0,17

5,22

20,83

5,01

Himenópteros ápteros

63,58

71,88

71,05

alados

15,67

9,44

Homópteros

12,69

5,7

Dípteros

14,18

8,64

Ortópteros

23,88

66,67

43,64

Isópteros

34,44

27,53

Lepidópteros

11,94

54,17

18,17

Otros Insectos

0,22

3,12

0,49

11,19

33,33

6,71

Arácnidos

0,88

9,34

0,99

5,22

29,17

2,29

voladoras (75,12%; en T. annularis ese tipo de presa sólo representa el 0,05%). Estos números sugieren, en primer lugar, que en la Seguiat el Hamra T. hoggarensis debe comportarse como un forrajeador pasivo (acecho), mientras que T. annularis es, por el contrario, un especialista que captura sus presas como un forrajeador activo (rececho). A diferencia de lo observado en el islote de Raso (Cabo Verde) con sus dos especies

Figura 2: Histograma pareado en el que se comparan los porcentajes de presas ordenadas por tamaño en T. annularis (azul) y T. hoggarensis (rojo) en Ain Najla (Sahara Occidental).

pertenecientes al género Tarentola (véase Mateo et al., 2016), en la Seguiat el Hamra las diferencias en la dieta de una y otra especie no indican, como proponía Pough (1973) para ciertas familias de saurios, que la especie de mayor tamaño sea incapaz de cubrir sus demandas energéticas sólo con el consumo de insectos. En el caso que nos ocupa, T. annularis añade, a las evidentes diferencias en el uso del espacio respecto a T. hoggarensis, una especialización en el consumo de presas puntualmente muy abundantes y fáciles de capturar para sobrevivir y evitar el solapamiento con ésta y otras especies con las que comparte este medio tan hostil e impredecible. Es preciso señalar, sin embargo, que la mirmecofagia en T. annularis parece a todas luces opcional, ya que no muy lejos de la Seguiat se ha descrito el consumo ocasional de micromamíferos (Crochet & Renoult, 2008), y en otras áreas de su amplia distribución sus preferencias tróficas son otras, hasta el punto que en valle del Nilo se le tiene por un geco asociado a las habitaciones humanas que consume preferentemente insectos alados (Ibrahim, 2004; Baha el Din, 2006; Trape et al., 2012).

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Foto Roberto Travesí

a b

Foto Sahara News Papers

Figura 3: (a) Pinturas rupestres neolíticas con jirafas de la cornisa de Erqueyez, Tifariti, Sáhara Occidental; (b) Saurio grabado en la roca precámbrica del Zemmur, Sáhara Occidental.

Hace apenas 4.000 años la cabecera de la Seguiat el Hamra estaba cubierta por una sabana densa (Aumassip, 2004), y esos ecosistemas daban entonces cobijo a una fauna de jirafas, elefantes, cocodrilos e hipopótamos que los antiguos habitantes de la región retrataron en los alrededores de Erqueyez y que poco a poco han acabado por extinguirse (Martínez-Santa Olalla, 1944; Le Quellec, 1998; Figura 3). Es muy probable que los árboles de esa sabana dieran cobijo a densas poblaciones de T. hoggarensis que han ido haciéndose más y más laxas a medida que el desierto ha ido avanzando y las acacias se han ido distanciando (Ozenda, 1991; Aumassip, 2004). En ese escenario de cambio aparecen las termitas del género Psammotermes, unos resistentes isópteros que sobreviven en medios muy áridos consumiendo madera subfósil de los árboles que antaño poblaron la región (Harris, 1970; Abushama, 1984). El profundo cambio paisajístico que indican los grabados y pinturas rupestres que dejaron los antiguos habitantes de la zona y la dieta de las especies estudiadas sugieren que T. hoggarensis, un geco arborícola siempre asociado a las ahora rarísimas acacias, esté siendo progresivamente sustituido por la otra especie del género.

T. annularis se aprovecha de que día a día las perchas que daban soporte a su congénere hayan ido cayendo y que, sub-fósil o no, ahora sean pasto de las termitas del género Psammotermes. Esos resistentes isópteros han pasado ahora a formar una parte importante de la dieta de T. annularis, permitiéndole que pueda ocupar esos cauces de la Seguiat, ahora secos, que antes daban cobijo a las acacias, a las jirafas y a T. hoggarensis. Agradecimientos: El recuerdo de nuestro admirado J.A. Valverde nos animó a llevar este trabajo a buen puerto. Agradecemos a J. Cabot (conservador de la colección de la Estación Biológica de Doñana) el habernos permitido trabajar con los ejemplares utilizados en este trabajo, a A. Foucart (CIRAD-PRIFAS, Montpellier) por toda la ayuda prestada en la determinación de hormigas y termitas saharianas, y a R. Travesí y a los administradores de la magnífica página web Sahara News Papers (http://sahara-news.webcindario. com/Aportaciones_al_arte_rupestre_del_Sahara_Occidental.htm) por habernos permitido reproducir las fotografías de las jirafas de Erqueyez y del grabado de lagarto de la Figura 3.

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Referencias Abushama, 1984. Epigeal insects. 129-144. In J.L. Clousdley-Thompson (ed.), Sahara Desert. Pergamon Press. Oxford. Aumassip, G. 2004. Préhistoire du Sahara et de ses abords. Maisonneuve & Larose. Paris. Baha el Din, S. 2006. A Guide to the Reptiles and Amphibians of Egypt. The American University in Cairo Press. Cairo. Bons, J. & Geniez, P. 1996. Amphibiens et Reptiles du Maroc (Saharo Occidental compris). Asociación Herpetológica Española. Barcelona. Crochet P.-A. & Renoult, J.P. 2008. Tarentola annularis annularis (Geoffroy de Saint-Hilaire, 1827) preying on a mammal. Herpetology Notes, 1: 58-59. Geniez, P., Mateo, J.A., Geniez, M. & Pether, J. 2004. The Amphibians and Reptiles of the Western Sahara. Chimaira ed. Frankfurt am Main. Harris, W.V. 1970. Termites of the Paleartic Region. 295-313. In: K. Krishna & F.M. Weesner (eds.), Biology of Termites, vol. 2. Academic Press, N.Y. & London. Ibrahim, A.A. 2004. Behavioral ecology of the white spotted Gecko, Tarentola annularis (Reptilia: Gekkonidae), in Ismailia city, Egypt. Zoology in the Middle East, 31: 23-38. Le Quellec, J.-L. 1998. Art rupestre et préhistoire du Sahara. Bibliothèque Scintifique Payot. Paris. Martínez Santa-Olalla, J. 1944. Grabados e inscripciones rupestres de la alta Seguía el Hamra, en el Sáhara Español. Actas y Memorias de la Sociedad Española de Antropología,

Etnografía y Prehistoria, 19: 137-151. Mateo, J.A., Geniez, P., Hernández-Acosta, C.N. & López-Jurado, L.F. 2016. ¿Realmente importa tanto el tamaño?: la dieta de las dos especies del género Tarentola de la isla de Raso (Cabo Verde). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 27(1): 19-23. Ozenda, P. 1991. Flore et Végétation du Sahara. Editions du CNRS. Paris. Pough, F.H. 1973. Lizard energetics and diet. Ecology, 54: 837-844. Rogers, L.E., Hinds, W.T. & Bushbom, R.L. 1976. A general weigth vs. Lengh relationship for insects. Annals of the Entomological Society of America, 69: 387-389. Rogers, L.E., Bushbom, R.L. & Watson, C.R. 1977. Length-weigth relationship of the schrub-steppe invertebrates. Annals of the Entomological Society of America, 70: 51-53. Rzòska, J. 1984. Temporary and other waters. 105-114. In: J.L. Clousdley-Thompson (ed.), Sahara Desert. Pergamon Press. Oxford. Schleich, H.H., Kästle, W. & Kabisch, K. 1996. Amphibians and Reptiles of North Africa. Koeltz Scientific Books. Koenigstein. Trape, J.F., Trape, S. & Chirio, L. 2012. Lézards, crocodiles et tortues d’Afrique Occidentale et du Sahara. IRD Edition., Marseille. Valverde, J.A. 1957. Aves del Sahara Español. IDEA. Madrid. Valverde, J.A. 2003. Memorias de un biólogo heterodoxo. Tomo III. Sáhara, Guinea y Marruecos: Expediciones africanas. CSIC. Madrid.

¿Realmente importa tanto el tamaño?: la dieta de las dos especies del género Tarentola de la Isla de Raso (Cabo Verde) José A. Mateo1, Philippe Geniez2, Carmen Nayra Hernández-Acosta3 & Luis F. López-Jurado4 Black Market. Cl. Paraires, 23. 07001 Palma de Mallorca. C.e.: mateosaurusrex@gmail.com CEFE UMR 5175, CNRS - Université de Montpellier - Université Paul-Valéry Montpellier - EPHE – laboratoire Biogéographie et Ecologie des vertébrés. 1919 route de Mende. 34293 Montpellier. Francia. 3 Asociación Paleontológica de Canarias. Departamento de Biología, Universidad de las Palmas de Gran Canarias. Campus de Tafira. 35071 Las Palmas de Gran Canaria. 4 Departamento de Biología. Universidad de las Palmas de Gran Canarias. Campus de Tafira. 35017 Las Palmas de Gran Canaria. 1 2

Fecha de aceptación: 5 de noviembre de 2015. Key words: Tarentola, diet, Raso island, Cape Verde.

De acuerdo con Pough (1973), los requerimientos metabólicos de un saurio de pequeño tamaño determinan que su dieta deba ser básicamente insectívora. El mismo autor añadía que cuando el lagarto sobrepasa un determinado tamaño esa dieta basada en el consumo exclusivo de artrópodos ya no va a permitirle cubrir sus

necesidades energéticas básicas y debe, por eso, buscar alternativas. Aunque en términos generales muchas especies se ajustan bastante bien a estas “reglas” ecofisiológicas, en los últimos 25 años han sido numerosos los trabajos publicados en los que se han recogido ejemplos que contravienen las previsiones de ese modelo, especialmente

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1) Figura 1: (a) Ejemplar de T. gigas (Foto Ph. (b) Ejemplar de T. raziana (Foto Ph. Geniez). (c) Vista de Raso desde Lombo do Castelo (Foto J.A. Mateo).

Geniez).

cuando se trata de lagartos que viven en comunidades insulares (Pérez Mellado & Corti, 1999; Cooper & Vitt, 2002; Espinoza et al., 2004). Raso (16º36’29”N / 24º34’58”O), un islote árido de 7 km2 situado entre las islas de Barlovento del archipiélago de Cabo Verde, alberga importantes colonias de aves marinas y está poblado por dos especies pertenecientes al género Tarentola (Hazevoet, 1995; Mateo et al., 1997). Tarentola raziana es un saurio pequeño y endémico de las islas de Santa Luzia, Branco y Raso (Figura 1), mientras que Tarentola gigas es, como su nombre científico indica, un geco de gran tamaño que hasta hace pocos siglos ocupaba varias islas mayores de Barlovento, pero que en la actualidad sólo se puede encontrar en Raso y en el vecino islote de Branco (véase Schleich, 1987; Mateo et al., 1997; Mateo, 2012; Vasconcelos et al., 2012). Las dos especies presentan una actividad crepuscular y nocturna, y ambas parecen ser ubicuas, sin que exista una segregación espacial evidente entre ambas (Mateo et al., 1997; Hartog, 1990). Por eso, y teniendo en cuenta su estrecha relación filogenética y sus tamaños corporales (Vasconcelos et al., 2012), resulta previsible que estas especies presenten dietas bien diferenciadas con

las que eviten un solapamiento ecológico intenso que podría llegar a poner en peligro su coexistencia (Pianka, 1986; Rougharden, 1995). Establecer esas diferencias y comprobar si se ajustan o no a las previsiones de Pough (1973) son los principales objetivos de este trabajo. Para establecer una aproximación a la dieta de T. raziana y a la de T. gigas se capturaron, entre el 14 y el 29 de junio de 1999, 50 ejemplares adultos de cada especie. Las capturas se hicieron siempre en las colonias de aves de Ponta da Cruz. Cada ejemplar fue convenientemente embolsado en un sobre de papel individual y mantenido a la sombra durante un periodo máximo de 24 horas. Después, se midió la longitud entre el hocico y la cloaca (LHC) de todos los ejemplares (T. gigas: XLHC = 133,2mm; rango: 124-144mm; T. raziana: XLHC = 64,2mm; rango: 61,270,1mm). Finalmente, los ejemplares fueron marcados con pintura para evitar que fueran considerados más de una vez en el análisis, antes de ser liberados en la misma zona en la que previamente habían sido capturados. De los 100 sobres usados, 82 contenían heces, de las que 46 correspondían a T. gigas y el

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Figura 2: Histograma comparativo del número de heces de T. raziana y T. gigas en las que ha aparecido cada tipo de presa.

Figura 3: Histograma comparativo del número de presas ordenadas por tamaño que han sido encontradas en las heces analizadas de T. raziana y de T. gigas.

resto (36) a T. raziana. El análisis de estas heces se hizo siguiendo una metodología similar a la descrita en Hodar et al. (2006) para el geco ibérico Tarentola mauritanica: cada paquete fecal fue lavado y filtrado, y todos los artejos y restos encontrados fueron identificados al menos hasta la categoría de orden, con la ayuda de una lupa binocular y una colección comparativa de artrópodos hecha sobre el terreno. La misma colección permitió seguidamente establecer el tamaño aproximado de las presas consumidas. La identificación de los gecos se hizo siguiendo las indicaciones hechas por Schleich (1987) sobre la disposición de los tubérculos dorsales en fragmentos de piel encontrados en las heces. Las heces de la especie de menor tamaño (T. raziana) presentaron siempre el aspecto de un paquete compacto y muy oscuro, coronado por un depósito blanco de ácido úrico, en el que podían distinguirse a simple vista restos quitinosos (Figura 2). Se trata de paquetes fecales muy parecidos a los que producen otras especies del género Tarentola que nunca sobrepasan los 15 g (Schleich et al., 1996; Hodar et al., 2006). Todos los restos encontrados en las heces de T. raziana (156 de, al menos, 81 presas diferentes) pertenecían a artrópodos terrestres de pequeño tamaño (el tamaño de la presa de mayor tamaño correspondía a un coleóptero con una

longitud aproximada de 11 mm). En ningún caso llegaron a detectarse restos de plantas o vertebrados. En las Figuras 2 y 3 y en la Tabla 1 se ofrece información más precisa acerca del tipo de presa encontrado en las heces de T. raziana. Al contrario que T. raziana, la mayor parte de las heces de T. gigas presentó un aspecto poco compacto e indefinido, muy similar en consistencia, color y olor al de las heces de aves marinas (Figura 4). El análisis de su contenido también mostró diferencias importantes con las de la especie más pequeña tanto en el componente taxonómico de la dieta (Χ²5 = 63,74; significativo para P < 0,01; Tabla 1), como en el tamaño de las presas consumidas (Χ²7 = 98,26; significativo para P < 0,01; Figura 3). Tabla 1: Casos (N) y porcentaje (%) de los diferentes órdenes de artrópodos encontrados en heces de T. raziana y de T. gigas. Grupo

T. raziana % N

Arañas

Coleópteros Dípteros

T. gigas N

14,29

33,33

70,59

6,67

29,41

Himenópteros

17,14

Homópteros

4,76

Tisanuros

13,33

Otros Insectos

8,57

Indeterminado

1,9

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b a

Figura 4: (a) Paquete fecal de T. raziana (Foto J.A. Mateo). (b) Paquete fecal de T. gigas en el que se pueden distinguir algunas plumas (Foto J.A. Mateo). (c) Ejemplar de T. gigas encontrado muerto en la colonia de S. leucogaster de Ponta da Cruz (Raso) tras no llegar a ingerir un pez de tamaño medio, cuya cola asoma por la boca del saurio (Foto J.A. Mateo).

En 30 de las heces de T. gigas (65,22 % de presencia) se detectaron escamas atribuibles a varias especies de peces osteíctios que, obviamente, no habían sido capturados por los gecos en el mar (en tres sobres aparecieron también pequeñas espinas de peces). En otros tres sobres más (6,52 %) se identificaron tejidos duros y plumón de pollos de Sula leucogaster (dos casos) y Calonectris edwardsii (un caso). En ningún caso se encontraron trozos de cáscaras de huevo u otros restos que sugirieran su consumo. Los artejos y otros restos de exoesqueletos de artrópodos terrestres estaban presentes en 14 sobres (30,43 %), y la totalidad correspondía a larvas y adultos de coleópteros (12 de 17) y dípteros (cinco de 17) coprófagos o detritívoros generalmente asociados a los nidos de aves marinas.

También pudieron identificarse en sendos sobres los restos de un ejemplar adulto de T. raziana y los de un juvenil de T. gigas de pequeño tamaño. Finalmente, se encontraron tallos de gramíneas y sus semillas en 14 sobres (30,43 %; en cuatro de ellos las semillas coincidían con algunas piedrecillas). El exiguo periodo durante el que se desarrolló el trabajo de campo (15 días) limita, desde luego, el alcance de las conclusiones, haciendo muy recomendable llevar a cabo un seguimiento anual completo que permita establecer las variaciones estacionales de la dieta en cada una de las dos especies. Aun así, los resultados han mostrado que, con la misma disponibilidad de presas, estos dos gecos tan próximos en lo filogenético como divergentes en su tamaño (Vasconcelos et al., 2012) pueden presentar dietas bien diferenciadas en el islote de Raso, ajustándose a las previsiones de Pough (1973). Mientras que la especie de menor tamaño se alimenta básicamente de insectos y otros artrópodos terrestres, como hacen otras especies de pequeño tamaño del género Tarentola (Schleich et al., 1996; Hodar et al., 2006), el mayor de los dos gecos diversifica su dieta recurriendo al consumo indirecto de recursos marinos (regurgitaciones, desechos y heces de aves y carroña; Figura 2), y al de otros elementos raramente consumidos por otras especies de su familia, sin abandonar por ello la captura e ingestión de artrópodos (veánse también los resultados obtenidos por Schleich, 1980). T. gigas completa por tanto su dieta con elementos inusuales en otras especies de la familia Phyllodactylidae, por ejemplo vegetales o pequeños vertebrados (recurriendo incluso al canibalismo). Este patrón indica que T. gigas es otra especie insular cuya tendencia al gigantismo le permite diversificar su dieta y sobrevivir en un medio tan fluctuante e imprevisible como los áridos islotes oceánicos, especialmente cuando el periodo de

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nidificación de las aves marinas acaba (Pregill, 1986; Van Damme, 1999; Mateo & Pleguezuelos, 2015). La intensa relación comensal que mantiene T. gigas con las aves marinas que anidan en el islote ya había sido apuntada antes por Hartog (1990), quien describió el consumo de regurgitaciones y heces de pollos y adultos de C. edwardsii que los convierte en saurios manifiestamente comensales y carroñeros durante el periodo de cría de esas aves. Ese comensalismo explicaría, por ejemplo, las elevadas densidades de T. gigas que se concentran en las colonias de aves más importantes de Raso, y sugiere una explicación razonable a la extinción de esta especie en la vecina isla de Santa Luzia, donde las enormes colonias de Pelagodroma marina y de otras aves marinas desaparecieron hace menos de

tres siglos (Mateo, 2012). Finalmente se hace preciso añadir que, a pesar de que los individuos de ambas especies fueron capturados en áreas de anidamiento de aves, no llegó a detectarse consumo de sus huevos. Nuestros datos no han permitido confirmar, por lo tanto, el comportamiento depredador de T. gigas sobre los nidos de Alauda razae que Donald et al. (2003) y la UICN (BirdLife International, 2013) proponen como una de las causas de la regresión de ese aláudido amenazado. Agradecimientos: Agradecemos a la Dirección General de Ambiente del Ministerio del Mar (República de Cabo Verde) los permisos concedidos para acceder a la isla de Raso y llevar a cabo el trabajo de campo, con la consiguiente manipulación de los gecos.

Referencias BirdLife International. 2013. Alauda razae. The IUCN Red List of Threatened Species 2013. <http://dx.doi.org/10.2305/ IUCN.UK.2013-2.RLTS.T22717428A49746972.en> [Consulta: 5 noviembre 2015]. Cooper, W.E.Jr. & Vitt, L.J. 2002. Distribution, extent, and evolution of plant consumption by lizards. Journal of Zoology, 257: 353–366. Donald, P.F., Ponte, M., Taylor, R. & Groz M.J.P. 2003. Status, ecology, behaviour and conservation of Raso Lark Alauda razae. Bird Conservation International, 13: 13-28. Espinoza, R.E., Wiens, J.J. & Tracy, C.R. 2004. Recurrent evolution of herbivory in small, cold-climate lizards: breaking the ecophysiological rules of reptilian herbivory. Evolution; International Journal of Organic Evolution, 101: 16819-16824. Hartog, J.C.D. 1990. Bird of Cape Verde Islands; notes on species observed (9 august-10 september 1986); distribution migration, status, origin and conservation. Courier Forschunginstitut Senckenberg, 129: 159-190. Hazevoet, C.J. 1995. The birds of the Cape Verde Islands. British Ornithologists’ Union. Tring, U.K. Hódar, J.A., Pleguezuelos, J.M., Villafranca, C. & Fernández-Cardenete, J.R. 2006. Foraging mode of the Moorish gecko Tarentola mauritanica in an arid environment: Inferences from abiotic setting, prey availability and dietary composition. Journal of Arid Environments, 65: 83-93. Mateo, J.A. 2012. Las trágicas crónicas de la lisa gigante de Cabo Verde. Macaronesia, 14: 64-88. Mateo J.A. & J.M. Pleguezuelos. 2015. Cannibalism of an endemic island lizard (genus Gallotia). Zoologischer Anzeiger, 259: en prensa. Disponible on-line: <http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S004452311530005X>.

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Consumption of Daphnia pulicaria by Emys orbicularis in northeastern iberian peninsula Marc Franch1,2 & Santi Ramos3 Department of Animal Biology (Vertebrates). University of Barcelona. 08028 Barcelona. Spain. C.e.: apoarmatu@gmail.com CICGE (Geo-Space Sciences Research Centre) - Prof. Manuel de Barros Astronomical Observatory University of Porto. 4430-146 Vila Nova de Gaia. Portugal. 3 Montgrí, Illes Medes & Baix Ter Natural Park (Generalitat de Catalunya). 17258 L’Estartit. Girona. Spain. 1 2

Fecha de aceptación: 27 de octubre de 2015. Key words: Emys orbicularis, Daphnia pulicaria, diet, opportunistic predator.

Resumen: Emys orbicularis está considerado como un galápago de dieta oportunista y de amplio espectro

alimenticio. En este trabajo describimos el consumo reiterado de pulgas de agua por parte de un individuo juvenil de E. orbicularis en el nordeste de la península ibérica en el año 2005. El aprovechamiento de estos recursos ocasionales por parte de E. orbicularis confirmaría un comportamiento trófico oportunista en esta especie, observado ya en otras especies de galápago como Mauremys leprosa o Chrysemys picta. Information about the diet of Emys orbicularis throughout its range is limited. Traditionally it was considered as a strictly carnivorous species (Ernst & Barbour, 1989; Stephens & Wiens, 2003). Recent studies however have shown that is an opportunistic predator with a broad dietary niche (Lebboroni & Chelazzi, 1991, 1999; Rovero, 1995; Ottonello et al., 2005; Çiçek & Ayaz, 2011).

In Catalonia (northeastern Iberian Peninsula), E. orbicularis presents a highly fragmented distribution with few individuals per population (Llorente et al., 1995; Pleguezuelos et al., 2002). In this area, the population of La Selva County (41º48’39”N/2º42’31”E - WGS84; 78 msnm) is considered the best preserved breeding population (Ramos et al., 2009; Martín, 2010). Since 1986 different conservation projects and monitoring programs have been conducted in this population (Ayres et al., 2013). The area is located in a depression surrounded by mountains near the coast with a Mediterranean climate with frequent winter thermal inversions (Atlantic climate trends). This population is composed of several nuclei or subpopulations located mainly in ponds, wetlands and drainage channels in the hydrographical basin of the Santa Coloma stream (Ramos et al., 2009).

On 19 April 2005, during an interdisciplinary fieldwork in one of E. orbicularis subpopulations in La Selva County, we observed during some minutes one juvenile of E. orbicularis floating near the pond shore biting continuously to capture large cladocerans from a dense swarm. We captured the juvenile with a mesh net and it was measured and marked according to standardized measures and marking system for the region (Ramos et al., 2009). Captured individual measurements were: nuchal straight-line carapace length (nCl) 64,65 mm, maximum carapace width (Cw2) 56,93 mm and total body mass (Tbm) 55,00 g. After the measurements were taken, the E. orbicularis juvenile was immediately released in the same place of capture. With a 0,30 mm mesh plankton net, we collected a sample of a dense swarm of cladocerans where the individual was captured. Collected zooplankton was immediately preserved in Lugol’s solution for further identification. In the laboratory of limnology (University of Girona), we extracted a subsample of the collected zooplankton (n = 200) that was identified as Daphnia pulicaria. Body-length of all individuals was measured under binocular micros-

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cope, from the base of the tail spine to the top of the helmet according to Burns (1969). The mean body-length was 2,36 ± 0,24 mm. There are few studies on the diet of E. orbicularis (Kotenko, 2000; Zinenko, 2004; Ottonello et al., 2005; Ficetola & De Bernardi, 2006; Ayres et al., 2010; Çiçek & Ayaz, 2011). Small aquatic invertebrates were described in

its diet (Lebboroni & Chelazzi, 1991; Rovero, 1995; Ottonello et al., 2005; Çiçek & Ayaz, 2011) but Daphnia prey

was never reported. Cladocera order and Daphnia genus have been detected in the diet of other freshwater turtle species. Despite this, they have been considered accidental in the analysis of the stomach contents of Phrynops hilarii (Alcalde et al., 2010) or Emydura macquarii (Chessman, 1986). In other species, its presence on the diet may be deliberate, e.g., 39% of presence in Chelodina longicollis (Chessman, 1984), and 99% in Chrysemys picta (Knight & Gibbons, 1968). The occurrence of Daphnia items in the stomachs of C. picta corresponds with a peak

abundance of Daphnia in August (Knight & Gibbons, 1968). A similar behaviour has been reported in Mauremys leprosa with the massive emergence of mayflies or high concentration of clutches of Bufo spinosus (Alarcos et al., 2008; De Vries & Marco, 2008). Our direct observation in the field in which an individual of E. orbicularis could benefit of Daphnia blooms as a seasonal resource appears to agree with the opportunistic predator behaviour described by Lebboroni & Chelazzi (1999), Ottonello et al. (2005), and Çiçek & Ayaz (2011). Despite this limited data, this single observation is particularly important to increase the knowledge on the diet of the species. Acknowledgments: We thank all collaborators especially to X. Bravo, D. Boix, A. Montori and G.A. Llorente. Thanks to M.A.L. Zuffi for language revision and greatly improving the last version of the manuscript. Scientific capture authorizations (SF250/05; SF251/05) were issued by the Government of Catalonia.

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Nuevas observaciones sobre la ecología de anidación de Caiman crocodilus en Caño Negro, Costa Rica J. Manuel Aranda-Coello1, 2 Instituto Internacional en Conservación y Manejo de Vida Silvestre. Universidad Nacional. Heredia 1350-3000. Costa Rica. C.e.: m.aranda.coello@gmail.com 2 Red Mesoamericana y del Caribe para la Conservación de Anfibios y Reptiles (MesoHERP). 1

Fecha de aceptación: 23 de octubre de 2015. Key words: Caiman crocodilus, gregarious nesting, nesting habitat.

Caiman crocodilus, conocido comúnmente en Costa Rica como “guajipal”, es una especie considerada de talla pequeña a mediana dentro de los crocodilianos, posee una alta capacidad de adaptación a condiciones de salinidad y a alteraciones en el hábitat, y su dieta incluye una amplia variedad de presas (Medem, 1981). En el Refugio Nacional de Vida Silvestre “Caño Negro” (Costa Rica) ocupa bosques inundados y pantanos en la estación húmeda, pero se concentra en los ríos, canales y lagunas durante la estación seca (Allsteadt, 1994; Aranda-Coello, 2014). En cuanto a la ecología de anidación de C. crocodilus, se ha estudiado en México y Sudamérica (Álvarez del Toro, 1974; Staton & Dixon, 1977; Gorzula, 1978; Crawshaw & Schaller, 1980; Medem, 1981; Ayarzagüena, 1983; Ouboter & Nanhoe, 1987; Cintra, 1988; Thorbajarnarson, 1990; Magnusson et al., 1995),

y las

primeras observaciones en Caño Negro las realizó Allsteadt (1994), quien describió el tiempo de postura, número y tamaño de los huevos, la temperatura de la cámara de incubación, además de realizar observaciones sobre el cuidado parental. Dada la existencia de estas observaciones anteriores, el objetivo del presente estudio fue describir nuevos aspectos de la ecología de anidación de C. crocodilus en este mismo enclave natural, tales como el tamaño del nido, materiales de construcción, distancia del nido a la orilla del agua, y áreas de nidificación. El Refugio Nacional de Vida Silvestre Caño Negro (RNVSCN) se encuentra en la zona Noroeste de Costa Rica (10°54”N y 84°47”O), en la provincia de Alajuela, entre los cantones Los Chiles y Guatuso (Aranda-Coello, 2014). Este refugio corresponde al bosque húmedo tropi-

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cal de transición a pre-húmedo (Holdrige, 1947). Entre junio y agosto de 2012 y 2013 se realizaron recorridos a pie por la montaña para localizar áreas de anidación y determinar algunas características de las mismas. Los nidos se identificaron por la presencia de montículos de hojarasca o huellas cercanas a aquéllos. Una vez localizado el nido se registró la fecha, la posición geográfica de cada uno con un sistema de posicionamiento global (GPS), y la tipología (hoyo o montículo). Siguiendo las definiciones de Rodríguez-Soberón et al. (2002), se consideró como sitio de anidación aislado a aquel sitio donde se encontró ubicado un solo nido en particular, y como área de anidación gregaria aquella con características uniformes donde se encontraron dos o más nidos a no más de 100 m de distancia entre ellos. Asimismo, se midieron con un flexómetro (5 m) la altura, el diámetro y la distancia más corta entre el nido y la orilla del agua. Por último, se clasificó el material de construcción del nido en partes vegetales, tierra, y humus. Se contabilizó un total de 25 nidos de C. crocodilus, todos ellos de tipo montículo. Se localizaron cuatro áreas de nidificación, tres de ellas gregarias (con siete nidos por área), las cuales estaban junto a la quebrada Barbudero y laguna Mónico, y sólo una aislada (cuatro nidos en el área), la cual se encuentra ubicada dentro del refugio de vida silvestre, en el área conocida como “playuelas”, separada del río frío aproximadamente 6 km. La vegetación predominante fue bosque tropical húmedo, y en ambos años los nidos se encontraron desde principios de junio hasta finales de agosto. En las características generales se observó que los nidos presentaron un diámetro en promedio de 110 ± 20 cm, así como una altura de 100 ± 10 cm, y se encontraron a una distancia promedio de la orilla de los cuerpos de

agua de 6.50 ± 1.00 m. Con respecto a la composición de los materiales de construcción, el 80% (n = 20) estuvieron construidos con vegetación compuesta principalmente de hojas, tallos y ramas delgadas de las especies: barba chele (Vochysia ferruginea), guásimo blanco (Luenea spp.), ojoche (Brosimum sp.), palma Cubana (Acoelorraphe wrightii), rangallo (Uncaria tomentosa), guayabón (Terminalia sp.), y el 20% (n = 5) estuvieron construidos con palma cubana (Acoelorraphe wrightii), guásimo blanco (Luenea spp.), palma yolillo (Raphia taedigera) y marillales (Calophyllum brasiliense). Además, los nidos encontrados en ambas localidades presentaron un 80% de humus y 20 % de arcilla (n = 25). Caiman crocodilus en el Refugio de Vida Silvestre Caño Negro tiene sus períodos de incubación de junio a agosto, durante el incremento de los niveles de agua al comienzo de la época de lluviosa, y la eclosión ocurre de septiembre a octubre (Allstead, 1994), mientras que en otras regiones anida entre finales de la época seca y comienzos de la época húmeda con períodos de incubación de aproximadamente tres meses (Álvarez del Toro, 1974; Outober & Nahoe, 1991; Velasco & Ayarzagüena, 2010). Por otra parte, la altura y diámetro de los nidos, así como su distancia al agua medidos en este estudio no coinciden con la información anteriormente publicada para la especie en Caño Negro (Allsteadt, 1994), donde se describe que un nido de caimán mide alrededor de 70 cm de alto y 120 cm de diámetro (Álvarez de Toro, 1974). Este cambio en las dimensiones hacia nidos más altos (100 ± 10 cm) podría deberse a una adaptación de las hembras como medida de seguridad a los incrementos en los niveles de agua por los humedales (J.M. Aranda-Coello, datos no publicados). También la distancia del agua a los nidos encontrada en este estudio tuvo un incremento de 3 m respecto al último reporte de Allsteadt

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(1994) para 33 nidos. Esto puede deberse a que actualmente existe más sedimentación, como consecuencia de las actividades agrícolas de las piñeras “río arriba”, que han modificado la profundidad natural y generado afectación en las bocas de los caños y lagunas, haciendo el suelo más pantanoso e incrementando los niveles del agua (Aranda-Coello, 2014). Asimismo, los 25 nidos fueron encontrados en bosque tropical húmedo (característicos por la abundancia de especies deciduas), ya que estos bosques proporcionan humedad y toda clase de vegetación que hay por las inmediaciones para la construcción de los nidos, permitiéndo al caimán recoger por medio de arañazos con las patas las ramitas, hojas y mezcla de hojarascas. A diferencia de las zonas pantanosas, las cuales en la temporada de lluvia suelen inundarse, y según Dixon & Stanton (1991) observaron en los suelos bajos del Átlantico y del Pacifico de Costa Rica, la tipología de los nidos localizados en áreas boscosas es de montículo, y están hechos del material disponible en el área de anidación.

Por otra parte, Ouboter & Nanhoe (1991) distinguieron dos estrategias en el período de anidación con dos tipos de nido para C. crocodilus crocodilus en el norte de Surinam. En la primera estrategia construyen el nido tipo hoyo, anidan cuando el nivel de las aguas es bajo, y los huevos eclosionan al subir el nivel de las aguas. En la segunda construyen el nido tipo montículo y anidan en la estación lluviosa. Esta diferencia no se observó en la población de C. crocodilus de Caño Negro, pero sí se confirma lo señalado por Ouboter & Nanhoe (1991): que los nidos tipo montículo caracterizan a los Crocodylia que anidan durante la estación lluviosa o en ambientes húmedos. Los resultados obtenidos en este estudio demuestran la importancia del trabajo de campo para mejorar el conocimiento de la ecología de la reproducción de esta especie. Dichos resultados proporcionan información de mucho valor para las labores de manejo en áreas protegidas o refugios de vida silvestre como Caño Negro. Se recomienda continuar con el manejo de la especie a largo plazo.

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Un caso de cleptoparasitismo intraespecífico en Natrix maura Isabel Escrivà-Colomar1 & Eduardo J. Rodríguez-Rodríguez2 Departamento de Didáctica de las Ciencias Experimentales y Sociales. Facultad de Educación. Universidad de Sevilla. Cl. Pirotecnia, s/n. 41013 Sevilla. C.e.: iesco@us.es 2 Cl. Toledo, 1. 3º A. 41010 Sevilla. 1

Fecha de aceptación: 30 de octubre de 2015. Key words: natricine water snake, competition, predation strategies, kleptoparasitism.

Natrix maura es una culebra propia del Mediterráneo Occidental, (Schleich et al., 1996; Naulleau & Schätti, 1997) incluyendo la península ibérica, donde cuenta con una amplia distribución (Santos, 2008). Se trata de un ofidio acuático con alta plasticidad ecológica, lo que le permite ocupar todo tipo de masas de agua continental (Santos, 2004), e incluso hábitats marinos (Cabot & Olea, 1978; Galán, 2012). Su alimentación está basada, principalmente, en peces y anfibios, para lo que cuenta con diversas técnicas de caza que se adaptan al tipo de presa y a su tamaño (Hailey & Davies, 1986; Martorell, 1990; Santos, 2014), así como al suyo propio y al hábitat de captura (Pleguezuelos & Feriche, 2003; Santos, 2004). En este artículo se describe una nueva estrategia de alimentación, basada en el cleptoparasitismo intraespecífico, definido como el robo de alimento de un individuo por otro de la misma especie (Iyengar, 2008), entre dos ejemplares de N. maura, con un ejemplar vivo de Anguilla anguilla como presa. El avistamiento se produjo el 29 de mayo de 2015, en el periodo horario de 12:35-12:55 h, con tiempo nublado, en un manantial natural de agua permanente de

1.000 m2 situado dentro del Parque Natural de la Marjal de Pego-Oliva (“La Font Salada” [Oliva, Valencia]; 30S 753305m E / 4308331m N; 5 msnm). La fuente se localiza en una área de monte mediterráneo ubicado en una zona parcialmente urbanizada. El lecho es de piedra caliza y carece tanto de vegetación macrófita como de heliofita en los márgenes debido al uso público para el baño. La fauna acuática vertebrada está conformada por culebras de agua (Natrix spp.), A. anguilla, Luciobarbus bocagei, Mugil cephalus y Micropterus salmoides. La temperatura del agua es constante (24.5 ºC; Atiénzar & Canyamás, 2015). Se describen las pautas de comportamiento observadas: 1. Un ejemplar de N. maura (80 cm de longitud total, LT) captura en el agua a un ejemplar de A. anguilla (55 cm LT) y procede a constricción, inmovilizando a la presa (Figura 1a y 1b). 2. Poco después se aproxima otro ejemplar más pequeño de N. maura (65 cm LT), de variedad bilineata (Figura 1c). 3. Ambos ofidios entran en una lucha competitiva (Figura 1d). En este proceso ambos sujetan al pez y se enrollan y revuelven sobre la presa y entre sí (Figura 1e).

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1)

Fotos Julia Llorca

Figura 1: Secuencia de depredación y cleptoparasitismo intraespecífico de dos individuos de N. maura sobre un ejemplar de A. anguilla. Véanse los detalles en el texto.

4. Seguidamente, la primera culebra, más grande, consigue la presa y se aleja del lugar con su captura hasta unas rocas, donde se pierde de vista (Figura 1f ). La importancia de este comportamiento es que, si bien el cleptoparasitismo intraespecífico es una estrategia ampliamente utilizada en aves (Brockmann & Barnard, 1979), ésta sólo ha sido descrita en algunas especies de reptiles (Cooper

& Pérez-Mellado, 2003; Plat et al., 2007; Clémencet et al., 2013), y nunca en el caso de N. maura. Posiblemente, al igual que sucede con otras especies, ésta pueda ser una técnica de caza a la que se recurra en zonas con densidades altas, donde las presas no pueden ser fácilmente ingeridas sino que requieren manejo previo (Cooper & Pérez-Mellado, 2003), hecho que se ajusta a las condiciones del lugar de observación.

Referencias Atiénzar, F. & Canyamás, X. 2015. Les fonts d’Oliva: Iniciació a l’estudi del patrimoni etnològic. Edicions Tívoli. Gandía. Brockmann, H.J. & Barnard, C.J. 1979. Kleptoparasitism in birds. Animal Behaviour, 27: 487-514. Cabot, J. & Olea, S. 1978. Observación de una culebra viperina, Natrix maura, en agua marina. Doñana, Acta Vertebrata, 5: 107. Clémencet, J., Aubert, C., Blottière, D. & Sanchez, M. 2013. Kleptoparasitism in the endemic gecko Phelsuma inexpectata: pollen thefts from foraging honeybees on Réunion. Journal of Tropical Ecology, 29: 251–254. Cooper, W.E., Jr. & Pérez-Mellado, V. 2003. Kleptoparasitism in the Balearic lizard, Podarcis lilfordi. Amphibia-Reptilia, 24: 219-224. Galán, P. 2012. Natrix maura en el medio marino de las Islas Atlánticas de Galicia. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 38-43. Hailey, A. & Davies, P.M. C. 1986. Diet and foraging behaviour of Natrix maura. Herpetological Journal, 1: 53-61. Iyengar, E.V. 2008. Kleptoparasitic interactions throughout the animal kingdom and re-evaluation, base don participant mo-

bility, of the conditions promoting the evolution of kleptoparasitism. Biological Journal of the Linnean Society, 93: 745-762. Martorell, E. 1990. Natrix maura: ¿Posibilidad de aprendizaje?. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 1: 24. Naulleau, G. & Schätti, B. 1997. Natrix maura (Linnaeus, 1758). 368-369. In : Gasc, J.P. et al. (eds.), Atlas of amphibians and reptiles in Europe. Societas Europaea Herpetologica - Muséum National d’Histoire Naturelle. París. Platt, S.G., Rainwater, T.R., Snider, S., Garel, A., Anderson, T.A. & McMurry, S.T. 2007. Consumption of large mammals by Crocodylus moreletii: Field observations of necrophagy and interspecific kleptoparasitism. Southwestern Naturalist, 52: 310-317. Pleguezuelos, J.M. & Feriche, M. 2003. Anfibios y reptiles. Los Libros de la Estrella nº 18. Granada, Guías de la Naturaleza. Diputación de Granada. Granada. Santos, X. 2004. Culebra viperina - Natrix maura. In: Carrascal, L.M. & Salvador, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. http:// www.vertebradosibericos.org/ [Consulta: 7 septiembre 2015].

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1) Santos, X. 2008. Natrix maura (Linnaeus, 1758). 176-177. In: Loureiro, A., Ferrand de Almeida, N., Carretero, M. A. & Paulo, O.S. (eds.), Atlas dos Anfíbios e Répteis de Portugal. Instituto da Conservaçao da Natureza e da Biodiversidade. Lisboa. Santos, X. 2014. Natrix maura (Linnaeus, 1758). 820-842. In:

Salvador, A. (coordinador), Reptiles, 2ª edición revisada y aumentada. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, vol. 10. Consejo Superior de Investigaciones Científicas. Madrid. Schleich, H., Kästle, W. & Kabisch, K. 1996. Amphibians and Reptiles of North Africa. Koeltz Sci. Books. Koenigstein.

The yellow-legged gull, Larus michahellis, an occasional predator of Timon lepidus in the Atlantic Islands National Park (Galicia, NW Spain) Vicente Piorno1*, José-Antonio Fernández1 & Guillermo Velo-Antón2 Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia. Consellería de Medio Ambiente e Ordenación do Territorio, Xunta de Galicia. R. Oliva, 3. 36202 Vigo. Spain. C.e.: vicente.piorno.gonzalez@xunta.es 2 CIBIO/InBIO, Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos da Universidade do Porto. Instituto de Ciências Agrárias deVairão. R. Padre Armando Quintas. 4485-661 Vairão. Portugal. 1

Fecha de aceptación: 3 de noviembre de 2015. Key words: islands, Larus michahellis, predation, Timon lepidus.

Resumen: El lagarto ocelado (Timon lepidus) mantiene poblaciones de gran interés en varias islas, tanto por su estatus de conservación como por las particulares interacciones ecológicas que en ellas se desarrollan. En el caso del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia, esta especie convive con una importante colonia de cría de gaviota patiamarilla (Larus michahellis). Desde el año 2009 hasta 2015 hemos detectado en este Parque Nacional siete casos de consumo de T. lepidus por L. michahellis. Se trata de una conducta nunca antes documentada y de reciente aparición, que podría estar relacionada con los efectos que el cierre de vertederos y la reducción de los descartes pesqueros están teniendo en esta especie de gaviota. El carácter ocasional de esta depredación no hace esperar efectos apreciables en estas poblaciones insulares de lagarto ocelado.

The ocellated lizard, Timon lepidus (Daudin, 1802), is a Mediterranean reptile widespread throughout most of the Iberian Peninsula, and patchily distributed in southern France and northwestern Italy (Sillero et al., 2014). It occurs in a wide variety of open habitats and along a broad altitudinal range. Due to its basking behaviour and relatively large size, it is part of the diet of a high number of medium and large sized Iberian vertebrates. These predators are well documented, and include mostly birds. A literature review of avian predation on this species (Martín & López, 1996) shows the Falconiformes as com-

mon predators of T. lepidus, while the orders Strigiformes, Ciconiiformes and Charadriiformes are occasional predators. Only one species, Gelochelidon nilotica, has been reported as a predator of T. lepidus within Charadriiformes (Martín & López, 1990). Throughout its range, T. lepidus occurs on some Atlantic and Mediterranean islands, some of which had experienced marked population declines (Mateo, 2015). Island native populations are usually of high conservation interest due to the combination of singular characteristics of islands ecosystems (e.g., isolation, age, size), with particular species

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interactions that are absent or less common in mainland populations (e.g., due to differences in trophic resources and presence of predators) (Wardle, 2002). For example, some island populations of T. lepidus show differences in antipredator behaviour (Vicente, 1989), social behaviour (Galán, 2000) and levels of frugivory (Piazzon et al., 2012), when compared to their mainland counterparts. The Atlantic Islands National Park (Galicia, NW Spain) represents a relevant example of these island populations of T. lepidus. This species is present on the main islands of the four archipelagos of the Park (Galán, 2003; Figure 1), and a subspecies endemic to one of them (Sálvora), T. lepidus oteroi, has been described (Castroviejo & Mateo, 1998). Two other archipelagos, Cíes and Ons, harbour populations with very similar morphological characteristics, probably belonging to the same subspecies (Galán, 2003), although further genetic and morphological studies are needed to support the validity of this subspecies across all islands. These populations have been listed as Vulnerable (Xunta de Galicia, 2007) due to their unique taxonomic status and the decline experienced in the past on some of the islands.

The Atlantic Islands National Park also harbours important breeding colonies of Yellow-legged gull (Larus michahellis), which are among the largest in the world (Molina & Bermejo, 2009). The coexistence of T. lepidus and L. michahellis in such a relatively small territory and under the particular conditions of an island ecosystem provides the opportunity for interactions that are less likely on the mainland. After receiving some occasional reports of gulls feeding on lizards from several islands of the Park, we decided to interview all the field personnel of the National Park. There are a total of 26 workers working in shifts, ensuring a permanent presence in all of the archipelagos since the protection of these islands (1980 in the case of Cíes, 1982 in the case of Ons, and 2002 in the case of Sálvora and Cortegada). We asked all of the workers if they had observed this behaviour, and, when the answer was affirmative, if they had observed the lizard previously alive. We also asked for available photographs of these interactions, and the exact place and date of each event. We checked all the reported events with the observers to discard possible duplicated observations. We registered seven events of L. michahellis feeding on T. lepidus. In four of these cases, the Figure 1: Distribution of T. lepidus (Galán, 2007) and L. michahellis (Pérez et al., 2012) in the Atlantic Islands National Park. Figura 1: Distribución de T. lepidus (Galán, 2007) y L. michahellis (Pérez et al., 2012) en el Parque Nacional de las Islas Atlánticas.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1)

observer could confirm that the lizard was alive before the event. We, however, cannot completely rule out some possible cases of scavenging in the other three, considering that the gulls were already feeding on a dead lizard when this behaviour was observed. The first of these events was registered in 2009 and the last one in 2015. We obtained photographs and dates for three of these cases (Figure 2), all of them happening in the second half of May. For the other four cases, we only obtained the year. There is no appreciable annual trend in the number of observed events (Figure 3). All the cases were observed in Cíes and Sálvora, the two archipelagos of the National Park with the highest abundances of the two species (Table 1). The number of events was highest in Cíes, where there are more potential observers (National Park staff). There are neither recorded cases in Ons, where gulls and lizards are less abundant, nor in Cortegada, where there are no breeding gulls. There are reports of predation of L. michahellis on other small lizards (Martín & López, 1990;

Foto Paulo Vázquez

Foto Manuel Chamborro

Foto Paula Domínguez

Castilla & Labra, 1998; Vervust et al., 2007; Pérez-Mellado et al., 2014). It has also been suggested, wi-

thout specific evidence, that gulls can predate on T. lepidus (Bischoff et al., 1984; Cheylan & Grillet, 2004; Doré et al., 2015). However, to our knowledge, this is the first confirmed case of L. michahellis preying on a lizard as large as T. lepidus. We believe that this behaviour is not very common on these islands, taking into account that, since the first cases, the National Park workers have been very attentive to these events. In addition, we have been carrying out analysis of gull pellets over several years, without having found lizard remains in them (Atlantic Islands National Park, unpublished data). Considering the high number of gulls on the islands and the low number of events observed, they could represent a case of specia-

Figure 2: Larus michahellis feeding on Timon lepidus. (a) Sálvora Island, 31/5/2009; (b) Faro Island, Cíes, 13/5/2013; (c) Monteagudo Island, Cíes, 30/5/2015. Figura 2: Larus michahellis alimentándose de Timon lepidus. (a) Sálvora Island, 31/5/2009; (b) Faro Island, Cíes, 13/5/2013; (c) Monteagudo Island, Cíes, 30/5/2015.

lized predation of a few individuals, a common behaviour in this species (Ceia et al., 2014). All the events with a known date occurred in May, when these lizards show a seasonal peak in their activity (Mateo, 2015). Therefo-

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1) Figure 3: Annual distribution of the observed cases of Larus michahellis feeding on T. lepidus. Figura 3: Distribución anual de los casos observados de Larus michahellis alimentándose de T. lepidus.

re, this behaviour has probably been facilitated in the National Park by the coexistence in time and space of these two species, when both gulls and lizards breed during spring, and the former actively search for food to feed their chicks. Population density seems also to have an effect, considering that observed interactions occurred in the islands where both species are most abundant. It is also worth noting the recent emergence of this species interaction. There has been a continued presence of conservationists and researchers visiting these islands since their protection, with regular visits by ornithologists and herpetologists that have not previously reported cases of such interaction. One possible explanation is the recent decrease in food resources available to L. michahellis. This is an opportunistic species that frequently uses two anthropogenic food sources, garbage dumps and fishing discards, which, due to its easy access, led to a marked increase in its populations at the end of the XX century (Blokpoel & Spaans, 1991, and references therein). Recently, two European Union environmental action plans aiming at reducing fishing discards and closing garbage dumps have decreased the availability of these resources, with a considerable impact on gulls’ diet (Ramos et al., 2009). The population of L. michahellis in the

Park seems to be suffering the consequences of this reduction in food availability. The number of breeding pairs has experienced a decrease of 65.8% over the last 10 years (Atlantic Islands National Park, unpublished data). This situation has led to changes in the feeding ecology of L. michahellis, increasing the diversity of its diet (Duhem et al., 2003) and the levels of predation on smaller species (Oro & Martínez-Abraín 2007). This idea is reinforced by at least two other recent documented cases of L. michahellis preying on unusual preys (Báez, 2015; Ros, 2015). Overall, these observations point to L. michahellis as an occasional predator of T. lepidus, with an unlikely role in the population decrease of T. lepidus registered in some of these islands. Larus michahellis has been unfairly blamed in the past for negatively affecting other species (Oro & Martínez-Abraín, 2007; Pérez-Mellado et al., 2014). However, the real threats to T. lepidus in the Park have already been identified. Introduced domestics cats, Felis silvestris catus, considered the most successful and damaging invader on islands (Bonnaud et al., 2011), are the main cause of concern (Galán, 2003, 2007). Moreover, introduced American mink, Neovison vison, and black rat, Rattus rattus, might be potential threats for amphibians and reptile populations of these islands (Velo-Antón & Cordero-Rivera, 2011; Romero, 2015). Eradication campaigns of cats

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1)

Table 1: Observed events, number of observers and abundance of T. lepidus (Galán, 2007) and L. michahellis (Pérez et al., 2012) on the islands of the Atlantic Islands National Park. Tabla 1: Eventos observados, número de observadores y abundancia de T. lepidus (Galán, 2007) y L. michahellis (Pérez et al., 2012) en las islas del Parque Nacional de las Islas Atlánticas. Observed events

Permanent staff

Cíes - Monteagudo

58,7

22,1

3.771

19,95

Cíes - Faro

96,4

27,0

1.271

12,67

Cíes - San Martiño

35,0

10,0

2.423

15,36

Ons

15,5

3,9

2.246

5,27

Sálvora

57,0

26,7

4.786

19,99

Cortegada

0,00

and minks have been successfully conducted since 2009 by the staff of the National Park and they are not currently considered a major threat. Both L. michahellis and T. lepidus have been inhabiting these islands for a long time, and there is no evidence to think that this coexistence would threat T. lepidus populations in the near future.

T. lepidus abundance Individuals/ha SE

L. michahellis abundance Breeding pairs Density (pairs/ha)

Acknowledgments: We thank all the interviewed employees of the National Park for their help in this study, and in particular, J. Bernárdez, M. Caneda, M. Chamborro, P. Domínguez, J.M. López, J. Ledo and P. Vázquez for their observations of this predation behaviour. M. Chamborro, P. Domínguez and P. Vázquez kindly allowed us to publish their photographs.

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lin Éveil Nature. Tours, France. Doré, F., Cheylan, M., Grillet, P., Dusoulier, F. & Corti, C. 2015. Le lézard ocellé : Un géant sur le continent européen. Biotope Editions. Mèze, France. Duhem, C., Vidal, E., Roche, P. & Legrand, J. 2003. Island breeding and continental feeding: How are diet patterns in adult yellow-legged gulls influenced by landfill accessibility and breeding stages? Ecoscience, 10: 502–508. Galán, P. 2000. Conducta gregaria del lagarto ocelado, Lacerta lepida, en las islas Cíes (Galicia). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 11: 80-82. Galán, P. 2003. Anfibios y reptiles del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia. Ministerio de Medio Ambiente. Madrid. Galán, P. 2007. Plan de manejo y gestión de los reptiles del Parque Nacional Marítimo Terrestre de las Islas Atlánticas de Galicia. Unpublished report. Atlantic Islands National Park. Vigo, Spain. Martín, J. & López, P. 1990. Amphibians and reptiles as prey of birds in southwestern Europe. Smithsonian Herpetological Information Service, 82: 1–43. Martín, J. & López, P. 1996. Avian predation on a large lizard (Lacerta lepida) found at low population densities in Mediterranean habitats: An analysis of bird diets. Copeia, 1996: 722–726. Mateo, J.A. 2015. Lagarto ocelado - (Timon lepidus). In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia virtual de los vertebrados españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/reptiles/iden-

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Pseudocerastes urarachnoides: the ambush specialist Gabriel Martínez del Marmol1, Omid Mozaffari2 & Javier Gállego3 Cl. Pedro Antonio de Alarcon, 34. 18002 Granada. Spain. C.e.: gabrimtnez@gmail.com Apt. 1, No. 34. Darougar cplx.,1st Milad. Eram Blvd. Mehrshahr, Alborz. Iran. 3 Carretera Motores, 211. 04720 Aguadulce. Almeria. Spain. 1 2

Fecha de aceptación: 3 de noviembre de 2015. Key words: Pseudocerastes, tail ornament, behavior, caudal luring, Viperidae.

Resumen: Pseudocerastes urarachnoides es una especie recientemente descrita en Oriente Medio, y

los datos sobre su ecología y distribución todavía son escasos. Durante un viaje herpetológico a Irán en la primavera de 2014 pudieron observarse dos especímenes de esta especie en su hábitat natural. En este artículo se presentan datos sobre los hábitos de caza y hábitats usados, información importante para la conservación y el manejo de la especie. Vipers of the genus Pseudocerastes, Boulenger 1896 are sometimes known as “false horned vipers” due to the presence of horn-like projections on both sides above the eye. These projections are formed by several small imbricate scales

and their tips end in two tiny scales. In contrast, the “true horned vipers” Cerastes cerastes (Linnaeus, 1758) and Cerastes gasperettii Leviton & Anderson, 1967 have supraorbital “horns”, each one consisting in a single elongated scale. Three

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Figure 1: Members of the Pseudocerastes genus. Pseudocerastes fieldi: (a) adult of the border between Israel and Egypt (photograph: Gabriel Martínez). (b) Head detail of the same individual (photograph: Gabriel Martínez). (c) Tail detail of the same individual (photograph: Gabriel Martínez). Pseudocerastes persicus: (d) Adult of Oman (photograph: Felix Amat). (e) Head detail of the same individual (photograph: Felix Amat). (f ) Tail detail of the same individual (photograph: Salvador Carranza). Pseudocerastes urarachnoides: (g) adult of the border between Iran and Iraq (photograph: Gabriel Martínez). (h) Head detail of the same individual (photograph: Gabriel Martínez). (i) Tail detail of the same individual (photograph: Javier Gallego). Figura 1: Miembros del género Pseudocerastes. Pseudocerastes fieldi: (a) adulto de la frontera entre Israel y Egipto (fotografía: Gabriel Martínez). (b) Detalle de la cabeza del mismo especimen (fotografía: Gabriel Martínez). (c) Detalle de la cola del mismo especimen (fotografía: Gabriel Martínez). Pseudocerastes persicus: (d) adulto de Oman (fotografía: Felix Amat). (e) Detalle de cabeza del mismo especimen (fotografía: Felix Amat). (f ): Detalle de la cola del mismo especimen (fotografía: Salvador Carranza). Pseudocerastes urarachnoides: (g) adulto de la frontera entre Iran e Iraq (fotografía: Gabriel Martínez). (h) Detalle de la cabeza del mismo espécimen (fotografía: Gabriel Martínez). (i) Detalle de la cola del mismo espécimen (fotografía: Javier Gallego).

species have been described within the genus Pseudocerastes: the Persian horned viper Pseudocerastes persicus (Duméril, Bibron & Duméril, 1854), the Field´s horned viper Pseudocerastes fieldi Schmidt, 1930 and the spider-tailed horned viper Pseudocerastes urarachnoides Bostanchi, Anderson, Kami & Papenfuss, 2006 (Figure 1). A possible fourth species, Pseudocerastes bicornis Wall 1913, is considered by most authors as a synonymy of P. persicus (Bostanchi et al., 2006).

From the three recognized species, P. urarachnoides is currently known to inhabit in a very small distribution area in extreme west Iran, and it is listed as “Data Deficient” by the IUCN (Anderson & Papenfuss, 2009). The objective of this study is to give new ecological insights on this rare and specialized viper, in order to finally delineate conservation guidelines, actualize its IUCN status, and stimulate its full protection.

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Figure 2: Tentative map with the distribution of the genus Pseudocerastes (based on IUCN distribution maps). Brown colour shows the possible distribution of P. persicus, orange colour shows the possible distribution of P. fieldi, red colour shows the rough known distribution of P. urarachnoides and the possible contact area between these three species. Figura 2: Mapa aproximado de la distribución del género Pseudocerastes (basado en los mapas de distribución de la IUCN). El color marrón muestra la posible distribución de P. persicus, el color naranja muestra la posible distribución de P. fieldi, el color rojo muestra aproximadamente la distribución conocida de P.urarachnoides y la posible zona de contacto entre las tres especies del género.

Vipers of the genus Pseudocerastes are characterized by: a head distinct from the neck, covered with small scales; vertical eye pupils; nostril directed outwards and upwards, on a large undivided nasal shield (pierced between two small scales), a larger crescentic anterior and a smaller scale-like posterior (nasal aperture in a large circular or crescentic shield), the upper part of the aperture leading into the supranasal sac; supralabials with serrated lower margin and with inner groove to receive lower lip. This structure is a typical modification in desert species to avoid the ingress of sand in the mouth (see a similar morphology in Eristicophis macmahoni Alcock & Finn, 1897, previously described as Pseudocerastes latirostris Guibé 1957). Body scales are

arranged in 21 – 25 longitudinal rows, none obliquely disposed; keels on body scales do not reach posterior edge of scale but end in swollen knob before outer edge, keels are not serrated; ventrals are rounded, without lateral keels; tail is short and subcaudals are paired (Leviton et al., 1992; Bostanchi et al., 2006). The genus Pseudocerastes occurs in Middle East. While P. persicus and P. fieldi have wide distributions (Ananjeva et al., 2010; Fathinia & Rastegar- Pouyani, 2010; Uetz & Hosek, 2014), P. urarachnoides has been recorded only in a small area in western Iran (Figure 2). The political instability in Iraq and its border with Iran, together with low detection of these vipers hampered the precise knowledge on the distribution of this species. Pseudocerastes persicus

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and P. fieldi have been recorded in or around the distribution area of P. urarachnoides, suggesting a possible sympatric area between two or three of these species (Ananjeva et al., 2010;

Fathinia & Rastegar- Pouyani, 2010; Gholamifard & Esmaeili, 2010).

Differences between P. persicus and P. fieldi are very vague. According to Fathinia & Rastegar- Pouyani (2010), the most obvious external morphological difference between them are the dorso-lateral scale rows (all strongly keeled in P. persicus, whereas in P. fieldi several lateral rows are nearly smooth and the outer rows are entirely without keels) and the tail (P. fieldi has a significantly shorter tail; Figure 1). Unfortunately, studies exploring the genetic differences within this snake genus only included P. fieldi samples from Israel, location far off the contact area (Lenk et al., 2001; Wuster et al., 2008; Fathinia et al., 2014). Thus, in order to clarify the distribution and relationships between these species (e.g. possible strict sympatry or habitat segregation), the status of this genus in the contact areas (Khuzestan, Ilam and Kermansah) needs a more comprehensive study, both morphological and genetically (mitochondrial and nuclear DNA analysis). Since phenomena of hybridization and genetic exchange occur occasionally, secondary contact zones between phylogenetically closely related species have received much attention during the last decades. Therefore, the study of these areas is important as a tool in understanding the processes of speciation that are responsible for the current biodiversity patterns (Martínez-Freiría, 2009). Caudal luring. Vipers are usually slow animals and their main way to hunt is ambushing. This strategy can be a difficult way to survive in places with low density of preys.

Figure 3: Comparison between the tail of P. urarachnoides (a) and a Solifugae spider (b). It is an example since this spider is nocturnal and the viper’s bird-prey are diurnal. Figura 3: Comparación entre la cola de P. urarachnoides (a) y un solífugo (b). Se trata de un ejemplo porque los solífugos son nocturnos y probablemente los pájaros-presa de las víboras no los conocen.

Vipers show behavioral adaptations to get -sometimes extremely- close to their prey. For example, burying most of the body in the sand like Cerastes sp. in most of their distributional ranges, ambushing around streams in extreme desert places like for example Echis coloratus in Ein Gedi (Israel) (Tsairi & Bouskila, 2004), climbing trees like Macrovipera schweizeri (Werner, 1935) in Milos (Greece) (Nilson et al., 1999), or climbing to a rock fissure for ambushing geckos like Echis omanensis (authors, unpublished data). Moreover, some species of vipers have developed a striking strategy to attract preys to them, as for example the caudal luring. Although it is not only used by snakes, this hunting mechanism consists in moving a

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Photo Gabriel Martínez

Photo Javier Gallego

Figure 4: (a) Habitat of P. urarachnoides. (b) Microhabitat where a P. urarachnoides individual was found. Figura 4: (a) Hábitat de P. urarachnoides. (b) Microhabitat donde se encontró un espécimen de P. urarachnoides.

(usually) colored tail resembling a vermiform invertebrate in the presence of a prey (Heatwole & Davison, 1976). Many viper species use this way to capture their prey. Conspicuously colored tails and luring behaviour are exhibited mostly by juveniles, and in most cases both are lost before sexual maturation (Heatwole & Davison, 1976; Neill, 1960 ). However, both P. persicus and P. fieldi adults show a tail with different coloration of the rest of the body (Figure 1c, 1f ), so, it is very likely that both species make caudal luring to capture birds, their common prey (Ananjeva et al., 2010; Bar & Haimovitch, 2012). Pseudocerastes urarachnoides has developed a more complex tail ornamentation, more similar to a spider than a simple worm (Figure 3), that is used to attract the insectivore birds in habitats with many competitors. Ecological insights of Pseudocerastes urarachnoides. During a fieldtrip in spring 2014, we visited the Ilam areas of Chakar, Bina and Bijar (Western Iran) following Fathinia et al. (2009). With the help of a local person (M.M.) native of Ilam, we visited a valley composed by a stream with few water, and vertical rocky slo-

pes mostly composed of rocks (gypsum), bushes and just few trees (Figure 4a), and we found two individuals of P. urarachnoides. The first viper was resting in a gypsum hole, more than 4 m above the ground, in an extreme vertical surface, maintaining a total cryptic effect brought about by its pattern, coloration and immobility with the spider-tail just close to the head. The hole was at some centimetres from a small tree. The snake was ambushing at 17:00h, approximately at 27ºC and receiving directly the sunbeams, and maintained in the same position at 20.00 h (Figure 4b). Both behaviour and position in relation to the tree suggest the species was waiting for Photo Gabriel Martínez

Figure 4: Defensive position of a P. urarachnoides viper. Figura 4: Posición defensiva de P. urarachnoides.

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birds (confirming the hypothesis of Bostanchi et al. (2006) and Fathinia et al. (2009)). The second viper was found receiving the sunbeams and totally immobile in a vertical surface, 2.5 - 3 m above the ground, with some gypsum holes and close to a small tree. Once captured, the viper made a hissing sound and adopted the typical viper defensive position, ready to attack, raising head and neck from the ground and abruptly striking at its target without warning (behaviour already described by Fathinia et al. (2009)) (Figure 5). After taking some photos, the viper was released in the hole where it was captured. According to M.M., during spring and autumn, P. urarachnoides expend most part of the sun hours ambushing close to the small trees, and in the hottest months they enter in the deepest parts of the holes to avoid the extreme hot weather (up to 50ºC according to Fathinia et al. (2009)). This is suggesting that its diet is likely exclusively based on birds in the case of adults. Sexual activity is nocturnal, as well as probably displacements (M.M. personal observation). Although based on few field observations, the tail morphology, habitat use, and hunting behaviour suggest that P. urarachnoides is a very specialized predator, and consequently, vulnerable to several human-related threats. Conservation remarks. Collection from the wild for the pet trade is known for both P. persi-

cus and P. fieldi, as well as for other ends, causing locally extinction of some populations (Ananjeva et al., 2010; Amr et al., 2012). The unique characteristics and the recently description of P. urarachnoides made this species as potentially threatened by future overcollection for the international pet trade (Anderson & Papenfuss, 2009). According to T. Mazuch, it is already possible to find this species in European terrariums. This factor, together with its small distribution range, makes prevention actions extremely necessary to avoid this snake becoming a critically endangered species in the next few years. The most realistic preventives are to keep the records of this snake in secret (specially the valleys with the highest densities of this viper), make a strict law to protect this species against the collection, and include the areas where it occurs in Nature Reserves against any kind of hunting practice. Although the IUCN guidelines by Anderson & Papenfuss (2009) listed P. urarachnoides as Data Deficient, further investigations aimed at uncovering its life-history traits and actualizing its distribution are necessary to better protect this endangered species. Acknowledgements: Special thanks to S. Carranza and F. Amat for their photos. To S. Anderson, F. Amiri, B. Fathinia for their advices before the trip and to M.M., for his help in the field. To A. Sánchez for the English revision of the text and to O. Jiménez, for the map.

References Amr, Z.S.S., Al Johany, A.M.H., Baha El Din, S., Disi, A.M., Nilson, G. & Werner, Y.L. 2012. Pseudocerastes fieldi. In: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.2. <www.iucnredlist.org> [Accessed: June 4, 2014]. Ananjeva, N., Nilson, G., Anderson, S.C., Andrén, C., Tok, V., Ugurtas, I., Sevinç, M., Böhme, W. & Crochet, P.A. 2010. Pseudocerastes persicus. In: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.2. <www.iucnredlist.org> [Accessed: June 4, 2014].

Anderson, S.C. & Papenfuss, T. 2009. Pseudocerastes urarachnoides. In: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.2. <www.iucnredlist.org> [Accessed: June 4, 2014]. Bar, A. & Haimovitch, G. 2012. A field guide to reptiles and amphibians of Israel. Privately published. Herzlyia. Bostanchi H., Anderson S.C., Kami, H.G. & Papenfuss Th.J. 2006. A new species of Pseudocerastes with elaborate tail ornamentation from western Iran (Squamata: Viperidae). Proceedings of the California Academy of Sciences, Series 4, 57: 443 – 450.

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Fathinia, B. & Rastegar-Pouyani, N. 2010. On the species of Pseudocerastes (Ophidia: Viperidae) in Iran. Russian Journal of Herpetology, 17: 275–279. Fathinia, B., Anderson, S.C., Rastegar-Pouyani, N., Jahani, H. & Mohamadi, H. 2009. Notes on the natural history of Pseudocerastes urarachnoides (Squamata: Viperidae). Russian Journal of Herpetology, 16: 134–138. Fathinia, B., Rastegar-Pouyani, N., Rastegar-Pouyani, E., Toodeh-Dehghan, F. & Rajabizadeh, M. 2014. Molecular systematics of the genus Pseudocerastes (Ophidia: Viperidae) based on the mitochondrial cytochrome b gene. Turkish Journal of Zoology, 38: doi:10.3906/zoo-1308-25. Gholamifard, A. & Esmaeili, H.R. 2010. First record and range extension of Field’s horned viper, Pseudocerastes fieldi Schmidt, 1930 (Squamata: Viperidae), from Fars province, southern Iran. Turkish Journal of Zoology, 34: doi:10.3906/zoo-0903-13. Heatwole, H. & Davison, E. 1976. A review of caudal luring in snakes with notes on its occurrence in the Saharan sand viper, Cerastes vipera. Herpetologica, 32: 332-336. Lenk, P., Kalyabina, S., Wink, M. & Joger, U. 2001. Evolutionary relationships among the true vipers (Reptilia:

Viperidae) inferred from mitochondrial DNA sequences. Molecular Phylogenetics and Evolution, 19, 94–104. Leviton, A.E., Anderson, S.C., Adler, K. & Minton, S.A. 1992. Handbook to Middle East Amphibians and Reptiles. Contributions to Herpetology, No. 8, Society for the Study of Amphibians and Reptiles. Oxford, Ohio, USA. Martínez-Freiría, F. 2009. Biogeografía y ecología de las víboras ibéricas (V. aspis, V. latastei y V. seoanei) en una zona de contacto en el norte peninsular. Tesis doctoral. Universidad de Salamanca. Salamanca Neill, W.T. 1960. The caudal lure of various juvenile snakes. Quarterly Journal of the Florida Academy of Sciences, 23:173–200. Nilson, G., Andren, C., Ioannidis, Y. & Dimaki, M. 1999. Ecology and conservation of the Milos viper, Macrovipera schweizeri (Werner, 1935). Amphibia-Reptilia, 20: 355-375. Tsairi, H. & Bouskila, A. 2004. Ambush site selection of a desert snake (Echis coloratus) at an oasis. Herpetologica, 60: 13-23 Uetz, P. & Hošek, J. 2014. The Reptile Database. <http:// www.reptile-database.org/> [Accessed: June 16, 2014]. Wüster, W., Peppin, L., Pook, C.E. & Walker, D.E. 2008. A nesting of vipers: Phylogeny and historical biogeography of the Viperidae (Squamata: Serpentes). Molecular Phylogenetics and Evolution, 49: 445-459.

Predation of an adult of Agama impalearis by Falco tinnunculus in eastern Morocco Luis García-Cardenete1, M. Victoria Flores-Stols2, Francisco Jiménez-Cazalla3 & Saúl Yubero4 Cl. Carrera de S. Agustín, 24. 2º A. 18300 Loja. Granada. C.e.: luisgcardenete@yahoo.es Plaza de España, 1. 13343 Villamanrique. Ciudad Real. 3 Avda. Italia, 5. 2º D. 11205 Algeciras. Cádiz. 4 Cl. Real, 47. 5º B. 51001 Ceuta. 1 2

Fecha de aceptación: 5 de noviembre de 2015. Key words: Agama impalearis, Falco tinunculus, prey, predation, diet, Morocco.

Resumen: Se presenta un caso de depredación de cernícalo común (Falco tinunculus) sobre un adulto de agama común (Agama impalearis) en el este de Marruecos.

Despite being the most widespread reptile species (Bons & Geniez, 1996), omnipresent and probably the most abundant in Morocco, the natural history of Agama impalearis is still partially known. Several studies have shed light on its diet (Znari & El Mouden, 1997a, and references cited therein), reproduction (e.g., Znari & El Mouden, 1997b), ontogeny (El Mouden et al., 1997) or demography (Znari et al., 1998). The list of species which prey and feed on this saurian, given its

wide distribution, abundance, phenology and ecology, must be – presumably – rather long. Nevertheless, references in that regard are lacking or scarce. Pleguezuelos & Fahd (2004) mention Hemorrhois hippocrepis among ophidians which feed on this agamid. In Schleich et al. (1996) only ophidians are listed (Hemorrhois algirus, Malpolon monspessulanus, Psammophis schokari and Rhageris moilensis) and two raptor species (Buteo rufinus and Falco biarmicus).

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Pho tos M

.V. F lores -Stols

Figure 1: Adult female of F. tinnunculus perched with an adult of A. impalearis recently captured. Figura 1: Hembra adulta de F. tinnunculus posada con un adulto de A. impalearis recién capturado.

Figure 2: F. tinnunculus in full flight with its prey. Figura 2: F. tinnunculus en vuelo con su presa.

An observation of predation by another raptor (Falco tinnunculus) is presented here. On 30 March 2015 an adult female could be observed and photographed perched on the ground with an adult male of A. impalearis between its claws (Figure 1). It left the ground in the presence of the observers, carrying its prey between its inferior extremities up to a nearby hill (Figure 2). The location of this observation is an esparto grass area (Stipa tenacissima) along the 3479 country road that goes through the southwestern part of the Plateau du Rekkam, northeast

from Anoual, in La Oriental province (coord. 32.805110º / 3.254261; 1.535 masl). Given the abundance of A. impalearis in the rocky outcrops of the Plateau du Rekkam, just as in many other habitats throughout the Western Maghreb, where it coincides with the small member of the Falconidae family, also abundant, it is very probable that the saurian may be part of the regular diet of the bird of prey, mostly in its juvenile and subadult forms, easier to capture and handle for a raptor so widespread known as a saurian eater (Martínez-Padilla, 2006).

References Bons, J. & Geniez, P. 1996. Amphibiens et reptiles du Maroc (Sahara Occidental compris). Atlas Biogéographique. Asociación Herpetológica Española. Barcelona. El Mouden, E., Francillon-Vieillot, H., Castanet, J. & Znari, M. 1997. Skeletochronological study of age, maturity, growth and longevity in the North African agamid, Agama impalearis Boettger, 1874. Annales Des Sciences Naturelles, 18:63–70. Martínez-Padilla, J. 2006. Cernícalo vulgar – Falco tinnunculus. In: Carrascal, L.M. & Salvador, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Accessed: August 7, 2015]. Pleguezuelos, J & Fahd, S. 2004. Body size, diet and reproductive ecology of Coluber hippocrepis in the Rif (Northern Morocco). Amphibia–Reptilia, 25: 287–302.

Schleich, H.H., Kastle, W. & Kabisch, K. 1996. Amphibians and Reptiles of North Africa. Koeltz Scientific Publishers. Koenigstein. Znari, M. & El Mouden, E. 1997a. Seasonal changes in the diet of adult and juvenile Agama impalearis (lacertilia: Agamidae) in the central Jbilet mountains, Morocco. Journal of Arid Environments, 37: 403-412. Znari, M. & El Mouden, E. 1997b. Sexual dimorphism, reproductive and fat body cycles in Bibron’s agama (Agama impalearis, Boettger, 1874) (Sauria: Agamidae). Herpetologica, 53: 411-422. Znari, M., El Mouden, E. & Boumezzough, A. 1998. Structure et dynamique d’une population d’Agama impalearis (Sauria: Agamidae) dans les Jbilets centrales, Maroc. Revue d´Écologie la Terre et la Vie, 53: 411-422.

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Sobre el dimorfismo sexual de Hemorrhois hippocrepis en la península ibérica Francisco Jiménez-Cazalla Avda. de Italia, 5. 11205 Algeciras. Cádiz. C.e.: fjimenezcazalla@gmail.com Fecha de aceptación: 9 de noviembre de 2015. Key words: sexual dimorphism, dichromatism, Hemorrhois, Iberian Peninsula.

La culebra de herradura (Hemorrhois hippocrepis) es un ofidio de distribución iberomagrebí (Sindaco et al., 2013), si bien existen algunas poblaciones insulares introducidas en el Mediterráneo (Mateo et al., 2011). El dimorfismo sexual en esta especie viene determinado por diferencias en folidosis, tamaño y proporciones corporales (Feriche, 1989; Feriche et al., 1993). Existen diferencias en el número de escamas ventrales (machos 221237; hembras 230-242) y en el de subcaudales (machos 99-109; hembras 97-106), así como una diferencia de talla favorable a los machos, los Figura 1: Individuos matados durante la cópula. En el centro de la imagen la hembra, de menor tamaño y menos colorida que el macho .

la za l Ca ezén Jim F. to Fo

cuales muestran un mayor tamaño relativo de la cola, además de una cabeza más ancha (Feriche, 1989; Feriche et al., 1993). El objetivo de este estudio consiste principalmente en analizar las diferencias sexuales en la coloración. Se examinaron 57 ejemplares colectados en la provincia de Cádiz con una longitud hocico-cloaca (LHC) superior a 65 cm, talla a la que tanto hembras como machos son sexualmente maduros (Pleguezuelos, 1998a). La determinación del sexo se realizó mediante cánula lubricada con vaselina estéril, salvo en los casos en que fue posible la visualización de los hemipenes. Tan sólo se midieron dos variables morfométricas, longitud hocico-cloaca (LHC) y longitud de la cola. El peso fue tomado en los ejemplares de mayor tamaño. El análisis de la biometría corrobora los datos existentes en cuanto al tamaño (Feriche, 1989; Feriche et al., 1993), mostrando los machos LHC superiores (hembras = 78,48 ± 1,33 cm; machos = 97,88 ± 1,68 cm; t de Student con corrección de Welch para varianzas no homogéneas: t53,18= 4,64; P = 0,02). Las hembras parecen no alcanzar los 150 cm de longitud total, mientras que los machos suelen llegar a superar esta medida. En dos cópulas observadas en la naturaleza el macho mostró una talla significativamente mayor que la de la hembra (Figura 1). El mayor peso en hembras fue de 380 g, mientras que un macho alcanzó los 982 g. Los individuos determinados como hembras (n = 24; rango de LHC: 65,5-110 cm), mostraron una coloración de fondo grisácea, variando

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45 Fotos F. JimĂŠnez-Cazalla

Figura 2: Individuos determinados como hembras (a,b,c,d) de 76,5 cm, 95,5 cm, 72 cm y 86,5 cm de LHC, respectivamente. Individuos determinados como machos (e, f, g, h) de 121 cm, 135 cm, 96 cm y 119,5 cm de LHC, respectivamente.

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Fotos F. Jiménez-Cazalla

Figura 3: Ejemplos de similitud en la coloración de ambos sexos. (a) Hembra de 110 cm de LHC. (b) Hembra de 81 cm de LHC. (c) Detalle de las manchas dorsales del individuo anterior. (d) Macho de 114,5 cm de LHC. (e) Macho de 87,5 cm de LHC. (f ) Detalle de las manchas dorsales del individuo anterior.

del gris oliva al gris pardusco. En aquellos ejemplares de tonalidad más clara, las manchas dorsales y costales eran de color marrón, mostrando un contorno negro seguido de un anillo exterior amarillento o blancuzco (Figura 2a-d). En los que presentaron una coloración de fondo más oscura, el contorno negro de las manchas dorsales y costales era poco o nada apreciable. En estos, la librea queda menos contrastada aunque definida por el anillo amarillento (Figura 1 y 3a).

Los individuos determinados como machos (n = 33; rango de LHC: 65-135 cm), de tallas comprendidas entre 100 y 135 cm, presentaron en la mayoría de los casos (72,3%; n = 18) una coloración de fondo negra salpicada de amarillo, siendo la profusión de tales salpicaduras más intensa en la región del cuello y pudiendo variar significativamente entre individuos. Las manchas dorsales y costales eran de color negro, conservando frecuentemente tonos marrones la primera

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mancha dorsal, y en ocasiones las del primer tercio del cuerpo (Figura 2e-h). Con menor frecuencia se observaron coloraciones de fondo grisáceas, en diferentes tonalidades, apareciendo más habitualmente en individuos de tallas comprendidas entre 65 y 100 cm (66,6%; n = 15). En estos casos el dimorfismo puede resultar menos acentuado, si bien el moteado amarillento fue generalmente más profuso y las manchas dorsales en los dos tercios posteriores del cuerpo fueron más oscuras que las exhibidas por las hembras de tonalidad clara (Figura 3c, f). Más raramente se observaron individuos con escaso moteado amarillento o blancuzco (6% del tamaño de muestra total), pudiéndose dar entonces coloraciones todavía más parecidas entre ambos sexos (Figura 3a, d) En H. hippocrepis la coloración negra y amarilla parece ser exclusiva de machos. Esta coloración puede observarse en individuos de 65 cm LHC, aunque es más frecuente en aquellos de más de 100 cm LHC. Los casos en los que no llega a manifestarse totalmente podrían deberse tanto a la tardanza en su adquisición por parte de algunos machos adultos jóvenes, como a la existencia de cierta variabilidad fenotípica. No se observó dimorfismo en cuanto a la coloración ventral, siendo esta anaranjada o rosácea, con marcas oscuras en los laterales, y con frecuencia moteado oscuro más o menos profuso en el resto

de su superficie. Tan sólo un individuo macho presentó el patrón invertido, mostrando una coloración oscura con algo de moteado rosáceo. Estos resultados muestran un dimorfismo similar al exhibido por otros ofidios como Toxicodryas blandingii, Dispholidus typus o Malpolon monspessulanus, donde las hembras conservan un aspecto similar al juvenil, mientras que en los machos se produce un cambio ontogénico más acentuado, mostrando libreas diferentes o coloraciones más llamativas (Pleguezuelos, 1998b; Marais, 2004; Spawls et al., 2004). En estas especies se observan también casos en que el dimorfismo resulta menos evidente, existiendo individuos que pueden exhibir caracteres propios del sexo contrario, como las coloraciones pardas en machos de Dispholidus typus (Marais, 2004) o la presencia de la mancha oscura en el primer tercio del cuerpo en hembras de Malpolon monsspesulanus (Pleguezuelos, 1998b). En resumen, H. hippocrepis presentaría en la península ibérica dimorfismo sexual en la coloración dorsal, no existiendo variación en el diseño. Esta diferencia de coloración llega a ser muy significativa (Figura 2) posibilitando la identificación de individuos machos a simple vista. Sin embargo, la existencia de individuos en los que no se observó un cambio significativo (Figura 3) obligaría a verificar el sexo en aquellos con fenotipo femenino a fin de evitar posibles confusiones.

Referencias Feriche, M. 1989. Biometria, folidosis y diseño de Coluber hippocrepis Linnaeus 1758 y Elaphe scalaris (Schinz, 1982) (Ophidia, Colubridae) en el suroeste de la Península Ibérica. Tesis de Licenciatura. Universidad de Granada. Granada. Feriche, M., Pleguezuelos, J.M & Cerro, A. 1993. Sexual dimorphism and sexing of mediterranean colubrid snakes based on external characteristic. Journal of Herpetology, 27: 357-362. Marais, J. 2004. A Complete Guide to the Snakes of Southern Africa. Struik. South Africa. Mateo, J.A., Ayres, C. & López-Jurado, F. 2011. Los anfibios y reptiles naturalizados en España: Historia y evolución de una problemática creciente. Boletín de la Sociedad Herpetológica Española, 22: 2-42. Pleguezuelos, J.M. 1998a. Coluber hippocrepis (Linnaeus

1758). 347-358. In: Salvador, A. (coordinador), Reptiles. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, Vol 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. Pleguezuelos, J.M. 1998b. Malpolon monsspesulanus (Hermann, 1804). 408-426. In: Salvador, A. (coordinador), Reptiles. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, Vol 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. Sindaco, R. Venchi, A. & Grieco, C. 2013. The Reptiles of the Western Palearctic. Vol 2: Annotated checklist and distributional atlas of the snakes of Europe, North Africa, Middle East and Central Asia. Societas Herpetologica Italica. Edizioni Belvedere. Italy. Spawls, S., Howell, K., Drewes, R. & Ashe, J. 2004. A Field Guide to the Reptiles of East Africa. A & C Black. London.

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Observaciones de agresión entre machos de Hemorrhois hippocrepis durante el periodo reproductor en el suroeste ibérico Francisco Jiménez-Cazalla1 & José Ramón Lora2 Avda. de Italia, 5. 11205 Algeciras. Cádiz. C.e.: fjimenezcazalla@gmail.com Cl. Santa María del Campo, 4. 41008 Sevilla.

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Fecha de aceptación: 23 de noviembre de 2015. Key words: mating season, male-male combat, Hemorrhois hippocrepis.

Los combates intraespecíficos entre machos de ofidios durante el periodo reproductor han sido descritos en las familias Boidae (Pizzatto et al., 2006), Pythonidae (Schuett et al., 2001), Elapidae (Firmage & Shine, 1996), Colubridae (Muniz-Da-Silva & Almeida-Santos, 2013) y, especialmente, Viperidae, donde se ha observado en la totalidad de las especies de los géneros Agkistrodon y Sistrurus (Ernst & Ernst, 2012a) y Crotalus (Ernst & Ernst, 2012b). Firmage & Shine (1996) sugieren la posibilidad de que este comportamiento sea algo generalizado, señalando que los casos conocidos se deben fundamentalmente a observaciones fortuitas. La descripción de estos combates muestra unas pautas claras, si bien existen diferencias entre las distintas especies. Se describen casos en los Foto J. Ramón Lora

Figura 1: Combate entre machos de H. hippocrepis observado en el P.N. Brazo del Este, Sevilla.

que los individuos permanecen horizontalmente con la cabeza en posición oblicua o ligeramente elevada, siendo más habituales aquéllos en los que los contrincantes elevan la parte anterior del cuerpo verticalmente; en ambas situaciones los individuos participantes intentan mantener la cabeza por encima de la del adversario mediante un continuo entrelazamiento, llegando a producirse en algunas especies golpes o presiones para mantenerlo contra el suelo (Schmidt, 1995; Firmage & Shine, 1996; Muniz-Da-Silva & Almeida-Santos, 2013; Lillywhite, 2014). Por otra parte existen casos en los que no se produce entrelazamiento durante el combate, observándose tan sólo el posicionamiento sobre el dorso del rival (Schmidt, 1995). Salvo excepciones, no se producen mordeduras en especies venenosas (Lillywhite, 2014), lo que sí es señalado en especies que no lo son (Firmage & Shine, 1996). Este comportamiento fue inicialmente confundido con danzas de cortejo, hasta que Shaw (1948) aclaró que en realidad se trataba de luchas ritualizadas entre machos por la posesión de una hembra. El comportamiento de cortejo o estimulación entre macho y hembra previo a la cópula está ampliamente documentado en las diferentes familias de ofidios, sin que se haya descrito por el momento la elevación vertical y simultánea durante el entrelazamiento (Lillywhite, 2014). El 2 de junio de 2009, en el Paraje Natural del Brazo del Este (Sevilla), se observaron dos adultos de similar talla de Hemorrhois hippocrepis con la

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parte anterior del cuerpo levantado y las cabezas enfrentadas. Tras varios segundos ambos se entrelazaron con fuerza manteniendo el primer tercio del cuerpo elevado (Figura 1), lo que coincide con la descripción de un combate entre machos. La proximidad de personas hizo que los individuos abandonaran el lugar precipitadamente, impidiendo hacer una observación más prolongada. Posteriormente, el 6 de junio de 2012, pudo observarse en Algeciras (Cádiz) la interacción entre dos machos de distinta talla (134 cm y 150 cm LT), consistente en la elevación del primer tercio del cuerpo y la realización de movimientos ondulantes, durante los cuales las cabezas quedaron enfrentadas y momentáneamente estáticas. Tras 20 s, el individuo de menor talla emprendió la huida, siendo alcanzado por su oponente el cual le propinó varios mordiscos en la parte anterior del cuerpo. Hemorrhois hippocrepis presenta, junto con Malpolon monspessulanus, espermatogénesis primaveral y prenupcial, produciéndose la máxima recrudescencia testicular durante el mes de mayo, no teniendo lugar la ovulación hasta finales de dicho mes, una vez la espermatogénesis se

ha completado (Feriche et al., 2008). En el Campo de Gibraltar (Cádiz) dos cópulas observadas en la naturaleza tuvieron lugar un 22 y 25 de mayo (F. Jiménez-Cazalla, datos no publicados), coincidiendo con lo datos expuestos por otros autores (Pleguezuelos, 1998), por lo que el periodo de máxima actividad sexual parece situarse en la segunda quincena de este mes. La ovoposición se produce entre finales de junio y comienzos de julio, pudiéndose observar los primeros neonatos a mediados de agosto (Pleguezuelos, 1998). Ambas agresiones, acontecidas a comienzos de junio, tuvieron lugar por consiguiente dentro del periodo de acoplamientos, coincidiendo con las observaciones de agresión intraespecífica en Malpolon monspessulanus en la península ibérica (Feriche, 1998) , y responderían a la competencia existente entre machos por el acceso a las hembras. Pese a lo escaso de las observaciones y la brevedad de éstas, lo descrito en la presente nota demostraría la existencia de agresividad intraespecífica en H. hippocrepis, tanto en forma de combates ritualizados como de agresión mediante mordedura, ampliando así el número de especies ibéricas en que se conoce esta conducta.

Referencias Ernst, C.H. & Ernst, E.M. 2012a. Venomous Reptiles of the United States, Canada and Northern Mexico. Volumen 1. Heloderma, Micruroides, Micrurus, Pelamis, Agkistrodon, Sistrurus. The Johns Hopkins University Press. Baltimore. Ernst, C.H. & Ernst, E.M. 2012b. Venomous Reptiles of the United States, Canada and Northern Mexico. Volumen 2. Crotalus. The Johns Hopkins University Press. Baltimore. Feriche, 1998. Ecología reproductiva de los colúbridos del sureste de la Península Ibérica. Tesis doctoral. Universidad de Granada. Granada. Feriche, M., Pleguezuelos, J.M. & Santos, X. 2008. Reproductiva ecology of the Montpellier snake, Malpolon monspessulanus (Colubridae), and comparison with other sympatric colubrids in the Iberian Peninsula. Copeia, 2: 279-285. Firmage, M. & Shine R. 1996. Battles for mates and food: Intraspecific combat in island tiger snakes (Notechis ater) from southern Australia. Amphibia-Reptilia, 17: 55-65. Lillywhite, H.B. 2014. How Snakes Work. Structure, Function and Behaviour of the World`s Snakes. Oxford University

Press. New York. Muniz-Da-Silva, D. & Almeida-Santos, S.M. 2013. Male-male ritual combat in Spillotes pullatus (Serpentes: colubridae). Herpetological Bulletin, 126: 25-29 Pizzatto, L., Manfio, R.H. & Almeida-Santos, S.M. 2006. Male-Male ritualized combat in the Brazilian rainbow boa, Epicrates cenchria crassus. Herpetological Bulletin, 95: 16-20. Pleguezuelos, J.M. 1998. Coluber hippocrepis (Linnaeus 1758). 347-358. In: Salvador, A. (coordinador), Reptiles. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, Vol 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. Schmidt, D. 1995. Breeding and Keeping Snakes. T.F.H. Publications. New Jersey. Schuett, G.W., Gergus, W.A. & Kraus, F. 2001. Phylogenetic correlation between male-male fighting and mode of prey subjugation in snakes. Acta Ethologica, 4. 31-49. Shaw, C.E. 1948. The male combat “dance” of some crotalid snakes. Herpetologica, 4. 137-145.

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Nuevo registro de un ejemplar de Pelobates cultripes albino en Zamora Miguel Rodríguez Esteban Avenida San Agustín, 44. Portal 1. 1º A. 37005 Salamanca. C.e: elornitoblog@hotmail.com Fecha de aceptación: 1 de diciembre de 2015. Key words: Pelobatidae, Western Spadefoot toad, albinism.

El 28 de abril de 2014, durante la realización de un muestreo de anfibios y odonatos en la provincia de Zamora, se halló en una charca temporal un ejemplar albino de Pelobates cultripes, lo que supondría el tercer caso documentado de albinismo en esta especie, después de los descritos en Pontevedra (Bosch, 1991) y Badajoz (Gómez-Serrano, 1994). La observación se produjo en una charca de carácter estacional, originada como resultado del abandono de una antigua gravera, perteneciente al término municipal de Villamor de los Escuderos (comarca de la Guareña, sureste de la provincia de Zamora, UTM 10X10 km: TL86; 879 msnm). La superficie inundable máxima de este punto de agua es de 6700 m2 (6500 m2 en el momento del hallazgo), y está exenta de vegetación acuática en todas las épocas del año, excepto en primavera y verano, cuando en las orillas aflora vegetación acuática de bajo porte. Los alrededores permanecen ocupados por tierras dedicadas al cultivo de la vid y cereal de secano (cebada y avena principalmente). En este punto de agua, la densidad de larvas de P. cultripes era elevada. El individuo en cuestión presentaba una actitud gregaria, relacionánFigura 2: Comparación entre P. cultripes albino y P. cultripes de coloración habitual.

Foto Miguel R. Esteban

Figura 1: Vista lateral de P. cultripes albino.

dose normalmente con el resto de sus congéneres. Destacaba por su coloración monocroma, que podría describirse como una combinación de tonos amarillentos y blanquecinos, lo que le confería un aspecto translúcido. El iris lucía un color plateado, y la pupila era amarronada, al contrario que en el resto de larvas. El pico poseía un tono amarillento apagado, mientras que los dentículos bucales eran negros (Figuras 1 y 2). En la charca muestreada se constató la reproducción de otras especies de anfibios. Así, podemos citar: Pleurodeles waltl, Alytes obstetricans, Bufo calamita, Hyla molleri y Pelophylax perezi. Agradecimientos: A A. Bermejo, por ayudarme con la bibliografía y estructuración de la nota, y por sus acertados consejos sobre las mismas. Foto Miguel R. Esteban

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Referencias Bosch, J. 1991. Albinismo en Pelobates cultripes (Cuvier, 1829) (Amphibia, Anura, Pelobatidae). Revista española de Herpetología, 5: 101-103.

Gómez-Serrano, M. A. 1994. Un nuevo caso de albinismo en Pelobates cultripes. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 5: 36.

Reproduction of Bufo calamita during summer season in the Valencia province Eduardo José Rodríguez-Rodríguez1, Isabel Escrivà-Colomar2 & Francisco Atiénzar3 Cl. Toledo, 1. 3º A. 41010 Sevilla. C.e: edurodrodbio@gmail.com Dpto. de Didáctica de las Ciencias Experimentales y Sociales, Facultad de Educación. Universidad de Sevilla. Cl. Pirotecnia, s/n. 41013 Sevilla. 3 Avda. Sisterón, 5. Pta. 22. 46780 Oliva. Valencia. 1 2

Fecha de aceptación: 3 de diciembre de 2015. Key words: Toad, summer, tadpole.

Resumen: El sapo corredor, Bufo calamita, es una especie que se reproduce en hábitats temporales

y que presenta una elevada plasticidad en cuanto al comienzo, duración y final del periodo reproductor. En las latitudes del sur peninsular la reproducción tiene lugar entre octubre y marzo, mientras que en el norte puede extenderse desde febrero hasta junio. En esta nota describimos indicios reproductivos no incluidos en estos periodos, en el término municipal de Oliva (Valencia), lo que supone una prueba más de la alta plasticidad de esta especie. The Natterjack toad (Bufo calamita), is a species that breeds in temporal wet habitats and shows a high plasticity with respect to the beginning and the end of the breeding season, depending on altitude, latitude, temperature and water availability (Gómez-Mestre, 2014). Banks & Beebee (1986) and Sinsch (1988) reported that long dry periods followed by rain may cause male toads to move to the ponds around two days after the rain, where they form choruses at night. In the Iberian Peninsula both the beginning and the end of the breeding season are highly variable. Towards the South, spawning starts after the first autumnal rains, or in early winter, with the reproductive peak between January and early March (Díaz-Paniagua et al., 2005). In northern Spain, the reproduction takes place between February and early June (Garin-Barrio et al., 2007), although it may be

delayed until May-June in the highest parts of the mountains (García-París et al., 2004). In northern populations, e.g., in Germany, reproduction may start in March and last until late August (Sinsch, 1988). In this note we describe the observation of two events that demonstrate reproduction of this species during summer months, in the locality of Oliva (Valencia, Spain). On August 7 2015, at 11:10 pm, we found a group of calling males (Figure 1) including eight individuals in a pond shore (0.004 km2 and a maximum depth of 0.6 m in a drip irrigation orange fields matrix), observing the same behavior next day at 11:00 pm. The second day we could observe one spawn string already laid but no any ongoing amplexus. No rain events happened around the observation days.

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Figure 1: Locality map. 1: pond, 2: old swimming pool. Figura 1: Localización en el mapa. 1: estanque, 2: antigua piscina.

Photos

Later, on 9 October we found several hundred of metamorphic toads and 50 advanced B. calamita tadpoles inside a semi-dry old swimming pool (Figure 1) holding in the deepest zone (10 m below ground level) water to a depth equal to 0.75 cm (Figure 2). These metamorphs could not leave the pool by their own. At the same time no metamorph was found in the first pond, and only a few advanced tadpoles were discovered in that locality. This observation is an evidence for summer reproduction because the embryonic development lasts 5 - 12 days, depending on the temperature, (González de la Vega, 1988), and the larval phase from 24 days in very ephemeral

ponds to three months in the northern Iberian Peninsula (Masó & Pijoan, 2011). Summer reproduction is an interesting behavior at the latitude observed. The proximate cause was probably water availability due to the drip irrigation field systems because it increases the humidity generated after rain and favors toads’ displacements and reproduction. It would be interesting to study whether or not these amphibians remain reproductive outside the expected period in other crops where irrigation conditions are similar. Alternatively, an unknown variable, ignored by us, may have caused the extraordinary reproductive activity during summer. Francisco Atienzar

Figure 2: Bufo calamita metamorphs and pre-metamorphs found in early October. Figura 2: Metamórficos y pre-metamórficos de Bufo calamita encontrados a principios de octubre.

References Banks, B. & Beebee, T.J.C. 1986. Climatic effects on calling and spawning of the natterjack toad Bufo calamita: Discriminant analyses and applications for conservation monitoring. Biological Conservation, 36: 339-350. Díaz-Paniagua, C., Gómez-Rodríguez, C., Portheault, A. & de Vries, W. 2005. Los anfibios de Doñana. Naturaleza y parques nacionales. Serie técnica. Organismo Autónomo Parques Nacionales. Madrid. García-París, M., Montori, A. & Herrero, P. 2004. Amphibia. Lissamphibia. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. Garin-Barrio, I., San Sebastián, O., Océn-Ratón, M. & Rubio, X. 2007. Estado de conservación de las poblaciones

de sapo corredor Bufo calamita de la costa vasca. Munibe, 26: 292-301 Gómez-Mestre, I. 2014. Sapo corredor - Epidalea calamita. In: Salvador, A. & Martínez-Solano, I. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos. org/> [Consulta: noviembre 2015]. González de la Vega, J.P. 1988. Anfibios y reptiles de la provincia de Huelva. ERTISA. Huelva. Masó, A. & Pijoan, M. 2011. Anfibios y Reptiles de la Península Ibérica, Baleares y Canarias. Ediciones Omega. Barcelona. Sinsch, U. 1988. Temporal spacing of breeding activity in the natterjack toad, Bufo calamita. Oecologia, 76: 399-407.

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Axantismo en Pelophylax perezi: nuevas citas en Cataluña Albert Martínez-Silvestre1, Joaquim Soler1 & Albert Montori2 Centro de Recuperación de Anfibios y Reptiles de Catalunya (CRARC). 08783 Masquefa. Barcelona. C.e.: crarc@amasquefa.com Departament de Biologia Animal, Facultat de Biologia. Universitat de Barcelona. Av. Diagonal, 645. 08028 Barcelona.

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Fecha de aceptación: 3 de diciembre de 2015. Key words: axanthism, Pelophylax perezi, pigmentation.

En anfibios salvajes las aberraciones de coloración más frecuentemente descritas son el albinismo, el melanismo y el leucismo, siendo el axantismo una anomalía mucho menos frecuente (Dubois, 1979; Bechtel, 1995; Rivera et al., 2001; Jablonski et al., 2014). Todas ellas suelen ser el resultado de una mutación génica que afecta al desarrollo y la distribución de los melanocitos y/o a la producción de pigmento (Duellmann & Trueb, 1994; Bechtel, 1995). El axantismo consiste en la ausencia del pigmento amarillo que, como resultado, origina una coloración azul, gris u oscuro, dependiendo del color que debería haber tenido el individuo de no poseer esta carencia. En muchas ocasiones, en animales de coloración oscura, el axantismo suele confundirse con el melanismo, aunque en el axantismo suele discernirse aún el patrón de diseño corporal (Jablonski, 2014). En otros casos el axantismo es mucho más fácil de determinar. En un anfibio de color verde, este color es resultante de la combinación de pigmentos amarillos (xantóforos) y azules (guanóforos). El animal axántico será fácilmente identificable ya que sólo tendrá guanóforos, siendo azulado el color resultante. El axantismo es el fenómeno opuesto al flavismo o xantismo, según el cual el ejemplar es muy amarillento debido a una proliferación anormal del pigmento amarillo (Burgess 1994; Bechtel, 1995). Todas estas alteraciones cromáticas pueden distribuirse total o parcialmente en los individuos que las presentan (Rivera et al., 2001).

Pelophylax perezi es una de las especies de anfibios ibéricos que presenta una mayor variabilidad de color y diseño interindividual (Egea-Serrano, 2014). La coloración general de fondo puede ir del color beige al marrón oscuro, aunque muchos ejemplares son de color verde total o parcialmente. A continuación se documentan una serie de nuevas observaciones en dicha especie: – El primer ejemplar fue localizado en el Pantà de Vallvidrera, Barcelona (31T x: 424582; y: 4585193; 225 msnm) el 7 de julio de 2007 (Figura 1) tras ir a comprobar una observación realizada por Àlex Richter-Boix y Gustavo A. Llorente (comunicación personal) la semana anterior. Este ejemplar se encontraba sobre la vegetación acuática, con otros ejemplares de la misma especie que en ese momento estaban formando un numeroso coro. – El segundo caso aportado fue localizado en primavera de 2015 y se trata de un ejemplar de coloración azul que, tras su análisis Foto Albert Montori

Figura 1: Pelophylax perezi axántico localizado en el Pantà de Vallvidrera (Barcelona).

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1) Foto Joaquim Soler

Figura 2: Pelophylax perezi axántico localizado en una de las balsas del CRARC en Masquefa (Barcelona).

fotográfico (Figura 2), fue catalogado como axántico. Este individuo forma parte de una población estable localizada en una de las balsas exteriores del CRARC (Masquefa) (31T x: 400989; y: 4594670; 257 msnm). La balsa mide 64 m2 y fue construida en 2011 para introducir en ella una población de cría de Emys orbicularis para un programa de reintroducción de ejemplares. También hay peces introducidos de las especies Aphanius Iberus, Barbus haasi, Squalius laietanus y Gobio gobio. Sin embargo, de manera natural, la balsa, al representar un punto de agua permanente, mantiene una población estable y numerosa de P. perezi, Bufo calamita e Hyla meridionalis. De manera esporádica se observan ejemplares de Natrix maura. El axantismo se ha citado en otras especies de anfibios presentes en la península ibérica, si bien el resultado final no siempre es el azul, y dependerá, en consecuencia, del pigmento que esté en combinación con el amarillo en el

patrón normal del individuo afectado. Así, se han descrito casos de axantismo en Salamandra salamandra, Lissotriton helveticus, Alytes obstetricans, B. calamita, Hyla molleri, H. meridionalis y P. perezi (Beebee & Griffiths, 2000; Rivera et al., 2001; Jablonski et al., 2014). En H. meridionalis es quizás donde más se ha citado este fenómeno pigmentario en la península ibérica, localizándose citas puntuales en numerosas localidades (Gonzalez de la Vega et al., 2001; Crespo et al., 1990; Rivera et al., 2001) y numerosas observaciones en Cataluña donde incluso se ha descrito un 2% de afectación en una población, en el mismo embalse donde se localizó el primer caso descrito en el presente trabajo, cerca de Barcelona (Arribas et al., 1996). Cabe destacar que en la balsa del CRARC donde se realiza la presente descripción también se localizan ocasionalmente ejemplares de H. meridionalis azules. El axantismo en el género Pelophylax ha sido citado en diversos puntos de Europa (Jablonski et al., 2014) aunque estos autores en su recopilación de casos de axantismo no lo indican para P. perezi. Sin embargo, se ha citado anteriormente en la península ibérica en Huelva donde se localizó una pequeña población con color azul de fondo (Gonzalez de la Vega, 1994). También se ha observado y fotografiado un ejemplar en la laguna de Cospeito (Lugo) (Rivera et al., 2001). En consecuencia, las dos citas aportadas en este trabajo duplican las existentes en la península ibérica y son las primeras descritas para Cataluña.

Referencias Arribas, O., Rivera, J. & Marti, F. 1996. Nuevos datos sobre la presencia de individuos azules de Hyla meridionalis en el Noroeste iberico. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 7: 25-28. Beebee, T.J.C. & Griffiths, R.A. 2000. Amphibians and Reptiles. A Natural History of the British Herpetofauna. Harper Co-

llins New Naturalist. London. Crespo, E.G., Oliveira, M.E. & Paillete, M. 1990. Sobre una variante azul de Hyla meridionalis (Amphibia, Hylidae) do sul de Portugal. Arquivos do Museu Bocage. Nova Serie, 1: 479 – 482. Dubois, A. 1979. Anomalies and mutations in natural populations of the Rana esculenta complex (Amphibia, Anura). Mitteilung

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1) aus dem Zoologischen Museum Berlin, 55: 59 – 87. Bechtel, H.B. 1995. Reptile and Amphibian variants. Colors, patterns and scales. Krieger publishing Company Malabar. Florida. Burgess, T. (ed). 1994. What is albino? A glossary of terms and a description of some commonly available color mutations in reptiles and amphibians. Reptilian, 4: 6-8. Duellman, W.E. & Trueb, L. 1994. Biology of Amphibians. John Hopkins University Press. Baltimore. Egea-Serrano, A. 2014. Rana común – Pelophylax perezi. In: Salvador, A. & Martínez-Solano, I. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org> [Consulta: 20 septiembre 2015]. Gonzalez de la Vega, J.P. 1994. Hallazgo de un ejemplar de Rana perezi (Seoane, 1885) con cinco extremidades, otro con lí-

nea vertebral de color azul, además de una pequeña población con un color de fondo azul turquesa. 56. In: III Congreso Luso-Español y VII Español de Herpetologia. Badajoz. Gonzalez de la Vega, J.P., Calleja-Salido, D. & Candela-Marín, A. 2001. Individuos azules de ranita meridional (Hyla meridionalis) en la provincia de Huelva. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 12: 18. Jablonski, D., Alena, A., Vlček, P. & Jandzik, D. 2014. Axanthism in amphibians: A review and the first record in the widespread toad of the Bufotes viridis complex (Anura: Bufonidae). Belgian Journal of Zoology, 144 : 93-101. Rivera, X., Arribas, O. & Martí, F. 2001. Revisión de anomalías pigmentarias en los anfibios de la península ibérica y de Europa. Bulletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 15: 39-75.

Caracterización de los medios utilizados por Emys orbicularis durante el periodo de baja actividad de la especie en Zamora Gonzalo Alarcos1, Miguel Lizana2 & Fabio Flechoso2 Cl. Las Acedas, 36 Bis. 49321 Robleda. Zamora. C.e.: e-mail: gonalariz@yahoo.es Departamento de Biología Animal. Universidad de Salamanca. Campus Miguel de Unamuno. 37007 Salamanca.

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Fecha de aceptación: 11 de enero de 2016. Key words: Emys orbicularis, terrapins, activity, hibernation, radiotraking, Spain.

El galápago europeo (Emys orbicularis) ocupa prácticamente todas las regiones circunmediterráneas y parte de oriente medio. En España se restringe básicamente al este y sur, apenas superando las regiones más septentrionales (Keller & Andreu, 2002). En Castilla y León, región donde se realiza el presente estudio, su distribución se centra en el cuadrante suroeste comprendiendo principalmente las provincias de Zamora, Salamanca y sur de Ávila (Alarcos et al., 2013), donde todavía es frecuente encontrar poblaciones con un elevado número de individuos, con áreas de distribución contiguas y poco aisladas entre ellas (Alarcos et al., 2013). No obstante, diversas amenazas dificultan la viabilidad de algunas poblaciones como la pesca deportiva, más concretamente el uso de reteles para la captura de cangrejos, así como la captura de ejemplares y la destrucción o ma-

nipulación de los medios acuáticos y terrestres cercanos a éstos. El desbroce de medios terrestres, limpieza de cubetas de arroyos y ríos, el drenado de los medios acuáticos y su eventual desecación en hábitats ocupados por E. orbicularis son algunas de sus mayores amenazas. Es por esta razón que cualquier dato sobre la biología y uso del espacio puede ser de gran importancia para minimizar posibles daños en actuaciones sobre los hábitats donde viven (véase ejemplo Alarcos et al., 2012). El objetivo de este estudio es la descripción del período y lugar de hibernación de E. orbicularis en una población situada en la provincia de Zamora gracias al seguimiento de seis ejemplares con emisores instalados en su caparazón. La recopilación de los datos del uso del hábitat pueden reducir el impacto sobre las poblaciones de galápagos ocasionado

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por las obras o actuaciones agresivas que se efectúan en el medio acuático y terrestre que usan. La mayoría de estudios en E. orbicularis se centran en el periodo de actividad de la especie, sin apenas datos sobre el uso del espacio durante el periodo de baja actividad, aunque éste corresponde aproximadamente a un tercio del ciclo anual, e incluso más en latitudes altas (Ramos et al., 2009). El estudio se llevó a cabo a lo largo de 3 km del arroyo de Fornillos de Fermoselle, Arribes del Duero, Zamora (UTM 10x10 km QF28; 926 msnm). El medio acuático es un arroyo temporal que durante los meses más secos mantiene el agua en pozas. El clima de la comarca es continental con inviernos fríos y veranos calurosos. Se instalaron emisores TW-3 (Biotracks, UK, 148-149 MHz de señal) en cuatro machos y dos hembras adultas (♂♂: 140.5 mm: rango 136-146 mm; ♀♀: 147 mm: rango 142152 m). El receptor utilizado fue un Albrecht de banda Ancha AE 600 H. Los emisores fueron sujetados en la segunda escama vertebral del caparazón mediante adhesivo epoxi de dos componentes, una resina y un endurecedor, que reaccionan al mezclarse (Araldit rápido). Tras la manipulación inicial, cada individuo fue liberado en el mismo lugar de captura. El

estudio de campo comenzó el 13 de septiembre de 2008 y finalizó el 7 de abril de 2009. Se realizaron 20 visitas con una periodicidad entre siete y 15 días. Tras localizar a los ejemplares se describía su estado de actividad, lugar de localización y distancia de movimiento desde la última captura. El grado de hojarasca del medio se estimó con cuatro valores: nulo (sin hojarasca), bajo (cuando no había apenas materia orgánica), medio (no se llegaba a cubrir el caparazón), y alta (cuando se podría cubrir completamente el caparazón). Los animales no fueron manipulados en ningún caso para no influir en su comportamiento natural. Una vez agotadas las baterías, aproximadamente a los ocho meses, el transmisor fue retirado del caparazón de los animales. Resultados y Discusión Los indicios de hibernación aparecieron a partir de principios de octubre y finalizaron totalmente hacia la primera quincena de marzo. Las hembras se empezaron a localizar en tierra desde principios de octubre, y a partir de noviembre ya no volvieron al agua hasta marzo. Los machos sin embargo se mostraron más activos observándose en un mayor número de distintas localidades, aunque uno Figura 1: Desplazamientos medios recorridos (m) por los ejemplares de E. orbicularis entre localizaciones consecutivas. T: Distancia media total; H: Distancia media de hembras. M: Distancia media de machos.

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de ellos se detectó de forma continua en un mismo punto dentro de una charca. Desde finales de febrero, todos los machos ya estaban en el agua de forma activa. Durante el período de estudio, las observaciones en el agua solían hacerse a profundidades inferiores a 1 m e incluso justo en el límite con la orilla. No obstante cabe señalar que por el tipo de medio acuático sólo dos individuos tenían la posibilidad de elegir más profundidad; el resto ocupaba charcas someras. Algunos individuos se observaron desde la orilla y bajo la superficie del agua totalmente congelada. No se observaron agregaciones durante el período de estudio, y la distancia más pequeña observada entre dos ejemplares fue de 2 m. Desde septiembre hasta febrero, los desplazamientos, realizados generalmente por machos que permanecían en el agua, fueron cortos (pocos metros) entre observaciones consecutivas. Pero a partir de febrero en machos y de marzo en hembras, los desplazamientos fueron más largos, época en que de forma definitiva dejan el medio terrestre. Los machos realizaron desplazamientos máximos entre dos visitas consecutivas de 450 m siendo los de las hembras de 280 m. La

Figura 2: Porcentaje total de las localizaciones terrestres dependiendo del grado de materia orgánica que presentaban.

Tabla 1: Características del medio terrestre utilizado durante la hibernación por E. orbicularis. ID: código del ejemplar con referencia al sexo: (M: macho; H: hembra). %MT: porcentaje de visitas donde se observó cada ejemplar en el medio terrestre. N: número de visitas localizado en un mismo sitio. DA: dosel arbustivo utilizado. GM: Grado de mantillo donde fueron observados (véase texto para una descripción de las categorías). ID

%MT

M12

M54

M94

M135 H175

0 70

H214

N 1 1 1 1 10 2 2 3

DA Zarzas Zarzas Encinas-Retamas Entre piedras Encinas Retamas Encinas Encinas y Piedra

GM Medio Medio Media Nula Alta Baja Alta Alta

14 1 12

Encinas Zarzas Zarzas

Alta Alta Alta

distancia máxima a la charca de origen no fue muy diferente entre machos y hembras (♂♂: rango 230-460 m; ♀♀: rango 115-450 m). El recorrido medio efectuado a lo largo del periodo de monitoreo (Figura 1) fue de 633 m para machos (rango 217-1042 m) y 534 m para hembras (rango 317-751 m). Los galápagos se localizaron en 11 puntos distintos de hibernación en tierra. El 55% de los lugares poseía una alta capa de hojarasca o mantillo, un 27% poseía una capa media, y un 10 % baja o nula. Todas las observaciones se localizaron bajo el dosel de algún tipo de árbol o arbusto, como encinas (Quercus rotundifolia), zarzas (Rubus sp.) y retamas, que coinciden con los arbustos más frecuentes en la zona. Todos los individuos encontrados bajo el dosel de las retamas, que coincidía con un bajo porcentaje de mantillo o con nula hojarasca, fueron encontrados posteriormente en otro lugar bajo encinas o en el agua durante la siguiente visita. Este comportamiento sugiere que las zonas con poca hojarasca no son las más idóneas (Figura 2; Tabla 1).

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La distancia media de selección del emplazamiento con respecto a la orilla fue de 12 m (rango 2-22 m). La distancia recorrida con respecto a la charca origen varió entre 2 y 36 m, siendo la media de 15 m. Durante la segunda quincena de marzo las dos hembras se observaron en intentos de cópula, 11 y 19 días después de la última observación de hibernación en tierra. Periodo de actividad. En la población estudiada observamos que aparecen indicios de hibernación desde octubre hasta mediados de marzo. Estos resultados coinciden con otros trabajos dentro del mismo área de estudio (Alarcos et al., 2008, 2010), noreste de España (Ramos et al., 2009), Francia (Cadi et al., 2004; Thienpont, 2005) o Italia (Rovero, 1995). En relación a otros casos en la península ibérica, Ayres & Cordero (1998) determinaron que el período de actividad comprendía de enero a noviembre en Galicia. Sin embargo Malkmus (1982) describió actividad durante todo el año en el sur de Portugal. No obstante, en Doñana Andreu & López-Jurado (1998) describieron un cese de la actividad durante los meses más fríos (diciembre y enero), aunque en días calurosos se observaban individuos asoleándose. La hibernación en el galápago europeo está condicionada por el clima (Cadi et al., 2004; Cadi & Miquet, 2008). Ramos et al. (2009) determinaron que la duración del periodo frío influye en la reducción o aumento del periodo de actividad de la especie en su área de distribución. Por tanto cabe esperar que las zonas climáticas similares a nuestra área de estudio posean un similar patrón de hibernación. Desplazamientos. Hemos observado que tanto machos cómo hembras realizaron desplazamientos para buscar zonas de hibernación, hecho que se describe en otros trabajos (Rovero

& Chelazzi, 1996; Duguy & Baron, 1998; Dall´Antonia et al., 2001, Thienpont, 2005).

Este último autor describe un periodo de baja actividad (septiembre a noviembre) antes de la hibernación y otro posterior (febrero a mayo) caracterizados por desplazamientos poco importantes, una dinámica que también observamos en nuestro trabajo, aunque el periodo posthibernación se centra tan sólo en febrero. No obstante esta diferencia posiblemente se deba a las escalas temporales tomadas, mayores en el anterior trabajo. El periodo posthibernación en nuestro caso queda bastante limitado y posiblemente lo que para nosotros son periodos de desplazamientos largos, son distancias relativamente cortas para los datos obtenidos en Thienpont (2005) ya que nosotros no tenemos en cuenta el periodo de máxima actividad y no podemos comparar con desplazamientos más largos. Zonas de hibernación. Emys orbicularis utiliza los medios acuáticos para hibernar (Lebboroni & Chelazzi, 1991). En nuestra zona de estudio, observamos que varios individuos no dejaron el agua; similar observación fue realizada en poblaciones de Madrid, cuyos individuos se enterraban en el fondo de las charcas (A. Alvarez, comunicación personal). Cadi et al. (2004) y Novotný et al. (2008) observaron, respectivamente, que la mayoría o la totalidad de ejemplares hibernaban bajo el agua. Thienpont et al. (2004) describieron la hibernación en zonas someras. Otros en cambio se enterraron en sus riberas o bajo la vegetación circundante (Andreu & López-Jurado, 1998). Quizás uno de los datos más curiosos de nuestro trabajo es que los casos de hibernación o utilización de medios acuáticos durante la época de hibernación son atribuidos a machos. Además, los machos denotan un mayor cambio de lugares de hibernación que las hembras. Este comportamiento podría estar vincula-

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do a los comportamientos sexuales de esta especie. Existiría una selección sexual hacia aquellos machos que se presentan antes y más activos en las charcas, este hecho da una mayor oportunidad de copular con las hembras que acaban de salir del letargo, puesto que la actividad de cópulas se inicia justo tras la hibernación (Ayres, 2015; este estudio). El medio terrestre seleccionado por los ejemplares fueron arbustos densos de encinas (Quercus rotundifolia) y zarzas (Robur sp.) con una profundidad alta de materia vegetal y un gran mantillo. Datos similares se presentan en estudios previos (Schneeweiss & Steinhauer, 1998; Parde et al., 2000; Thienpont et al., 2004). Condiciones análogas son descritas para el periodo de estivación en una población de la misma región (Alarcos et al., 2012). Sin embargo para este caso los enterramientos eran más superficiales. Es de suponer que este tipo de sustrato les facilita el enterramiento además de actuar como aislante térmico. De hecho, generalmente, aquellos individuos que aparecieron sobre sustratos pobres en mantillo en la siguiente visita habían cambiado a otro lugar con más materia vegetal. Los refugios en tierra con respecto al medio donde fueron marcados no se encontraron a gran distancia o alejados de la orilla, lo que puede indicar que si las condiciones son adecuadas (presencia de arbustos con gran cantidad de mantillo), los individuos no realizan grandes desplazamientos. Esto contrasta con Thienpont et al. (2004), quienes señalaron la realización de grandes desplazamientos para agregarse en zonas adecuadas de hibernación. No hemos observado agregaciones como en otras poblaciones de la península ibérica (J. Pierna, J., comunicación personal) y de Europa (Schneeweiss & Steinhauer, 1998; Meeske, 2000; Thienpont et al., 2004; Novotný et al., 2008),

tal vez debido a la disponibilidad de lugares de hibernación adecuados. Datos sobre la actividad y lugares de hibernación de E. orbicularis pueden ser útiles para minimizar posibles impactos ocasionados por obras o actuaciones sobre poblaciones existentes de galápagos, o para elaborar medidas que las favorezcan y potencien. Algunas de las medidas que sugieren nuestros datos son la necesidad de realizar sondeos y protección de ejemplares antes de cualquier actuación agresiva sobre el medio donde vive E. orbicularis (limpieza de cauce, quema y limpieza de orillas, desbroces, etc.) Estas supervisiones deberían desarrollarse tanto en el medio terrestre cómo en el acuático ya que esta especie utiliza ambos durante el periodo de hibernación. Por otro lado, se sugiere la importancia de constituir un dosel arbustivo desarrollado cerca de los medios acuáticos para crear refugios que sean utilizados para la hibernación o incluso para la estivación (Alarcos et al., 2012). Esta medida posiblemente reduciría los desplazamientos largos, reduciendo a su vez posibles pérdidas por atropellos, capturas y depredación. En definitiva, el conocimiento de la actividad y puntos de hibernación permitirá preservar más eficazmente tanto los medios acuáticos como los terrestres para realizar una buena política de conservación de E. orbicularis (Ficetola et al., 2004). Agradecimientos: Agradecemos en especial por su colaboración en diversos momentos del estudio a A. Álvarez y F. Garcés (GREFA), también a P. Izquierdo. Este estudio ha sido financiado por el proyecto “Distribución y Estado de conservación de los galápagos en Castilla y León” establecido mediante un convenio de la Consejería de Medio Ambiente de la Junta de Castilla y León y la Universidad de Salamanca.

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Referencias Alarcos, G., Ortiz, M., Fernández-Beneítez, M.J., Lizana, M. & Madrigal, J. 2008. Preliminary data on the structure of freshwater turtle populations (Emys orbicularis and Mauremys leprosa) in a stream in the Natural Park of Los Arribes del Duero (Zamora, Spain). Volumen extraordinario. Revista Herpetológica Española, 22: 33-43. Alarcos, G., Flechoso, F., Lizana, M. 2010. Actividad de los galápagos autóctonos. 202-220. In : Distribución y estado de conservación de los galápagos en Castilla y León. Informe inédito. Junta de Castilla y León. Alarcos, G., Flechoso, F., Lizana, M. & Álvarez, R. 2012. Medidas para minimizar los efectos de una actuación agresiva sobre una comunidad de galápagos: un caso práctico. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 103-105. Alarcos, G., Flechoso, G., Lizana, M., Madrigal, J. & Álvarez, F. 2013. Distribución y estado de conservación de los galápagos autóctonos, Emys orbicularis (Linnaeus, 1758) y Mauremys leprosa (Schweigger, 1812), en Castilla y León. Munibe, Scientific Journal of the Aranzadi Society of Sciences, 61: 71- 90. Andreu, A. & López-Jurado, L.F. 1998. Emys orbicularis. 94102, In: Salvador, A. (coord.), Reptiles, Ramos, M.A. (ed.), Fauna Ibérica. Vol. 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales – CSIC. Madrid. Ayres, C. 2015. Galápago europeo – Emys oricularis. In: Carrascal, L.M. & Salvador, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 13 septiembre 2015]. Ayres, C. & Cordero, A. 1998. Actividad del galápago europeo en el noroeste de España. 24. In: Libro de resúmenes del VII congreso nacional y IV Latinoamericano de Etología. Pontevedra. Cadi, A. & Miquet, A. 2008. Habitat use and dispersion of translocated European pond turtle (Emys orbicularis) in Lake Bourget and meta-population Project over the Haut-Rhône. Revista Española de Herpetología, 22: 55-70. Cadi, A., Nemoz, M., Thienpont, S. & Joly, P. 2004. Home range, movements, and habitat use of the European pond turtle (Emys orbicularis) in the Rhône-Alpes region, France. Biologia, Bratislava, 59/Suppl., 14: 89-94. Dall´Antonia, L., Lebboroni, M., Benvenuti, M. & Chelazzi, G. 2001. Data loggers to monitor activity in wild freshwater turtles. Ethology Ecology and Evolution, 13: 81-88. Duguy, R. & Baron, J.-P. 1998. La cistude d’Europe, Emys orbicularis, dans les marais de Brouage (Char.-Mar.): cycle d’activité, thermorégulation, déplacements, reproduction et croissance. Annales de la Société des Sciences Naturelles Charente-Maritime, 8: 781–803. Ficetola, G.F., Padoa-Schioppa, E., Monti, A., Massa, R., De Bernardi, F. & Bottoni, L. 2004. The importance of aquatic and terrestrial habitat for the European pond turtle (Emys orbicularis): implications for conservation planning and management. Canadian journal of Zoology, 82: 1704-1712.

Keller, C., Andreu, A.C. 2002. Emys orbicularis (Linnaeus, 1758). Galápago europeo. 181-186. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Ministerio de Medio Ambiente-Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid. Lebboroni, M. & Chelazzi, G. 1991. Activity pattern of Emys orbicularis L. (Chelonia Emydidae) in central Italy. Ethology Ecology and Evolution, 3: 257-268. Malkmus, R. 1982. Beitrag zur Verbreitung der amphibien und Reptilien in Portugal. Salamandra, 18: 218-299. Meeske, A.C. 2000. Habitat requirements of the European pond turtle (Emys orbicularis) in Lithuania. 27-31. In: Proceedings of the 2nd International Symposium on Emys orbicularis, Chelonii 2. Novotný, M., Danko, S., Burešová, A., Majláth, I. & Havaš, P. 2008. European pond turtle hibernation in southerastern Slovakia: a preliminary report. Revista Española de Herpetología, 22: 139-147. Parde, J.M., Hurstel, S. & Lefèvre, A.C. 2000. Etude éco-éthologique de la Cistude d’Europe dans le Bas-Armagnac (Gers, France), en vue de sa conservation. 73–82. In: Proceedings of the 2nd International Symposium on Emys orbicularis, Chelonii 2. Ramos, S., Franch, M., Llorente, G.A. & Montori, A. 2009. Morphometry and biological cycle of a European pond turtle (Emys orbicularis) population from north-eastern Spain. Revista Española de Herpetología, 23: 117–128. Rovero, F. & Chelazzi, G. 1996. Nesting migrations in a population of the European pond turtle Emys orbicularis (L) (Chelonia Emydidae) from central Italy. Ethology Ecology and Evolution, 8: 297–304. Rovero, F. 1995. Eco-etología della Tartaruga palustre, Emys orbicularis: Uso dell´Habitat de Organizzazzione dellÁtività in una Populazione della Riserva Naturale Monte Rufeno. Tesi di laurea, Università di Firenze. Firenze. Schneeweiss, N. & Steinhauer, C. 1998. Habitat use and migrations of a remnant population of the European pond turtle, Emys o. orbicularis (Linnaeus, 1758), depending on landscape structures in Brandenburg, Germany. 41-46. In: Fritz, U. et al. (eds.), Proceedings of the EMYS Symposium Dresden 96. Mertensiella. Rheinbach. Thienpont, S., Cadi, A., Quesada, R. & Cheylan, M. 2004. Overwintering habits of the European pond turtle (Emys orbicularis) in the Isère department (France). 143-147, In: Fritz, U. & Havas, P. (eds.), Proceedings of the 3rd International Symposium on Emys orbicularis, Kosice 2002. Biologia. Bratislava. Thienpont, S. 2005. Habitats et comportaements de ponte et d´hivernation chez la Cistude dÉurope (Emys orbicularis) en Isère. Diplôme de lÉcole Pratique des Hautes Etudes. Laboratorie de biogéographie et Ecologie des Vertébreés. Association Nature nord-Isère LO PARVI.

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Depredación de una puesta de Podarcis muralis por un miriápodo de la familia Himantariidae Guillem Giner1 & David Gómez2 1 2

Cl. Major, 6. Pta. 5. 43201 Reus. Tarragona. C.e.: salamandru@hotmail.com Av. Francesc Macià, 123. 2º 1ª. 88100 Vilanova i la Geltrú. Barcelona.

Fecha de aceptación: 17 de febrero de 2016. Key words: Podarcis muralis, eggs, predation, Himantariidae.

Podarcis muralis es un lacértido de amplia distribución, que se distribuye por la mayor parte de Europa, especialmente en hábitats eurosiberianos. En la península ibérica se encuentra restringido al tercio norte, en zonas con pluviosidad anual alta, superior a los 800 mm/a, existiendo poblaciones meridionales relictas en cumbres aisladas (Pérez-Mellado, 2002). Su período de reproducción en Catalunya abarca de abril a junio, pudiendo las hembras producir dos o tres puestas de 3-11 huevos, dependiendo de la edad y estado de la hembra, y de la altitud en la que se encuentre (Rivera et al., 2011). Las puestas se depositan en pequeñas galerías de 10-20 cm de profundidad, y, a veces, bajo grandes piedras (Diego-Rasilla, 2009). La depredación sobre puestas de P. muralis por artrópodos se ha documentado en el caso del díptero Sarcophaga protuberans (Pape & Arribas, 1999). En esta nota, presentamos el primer caso de depredación sobre puesta de P. muralis por un miriápodo de la familia Himantariidae. La observación ocurrió el 15 de mayo de 2014 a las 10:20 h aproximadamente durante la realización de un transecto herpetológico en la cuadrícula UTM 10X10 DG46 a 1174 msnm en el municipio de Vidrà (Osona, provincia de Barcelona). En una ladera orientada al S-SE, ocupada por prados con taludes de piedra y algunos matorrales dispersos, y usada para el pastoreo de ganado bovino, se observaron dos puestas, atribuibles a un pequeño lacértido, bajo piedras. Por el tamaño de los huevos, su si-

tuación bajo piedras aisladas en medio del prado, y la detección de algunos individuos adultos a pocos metros del lugar, las puestas se asignaron a P. muralis. Aunque en la zona también se encuentra Podarcis liolepis, la pertenencia de las puestas a esta especie se descartó, ya que la especie, debido a sus afinidades más rupícolas, ocupa únicamente los taludes rocosos dispersos que se distribuyen a los lados y a lo largo de la pista forestal que transcurre por el límite inferior del prado, a más de 100 m de los puntos en los que se observaron las puestas. En la segunda puesta de seis huevos, se observó que uno de ellos estaba siendo depredado por un ciempiés geofilomorfo, de la familia Himantariidae, de unos 120-130 mm. El animal había abierto un agujero en el huevo (Figura 1a), y se encontraba con la cabeza y los primeros anillos en el interior de éste, mientras se alimentaba. El animal notó rápidamente el calor del sol en su cuerpo, empezó a agitarse violentamente para desprenderse del huevo (Figura 1b), y desapareció rápidamente por un agujero. Dada la rapidez de la reacción sólo pudo fotografiarse el momento cuando el miriápodo ya había dejado de alimentarse. El resto de la puesta resultaba intacta (Figura 1c). El ciempiés había emergido por un agujero desde debajo de la cámara en la que se encontraba la puesta. Los ciempiés geofilomorfos (orden Geophilomorpha) son animales de vida subterránea, con un cuerpo muy estrecho y alargado. Son depredadores de fauna edáfica

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Fotos Guillem Giner

y subterránea, tales como lombrices, pequeños insectos, etc., a los que neutralizan haciendo uso de su primer par de patas, más robustas que el resto, y provistas de aparato inoculador de veneno. Desconocemos si el ciempiés descubrió los huevos por señales químicas y se encaminó hacia ellas, o si fue una conducta oportunista

Figura 1: (a) El ejemplar de Himantharium sp., una vez había salido del huevo después de contorsionarse. (b) Primer plano de la incisión practicada en un huevo de P. muralis por el miriápodo, donde había introducido la cabeza y los primeros anillos para alimentarse del huevo. (c) Resto de la puesta de P. muralis. El ciempiés había aparecido desde la parte inferior izquierda de la imagen.

fruto de la casualidad, así como la frecuencia con la que esta especie de ciempiés incluye los huevos de P. muralis y, potencialmente, de otros pequeños saurios como P. liolepis (hallada también en esta zona en simpatría con P. muralis) en su dieta. Agradecimientos: A X. Béjar por mostrarnos la zona, y la orientación recibida a la hora de buscar las especies que en ella se encuentran. E. Mateos muy amablemente ayudó en la identificación del ciempiés.

Referencias Diego-Rasilla, F.J. 2009. Lagartija roquera – Podarcis muralis. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 29 enero 2015]. Pape, T. & Arribas, O.J. 1999. Sarcophaga protuberans Pandelle - An Old World predator of lizard eggs (Diptera: Sarcophagidae; Reptilia: Lacertidae). Studia Dipterologica, 6: 73-87.

Pérez-Mellado, V. 2002. Lagartija roquera – Podarcis muralis. 251-253. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza - Asociación Herpetológica Española. Madrid. Rivera, X., Escoriza, D., Maluquer-Margalef, J., Arribas, O. & Carranza, S. 2011. Amfibis i rèptils de Catalunya, el País Valencià i Balears. Lynx Edicions i Societat Catalana d’Herpetologia. Bellaterra i Barcelona.

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Las puestas comunales de Hemidactylus boavistensis en la isla de Sal (Archipiélago de Cabo Verde) Luis Felipe López-Jurado1, Carmen Nayra Hernández-Acosta2, Philippe Geniez3 & José A. Mateo4 Universidad de las Palmas de Gran Canarias, Departamento de Biología. Campus de Tafira. 35017 Las Palmas de Gran Canaria. Asociación Paleontológica de Canarias, Departamento de Biología. Universidad de las Palmas de Gran Canarias. Campus de Tafira. 35017 Las Palmas de Gran Canaria. 3 CEFE UMR 5175, CNRS - Université de Montpellier. Université Paul-Valéry Montpellier. EPHE – laboratoire Biogéographie et Ecologie des Vertébrés. 1919 route de Mende. 34293 Montpellier. Francia. 4 Black Market. Cl. Paraires, 23. 07001 Palma de Mallorca. C.e.: mateosaurusrex@gmail.com 1 2

Fecha de aceptación: 1 de abril de 2016. Key words: Hemidactylus boavistensis, communal egg-laying, Sal, Cape Verde Islands.

La isla de Sal es, por su escaso relieve y por su posición geográfica, una de las islas más áridas del archipiélago de Cabo Verde (Chevalier, 1935). En ese escenario casi desértico vive Hemidactylus boavistensis, un geco endémico de las islas de Sal, Boavista y algunos islotes adyacentes (Arnold et al., 2008; Vasconcelos et al., 2013). Se trata de un saurio de pequeño tamaño (hasta 50 mm de longitud hocico cloaca; Figura 1a) relativamente abundante que durante el día suele refugiarse debajo de las piedras que descansan sobre el sustrato generalmente arenoso de la isla. Las hembras de esa especie hacen puestas de dos huevos aunque, a diferencia de otras especies de la familia Gekkonidae, presentan una asincronía en su desarrollo que hace que éstos salgan con tres o cuatro días de diferencia (datos no publicados). Esos huevos son siempre de gran tamaño y se encuentran recubiertos de una cáscara calcárea y rígida que los hace algo más vulnerables a las fracturas fortuitas pero que a cambio los hace más impermeables, protegiéndolos así de la deshidratación y permitiendo que no tengan que ser enterrados a gran profundidad, como hacen otras especies de saurios que viven en zonas áridas (Pianka, 1989). Entre el 17 y el 19 de septiembre de 1998 se llevó a cabo un muestreo al este de Murdeira (suroeste de la isla de Sal) consistente en la explora-

ción de piedras sueltas de mediano y gran tamaño. De un total de 350 piedras levantadas, 67 daban cobijo, al menos, a un ejemplar de H. boavistensis, y tres de ellas presentaban, además, puestas comunales de esta especie en superficie. El número de huevos en cada punto de puesta era de 7, 11 y 15 huevos sin eclosionar, además de las cáscaras de al menos 38, 46 y 72 huevos ya eclosionados (Figura 1b y 1c). Las tres puestas comunales encontradas estaban acompañadas por varios ejemplares (la primera por dos machos y un juvenil; la segunda por tres machos; y la tercera por dos machos). Después de la exploración, las 350 piedras fueron recolocadas en su posición original, tomando las medidas oportunas en su caso para no dañar las puestas. Los gecos fueron liberados una vez que su piedra estuvo en su sitio. El patrón de uso de los refugios y la disposición de los puntos de puesta encontrados en este estudio muestran que las hembras de H. boavistensis no hacen sus puestas de forma aleatoria y que, como otras especies de saurios, presentan una tendencia evidente a poner donde otras hembras ya habían puesto antes (Magnusson & Lima, 1984; Werner, 1986; Godoy & Pincheira-Donoso, 2009). Resulta tentador pensar que, para un geco dotado de delicados dedos adhesivos que no puede enterrar sus huevos, la escasez de luga-

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Foto Ph. Geniez

Foto José A. Mateo

Foto Ph. Geniez

Figura 1: (a) Ejemplar adulto de H. boavistensis, cerca de Santa María (Isla de Sal). (b) Puesta comunal encontrada bajo una piedra de porte mediano en Murdeira (isla de Sal). (c) Huevos de cáscara calcificada de H. boavistensis cerca de Murdeira (Isla de Sal).

res húmedos en esta isla tan árida sea el único motor que justifique ese comportamiento reproductor; de ser así, las hembras estarían en continua competencia con otras hembras por un recurso tan raro (Rand, 1967; Galán, 1996; Pleguezuelos et al., 2004). Sin embargo, la extraordinaria homogeneidad del ecosistema que encontramos en Sal y la ausencia de diferencias significativas (al menos a simple vista) entre las piedras que dan cobijo a las puestas comunales y las que no lo dan sugieren que la anidación comunitaria en H. boavistensis podría ajustarse a las premisas de la hipótesis adaptativa reco-

gida por Doody et al. (2009). De acuerdo con esa hipótesis, la existencia de nidos comunales no estaría en muchos casos directamente provocada por la escasez de puntos adecuados de puesta, sino que podría verse favorecida por algún tipo de beneficio para las hembras o su descendencia (Doody et al., 2009; Mateo & Cuadrado, 2012). En ese caso, las hembras no competirían entre ellas sino que, como ocurre con otras especies de la familia, pasarían a buscar activamente otras puestas para mejorar las probabilidades de supervivencia de su prole y, por ende, de la población (Mateo & Cuadrado, 2012).

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La concentración de individuos que aparentemente no parecen implicados en las tareas de puesta en los tres nidos detectados (sólo se detectaron machos adultos y un juvenil) sugiere que podrían encontrarse ejerciendo labores de mantenimiento de los huevos, algo que ya ha sido señalado en otros gecos que viven en zonas áridas (Mateo & Cuadrado, 2012). Ese comportamiento podría justificar, al menos en parte, la tendencia a realizar pues-

tas comunales que tiene esta especie tanto en la isla de Sal como en la cercana de Boavista, donde también se han detectado concentraciones de huevos bajo piedras. Agradecimientos: Agradecemos a la Dirección General de Ambiente del Ministerio del Mar de la República de Cabo Verde los permisos concedidos para llevar a cabo el trabajo de campo, con la consiguiente manipulación de los gecos.

Referencias Arnold, E.N., Vasconcelos, R., Harris, D.J., Mateo, J.A. & Carranza, S. 2008. Systematics, biogeography and evolution of the endemic Hemidactylus geckos (Reptilia, Squamata, Gekkonidae) of the Cape Verde Islands: based on morphology and mitochondrial and nuclear DNA sequences. Zoologica Scripta, 37: 619–636. Chevalier, A. 1935. Les îles du Cap Vert. Revue de Botanique Appliquée et d’Agriculture Tropicale, 15: 773-1090. Doody, J.S., Freedberg, S. & Keogh, J.S. 2009. Communal egg-laying in reptiles and amphibians: evolutionary patterns and hypotheses. Quarterly Review of Biology, 84: 229–252. Galán, P. 1996. Selección de lugares de puesta en una población del lacértido Podarcis bocagei. Revista Española de Herpetología, 10: 97–108. Godoy, M. & Pincheira-Donoso, D. 2009. Multi-maternal nesting behaviour and a potential adaptive signal for its evolution in the Argentinean geckonid lizard Homonota borelli. Journal of Biological Research-Thessaloniki, 12: 221–224. Magnusson, W.E. & Lima, A.P. 1984. Perennial communal nes-

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Depredación de una larva de Salamandra salamandra por un adulto de Mesotriton alpestris Alberto Gosá Departamento de Herpetología, Sociedad de Ciencias Aranzadi. Cl. Zorroagagaina, 11. 20014 San Sebastián. C.e.: agosa@aranzadi.eus Fecha de aceptación: 18 de abril de 2016. Key words: larval prey, adult diet, Mesotriton alpestris, Salamandra salamandra, Navarra.

La depredación de urodelos por otros urodelos, a veces de la misma especie, ha sido observada en numerosas especies europeas. Las especies de tritones anteriormente agrupadas en el género

Triturus son generalistas tróficos que depredan sobre una amplia gama de taxones, principalmente invertebrados (Griffiths, 1996), llegando a consumir huevos y larvas de urodelos (Cicort-Lu-

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caciu et al., 2005; Bogdan et al., 2011).

Los tritones ibéricos pueden también depredar sobre adultos de otras especies de tritones (Orizaola & Rodríguez del Valle, 2000; Ayres, 2007; Crespo-Diaz & Sanz-Azkue, 2009). Por otra parte, las larvas de urodelos, ade-

más de por tritones adultos, son depredadas por larvas de insectos (escarabajos acuáticos y libélulas), peces, aves acuáticas, culebras de agua y pequeños mamíferos, como el musgaño patiblanco (Montori & Herrero, 2004; Schorn & Kwet, 2010). Pleurodeles waltl y Triturus marmoratus incluyen regularmente en su dieta larvas de urodelos, pero hasta el momento no se ha registrado esta depredación en las especies de tritones ibéricos de menor tamaño (Montori & Herrero, 2004). La presencia de larvas de Salamandra salamandra en la dieta de tritones es poco conocida y, probablemente, no constituye un elemento significativo en la ecología trófica de estas especies. Se han citado como especies que ejercen una depredación circunstancial de larvas de S. salamandra a Calotriton asper (Montori, 1991), Calotriton arnoldi (Amat & Carranza, 2011) y, especialmente, T. mamoratus. En una población ibérica de esta última especie las larvas de salamandra conformaron la principal biomasa de su dieta durante el periodo de coincidencia de ambas especies en el agua (Villero et al., 2007). Por su parte, C. arnoldi

consume larvas jóvenes de S. salamandra durante el periodo de partos de esta especie, cuando la disponibilidad de larvas es mayor en los torrentes (Amat & Carranza, 2011). La dieta de Mesotriton alpestris es bastante diversa y variable, según se encuentre en fase acuática o terrestre (Joly, 1981; Sattmann, 1989; Rulik, 1993; Schabetsberger & Jersabek, 1995; Denoël, 2004; Denoël et al., 2004; Thiesmeier & Schulte, 2010; Kopecký et al., 2012). En fase acuática depreda principalmente sobre larvas de insectos, crustáceos y renacuajos (Joly, 1981; Sattmann, 1989; Kopecký et al., 2012). Heiss et al. (2013) y Sztatecsny et al. (2013), entre otros, han observado que también depreda sobre huevos y larvas de otros anfibios, habiéndose registrado en esta especie el canibalismo sobre huevos y a veces larvas (Miaud, 1993; Rulik, 1993; Denoël & Andreone, 2003). La dieta de la población española es desconocida, habiendo sido sólo investigada la de las larvas en Asturias (Braña et al., 1986). En una población rumana de M. alpestris que contaba con abundante disponibilidad de larvas de S. salamandra se ha comprobado que éstas son consumidas por las hembras de M. alpestris (Bogdan et al., 2011). La captura de las larvas probablemente resulta difícil, por su tamaño relativamente grande con respecto al del depredador. En España, la interacción trófica entre M. alpestris y S. sala-

Figura 1: Hembra de M. alpestris depredando sobre una larva de S. salamandra en la charca de Mármol (sierra de Urbasa, Navarra).

Foto A

lbert o

Gosá

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1) Tabla 1: Abundancia máxima (muestreo de 30 minutos) de larvas de S. salamandra y adultos de M. alpestris en los censos de 2004 y 2011 en la charca de Mármol (sierra de Urbasa, Navarra). Salamandra salamandra Mesotriton alpestris

2004

2011

57 6

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mandra es desconocida hasta el momento, por lo que en la presente nota se recoge la primera observación peninsular de depredación de una larva de S. salamandra por un adulto de M. alpestris. Entre mayo y agosto de 2011 se realizaron tres censos poblacionales de anfibios en charcas del Parque Natural de las Sierras de Urbasa y Andía (Navarra), en el marco del seguimiento de sus poblaciones iniciado por el Gobierno de Navarra unos años antes (Gosá et al., 2004). En el muestreo realizado en la charca de Mármol (sierra de Urbasa; coordenadas: 570826; 4745678; 900 msnm) el 23 de mayo de 2011 se capturó una hembra adulta de M. alpestris en fase acuática depredando sobre una larva de Salamandra salamandra fastuosa (Figura 1), cuya longitud total era aproximadamente un 42 % de la del tritón. La mitad anterior del cuerpo de la larva había sido ya ingerida por el depredador. El 76 % de los tritones observados en los tres censos (n = 46) fueron hembras en fase acuática. El censo realizado al inicio de la estación reproductora (mayo), mediante mangueo de 30 minutos de duración con salabre en una banda de 3 m en el interior de la charca, contada desde las orillas, dio como resultado una densidad relativa de un 46 % más de larvas de S. salamandra que de adultos de M. alpestris. Las proporciones en los censos subsiguientes de junio y agosto (16 de junio de 2011 y 6 de agosto de 2011) invirtieron su signo siendo, respectivamente, el número de larvas de salamandra un 81% y un 75 % inferior al de tritones adultos. Entre junio y agosto el número de larvas que alcanzaron la metamorfosis

y abandonaron la charca debió ser relativamente superior al de tritones que pasaron a la fase terrestre. Coexistiendo con estas dos especies en la charca se contabilizó un 90, 88 y 78 % más de adultos de Lissotriton helveticus (n = 389) que de M. alpestris (n = 46), en los respectivos censos de mayo, junio y agosto, pero sin que fueran detectados nuevos casos de depredación como el aquí descrito en ninguna de las dos especies de tritón, al igual que sucedió en censos anteriores realizados en 2004 en las mismas charcas del Parque Natural (Gosá et al., 2004) (véase en Tabla 1 la comparación de resultados entre los censos de 2004 y 2011; Gosá, 2011). Mesotriton alpestris es probablemente el único tetrápodo conocido que captura presas por succión cuando se encuentra en fase acuática y depreda bajo el agua, mientras que utiliza la aprehensión lingual cuando lo hace en tierra (Heiss et al., 2013). El caso aquí descrito hace referencia a la captura de una presa acuática, para la que puede postularse una segunda estrategia de captura recogida en la literatura, consistente en el uso de las mandíbulas para la depredación de presas grandes bajo el agua (Duellman & Trueb, 1986). Este método ya se ha comprobado en una población ibérica de T. marmoratus, siendo precisamente la presa una larva de S. salamandra (Villero et al., 2007). La ingestión de una larva grande por succión mediante emisión de una ola orofaríngea dirigida anteroposteriormente (Heiss et al., 2013) no parece ser el método más apropiado para conseguir con éxito una captura bajo el agua. El tamaño de la presa ha sido interpretado como un factor limitante importante en el consumo de larvas de urodelo por otro urodelo (Amat & Carranza, 2011; Bogdan et al., 2011), habiéndose correlacionado el tamaño máximo de la presa con el del tritón (Griffiths & Mylotte, 1987; Fasola & Canova, 1992; Kopecký et al., 2012), de manera que los tritones seleccionan las presas en función de su

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tamaño. El caso descrito es congruente con la morfología y conducta de M. alpestris, en dos aspectos: por tratarse de una hembra, que es el sexo de mayor tamaño en esta especie (Griffiths, 1996; Miaud et al., 2000; Kopecký et al., 2012), y porque las hembras capturan presas más móviles que los machos (Joly, 1982), siendo bien conocido que las larvas de S. salamandra basan su conducta de huida en rápidos y cortos desplazamientos. Si bien en poblaciones de alta montaña (por encima de los 2.000 msnm) la masa

corporal de M. alpestris, principalmente de las hembras, se incrementa significativamente por ingestión de huevos y larvas de Rana temporaria (Sattmann, 1989; Marshall et al., 1990; Kopecký et al., 2012; Sztatecsny et al., 2013), previsiblemente la captura de presas de gran tamaño, de alto contenido energético y marcada conducta de huida en áreas de media-baja montaña, como la sierra de Urbasa, debe ser un fenómeno infrecuente y podría considerarse como excepcional.

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Chioglossa lusitanica: uso de la cola para trepar Pedro Galán Grupo de Investigación en Bioloxía Evolutiva (GIBE). Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía. Facultade de Ciencias. Universidade da Coruña. Campus da Zapateira, s/n. 15071 A Coruña. C.e.: pgalan@udc.es Fecha de aceptación: 1 de abril de 2016. Key words: amphibians, Chioglossa lusitanica, tail utility, climbing behaviour.

La larga cola del salamándrido endémico del noroeste ibérico, Chioglossa lusitanica, tiene una evidente utilidad como elemento de defensa por su carácter autotómico, reconocido en todos los estudios que se han realizado sobre el apéndice caudal de esta especie y sus mecanismos antidepredadores (ver revisión de la bibliografía en Arntzen, 1999; García-París et al., 2004; Vences, 2014). Esta salamandra presenta la peculiaridad, única entre los urodelos ibéricos, de poder desprenderse de parte o toda la cola al ser asida por un depredador. La cola desprendida se mueve vigorosamente durante unos minutos, atrayendo la atención del depredador; posteriormente esta cola se regenera (Vences, 1990, 2014; Arntzen, 1999). Personalmente, hemos podido constatar este hecho en numerosas ocasiones y ante el ataque a la cola de diversos depredadores, incluyendo coleópteros del género Carabus (Galán, 2007). La

cola también es utilizada en otro mecanismo antidepredatorio, consistente en situarla sobre la cabeza mientras el cuerpo del animal se dobla repentinamente al ser sorprendido por un depredador (Vences, 1990). La función de este comportamiento podría ser el de desviar el ataque del depredador hacia la cola. Esta misma función, la de atraer la atención de un depredador, tiene el movimiento espasmódico del extremo caudal cuando el animal se siente amenazado. Esta especie está dotada además de una agilidad sumamente notoria para un anfibio urodelo, tanto en tierra como en el agua, pudiendo moverse con gran rapidez. En el medio acuático se propulsa con amplias ondulaciones del cuerpo y de la cola. En su desplazamiento terrestre, las ondulaciones de la cola acompañan a las del cuerpo, como en todos los urodelos y tetrápodos con este tipo de conformación corporal.

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También se ha señalado la utilidad de la cola como reserva de energía (Thorn, 1968), especialmente por parte de la hembra, para ser usada en la reproducción, ya que se ha comprobado que las hembras que habían autotomizado este apéndice no suelen formar ovocitos y no se reproducen (Arntzen, 1981). Sin embargo, nunca se ha planteado la utilidad de este apéndice desproporcionadamente largo como punto de apoyo para el desplazamiento terrestre en superficies de gran pendiente. Estos desniveles pronunciados del terreno son, por otra parte, uno de los medios más característicos que habita esta especie (Vences, 1990; Galán, 2012). En el curso de una serie de muestreos nocturnos para estudiar el comportamiento de este anfibio, observamos los desplazamientos de numerosos individuos de C. lusitanica en dos zonas diferentes donde existían taludes rocosos con pronunciadas pendientes y la densidad de esta especie es relativamente elevada: Sierra de Montemaior (Cerceda) y Parque Natural das Fragas do Eume (Pontedeume), ambas en la provincia de A Coruña, Galicia. La descripción del hábitat en estas zonas y su uso por parte de esta salamandra, así como sus coordenadas se indican en Galán (2012). Todas las observaciones se realizaron durante la noche, comenzando entre una y dos horas después de la puesta del sol, en los meses de octubre y noviembre ya que, según nuestra experiencia, es en esta época cuando se detecta un mayor número de individuos de esta especie. Se seleccionaron períodos muy húmedos (lluvia reciente o lloviendo) y temperaturas superiores a 7ºC, preferiblemente superiores a 10ºC, para que la actividad de la especie fuera máxima. Se evitaron tanto los períodos secos (días sin lluvia) como fríos (temperaturas nocturnas en la zona inferiores a 7ºC), así como las noches con viento. Los muestreos se realizaron entre los años 2006 y 2011.

Para este estudio del uso de la cola, sólo se tuvieron en cuenta las observaciones de individuos desplazándose por taludes de gran pendiente, es decir, en zonas del terreno con un ángulo de inclinación superior a 70-80º (verticales o casi verticales). Estos taludes eran de roca, de tipo esquistoso en el Eume y granítico en Montemaior. Cada vez que se observó a un individuo activo desplazándose por un talud con esta inclinación, se intentó observar el uso que hacía de la cola. Posteriormente, se anotó el ángulo de pendiente en el punto de la observación (con un medidor de ángulos). No se tuvo en cuenta el sexo ni la edad de los individuos observados. En todas estas observaciones realizadas en ejemplares activos que se movían por los taludes, se procuró no molestar a los animales observados (por ejemplo, no dirigirles directamente el foco de la linterna), para no interferir en su conducta de desplazamiento. Foto Pedro Galán

Figura 1: La larga cola de C. lusitanica le sirve de punto de apoyo para trepar por superficies de gran pendiente, que utiliza con mucha frecuencia. Este ejemplar avanza por una superficie rocosa de 90º de pendiente ayudándose de su cola, que utiliza como apoyo.

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En total se obtuvieron 112 observaciones (54 en las Fragas do Eume y 58 en Montemaior) de ejemplares de C. lusitanica en pendientes del terreno (taludes), de las cuales, 31 (el 28%, 12 y 19 respectivamente en las localidades indicadas) correspondían a individuos desplazándose verticalmente (trepando) en puntos con una inclinación superior a 70º (casi verticales). La duración de cada una de estas observaciones osciló entre uno y siete minutos, con una duración media de cuatro minutos. Dentro de estas observaciones en superficies de gran pendiente, también se registró el uso de la cola cuando el animal cesaba de desplazarse verticalmente y giraba para cambiar de dirección o se inquietaba, moviéndose con mayor rapidez. En estas observaciones, se pudo comprobar como los individuos de C. lusitanica, al desplazarse por zonas con pendientes muy elevadas (>70º-80º de inclinación), utilizan la cola como punto de apoyo (Figura 1), lo que aparentemente les facilita los movimientos por superficies de gran pendiente, en muchas ocasiones, de 90º de inclinación. Los animales ascendían por estos taludes con movimientos lentos y frecuentes paradas. Esta lentitud de ascensión (en contraste con la capacidad de moverse con gran rapidez, característica de esta especie) iba acompañada del apoyo del cuerpo y sobre todo, de la cola, en las irregularidades de la superficie vertical por la cual ascendían, generalmente roca desnuda, con abundantes fracturas y salientes que le servían de puntos de apoyo. En esta progresión por superficies de gran pendiente, el uso de la cola es diferente del utilizado por superficies horizontales. El apéndice caudal se mantiene relativamente rígido y, tanto la zona distal como la zona media, se curvan y apoyan en las irregularidades del terreno (Figura 1), lo que facilita el ascenso del animal por estas superficies. En otras ocasiones, la cola de C. lusitanica también es utilizada como balancín para equi-

71 Foto Pedro Galán

Figura 2: La cola también le sirve a C. lusitanica como balancín para equilibrar el peso del cuerpo durante la progresión por superficies de gran pendiente.

librar el peso del cuerpo durante la progresión por superficies de gran pendiente. En este caso, cuando el animal realiza giros o cambia de dirección, la cola se mantiene más o menos rígida y equilibra el peso del cuerpo (Figura 2). En todos estos casos, el movimiento de la cola es muy diferente del ondulante, cuando se desplaza por superficies menos inclinadas o en el agua. Si el animal se inquietaba e intentaba huir, se movía más rápido y ondulaba el cuerpo y la cola (al igual que lo hace en superficies menos pendientes, cuando se mueve con rapidez), lo que le hacía perder los puntos de apoyo con la roca, y rodaba por el talud, cayendo. Esta forma de huida, moviéndose con rapidez y cayendo al suelo, también la hemos observado en ejemplares de C. lusitanica encaramados a la vegetación. Chioglossa lusitanica selecciona para vivir zonas con fuertes pendientes del terreno, en las que muestra una acusada tendencia a trepar, pudiendo alcanzar en ellas zonas ele-

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vadas (Galán, 2012). La tendencia a trepar es muy fuerte en esta salamandra, habiéndose observado incluso a individuos activos sobre plantas, a una altura sobre el suelo de 5-50 cm (Martínez-Solano & García-París, 2000; P. Galán, datos no publicados). Este urodelo muestra una agilidad muy notable para un anfibio, pudiéndose desplazar con rapidez y con fuertes ondulaciones del cuerpo y de la cola. Sin embargo, en nuestras observaciones de individuos moviéndose por superficies de gran pendiente, este desplazamiento es mucho más lento y la cola no efectúa ondulaciones, sino que se mantiene con mayor rigidez, apoyándose en las irregularidades del terreno, por lo que parece evidente su uso como punto de apoyo para trepar. Otros urodelos muestran adaptaciones para la progresión en superficies de gran pendiente. Diversas especies pertenecientes al género Hydromantes de California trepan por rocas utilizando la cola como un miembro adicional. Mientras trepan, usan este apéndice para sostener la parte posterior del cuerpo (Stebbins & Cohen, 1995; Stebbins & McGinnis,

2012),

aunque en este caso la cola es corta, no larga como la de C. lusitanica. Otras especies de salamandras trepadoras del Nuevo Mundo tienen extremidades adaptadas, con dedos cortos y romos o incluso en algunas especies del género Bolitoglossa y Chiropterotriton las patas son palmeadas, lo que les permite incrementar su capacidad para adherirse a las superficies más o menos lisas de las rocas o troncos (Wake, 1987, 1991). Chioglossa lusitanica no muestra estas adaptaciones de manera tan marcada, pero sí es evidente una cierta convergencia con algunas salamandras pletodóntidas (familia Plethodontidae) adaptadas a trepar, como una gran elongación del cuerpo y de la cola, unido a una reducción de las extremidades y acortamiento de los dedos. Esta forma corporal grácil, unido al uso de la cola como punto de apoyo, le permite ocupar superficies de gran pendiente, vedadas a otras especies de salamándridos ibéricos.

Agradecimientos: Los muestreos se realizaron con el permiso de la Dirección Xeral de Conservación da Natureza de la Xunta de Galicia.

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Depredación oportunista de Vipera aspis por Ciconia ciconia en la Rioja Alta Óscar Zuazo1 & Fernando Martínez-Freiría2 Cl. La Puebla, 1. 1º A. 26250 Santo Domingo de la Calzada. La Rioja. C.e.: oszuazo@gmail.com CIBIO/InBIO, Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos da Universidade do Porto. Instituto de Ciências Agrárias de Vairão. R. Padre Armando Quintas. 4485-661 Vairão. Portugal.

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Fecha de aceptación: 9 de mayo de 2016. Key words: agriculture intensification, asp viper, opportunistic predation, Spain, white stork.

La transformación del paisaje y la pérdida del hábitat están entre los principales factores que amenazan nuestra biodiversidad (Pimm, 2008). En el medio rural, la intensificación agrícola ha producido y sigue produciendo grandes impactos en la biodiversidad (Green et al., 2005). En la península ibérica la intensificación agrícola ha llevado a: i) la homogenización del paisaje y a la eliminación de los hábitats de muchas especies, contribuyendo a la reducción de sus rangos de distribución (e.g., en reptiles; Ribeiro et al., 2009); ii) al incremento en el uso de productos fitosanitarios y fertilizantes, y así al aumento de los niveles de contaminación de masas de agua, afectando a las especies que en ellas habitan (e.g., anfibios; Ortiz et al., 2004); o iii) a la intensificación en la mecanización de las labores agrícolas, reduciendo las poblaciones de ciertos vertebrados debido a la destrucción de sus zonas de cría (e.g., Circus cyaneus; García & Arroyo, 2002). Sin embargo, no todas las especies tienen los mismos requerimientos ecológicos y algunas, por su plasticidad o características de estrategia de vida, han conseguido persistir, e incluso beneficiarse de estos nuevos medios cada vez más antropizados (e.g., Pelophylax perezi, Beja & Alcazar, 2003; Mauremys leprosa, Franch et al., 2015). La cigüeña blanca (Ciconia ciconia) y la víbora áspid (Vipera aspis) son especies relativamente frecuentes en las zonas agrícolas intensivas del valle del Oja, en la comarca de La

Rioja Alta, norte de España. Ciconia ciconia es un forrajeador activo oportunista que recorre principalmente prados y zonas de vegetación baja buscando los animales disponibles, principalmente insectos, pero también peces, reptiles y pequeños mamíferos y aves (del Hoyo et al., 1992). Sus efectivos poblacionales se han incrementado considerablemente desde la década de 1980 en muchas regiones de la península ibérica (Molina & del Moral, 2005). En las zonas de cultivo de la Rioja Alta, es habitual que sigan a las máquinas cosechadoras durante la recolección con el fin de alimentarse de los pequeños animales que quedan desprotegidos o heridos a su paso (Figura 1a). Por otro lado, V. aspis es un ofidio del Mediterráneo occidental, que presenta una capacidad de uso del hábitat excepcional (véase Martínez-Freiría, 2014). En la Rioja Alta no parece tan sensible a la alteración del medio como otras especies de víboras presentes en la península ibérica (e.g., Vipera latastei; Santos et al., 2006), pues es común tanto en hábitats naturales (e.g., bordes de bosque y prados montanos), como en otros más antropizados, por ejemplo en márgenes de cultivos (Zaldívar, 2013). En estos últimos, parece favorecida por la presencia de acumulaciones de piedras extraídas del interior de las parcelas donde los ofidios probablemente encuentren abundante alimento (roedores) y refugio. El día 27 de junio de 2012, durante la cosecha de guisante verde en las inmediaciones

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Figura 1: (a) Ciconia ciconia sobrevolando el campo de guisante verde durante la cosecha; (b) macho adulto de V. aspis, objeto de depredación por C. ciconia; (c) detalle de la cabeza de la víbora en vista lateral donde se aprecian los daños producidos por el ave.

de Santurdejo (valle de Oja, La Rioja Alta), pudo observarse cómo un ejemplar de C. ciconia que seguía a las cosechadoras capturaba un ofidio de mediano tamaño, lo sujetaba por la cabeza y lo sacudía violentamente. Al acercarse el encargado de campo, el ave salió volando y soltó a su presa ya muerta. Examinado por uno de los autores de esta nota (O. Zuazo), se constató que se trataba de un macho adulto de V. aspis de 56 cm de longitud total, con una presa en digestión en el estómago (Figura 1b). Probablemente, la víbora se encontraba digiriendo la presa, oculta entre el cultivo de guisante, quedando al descubierto en el momento en el que pasó la cosechadora.

Este es el primer caso que conocemos de depredación de V. aspis por parte de C. ciconia. Aunque de forma general los vertebrados son presas minoritarias en la dieta de esta especie de ave (del Hoyo et al., 1992), los ofidios no venenosos, como por ejemplo las culebras de agua (Natrix maura) en la península ibérica o ligeramente venenosos, como las pequeñas víboras de estepa (Vipera ursinii) en el centro-este de Europa, han sido citados como presas puntuales de C. ciconia (Ion et al., 2011; Santos, 2015). Las características morfológicas de la cigüeña, es decir, su pico largo y robusto y sus patas largas, le permitirían reducir cualquier fatalidad en los posibles mordiscos de defensa e inoculación de veneno por

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parte de la víbora. Es frecuente que los depredadores tiendan a atacar la cabeza de sus presas (Curio, 1976). Pero también podemos especular que el método de manipulación y muerte de la víbora por parte de la cigüeña, direccionado a la cabeza del ofidio (véase Figura 1c), pudiera ser debido al reconocimiento de la señal aposemática del diseño dorsal de la víbora (Valkonen et al., 2011) y con ello a la peligrosidad que conlleva el mordisco de esta especie venenosa. Otros ofidios de mayor tamaño, como adultos de culebra bastarda (Malpolon monspessulanus), culebra de escalera (Rhinechis scalaris) o culebra de collar (Natrix astreptophora) son tragados ocasionalmente por el corte de la cosechadora,

quedando malheridos en el suelo (O. Zuazo, datos no publicados). Este accidente, sin embargo, parece improbable en las víboras, pues su pequeño tamaño dificulta el enganche del cuerpo por el corte de la máquina, que dista como mínimo 10 cm del suelo. Cabe decir que tampoco se apreciaron en el animal muerto magulladuras más allá de las producidas por la propia cigüeña en la cabeza. No obstante, este evento de depredación parece propiciado por la agricultura moderna, pues de no haber existido la máquina cosechadora, la cigüeña no habría sido atraída a la finca y, además, la víbora habría permanecido oculta entre la vegetación, pasando desapercibida para la cigüeña.

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Distribución

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Aumento del área de distribución de Amietophrynus maculatus en áfrica occidental. La importancia de las infraestructuras de información y de las bases de datos sobre biodiversidad César J. Pollo Cl. Cruz Roja, 20. 24008 León. C.e.: cesar.pollo@fundaciontierraiberica.org Fecha de aceptación: 30 de septiembre de 2015. Key words: Casamance, South Senegal, West Africa, Amietophrynus, Flat Backed Toad.

Amietophrynus maculatus es un anfibio que se localiza habitualmente en las sabanas húmedas y en zonas de transición de baja altitud de África occidental y oriental al sur del Sahel, que se extienden hasta Botswana y Namibia y por el este desde Etiopia hasta Suazilandia y el noreste de Sudáfrica. En África occidental, habita en zonas de bosque tropical y subtropical, con vegetación arbustiva (Perret, 1966; Amiet, 1976; Joger, 1981; Böhme, 1994), pero también coloniza áreas de transición y grandes zonas de sabana seca, utilizando humedales, canales y los bosques de galería de las cuencas de los grandes ríos (Amiet, 1975, 1976;

celo los machos presentan un gran saco vocal subgular de color negruzco con manchas blancas o amarillas, tubérculos agrandados y almohadillas nupciales negras en las caras exteriores de los dedos primero y segundo (Rödel, 2000). La coloración es muy variable, generalmente de tonalidades verdosas, aunque existen animales de a

Fotos César J. Pollo

Joger, 1981; Böhme & Schneider, 1987; Hughes, 1988; Poynton & Broadley, 1988; Böhme et al., 1996).

En muchas zonas de su área de distribución es una especie abundante. Su principal amenaza es la degradación del hábitat como resultado de la expansión de los asentamientos humanos y de las actividades realizadas por el hombre. Sin embargo, es un animal ampliamente distribuido y adaptable, no estando en serio peligro (Tandy et al., 2004), como indica la categoría de “Preocupación Menor” en la Lista Roja de las especies amenazadas de la UICN. A. maculatus es un sapo de tamaño mediano, con la piel muy verrugosa y con numerosos tubérculos subdigitales (Figura 1a). Los machos adultos miden 38-54 mm (LCC) y las hembras 41-60 mm. El tímpano es grande y las glándulas parótidas están bien definidas. En época de

Figura 1: a - A. maculatus macho, Kafountine (Senegal), 30 de julio de 2008. b - A. regularis, Kafountine (Senegal), 24 de octubre de 2009.

Gráfico César J. Pollo

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Figura 2: Localización de las observaciones de A. maculatus en África occidental citadas en el texto.

color marrón uniforme, e incluso amarillentos. El vientre y los lados interiores de las extremidades son de color blanco a gris (Rödel, 2000). La época reproductora parece iniciarse a finales de la temporada seca o a principios de la estación lluviosa, cuando los machos cantan normalmente en aguas poco profundas durante la noche, mientras que durante el día se esconden debajo de piedras, madera muerta o grietas. Joger (1981) y Channing (1989) localizan parejas reproductoras incluso durante la estación seca, pero siempre en las proximidades de los ríos. Las parejas crían en remansos y charcos pequeños y poco profundos. A menos que las precipitaciones sean muy fuertes, los ejemplares suelen ser prácticamente nocturnos durante todo el año (Rödel, 2000). A. maculatus presenta una amplia distribución por el centro y sur de África (Rödel, 2000). El límite septentrional de la distribución co-

nocida en África occidental se situaba en el sur de Sierra Leona y extremo sureste de Guinea (Tandy et al., 2004). Sin embargo, en las últimas décadas se han observado ejemplares más al norte, probablemente debido a su localización en zonas poco prospectadas con anterioridad. Los datos más septentrionales hasta la actualidad se localizaban en el norte de Guinea (Figura 2), al suroeste de Labé (1) (11º35’N / 12º37’W y 11º30’N / 12º33’W), (University of Kansas Biodiversity Institute, Herpetology Collection, número de catálogo: 291871 y 291872), observados en mayo de 2002. Casi a esta misma latitud pero más al Oeste (11º11’N / 13º96’W) ha sido observado en Boullere (2) (Subprefectura de Sangaredi) y en Kamsar (3) (10º87’N / 14º38’W), (Conservation International, Biodiversity Survey Database, números 47150 y 47047, respectivamente), en abril y

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mayo de 2005. La observación más septentrional en Sierra Leona se sitúa en el límite occidental del Parque Nacional Outamba Kilimi, a orillas del río Kaba (4) (09º75’N / 12º17’W) (USNM, Vertebrate Zoology; Amphibians & Reptiles, números 248798 a 248808). Aunque no estaba citada en Senegal (Rödel, 2000) y su presencia no aparece en algunas recopilaciones y bases cartográficas más recientes (Tandy et al., 2004; Frost, 2015; Berkeley Mapper, 2015), Joger & Lambert (2002) observaron la especie en tres localidades (Mako, Nafadji y Dindéfelo, A, B y C) del extremo sureste de este país, muy cerca de la frontera con Guinea y existen varios ejemplares en colecciones biológicas también procedentes de esta zona: Velingara (D) (Smithsonian Institution NMNH - Herpetology Division, número 161656) y en el Parque Nacional Niokolo-Koba (E) (Muséum National d´Histoire Naturelle, número MNHN-RA-1979.417, 418 y 419) (AmphibiaWeb, 2015; GBIF.org, 2015). Durante el desarrollo de varios proyectos en la región de Casamance, en el sur de Senegal, durante los años 2008 y 2009, se han realizado observaciones de esta especie en la localidad de Kafountine (12º92’N / 16º74’W) que, como en el caso de las otras observaciones de Senegal, se sitúan justo en el límite de la zona eco-climática guineana con la sudanesa (véase Figura 2), donde la precipitación anual media es de 900 - 1.100 mm (FAO, 2000). El 30 de julio de 2008 fueron observados numerosos ejemplares macho separados por una distancia de entre 2-3 m, realizando llamadas regulares de forma alternativa en los abundantes charcos formados, sobre un sustrato arenoso, después de una fuerte tormenta y una vez hubo anochecido (Figura 1a). Igualmente, el 26 de julio de 2009 se localizaron varios ejemplares en la misma localidad durante la noche después de un

fuerte aguacero. A pesar de que los trabajos de campo en la zona se extendieron entre los meses de junio y octubre, únicamente se observaron ejemplares de esta especie durante los últimos días del mes de julio, a principios de la temporada de lluvias, en ambos años consecutivos. Estas observaciones son las más noroccidentales de la especie en esta zona de África, 350 km más al oeste de las localizaciones anteriores y confirmarían su presencia en el sur de Senegal. Esta especie es simpátrica en la zona con el sapo africano común o egipcio (Amietophrynus regularis), mucho más abundante, que presenta generalmente coloraciones parduscas más contrastadas y definidas, y con frecuencia una línea dorsal clara; ejemplares de diferente edad de esta especie han sido observados en la zona desde junio hasta octubre (Figura 1b). Los datos aquí presentados ponen de relieve y demuestran la creciente importancia de las infraestructuras de información, las bases (asociadas o no a colecciones biológicas) y fuentes de datos y las redes distribuidas sobre biodiversidad, como Global Biodiversity Information Facility, Encyclopedia of Life, eBird, Map of Life y Ocean Biogeographic Information System. La mayoría de ellas están disponibles en internet, son de acceso público y gratuito, e incorporan información procedente de cientos de instituciones de todo el mundo que tienen como principales objetivos apoyar a la investigación científica y fomentar la conservación biológica. Es necesario actualizar periódicamente estas bases de datos para evitar que se pierdan importantes registros, datos científicos y bibliográficos, principalmente aquéllos procedentes de zonas remotas, de difícil acceso o que han sido prospectadas en pocas ocasiones, así como la ineludible necesidad de indagar detenidamente la información en ellas contenida por parte de los investigadores dedicados a trabajos sobre distribución de especies.

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Adiciones a la fauna de helmintos parásitos de reptiles en la Comunidad Valenciana Vicente Roca1,2 & Alba Cardona1 Departament de Zoologia, Facultat de Ciències Biològiques. Universitat de València. Cl. Dr. Moliner, 50. 46100 Burjassot. València. C.e.: vicente.roca@uv.es 2 Museu Valencià d’Història Natural–i\Biotaxa. Cl. Mestre Chapí, s/n. 46230 Alginet. València. 1

Fecha de aceptación: 30 de octubre de 2015. Key words: helminths, reptiles, faunistic, Valencia.

Muertos por accidentes de diversos tipos y recogidos por agentes forestales de la Conselleria de Medi Ambient de la Generalitat Valenciana, se han podido analizar parasitológicamente una serie de reptiles procedentes de diversos enclaves de la Comunidad Valenciana. Los ejemplares fueron llevados al Museu Valencià d’Història

Natural donde fueron preservados a temperatura de congelación hasta su análisis en el laboratorio. La Tabla 1 detalla el número de especímenes analizados, su localización y algunas características fenotípicas. Tras su descongelación en el laboratorio, los hospedadores fueron diseccionados y sus órganos internos separados en placas

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Tabla 1: Datos de los reptiles (hospedadores) analizados. LCC = longitud hocico-cloaca (mm). Especie

Localidad

Timon lepidus

Villagordo del Cabriel

Rhinechis escalaris

Villagordo del Cabriel Mancebones (Utiel)

Malpolon monspessulanus

Requena

de Petri para su examen parasitológico según las técnicas habitualmente utilizadas en parasitología (Galdón, 2007). Se encontraron tres especies de nematodos: 293 individuos de Spauligodon extenuatus (Rudolphi, 1819) (Oxyuroidea: Pharyngodonidae) fueron hallados en la parte final del intestino de un ejemplar de Timon lepidus, 78 individuos de Oswaldocruzia filiformis (Goeze, 1782) (Trichostrongyloidea: Molineidae) se encontraron en el intestino anterior de un ejemplar de Rhinechis scalaris, y una larva de Acuaria sp. (Acuarioidea: Acuariidae) fue detectada enquistada en la cavidad corporal de un ejemplar de Malpolon monspessulanus. Los machos de S. extenuatus exhiben las características morfoanatómicas propias de la especie (Roca & Ferragut, 1989), representadas fundamentalmente por la estructura de la región caudal (Figura1a). No obstante, la presencia de una formación arciforme que se extiende desde el primer par de papilas caudales hacia la pared corporal nos hace albergar alguna duda respecto a la adscripción específica, ya que se trata de un carácter no descrito en la especie S. extenuatus y sí en la especie S. auziensis (Roca et al., 1985). Se trata de una especie muy poco frecuente en la helmintofauna reptiliana. De hecho sólo ha sido citada hasta el momento en dos ocasiones en la península ibérica, una parasitando a T. lepidus en Algeciras (Seurat, 1917) y la otra a

Parásitos

Sexo

Edad

LCC

♀

adulto

160

♂

adulto

180

♂

adulto

1070

♀

adulto

770

indet

subadulto

540

♀

subadulto

425

♀

subadulto

670

Lacerta schreiberi en el Sistema Central (Roca & Ferragut, 1989). Es pues la tercera cita para España y la primera de esta especie en la Comunidad Valenciana. Por otra parte, la gran cantidad de estos nematodos que habitaban el ciego del lagarto hospedador se corresponde con la idea extendida que sugiere que la (mayor) talla y una cierta tendencia a la herbivoría [T. lepidus puede incorporar a su dieta cantidades no desdeñables de materia vegetal (Pérez-Mellado, 1997)] tendrían una correlación positiva con una amplia fauna de nematodos Pharyngodonidae en lagartos sensu lato (Roca & Hornero, 1994; Roca, 1999; Martin et al., 2005; Roca et al., 2005). El parásito O. filiformis es un Tricostrongílido propio de anfibios y en menor medida de reptiles, que se caracteriza principalmente, a pesar de su gran variabilidad intraspecífica (Moravec & Vojtkova, 1975), por la presencia de una vesícula cefálica (Figura 1b), y en la región caudal del macho, por una bolsa copulatriz prominente (Figura 1c). Es la tercera vez que se detecta esta especie en un reptil de la península ibérica (García-Adell & Roca, (1988) la citan en Podarcis muralis y Zootoca vivipara de los Montes Pirineos), y la primera que se encuentra en la Comunidad Valenciana. Asimismo, R. scalaris resulta un nuevo hospedador para este nematodo. Alojada en el interior de la cavidad corporal de un ejemplar de M. monspessulanus, y arrollada en el interior de un quiste, se en-

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81 Fotos A. Cardona

Figura 1: a - S. extenuatus, región caudal del macho en visión ventral. b - O. filiformis, región anterior de la hembra en visión ventral. c - O. filiformis, región caudal del macho en visión lateral. d - Acuaria sp. larvae, región cefálica en visión lateral.

contró una larva de nematodo (Figura 1d). Los escasos caracteres identificativos apuntan a que se trata de una larva perteneciente al género Acuaria (Chabaud, 1974). La presencia de este tipo de larvas es habitual en varias especies de reptiles e incluso en algún anfibio. Se han reportado larvas de Acuaria sp. en diversas especies de saurios de la Comunidad Valenciana (Roca et al., 1985, 1986), pero es la

primera vez que se cita un ofidio como hospedador de este nematodo. Estas serpientes intervienen como hospedadores intermediarios o paraténicos en el ciclo vital del parásito (Martin et al., 2005), lo que indica que este hospedador puede ser presa más o menos habitual de carnívoros o aves rapaces herpetófagos que actúan como hospedadores definitivos (Santos et al., 2006).

Referencias Chabaud, A.G. 1974. Class Nematoda. Key to subclases, orders and superfamilies. 6-17. In: Anderson, R.C., Chabaud, A.G. & Willmott, S. (eds.), CIH Keys to the Nematode parasites of vertebrates. Commonwealth Agricultural Bureaux. Farnham Royal, Bucks, England. Galdón, M.A. 2007. Estudio parasitológico de Podarcis bocagei y Podarcis carbonelli (Sauria: Lacertidae) del Noroeste de

Portugal. Tesis doctoral. Facultad de Ciencias Biológicas, Universitat de València. València. García-Adell, G. & Roca, V. 1988. Helmintofauna de Lacértidos de los Pirineos Centrales ibéricos. Revista Ibérica de Parasitología, 48: 257-267. Martin, J.E., Llorente, G.A., Carretero, M.A., Montori, A., Santos, X. & Romeu, R. 2005. Relationships between diet

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and helminths in Gallotia caesaris (Sauria: Lacertidae). Zoology, 108: 121-130. Moravec, F. & Vojtkova, L. 1975. Variabilität von zwei Nematodernanten Oswaldocruzia filiformis (Goeze, 1782) und Oxysomatium brevicaudatum (Zeder, 1800) der gemeinsamen parasiten der Europäischen Amphibien und Reptilien. Scripta Facultat Scientiarum Naturalia Ujep Brunensis, Biologia, 2: 71-76. Pérez-Mellado, V. 1997. Lacerta lepida Daudin, 1802. 198207. In: Salvador, A. (coordinador), Reptiles. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, vol. 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC. Madrid. Roca, V. 1999. Relación entre las faunas parásitas de reptiles y su tipo de alimentación. Revista Española de Herpetología, 13: 101-121. Roca, V. & Ferragut, M.V. 1989. Helmintofauna del lagarto verdinegro, Lacerta schreiberi Bedriaga, 1878 (Reptilia: Lacertidae) del Sistema Central (España). Revista Ibérica de Parasitología, 49: 291-300. Roca, V. & Hornero, 1994. Helminth infracommunities of Podarcis pityusensis and Podarcis lilfordi (Sauria: Lacertidae) from the Balearic Islands (western Mediterranean basin). Canadian Journal of Zoology, 72: 658-664.

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Revisión y actualización de la distribución de los anfibios y reptiles en la provincia de Málaga Juan José Jiménez1, David Romero2, Jacinto Segura3, José Manuel Moreno-Benítez4, José Javier Ripoll5 & Luis García-Cardenete6 Cl. Escritor Andeyro Castillo, 1. E-29017 Málaga. Departamento de Biología Animal, Facultad de Ciencias. Universidad de Málaga. 29071 Málaga. 3 Cl. Juan Vázquez, s/n. Urb. Colinas del Cerrado. Bloq. 4, piso 3ºb. 29018 Málaga. 4 Cl. Larga del Palmar, 34. 29650 Mijas. Málaga. 5 Cl. Ronda de Poniente, 6. 29570 Villafranco del Guadalhorce. Málaga. 6 Cl. Carrera de S. Agustín, 24. 2º A. 18300 Loja. Granada. C.e.: luisgcardenete@yahoo.es. 1 2

Fecha de aceptación: 4 de abril de 2016. Key words: amphibians, reptiles, distribution, Málaga, Spain.

El sur de la península ibérica es una zona de especial interés biogeográfico, debido a su proximidad con África a través del Estrecho de Gibraltar y a su particular condición de refugio para numerosas especies ectotermas durante los ciclos glaciares pleistocénicos (Esteras et al., 2000). La distribución precisa de las especies es un elemento básico para poder realizar estudios filogeográficos que ayuden a entender la historia evolutiva de las especies y los cambios en su distribución a lo largo de los ciclos glaciares e interglaciares (Lomolino et al.,

2006).

Aunque el conocimiento de la distribución de los anfibios y reptiles en Andalucía se ha incrementado en los últimos años (e.g.,

Pleguezuelos & Moreno, 1990; Pleguezuelos, 1997; Fernández-Cardenete et al., 2000; Pleguezuelos et al., 2002; Barberá et al., 2006; Ceacero et al., 2007; De Vries et al., 2009),

la provincia de Málaga puede considerarse una de las peor muestreadas. De dicho territorio, salvo los trabajos nacionales arriba reseñados y otros restringidos a territorios de menor escala (Antúnez, 1983; Antúnez et al., 1988; Barnestein et al., 2011; Yus & Botella, 2011),

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Figura 1: Situación de la provincia de Málaga en la península ibérica y el continente europeo.

no se han realizado estudios dedicados al conocimiento de la corología de los anfibios y reptiles presentes. La provincia de Málaga ocupa 7.305,3 km2 repartidos en 104 cuadrículas UTM de 10x10 km: 63 íntegramente malagueñas y el resto, periféricas y compartidas con provincias limítrofes. La mayor parte del territorio de estudio se integra en las cordilleras béticas, con un relieve montañoso y compartimentado. El clima de la provincia es mediterráneo, con una pluviometría media de 600 mm y representación bioclimática de los pisos termo, meso, supra y oromediterráneo (Pérez, 2009). La altitud media es de 500 msnm y sus mayores cotas están en torno a los 2.000 msnm en las sierras de las Nieves y de Tejeda. En los sistemas montañosos malagueños predomina la litología caliza, aunque hay algún complejo metamórfico, destacando asimismo el gran macizo peridotítico de Sierra Bermeja. Entre las alineaciones montañosas se localizan las grandes depresiones de vocación agrícola de Ronda y Antequera, concentrando esta última los principales complejos lagunares, pero con una gran alteración de la cubierta vegetal. Los cursos fluviales de mayor entidad han originado los valles del Guadalhorce, Vélez

y Genal-Guadiaro, presentando los dos primeros un notable desarrollo agrícola. Estos ríos desembocan en el mar tras un recorrido relativamente corto (Moreno et al., 1989). Desde hace varias décadas, la franja costera, de unos 180 km de longitud, ha sido urbanizada y densamente poblada en prácticamente la totalidad del territorio, con la fragmentación consiguiente del hábitat natural. El objetivo de este trabajo es ampliar el conocimiento de la distribución actual de los anfibios y reptiles en la provincia de Málaga, y aportar así información espacial esencial para la conservación de estos grupos faunísticos. El periodo de estudio comprende desde abril de 2002 (tras el cierre de la base de datos de Pleguezuelos et al., 2002), hasta mayo de 2015. Los datos se presentan en cuadrículas UTM de 10x10 km. Se consideraron todas las cuadrículas con más de un 20% de su superficie en territorio malagueño, sumando un total de 87. Las fuentes iniciales empleadas para recabar citas fueron la base de datos del SIARE (<www. siare.herpetologica.es> [Consulta: 2015]), trabajos publicados dentro del periodo abarcado por este estudio, y datos inéditos aportados por naturalistas locales que supusieron el 77% de los registros de anfibios y el 78% de

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reptiles. Tras esta recopilación, se diseñó el trabajo de campo priorizando el muestreo en las cuadrículas con menor número de citas, así como las especies con menos observaciones registradas. Por ello, el esfuerzo de muestreo no fue homogéneo en el conjunto del área de estudio. El trabajo de campo se realizó entre febrero de 2012 y abril de 2015. Los muestreos se efectuaron mediante recorridos a pie por los diferentes biotopos existentes en cada cuadrícula, considerando los hábitos de las diferentes especies, así como la existencia de actividad según la fase del ciclo anual. Para la localización de charcas de mayor tamaño apropiadas para algunas especies de anfibios, se realizó un estudio previo de fotointerpretación mediante el uso de Google Earth. Para la detección de anfibios en su fase larvaria, y especies de reptiles o de anfibios de hábitos más acuáticos, se localizaron hábitats de aguas superficiales en los que se realizó una inspección visual mediante prismáticos para los adultos, y un mangueo con salabre para las larvas en el caso de los anfibios. Además, se realizaron

recorridos en automóvil a baja velocidad por carreteras rurales, los cuales proporcionaron datos a partir de atropellos. Se han considerado todas las especies de anfibios y reptiles terrestres nativas de la provincia de Málaga, así como el galápago de Florida (Trachemys scripta), única especie alóctona asentada en el ámbito de estudio. Para la presentación de las especies, se ha seguido el orden y criterios taxonómicos vigentes en la última lista patrón de la AHE a la fecha de la redacción del trabajo (Carretero et al., 2014). En el caso de las especies pertenecientes al género Blanus existe la posibilidad de que, además de B. cinereus, esté presente B. mariae en el tercio más occidental, pero ante la falta de datos acerca de los límites de distribución de ambos taxones (Salvador, 2014; López, 2015), se consideró la presencia únicamente de B. cinereus. Se recopiló un total de 7.013 observaciones de 11 especies de anfibios y de 22 de reptiles. De estas, 1.601 se recabaron durante el trabajo de campo. Atendiendo a la distribución geográfica de la riqueza de especies,

Figura 2: Distribución geográfica de la riqueza específica de anfibios con relación a la red Natura 2000 en la provincia de Málaga (España). En color blanco se representan las cuadrículas en las que se han detectado 1-3 especies, en gris en las que se hallaron 4-6 especies, y en negro, en las que se encontraron 7-9 especies.

Figura 3: Distribución geográfica de la riqueza específica de reptiles con relación a la red Natura 2000 en la provincia de Málaga (España). En color blanco se representan las cuadrículas en las que se han detectado 1-7 especies, en gris en las que se hallaron 8-12 especies, y en negro, en las que se encontraron 13-20 especies.

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Figura 4: Mapas de distribución de las especies de anfibios presentes en la provincia de Málaga (España). En gris se representa la presencia hasta 2002 no confirmada en el estudio actual (hasta 2015); en negro, la presencia confirmada según el estudio actual (conocida o no previamente).

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Figura 5: Mapas de distribución de las especies de reptiles presentes en la provincia de Málaga (España). En gris se representa la presencia hasta 2002 no confirmada en el estudio actual (hasta 2015); y, en negro, la presencia confirmada según el estudio actual (conocida o no previamente).

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Figura 5 (cont.): VĂŠase pie de imagen en pĂĄgina anterior.

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se observa que, tanto para los anfibios como para los reptiles, los espacios protegidos de la red Natura 2000 de la zona oeste de la provincia abarcan un mayor número de cuadrículas de máxima riqueza de especies (7 cuadrículas para anfibios y 13 para reptiles) que los de los sectores central (ninguna cuadrícula para anfibios o reptiles) y oriental (2 cuadrículas para anfibios y 2 para reptiles) (Figuras 2 y 3). Destacan las Zonas Especiales de Conservación “Sierra de Grazalema” y “Sierra de Camarolos” por su riqueza en anfibios y reptiles (Figura 2 y 3 respectivamente), mientras que “Los Alcornocales” destacan sólo por su riqueza en anfibios, y “Sierra de las Nieves” en reptiles (Figura 3). En los anfibios, la mayor riqueza (7-9 especies) se presenta en dos núcleos separados; uno en el extremo occidental -Serranía de Ronda-, con hábitats naturales bien conservados, y otro en el noreste -Cordillera Antequerana-, con hábitats más abiertos y elevado número de puntos de agua temporales. Un 20% del territorio está ocupado con el mayor número de especies (más de siete especies), un 50% con un número intermedio de especies (4-6), y un 30% aparentemente desocupado. En los reptiles, con el doble de especies que los anfibios, la agrupación del número de especies es mayor en gran parte del suroeste de la provincia -Serranía de Ronda- (13-20 especies), siendo inferior el número en el norte -Depresión de Antequera- (1-7) y en el extremo oriental -Axarquía- (8-12). Un 30% del territorio está ocupado por cuadrículas con el mayor número de especies (más de 13 especies), un 45% con un valor intermedio (8-12 especies) y un 25% aparentemente sin reptiles. En general, los patrones de distribución de las diferentes especies para la provincia de Málaga (Figuras 4 y 5) fueron análogos a los descri-

tos por Pleguezuelos et al. (2002), lo que parece indicar que, a grandes rasgos, el conocimiento de la situación de la herpetofauna malagueña es aceptable. Sin embargo, salvo en el caso de las especies ubicuas, los mapas de distribución han mostrado una reducción con respecto al área de ocupación descrita por Pleguezuelos et al. (2002). Esta tendencia podría deberse al hecho de que el periodo de estudio del presente trabajo haya sido inferior (13 años frente a 20 del estudio nacional), pero también podría ser explicado por declives importantes para algunas especies, como Pelobates cultripes, Pelodytes ibericus, Pleurodeles waltl y Triturus pygmaeus; y más localmente, Bufo spinosus, Bufo calamita, Podarcis vaucheri y Acanthodactylus erythrurus. Por otro lado, se ha detectado que el área ocupada por especies crípticas y/o escasas como Blanus cinereus, Chalcides striatus, C. bedriagai, Psammodromus hispanicus, Macroprotodon brevis, Natrix natrix o Vipera latastei sigue estando a priori subestimada, si bien las citas obtenidas dan una aproximación al patrón de distribución (Figura 5). Según los resultados obtenidos, las especies que ocupan prácticamente la totalidad del territorio provincial son Pelophylax perezi, Psammodromus algirus, Tarentola mauritanica y Malpolon monspessulanus. Otras especies cuyas distribuciones ocupan más del 60% del área de estudio son Hemorrhois hippocrepis, Rhinechis scalaris, Natrix maura, Mauremys leprosa y Timon lepidus. Dos especies ubicuas, de fácil localización en el campo, Bufo spinosus y B. calamita, presentaron algunos huecos en su distribución que no se han podido confirmar a pesar del esfuerzo realizado, por lo que los resultados apuntan a una ausencia real, o a una muy baja densidad de sus poblaciones. En el caso de B. spinosus, los huecos se localizaron en el sector noroccidental, constituido básicamente por campiñas

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agrícolas de secano, donde las masas de agua existentes son lagunas y charcas de aguas salobres y arroyos de aguas lénticas y, en muchas ocasiones, ricas en sales. En dicha zona, sin embargo, abunda B. calamita, que sí aprovecha los encharcamientos efímeros pluviales. Por otro lado, los huecos en la distribución para este anuro se localizaron en el sur y sureste de la Serranía de Ronda, caracterizados por elevadas pendientes y densas coberturas arbóreas y arbustivas, poco proclives a la generación de charcas, o a la existencia de claros dominados por herbáceas, así como el valle del río Vélez, donde una agricultura intensiva domina el paisaje. En ambos casos, las ausencias se sitúan en zonas con hábitats poco favorables para estas especies. Si se compara la situación actual (Figura 4) con la aportada por Pleguezuelos et al. (2002), se trataría de dos casos posibles de regresión local. En el caso de M. brevis, C. girondica y N. natrix, la situación real posiblemente no se refleja en la distribución detectada. Estas especies parecen ocupar gran parte de la franja montañosa costera, escaseando o faltando sólo en la depresión de Antequera, debido a su ocupación agrícola. Las especies de distribución más restringida en el área de estudio son Pelobates cultripes, con sólo tres cuadrículas con presencia actual conocida, Alytes dickhilleni con cuatro, y Emys orbicularis con dos (Figuras 4 y 5). Respecto a los datos de distribución aportados por Pleguezuelos et al. (2002) para estas especies, Emys orbicularis se mantiene estable en su único núcleo a nivel provincial; A. dickhilleni mantiene una distribución similar, habiendo perdido dos cuadrículas costeras de superficie terrestre escasa; sin embargo, P. cultripes ha sufrido una disminución severa de su distribución en Málaga, pasando de 16 cuadrículas

de 10x10 km a las citadas tres del presente estudio, desapareciendo de la mayoría de las que ocupaba en la Costa del Sol Occidental, debido a la pérdida de hábitat (Romero et al., 2015). Por último, Triturus pygmaeus mantiene dos núcleos principales separados por más de 30 km; uno en el límite con la provincia de Cádiz y otro en el centro-este provincial, con continuidad hacia Granada (Benavides et al., 2004), habiéndose fragmentado además este último en dos pequeños núcleos separados por más de 10 Km. Esta tendencia a la fragmentación de su distribución plantea necesidades de gestión para asegurar la conservación de la especie a largo plazo. Por otro lado, Hyla meridionalis, Hemidactylus turcicus y Chamaeleo chamaeleon parecen presentar patrones de distribución definidos por sus preferencias termófilas, evitando las zonas más montañosas y continentales. En este aspecto, el caso de C. chamaeleon es el más acentuado, apareciendo únicamente en zonas prácticamente libres de heladas. Acanthodactylus erythrurus tiene preferencias psammófilas (Salvador, 2014) que en Málaga encuentra en los arenales costeros y las sierras de naturaleza dolomítica, donde abundan los suelos sueltos y disgregados. Por último, las poblaciones de Vipera latastei se restringen a las zonas más montañosas, de modo que su área de distribución coincide con la Serranía de Ronda y el Arco calizo malagueño; en este caso, la alteración del hábitat y la implacable persecución de que ha sido objeto secularmente ha debido relegarla a los parajes menos frecuentados por el hombre, donde también parece estar en regresión (Martínez-Freiría et al., 2014). En relación con el interés en la conservación de la herpetofauna malagueña, hay que marcar el interés biogeográfico de parte de los taxones presentes. De esta manera, los proce-

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sos geológicos y la evolución climática desde el Mioceno hasta la actualidad han influido en la diversidad genética de algunas de las especies presentes en la zona, diferenciándolas respecto a poblaciones del resto de la península o del otro lado del estrecho de Gibraltar. Sería el caso, e.g., de C. girondica (Santos et al., 2012) o de V. latastei (Velo-Antón et al., 2012). Es de destacar, además, la importancia de las siguientes poblaciones: la subespecie endémica de salamandra común de las provincias de Cádiz y Málaga, Salamandra salamandra longirostris, incluida en el libro rojo de Andalucía (González & Pérez-Quintero, 2001a) y el libro rojo de España (Buckley & Alcobendas, 2002) como “Vulnerable”, con importantes poblaciones en las sierras occidentales de la provincia de Málaga, pero escasas y aisladas en el este, límite oriental de su distribución actual (Benavides et al., 2004); Discoglossus galganoi, extensamente distribuida por la provincia, al contrario que en varias de las provincias limítrofes, incluido en el Anexo II de la Directiva de Hábitats, junto a; M. leprosa catalogada como “Vulnerable” en el libro rojo estatal (Da Silva, 2002) y distribuida en toda la red fluvial de Málaga, con núcleos abundantes en algunos cursos bajos; V. latastei restringida a las principales cadenas montañosas, considerada “Vulnerable” en el libro rojo andaluz (Pleguezuelos et al., 2001). Otras especies amenazadas con poblaciones en la provincia, aunque de escasa representación, son E. orbicularis, considerada “Vulnerable” en los libros rojos andaluz y español (Pérez-Quintero & González, 2001; Keller & Andreu, 2002), y A. dickhilleni, incluida en ambos libros rojos y también a nivel mundial con la Categorìa “Vulnerable” según la UICN (González & Pérez-Quintero, 2001b; García-París & Arntzen, 2002), y por la normativa vigente (Junta de Andalucía, 2012).

Agradecimientos: Un buen grupo de naturalistas han contribuido con abundantes datos a este trabajo, destacando J.A.M. Barnestein, uno de los promotores iniciales del mismo. Las siguientes personas han participado con su aportación de citas e información de interés sobre los herpetos malagueños: J.A. Martín, J.C. Atienza, F. Fernández, F. de la Cruz, F. Solano, M. de las Heras, A. Tamayo, J.L. Jiménez, J. Ramírez, G. Giner, I. Gómez, J. Escribano, A. Hinckley, E. Ayllón, J. Domínguez, A. Virag, A. Valdeón, R.J. Aparicio, A. Molina, M. Benítez, M. Álvarez, P. Sánchez, A. Martínez, J. Caro, J. Roig, J.C. Diéguez, J.C. Granero, J.M. Pleguezuelos, J.A. Campos, P. Camacho, A. Villarán, B. Felguera, J.M. Valderrama, M. Lorenzo, K. Roberts, A. Gómez, V. Meneses, A.J. Márquez, M.T. Pérez, J.C. Campos, J. Sierra, J. Torres, C. Tapia, P. Pacheco, L.A. Fernández, J.C. Báez, P. Ferri, J. Duarte, M.A. Farfán, L. Narváez, J.A. Cortés, J.I. Álvarez, A.J. Plaza, A. Royán, B. López, J. Rojo, M. García, J.A. Ríos, F. Ríos, J.C. Gallardo, J. Majita, R. Toledo, F. Moreno, M. Murciano, A. Molina, F. A. Rivera, A.F. Rodríguez, F. Moreno, H. Tuñón, E. Collado, E. Saavedra, D. Álvarez, J.S, González, C.P. Pérez, P. Jiménez, M. Boeta, J. Álvarez, I. Arróspide, R. Barnestein, C. Viñolo, S. Altier, V. Balbuena, C. Requena, V. Egío, A. Lerín, I. Jaén, J.C. Martínez, I. Navarro, A. Ramírez, F. Román, J. M. Santos, J.M. Sola, J.M. Carrasco, J. Díez, J.R. Fernández-Cardenete, J. Díez, E. Moreno, J.C. Fernández, M. Muñoz, R. Ledesma, M.A. Lermo, L. Torres, L. Lopera, J.M. Ávila, J.J. Aranda, F.J. Becerra, A. Cañizares, J.M. Carpena, V. Moreno, S. Corrales, C. de Haro, A. Vázquez, F. Gómez, G. Martín, J.B. López, J. Oñate, M. Florido, N. Ríos, R, Flores, R. Orozco, S. Rico, P. Díaz, D. Benítez, J. Escaño, A.R. Muñoz, J. Villar, J. Fregenal, S. Sierra, V. Torres, F. Ríos, M.T. Martín, F. Cobo, J.A. Gil, M. España, J.A. Fernández, G. Rodríguez, A. López, A.I. García, B. Pérez, A. Plaza, J.J. Ortuño, U. Bruña, B. Martín, P. Carrasco, F. Vázquez, O. Gavira, F. Blanco, F. Prunier, S. Saldaña, J. Rodríguez, C. Brochard, E. Von Ploeg, L. Riera, J.A. García, L. Luijten, M. Roca, M.A. Sosa, J.I. Álvarez, F. Peels, S. Torres, J.A. López-Ruiz, J.A. Cortés-Postigo, J.A. López-Ruiz, A. Serrano, F. Fuentes, J.M. Santos, F.M. Moreno, J.J. Aranda, C. Moreno, L. Farrarons, C.C. Guerrero, F.J. Benavides, J.L. Esteban, J.M. Gutiérrez, J. Fuentes, E, Escoriza, J. Bautista.

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(eds.), Fauna Ibérica, vol. 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Consejo Superior de Investigaciones Científicas. Madrid. Santos, X., Rato, C., Carranza, S., Carretero, M.A., González de la Vega, J.P. & Pleguezuelos, J.M. 2012. Morphology matches mtDNA lineages in the southern smooth snake (Coronella girondica) from Iberia. Zoology, 115: 398-404. Velo-Antón, G., Godinho, R., Harris, J., Santos, X., Martínez-Freiría, F., Fahd, S., Larbes, S., Pleguezuelos, J.M. & Brito, J.C. 2012. Deep evolutionary lineages in a Western Mediterranean snake (Vipera latastei/monticola group) and high genetic structuring in Southern Iberian populations. Molecular Phylogenetics and Evolution, 65: 965-973. Yus, R. & Botella, F. 2011. Fauna de Vertebrados de la Axarquía (Málaga). Centro de Ediciones de la Diputación de Málaga (CEDMA). Málaga.

Carencias del atlas herpetológico de Extremadura Alberto Muñoz Cl. Capricornio, 46. 10001 Cáceres. C.e.: alceresmc@gmail.com Fecha de aceptación: 9 de mayo de 2016. Key words: maps, records, distribution, amphibians, reptiles.

A pesar del potencial herpetológico de Extremadura (Pleguezuelos et al., 2002), existe una carencia histórica en el desarrollo del atlas herpetológico de esta comunidad autónoma. Los trabajos que abordan este aspecto publicados hasta la fecha están desactualizados y aportan insuficiente información, o bien no abarcan todo el territorio. En la década de 1990 se realizaron las primeras contribuciones a la creación del atlas herpetológico en Extremadura (Palomo, 1993; Da Silva, 1994, 1995). El trabajo más reciente a nivel regional es el Atlas de Anfibios y Reptiles de la provincia de Cáceres y Zonas Importantes de Herpetofauna en la provincia de Badajoz (Muñoz et al., 2005). Actualmente, la información más completa se puede consultar, vía online, en el servidor de información de anfibios y reptiles de España (SIARE). Sin embargo, varios estudios y atlas locales realizados en la región cacereña (Muñoz et al., 2012; Díaz, 2013; López et al., 2013) señalan

las deficiencias de los trabajos previos al encontrarse repetidamente especies no descritas en múltiples cuadrículas UTM. Se pone de manifiesto, de esta manera, la necesidad de realizar un mayor esfuerzo en muestreos. Para cubrir esta falta de conocimiento, la Asociación Arbórea, junto a la contribución realizada por la Asociación Española de Herpetología para la Red Natura 2000 y especies prioritarias de la Directiva Hábitat (Hernández-Sastre et al., 2014), se ha centrado en el estudio detallado de la herpetofauna en municipios y comarcas de las provincias de Cáceres y Badajoz. Hasta el momento, en todas las zonas analizadas se ha comprobado que la riqueza de especies de anfibios y reptiles es superior a la que se desprende de las citas históricas y/o de la bibliografía disponible. Por contra, y en menor medida, ciertas especies no han sido encontradas en cuadrículas UTM que presentaban citas históricas.

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El objetivo de este trabajo es reflejar mediante mapas las extensas zonas de Extremadura que permanecen con un número de citas con presencia de anfibios y reptiles muy bajo o nulo. Se pretende así obtener un documento que sirva para dar peso a la continua demanda por parte de la Asociación Arbórea para revertir esta situación y obtener un claro conocimiento de la distribución de anfibios y reptiles en toda la comunidad autónoma de Extremadura. Para la elaboración de los mapas se han gestionado dos bases de datos, una procedente de la Asociación Arbórea (de aquí en adelante BDAA) y la otra de la Asociación Herpetológica de España (de aquí en adelante BDAHE). Cada cita corresponde a una observación de las especies autóctonas y, en el caso de la BDAA, puede agrupar uno o varios individuos con los mismos valores para el resto de campos (morfología, estado, etc). Se ha actualizado la taxonomía para evitar registros duplicados. La BDAA tiene dos fuentes de información. La principal entrada de datos (aproximadamena

te el 90% del total) proviene de los muestreos de la Asociación Arbórea, destinados a obtener un profundo conocimiento de la presencia de anfibios y reptiles en distintas comarcas y municipios de Extremadura. De forma complementaria, se recopilan las observaciones externas aportadas por ciudadanos y socios de la Asociación Arbórea. La BDAA tiene un total de 2.060 registros correspondientes a las citas recopiladas entre 2010 y el 1 de enero de 2016. La BDAHE contiene un total de 11.826 registros una vez excluidos los registros que la Asociación Arbórea incorpora anualmente a la AHE para evitar duplicados. Las citas recopiladas por la BDAHE están fechadas entre 1915 y el 20 de abril de 2016, si bien la mayoría de las mismas corresponden a los últimos 25 años. A partir de estas fuentes de datos, se ha seguido el siguiente esquema de trabajo: 1) normalización y unificación de las bases de datos BDAHE y BDAA; 2) depuración de errores y registros georreferenciados fuera del ámbito b

Figura 1: Mapa de citas históricas de herpetos en Extremadura. (a) Anfibios. (b) Reptiles.

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de estudio; 3) análisis estadístico de la base de datos unificada: número de citas, riqueza específica y su coeficiente (riqueza específica / número de citas) por cuadrícula UTM y clase taxonómica; 4) incorporación de la base de datos unificada a una cobertura vectorial mediante el sistema de información geográfica QSIG; 5) representación del número de citas históricas por cuadrículas de distribución UTM 10 × 10 Km y clases taxonómicas; y 6) representación de la riqueza específica según la información actual por cuadrículas de distribución UTM 10 × 10 Km y clases taxonómicas. El total de citas registradas es de 6.761 para anfibios y de 7.125 para reptiles. La media aritmética de citas por cuadrículas y su error estándar es: 13,1 ± 0,9 en el caso de anfibios; 13,8 ± 0,8 para reptiles. El número de cuadrículas con ninguna cita, y en consecuencia con ninguna especie descrita, es de 85 para anfibios, 16% del total de cuadrículas (Figuras 1a y 2a), y 83 para reptiles, 16% del a

total de cuadrículas (Figuras 1b y 2b), mientras que el número de cuadrículas con menos de 10 citas es de 326 para anfibios (63% del total de cuadrículas) (Figura 1a) y 293 para reptiles (57% del total de cuadrículas) (Figura 1b). La riqueza específica máxima por cuadrícula es de 13 para anfibios (Figura 2a) y de 19 para reptiles (Figura 2b). En cuanto al coeficiente entre la riqueza específica y el número de citas, los anfibios presentan valores superiores a 0,5 en 252 cuadrículas (49% del total de cuadrículas), mientras que para los reptiles superan este valor 269 cuadrículas (52% del total de cuadrículas). En general, existe un elevado contraste entre el amplio conocimiento herpetológico de unas pocas cuadrículas y el desconocimiento de otras muchas. La única cuadrícula con un elevado volumen de citas para ambas clases, anfibios y reptiles, es la cuadrícula QE51 que se sitúa en el Parque Nacional de Monfragüe. En cuanto a anfibios, la cuadrícula TJ60 presenta también b

Figura 2: Mapa de riqueza específica de herpetos en Extremadura. (a) Anfibios. (b) Reptiles.

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un elevado número de citas, recopiladas por la Asociación Arbórea en los muestreos de los municipios de Magacela y Campanario pertenecientes a la Red Natura 2000 (LIC “La Serena”). Además, destaca la comarca de Campo Arañuelo como la única zona extensa que cuenta con un atlas corológico de anfibios (Muñoz et al., 2012). La recopilación de citas de reptiles tiene menos cuadrículas con muy baja o nula intensidad de muestreo en comparación a los anfibios, destacando los valles y sierras periféricas del Sistema Central, situados en el extremo Norte y Noreste de Extremadura, como el territorio más extenso que cuenta con una elevada cantidad de citas. En esta región no se han incluido los datos que la Asociación Arbórea está recopilando en la Sierra de Gata en la primavera del 2016. Finalmente, los últimos trabajos de la Asociación Española de Herpetología han incrementado sustancialmente el volumen de citas de algunos espacios protegidos de Extremadura (Ayllón et al., 2011, 2013). En contraposición a estas zonas, la realidad para la mayoría del territorio extremeño es que cuenta con una insuficiente información para obtener un claro conocimiento de la distribución a escala provincial y/o regional tanto de anfibios como de reptiles (Figuras 1 y 2). Es destacable la existencia de numerosas cuadrículas con similar valor para citas y riqueza. Las cuadrículas de distribución en las que ambos valores se equiparan (coeficiente entre riqueza específica y número de citas igual a 1) corresponden siempre con un número de observaciones muy bajo (siempre inferior a la decena). Por contra, los territorios con una alta riqueza de anfibios y de reptiles (Figura 2) no siempre se corresponden con las cuadrículas con mayor volumen de citas (Figura 1). De cualquier forma, ya sea por la baja intensidad de muestreo o por un alto valor de la relación riqueza/observaciones, parece probable que en

gran parte de las cuadrículas pueda haber un mayor número de especies de las registradas hasta el momento. Para corroborar esta carencia, se propone analizar la antigüedad de las citas, y estudiar la metodología de observación y muestreo, así como realizar un análisis de la distribución y riqueza potencial de las especies. Este documento trata de añadir un referente más en una cuestión clave para abordar la conservación de la herpetofauna extremeña, como es la necesidad de invertir más recursos y esfuerzos para obtener una clara visión de la distribución de las especies de anfibios y reptiles en Extremadura. Este conocimiento corológico es base para evaluar el estado de las poblaciones y diseñar medidas de conservación orientadas a la herpetofauna. A partir de este punto, se podría continuar con otras demandas como son la revisión de las categorías de amenaza de los anfibios y reptiles en el Catálogo de Especies Amenazadas de Extremadura, realizar seguimientos continuados de las poblaciones, o poner en marcha proyectos específicos de recuperación o protección de aquellas especies más amenazadas. Agradecimientos: Deseo agradecer la cesión de la base de datos Asociación Herpetológica Española, y especialmente la disponibilidad del Servidor de Información de Anfibios y Reptiles de España (SIARE) que ha sido mi principal referencia para la elaboración de este trabajo. También quiero agradecer la participación de los ciudadanos en el formulario de citas de la Asociación Arbórea, cuya aportación conjunta es tan importante para impulsar esta demanda. Mis agradecimientos personales a amigos, familiares y compañeros de la asociación Arbórea que me han acompañado en mis salidas al campo todos estos años: M. Muñoz, M.C. Costa, C. Muñoz, J.D. Guerrero, S. López, L. Couque, V.J. Gil, E. Tello, y finalmente a J.M. Gallego por mantener la web donde se aloja el formulario de citas.

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SERVIDOR DE INFORMACIÓN DE ANFIBIOS Y REPTILES DE ESPAÑA Se encuentra operativo en la dirección: siare.herpetologica.es

Publicida

d de la AH E

El SIARE es el portal de difusión de la información recogida por los diferentes programas de seguimiento de la AHE. Con esta iniciativa, se quiere facilitar a todos los interesados el acceso a la información referente a los anfibios y reptiles de España. Con este proyecto la AHE ha creado un servidor de información herpetológica on-line que permite acceder a la información sobre la biodiversidad herpetológica española al tiempo que ofrece a los usuarios una herramienta para gestionar sus observaciones de anfibios y reptiles. Con esta aplicación la AHE dota a la red de voluntariado, en el ámbito herpetológico en España, de una herramienta de seguimiento a largo plazo de la evolución de las poblaciones de anfibios y reptiles de España y permitir a los voluntarios de los programas tener una herramienta de visualización y gestión de sus datos.

Conservación

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Localización de un ejemplar asilvestrado de Mauremys sinensis en la Comunidad Valenciana David Campos-Such, Marta Miñarro & Luis Valls Fundación Limne. C. Quart, 80. 46008 Valencia. C.e.: recursos@limne.org Fecha de aceptación: 24 de abril de 2015. Key words: invasive species, Mauremys sinensis, chinese stripe-necked turtle, hybridisation, Mauremys leprosa.

A lo largo de las últimas décadas se ha producido una introducción masiva de emídidos americanos en la península ibérica debido a su comercialización como mascotas (Martínez-Silvestre et al., 2014). Algunas de estas especies pueden reproducirse y generar puestas viables en el ecosistema mediterráneo (De Roa & Roig, 1997; Martínez-Silvestre et al., 2001). Además, se han constatado los grandes problemas que pueden producir en nuestros ecosistemas, donde destaca su capacidad para desplazar a los quelonios autóctonos (Cadi & Joly, 2004; Pérez-Santigosa et al., 2008; Polo-Cavia et al., 2011). Visto el impacto sobre las especies autóctonas, la Unión Europea prohibió en 1997 su importación pero esto, lejos de atajar el problema, hizo que el comercio se derivara a otras especies o subespecies (Balmori, 2014). A modo de ejemplo, en la Comunidad Valenciana y en el marco del proyecto LIFE Trachemys, en los últimos años se han censado ocho especies de galápagos exóticos, marcando a la Comunidad Valenciana como una de las regiones más afectadas de toda Europa y reflejando la necesidad urgente de medidas de actuación en la zona (LIFE-Trachemys, 2013). Además, en los últimos años se han realizado en Cataluña capturas de algunos ejemplares de Mauremys (Ocadia) sinensis (Martínez-Silvestre et al., 2015). La presente nota describe el hallazgo de un ejemplar asilvestrado de M. sinensis (Figura 1). Se trata de una tortuga de tamaño mediano perteneciente a la familia Geoemydidae y que, de manera

natural, se distribuye por Taiwan, Vietman y China. El individuo capturado era una hembra adulta sin ningún tipo de herida ni malformación en su morfología externa. En su área de distribución nativa presenta problemas de conservación que hacen que se la considere en peligro de extinción (IUCN, 2015). Esta especie, de la misma manera que el resto de especies de galápagos invasoras, es una de las más comercializadas en su región (Gong et al., 2009), siendo éste el posible mecanismo de entrada en la Comunidad Valenciana, una de las áreas no predichas en modelos ecológicos anteriores (Masin et al., 2013). No obstante, debido a la presencia de un solo ejemplar no tenemos datos suficientes para confirmar su carácter invasor en nuestros ecosistemas. La observación se llevó a cabo el pasado 10 de octubre de 2014 durante una jornada de estudio de los galápagos de una localidad costera de Castellón situada en la cuadrícula UTM 30SYK51. La metodología de muestreo consistió en trampeo mediante el uso de una nasa anguilera modificada para la captura de galápagos (ensanchando los embudos interiores y manteniendo la última parte del artejo fuera del agua). En la sesión también se capturaron dos ejemplares de Trachemys scripta elegans, uno de Mauremys leprosa y otro de Emys orbicularis. La captura de un ejemplar de M. sinensis viene a engrosar la lista de quelonios alóctonos que pueblan nuestros ecosistemas, siendo este caso especialmente grave, dada la gran capacidad

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Foto Marta Miñarro

Figura 1: Detalle del ejemplar de M. sinensis referido en esta nota.

que presenta para hibridar con otras especies de la familia Geoemydidae. Buskirk et al. (2005) revisaron la bibliografía relativa a la hibridación entre batagúridos y, en lo que compete a M. sinensis, recogieron evidencias de reproducción exitosa con Mauremys japonica, Mauremys reevesii, Mauremys annamensis y Cyclemys shanensis. A estas citas se añadiría la hibridación con Cuora trifasciata recogida por Stuart & Parham (2007). Si bien no existe constancia de que pueda generar híbridos con M. leprosa, el riesgo para las poblaciones ibéricas de esta especie es evidente y, dado que cada vez se comercializan más especies de geoemídidos asiáticos, en el caso de que se demuestre su aclimatación a nuestro territorio y su capacidad de hibridación, su impacto vendría a complicar el ya generado por los emídidos americanos.

Es de esperar que en los próximos años la presencia de ésta y otras especies de galápagos procedentes de Asia y de América aumente en nuestros ecosistemas si no se realizan las medidas pertinentes (Balmori, 2014). Esta problemática conviene afrontarla cuanto antes, dado que algunos de ellos ya han demostrado poder reproducirse en condiciones naturales (Martínez-Silvestre et al., 2001) y producir graves problemas a nuestras especies autóctonas. Por tanto, esta especie debería ser incluida por los órganos competentes en la legislación de especies invasoras debido a su potencial invasor. Agradecimientos: La Conselleria d’Infraestructures, Territori i Medi Ambient de la Generalitat Valenciana aportó los permisos de captura para el estudio. Además queremos dar las gracias a los voluntarios de la Fundación Limne por su participación en el proyecto SETOR (Seguimiento de Tortugas).

Referencias Balmori, A. 2014. Utilidad de la legislación sobre especies invasoras para la conservación de las especies de galápagos ibéricos. Boletín de la Asociación Herpetólogica Española, 25: 68-74.

Buskirk, J.R., Parham, J.F. & Feldman, C.R. 2005. On the hibridisation between two distantly related Asian turtles (Testudines: Sacalia x Mauremys). Salamandra, 41: 21-26.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1) Cadi, A. & Joly, P. 2004. Impact of the introduction of the red-eared slider (Trachemys scripta elegans) on survival rates of the European pond turtle (Emys orbicularis). Biodiversity and Conservation, 13: 2511–2518. De Roa, E. & Roig, J.M. 1997. Puesta en hábitat natural de la tortuga de Florida (Trachemys scripta elegans) en España. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 8: 48-50. Gong, S., Chow, A.T., Fong, J.J. & Shi, H. 2009. The chelonian trade in the largest pet market in China: scale, scope and impacto on turtle conservation. Oryx, 43: 213-216. IUCN. 2015. IUCN red list of threatened species. <http:// www.iucnredlist.org> [Consulta: 25 marzo 2015]. LIFE-Trachemys. 2013. Resultados de la campaña de erradicación de galápagos exóticos. Año 2012. Informes LIFE Trachemys nº 12. Conselleria d’Infraestructures, Territori i Medi Ambient. Valencia Martínez-Silvestre, A., Soler-Massana, J., Solé, R. & Medina, D. 2001. Reproducción de quelonios alóctonos en Cataluña en condiciones naturales. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 12: 41-43. Martínez-Silvestre, A., Hidalgo-Vila, J., Pérez-Santigosa, N.

& Díaz-Paniagua, C. 2014. Trachemys scripta (Thunberg, 1792). 181-192. In: Salvador, A. (ed.), Reptiles, 2ª edición, revisada y ampliada. Fauna ibérica. Vol. 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. Martínez-Silvestre, A., Guinea, D., Ferrer, D. & Pantchev, N. 2015. Parasitic enteritis associated with the camallanid nematode Serpinema microcephalus in wild invasive turtles (Trachemys, Pseudemys, Graptemys and Ocadia) in Spain. Journal of Herpetological Medicine and Surgery, 24. In press Masin, S., Bonardi, A., Padoa-Schioppa, E., Bottoni, L. & Ficetola, G.F. 2013. Risk of invasion by frequently traded freshwather turtles. Biological invasions, 16: 217-231. Pérez-Santigosa, N., Díaz-Paniagua, C. & Hidalgo-Vila, J. 2008. The reproductive ecology of exotic Trachemys scripta elegans in an invaded area of southern Europe. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems, 18: 1302 – 1310. Polo-Cavia, N., López, P. & Martín, J. 2011. Aggressive interactions during feeding between native and invasive freshwater turtles. Biological Invasions, 13: 1387–1396. Stuart, B.L. & Parham, J. F. 2007. Recent hybrid origin of three rare Chinese turtles. Conservation Genetics, 8: 169-175.

Depredación sobre el galápago invasor Trachemys scripta scripta por Larus michahellis José Carlos Báez1, 2 Instituto Español de Oceanografía. C.O. de Málaga. Puerto pesquero, s/n. 29640 Fuengirola. Málaga Dto. de Biología Animal. Facultad de Ciencias. Universidad de Málaga. Campus de Teatinos, s/n. 29071 Málaga. C.e.: granbaez_29@hotmail.com

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Fecha de aceptación: 15 de junio de 2015. Key words: Trachemys scripta scripta, subadult gulls, predation, Málaga.

Trachemys scripta ha sido profusamente criado en granjas de Estados Unidos con la finalidad de proporcionar ejemplares para el mercado de mascotas a nivel mundial, así como para el mercado alimenticio en los países orientales. Por este motivo, es considerado como una especie invasora con una amplia distribución mundial (van Dijk et al., 2013). En Europa se lo considera una amenaza para los galápagos autóctonos (van Dijk et al., 2013). T. scripta actualmente se reproduce en la península ibérica (Capalleras & Carretero, 2000; de Berrazuela et al., 2007; Romero et al., 2010), y se considera que está desplazando al

galápago autóctono Mauremys leprosa (revisado en Romero et al., 2014).

Para T. scripta en su zona de origen se han descrito como depredadores los mapaches (Procyon lotor), mofetas (Mephitis sp.), zarigüeyas y zorros (Harding, 1997). Para M. leprosa en la península ibérica se han identificado jabalíes (Sus scrofa), zorros (Vulpes vulpes), tejones (Meles meles), nutrias (Lutra lutra) y meloncillos (Herpestes ichneumon) como depredadores (revisado en García & Ayres, 2007), aunque existen pocos datos sobre otros depredadores potenciales. El 3 de abril de 2015 observamos a un ejemplar juvenil de gaviota patiamarilla (Larus michahellis) depredando sobre dos ejemplares juveniles de T. scripta scripta, en uno de

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Foto Javier Báez

Figura 1: Ejemplar juvenil de L. michahellis transportando un ejemplar de T. s. scripta fuera del agua para su posterior consumo.

Figura 2: El mismo ejemplar (L. michahellis) tratando de alimentarse (o simplemente alimentándose) de las extremidades posteriores del juvenil de T. s. scripta.

los estanques artificiales del Parque del Oeste (36.692429N / 4.444368W), un parque urbano de la ciudad de Málaga próximo al paraje natural de la desembocadura del río Guadalhorce (sur de la península ibérica) (Figuras 1 y 2). El momento de la captura no se presenció, tan sólo el consumo poco eficiente de ambos ejemplares por parte de la gaviota, ya que sólo se alimentó de la cabeza y extremidades, es decir, de las partes accesibles. Cuando se presenció el evento un ejemplar yacía muerto a escasos metros de la gaviota que estaba dando cuenta de un segundo ejemplar, que aún movía ligeramente las extremidades (Figura 1 y 2), aunque finalmente también murió. L. michahellis es conocido por presentar un comportamiento alimentario oportunista (Arcos et al., 2001; Bermejo & Mouriño, 2003), lo cual sumado a la densidad de ejemplares de galápagos exóticos en el mencionado parque y a la escasez de refugios naturales (poca presencia de vegetación natural) ha podido propiciar la depredación observada.

Polo-Cavia et al. (2006) determinaron que las diferencias interespecíficas en la percepción del riesgo de depredación confieren una ventaja competitiva a la especie introducida, ya que mientras M. leprosa escapa activamente en cuanto tiene opción, T. scripta pasa a una espera pasiva en el interior del caparazón, lo cual disminuye su gasto energético. Sin embargo, la presente observación indica que este comportamiento podría ser una desventaja frente a depredadores oportunistas. Próximos estudios deberían indagar en la incidencia de depredación sobre T. scripta por parte de L. michahellis, y determinar si la depredación descrita fue un hecho aislado o por el contrario se produce de forma concurrente. Además, sería necesario evaluar la posibilidad de que este comportamiento de L. michahellis pueda incidir en ejemplares de M. leprosa presentes en el paraje natural de la desembocadura del río Guadalhorce. Agradecimientos: El trabajo se ha beneficiado de los comentarios de un revisor anónimo. El autor agradece la cesión de las fotografías a Javier Báez.

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Referencias Arcos, J., Oro, D. & Sol, D. 2001. Competition between the yellow-legged gull Larus cachinnans and Audouin’s gull Larus audouinii associated with commercial fishing vessels: The influence of season and fishing fleet. Marine Biology, 139: 807–816. Bermejo, A. & Mouriño, J. 2003. Gaviota patiamarilla Larus cachinnans. 616. In: Martí, R. & del Moral, J.C. (eds.), Atlas de las Aves Reproductoras de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza y SEO/ BirdLife. Madrid. de Berrazuela, J.M.G., Marrón, T., Perianes, M. Gordillo, A.J. & del Moral, J. 2007. Poblaciones asilvestradas en Cantabria de Trachemys scripta elegans y su potencial reproductor. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 18: 34–37. Capalleras, X. & Carretero, M.A. 2000. Evidencia de reproducción con éxito en libertad de Trachemys scripta en la Península Ibérica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 11: 34–35. García, P. & Ayres, C. 2007. Depredación masiva de la nutria (Lutra lutra) sobre el galápago leproso (Mauremys leprosa). Munibe, 25: 44-49.

Harding, J.H. 1997. Amphibians and Reptiles of the Great Lakes Region. University of Michigan Press. Ann Arbor, Michigan. Polo-Cavia, N., López, P. & Martín, J. 2006. Las diferencias en la percepción del riesgo de depredación como ventaja competitiva del galápago americano (Trachemys scripta) sobre el galápago leproso (Mauremys leprosa). Resúmenes del IX Congreso Luso-Español (XIII congreso Español) de Herpetología, San Sebastián 4-7 de octubre 2006. Romero, D., Ferri-Yáñez, F., Báez, J.C. & Real R. 2010. Indicios de reproducción de Trachemys scripta elegans en lagunas de Málaga. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21: 100-101. Romero, D., Báez, J.C., Ferri-Yáñez, F., Bellido, J.J. & Real R. 2014. Modelling favourability for invasive species encroachment to identify areas of native species vulnerability. The Scientific World Journal, 2014: http://dx.doi. org/10.1155/2014/519710. van Dijk, P.P., Harding, J. & Hammerson, G.A. 2013. Trachemys scripta. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2014.3. <www.iucnredlist.org>. [Consulta: 23 Mayo 2015].

Reptile diversity associated to archaeological sites: the significance of ancient ruins for reptile conservation José C. Báez1,2, Juan A. Camiñas1 & Jacques Sacchi3 Instituto Español de Oceanografía, C.O. de Málaga. Puerto pesquero, s/n. 29640 Fuengirola. Spain. C.e.: granbaez_29@hotmail.com Departamento de Biología Animal. Facultad de Ciencias. Universidad de Málaga. Campus de Teatinos, s/n. 29071 Málaga. Spain. 3 Réseau Tortues Marines de Méditerranée Française. 331 Chemin Du Phare. 4200 Sète. France. 1 2

Fecha de aceptación: 25 de septiembre de 2015. Key words: anthropic ancient buildings, archaeological sites, herpetofauna diversity, hotspot.

Resumen: Un hecho bien conocido es la selección de las ruinas de origen antropogénico, como

por ejemplo antiguas murallas, como hábitat por los reptiles. En el presente trabajo se ha revisado la información disponible acerca de los yacimientos arqueológicos como lugares de interés para la conservación y protección de los reptiles. Sin embargo, a pesar de los múltiples ejemplos que señalan la importancia de los yacimientos arqueológicos para la conservación de los reptiles, hay pocos estudios científicos orientados a esta cuestión. Por este motivo, se propone incrementar el número de estudios sobre diversidad herpetológica centrados en los sitios arqueológicos. Por otra parte, sería conveniente implementar medidas de conservación destinadas a mantener la diversidad herpetológica dentro de los sitios arqueológicos, lo que podría tener otros efectos positivos al ser un incentivo adicional para aumentar las visitas y los ingresos de estos lugares.

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It is well known that the selection of the ruins of anthropogenic origin, as ancient walls, by reptiles (Scali et al., 2013). The epithet of the scientific name of wall lizard Podarcis muralis (Laurenti, 1768), alludes to this fact. Thus, many researchers perform reptile surveys around anthropogenic ruins (Castilla & Ali, 1997; CalderónMandujano et al., 2008). The value of anthropogenic ruins for the conservation of biodiversity is highlighted in websites of some archaeological localities. For example, the official web site of Angkor Center for Conservation of biodiversity at the ruins of the Angkor complex (Cambodia) states “Various animals use the area as a safe haven, and several species that are usually very shy and secretive due to human persecution can be observed at close range… There is also a great diversity of reptiles and during the rainy season the ponds are teeming with frogs” (<http://www.accb-cambodia.org/en/wildguests.php> [accessed: 15 August 2015]). However, there are few studies analyzing the diversity of reptiles in archeological sites in relation to its environment. After an intensive bibliographic search on different sources like Web of Science and Scopus (key words: reptiles+ archeological sites, ruins or ancient buildings), we have found few papers studying the herpetofauna diversity living associated with archaeological sites (N = 5). Nevertheless, we found a large number of papers reporting archaeological records trace in fossils and bones of ancient reptiles (N = 50). Within the few papers dealing with reptile diversity in archeological sites, Somaweera et al. (2001) found 47 species of reptiles at the site of Menikdena (Dambulla, Sri Lanka), an ancient monastery of 555-573 b.c. with the remains of several stone-buildings in an area of 0.16 km2. The diversity found in this archaeological site represents 31.5% of reptiles described in Sri Lanka. Márquez-Rodríguez (2014) describes the impor-

tance of the Roman archaeological site of Baelo Claudia (II B.C.) in the Natural Park of the Strait, Tarifa, Spain, for the ocellated lizard (Timon lepidus), and the Maya site of Tulum (VI B.C.) (Tulum, Mexico) for the common iguana (Ctenosaura acanthura). In summer 1977, an observation of a big individual of T. lepidus was recorded on the roof of the Cathedral of Málaga (ancient building, XVI century) within Malaga town (J. Mario Vargas, personal communication). The ancient city of Kaunos modern-day Dalyan city (Muğla, Turkey) (X B.C.-XV A.D.; coordinates: 36°49’35”N / 28°37’17”E) currently represents another important archeological site. Amphibian and reptile species are distributed in the Protected Area around Köycegiz-Dalyan (Turkey), a natural area including the Mediterranean Sea shore, lakes, channels, swamp, farming land and natural biotope (Baran et al., 1994). In this area, most studies concentrate on sea turtles as consequence of the importance of the Dalyan beach, a sandy beach southwestern Turkey, one of the most important nesting areas for the loggerhead turtle (Caretta caretta) in the Mediterranean Sea (Türkozan & Ymaz, 2008). In 2015, during a purposive sampling field survey (documented and available from the website: <http://datab.us/kUgTasFrrVE#Field> [accessed: 15 May 2015]) in the archaeological site of Kaunos and surrounding wet and coastal area in Dalyan, 19 reptile species were recorded, representing about 13% of the diversity of non-marine reptiles of Turkey (<http://www.reptile-database.org/> [accessed: 15 May 2015]). According to Márquez-Rodríguez (2014), the availability of shelters is an important factor that can explain the richness of reptiles in archaeological sites. Moreover archaeological sites, as a tourist places, are frequently visited by hundreds of tourists and avoided for other animals such as mammals and birds, which could be potential reptile

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predators. We want to foreground the importance of archaeological sites as refuges for herpetofauna. However, we highlighted there is few scientific publications and information on the diversity of reptiles species in the archaeological sites. Considering this situation, it should be necessary to increase herpetological diversity studies focused on archaeological sites. Moreover, it would be convenient to implement conservation measures aimed at maintaining herpetological diversity within archaeological sites. These conservation measures could include different actions such as banning the use of external materials in the works

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for ruins restoration, avoiding seal cracks and holes in the walls by adding cement or other unneeded materials (Márquez-Rodríguez, 2014), reducing the interferences during certain periods of the life cycle (reproduction, hibernation, etc.), to preserve the natural environment of the sites. Moreover, it could be advisable the development of herpetological studies, complementary to the archaeological ones, and promoting the natural use and conservation within the archeological sites, which could positively contribute as an additional incentive to increase visits and incomes to the sustainability of the archeological sites with herpetofauna.

References Baran, I., Kumlutas, Y., Kaska, Y. & Türkozan, O. 1994. Research on the Amphibia, Reptilia and Mammalia Species of the Köycegiz-Dalyan Special Protected Area. Turkish Journal of Zoology, 18:203-219. Castilla, A.M. & Ali, M. 1997. Posibles cambios en la abundancia de reptiles en las islas Medes (Girona, Mediterráneo Occidental). El Bolletí – Societat d’ Història Natural de les Illes Balears, 40:163-164. Calderón-Mandujano, R.R., Galindo-Leal, C. & Cedeño-Vázquez, J.R. 2008. Utilización de hábitat por reptiles en estados sucesionales de selvas tropicales de Campeche, México. Acta Zoológica Mexicana, 24: 95-114. Márquez-Rodríguez, J. 2014. La importancia de los refugios de

Timon lepidus en los yacimientos arqueológicos. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 25: 85-87. Scali, S., Sacchi, R., Azzusi, M., Daverio, S., Oppedisano, T. & Mangiacotti, M. 2013. Homeward bound: Factors affecting homing ability in a polymorphic lizard. Journal of Zoology, 289: 196-203. Somaweera, R., Ukumela, K. & Karunaratne, S. 2001. Menikdena: a local herpetofauna hotspot. Occasional papers of the amphibian and reptile research organization of Sri Lanka, 2: 1-8. Türkozan, O. & Ymaz, C. 2008. Loggerhead Turtles, Caretta caretta, at Dalyan Beach, Turkey: Nesting Activity (2004– 2005) and 19-year Abundance Trend (1987–2005). Chelonian Conservation and Biology, 7: 178–187.

Evidencias reproductivas de Trachemys scripta en el suroeste de León Luis Costa1, Mª Camino Nicolás2 & María J. Cancelo3 Servicio de Conservación de la Naturaleza. Parque Natural Fragas del Eume. 15600 Pontedeume. A Coruña. C.e.: luis.costa.perez@xunta.es Servicio de Auditoría Interna. FOGGA. R. Irmandiños, s/n. 15701 Santiago de Compostela. A Coruña. 3 Servicio de Recursos Marinos. Consejería del Medio Rural y del Mar. R. Ramón y Cajal, 2.15006 A Coruña. 1 2

Fecha de aceptación: 23 de octubre de 2015. Key words: invasive species, slide turtle, breeding.

El galápago de Florida (Trachemys scripta) es un galápago originario del sureste de Norteamérica que se distribuye también por Centroamérica hasta Colombia, Venezuela y Brasil (Pleguezuelos, 2004). Ha llegado a Europa desde allí con

la exportación masiva resultante de la reorientación de su comercio, después de ser prohibida en 1975 la venta de quelonios como animales de compañía en los EEUU (Cadi & Joly, 2004). Se estima que desde entonces y hasta 1997, cuando

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el Reglamento CE/338/97 del Consejo eliminó en la Unión Europea la posibilidad de importarlos, entraron en su territorio decenas de millones de estos galápagos (Telecky, 2001). Como consecuencia de ello, la continua liberación de estos animales en el medio natural por personas que primero los adquieren y después se desentienden de ellos ha devenido en que invadan múltiples tipos de humedales del continente europeo (Cadi & Joly, 2004; Martínez-Silvestre et al., 2011). Hoy en día esta especie de galápago es considerada como una de las cien especies exóticas invasoras más potentes del planeta y en España es vista como una de las veinte que causan mayor preocupación, debido a que su introducción en los hábitats originales de los galápagos ibéricos viene a unir especies que no han evolucionado en convivencia y desencadena nuevas presiones selectivas entre ellas. En España, la especie americana se ha mostrado capaz de desplazar a las otras porque su dieta es más amplia, alcanza un tamaño mayor que las nativas, madura sexualmente antes y es más fecunda, sufre menor mortalidad, produce señales químicas que repelen a Mauremys leprosa y puede usurpar los mejores puestos de asoleaFoto L. Costa

Figura 1: Orificio excavado para la puesta por una hembra de T. scripta elegans hasta el momento de ser capturada.

miento a éste y a Emys orbicularis, hecho crucial para la termorregulación en latitudes donde la temperatura del aire cae con frecuencia por debajo del mínimo requerido para la actividad vital (Polo-Cavia et al., 2014), aunque no siempre es así (Martínez-Silvestre et al., 2012). Por todo ello, en toda Europa concita ingentes esfuerzos de seguimiento y erradicación allí donde se ha detectado su presencia (Lowe et al., 2004). Actualmente T. scripta elegans está naturalizado en humedales de todas las comunidades autónomas de España, repartidos por 32 provincias. Además, desde que en 1997 se observase por primera vez una deposición de huevos espontánea en la desembocadura del río Llobregat (Barcelona), se ha comprobado su reproducción en condiciones silvestres también en Girona, Tarragona, Huelva, Málaga, Madrid, Pontevedra, Valencia y las Islas Baleares (de Roa & Roig, 1998; Martínez-Silvestre et al., 2011). En una visita al lago de Carucedo, localizado en el municipio homónimo de la provincia de León, en la mañana del día 26/06/2014 observamos un ejemplar de T. scripta elegans de gran tamaño en actitud de deponer huevos. Este acuífero tiene un remoto origen antrópico, al obstruirse los drenajes locales con la abundante ganga de sedimentos arcillosos allí acumulados durante la explotación aurífera romana de Las Médulas, enclave arqueológico muy cercano. El lago está elevado 490 msnm, tiene una extensión próxima a 0,5 km2 y está centrado en las coordenadas UTM 682665 / 4706879 del huso 29 (datum ED50). La temperatura media anual del aire en su entorno se cifra en 13 ºC, el promedio de la temperatura mínima es 1,1 ºC (en Enero) y el de la máxima 29,4 ºC (en Julio), según los datos del observatorio de Ponferrada, distanciado 16,5 Km. El animal perforaba en arcilla húmeda con las extremidades posteriores un orificio al borde de un camino que transcurre ceñido al contorno

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occidental del lago, a una distancia de 62 m de su orilla. El hueco hasta ese momento excavado tenía una profundidad de 9 cm y carecía de contenido (Figura 1). El reptil fue retirado del lugar e inmediatamente sacrificado con éter en un recipiente estanco, medido externamente y disecado con el propósito de examinar el interior de la cavidad celomática. Las dimensiones del galápago resultaron ser: 245 mm de longitud y 211 mm de anchura curvas del caparazón, y 223 mm y 181 mm del plastrón. Tras la disección extrajimos del oviducto 11 huevos completamente formados, cuya longitud y grosor fueron medidos con un calibrador pie de rey y precisión de una décima de milímetro. La distribución de sus tamaños resultó acotada en un rango de 34,8 x 23,7 mm el huevo más grande y 31,6 x 19,2 mm el menor, con promedios de longitud y anchura cifrados en 33,1 y 22,1 mm, respectivamente. Por añadidura, en los ovarios eran visibles decenas de folículos amarillentos, 13 de los cuales tenían un diámetro mayor de 5 mm (Figura 2). En el estómago hallamos materia vegetal indeterminada y restos triturados del caparazón de un crustáceo decápodo (cangrejo de río no identificado). Tanto el tamaño del galápago objeto de esta nota como el número de huevos constituyentes de su puesta encajan en los rangos hallados en otras regiones ibéricas (170 – 258 mm de longitud del espaldar en las hembras adultas y 7 a 28 huevos por nido), al igual que las dimensiones de los huevos (de Roa & Roig, 1998; Bertolero & Canicio, 2000; Pleguezuelos, 2004). Del mismo modo, la presencia de un número semejante de folículos en proceso de maduración simultáneos con la deposición en curso reafirma el conocimiento previo de que este reptil es capaz de realizar anualmente puestas múltiples en los lugares que ha colonizado

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Foto L. Costa

Figura 2: Aspecto de la cavidad celomática con huevos y folículos.

(Martínez-Silvestre et al., 2011). En resumen, la potencialidad reproductiva en esta localidad norteña y relativamente fría no aparenta diferir de lo ya sabido sobre esta especie invasora en otros lugares de España. Se conocía la presencia de T. scripta elegans en este lago desde 2009 (Alarcos et al., 2010), donde también habita la especie nativa ibérica E. orbicularis (Keller & Andreu, 2004). En todas las provincias de Castilla y León se sabe de al menos un humedal donde T. scripta está asilvestrada, más frecuentemente entre cinco y ocho localidades en cada una (Alarcos et al., 2010). Sin embargo, hasta la fecha, en ninguna de ellas se habían observado conductas reproductivas. Aunque no hay seguridad de que la fecundación y maduración de los huevos se produjese en iguales condiciones silvestres, ésta constituye la primera observación de puesta de huevos espontánea en la localidad e igualmente en la comunidad autónoma. Dada la improbabilidad de que una observación casual como fue ésta haya revelado un episodio único en el lago, cabe pensar que T. scripta elegans se esté reproduciendo de modo habitual en Carucedo.

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Referencias Alarcos, G., Flechoso del Cueto, F., Rodríguez-Pereira, A. & Lizana, M. 2010. Distribution records of non-native terrapins in Castilla and León region (Central Spain). Aquatic Invasions, 5-3: 303-308. Bertolero, A. & Canicio, A. 2000. Nueva cita de nidificación en libertad de Trachemys scripta elegans en Cataluña. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 11: 84. Cadi, A. & Joly, P. 2004. Impact of the introduction of the red-eared slider (Trachemys scripta elegans) on survival rates of the European pond turtle (Emys orbicularis). Biodiversity and Conservation, 13: 2511-2518. De Roa, E. & Roig, J.M. 1998. Puesta en hábitat natural de la tortuga de Florida (Trachemys scripta elegans) en España. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 9: 48-50. Keller, C. & Andreu, A.C. 2004. Emys orbicularis (Linnaeus, 1758). Galápago europeo. 137-142. In: Pleguezuelos, J. M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y libro rojo de los anfibios y reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-A.H.E. Madrid. Lowe S., M. Browne, S. Boudjelas & De Poorter, M. 2004. 100 de las Especies Exóticas Invasoras más dañinas del mundo. Una selección del Global Invasive Species Database. Grupo Espe-

cialista de Especies Invasoras (GEEI) - Comisión de Supervivencia de Especies; UICN. Auckland, Nueva Zelanda. Martínez-Silvestre, A., Hidalgo-Vila, J., Pérez-Santigosa, N. & Díaz-Paniagua, C. 2011. Galápago de Florida –Trachemys scripta. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 1 julio 2015]. Martínez-Silvestre, A., Flecha, C. & Soler, J. 2012. Observaciones de interacciones entre Trachemys scripta elegans y Mauremys leprosa en el pantano del Foix (Barcelona). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23-1: 106-109. Pleguezuelos, J.M. 2004. Las especies introducidas de Anfibios y Reptiles. 501-532. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y libro rojo de los anfibios y reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-A.H.E. Madrid. Polo-Cavia, N., López, P. & Martín, J. 2014. Interference competition between native Iberian turtles and the exotic Trachemys scripta. Basic & Applied Herpetology, 28: 5-20. Telecky, T.M. 2001. United States import and export of live turtles and tortoises. Turtle and Tortoise Newsletter, 4: 8–13.

The last vipers in the lower Guadalquivir river basin and Cádiz province Juan M. Pleguezuelos1, Miguel Moya2, Stephen D. Busack3 & Mónica Feriche1 Departamento de Zoología, Facultad de Ciencias. Universidad de Granada. 18071 Granada. Spain. C.e.: juanple@ugr.es Cl. Altair 8, Avda. del Altillo. 11407 Jerez de la Frontera. Cádiz. Spain. 3 North Carolina State Museum of Natural Sciences. Raleigh. North Carolina 27601. U.S.A. 1 2

Fecha de aceptación: 3 de noviembre de 2015. Key words: Vipera latastei, southern Spain, isolated populations, threatened populations, natural vegetation patches.

Resumen: Se aportan algunos casos de poblaciones de víbora hocicuda, Vipera latastei, que se

han mantenido aisladas en paisajes intensamente modificados por el hombre, de baja altitud, en el sur de la península ibérica, gracias a la conservación de parches de vegetación natural. Algunas ya han desaparecido, otras aún podrían mantenerse, pero unas y otras son una prueba de lo que predicen los modelos de distribución, que la especie potencialmente ocupaba la mayoría de las altitudes y paisajes presentes en la península ibérica. Although the current distribution of Lataste’s viper, Vipera latastei, in the Iberian Peninsula appears basically mountainous, detailed examination of distributional data also demonstrates presence in lowlands, particularly in the south (Pleguezuelos & Santos, 2002).

Ecological-niche factor analysis indicated low marginality and high tolerance scores for the Iberian population, suggesting the species was able to live under any environmental conditions present within the region. The presence in the north of other parapatric vi-

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ching, but with native vegetation and a seasonal lagoon, were sporadically bitten by vipers. Cattle poisoning by vipers was apparently more common 35 years ago, when the area of this plot was approximately 6 km2. Following issuance of Act 34/1979 “sobre fincas manifiestamente mejorables” (BOE, 1979) that, with some exceptions, permits governmental appropriation of farms determined to be underutilized for livestock or agriculture, the owners converted much of the original plot to agricultural use. Repeated surveys by MF and JMP in 2012 and 2013 failed to find vipers, a situation not unusual for elusive snake species (Seigel, 1993). Vipera latastei likely has been extirpated from Finca Guadalbardilla. A relict population may yet survive at Finca la Monclova, Photo S.D. Busack

per species (Vipera aspis and Vipera seoanei), general transformation of the landscape, and human density, however, negatively affect occurrence of V. latastei (Santos et al., 2006). After working in Cádiz Province between 1969 and 1972, SDB reported V. latastei populations within the province to be extremely isolated, localized, and of low density, and suggested it was possible that centuries of goat grazing and agriculture had eradicated the species from most lowlands of southern Spain (Busack, 1977). For the same reason, theoretically it is possible to find isolated populations of Lataste’s viper in lowland areas that have escaped destruction of natural habitats. On 31 March, 1972, an individual (Figure 1; CM 157695) was collected on Finca Guadalbardilla, a large property approximately 15.6 km (airline) ENE (compass direction 78 degrees, true; approximately N37.50007º / W5.47059º; ~ 161 masl) from Carmona, Sevilla Province, by one of us (MM). The area during 1972 was a wild hunting area (coto) of about 0.20 to 0.25 km2 populated by holm oaks, wild olive trees, low shrubs and bushes (mastic trees, royal palms, kermes oak, rockroses) with a seasonal lagoon at one end, and inhabited by a diverse community of birds and mammals. Dogs and horses were frequently bitten by vipers during hunting. The protected hunting area, then surrounded by a grove of olive trees and processed agricultural land, was destroyed, trees and shrubs uprooted, land plowed, and lagoon dried out, in the 1990s. In June, 2012, the shepherd at the Finca la Monclova (Figure 2), a very large property 6.2 km (airline) NNE (compass direction 22 degrees, true) from Fuentes de Andalucía, Sevilla Province (N37.516963º / W5.315283º; ~ 167 masl) informed us that cattle in an approximately 1.1 km2 plot devoted to ran-

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Figure 1: Vipera latastei, skin prepared by MM (CM 157695). (March 2013). Figura 1: Vipera latastei, piel preparada por MM (CM 157695). (Marzo 2013).

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Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(1) Photo J.M. Pleguezuelos

Figure 2: La Monclova, Fuentes de Andalucía, Sevilla Province. The forest behind the cattle corresponds to the remaining patch of natural vegetation supporting an isolated population of V. latastei. Figura 2: La Monclova, Fuentes de Andalucía, provincia de Sevilla. El bosque detrás del ganado corresponde a los restos de una mancha de vegetación natural que alberga un población aislada de V. latastei.

and even at nearby Finca Miura-Zahariche (12 km WNW [airline], approximately N37.52545°, W5.45011°; ~ 148 masl; compass direction 275 degrees, true; L. García-Cardenete, personal comunication). But nearest known “donor” populations on the

same slope of the Guadalquivir Basin are 60 airline kilometers distant (Baetic Mountains; UTM TF99), and those on the opposite bank of the Guadalquivir River are approximately 40 airline kilometers distant (Sierra Morena; UTM 10 x 10 km, UG09). Considering the species’ low dispersal rate (Brito, 2003), the presence of the Guadalquivir river to the north, and the considerable landscape transformation, both historical and current (e.g., barriers like highways A-4 and A-92), affecting the lower Guadalquivir Valley, it is unlikely that emigration from distant populations into this area could be successful. This note highlights the significance for conservation of patches of natural landscape in the Mediterranean Region. Although reduced in size, these patches serve to support species of high conservation concern (Byers et al., 2001; Taïqui et al., 2005), like isolated populations of V. latastei in the lower Guadalquivir valley and southeastern Cádiz Province (Busack & Salvador, 1984), persisting in areas largely managed and populated by humans from ancient times (Savory, 1968; Justicia, 1986).

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Pleguezuelos, J.M., Santos, X. 2002. Vipera latasti Boscá, 1878. 299-301. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España (reimpresión en 2003 y 2004). Organismo Autónomo Parques Nacionales. Madrid. Santos, X., Brito, J.C., Sillero, N., Pleguezuelos, J.M., Llorente, G.A., Fahd, S. & Parellada, X. 2006. Inferring habitat-suitability areas with ecological modeling techniques and GIS: A contribution to assess the conservation status of Vipera latastei. Biological Conservation, 130: 416-425. Savory, H.N. 1968. Spain and Portugal. The prehistory of the Iberian Peninsula. In: Daniel, G. (ed.), Ancient People and Places. Vol. 61. Frederick A. Praeger. New York. Seigel, R.A. 1993. Summary: future research on snakes, or how to combat ‘‘lizard envy”. 395-402. In: Seigel, R.A. & Collins, J.T. (eds.), Snakes – Ecology and Behavior. McGraw Hill. New York. Taïqui, L., Seva, E., Román, J.L. & Rha, A. 2005. Los bosquetes de los khaloa (morabitos) del Rif, Atlas Medio y región del Sus de Marruecos. Ecosistemas, 14: 31-41.

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Movimientos de Emys orbicularis en una reserva valenciana de fauna circundada por arrozales David Campos-Such Fundación Limne. Cl. Quart, 80. 46008 Valencia. C.e.: recursos@limne.org Fecha de aceptación: 24 de febrero de 2016. Key words: Emys orbicularis, habitat use, radio-tracking, rice paddies.

Entre 1992 y 1999 se encadenaron en la Comunidad Valenciana dos proyectos LIFE (LIFE92 NAT/E/014400 y LIFE95 NAT/E/000577) enfocados a la creación de una red de reservas de fauna para la conservación del samarugo (Valencia hispanica), un ciprínido en peligro de extinción. Con el paso del tiempo estas reservas han ido albergando otras especies de fauna que han colonizado los espacios de nueva creación o han sido introducidas merced a proyectos de conservación de la administración pública. Teniendo en cuenta que las zonas húmedas de pequeño tamaño tienen un rol crucial en la conservación de la fauna (Gibbs, 1993), con ánimo de evaluar la efectividad de pequeñas reservas de fauna en la conservación del galápago europeo (Emys orbicularis), entre principios de mayo y finales de septiembre de 2015 se estudiaron los movimientos de dos hembras y un macho introducidos en 2014 en una de las reservas creadas en 1995.

La reserva, formada por una laguna con dos cubetas independientes con una superficie de 0,0057 km2, se encuentra situada en la cuadrícula UTM 30SYJ24 (3,93 msnm), una zona de arrozales dentro de los límites del Parque Natural de la Albufera de Valencia. Los ejemplares de E. orbicularis iban equipados con emisores TW-3 de la marca Biotrack, fijados a las placas costales mediante resina epoxy. Para la recepción de la señal se usó un receptor ICOM ICR-20 conectado a una antena Yagi de tres elementos. La laguna se visitó con periodicidad semanal, anotando en cada visita la posición de los galápagos, que se obtenía mediante triangulación e intensidad de la señal. Las posiciones se georreferenciaron en un GPS Garmin eTrex20, para tratarlas posteriormente con el software QGIS v. 2.12. Los movimientos descritos por los ejemplares liberados en la reserva (Figura 1) mostraron una gran movilidad del macho durante

Figura 1: Movimientos observados en los ejemplares de E. orbicularis radiomarcados.

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todo el estudio y una cierta inactividad por parte de las hembras. Además, las hembras mostraron querencia por zonas concretas: el galápago marcado con el emisor 023 se quedó durante la mayor parte del muestreo en una zona de carrizal de la cubeta izquierda de la laguna, mientras que el individuo equipado con el emisor 380 permaneció en las acequias que circundan la reserva. Ambos galápagos sólo abandonaron sus zonas de confort durante las semanas en las que los campos de arroz se secaron, una práctica que suele conllevar una disminución considerable del nivel de agua en las acequias y en las dos cubetas de la laguna. En ambos casos se limitaron a adentrarse en zonas más anegadas en el interior de la laguna, regresando posteriormente a las zonas que ocupaban anteriormente cuando el nivel del agua volvió a la normalidad. El macho presentó una movilidad media entre seguimientos de 59,57 ± 50,34 m, con una distancia máxima de 139,46 m y una distancia total de 953,13 m. Los puntos georreferenciados para este galápago definen un polígono convexo mínimo (PCM) de 3.905,78 m2. La hembra 023, por otro lado, se movió una media de 13,24 ± 24,28 m dentro de un PCM de 592,262 m2, en el que la distancia total recorrida fue de 211,81 m y la máxima distancia entre sesiones de seguimiento fue de 75,43 m. El galápago marcado con el código 380, también hembra, se movió dentro de un PCM de 3.777,26 m2, con un desplazamiento medio de 25,18 ± 48,84 m, una distancia máxima de 161,45 m y una distancia total de 402,92 m. Las diferencias intersexuales ligadas a desplazamientos y uso del hábitat se relacionan con las estrategias reproductivas de cada sexo (Gibbons et al., 1990). Así, los machos tienden a moverse más para fecundar el máximo número posible de hembras, mientras que éstas

se desplazan, principalmente, para realizar la puesta (Doody et al., 2002; Cadi et al., 2004; Millar & Blouin-Demers, 2011). La búsqueda de alimento o refugio, así como la necesidad de termoregular también son eventos que condicionan los movimientos dentro de una misma población de E. orbicularis (Cadi et al., 2008). Resulta de interés, por otro lado, resaltar que en las postrimerías del estudio se detectó visualmente la presencia de otros quelonios en la reserva, observación confirmada posteriormente mediante trampeo: se capturaron cuatro ejemplares de Trachemys scripta elegans y un ejemplar de Mauremys leprosa. La presencia de estos ejemplares puede haber condicionado el uso del hábitat por parte de E. orbicularis en la reserva. La interacción negativa con T. s. elegans, por ejemplo, ha sido ampliamente estudiada, mostrándose que la especie exótica desplaza a la autóctona en la lucha por el alimento (Polo-Cavia et al., 2011) o las plazas de soleamiento (Cadi & Joly, 2003), pudiendo producirles pérdidas de peso importantes e incluso la muerte (Cadi & Joly, 2004). Además, existe el riesgo de transmisión de parásitos entre galápagos exóticos y autóctonos (Iglesias et al., 2015; Meyer et al., 2015). Por otro lado, Segurado & Araújo (2008) observaron que, cuando E. orbicularis y M. leprosa comparten hábitats, existen cambios en la estructura y clases de edad de la población de la primera especie. En todo caso, el estudio pone de manifiesto que los ejemplares rastreados prefieren la reserva de fauna a los arrozales, incluso durante el período en el que éstos están inundados y sin intervención humana. En casos de ejemplares reintroducidos, un comportamiento de dispersión limitado suele indicar una buena adaptación al nuevo hábitat (Cadi & Miquet, 2004). Queda patente, pues, el potencial de las reservas y microreservas como garantes para la

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conservación de E. orbicularis en espacios con fuerte impacto agrícola. Una red de humedales podría, incluso, facilitar la existencia de metapoblaciones (Ficetola et al., 2004). La presión de las especies invasoras, por otro lado, puede haber condicionado el comportamiento de los quelonios autóctonos, pero parece que la presión ejercida por las primeras no ha sido la suficiente como para forzar a los segundos a buscar otras zonas fuera de los márgenes de la reserva. A pesar de todo, una correcta evaluación del uso del hábitat deberá implicar la completa retirada de las especies invasoras y una reevaluación de los movimientos de E. orbicularis durante todo el ciclo vital, ya que pueden existir diferencias significativas según las diferentes etapas (Cadi

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et al., 2004). También debemos tener en cuenta

que el tamaño de la población estudiada es de tan sólo tres ejemplares y pueden existir condicionantes individuales que hayan modulado el comportamiento descrito, lo que implicaría la necesidad de replicar el estudio en espacios similares y comparar resultados antes de poder generalizarlos. Agradecimientos: El estudio se llevó a cabo en colaboración con la Consellería de Agricultura, Medio Ambiente, Cambio Climático y Desarrollo Rural de la Generalitat Valenciana. Agradecemos, asimismo, la colaboración de los voluntarios de Limne en el trabajo de campo, especialmente la prestada por M. Ferragud y A. Maravilla. Un revisor anónimo aportó bibliografía y comentarios de interés que contribuyeron a mejorar el manuscrito final.

Referencias Cadi, A. & Joly, P. 2003. Competition for basking places between the endangered European pond turtle (Emys orbicularis galloitalica) and the introduced red-eared slider (Trachemys scripta elegans). Canadian Journal of Zoology, 81: 1392-1398. Cadi, A. & Joly, P. 2004. Impact of the introduction of the red-eared slider (Trachemys scripta elegans) on survival rates of the European pond turtle (Emys orbicularis). Biodiversity and Conservation, 13: 2511–2518. Cadi, A. & Miquet, A. 2004. A reintroduction programme for the European pond turtle (Emys orbicularis) in Lake Bourget (Savoie, France): first results after two years. Biologia, 59: 155-159. Cadi, A., Nemoz, M., Thienpont, S. & Joly, P. 2004. Home range, movements, and habitat use of the European pond turtle (Emys orbicularis) in the Rhône-Alpes region, France. Biologia, 59: 89-94. Cadi, A. & Joly, P. 2003. Competition for basking places between the endangered European pond turtle (Emys orbicularis galloitalica) and the introduced red-eared slider (Trachemys scripta elegans). Canadian Journal of Zoology, 81: 1392–1398. Doody, J.S, Young, J.E. & Georges, A. 2002. Sex Differences in Activity and Movements in the Pig-Nosed Turtle, Carettochelys insculpta, in the Wet-Dry Tropics of Australia. Copeia, 2002: 93-103. Ficetola, G.F., Padoa-Schioppa, E., Monti, A., Massa, R., Bernardi, F.D. & Bottoni, L. 2004. The importance of aquatic and terrestrial habitat for the European pond turtle (Emys orbicularis): implications for conservation planning and management. Canadian Journal of Zoology, 82: 1704-1712.

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Update on the ecology and conservation of the endangered and umbrella species: Pelobates varaldii Arlo Hinckley1, Alberto Sánchez2, Alicia Talavera3, Tahar Slimani4 Estación Biológica de Doñana (EBD-CSIC). Conservation and Evolutionary Genetics Group. Avda. Americo Vespucio, s/n. 41092 Sevilla. Spain. C.e.: arlo@ebd.csic.es 2 National Museum of Natural Science (MNCN-CSIC). Department of Biodiversity and evolutive ecology. Cl. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006 Madrid. Spain. 3 Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea La Mayora. Universidad de Málaga-CSIC. 29750 Algarrobo-Costa. Málaga. Spain . 4 Cadi Ayyad University. Faculty of Sciences Semlalia. Laboratory Biodiversity and Ecosystem Dynamics. PO Box 2390. Marrakech 40000. Morocco. 1

Fecha de aceptación: 24 de marzo de 2016. Key words: amphibians, Morocco, spadefoot toad, monitoring, freshwater biodiversity.

Resumen: El sapo de espuelas marroquí Pelobates varaldii es un endemismo de las llanuras

atlánticas del noroeste de Marruecos que cría en charcas temporales de largo hidroperíodo. Esta especie se encuentra en peligro de extinción, amenazada por la pérdida de hábitat y la introducción de especies invasoras. Estos factores la han convertido en una de las especies más amenazadas del norte de África. Este estudio, llevado a cabo en Febrero del 2015, surge como respuesta a esta tendencia negativa, con la idea de monitorizar su estado de conservación e incentivar futuras actuaciones para mejorar la viabilidad de sus poblaciones. Además, pretende exaltar el valor del hábitat reproductivo de la especie a través del concepto de especie paraguas. En las charcas donde cría la especie se han hallado otras 33 especies de anfibios y macroinvertebrados, lo que demuestra la importancia de proteger este diverso pero amenazado hábitat. P. varaldii parece continuar en regresión al igual que el estado de las charcas donde cría, si bien estudios a más largo plazo serán necesarios para confirmar esto con certeza. The family Pelobatidae comprises four species distributed in the western Palaearctic region (Amphibiaweb, 2016). Only one species, Pelobates varaldii, is present in North Africa, where it is endemic to the coastal plains of northern Morocco (Salvador, 1996). Its distribution is limited to four isolated areas along the Atlantic coast between Tangiers and Oualidia, and its eastern limit is in Ouezzane (De Pous et al., 2012). Pelobates varaldii is one of the most stenoecious northafrican amphibian species, as its presence is limited to the vicinity of Mediterranean temporary ponds located on loose, sandy soils at low altitudes (Beukema et al., 2013). This species is threatened by habitat destruction and the recent introduction of exotic species like Gambusia sp. and Procam-

barus sp. (García et al., 2010; De Pous et al., 2012) and for this reason P. varaldii is classified as endangered in the IUCN Red List categories (Salvador et al., 2004; Escoriza, 2013; Reques et al., 2013). In this note, all known populations of P. varaldii where visited with the aim to study the biodiversity (through species richness) of the ponds where it breeds and review the conservation status of each of these populations. Temporary ponds have been until recent times a forgiven habitat. But because of their relatively isolated status in comparison to permanent water bodies (rivers, marshes and lakes), their unpredictable date of flooding and their small size and shallow conditions, biodiversity in these ponds is high (Beja & Alcazar, 2003; Rhazi et al., 2004). Recent studies have pointed out

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Figure 1: Map of localities sampled in this study. In green and capital letters: localities where the presence of P. varaldii was confirmed. In red and lower case: localities where presence of P. varaldii was not confirmed. Figura 1: Mapa de localidades muestreadas en este estudio. En verde y en mayúscula aparecen las localidades donde se confirmó la presencia de P. varaldii. En rojo y en minúscula aparecen las localidades donde no se confirmó la presencia de P. varaldii.

that the length of the hydroperiod and seasonality are the main factors in determining the faunal composition and the structure of temporary aquatic communities (Boix et al., 2001). The most influential factor affecting biota is the desiccation of the habitat during the dry season. Species richness normally increases as the length of the flooded period in ponds increases (Boix et al., 2001; Beja & Alcazar, 2003; Eitam et al., 2004; Rhazi et al., 2004). Our focal species is known to breed in temporary ponds with long hydroperiods and relatively wide surfaces (Escoriza, 2013; authors, unpublished data), two variables which are known to be linked with taxonomic richness (Boix et al., 2001; Beja & Alcazar, 2003). Therefore, species richness in these sites is expected to be the highest among temporary ponds. Sweep sampling has been the chosen method as the study required to repeatedly survey many ponds over a large region, and sampling larvae may be more efficient for monitoring amphibians than sampling adults (McDiarmid, 1994), especially in such a secretive species like P. varaldii (Beukema et al., 2013). Furthermore, larvae relative abundance estimates are success-

fully being used to monitor other endangered amphibians species (Bosch & Fernández-Beaskoetxea, 2014; Oliver et al., 2014). Additionally, it is also the best method for sampling pond invertebrate communities (Furse et al., 1981). Amphibian sampling was carried out during February 2015 which is the month with the maximum larval densities, as almost all clutches have hatched but no larvae have metamorphed and left the ponds yet (Beukema et al., 2013; authors, unpublished data). In total, 33 ponds within the potential distribution range of the species were sampled, of which 12 were occupied by P. varaldii. Our effort has been focused on the less studied and most endangered populations, so the La Mamora forest stronghold, intensively covered in De Pous et al. (2012), has been sampled with the aim to have a simple representation and not pursuing to cover all of its ponds. The different sampled localities are displayed in Figure 1. All sites were surveyed by one person sweeping four times a dip net (700 cm2 and 4mm of mesh width) during 15 s per sweep. Each sweep was done in a different zone of the pond, trying to cover different depths and areas with different percentage of emergent

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vegetation. Larvae of other amphibians and macroinvertebrates were also identified at the breeding site and immediately released after it. Non-identified invertebrates were stored in ethanol for its posterior classification in the laboratory. Physicochemical parameters were taken in situ with a Tetra test. The abundance of the species on each site was expressed in terms of catch-per-unit-effort (CPUE; mean number of individuals in four sweeps). This estimate has served to compare among populations in this study and will hopefully serve to monitore changes in these on the long term. The following observation needs to be made on regard to the taxonomic classification: the aim of it was to catalogue species richness from taxa bigger than 4mm in the ponds where P. varaldii breeds, so the target is to distinguish among taxonomic units not to identify at a species level. Species richness (macroinvertebrates and amphibians) in P. varaldii ponds As shown in Table 1, 34 different species (counting macroinvertebrates and amphibians) were found in seven analysed ponds. Given the fact that the study was only carried out during February, it is likely that the real species richness of this habitat is being underestimated as many species that inhabit the area might not be present in the ponds at this time of the year. For instance Pelophylax saharicus and Amietophrynus mauritanicus are late breeders, and their larvae were absent in February. Moreover, most of the smallest invertebrates were not counted; for instance, Cladocerans and almost all Ostracods, which are known to be diverse in this type of ponds (Eitam et al., 2004), and some taxonomic units could host more than one cryptic species. Still, this underestimation of the real richness gives us an

Table 1: Taxonomic units present in P. varaldii ponds. Those units that include more than one species are followed by brackets indicating the estimated number of these ones. Tabla 1: Unidades taxonómicas presentes en las charcas en las que habita P. varaldii. Aquellas unidades que incluyen más de una especie van seguidas de un paréntesis con el número estimado de éstas. Taxonomic units Class Gasteropoda (2 species) Ostracoda (4 species) Subclass Acari Copepoda (2 species) Order Anostraca Coleoptera Ephemeroptera Hemiptera Odonata (3 species) Suborder Zygoptera Family Chironomidae (2 species) Genus Ancylus Dityscus (2 species) Hydrometra Lymnaea Notonecta (2 species) Species Daphnia sp. Procambarus sp Triops sp. Amietophrynus mauritanicus Discoglossus scovazzi Hyla meridionalis Pelobates varaldii Pleurodeles waltl

idea of the biodiversity that this habitat hosts and the importance of conserving it. For instance, the amphibian species richness mean (4.1 ± 0.37 sp) was higher than in other studies performed in the Western Mediterranean: (2.2 ± 1.2 sp) (Beja & Alcazar, 2003). Finally, it shows an additional reason to conserve the species as it acts as an umbrella species (Roberge & Angelstam, 2004), by protecting this endangered species, we would protect at least four other species of

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amphibians and more than 29 species of invertebrates, many of which depend completely on these ponds to complete some stage of its cycle (Beja & Alcazar, 2003). Population status, larvae abundances and threats Tanger-Asilah Larvae CPUE: 94, 31, 21. Locality 1. This zone can be stated as one of the species strongholds given the high larval CPUE and the quality of its breeding habitat (high invertebrate richness). But this doesnâ&#x20AC;&#x2122;t mean itâ&#x20AC;&#x2122;s not threatened; its populations remain fragmented in a highly urbanized (and prone to be urbanized) habitat. It is worth to be mentioned that while in de Pous et al.â&#x20AC;&#x2122;s study (2012) the CPUE of the pond is described as low, in our expedition it has been the highest obtained. This might be explained by a high interannual weather variability that generates drastic populational and development success changes. One of the adults found in this locality is shown in Figure 2. Localities 2 and 3 seem to be quite properly conserved habitats that host dense populations given the CPUE values, but are relatively overgrazed and threatened by the national road N1 that is at 100-150 m from the ponds where P. varaldii breeds (shown in Figure 3) and could be having a negative effect by road killing migrant individuals during the breeding season as occurs with Pelobates cultripes in Madrid (authors, unpublished data). Soil ploughing and intensive plantations are occurring also in nearby areas. Finally, Procambarus sp. and Gambusia sp. were present in suitable ponds in Tanger at some kilometers from the known P. varaldii localities and can ripe out these populations if they expand to these localities.

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Larache Larvae CPUE: 0 (clutches), 33. Locality 4 is overgrazed and at less than 30 m from a road, the water is slightly polluted because of cattle disturbance but three clutches of eggs could be found in it. Locality 5 is invaded by crayfish and Gambusia sp. as explained previously in de Pous et al. (2012). In it, two good quality, same sized and proximate ponds were a good indicator of the effect of both invasive species on P. varaldii. Pond A is permanent and has Gambusia sp. and Procambarus sp., and no P. varaldii larva was found (neither Pleurodeles waltl, only Hyla meridionalis) while pond B without Gambusia sp. but with Procambarus sp. had standard larvae densities of P. varaldi and the other sintopic amphibians. This does not mean that Procambarus sp. is less harmful than Gambusia sp.; its effect on native communities is tremendously negative (Cruz et al., 2006). A possible explanation might be that densities in pond B were clearly lower than those on pond A and Procambarus specimens found in B were probably recent/seasonal colonizers from A. In a recent expedition by the end of December 2015 A. Hinckley found high Procambarus densities 37 km upstream in the river Loukkos so the invasive threat is expanding its range.

Figure 2: Pelobates varaldii, adult from Tanger. Figura 2: Pelobates varaldii, adulto de Tanger.

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Figure 3: Breeding habitat of P. varaldii close to the national road (N1). Figura 3: Habitat reproductivo de P. varaldii cercano a la carretera nacional (N1).

Three other localities where the species was known to occur where sampled without success in findings. The reasons are unknown but could be due to water pollution, eutrophication and sediment filling produced by soil extraction and erosion after rain. A road extension of the N1 in this area is occurring and destroying the habitat of these last localities at the moment (A. Hinckley, unpublished data). Ouezzane Larvae CPUE: 0. Despite intensive sampling in the area where GuzmĂĄn et al. (2007) cited P. varaldii larvae (seven ponds sampled and some night transects), no larva/adult or suitable habitats were found here (as in DePous et al.â&#x20AC;&#x2122;s study [2012]), (only H. meridionalis larvae were found in the ponds). This zone can be defined as an unsuitable intensive agricultural area with highly polluted and eutrophic ponds and no tree/shrub cover. Given the unlikely situation that a population survives here, it has to be extremely local, fragmented and endangered.

La Mamora & surroundings Larvae CPUE:49, 27, 32. Pelobates varaldii was found in five out of seven sampled ponds. As stated in De Pous et al. (2012), this population remains as the species stronghold given the broad extension of terrestrial suitable habitat and elevated number of suitable ponds (more than 100). Nevertheless, intensive logging, overgrazing and proliferation of intensive Eucalyptus plantations still goes on and water pollution by cattle droppings and destruction / turbidity generated by these when drinking will have a negative effect that will slowly diminish the fitness of this population. Vegetation lacked in many of the ponds and NO3- levels (10 mg/l) were higher (together with Ben Slimane) than in the other populations. In addition, in the forest of MaĂ˘mora, the Khettaras (traditional drainage water systems of groundwater seepage that use several sets of wells) are real traps for amphibians, these wells are filled with rain and attract amphibians. At Assec, different species were found trapped in 2014 (P. waltl, Amietophrynus mauritanicus, P. varaldii and Discoglossus scovazzi) (T. Slimani, unpublished data). Ben Slimane Larvae CPUE: 3. The CPUE given in this pond is extremely low and similar to that found in Escoriza & Ben Hassine (2013). Although more tadpoles were found (28) after a huge sampling effort, it can be stated that this population is at the border of extinction. The pond is polluted (>10mg NO3-/l), the very low occurrence of invertebrates confirms this, and it is surrounded by intensive wheat fields, a dump site and a road, making unlikely the long term survivorship of P. varaldii.

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Additionally, although not found in strict concurrence with P. varaldii, Azolla filiculoides has been seen in the Ben Slimane province and could be a threat to the species. As it generates broad mats that eliminate submerged plants and algae blocking oxygen diffusion (Janes et al., 1996), it is known to reduce tadpoles densities in invaded streams (Gratwicke & Marshall, 2001). Oualidia Larvae CPUE: 0. No larva was found in the ponds of the area where the only specimens of De Pous et al. (2012) were spotted. Only one of the ponds could have a suitable hydroperiod and it is being polluted and basified through car washing and burning of wetland vegetation (Juncus sp.) nearby (ashes end up in the water increasing water pH). In addition, the terrestrial habitat is apparently quite suboptimal, with an increased aridity produced by overgrazing and Eucalyptus plantations. Other important disturbances in the area are the construction of many roads and arids extraction. Arids extraction is having a double negative effect, as it is destroying its terrestrial habitat and has filled up with sediments some of the most suitable ponds. Future measures Nowadays, the most urgent action is the protection of P. varaldii habitat and long term monitoring of the species, preferably standardizing the methodology carried out in this study to maintain a same sampling effort along the years. Habitat protection should focus on what we consider the three strongholds for the species: the MaĂ˘mora Forest, which holds the best populations (actions like fencing some areas to avoid overgrazing and banning Eucalyptus plantations would maintain and improve the species microhabitats), the

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region of Larache (threatened by road expansion and the invasive species Gambusia sp. and Procambarus sp., the erradication of these is a priority) and the Northern populations of Tanger-Asilah prefecture (habitat protection of the stretch of coast through the generation of a microreserve that covers the three localities with breeding ponds and its surrounding terrestrial habitat). Other possible measures could be to restore the coastal vegetation in some zones to promote a corridor among localities for the species, and to collaborate with the new golf course next to the Foret Diplomatique and perhaps others.These, with the proper management (Puglis & Bonne, 2012) could act as a good breeding habitat for the surrounding populations given the presence of many ponds. Finally, making deeper some parts of the only pond of the Foret Diplomatique, as its progressive shallowness might mean the extinction of the population once it fills up completely with sediment. At the moment, it is likely that in dry years it dries up before most of the larvae metamorph. Regarding future monitoring, we encourage local scientists and enviromental associations to start a long term monitoring program based on methodologies focused on relative larval abundance (De Pous et al., 2012; Bosch & FernĂĄndez-Beaskoetxea, 2014; Oliver et al., 2014), to keep on looking for basic distribution information especially between Rabat and Oualidia, where the habitat is less optimal and the urban development has and is destroying it at a higher rate. Other targets could be to search for the P. varaldii in protected sites inside or close to its distributional range like the reserve Cap Spartel or Merja Zerga, to assess the suitability of restoration or creation of ponds in them, to carry out studies on larval development in the field (test in different ponds if larvae metamorphosis is being completed and the rate

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of success in the long term), to assess how climate change is affecting the species (as in P. cultripes (Andreu, 2014)) and to study the impact of road killings during the breeding period, given the nearness of the national road to most of the known northern localities.

Acknowledgements: This work has received the support of Hassan II Academy of Sciences and Technics (ICGVSA project). The authors would like to thank D. Escoriza and W. Beukema for their advice and helpful information, as well as A.Valdeón and A. Richter-Boix for their thorough review and useful suggestions.

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