HERPETOTROPICOS 2007 Vol. 4(2) by Journal Herpetotropicos

ISSN 1690-7930

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2) 4(1) 2007

JOURNAL ON TROPICAL AMPHIBIANS AND REPTILES REVISTA DE ANFIBIOS Y REPTILES TROPICALES

July-December / Julio-Diciembre

HERPE TOTROPICOS HERPETOTROPICOS Founded in

2004

Fundada en

Journal on tropical amphibians and reptiles / Revista de anfibios y reptiles tropicales EDITORIAL STAFF / CUERPO EDITORIAL CHIEF EDITOR / EDITOR RESPONSABLE Enrique La Marca. Laboratorio de Biogeografía, Escuela de Geografía Universidad de Los Andes, vía Chorros de Milla, Mérida 5101, Venezuela EDITORIAL COMMITTEE / CONSEJO DE REDACCIÓN DIRECTOR Enrique La Marca. Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela MANAGING EDITOR / EDITOR GERENTE Abraham Mijares. Universidad Francisco de Miranda, Coro, Venezuela. Graduated student, Griffith University Gold Coast, Queensland, Australia ASSISTANT EDITORS / EDITORES ASISTENTES Jesús Manzanilla. Universidad Central de Venezuela, Maracay Fernando Castro. Universidad del Valle, Cali, Colombia ASSOCIATE EDITORS / EDITORES ASOCIADOS Luis Felipe Esqueda. Investigador asociado, Laboratorio de Biogeografía, Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela Stefan Lötters. Trier University, Trier, Germany SECRETARY / SECRETARIO Marco Natera. Universidad Nacional Experimental Rómulo Gallegos, San Juan de Los Morros, Venezuela PUBLICATIONS SECRETARY / SECRETARIA DE PUBLICACIONES Ana Ruíz. Universidad Nacional Experimental de Los Llanos Ezequiel Zamora (UNELLEZ), Guanare, Venezuela EDITORIAL BOARD / COMITÉ EDITORIAL Juan Elías García-Pérez. Universidad Nacional Experimental de Los Llanos Ezequiel Zamora (UNELLEZ), Guanare, Venezuela J. Celsa Señaris. Museo de Historia Natural, Fundación La Salle, Caracas, Venezuela Alexis Rodríguez. Instituto de Medicina Tropical, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela Luis Fernando Navarrete. Serpentario, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela Sergio Potsch de Carvalho e Silva. Universidade Federal do Rio de Janeiro, R.J., Brasil / Brazil Tito Barros. Universidad del Zulia, Maracaibo, Venezuela Miguel Trefaut Rodrigues. Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil / Brazil Marinus Hoogmoed. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belem, Pará, Brasil / Brazil Luis Díaz. Museo Nacional de Historia Natural, La Habana, Cuba Diego Cisneros-Heredia. Universidad San Francisco de Quito, Ecuador. Graduate student at King´s Collegue London, England, United Kingdom John D. Lynch. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia REVIEWERS / CONSEJO DE ÁRBITROS Names of the people that assisted in reviewing articles for a given year are listed at the end of the accumulated index in the second issue of that year. Los nombres de las personas que asistieron en la revisión de artículos en un año dado, son listados al final del índice acumulado en el segundo número de ese año. DIAGRAMATION / DIAGRAMACIÓN DIGITAL Miguel A. Bastidas. Fundación BIOGEOS, Mérida, Venezuela WEB MASTER / HERPETOTROPICOS ON INTERNET Wagner Abad Luis Alejandro Rodriguez J. webmaster@herpetotropicos.com INDEXED AND ABSTRACTED IN / INDIZACIÓN Herpetotropicos is indexed and abstracted in / Herpetotropicos es indizada en: Zoological Record (BIOSIS), Wildlife & Ecology Studies Worldwide (University of Delaware Library), and REVENCYT (Directorio índice de Revistas Venezolanas de Ciencia y Tecnología. Biblioteca Digital de la Universidad de Los Andes). Copies deposited for public access in / Copias depositadas para acceso público en: American Museum of Natural History (Library), New York, USA. Biblioteca Nacional (Caracas, Venezuela), Biblioteca Febres Cordero, Mérida, Venezuela. Biblioteca Integrada de Arquitectura, Ciencias e Ingeniería de la Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela. Finantial support / Financiamiento: Consejo de Desarrollo, Científico, Humanístico y Tecnológico de la Universidad de Los Andes (CDCHT-ULA). Sponsorship / Patrocinio: Fundación BIOGEOS para el estudio de la diversidad biológica. © 2008. Universidad de Los Andes ISSN 1690-7930 Legal Deposit / HECHO EL DEPÓSITO DE LEY PP200402ME2957 (Printed edition / Edición Impresa) PPI200802ME2958 (Online edition / Edición electrónica)

COVER / PORTADA Ameerega planipaleae was described by Morales and Velazco in 1998, based on four specimens (three males and one female), captured in 1997 in mountain forest patches at the vicinities of Oxapampa, Pasco department, central Andes of Peru.This frog of the family Dendrobatidae (poison frogs) has an elevated altitudinal range, comparedto other poison frogs: between 1900 and 2400 m.a.s.l (Morales and Velazco 1998; G. Chávez pers.obs). Since its description, this species had been registered only once, through sighting of an individual specimen near the type locality (J. Icochea Pers. comm.). During 2007 and 2008, the financial support given by Conservation International (CI) and the Asociación Peruana para la Conservación de la Naturaleza (APECO) enabled a group of researchers to record this speciesagain. The first observations revealed a colour variation distinct to that reported in the original description.During the dry season, it is possible to see this frog close to the streams at day or night. Its distribution is restricted to the type locality. It lives in sympatry with several nocturnal frogs and, in fact, apparently it is the only diurnal habits species so far recorded in its area of distribution.The tadpole and the vocalizations of this species are unknown. Regarding its population status, Ameerega planipaleae is considered rare, since only sixteen specimens have been recorded in a period of more than ten years. According to Icochea et al. (2004) this species is placed in the category Critically Endangered (CR) following the IUCN red list. Credits: Photo and text by Germán Chávez (© all rights reserved). Ameerega planipaleae fue descrita en 1998 por Morales y Velazco a través de cuatro ejemplares (una hembra y tres machos) capturados en 1997 en parches de bosques montanos en los alrededores de la ciudad de Oxapampa, Región Pasco, en los Andes centrales de Perú. Este anfibio de la familia Dendrobatidae (ranas venenosas) tiene un rango altitudinal elevado, en comparación con otras especies de ranas venenosas: entre los 1900 y los 2400 msnm (Morales y Velazco 1998; G. Chávez obs.pers). Desde su descripción, esta especie había sido registrada sólo una vez más a través del avistamiento de un individuo cercano a la localidad tipo (J. Icochea com.pers.). Durante los años 2007 y 2008 y gracias al financiamiento dado por Conservación Internacional (CI) y la Asociación Peruana para la Conservación de la Naturaleza (APECO), un equipo de investigadores pudo volver a registrar este animal. Las primeras observaciones revelaron una variación de color distinta a la descrita originalmente. Durante la estación seca es posible encontrar ejemplares de esta especie cercanos a quebradas de corriente moderada, tanto durante el día como en la noche.Su distribución está restringida a la localidad tipo. Vive en simpatría con varias especies de ranas nocturnas y, de hecho, es aparentemente la única rana de hábitos diurnos registrada hasta ahora en toda su área de distribución. Se desconoce el renacuajo, así como el canto de esta especie. Con respecto al estado de sus poblaciones, Ameerega planipaleae es considerada rara,ya que solamente se han registrado 16 individuos en un período de más de diez años. De acuerdo con Icochea et al. (2004), esta especie se encuentra en la categoría Amenaza Crítica (CR)según la lista roja IUCN. Créditos: Fotografia y texto por Germán Chávez (© todos los derechos reservados).

H E R P ET O T R O P I C O S 2007 Vol. 4(2):49-101

JOURNAL ON TROPICAL AMPHIBIANS AND REPTILES REVISTA DE ANFIBIOS Y REPTILES TROPICALES

LABORATORIO DE BIOGEOGRAFÍA - ESCUELA DE GEOGRAFÍA FACULTAD DE CIENCIAS FORESTALES Y AMBIENTALES UNIVERSIDAD DE LOS ANDES MÉRIDA-VENEZUELA

UNIVERSIDAD DE LOS ANDES

ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online)

July-December / Julio-Diciembre

2HERPETOTROPICOS Vol. 4(2)50

EDITORIAL 6th WORLD CONGRESS OF HERPETOLOGY: DOMINANCE OF NEOTROPICAL HERPETOFAUNA CONTRIBUTIONS AT THE FIRST WCH IN AMERICA A city in the middle of the Amazon, with a past splendor hardly rivaled by other South American cities, hosted the sixth edition of the World Congress of Herpetology (WCH), from17 to 22 August 2008. What a better place to hold the jewel of the meetings congregating herpetologists from around the World, than a city in the heart of the country that houses the largest diversity of amphibians and reptiles on Earth? The 6th WCH was the first to be held on tropical continental land, and the first on American soil (Brazil is in the southern part of the American continent, most often called South America). Herpetologists from all over the World congregated there to divulgate their most recent research, gathered simultaneously in printed and electronic formats by means of more than 500 abstracts (available at www.worldcongressofherpetology.org). Compared to the 2005 congress in South Africa, this number represents about 1.4 times more proposed contributions than the compendium of abstracts presented in the last WCH. As in its previous version, and in accordance to the place of gathering and the richness of its biota, most of the abstracts (63%) dealt with tropical herpetofauna. 51% of these abstracts treated with amphibians and reptiles from Neotropical countries, and 13% on other tropical countries (at least 42% of which were dominated by Southeast Asian countries).The non-tropical countries were represented by little more that a quarter of the total abstracts presented at the The square and the Amazonas Theater or Opera House in Manaus. meeting, albeit some 10% of the abstracts did not have specifications on country Photo by E. La Marca. or were geographically broader in scope. Within the tropical countries, the anuran amphibians alone dominated the herpetological contributions by about 40% of the total, followed by turtles (24%), lizards (10%), snakes (8%) and crocodilians (5%). This amphibian anuran dominancy came about, most appropriately, in the Year of the Frog, as it was called the globally coordinated campaign proposed for 2008 by Amphibian Ark, aimed to generate public awareness and understanding on the global amphibian crisis (www.amphibianark.org). Paralleling the recent trends seen in published scientific journals, now coping with more environmental-issues related contributions, the issue of conservation was also a major one in the 6th WCH. The later accounted for more than a quarter of the total abstracts. Little less than half of the abstracts having conservation as a theme were on amphibian taxa. Likewise, recent issues on amphibian conservation have probably boosted the number of View of the Tropical Hotel in Manaus, next to the Rio Negro, published papers on this matter.Nonetheless, the last World Congress of housing the 6th WCH in its Conference Center. Photo by E. La Herpetology was also important in presenting contributions with an emphasis Marca. on conservation of reptilian taxa alone (40%). We cannot foresee what will happen in the next WCH; however, the tropical herpetofauna, as usual, will probably play a major role as well. The next WCH will be hosted by the University of British Columbia, and is scheduled to occur from 8 to 14 August 2012, in Vancouver, Canada. As with the seemingly logical trend seen in past editions of the WCH, with the majority of contributions related to the region of influence of the country housing the event, it is expected that this meeting will gather more contributions from the North American continent. We invite, well in advance, to keep at high standards the tropical herpetofauna representation for that meeting. Enrique La Marca Chief editor

Original article / Artículo original ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):51-57 51 P. A. BURROWES et al. - FITNESS COST OF Bd Printed in Venezuela. All rights reserved www.herpetotropicos.com Copyright © 2008 Univ. Los Andes

POTENTIAL FITNESS COST OF BATRACHOCHYTRIUM DENDROBATIDIS IN ELEUTHERODACTYLUS COQUI, AND COMMENTS ON ENVIRONMENT-RELATED RISK OF INFECTION PATRICIA A. BURROWES1,2, ANA V. LONGO1 AND CARLOS A. RODRÍGUEZ1 1

Department of Biology, University of Puerto Rico, P. O. Box 23360, San Juan, Puerto Rico 00931.

Abstract: Body size (SVL) of adult Eleutherodactylus coqui frogs infected versus non-infected with Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) were compared to determine a potential fitness cost of chytridiomycosis in persisting populations. Studies were conducted at two different elevations, in a Cloud Forest (650 m) and an Elfin Forest (850 m), in El Yunque, Puerto Rico. Results showed that Bd-infected males were significantly smaller than non-infected males in the Cloud Forest, but not in the Elfin Forest. Although infected females also tend to be smaller than non-infected ones, this effect was not significant. Bd prevalence and probability of infection by this fungus was significantly greater in the Cloud Forest than in the Elfin Forest, regardless of sex. We report on differences of environmental factors in these forest types in Puerto Rico, and discuss their implications on the growth of Bd and the vulnerability of frogs to infection by this pathogen.

Key Words: Body size, Eleutherodactylus, Batrachochytrium dendrobatidis, amphibian declines, fitness cost, direct development. Resumen: P.A. Burrowes, A.V. Longo y C.A Rodríguez. “Costo potencial en aptitud evolutiva de Batrachochytrium dendrobatidis en Eleutherodactylus coqui, y comentarios sobre el riesgo de infección relacionado con el ambiente”. El tamaño corporal (longitud hocico a cloaca) en adultos de Eleutherodactylus coqui infectados y no infectados con Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) fue comparado para determinar el costo potencial en aptitud evolutiva de quitridiomicosis en poblaciones resistentes. Los estudios fueron realizados en dos tipos de bosque a diferentes elevaciones, Bosque Nublado (650 m) y Bosque Nublado Enano (850 m), en El Yunque, Puerto Rico. Nuestros resultados demuestran que los machos infectados con Bd son significativamente más pequeños que los no infectados en el Bosque Nuboso, sin embargo no sucede lo mismo en el Bosque Nublado Enano. Aunque las hembras que están infectadas por Bd también son más pequeñas que las no infectadas, este efecto no es estadísticamente significativo. La prevalencia de Bd y la probabilidad de infección por este hongo son significativamente más altas en el Bosque Nublado que en el Bosque Nublado Enano para ambos sexos. Reportamos las diferencias en factores ambientales en estos dos tipos de bosque en Puerto Rico y discutimos las implicaciones en el crecimiento de Bd y la vulnerabilidad de las ranas a la infección por este patógeno. Palabras Clave: Tamaño corporal, Eleutherodactylus, Batrachochytrium dendrobatidis, declinaciones de anfibios, aptitud evolutiva, desarrollo directo.

INTRODUCTION It is well documented that many amphibian species die from skin infections by a pathogenic chytrid fungus, Batrachochytrium dendrobatidis (Berger et al. 1998; Longcore et al. 1999; Lips 1998, 1999). In Central America, entire amphibian communities have been wiped out by this fungal infection (Lips et al. 2006). However, some amphibian species seem to persist with low-level Batrachochytrium dendrobatidis (Bd hereafter) infections (Beard and O’Neill 2005; Burrowes et al. 2004; Puschendorf et al. 2006; Oliveira de Queiroz et al. 2006). In Puerto Rico, we have reported declining amphibian populations since the 1980’s, and these have been linked to a potential synergistic effect between Bd infections and climate change (Burrowes et al. 2004). The earliest record of Bd infection in Puerto Rico is

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: paburrowes@uprrp.edu

1976 and at present ten native species (nine Eleutherodactylus, and Leptodactylus albilabris) have been diagnosed positive (Burrowes et al. 2008). One of these species is potentially extinct (E. karlschmidti), and six others are declining in mountain areas and are considered endangered or critically endangered (IUCN 2006). At this point, Bd infections are endemic and occurring in most amphibians above 500 m in mountain ranges all over the island (Burrowes et al. 2008). Eleutherodactylus coqui populations show a variation of abundance through time at the two forest elevations, Cloud Forest (650 m) and Elfin Forest (850 m), in the eastern mountains of El Yunque, Puerto Rico (Burrowes et al. 2004). In the lower Cloud Forest, this species is declining since the late 1980’s, but in the Elfin

Received / Recibido 17 JAN 2008 Accepted / Aceptado 21 MAR 2008

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):51-57

Forest it has recuperated from a decline in the early 1990’s and appears to be stable (Burrowes and Joglar 2005). In this paper we investigate these population effects by estimating Bd infection risk at these forest types, and discuss the environmental factors that may be associated with differences in Bd prevalence. Stressors such as competition, predation pressure or disease are known to affect growth rates in amphibians (Richards 1962; Beebee and Wong 1992; Kiesecker et al. 1999 Parris and Cornelius 2004). Bufo fowleri and Hyla chrysoscelis tadpoles were found to metamorphose at lower body masses when infected with Bd (Parris and Cornelius 2004). In addition, Kriger et al. (2006, 2007) found that smaller frogs of Mixophyes iteratus and the Litoria leuseri complex in Australia, had higher prevalence, and intensity of Bd infections, and suggested developmental stress in infected frogs as one possible explanation for these results. The purpose of this work was to investigate a potential decrease in fitness in Eleutherodactylus coqui that are infected with Bd but persist in the rainforest. We used snout-to-vent length (SVL) of adults as an indicator of fitness, because size is highly correlated with anuran female fecundity (Crump 1974, Lauck 2005) and particularly, with E. coqui clutch size (Townsend and Stewart 1984, Joglar 1998). Although reproductive success of male E. coqui has been correlated to calling activity and not directly to body size (Woolbright and Stewart 1987), larger males have higher call intensities, and thus a potential advantage towards getting a mate (Narins and Hurley 1982). Thus, we hypothesize that if infection by Bd induces a developmental constraint that results in smaller body size in coqui frogs, it would represent a fitness cost to individuals, and in case of an epidemic, to entire populations resulting in observable declines. The existence of such a response to Bd infection would have critical implications for understanding patterns of disease dynamics in amphibian communities that are rich in direct-development Eleutherodactyline frogs. MATERIALS AND METHODS Study Site Our study took place at El Yunque National Forest, a tropical rainforest reserve in eastern Puerto Rico where we have been conducting studies on the effect of Bd infection on frog populations for the past six years. We report on two frog populations, one in Palo Colorado Forest (18º18’2.14’’N, 65º47’7.4’’W) at 650 m, and the other in Bosque Enano Forest (18º18’6.72’’N, 65º47’40.498’’W) at 850 m. These forests differ in structure mostly as a response to elevation. The Palo Colorado Forest at El Yunque is part of the subtropical wet forest association (Ewel and Whitmore 1973), and its name is related to the abundance of the native tree Cyrilla racemiflora. Bosque Enano is an Elfin Forest formation classified as lower montane wet forest in the

Holdridge system (Ewel and Whitmore 1973), and characterized by permanent cloud cover and nocturnal fog. For the purposes of comparability, hereafter we will refer to the commonly known Palo Colorado forest as Cloud Forest, and to Bosque Enano as Elfin Forest (Lugo 2005). Field Methods In both forest types we walked a 100 X 3 m linear transect in order to monitor frog relative abundance and prevalence of Bd. Frogs were captured in individual plastic bags worn as gloves and inverted to prevent cross contamination. SVL was measured using digital calipers (Digimatic Plastic Caliper; Mitutoyo Corporation) within the deflated plastic bag. Molding the plastic around the frog helped keep individuals still and in a flat position to minimize measurement errors. Frogs were examined for physical condition and sampled for Bd by swabbing their ventrum, feet and toes as described by Kriger et al. (2007). In addition, frogs were toe-clipped for marking purposes following a modification of Twitty (1966); toe tissue was preserved in 70% ethanol and stored at room temperature until Bd diagnostics. A fresh pair of powder-free nitrile gloves was worn every time a different frog was manipulated. Bd diagnostics Bd detection was done by Polymerase Chain Reaction (PCR) performed by Pisces Molecular (Boulder, Colorado, U.S.A.), following Annis et al. (2004); and Taqman quantitative PCR according to Boyle et al. (2004) at Zoological Society of London and University of Puerto Rico facilities. Quantitative results on zoospore number provided by the qPCR method were not taken into account for scoring infection status in this paper, only presence or absence of the pathogen was considered. Toe clippings were preferred over swabs because when comparing results from swabs and toes from the same frog, we found that swabs did not detect low-level infection (Longo and Burrowes, unpublished data). Analysis SVL data of all frogs sampled for Bd were divided by sex, and forest type and analyzed using Minitab (Release 14). Mann Whitney tests for equality of medians were performed to determine differences in SVL between Bd-infected and noninfected frogs by sex and forest type, and Chi square tests of independence were performed to determine potential associations between prevalence of Bd with sex or forest type. We used a statistical package for epidemiology (EpiInfo) to calculate the odds ratio (OR), in order to compare the probability of having Bd in two populations from different forest types. Results Eleutherodactylus coqui males measured 34.9 ± 0.39 mm (mean ±SE) SVL and females 43.7 ± 0.39 mm SVL. Because

P. A. BURROWES et al. - FITNESS COST OF Bd subadults measure less than 25 mm in the highlands of Puerto Rico (Joglar 1998), we are confident that only adults were considered in this study. Sexual dimorphism by size, where females are approximately 22% larger than males is characteristic of E. coqui (Joglar 1998); thus, all analyses were run separately for males and females. We found that prevalence of Bd was independent from sex, suggesting that males and females of E. coqui are equally likely to get infected by this fungus (X 2 = 0.528, DF = 1, P = 0.465). In both sexes, Bd-infected frogs had smaller SVL than non-infected individuals (Fig. 1). However, a significant difference in body size between Bd infected and non-infected adults (regardless of forest type) was found only for males (W = 14908.5, P < 0.0003, N = 208). Bd infection rate and the relationship between Bd infection and male body size varied between forest types. Males of Eleutherodactylus coqui infected with Bd were significantly smaller than non-infected males (W = 10349.5, P < 0.0008, N = 179), only in the Cloud Forest (Fig. 2). Also, prevalence of Bd was significantly different in the Cloud Forest than in the Elfin Forest (X 2 = 22.86, DF = 1, P = 0.000), suggesting that vulnerability to Bd is dependent of forest type (see Table 1 for sample sizes). Odds ratio analysis was significant for forest types (OR = 3.02, P < 0.001, 95% C.I. = 1.81, 5.01), suggesting that adult E. coqui frogs are about three times more likely to get infected by Bd in the Cloud Forest than in the Elfin Forest. When divided by sex, the association between Bd prevalence and forest type was significant for both males (OR = 3.92, P < 0.001, 95% C.I. = 1.94, 8.04) and females (OR = 2.13, P < 0.03, 95% C.I. = 0.98, 4.65) of E. coqui (Table 1).

FIG. 1. Mean and 95% confident intervals of SVL’s of adult males and females of Eleutherodactylus coqui that are infected versus non-infected with Batrachochytrium dendrobatidis at both study sites. Differences in size are significant only for males (W = 14908.5, P = 0.0003, N = 208). Media e intervalos de confianza 95% de LCR de machos y hembras adultas de Eleutherodactylus coqui que están infectados versus no-infectados con Batrachochytrium dendrobatidis en ambos sitios de estudio. Diferencias en tamaño son sólo significativas para machos (W = 14908.5, P = 0.0003, N = 208).

FIG. 2. Mean and 95% confident intervals of SVL’s of adult males of Eleutherodactylus coqui that are infected versus non-infected with Batrachochytrium dendrobatidis in two forest types, Cloud Forest (CF) at 650 m, and Elfin Forest (EF) at 850 m. Differences are significant only in the Cloud Forest (W = 10349.5, P = 0.0008, N = 179). Media e intervalos de confianza 95% de LCR de machos adultos de Eleutherodactylus coqui que están infectados versus no-infectados con Batrachochytrium dendrobatidis en dos tipos de bosques, Bosque Nublado (CF) a 650 m, Bosque Nublado Enano (EF) a 850 m. Diferencias son significativas sólo en Bosque Nublado (W = 10349.5, P = 0.0008, N = 179).

Discussion Results of this work provide further evidence that Bd-infection is associated with a decrease in body size in populations affected by this disease. Several explanations have been proposed to explain this relationship, including the possibility that (1) larger/older frogs may have more resistance to Bd (Kriger et al. 2006), (2)Bd infection may cause a developmental constraint leading to small body sizes (Parris and Cornelius 2004; Kriger et al. 2007), (3) infected frogs die before they reach large body sizes (Kriger et al. 2006), and (4) smaller frogs occupy different microhabitats where the risk of infection with Bd is higher (Beard and O’Neill 2005). Longterm Bd diagnosis of E. coqui at our study sites at El Yunque, have revealed that prevalence of Bd in juveniles is 20% higher than adults, and Beard and O’Neill (2005) found greater infection rates in subadults than adults of this species in Hawaii. Juveniles and subadults of E. coqui are active in the lower vegetation (d < 50 cm) where humidity levels are higher, and hence, the chances of getting infected with Bd may be greater (Beard and O’Neill 2005). In addition, E. coqui eggs have diagnosed positive for Bd suggesting that male parental care can serve as a means to transmit the infection to newborns in direct-developing frogs (Longo and Burrowes,unpublished data). Thus, we favor the developmental constraint hypothesis for E. coqui because newborns are vulnerable to contract Bd directly from infected parents at the nest, and juveniles and subadults are more likely to spend more time in moist Bdfavorable microhabitat. We suggest that once a newborn or

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):51-57

TABLE 1. Prevalence (number of infected individuals/ number of frogs sampled X 100) of Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) in Eleutherodactylus coqui. Odd ratio statistic is significant in all cases, and indicates that the probability of frogs being infected by Bd is about 3 times higher in the Cloud forest than in the Elfin Forest. TABLA 1. Prevalencia (número de individuos infectados / número de ranas muestradas X 100) de Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) en Eleutherodactylus coqui. La estadística de odd ratio es significativa en todos los casos, e indica que la probabilidad de las ranas de ser infectadas por Bd es unas 3 veces más alta en el Bosque Nublado que en el Bosque Nublado Enano.

Forest Type

Prevalence of Bd

Total number of frogs

Statistic (Odds Ratio, Probability, 95 % Confidence Interval)

All adult frogs: Cloud Forest Elfin Forest

44.1% 20.7%

299 130

OR = 3.02,P < 0.001, C.I. = 1.81, 5.01

Males: Cloud Forest Elfin Forest

42.5% 15.9%

179 82

OR = 3.92, P < 0.001, C.I. = 1.94, 8.04

Females: Cloud Forest Elfin Forest

46.7% 29.2%

120 48

OR = 2.13,P < 0.03, C.I. = 0.98, 4.65

juvenile of E. coqui contracts Bd, it will die when infection intensity is very high, but it may survive by carrying a low infection at a fitness cost of smaller body size. Calling intensity of males is influenced by body size (Narins and Hurley 1982), such that smaller Bd-survivors may have a reduced chance of getting a mate. As a result Bd infection, even when carried at low levels, would represent a fitness cost to individuals, and in case of an epidemic, to entire populations resulting in observable declines. We found that males and females of E. coqui are equally likely to be infected by Bd. The lack of a significance of an effect of Bd infection on female SVL, does not mean that females are not negatively affected by this pathogen. Our results may be an artifact of smaller female sample sizes in our data,or that body size is not the best estimate of fitness in direct-developing female frogs. Finally, our results show differences in the response of populations of E. coqui to Bd infection in two different forest types within the same mountain range. Adult frogs in the Cloud Forest are about three times more likely to get infected than in the Elfin Forest, regardless of sex (Table 1). Thus, it is important to determine what environmental factors differ between these two forest types, which might favor Bd growth or increase frog’s vulnerability to Bd infection (Table 2). Prevalence of Bd in natural amphibian populations has been associated to particular climatic envelopes with lower temperatures (< 23 °C) and higher precipitation rates (Berger et al. 2004, Retallick et al. 2004, Kriger and Hero 2006, Krigeret al. 2007). Pounds et al. (2006) suggested that global climate change is favoring a temperature optimum for Bd growth at mid-elevations in the mountains of Central and South America. In laboratory studies Bd grows at a temperature range of 17-25 °C, with optimum results at 23 °C (Piotrowski

et al. 2004). Table 2 compares the Cloud Forest and the Elfin Forest at El Yunque, Puerto Rico with respect to a variety of environmental factors that may be important for Bd growth and dispersal across a mountain range. Higher moisture and lower temperatures at the Elfin Forest would favor Bd growth most of the year (Table 2). However, drier weather at the Cloud Forest may cause frog clumping at humid retreat sites favoring transmission and outbreak of Bd (as suggested by Burrowes et al. 2004). Eleutherodactylus coqui clump at humid retreat sites when deprived of water (Joglar et al. 2007), and clumping at humid retreat sites has proven to increase mortality of Bd-infected frogs in laboratory studies (Longo and Burrowes, unpublished data). Runoff is greater in the Elfin Forest and that water drains into the lower Cloud Forest (Table 2), serving as a source and means for zoospores to spread down to an environment where hosts are more susceptible. In addition, the soil in the Cloud Forest is of sandy texture, and Bd zoospores have been shown to survive in moist sand for up to three months (Johnson and Speare 2005). Thus, the response of frog communities to Bd infection may be more difficult to explain than attribution to a localized (mid-elevation) temperature optimum (Pounds et al. 2006) or the wave-like spread of zoospores across mountains (Lips et al. 2006, 2008). Our data suggests that the response of E. coqui to Bd infection does not clearly respond to one or the other, but rather to a combination of both in relation to particular environmental factors within a forest range. The fact that Bd is now endemic and widespread in Puerto Rico provides an opportunity to understand how this disease may influence populations that appear to be resistant (Burrowes et al. 2008). Herein we show that males and females of E. coqui have a potential cost to fitness in spite of underlying

P. A. BURROWES et al. - FITNESS COST OF Bd TABLE 2. Comparison of factors that may affect Bd prevalence or dispersal in two forest types at El Yunque, Puerto Rico. TABLA 2. Comparación de factores que pueden afectar la prevalencia o dispersión de Bd en dos tipos de bosque en El Yunque, Puerto Rico.

Attributes Affecting Bd Prevalence

Cloud Forest (Palo Colorado)

Elfin Forest (Bosque Enano)

Reference

17-26 °C

14.5-19 °C

Burrowes et al. 2004

650 m

850 m

Joglar, 1998

4191 mm/yr

4849mm/yr

García Martinó et al. 1996.

Runoff

3197 mm/yr

3958 mm/yr

García Martinó et al. 1996

Evapotranspiration (precipitation – runoff)

994 mm/yr

1292 mm/yr

García Martinó et al. 1996.

Point of cloud formation. Granite, sandy texture 13 % ± 0.21

Permanent

Lugo 2005

Volcanic,rich in organic materials and nutrients 8 % ± 0.19

Lugo 2005 Silver et al. 1999

Closed, < 24 m

Closed, < 5 m

Lugo 2005

15.9 X 10 13 380 X 10 10

11.2 X 10 13 6.5 X 10 10

Keller et al. 1986

Mean annual temperature range Elevation at study sites Mean annual precipitation Mean number of days without rain in one year

Cloud cover Soil composition Soil O 2 concentration at 10 cm depth Canopy and average tree height Average production of green house gases: CO 2 CH 4

mechanisms that may contribute to its persistence with chytridiomycosis in the wild. In addition, we show that frogs in the Cloud Forest have greater prevalence and risk of infection of Bd, than in the higher Elfin Forest. These findings set the basis for further research to test hypotheses on the effect of climate change on weather patterns that may affect Bd growth at different elevations (Pounds et al. 2006), and potential venues for Bd introductions and spread (Lips et al. 2008, Ron 2005). ACKNOWLEDGEMENTS We thank H. J. Claudio for his assistance with statistical analyses, and many students at Joglar/Burrowes Lab who helped with field work at El Yunque. Funds for this study were provided by Proyecto Coqui, NSF’s Alliance for Minority Participation and CREST-CATEC at UPR, as well as FIPI (UPR). We thank S. Ayala (RCM-UPR) for kindly sharing her qPCR equipment, and K. Lips and R. L. Joglar for providing

valuable comments and editorial suggestions to earlier versions of this paper. Special thanks to A. Cunningham and C. Hutchinson for training one of the authors (A. Longo) to perform qPCR. REFERENCES Annis, S.L., F.P. Dastoor, H. Ziel, P. Daszak and J.Longcore.2004. Journal of Wildlife Diseases 40:420-428. Beard, K.H. and E.M. O’Neill. 2005. Infection of an invasive frog Eleutherodactylus coqui by the chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis in Hawaii. Biological Conservation 126:591–595. Berger, L., R. Speare, P. Daszak, D.E. Green, A.A. Cunningham, C.L. Goggin, R. Slocombe, M.A. Ragan, A.D. Hyatt, K.R. McDonald, H.B. Hines, K.R. Lips, G. Marantelli and H. Parkes. 1998. Chytridiomycosis causes amphibian mortality associated with population declines in the rainforests of Australia and Central America. Proceedings of the National Academy of Sciences 95:9031–9036. Berger, L., R. Speare, H.B. Hines, G. Marantelli, A.D. Hyatt, K.R.

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):51-57

McDonald, L.F. Skerratt, V. Olsen, J.M. Clarke, G. Gillespie, M. Mahony, N. Sheppard, C. Williams and M.J. Tyler. 2004. Effect of season and temperature on mortality in amphibians due to chytridiomycosis. Australian Veterinary Journal 82:434–439. Boyle, D.G., D.B. Boyle, V. Olsen, J.A.T. Morgan and A.D. Hyatt. 2004. Rapid quantitative detection of chytridiomycosis (Batrachochytrium dendrobatidis) in amphibian samples using real-time Taqman PCR assay. Diseases of Aquatic Organisms. 60: 141–148. Burrowes, P.A., R.L. Joglar and D.E. Green. 2004. Potential Causes for amphibian declines in Puerto Rico. Herpetologica 60:141–154. Burrowes, P. A. and R.L. Joglar. 2005. El estado de los anfibios de Puerto Rico, p. 60-65. In R.L. Joglar (Ed.), Biodiversidad de Puerto Rico: Vertebrados Terrestres y Ecosistemas. Editorial del Instituto de Cultura Puertorriqueña. San Juan, Puerto Rico. Burrowes, P. A., A.L. Longo, R.L. Joglar and A.A. Cunningham. 2008. Geographic Distribution of Batrachochytrium dendrobatidis in Puerto Rico. Herpetological Review. 39(3):321-324. Crump, M.L. 1974.Reproductive Strategies in a Tropical Anuran Community. University of Kansas. Museum of Natural History Miscellaneous Publications 61:1-68. Ewel, J. J. and J. L. Whitmore.1973. The ecological life zones of Puerto Rico and the U.S. Virgin Islands. U.S. Department of Agriculture, Forest Service Research Paper, Institute of Tropical Forestry ITF-18, Río Piedras, Puerto Rico. García Martinó, A.R., G.S. Warner, F.N. Scatena and D.L. Civco. 1996. Rainfall, runoff and elevation relationships in the Luquillo Mountains of Puerto Rico. Caribbean Journal of Science 32: 413-424. IUCN, Conservation International and NatureServe. 2006. Global Amphibian Assessment. Available: http:// www.globalamphibians.org. Accessed October, 2007. Joglar, R.L. 1998. Los Coquíes de Puerto Rico: Su Historia Natural y Conservación. Editoral de la Universidad de Puerto Rico, San Juan, Puerto Rico. Joglar, R.L., A.O. Álvarez, T. Mitchell Aide, D. Barber, P.A. Burrowes, M.A. García, A. León, Cardona, A.V. Longo, N. Pérez-Buitrago, A. Puente, Neftalí Ríos-López and P.J. Tolson. 2007. Conserving the Puerto Rican herpetofauna. Applied Herpetology 4:327-345. Johnson M. and R. Speare. 2005. Possible modes of dissemination of the amphibian chytrid Batrachochytrium dendrobatidis in the environment. Diseases of Aquatic Organisms 65:181-186. Keller, M., W. A. Kaplan and S.C. Wofsy. 1986. Emission of N 2O, CH4 and CO2 from tropical forest soils. Journal of Geophysical Research 91:11,791–11,802. Kriger, K.M. and J.M. Hero. 2006. Survivorship in wild frogs infected with chytridiomycosis. Ecohealth 3(3):1-7. Kriger, K.M., H. Hines, A.D. Hyatt, D.G. Boyle and J.M. Hero. 2006.Techniques for detecting chytridiomycosis in wild frogs: comparing histology with real-time Taqman PCR. Diseases of

Aquatic Organisms 71:141–148. Kriger, K.M., F. Pereoglou and J.M. Hero. 2007. Latitudinal variation in the prevalence and intensityof chytrid (Batrachochytrium dendrobatidis) Infection in Eastern Australia. Conservation Biology 21(5):1280-1290. Lauck, B. 2005. Life History of the frog Crinia signifera in Tasmania, Australia. Australian Journal of Zoology 53:21-27. Lips, K.R. 1998. Decline of a tropical montane amphibian fauna. Conservation Biology 2:106–117. Lips, K.R. 1999. Mass mortality and population declines of anurans at an upland site in Western Panama. Conservation Biology 13:117-125. Livo, L., A.P. Pessier, and J.P. Collins. 2006. Emerging infectious disease and the loss of biodiversity in a neotropical amphibian community. PNAS 103(9):3165-3170. Lips, K.R., Diffendorfer, J., Mendelson III, J.R. and M.W. Sears. 2008. Riding the wave: reconciling the roles of disease and climate change in amphibian declines. PLOS Biology 6(3):0441-0454. Longcore, J.E., A.P. Pessier, and D.K. Nichols. 1999. Batrachochytrium dendrobatidis gen. et sp. nov., a chytrid pathogenic to amphibians. Mycologia 91:219–227. Lugo, A. 2005. Los Bosques. pp. 397-548. In R.L. Joglar (Ed.). Biodiversidad de Puerto Rico: Vertebrados Terrestres y Ecosistemas. Editorial del Instituto de Cultura Puertorriqueña. San Juan, Puerto Rico. Narins, P.M. and D.D. Hurley. 1982. The relationship between call intensity and function in the Puerto Rican coqui (Anura: Leptodactylidae). Herpetologica 38(2):287-295. Narins, P.M. and S.L. Smith. 1986. Clinal variation in anuran advertisement calls: basis for acoustic isolation? Behavioral Ecology and Sociobiology 19:135-141. Oliveira de Queiroz Carnaval, A.C., Puschendorf, R., O.L. Peixoto, V.K. Verdade and M.T. Rodrigues. 2006. Amphibian chytrid fungus broadly distributed in the Brazilian Atlantic Rain Forest. EcoHealth (2006):1-8. Piotrowski, J.S., S.L. Annis and J. E. Longcore. 2004. Physiology of Batrachochytrium dendrobatidis, a chytrid pathogen of amphibians. Mycologia 96:9–15. Pounds, J.A., M.R. Bustamante, L.A. Coloma, J.A. Consuegra, M.P.L. Fogden, P.N. Foster, E. La Marca, K.L. Masters, A. Merino-Viteri, R. Puschendorf, S.R. Ron, G. SánchezAzofeifa, C.J. Still and B.E. Young. 2006. Widespread amphibian extinctions from epidemic disease driven by global warming. Nature 439:143–144. Puschendorf, R., F. Bolaños and G. Chaves. 2006. The amphibian chytrid fungus along an altitudinal transect before the first reported Declines in Costa Rica. Biological Conservation 132:136-142. Retallick, R., H. McCallum and R. Speare. 2004. Endemic infection of the amphibian chytrid fungus in a frog community post-decline. Public Library of Science 2:1–7. Richards, C.M. 1962. The control of tadpole growth by alga-like cells. Physiological Zoology 35:285-296.

P. A. BURROWES et al. - FITNESS COST OF Bd Ron, S.R. 2005. Predicting the distribution of the amphibian pathogen Batrachochytrium dendrobatidis in the New World. Biotropica 37:209–221. Silver, W. L., A.E. Lugo and M. Keller. 1999. Soil oxygen availability and biogeochemistry along rainfall and topographic gradients in upland wet tropical forest soils. Biogeochemistry 44:301-328. Stewart, M.M. and F.H. Pough. 1983. Population density of tropical forest frogs: relation to retreat sites. Science 221:570–572. Stewart, M.M. 1995.Climate driven population fluctuations in rain forest frogs. Journal of Herpetology 28:369–378. Stuart, S.N., J.S. Chanson, N.A. Cox, B.E. Young, A.S.L.

Rodrigues, D.L. Fischman and R.W. Waller. 2004. Status and trends of amphibian declines and extinctions worldwide. Science 306:1783–1786. Townsend, D.D. and M.M. Stewart. 1994. Reproductive ecology of the Puerto Rican Frog Eleutherodactylus coqui. Journal of Herpetology 28:34–40. Twitty, V.C. 1966. Of Scientists and Salamanders. Freeman, San Francisco, California. Woolbright, L.L. and M.M. Stewart. 1987. Foraging success of the tropical frog, Eleutherodactylus coqui: the cost of calling. Copeia 1987:69-75.

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):58 www.herpetotropicos.com

DISTRIBUTION EXTENSION AND NEW STATE RECORD FOR HYPSIBOAS EXASTIS (CARAMASCHI AND RODRIGUES, 2003) (AMPHIBIA, HYLIDAE) IN BRAZIL GUILHERME RAMOS DA SILVA1, CYRO DE LUNA-DIAS2, SERGIO POTSCH DE CARVALHO-E-SILVA2, 4 and ANA MARIA PAULINO TELLES DE CARVALHO-E-SILVA3 1

Departamento de Biologia, Universidade Estadual do Piauí, Avenida Nossa Senhora de Fátima s/no, CEP 64202-220, Parnaíba, PI, Brazil.

Departamento de Zoologia, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Caixa Postal 68044, CEP 21944-970, Rio de Janeiro, RJ, Brazil.

Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro, CEP 22270-000, Rio de Janeiro, RJ, Brazil.

sergio@biologia.ufrj.br

During field work in the year of 2006, in the municipality of Quebrangulo, State of Alagoas (09°15’50"S, 36°25’40"W, about 490 m asl), two of the authors (SPCS and AMPTCS) collected three male specimens of a hylid frog species calling perched on trees. They resembled frogs of the group of Hypsiboas faber (sensu Faivovich et al. 2005), an assemblage of tree-frogs with distribution in Central to South America (IUCN, 2006) constituted by Hypsiboas albomarginatus (Spix, 1824), Hypsiboas crepitans (Wied-Neuwied, 1824), Hypsiboas exastis (Caramaschi and Rodrigues, 2003), Hypsiboas faber (Wied-Neuwied, 1821), Hypsiboas lundii (Burmeister, 1856), Hypsiboas pardalis (Spix, 1824), Hypsiboas pugnax (Schmidt, 1857) and Hypsiboas rosenbergi (Boulenger, 1898) (Frost 2008). In a field work in the year of 2008, at the same locality, two of the authors (SPCS and CLD) observed and recorded three males calling inside huge bromeliads, on tree branches 8 m above soil. Upon comparison of descriptions and examination of the holotype, the specimens were assigned to Hypsiboas exastis on the basis of the following set of shared characters: (1) large size; dorsum granular; (2) developed crenulated fringe along external border of forearm, finger IV, foot, and toe V; (3) calcar appendix conspicuous; (4) dermal folds above the vent distinct, inferiorly delimited by a transverse row of white tubercles; (5) dorsum grayish yellow (in life) or brown (in preservative), with dark brown to black marks without forming a definite pattern and resembling tree bark with lichens; (6) palm of hand bluish-yellow in life, fingers and disks deep blue, and webbing yellowish-gray; (7) sole of foot gray, toes and disks deep blue, and webbing black (Fig. 1). Hypsiboas exastis is known only from the municipality of São José da Vitória and municipalty of Wenceslau Guimarães, in southern State of Bahia, Brazil, inhabiting areas of Atlantic forest between 100 and 130 m elevation (Caramaschi and Rodrigues 2003). Our record represents the first occurrence of the species for the Brazilian state of Alagoas, with a distribution extension of about 580 km North of the closest locality (Fig. 2), and expanding its altitudinal record in 360 m asl. Voucher specimens of the new record are deposited in the Amphibian Collection of the Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, RJ, Brazil, with the numbers ZUFRJ-10366 (78.8 mm SVL), ZUFRJ-10367 (73.8 mm SVL) and ZUFRJ-10384 (79.2 mm SVL).

FIG. 1. Hypsiboas exastis. Dorsal (left) and ventral (right) views. Male from the municipality of Quebrangulo, state of Alagoas (ZUFRJ 10366; 78.8 mm SVL). Hypsiboas exastis. Vistas dorsal (izquierda) y ventral (derecha). Macho del municipio Quebrangulo, estado de Alagoas (ZUFRJ 10366; 78.8 mm SVL).

FIG. 2. Hypsiboas exastis, distribution map (relative position within Brazil, in black, is included at upper left insert). Black circles: previous known localities in the state of Bahia. Black square: new record on municipality of Quebrangulo, state of Alagoas. Hypsiboas exastis, mapa de distribución (posición relativa dentro de Brasil, en negro, es incluida en el inserto superior izquierdo). Círculos negros: localidades conocidas previamente, en el estado de Bahía. Cuadrado negro: nuevo registro en el municipio de Quebrangulo, estado de Alagoas.

REFERENCES Caramaschi, U. and Rodrigues, M.T. 2003. A new large treefrog species, genus Hyla Laurenti, 1768, from southern Bahia, Brazil (Amphibia, Anura, Hylidae). Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro 61(4):255-260. Faivovich, J., C.F.B. Haddad, P.C.A. Garcia, D.R. Frost, J.A. Campbell and W.C. Wheeler. 2005. Systematic review of the frog family Hylidae, with special reference to Hylinae: phylogenetic analysis and taxonomic revision. Bulletin of the American Museum of Natural History 294:1-240. Frost, D.R. 2008. Amphibian Species of the World: an online reference. Version 5.1. Electronic Database accessible at http:// research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html. American Museum of Natural History, New York, USA. Accessed in March 2008. IUCN, Conservation International and NatureServe. 2006. Global Amphibian Assessment. Accessible at www.globalamphibians.org. Accessed on 03 May 2006.

Received / Recibido 31 MAR 2008 Accepted / Aceptado 19 JUN 2008

Original article / Artículo original ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):59-63 S.A. BALAGUERA- REINA Y J.F. GONZÁLEZ - MAYA- POPULATION ECOLOGY OF C. ACUTUS IN VIPIS, MAGDALENA, 59 Printed in Venezuela.COLOMBIA All rights reserved www.herpetotropicos.com Copyright © 2008 Univ. Los Andes

POPULATION STRUCTURE, DENSITY, AND HABITAT OF CROCODYLUS ACUTUS CUVIER 1807 IN THE VIA PARQUE ISLA DE SALAMANCA, MAGDALENA DEPARTMENT, COLOMBIA SERGIO A. BALAGUERA-REINA1 AND JOSE F. GONZALEZ-MAYA1,2 1

Proyecto de Conservación de Aguas y Tierras, ProCAT Colombia, Calle 127B # 45–76, Bogotá, Colombia.

Abstract: Information about population structure and density is key part of conservation planning for crocodiles, yet little is known about Crocodylus acutus within its area of distribution and in the country in general. Population structure, density and habitat of this species were studied between September and December of 2006 in the Vía Parque Isla de Salamanca (VIPIS), Magdalena Department, Colombia. A total of 14 individuals were sighted in one creek and one lagoon complex out of the 14 marshes, 10 creeks, and one lagoon complex surveyed that comprise 8% of total of flooded and aquatic habitats in the VIPIS. An estimated density of 7.78 ind/km was calculated for creeks and 2.56 ind/ha for lagoons. The population structure was eight individuals (61.54%) for Class I, one individual (7.69%) for Class II, four (23.08%) for Class III, none for Class IV, and one (7.69%) for Class V. The size distribution found is considered unbalanced due to the low number of individuals sighted and their restricted distribution.

Key Words: Crocodylus acutus, Population structure, density, habitat, Vía Parque Isla de Salamanca. Resumen: S.A. Balaguera-Reina y J.F. González-Maya. “Estructura poblacional, densidad y hábitat de Crocodylus acutus Cuvier 1807 en la Vía Parque Isla de Salamanca, Departamento de Magdalena, Colombia”. La información acerca de estructura poblacional y densidad es un elemento clave de la planificación de conservación para cocodrilos. Entre septiembre y diciembre de 2006 se llevó a cabo la determinación de la estructura poblacional, densidad y hábitat de Crocodylus acutus en la Vía Parque Isla de Salamanca (VIPIS), departamento de Magdalena, Caribe colombiano. Se avistaron un total de 14 individuos en un caño y un complejo lagunar (8% del área muestreada) de un total de 14 ciénagas, 10 caños y un complejo lagunar. Se determinaron valores de densidad de 7.78 ind/km para caños y 2.56 ind/ha para ciénagas. Se observaron ocho individuos de clase I (61,54%), uno perteneciente a la clase II (7,69%), cuatro clase III (23.08%), no se registraron organismos clase IV y un único de clase V (7.69%). La estructura poblacional encontrada presenta un posible desequilibrio dada la baja cantidad de avistamientos y la distribución restringida de la especie en el área.

Palabras Clave: Crocodylus acutus, estructura poblacional, densidad, hábitat, Vía Parque Isla de Salamanca. INTRODUCTION Information about population structure and density is necessary for conservation planning about crocodilians (Velasco and Ayarzagüena 1995, Ulloa-Delgado and Sierra-Diaz 2002). Colombia and Brazil represent the countries with the richest diversity of crocodilian species in the world; however, historical and continued use of these species in Colombia threatens their populations across the country, making it crucial to consider the impact of over-exploitation and extraction in designing conservation strategies (Medem 1981, Rodriguez 2000, Ulloa-Delgado and Sierra-Diaz 2002). Protected areas that include these species have shown continued use by local communities, representing an important economic resource (Ulloa-Delgado and Sierra-Diaz 2002). In addition, information regarding species such as Crocodylus acutus (Fig. 1) is scarce, resulting in poorly developed conservation plans for these species (Rodriguez 2002). Via Parque Isla de Salamanca (VIPIS) is an important protected area on the

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: jfgonzalezmaya@gmail.com

Caribbean coast of Colombia. It represents one of the most important habitats for crocodilians, and particularly for Crocodylus acutus (Sánchez-Páez et al. 2004). However, the current status of this species in the area is still unknown. The present study represents the first systematic approach to evaluate the C. acutus population in VIPIS, and one of the first for the Caribbean coast of Colombia. MATERIALS AND METHODS Study Area Parque Nacional Natural Vía Parque Isla de Salamanca is located in the Magdalena department, in the Caribbean coast of Colombia. The park occupies approximately 56200 ha, and is composed of a complex of lagoons and creeks that covers approximately 75% of the entire park. The protected area is located between 11°07’19"-10°53’07"N and 74°20’34"74°51’00"W, approximately 15 km from Barranquilla, capital of

Received / Recibido 04 J UL 2008 Accepted / Aceptado 17 AUG 2008

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):59-63

Atlántico department. Regionally, the VIPIS is part of the Ciénaga Grande de Santa Marta eco-region and is protected under the RAMSAR Convention (Moreno-Bejarano and Álvarez-León 2003). Methods Between September and December 2006, a total of 20 systematic night spotlight-surveys were conducted inside the VIPIS, following five established routes during each sampling night. The samplings were done by boat with an out-board engine at a maximum speed of 7 km/h (Ulloa-Delgado and Sierra-Díaz 2002) in creeks, and by foot in one lagoon; in both cases using a 200000 candels flashlight. All the surveys were conducted between 19:00 and 02:00 h, excluding full moon nights, which diminish the probability of observation for C. acutus (Medem 1981, Cerrato 1991) althougn it does not appear to have an effect on other crocodilians (Da-Silveira et al. 2008). Every sighted animal was hand-captured or approached as close as possible, a maximum of two meters away, in order to determine its size (Chabreck 1966, Salas 1985, INDERENA 1994, Medem 1981). Size classification for all the individuals was based on Seijas (1988) that proposed ranges according to the total length (TL) as follows: Class I (TL < 60 cm), Class II (TL = 61-120 cm), Class III (TL = 121180 cm), Class IV (TL = 181-240 cm), and Class V (TL > 241). This classification system was selected because the similarity between the two survey areas, and because other systems do not necessarily represent the status of the present population (Platt et al. 2004). No statistical analyses were performed due to the small size of the sample. An unbalanced structure of the population, following the proposition by Velazco and Ayarzagüena (1995) for Caiman crocodilus crocodilus in the Venezuelan savannas, can be determined where the frequencies histogram show a pyramidal distribution (more numbers of subadults in relation to adults and young) showing

FIG. 1. Crocodylus acutus from Via Parque Isla de Salamanca, Magdalena department, Colombia. Crocodylus acutus de la Via Parque Isla de Salamanca, Departamento del Magdalena, Colombia.

a demographic structure altered by anthropic or stochastic events. Abundance was calculated as number of individuals/km for each creek and density as number of individuals/ha for each lagoon, when presence of the species was confirmed. Calculations of areas and lengths were made using ArcView 3.3 (ESRI, Inc., Redlands, CA) software, based on the Ciénaga Grande Santa Marta Geographical Database provided by Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “Jose Benito de Andreis”, INVEMAR. Habitat classification was done according to vegetation composition and dominance, and a Chisquare test was used to test the relationship between crocodile abundances and habitat. RESULTS A total of 119.02 km were surveyed in the area, covering approximately 2394 ha for lagoons and a total distance of 23.62 km for creeks. A total of 14 individuals were observed in one creek (Caño Clarín Viejo) and one lagoon complex (Los Cocos) out of the 14 marshes, 10 creeks, and one lagoon complex surveyed, representing 8% of the total flooded and aquatic environments at the VIPIS. Class distribution was unbalanced (following Ulloa-Delgado 1998), with eight individuals (61.54%) for Class I, one individual (7.69%) for Class II, four (23.08%) for Class III, none for Class IV and one (7.69%) for Class V. Population structure was different for creeks and lagoons (Fig. 2). An estimated abundance of 7.78 ind/km was calculated for creeks and a density of 2.56 ind/ha for lagoons (Table 1), which is considerable higher than those found for Caiman crocodilus fuscus in the same area (1.00-2.73 ind/km for creeks and 0.1691-0.0035 ind/ha in lagoons; Balaguera-Reina and Gonzalez-Maya unpub. data). Three habitat types were determined: 1) forest-like habitats: composed of live mangrove trees and floating macrophytes, dominated by Aviccenia germinans, Rhizophora mangle and Laguncularia racemosa; 2) low vegetation habitats: composed mainly of small plants and floating species, dominated by Mayaca fluviatilis, Eichornia crassipes, Typha domingensis, Lemna sp. and Echinochloa polystachya; and 3) open water habitats: habitats with no associated vegetation. There were no significant differences among the distribution of sightings across the habitat types (p=0.17). However, there were differential observation frequencies within the types: forestlike habitats (61.5%), low vegetation habitats (30.76%), and open water habitats (7.69%). DISCUSSION The results indicate a restricted distribution of the population in the VIPIS and an unbalanced population structure. The density found in this study is considered low, compared to previous reports from sites near the study area where heavy human exploitation has been recorded (Bahía de Cispatá; UlloaDelgado and Sierra-Díaz 2002). However, this study found similar densities to those reported in the Ermitaño river (middle

S.A. BALAGUERA- REINA Y J.F. GONZÁLEZ - MAYA- POPULATION ECOLOGY OF C. ACUTUS IN VIPIS, MAGDALENA, COLOMBIA

10 9

Number of Individuals

Creeks Lagoons Total

7 6 5 4 3 2 1 0 Class

FIG. 2. Class distribution frequencies within creeks and lagoons, compared with total. Distribución de frecuencias por clases entre caños y lagunas, comparado con totales.

basin of Magdalena River) by Barrera (2004) and Barahona et al. (1996) which are higher than population studies from other countries (Escobedo and Mejia 2003, Platt et al. 2004, Carvajal et al. 2005). The representativeness of the current results indicates that populations across the Caribbean coast

of Colombia are unevenly distributed across the area. This differential occurrence is probably related to human pressure and isolation of populations; although it seems that human pressure is not as high as in other countries (e.g. Ecuador and Peru) (Carvajal et al. 2005).

TABLE 1. Distribution and densities of Crocodylus acutus for the surveyed creeks and lagoons. TABLA 1. Distribución y densidades de Crocodylus acutus para caños y lagunas muestreadas.

Route

Type

Names

Perimeter (km)

Area (ha)

Lagoon Creek

Dársena, Poza Verde, Loro. Torno, Baco, Limón, Loro, Almendros 8

36.10

931.91

3.60 39.70

4.68 936.59

0 0

37.80

456.79

Total

Playa del Perro, Lirial, Las Moras, Marchena, Buchá, Suiches de Marchena 6

1.70 39.5

0.34 457.13

0 0

Lagoon Creek Total

Medio, Atascosa. Dedo, Las Lachas, Clarín Viejo 6

10.40 3.10 13.50

233.91 3.00 236.91

0 7 7

12.80 14.42 0.80 28.02

743.37 19.44 2.73 765.54

0 0 7 7

120.72

2396.57

Total 2

TOTAL

Lagoon Creek

Cuatro Bocas, Manatíes. Lagoon Palmitas, Manatíes, Clarín Nuevo. Creek Los Cocos Lagoon Complex 6 Total

Individuals Size Class

Density Ind/ha

I, II, III

I,III,V

Abundance Ind/km

7.78

2.56 2.56

7.78

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):59-63

While no significant difference in habitat preference was found, unequal usage patterns are similar to those previously reported for the species in Colombia and South America. These differences are probably related to the high availability of resources in these ecosystems, and the use of these areas for refuge and foraging (Chiriví 1973, Medem 1981, Barahona et al. 1996, Sánchez-Páez et al. 2004, Carvajal et al. 2005). The distribution of sightings followed previous reports related to hierarchy of sizes and ages (Sánchez-Páez et al. 2004, Ulloa-Delgado et al. 2005). The population distribution among size classes is not considered ideal for population growth, and probably it is the result of extraction of high size classes and habitat loss in the area (Sánchez-Páez and Álvarez-León 1997, Sánchez-Páez et al. 2004). The species has not been reported in the VIPIS previously until this year (Balaguera-Reina and González-Maya 2008), but it has been reported in the eco-region (Barahona et al. 1996, Rodriguez 2002); therefore, we consider it is another worrying signal of the population status within and around the VIPIS. Even when C. acutus populations are considered to be isolated (Rodríguez 2000), sampling methodology should be also considered, since this species has shown to be elusive under heavy human pressure which could alter the results of surveys. CONCLUSIONS The results indicate that the population of Crocodylus acutus in VIPIS may be under severe pressure from local communities where pollution, hunting, and human-wildlife conflict are common. Despite the relatively high densities reported here, the patchy distribution, unbalanced population structure and low absolute population of C. acutus make it vulnerable to human exploitation and habitat loss. Therefore, urgent action is needed to ensure the survival of these populations in the park. Expanding surveys in the area will provide a better understanding of the current status and the impacts of human pressures on the species, allowing the development and implementation of strategic conservation plans. Legal farming or ranching and sustainable extraction could be encouraged by authorities to reduce exploitation of wild populations, and stronger policies should be enforced against illegal hunting to maintain healthy populations of this top predator in these important habitats of Colombia. ACKNOWLEDGMENTS We would like to thank the Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales Caribe, and especially the VIPIS personnel for all their personal, logistical, and financial support. Thanks to INVEMAR for their data and help on the analysis. Also, we would like to thank Giovanni Ulloa and Arturo Acero for all their help in the development of this project, and Sarah Wyatt, Armando Escobedo, Mauricio González and Diego Zarrate for their comments and

suggestions. We especially are grateful to two anonymous reviewers for their insightful suggestions and comments. REFERENCES Balaguera-Reina, S.A. and J.F. González-Maya. First report of Crocodylus acutus Cuvier 1807 in the Vía Parque Isla de Salamanca, Magdalena, Colombia. Crocodile Specialist Group Newsletter CSG 27(3):6-8. Barahona, S., P. Bonilla, A. Martínez, H. Naranjo and M.A. Rodríguez. 1996. Estado, distribución, sistemática y conservación de los Crocodylia colombianos. Censo 1004 – 1996. Ministerio del Medio Ambiente, Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres. CITES. Santa Fe de Bogotá. Pp. 32–51. Barrera, L. 2004. Estado actual de un relicto poblacional del caimán agujo (Crocodylus acutus Cuvier, 1807) en una zona del Magdalena medio. Reporte Técnico. Disponible en: http://www.proaves.org/ IMG/pdf/Final-Crocodylus_IEA_ProAves.pdf. Carvajal, R.I, M. Saavedra and J. J. Alava. 2005. Ecología poblacional, distribución y estudio de hábitat de Crocodylus acutus (Cuvier, 1807) en la “Reserva de producción de fauna manglares El Salado” del estuario del Golfo de Guayaquil, Ecuador. Revista de Biología Marina y Oceanografía 40(2):141-150. Cerrato, C. 1991. Composición y tamaño de las poblaciones silvestres de caimanes (Caiman crocodilus chiapasius) y cocodrilos (Crocodylus acutus) de la costa Caribe de Honduras, Centro América. Tesis de Maestría para optar al grado de Magister Scientiae en Manejo y Conservación de Vida Silvestre. Programa Regional en Manejo de Vida Silvestre para Mesoamérica y el Caribe. Universidad Nacional. Heredia, Costa Rica. Chiriví, H. 1973. Contribución al conocimiento de la babilla (Caiman crocodilus) con notas acerca de su manejo y de otras especies de crocodilus neotropicales. INDERENA. Barranquilla. Chabreck, R.H. 1966. Methods of determining the size and composition of alligator population in Luisiana. Proceedings of the 20th Annual Conference of the Southeastern Association of Game Fish Commissioners. Pp. 105-112. Da Silveira, R., W. Magnusson and J.B. Thorbjarnarson. 2008. Factors affecting the number of caimans during spotlight surveys in the Mamirauá Reserve, Brazilian Amazonia. Copeia (2):425-430. Escobedo, A.H. and F. Mejía. 2003. El Cocodrilo de Tumbes (Crocodylus acutus Cuvier, 1807): estudio preliminar de su estado actual en el norte de Perú. Ecología Aplicada 2(1):133-135. INDERENA. 1994. Manual para la evaluación de poblaciones de Crocodylia en Colombia. Instituto Nacional de los Recursos Naturales. Bogotá. Medem, F. 1981. Los Crocodylia de Sur América. Volumen I. Los Crocodylia de Colombia. Colciencias. Bogotá. Colombia. Moreno-Bejarano, M. and R. Álvarez-León. 2003. Fauna asociada a los manglares y otros humedales en el Delta-Estuarino del río Magdalena, Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias 27(105):517-534. Platt, S., T. Rainwater and S. Nichols. 2004. A recent population

S.A. BALAGUERA- REINA Y J.F. GONZÁLEZ - MAYA- POPULATION ECOLOGY OF C. ACUTUS IN VIPIS, MAGDALENA, COLOMBIA

assessment of the American crocodile (Crocodylus acutus) in Turneffe Atoll, Belize. Herpetological Bulletin 89:26-32. Rodríguez, M. 2000. Estado y distribución de los Crocodylia en Colombia. República de Colombia. Sistema Nacional Ambiental. Ministerio del Medio Ambiente. Instituto Alexander Humboldt. Bogotá. Rodríguez, M. 2002. Caiman crocodilus fuscus. In: Castaño-Mora, O.V. (ed.) 2002. Libro Rojo de Reptiles de Colombia. Libros rojos de especies amenazadas de Colombia. ICN. Universidad Nacional de Colombia. Ministerio del Medio Ambiente. Conservación Internacional-Colombia. Bogotá. Colombia. Salas, C.E. 1985. Contribución al conocimiento sobre el manejo del Crocodylus acutus Cuvier (Crocodylia, Crocodylidae) en el Refugio Nacional de Fauna Silvestre Dr. Rafael Lucas Rodríguez Caballero. Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica. Sánchez-Páez, H. and R. Álvarez-León. 1997. Diagnóstico y zonificación preliminar de los manglares del Caribe de Colombia. Ministerio del Medio Ambiente. Organización Internacional de Maderas Tropicales. Dirección de proyecto de repoblación y ordenación forestal. Proyecto PD 171-91 Rev. 2 (F) Fase 1. Unión Gráfica Ltda. Santa Fe de Bogotá. D.C. Colombia. Sánchez-Páez, H., G. Ulloa-Delgado and H. Tavera-Escobar. 2004. Manejo integral de los mangles por comunidades locales Caribe de Colombia. Ministerio de Ambiente Vivienda y Desarrollo Territorial. Dirección de Ecosistemas. Bogotá, Colombia. Seijas, A. 1988. Habitat use by the American crocodile and the

spectacled caiman coexisting along the Venezuelan coastal region. Unpub. M.Sc. Thesis. University of Florida, Gainesville. 104 Pp. Thorbjarnarson, J.B. 1989. Ecology of the American crocodile, Crocodylus acutus. Pp. 228-258. In: Crocodiles: Their Ecology, Management and Conservation. A Special Publication of the Crocodile Specialist Group. IUCN, Gland, Switzerland. Ulloa-Delgado, G. 1998. Programa Preliminar de conservación de especies de fauna silvestre provenientes de la actividad de Zoocría. Informe Final Componente de Uso y Aprovechamiento de Fauna Silvestre. Ministerio del Medio Ambiente, CAR, CARDIQUE- Crédito BID. Cartagena de Indias. 81 Pp. Ulloa-Delgado, G. and C. Sierra-Díaz. 2002. Cocodrilos y manglares de la bahía de Cispatá, departamento de Córdoba-Colombia. Fase I: Caracterización y diagnóstico de las poblaciones de Crocodylus acutus y su hábitat natural. Informe final. Cartagena de Indias, Bolívar. Ulloa-Delgado, G., C. Sierra-Díaz and D. Cavanzo-Ulloa. 2005. Proyecto experimental piloto para la conservación del Crocodylus acutus por comunidades locales en los manglares de la bahía de Cispatá, departamento de Córdoba. Corporación Autónoma Regional de los Valles del Sinú y San Jorge (CVS) departamento de Córdoba. Informe final. 76 pp. Velasco, A. and J.S. Ayarzagüena. 1995. Situación actual de las poblaciones de Baba (Caiman crocodilus) sometidas a aprovechamiento comercial en los Llanos venezolanos. Publicaciones de la Asociación Amigos Doñana (Sevilla, España) 5:19-26.

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):64 www.herpetotropicos.com 64

HERPETOTROPICOS Vol. 2 Nº. 2-4, 2005

AMEEREGA PLANIPALEAE: COLOR PATTERN VARIATION AND ITS RELEVANCE TO AMEEREGA TAXONOMY (AMPHIBIA: DENDROBATIDAE) MARGARITAMEDINA-MÜLLER1 ANDGERMÁN CHÁVEZ2 1

Museo de Historia Natural San Marcos, Av. A renales 1256, Jesús María, Ap. 14-0434, Lima 14, Perú. e-mail: emmmuller@yahoo.com.

Centro de Ornitología y Biodiversidad – CORBIDI, Calle Santa Rita 105, Urbanización Huertos de San Antonio, Surco, Lima 33, Perú. e-mail: vampflack@yahoo.com.

Ameerega planipaleae (Morales and Velazco, 1998) is an endemic poison frog (Dendrobatoidea: Dendrobatidae) from the vicinity of Oxapampa (10º39‘S, 75º28‘W, ca 2100 masl) on the western slope of the Cordillera Yanachaga-Chemillen, Provincia Oxapampa, Departmento Pasco, Peru. Most Ameerega species are relatively impoverished in diagnostic characters other than color pattern in life, which have been used commonly to distinguish species. This especially refers to the colors of the dorsum and the presence/absence of bright dorsolateral stripes as well as bright axillary, inguinal or calf spots (e.g. Lötters et al. 2007). According to the original description of A. planipaleae, the few type specimens in life were dorsally dark brown grading into yellow on head with yellow dorsolateral stripes on each side from posterior part of the head to groin where they turned into a red inguinal spot. The adjacent upper thigh showed one to several additional red spots bordered by black that in part reached to the groin (Morales and Velazco 1998). During field surveys between June 2007 and April 2008 at the type locality of A. planipaleae, we observed color variation. Eleven individuals (including two juveniles) were found by G. Chávez, R. von May and M. Medina-Müller. No specimens were collected as vouchers as this species was relatively rare and has IUCN Red List status ‘Critically Endangered’ (www.globalamphibians.org, accessed 15 July 2008). Photographs of frogs taken by G. Chávez are deposited in the Museo de Historia Natural San Antonio de Abad in Cusco, Peru (MHNC (F) 402, 403). To the best of our knowledge, they represent the first ever live photographs taken of A. planipaleae (Figs. 1-2). Specimens found by us largely matched the living color description by Morales and Velazco (1998) including ventral color pattern (i.e. black throat, rest largely bluish). However, ten of the specimens lacked red spots on the thigh at all (Fig. 1) and one juvenile had a single spot on the left thigh only. Only four individuals exhibited a black line in the groin bordering the red large inguinal spot; in addition, one specimen had a small orange spot on the left forearm. Four individuals showed variation in the dorsolateral stripe, i.e. turning from yellow to blue just anterior to the red spot of the groin (Fig. 2). In terms of Ameerega taxonomy, we consider our observations as noteworthy because: (i) red spots on the thigh and color of the dorsolateral stripes were suggested as a diagnostic characters of A. planipaleae by Morales and Velazco (1998); (ii) they suggest that color pattern variation at the population level can be larger than perhaps expected compared to other Ameerega species. The genus is well known for intraspecific color pattern variation; however, between rather than within populations (Lötters et al. 2007). ACKNOWLEDGMENTS We are indebted to Stefan Lötters for his critical and valuable comments. Thanks to Rudolf von May for his companionship in the field and to provide us additional data, to the local guides Nildo and Daniel Ermitaño for their help in the field work. Thanks to Asociación Peruana para la Conservación de la Naturaleza (APECO)/Conservación Internacional-Perú through Iniciativa Especies Amenazadas María Koepcke grant provided valuable research support to GC. REFERENCES Grant, T., D.R. Frost, J.P. Caldwell, R. Gagliardo, C.F.B. Haddad, P.J.R. Kok, D.B. Means, B.P. Noonan, W.E. Schargel y W.C. Wheeler. 2006. Phylogenetic systematics of dart-poison frogs and their relatives (Amphibia: Athesphatanura: Dendrobatidae). Bulletin of the American Museum of Natural History 299:1-262

FIG. 1. Dorsolateral view of Ameerega planipaleae, MHNC (F) 402. Photo taken by G. Chávez. Vista dorsolateral de Ameerega planipaleae, MHNC (F) 402. Foto tomada por G. Chávez.

FIG. 2. Ventral view of Ameerega planipalae, MHNC (F) 403. Photo taken by G. Chávez. Vista ventral de Ameerega planipalae, MHNC (F) 403. Foto tomada por G. Chávez.

Lötters S., K-H Jungfer, F-W. Henkel and W. Schmidt. 2007. Poison frogs: Biology, species & captive husbandry. Edition Chimaira, Frankfurt am Main, Germany, 668 pp. Morales, V. and P. Velasco. 1998. Una nueva especie de Epipedobates (Amphibia, Anura, Dendrobatidae) de Perú. AmphibiaReptilia 19:369-376.

Received / Recibido 08 JUL 2008 Accepted / Aceptado 17 AUG 2008

Original article / Artículo original ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):65-70 65 B.E. VELÁSQUEZ-E. et al. - BD EN ANUROS DE LA CORDILLERA OCCIDENTAL COLOMBIA Printed in DE Venezuela. All rights reserved www.herpetotropicos.com Copyright © 2008 Univ. Los Andes

INFECCIÓN POR EL HONGO QUITRIDO BATRACHOCHYTRIUM DENDROBATIDIS EN ANUROS DE LA CORDILLERA OCCIDENTAL DE COLOMBIA BEATRIZ E. VELÁSQUEZ-E.1,2,4, FERNANDO CASTRO1, WILMAR BOLÍVAR-G1 Y MARIA ISABEL HERRERA1,3 1

Laboratorio de Herpetología, Departamento de Biología, Universidad del Valle, A.A. 25650, Cali, Colombia.

Grupo de Ecofisiología, Comportamiento y Herpetología, Departamento de Biología, Universidad de los Andes, Bogotá, Colombia.

Departamento de Biología, Universidad de Puerto Rico, Río Piedras, San Juan, PR.

Resumen: Se detectó infección por un hongo quítrido, Batrachochytrium dendrobatidis (Longcore 1999) en anuros de cuatro localidades del Valle del Cauca (Colombia), donde se han presentado casos de mortalidad en masa, disminución y desaparición de anfibios. De los 466 individuos analizados, 22 individuos pertenecientes a 16 especies resultaron positivos para la infección con el hongo. Este trabajo constituye uno de los primeros reportes del hongo en Colombia, y alerta sobre una eventual amenaza de otras poblaciones naturales de anfibios en la región.

Palabras Claves: Quitridiomicosis, Batrachochytrium dendrobatidis, disminución de anfibios, anfibios, Cordillera Occidental, Valle del Cauca, Colombia.

Abstract: B.E. Velázquez-E, F. Castro, W. Bolívar-G and M.I. Herrera. “Infection by the chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis in anurans from Cordillera Occidental in Colombia”. Infection by a chytrid fungus, Batrachochytrium dendrobatidis (Longcore 1999) was detected in anurans collected in four localities of Valle del Cauca, region where cases of mass mortality, decrease and disappearance of amphibians have been observed and previously reported. From the 466 analyzed individuals, 22 individuals of 16 species were positive for the infection with the fungus. This work constitutes one of the first reports of the fungus in Colombia, and call the attention about the actual threat for other populations of amphibians in the region. Key Words: Chytridiomycosis, Batrachochytrium dendrobatidis, amphibian declines, amphibians, Cordillera Occidental, Valle del Cauca, Colombia.

INTRODUCCIÓN En los últimos años, la pérdida de diversidad de anfibios es un patrón que se ha incrementando de forma generalizada alrededor del mundo (Lips 1998, 1999; Lips et al. 2004, Carey 1993, Laurance et al. 1996, Beard y O’Neill 2005, Burrowes et al. 2004, Eterovick et al. 2005, Bustamente et al. 2005). Si bien los efectos producidos por las actividades antrópicas son uno de los principales factores de amenaza para las especies de anfibios, recientemente se ha detectado que enfermedades como la quitridiomicosis son una causa importante de reducción y desaparición de especies. La quitridiomicosis es producida por Batrachochytrium dendrobatidis (Bd) (Longcore 1999), un hongo patógeno degradador de queratina, que invade el estrato córneo de la epidermis de los anfibios adultos y los dentículos de las larvas, produciendo su pérdida. La primera etapa de esta enfermedad generalmente es asintomática; sin embargo, en la mayoría de

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: beatrizvelesc@gmail.com

los casos finalmente ocasiona la muerte a los individuos adultos infectados (Berger et al. 1999). La infección por el hongo quítrido, inicialmente se relacionó con algunos grupos particularmente susceptibles como ranas del género Atelopus y otros taxones asociados estrechamente a medios acuáticos (Rueda-Almonacid et al. 2004) que puede significar una importante vía de contagio, dado que las zoosporas pueden sobrevivir libremente en el agua mientras encuentran un nuevo hospedero (Johnson y Speare 2003). Actualmente se conoce que la enfermedad afecta a más de 30 especies de anfibios neotropicales, tanto en estado silvestre como en cautiverio. Su baja especificidad de hospederos, junto a la habilidad como saprobio facultativo del patógeno (Johnson y Speare 2003), hacen que la quitridiomicosis sea considerada una de las principales amenazas a las que se enfrenta la biodiversidad actual (Daszak et al. 2000).

Received / Recibido 22 F EB 2008 Accepted / Aceptado 12 S EP 2008

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):65-70

Ron (2005), basado en los reportes existentes de la enfermedad a nivel mundial, construyó un modelo ecológico de nicho para especies invasoras, con el cual se predijo una alta vulnerabilidad para el establecimiento del patógeno en las regiones donde se concentra la mayor diversidad de anfibios del mundo, en los llamados hotspots de biodiversidad. En la región Neotropical, la quitridiomicosis se ha detectado en países de Norte y Centro América y gran parte de Suramérica. En este continente se ha reportado de Ecuador (Ron y Merino 2000), Perú (La Marca et al. 2005, Seimon et al. 2005), Venezuela (La Marca y Lotters 1997, Hanselmann et al. 2004), Uruguay (Mazzoni et al. 2003), Argentina (Herrera et al. 2005) y Brasil (Carnaval et al. 2006). A pesar que Colombia es uno de los países con mayor riqueza de especies de anfibios, gran parte del estado de sus poblaciones es desconocido. Por otro lado, de las especies descritas en el país, aproximadamente 208 cuentan con algún grado de amenaza (GAA 2004) y muchas de ellas se consideran extintas o no se han vuelto a reportar en varios años, sin que se precise una causa. Adicionalmente, este país se encuentra en una posición geográfica donde todos sus países vecinos han reportado casos positivos de la infecciones y sin embargo, paradójicamente los estudios sobre el tema hasta el momento son escasos, existiendo sólo dos reportes de infección con el hongo en una población de Atelopus de la Cordillera Oriental y en otros anuros de la misma cordillera (Acosta et al. 2006, Ruiz y Rueda 2008). El presente estudio, aporta información preliminar documentada de lo que ocurre en Colombia respecto a la incidencia de infección de anfibios por el hongo quítrido y su posible relación con la desaparición local de varias especies. Nos basamos en la información histórica de la composición de anfibios en algunas localidades del Valle del Cauca, donde se han evidenciado declinaciones, y en el diagnóstico de la infección por este hongo a través del empleo de técnicas histológicas. MÉTODOS Fueron analizados 466 individuos, pertenecientes a 40 especies, depositados en la Colección de Anfibios y Reptiles de La Universidad del Valle, en Colombia (UV-C). Se tomaron tres muestras de piel de la superficie ventral, una en la porción distal del tercer dedo manual, en la región inguinal, y otra en la planta de la extremidad posterior. Las muestras fueron procesadas mediante técnicas histológicas estándares, propuestas por Bergeret al. (1998). Se realizaron cortes a 3 y 4 micras con una coloración de hematoxilina-eosina (hematoxilina de Harris) y en algunos casos, para confirmar el diagnóstico, se empleó una coloración PAS (Periodic Acid Shiff). En el inicio del análisis se seleccionaron especies que presentaban información histórica de abundancia en sus localidades, lo cual permitió identificar patrones de disminución poblacional en periodos de tiempo muy cortos.

Para determinar abundancias relativas actuales de las especies, se realizaron visitas a las localidades, y las muestras colectadas en estas salidas también fueron analizadas. ÁREA DE ESTUDIO Los individuos procesados en este estudio fueron colectados en cuatro localidades ubicadas en la vertiente occidental de la cordillera Occidental del Valle del Cauca: 1. Hacienda San Pedro, ubicada en el Municipio de Dagua, corregimiento El Queremal (3º29’N, 76º42’W), a una elevación de 1700–2200 m. 2. El Boquerón o Reserva Natural Cerro del Inglés, ubicado en el Municipio El Cairo, corregimiento El Boquerón (4º44’5"N, 76º17’8"W). a una elevación de 2050-2200 m. 3. Reserva Forestal de Yotoco (3º53´N, 76º26´W). Esta localidad se encuentra ubicada en el Municipio de Yotoco y está ubicadaentre los 1000 y 1700 m. 4. Cerro de la Horqueta o San Antonio (3°38’N, 76°38’W a 3º35’N, 76º38’W), perteneciente al Municipio de Cali, ubicada entre los 1800 y 2100 m. TABLA 1. Especies que presentaron individuos positivos para la infección con el hongo quítrido en cada una de las localidades y sus fechas de colección. TABLE 1. Species that showed positive individuals for chytrid fungus in each of the localities, and their dates of collection.

N° UV-C 12299 12633 12069 12379 12291 15563 15565 12902 11833 11384 11390

Especie

Fecha de colección

Prevalencia de infección

Localidad: Hacienda San Pedro Hyloscirtus alytolilax Octubre 28, 1995 Gastrotheca dendronastes Enero 25, 1996 Pristimantis thectopternus Mayo 26, 1995 Pristimantis gracilis Octubre 27, 1995

1/7 1/11 1/6 2/18

Pristimantis palmeri

Septiembre 2006

2/18

Pristimantis erythropleura Hyloxalus abditaurantius Hyloxalus fascianigrus Colostethus fraterdanieli

Junio 8, 1996 Septiembre 1995 Febrero 26, 1994 Marzo 28, 1995

2/52 1/11 1/6 1/17

Localidad: El Boquerón ó Cerro del Inglés 14262 14266 14268 14001 14002 14004 14281 14288

Pristimantis chrysops Pristimantis silverstonei

Julio 25, 1997 Julio 25, 1997

1/1 1/2

Hyloxalus lehmanni

Julio 25, 1997

4/7

Centrolene buckleyi Nimphargus griffthsi

Julio 1997 Julio 1997

1/6 1/6

13251

Strabomantis ruizi

Localidad: Reserva Forestal de Yotoco Octubre 24, 1996

Localidad: Cerro de San Antonio o Cerro de la Horqueta Abril 1996 12062 Pristimantis w-nigrum

1/5 1/1

B.E. VELÁSQUEZ-E. et al. - BD EN ANUROS DE LA CORDILLERA OCCIDENTAL DE COLOMBIA

Abundancia Relativa

H. fascianigrus C. fraterdanielli G. dendronastes P. gracilis P. palmeri

H. abditaurantius H. alytolilax P. thectopternus p. erythropleura

Año FIG. 1. Abundancia relativa de las especies positivas para la infección con quitridiomicosis, entre 1994 y 2006, en la localidad de San Pedro. Relative abundance of the species positive for chytridiomicosis infection, between 1994 and 2006, in the locality of San Pedro.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN De acuerdo con los eventos de disminución de anfibios y casos positivos de la presencia del hongo quítrido en países vecinos a Colombia (Ron y Merino 2000, La Marca et al. 2005, Seimon et al. 2005, La Marca y Lotters 1997, Hanselmann et al. 2004, Carnaval et al. 2006, Lips et al. 2008), unido a nuestras propias observaciones de disminución de anfibios en las localidades de muestreo visitadas durante más de 10 años; nuestro equipo de investigación dedicó buena parte del tiempo a analizar dichos cambios en la abundancia y diversidad de especies, para encontrar causas que nos permitieran entregar

explicaciones y evidencias que presentamos en esta publicación. Para ello, nos apoyamos en el uso de técnicas histológicas estandarizadas para determinar si el hongo quítrido era uno de los factores que estaba influyendo en la disminución y desaparición de anfibios en estas zonas. En la Tabla 1 se presentan las especies que presentaron individuos positivos para la infección con el hongo quítrido en cada una de las localidades, con sus respectivas fechas de colección. De las especies analizadas para la localidad Hacienda San Pedro, 8 presentaron infección con el hongo quítrido (Tabla 1): Hyloscirtus alytolilax, Gastrotheca

FIG. 2. Casos positivos de infección por quitridiomicosis en ranas de la Cordillera Occidental de Colombia. (a) Corte tomado de un individuo de P. erythropleura (UV-C 15241), presenta el estrato córneo invadido por zoosporangios. En algunos de ellos vacíos, se alcanza a observar el septo interno. (b) Corte tomado de un individuo de P. gracilis (UV-C 12379), muestra de la zona inguinal. Presenta zoosporangios maduros, con papilas de expulsión muy desarrolladas; se observan otros zoosporangios vacíos. Corte a 3 micras (100x). Positive cases of infection in frogs of the Cordillera Occidental of Colombia. (a) Skin section of an individual of P. erythropleura (UV-C 15241), showing the stratum corneum invaded by zoosporangia. The internal septum may be seen, in some of them empty. (b) Skin section taken from an individual of P. gracilis (UV-C 12379), sample from the inguinal region. Shows mature zoosporangia, with fully developed discharge papillae; other empty zoosporangia are seen. Slide at 3 microns (100x).

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):65-70

Abundancia Relativa

P. chrysops P. silversonei Cen buckleyi N. griffthsi H. lehmanni

Año FIG. 3. Abundancia relativa de las especies positivas para la infección con quitridiomicosis, entre 1984 y 2005, en la localidad del Cerro El Inglés. Relative abundante of the especies positive for chytridiomicosis infection, between 1984 and 2005, in the locality of Cerro El Inglés.

dendronastes, Pristimantis erythropleura, Pristimantis gracilis, Eleutherodactylus thectopternus, Hyloxalus abditaurantius, Hyloxalus fascianigrus y Colostethus fraterdanieli. Las fechas de colecta de los individuos positivos para esta localidad, se encuentran entre febrero de 1994 y octubre de 1995. Para el caso del individuo de H. abditaurantius que resultó positivo, éste ha sido el último registro para la especie en esta localidad; para las otras especies se encontraron registros posteriores de uno a dos años adicionales (Fig. 1). Adicionalmente, en Junio 2005, fue realizada una visita a la localidad, con la que se verificó la ausencia actual de estas especies y un empobrecimiento general en la diversidad de anuros, registrando sólo 5 de las 28 especies de anuros determinadas para la zona. En animales colectados en esta visita se detectó la presencia del hongo quítrido en dos especies adicionales para la localidad: Pristimantis erythropleura y P. palmeri. El individuo de P. erythropleura presentó un gran número de zoosporangios, y procesos inflamatorios casi por toda su epidermis (Fig. 2); sin embargo, a pesar de eso no presentaba síntomas aparentes. Ante los casos de mortalidad de anfibios en la localidad El Boquerón o Reserva Natural Cerro del Inglés, y debido a que el hecho fue denominado como una observación trivial en Lynch & Grant (1998), en nuestro estudio quisimos profundizar sobre sus posibles causas, y para ello incluimos en los análisis parte de este material colectado muerto. Esto permitió detectar infección por el hongo quítrido, en muestras de las especies Pristimantis chrysops, P. silverstonei, Hyloxalus lehmanni (Tabla 1). De esta localidad se incluyeron especies que presentaron disminución en el tiempo,como Centrolene buckleyi y Nimphargus griffithsi, que fueron

positivas para la infección por el hongo quítrido. En recientes visitas a la localidad (Enero 2004, Diciembre 2005 y Mayo 2006), no se registró ningún individuo de las especies que presentaron infección por Bd en años anteriores (Fig. 3). En la Reserva Forestal de Yotoco, se analizaron muestras de museo de dos especies que permanecen en la reserva, Strabomantis ruizi y Ranitomeya bombetes. De éstas, sólo un individuo de S. ruizi se encontró positivo para Bd. Por otro lado, en la localidad de Cerro de San Antonio se encontró un caso positivo para un individuo de Pristimantis w-nigrum, especie que no se ha vuelto a registrar en la zona desde 1995, que representa la fecha de colecta del individuo que resultó positivo. Los anteriores datos nos permiten reportar la presencia del hongo Batrachochytrium dendrobatidis en estas cuatro localidades del Valle del Cauca, ubicadas en la vertiente occidental de la Cordillera Occidental de Colombia. Este reporte constituye el reporte más antiguo de la infección por Bd en el país, dato fundamental para reconstruir la historia de la llegada de este hongo a Colombia. Además, resaltamos la importancia de algunas especies de anfibios que al parecer no resultan afectadas por la infección con el hongo quítrido, como un foco central de futuras investigaciones, para entender aspectos de su aparente resistencia, lo que nos puede dar una luz sobre posibles tratamientos para otras especies que si resultan afectadas. Adicionalmente, sin desconocer que existen otros factores involucrados en la disminución de poblaciones de anfibios, consideramos que, en nuestro caso, la infección por el hongo quítrido Bd representa una de las posibles causas que contribuyeron a la desaparición local de muchas especies en el área de estudio.

B.E. VELÁSQUEZ-E. et al. - BD EN ANUROS DE LA CORDILLERA OCCIDENTAL DE COLOMBIA AGRADECIMIENTOS En la Universidad del Valle, a la Vicerectoría de Investigaciones (VRI) por el apoyo en la financiación de muchas jornadas de trabajo; al Departamento de Biología por permitir el tiempo de investigación. Al Departamento de Morfología de la Universidad del Valle, en especial a Marta Lucía Ceballos, y a Nhora Holguín, del Laboratorio de Histología, por su entrenamiento en las técnicas histológicas. Al Programa de Becas Jorge Ignacio Hernández Camacho – Iniciativa de Especies Amenazadas- IEA Colombia, por la financiación de parte de esta investigación. Al Dr. Robert Puschendorf, en Costa Rica y la doctora Joyce Longcore de la Universidad de Maine (USA) por su colaboración en el diagnóstico del Bd y por la identificación de este hongo en nuestras ilustraciones remitidas para su valoración. A la Dra. Patricia Burrowes por las correcciones del presente trabajo. A la fundación Serraniagua, quienes siempre han apoyado de una manera directa nuestras investigaciones en la Reserva Natural Cerro del Inglés. REFERENCIAS Acosta-Galvis, A., J.V. Rueda, A.A. Velásquez, S.J. Sánchez y J.A. Peña. 2006. Descubrimiento de una especie de Atelopus (Bufonidae) para Colombia: ¿Una luz de esperanza o el ocaso de los sapos arlequines?. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 30(115):280-290. Beard, K.H. y E.M. O’Neill. 2005. Infection of an invasive frog: Eleutherodactylus coqui by the chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis in Hawaii. Biological Conservation 126:591-595 Berger, L., R. Speare y A. Kent. 1998. Diagnosis of quitridiomicosis in amphibians by histologic examination. [On line]. Amphibian Diseases Home Page, Australia. http:// www.jcu.edu.au/school/phtm/PHTM/frogs/histo/chhisto.htm Berger, L., R. Speare y A. Hyatt. 1999. Chytrid fungi and amphibian declines: overview, implications and future directions. In A. Campbell (ed.). Declines and disappearances of Australian frogs. Environment Australia, Canberra, p. 23–33 Bustamante, M., S. Ron y L. Coloma. 2005. Cambios en la diversidad en siete comunidades de anuros en los Andes de Ecuador. Biotropica 37:180-189. Burrowes, P.A., R.L. Joglar y D.E. Green. 2004. Potential causes for amphibian declines in Puerto Rico. Herpetologica 60(2):141-154. Carey, C. 1993. Hypothesis concerning the causes of the disappearance of boreal toads from the mountains of Colorado. Conservation Biology 7(2):355-362. Carnaval, A.C., R. Puschendorf,O.L. Peixoto, V.K. Verdade y M. Trefaut. 2006. Amphibian chytrid Fungus Broadly Distributed in the BrazilianAtlantic Rain Forest. EcoHealth 3, 41–48, 2006 DOI: 10.1007/s10393-005-0008-2 Daszak, P., A.A. Cunningham y A.D. Hyatt. 2000. Emerging

infectious diseases of wildlife- Threats to biodiversity and human health. Science 287:443-449 Eterovick, P.C., A.C.O. de Q. Carnaval, D., D.M. BorgesNojosa, D. Leite Silvano, M.V. Segalla e I. Sazima. 2005. Amphibian declines in Brazil: An overview. Biotropica 37:166179. Hanselmann, R., A. Rodriguez, M. Lampo, L. Fajardo-R, A.A. Alonso, A. Marm, J.P. Rodríguez y P. Daszak. 2004. Presence of an emerging pathogen of amphibians in introduced bullfrogs Rana catesbeiana in Venezuela. Biological Conservation 120:115-119. Herrera,R. A., M. M. Steciow y G. S. Natale. 2005. Chytrid fungus parasitizing the wild amphibian Leptodactylus ocellatus (Anura: Leptodactylidae) in Argentina Diseases of aquatic organisms 64: 247–252 Johnson M.L. y R. Speare. 2003. Survival of Batrachochytrium dendrobatidis in water: quarantine and disease Control implications. Emerging Infectious Diseases 9(8):922-925 Laurance W.F., K R. McDonald , y R. Speare. 1996. Epidemic Disease and the Catastrophic Decline of Australian Rain Forest Frogs. Conservation Biology 10(2):406-413 Longcore, J.E., A.P. Pessier y D.K. Nichols. 1999. Batrachochytrium dendrobatidis gen. et sp. nov., a chytrid pathogenic to amphibians. Mycologia 91:219-227. La Marca, E. y S. Lotters. 1997. Monitoring of declines in Venezuela Atelopus (Amphibia: Anura: Bufonidae). Pp. 207213. In W. Bohme, W. Bischoff & T. Ziegler (eds.). Herpetologia Bonnensis. Bonn. Germany: Museum Alexander Koenig. La Marca, E., K.R. Lips, S. Lotters, R. Puschendorf, R. Ibañez, R. Schulte, C. Marty, F. Castro, J. ManzanillaPuppo, J.E. García-Pérez, F. Bolaños, G. Chaves, J.A. Pound, E. Toral y B.E. Young. 2005. Catastrophic population declines and extinctions in Neotropical harlequin frogs (Bufonidae: Atelopus). Biotropica 37(2):190-201. Lips, K.R. 1998. Decline of a tropical montane amphibian fauna. Conservation Biology 12(1):106-117. Lips, K.R. 1999. Mass mortality and population declines of anurans at an upland site in western Panama. Conservation Biology 13(1):117-125. Lips, K.R., J.K. Reaser, B.E. Young y R. Ibañez. 2001. Amphibian monitoring in Latin America: A protocol manual. Herpetological Circular 30:1-115. Lips, K.R., J.R. Mendelson, A. Muñoz-Alonso, L. CansecoMarquez y D.G. Mulcahy. 2004. Amphibian population declines in montane southern México: resurveys of historical localities. Biological Conservation 119:555-564. Lips, K.R., J. Diffendorfer, J.R. Mendelson y W. Sears. 2008. Riding the wave: reconciling the roles of disease and climate change in amphibian declines. PLOS Biology 6(3):441-454. Lynch, J.D. y T. Grant. 1998. Dying frogs in western Colombia: catastrophe or trivial observation? (Ranas muertas o moribundas en el occidente de Colombia: ¿Catástrofe u observación trivial?). Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 22(82):149-152.

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):65-70

Mazzoni R., A.A. Cunningham, P. Daszak, A. Apolo, E. Perdomo, y G. Speranza. 2003. Emerging pathogen of wild amphibians in frogs (Rana catesbeiana) farmed for international trade. Emerging Infectious Diseases 9(8):995-998. Pounds, J.A., M.P. Fogden, J.M. Savage y G.C. Gorman. 1997. Test of null models for amphibian declines on a tropical mountain. Conservation Biology 11(6):1307-1322. Rueda-Almonacid, J.V., J.D. Lynch y A. Amezquita. (eds.). 2004. Libro Rojo de los Anfibios de Colombia. Serie Libros Rojos de Especies Amenazadas de Colombia. Conservación Internacional Colombia, Instituto de Ciencias Naturales Universidad Nacional de Colombia, Ministerio del Medio Ambiente. Bogotá. pp. 7 -98. Ron, S.R. 2005. Distribution of the amphibian pathogen Batrachochytrium dendrobatidis in the New World: insights from

niche models. Biotropica 37:209–221. Ron, S.R., y A. Merino. 2000. Amphibian declines in Ecuador: overview and first report of chytridiomycosis from South America/ Declinación de anfibios en el Ecuador: información general y primer reporte de chytridiomycosis para Sudamérica. Froglog 42:2-3. Ruiz A. y J.V. Rueda-Almonacid 2008. Batrachochytrium dendrobatidis and chytridiomycosis in anuran amphibians of Colombia. EcoHealth 5(1):27-33. Seimon T.A., G. Hoernig, P. Sowell, S. Halloy, Seimon A. 2005. Identification of Chytridiomycosis in Telmatobius marmoratusat 4450 m in the Cordillera Vilcanto of Southern Peru. In: Lavilla EO, De la Riva I (eds) Studies on the Andean frogs of the genera Telmatobius and Batrachophrynus. Asociación Herpetológica Española, Monografías de Herpetología 7, Valencia.

Original article / Artículo original ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):71-78 71 D.A. ARDILA-MARÍN et al. - ECOLOGÍA DE ANOLIS TOLIMENSIS Printed in Venezuela. All rights reserved www.herpetotropicos.com

ECOLOGÍA DE ANOLIS TOLIMENSIS (SAURIA, IGUANIDAE) EN LA CORDILLERA ORIENTAL DE COLOMBIA DANIEL ALEXANDER ARDILA-MARÍN1, EMIL JOSÉ HERNÁNDEZ-RUZ2,4 Y DIANA GLADYS GAITÁN-REYES3 1

Calle 8ª C 92-72 SM 5 SL 1 Casa 73, Bogotá, Colombia.

2 Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal do Pará, Campus Universitário do Guamá, Rua Augusto Corrêa, 01- CEP 66075-900, Caixa postal 8607, Bairro Guamá, Belém - Pará, Brasil.

Carrera 7ª C Nº 3 – 57 Sur. Bogotá, Colombia.

Resumen: El presente estudio tuvo como objetivo investigar diferencias intrapoblacionales en el uso de los recursos estructurales (estrato, sustrato, altura y diámetro de percha), ambientales (grado de iluminación, clima) y la dieta, en una población de Anolis tolimensis en la Cordillera Oriental de Colombia (Tena, Cundinamarca, 2250 m). Este trabajo se realizó en una área de aproximadamente 2000 m2 de bosque secundario entre noviembre de 2004 y febrero de 2005. Realizamos recorridos durante el día entre las 08:00 y 18:00 h. Los individuos fueron recolectados de forma manual y con lazada y registramos los siguientes datos: estrato, sustrato, altura y diámetro de percha, clima y grado de iluminación. En laboratorio determinamos el estado reproductivo de los individuos, y analizamos los contenidos estomacales, determinando los grupos alimenticios hasta la categoría de Orden. En este trabajo recolectamos 88 individuos: 66 adultos (30 hembras y 36 machos) y 22 jóvenes (10 hembras, 10 machos y 2 de sexo no identificado). La población de esta especie habita los troncos y tallos de árboles y arbustos, en alturas y diámetros menores a 0.90 y 0.28 m, respectivamente; con clima soleado y luminosidad parcial. La población presentó mayor actividad entre 12:00 y 14:00 horas. La dieta comprendió principalmente insectos de los órdenes Homoptera, Coleoptera y larvas de Lepidoptera. Concluimos que existe asociación entre el uso de estrato, sustrato, altura y diámetro de percha (recursos estructurales) y el grado de iluminación (recursos climáticos) con la categoría de edad (hembra, macho o juvenil).

Palabras Clave: Población, ecología, epocas climáticas, nicho estructural, nicho climático. Abstract: D.A. Ardila-Marín, E.J. Hernández-Ruz and D.G. Gaitán-Reyes. “Ecology of Anolis tolimensis (Sauria: Iguanidae) in the Eastern Andes of Colombia”. We determined whether qualitative variables such as stratum, substrate, light intensity, climate, and diet, were significantly associated with the sex ratio in a population of Anolis tolimensis in the eastern Andes of Colombia (Tena, Departament of Cundinamarca, 2250 m). Observations were done in a secondary cloud forest during the rainy season (November 2004 and February 2005) and dry season (December 2004 - January 2005). Anolis individuals were collected during the day from 8:00 to 18:00 h, both manually and with a noose. Perch height, branch diameter and stratum and substratum of perch, time of the day, temperature, light intensity, and snout-vent length were recorded. The reproductive status of each individual was determined and stomach contents were identified. We collected 66 adults (30 females and 36 males) and 22 juveniles (10 females, 10 males and two individuals of unidentified sex). Individuals were mainly found during periods of sun and partial cloud cover on trunks and branches of trees and shrubs, at heights below 0.90 m, and on perches less than 0.28 m in diameter. The highest daily activity was between 12:00 and 14:00 h. The diet consisted mainly on insects of the orders Homoptera, Coleoptera, and Lepidoptera. We concluded that there is an association between the use of stratum, substrate, height and diameter of perch (structural resources) and light intensity (climatic resources) with the category of age (female, male or juvenile). Key Words: Population, ecology, seasonality, structural niche, climatic niche. INTRODUCCIÓN Los estudios ecológicos en poblaciones de lagartos son importantes ya que proveen bases para el entendimiento de las funciones de cada especie en el ecosistema, reconstruir filogenias y planear la conservación de las especies (Vitt et al. 2003a). La competencia ha sido una de las interacciones biológicas más estudiadas en poblaciones y comunidades de lagartos del género Anolis, destacándose entre otros los trabajos de Rand (1964) y Estrada y Novo (1986a), que evaluaron el nicho estructural en diferentes especies del

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: emilhjh@yahoo.com

Caribe y Centro América, Colette (1961), Rand (1964) y Estrada y Novo (1986b) evaluaron el nicho climático y Weatherly (1963) y Duellman (1987) estudiaron el nicho alimenticio en la misma región Neotropical. Anolis tolimensis es una especie de lagarto endémica para Colombia, se distribuye en los departamentos de Caldas, Antioquia, Boyacá, Cundinamarca y Tolima, en las cotas altitudinales entre 2000 y 3500 m en las Cordilleras Central y Oriental de Colombia (Páez et al. 2002). Lynch y Renjifo

Received / Recibido 12 APR 2008 Accepted / Aceptado 30 SEP 2008

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):71-78

(2001) indicaron que A. tolimensis es arborícola, aunque también habita rastrojos o matorrales por debajo de 2 m de altura y que se alimenta de insectos. Esta especie prefiere los sitios abiertos donde se asocia con los cercados de casas y pequeños arbustos de borde de bosque y caminos, a poca altura sobre el suelo. Los datos más completos que se conocen hasta ahora sobre historia natural de esta especie fueron registrados por Ardila et al. (2008). En este estudio evaluamos la existencia de asociación entre las variables estructurales estrato y sustrato y tiempo climático (soleado, nublado o lluvioso) y grado de iluminación, con la categoría de edad y el sexo de los individuos de una población de A. tolimensis e indagamos diferencias intrapoblacionales en el uso de los recursos estructurales, ambientales y alimenticios. MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio El estudio fue realizado de noviembre 2004 a febrero 2005, en la vereda Catalamonte (4°34’58’’N y 74°15’49’’W) en el Municipio de Tena, a una altitud de 2250 m, al occidente del departamento de Cundinamarca, en la zona de bosque húmedo montano bajo (Holdridge 1967) y forma parte del distrito biogeográfico Andino Oriental (Hernández-C. et al. 1992). El régimen climático es de carácter biestacional con dos períodos lluviosos (septiembre a noviembre y febrero a mayo), alternado con la época de secas (junio a agosto y diciembre a enero; Páramo 1984). El hábitat muestreado comprendió un área aproximada de dos hectáreas en un bosque secundario. En equipo de dos personas, realizamos recorridos diurnos entre las 08:00 y 18:00 h. Recolectamos todos los individuos de A. tolimensis avistados, de forma manual o con lazada; de éstos registramos los siguientes datos: estrato [árbol (1-5 m), arbusto (0-2 m) herbáceo (0-1 m) y suelo]; sustrato (tronco, tallo, rama, hoja, hojarasca, helechos, roca); altura; diámetro; clima (soleado, nublado o lluvioso) y grado de iluminación (total, parcial o sombra) siguiendo a Castro (1988). Después de la captura, los ejemplares fueron eutanasiados, etiquetados y posteriormente registramos la longitud rostro cloacal (LRC) por la parte ventral con un calibrador marca General ® con precisión de 0.01 mm. Posteriormente los fijamos con una solución de formalina al 10%, y preservamos en etanol al 70%. Los ejemplares están depositados en la colección herpetológíca del Museo de Historia Natural de la Universidad Distrital Francisco José de Caldas [MHN-UD]. Dieta y estado reproductivo En laboratorio, a cada ejemplar le efectuamos una incisión en la región medio-ventral, con el fin de determinar el sexo y extraer los contenidos estomacales e intestinales. Consideramos machos adultos como sexualmente maduros a los individuos que presentaban testículos agrandados y

epidídimos dilatados (Vitt y Zani 2005), mientras que como hembras, las que presentaron folículos vitelogénicos de color amarillo mayores a 2 mm, y/o la presencia de huevos oviductales; aquellos individuos que no reunían las características ya mencionadas se consideraron jóvenes (Ardila-Marín et al. 2008. La LRC mínima a la madurez sexual en la población de machos fue de 43.7 mm, y en las hembras de 46.4 mm). Los contenidos digestivos fueron observados e identificados bajo un estereoscopio marca Nikon ® hasta la categoría taxonómica de Orden, utilizando las claves taxonómicas de Borror (1995). Análisis de la información Determinamos si las variables estrato, sustrato, luminosidad, clima y dieta, estaban asociadas significativamente (P < 0,05) con la edad y el sexo utilizando la prueba de Chi cuadrado (Zar 1999). Los análisis estadísticos fueron efectuados en el programa Statgraphics® Plus 5.1 (Statgraphics Plus 5.1. 2001). Para cuantificar la amplitud del uso de recursos estructurales, climáticos y alimentarios calculamos la función inversa de Simpson (Pianka 1973) que varía de 1 (especialista) a n (generalista). El solapamiento del uso de recursos estructurales, climáticos y alimentarios entre los grupos intraespecíficos lo calculamos utilizado el índice propuesto por May (1975). Determinamos la frecuencia absoluta y relativa de individuos de cada categoría alimentaria de acuerdo con Quatrini et al. (2001). Aplicamos la prueba de Kruskall-Wallis (K –W) con el fin de determinar diferencias estadísticas en el uso de altura y diámetro de percha entre machos, hembras y jóvenes (categorías intrapoblacionales). Correlacionamos la LRC con la altura y diámetro de percha, utilizando la prueba de Spearman. Las pruebas estadísticas fueron efectuadas en el programa Statistix ® 7.0 (Analytical Software 2000). RESULTADOS Recolectamos 88 individuos clasificados de la siguiente forma: 66 adultos (30 hembras y 36 machos) y 22 jóvenes (10 hembras, 10 machos y 2 de sexo no identificado). Utilizamos 88 individuos para análisis de uso estructural y ambiental y 85 para análisis de dieta. Uso de estrato y sustrato Los individuos de A. tolimensis fueron encontrados principalmente en los estratos árbol y arbusto y sustrato tallo. La prueba de Chi cuadrado indicó relación significativa entre las categorías intrapoblacionales (machos, hembras y jóvenes) y el uso de estrato (X 2 = 46.3; P = 0.000) y sustrato (X 2 = 38.0; P = 0.000), así las hembras fueron encontradas principalmente en los estratos y sustratos arbusto-tallo, los machos en árboltronco y los jóvenes en herbáceo-tallo (Fig. 1). Los individuos adultos mostraron una mayor amplitud de uso de estrato y sustrato que los jóvenes (Tabla 1).

D.A. ARDILA-MARÍN et al. - ECOLOGÍA DE ANOLIS TOLIMENSIS

0.0005) y jóvenes (rs =-0.0684 P < 0.0047), sin embargo dicha relación no fue significativas entre la LRC y la altura de la percha para hembras (rs =-0.0091 P = 0.9625), machos (rs= 0.2212 P = 0.1933) y jóvenes (rs=-0.2965 P = 0.1799).

TABLA 1. Amplitud y solapamiento de las variables estructurales sustrato, estrato, clima y luminosidad entre las categorias de edad (sustrato = SUS, estrato = EST, clima = TCL, luminosidad = LUM, hembra = H, macho = M, joven = J). TABLE 1. Breadth and overlap of structural variables substrate, layer, climate and light intensity between the age categories (substrate = SUS, stratum = EST, climate = TCL, light intensity = LUM, female = H, M = male, juvenile = J).

Amplitud

Hembras Machos Jóvenes

SUS 2,41 2,50 1,72

EST 2,76 2,37 1,94

TCL 2,11 2,23 1,98

LUM 2,90 3,40 2,20

Solapamiento

H-M H- J M–J

0,90 0,61 0,89

0,94 0,50 0,27

0,99 0,88 0,81

0,96 0,99 0,93

Uso de clima y luminosidad La población de A. tolimensis mostró ser más activa en tiempo soleado. Los resultados de la prueba de Chi cuadrado indicaron una relación significativa entre las categorías poblacionales (adultos y jóvenes) y el uso de clima (X 2 = 10.0 P = 0.006); así, la tendencia general fue encontrar mayor actividad de adultos y jóvenes en clima soleado y nublado, respectivamente. La mayoría de los individuos fueron encontrados con luminosidad parcial (Fig. 3). Los resultados mostraron que los adultos fueron más generalistas en el uso del tiempo climático y luminosidad que los jóvenes (Tabla 1).

Diámetro y altura de percha En general, no encontramos diferencias significativas en el uso de diámetro del árbol entre hembras y machos adultos (K-W: 0.0374 P = 0.848), pero si fueron determinadas entre adultos y jóvenes (K-W: 0.0374 P = 0.002). No se presentarón diferencia significativas en el uso de la altura de percha entre hembras y machos (K-W: 0.027 P = 0.566), pero sí entre adultos y jóvenes (K-W: 0.214 P = 0.002) (Fig. 2). Las alturas y diámetros promedios mayores fueron ocupados por los machos seguidos de las hembras y jóvenes (Tabla 2). Encontramos una correlación de Spearman (rs) significativa entre la LRC y el diámetro de la percha para hembras (rs =-0.6378 P = 0.0002), machos (rs=-0.32518 P =

Hora de actividad El periodo de mayor actividad de las tres categorías fue entre las 12:00 y 14:00 horas; sin embargo, los jóvenes fueron levemente más activos entre las 14:00 y 16:00 horas. El intervalo temporal de menor actividad de la población ocurrió entre las 8:00 y 10:00 horas. Los jóvenes fueron los únicos individuos activos entre las 8:00 y 10:00 horas (Fig. 4). Dieta Analizamos un total de 85 ejemplares, de los cuales tres presentaron estómago e intestino vacíos. De los ejemplares con estómagos que presentaron alimento, registramos 699 presas, divididas en 18 Órdenes, y fueron hallados residuos de piel de Anolis en estómagos de dos hembras y tres machos adultos. La dieta de la población está compuesta de artrópodos,

% de individuos

70 60 50 40 30 20 10 RamaCaida

Piedra

Tronco

Tallo

Hoja

Rama

Suelo

Herbáceo

Arbusto

Árbol

Microhabitat Hembras

Machos

Juveniles

FIG. 1. Frecuencia relativa de individuos (%) versus uso de estratos (árbol, arbusto, herbáceo, suelo) y sustratos (rama, hoja, tallo, tronco, hierba, rama caída) de las categorías intrapoblacionales. Relative frequency of individuals (%) versus use of strata (tree, shrub, herbaceous, soil) and substrate (branch, leaf, stem, trunk, grass, fallen branch) of the intra-population categories.

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):71-78

100

Frecuencia

80 60 40 20 0

Diámetro

Altura Caracteristicas de la percha H; N=30

M; N=36

J; N=22

FIG. 2. Frecuencia de altura y diámetro promedio de percha (m) (hembras = H, machos = M, jóvenes = J, N = número de individuos). Frequency of height and average diameter of perch (m) (F = females, males = M, Juveniles = J, N = number of individuals).

distribuida en el siguiente orden de importancia: insectos, arácnidos, crustáceos y ocasionalmente piel de A. tolimensis. Los grupos de presas más consumidos por la población fueron Homoptera, Coleoptera y las larvas de Lepidoptera; los menos consumidos fueron Collembola y Dermaptera, respectivamente. Los Órdenes más consumidos por las tres categorías intrapoblacionales fueron Homoptera y Coleoptera (Tabla 1). Al establecer una comparación de grupos estadísticamente significativa (X 2 = 69.6; P = 0.005) entre los grupos de presa consumidos y las tres categorías intrapoblacionales. El índice de amplitud del uso alimenticio mostró que las hembras y machos son más generalistas (8.02 y 8.00 respectivamente) que los jóvenes (4.31). Encontramos un alto solapamiento del uso de recursos alimentarios entre las posibles combinaciones de las tres categorías cuyos valores fueron: hembra-macho (0.98), hembra (0.92) y macho (0.91). DISCUSIÓN Uso de estrato y sustrato La población de A. tolimensis estudiada es principalmente arborícola-arbustiva. Los adultos (machos y hembras) prefieren más los troncos (con mayor diámetro) que los juveniles, lo cual podría estar relacionado con estrategias de defensa de cada categoría. El alto solapamiento para el uso de recursos estrato, sustrato, altura y diámetro de percha entre hembras y machos podría relacionarse con la defensa territorial por parte de los machos, como ha sido sugerido para el género Anolis en los trabajos de Schoener (1968), Jenssen (1970) y RamírezBautista y Vitt (1997). Nuestros resultados indican que existe una repartición de los recursos estructurales entre los adultos y los jóvenes, siendo que los adultos utilizan estratos de mayor diámetro y

los jóvenes de menor diámetro, lo que probablemente se correlacione con el comportamiento territorial de los machos por un lado y como estrategia para que los jóvenes consigan reproducirse por el otro. La repartición de recursos en Anolis ha sido documentada en diferentes biomas de la región tropical de América en los trabajos de Schoener (1968, 1969, 1970, Estrada y Novo 1986a, (Vitt et al. 2003b), A. limifrons y A. humilis en Centroamérica (Losos 1992, 1994) y A. maculiventris en Colombia (Castro 1988); éstas presentan preferencias similares en el uso de estratos y sustrato. Altura y diámetro de percha Nuestros resultados mostraron que los machos y las hembras de A. tolimensis perchan a alturas y diámetros significativamente similares (Tabla 3). Sin embargo, este modelo no concuerda con lo registrado para el género, en donde los machos suelen perchar en lugares más altos y anchos que las hembras y éstas a su vez lo hacen de igual forma con respecto a los jóvenes (Irschik et al. 2005). Nuestros resultados muestran diferencias significativas en el uso de la altura y diámetro de percha entre adultos y jóvenes, mostrando divergencia en el uso del hábitat, concordando con la propuesta inicialmente planteada por Schoener (1968), Andrews (1971), Gonzáles-Bermúdez y Rodríguez-Schettino (1982), Estrada y Novo (1986a, 1986b), Pinilla (1986), Irschick et al. (2000), según la cual los individuos de una población prefieren recursos estructurales similares pero difieren en alguno, reduciendo así la interferencia competitiva en el uso del espacio. Los resultados indican correlación significativa entre la longitud rostro-cloacal de los individuos y el diámetro de percha, lo cual puede ser atribuido a lo expuesto por Rand

D.A. ARDILA-MARÍN et al. - ECOLOGÍA DE ANOLIS TOLIMENSIS TABLA 2. Frecuencias absoluta (N) y relativa (%) de grupos de presas en las categorías intrapoblacionales. TABLE 2. Absolute (N) and relative (%) frequencies of groups of prey in the intra-population categories.

HEMBRAS

MACHOS

JÓVENES

ORDEN Isopoda

N 10,0

% 3,4

N 7,0

% 2,7

N 6,0

% 4,2

Aracnida

Acarina Araneida

3,0 29,0

1,0 9,7

2,0 25,0

0,8 9,7

0,0 4,0

0,0 2,8

Insecta

Blatodea Chelonethida Collembola Coleoptera Dermaptera Diptera Hemiptera Hymenoptera Homoptera Isóptera Lepidoptera (larva) Neuroptera Orthoptera Phalangida Psocoptera Total

0,0 11,0 1,0 45,0 0,0 31,0 12,0 31,0 68,0 7,0 33,0 5,0 11,0 0,0 1,0 298,0

0,0 3,7 0,3 15,1 0,0 10,4 4,0 10,4 22,8 2,4 11,1 1,7 3,7 0,0 0,3 100,0

5,0 4,0 0,0 41,0 1,0 19,0 18,0 28,0 55,0 1,0 36,0 4,0 5,0 2,0 4,0 257,0

2,0 1,6 0,0 16,0 0,4 7,4 7,0 10,9 21,1 0,4 14,0 1,6 2,0 0,8 1,6 100,0

0,0 0,0 0,0 27,0 0,0 7,0 8,0 15,0 59,0 0,0 14,0 0,0 4,0 0,0 0,0 144,0

0,0 0,0 0,0 18,7 0,0 4,9 5,5 10,4 41,0 0,0 9,7 0,0 2,8 0,0 0,0 100,0

Crustacea

(1964), Laska (1970), Jenssen (1970), Andrews (1971), Gonzáles-Bermúdez y Rodríguez-Schettino (1982) y Losos et al. (1997), quienes sugirieron que los individuos más pequeños poseen mayor visibilidad en perchas más delgadas que en gruesas y los de mayor tamaño disminuyen su exposición, utilizando perchas más gruesas que delgadas; éste aspecto maximiza la eficiencia para cazar y disminuye la posibilidad de ser vistos por depredadores. Tiempo climático y luminosidad Los resultados no muestran disgregación poblacional para el uso de luminosidad, siendo que los jóvenes presentan mayor actividad durante las primeras horas del dia [este periodo también correspondió al intervalo del día donde los adultos eran menos frecuentes (Fig. 3)] de igual forma como fue

registrado por Nicholson et al. (2005) para A. Stratulus, y Perry et al. (manuscrito no publicado, citado por Nicholson et al. 2005) para Anolis cristatellus y Ameiva exsul. Atribuyen tal comportamiento a estrategias de conservación de agua. La no diferencia entre adultos puede estar indicando que los adultos pueden retener agua más eficientemente que los jóvenes, como lo plantean Nicholson et al. (2005). Horario de actividad Los resultados y las observaciones indican que A. tolimensis es una especie de hábitos diurnos. Su actividad ocurre durante la mayor parte del día entre las 08:00 y 18:00 horas, como lo registrado para A. trachyderma (Vitt et al. 2002), A. stratulus (Nicholson et al. 2005), y A. vermiculatus (Rodríguez-Schettino et al.1987); en este intervalo el periodo de mayor actividad se

TABLA 3. Promedio y desviación estándar (DS) de la altura y el diámetro (m) de las perchas utilizadas por las categorias intrapoblacionales y entre épocas climáticas para hembras, machos y jóvenes. TABLE 3. Mean and standard deviation (SD) of the height and diameter (m) of the perches used by the intra-population categories and between climate periods for females, males, and juveniles.

HEMBRAS Promedio± DS Rango de tamaños

Altura 74,6±38,3 17,0-163,0

Diámetro 23,9±16,8 0,9-93,0

MACHOS Altura 83,1±47,4 5,0-183,0

Diámetro 27,0±22,7 0,5-76,0

JÓVENES Altura 53,9±51,7 0,5-168,0

Diámetro 22,8±55,4 0,5-63,5

Rama

Suelo

Herbáceo

Arbusto

100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0 Árbol

% de individuos

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):71-78

Luminosidad y Clima Hembras

Machos

Juveniles

FIG. 3. Frecuencia relativa de individuos (%) por preferencia de luminosidad (parcial y sombra) y clima (soleado, nublado y lluvioso) de las categorías intrapoblacionales. Relative frequency of individuals (%) per preference of light intensity (partial and shadow) and climate (sunny, cloudy, and rainy) of the intra-population categories.

concentra cerca al mediodía y disminuye a medida que avanza la tarde. La población presentó poca actividad en las primeras horas del día, lo cual podría relacionarse con las bajas temperaturas ocasionadas por la neblina suspendida en horas de la mañana, que alcanza a cubrir la vegetación rasante y puede disminuir la actividad de los individuos como lo plantean Vitt et al. (2002). Dieta La población estudiada se alimentó de artrópodos; en algunos

casos registramos el consumo de piel de lagartos. Floyd y Jenssen (1983) y Howard et al. (1999) observaron piel en el contenido estomacal de A. opalinus y A. barbouri, y lo atribuyeron al consumo accidental durante la captura de la presa o en el momento de la ecdisis. Nuestros resultados muestran que el orden Homoptera tuvo mayor importancia relativa en la dieta de la población de A. tolimensis, de forma similar a lo registrado por Vitt et al. (2002) para A. trachyderma y por Vitt et al. (2003a) para A. punctatus y A. Transversalis; estos autores atribuyen el consumo de estos organismos a una posible facilidad de

% de individuos

60 50 40 30 20 10 0

0800-1000

1001-1200

1201-1400

1401-1600

1601-1800

Hora de Observación Hembras

Machos

Juveniles

FIG. 4. Frecuencia relativa (%) de hora de actividad de la población (hembras = H, machos = M, jóvenes = J, N = número de individuos). Relative frequency (%) of hours of activity of the population (females = H, M = male, juveniles = J, N = number of individuals).

D.A. ARDILA-MARÍN et al. - ECOLOGÍA DE ANOLIS TOLIMENSIS captura y alta oferta de este recurso en su hábitat. En nuestro caso, ese resultado puede ser explicado por la alta oferta de este Orden en el hábitat de la población estudiada. El solapamiento alimenticio entre adultos y jóvenes indicaría que no existe división en este recurso como lo plantean Floyd y Jenssen (1983); ese resultado no excluye una división del recurso con respecto al tamaño del lagarto y el tamaño de la presa. AGRADECIMIENTOS Agradecemos a Fernando Castro, de la Universidad del Valle, por su constante apoyo y asesoría durante la investigación; a Patricio Von Hildebrand, de la Fundación Puerto Rastrojo, por sus acertadas sugerencias estadísticas; a Martha Patricia Ramírez, de la Universidad Industrial de Santander, por su apoyo y asesoría en el área de biología de la reproducción; a Alexander García, de la Universidad Distrital, por su apoyo con la identificación de material entomológico; a Guarino Collí, de la Universidad de Brasilia, por la revisión y sugerencias al manuscrito, y a la fundación IDEAWILD por la donación de equipos para el proyecto. Dos evaluadors anónimos contribuyeron para mejorar el manuscrito. REFERENCIAS Andrews, R.M. 1971. Structural habitat and time budget of a tropical Anolis lizard. Ecology 52:262-270. Ardila-Marin, D.A., D.G. Gaitán-Reyes y E.J. Hernández-Ruz. 2008. Biología reproductiva de una población de Anolis tolimensis (Sauria: Iguanidae) en los Andes colombianos. Caldasia 30(1):151-159. Borror, J. 1995. An introduction to the study of insects. Philadelphia Sounders College. USA. 404 Pp. Castro, F. 1988. Ecología de una Comunidad de lagartos Anolis del bosque Pluvial Tropical de la Costa Pacífica Colombiana. Universidad Del Valle. Facultad de Ciencias, Departamento de Biología. Cali. Trabajo de pregrado. 113 Pp. Colette, B.B. 1961. Correlations between ecology and morphology in anoline lizards from Havana, Cuba and southern Florida. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology 125:137-161. Duellman, W.E. 1987. Lizards in an Amazonian rain forest community: resource utilization and abundance. National Geographic Research 3(4):489-500. Estrada, A.R. y J.R. Novo. 1986a. Subnicho estructural de Anolis bartschi (Sauria: Iguanidae) en la Sierra de Los Órganos, Pinar del Río, Cuba. Poeyana 316:1-9. Estrada, A.R. y J. R. Novo. 1986b. Subnicho estructural de Anolis sagrei en Cayo Inés de Soto, Cuba, Análisis intra y extra poblacional. Poeyana 320:1-13. Floyd, H. y A.T. Jenssen. 1983. Food habits of the Jamaican lizard Anolis opalinus: resource partitioning and seasonal effects examined. Copeia 1983:319-331. Gonzáles-Bermúdez, F. y L. Rodríguez-Schettino. 1982. Datos etoecológicos sobre Anolis vermiculatus (Sauria: Iguanidae). Poeyana 245:1-18.

Hernández-C., J., A. Hurtado, R. Ortiz y T. Walschburger. 1992. Centros de endemismo en Colombia. Pp. 175-190. En G. Halffter (Ed.). La Diversidad Biológica de Iberoamérica I. Acta Zoológica Mexicana. (Volúmen Especial). México. Holdridge, L.R. 1967. Life Zone Ecology. Edición revisada. CCT. San José, Costa Rica. Howard, A.K., J.D. Forester, J.M. Ruder, Jr. Parmerlee y R. Powell. 1999. Natural History of a terrestrial Hispaniolan Anoles: Anolis barbouri. Journal of Herpetology 33:702-706. Irschick, D.J., T.E. Macrini, S. Koruba y J. Forman. 2000. Ontogenetic differences in morphology, habitat use, behavior and sprinting capacity in two West Indian Anolis lizard species. Journal of Herpetology 34:444–451. Irschick, D.J., B. Vanhooydonck, A. Herrel y J. Meyers. 2005. Intraspecific correlations among morphology, performance and habitat use within a green anole lizard (Anolis carolinensis) population. Biological Journal of the Linnean Society 85:211–221. Jenssen, A.T. 1970. The ethoecology of Anolis nebulosus (Sauria; Iguanidae). Journal of Herpetology 4:1-38. Laska, A.L. 1970. The structural niche of Anolis scriptus on Inagua. Breviora 349:1-6. Losos, J.B. 1992. The evolution of convergent structure in Caribbean Anolis communities. Systematic Biology. 41:403–420. Losos, J.B. 1994. Historical contingency and lizard community ecology. Pp. 319–333. En L. J. Vitt y E.R. Pianka (Eds.). Lizard Ecology: Historical and Experimental Perspectives. Princeton University Press, Princeton, Nueva. Jersey. Losos, J.B., K.I. Warheit y T.W. Schoener. 1997. Adaptative diferenciation following experimental island colonization in Anolis lizards. Nature 987:70-73. Lynch, J. y J. Renjifo. 2001. Guía de Anfibios y Reptiles de Bogotá y sus alrededores. Departamento Administrativo de Medio Ambiente (DAMA). Bogotá D.C. 78 Pp. May, R.M. 1975. Somes notes on estimating the competition matrix, á1. Ecology 56:737-741. Nicholson, K.L., S.M. Torrence, D.A. Ghioca, J. Bhattacharjee, A.E. Andrei, J. Owen, N.A. Radke y G. Perry. 2005. The influence of temperature and humidity on activity patterns of the lizards Anolis stratulus and Ameiva exsul in the British Virgin Islands. Caribbean Journal of Science 41:870-873. Páez, P.V, C.B. Bock, J.J. Estrada, M.A. Ortega, J.M. Daza y P.D. Gutierrez. 2002. Guía de campo de algunas especies de anfibios y reptiles de Antioquia. Multimpresos Ltda. Medellín- Colombia. 87 Pp. Páramo, G. 1984. La laguna de Pedro Palo ante la primera y segunda expedición botánica 1793-1983. Bogotá D.E. Colombia, Sociedad Colombiana de Ecología. Ecología Tropical 3:55-59. Pianka, E.R. 1973. The structure of lizard communities. Annual Reviews of Ecology and Systematics 4:53–74. Pinilla, L.A. 1986. Contribución al conocimiento ecológico de Anolis apollinaris (Sauria: Iguanidae). Universidad Nacional de Colombia. Trabajo de Grado. Departamento de Biología. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. Universidad Nacional de Colombia. 119 Pp. Quatrini, R., A. Albino y M. Barg. 2001. Variación morfológica y dieta en dos poblaciones de Liolaemus elongatus (Koslowsky, 1896)

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):71-78

(Iguania: Tropiduridae) del noroeste Patagónico. Revista Chilena de Historia Natural 74:639-651. Ramírez-Bautista, A. y L.J. Vitt. 1997. Reproduction in the lizard Anolis nebulosus (Polychrotidae) from the Pacific coast of México. Herpetologica 53:423-431. Rand, S.A. 1964. Ecological distribution in Anoline lizards in Puerto Rico. Ecology 45:745-752. Rodríguez-Schettino, L., D.L. Marcellini y J. Novo. 1987. Algunos aspectos ecológicos sobre Anolis vermiculatus (Sauria: Iguanidae) en Soroa, Pinar del Río, Cuba. Poeyana 343:1-9. Schoener, W.T. 1968. The Anolis lizards of Bimini: resource partitioning in a complex fauna. Ecology 49:704–726. Schoener, W.T. 1969. Models of optimal size for solitary predators. American Nature 103:267-313. Schoener, W.T. 1970. Nonsyncronous spatial overlap of lizards in patchy habitts. Ecology 51:408-418. Statgraphics Plus 5.1. 2001. Online Manual, Statistical Graphics Corp. Vitt, L.J. y P.A. Zani. 2005. Ecology and reproduction of Anolis

capito Rain Forest of Southeastern Nicaragua. Journal of Herpetology 39:36-42. Vitt, L.J., T.C. Avila-Pires, P.A. Zani y M.C. Espósito. 2002. Life in shade: The ecology of Anolis trachyderma (Squamata: Polychrotidae) in Amazonian Ecuador and Brazil, with comparisons to ecologically similar Anoles. Copeia 2002(2):275-286. Vitt, L.J., T.C. Avila-Pires, M.C. Espósito, S. Sartorius y P.A. Zani. 2003a. Sharing Amazon rainforest trees: ecology of A. punctatus and A. transversalis (Squamata: Polychrotidae). Journal of Herpetology 37:48-57. Vitt, L.J., T.C. Avila-Pires, P.A. Zani, S. Sartorius y M.A. Espósito. 2003b. Life above ground: of Anolis fuscoauratus in the Amazon rain forest, and comparisons with its nearest relatives. Canadian Journal of Zoology (81):142-156. Zar, J. H. 1999. Biostatistical analysis. 4 Edition. Prentice Hall inc. Nueva Jersey. U. S. A. pp. 31-47. Weatherly, A. H. 1963. Notions of niche and competition among animals, with special reference to freshwater fish. Nature 197:14-17.

Original article / Artículo original ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):79-83 D.M.S. KARUNARATHNA Y A.A. THASUN - NOTES ON THE TERRITORIAL BEHAVIOR OF OTOCRYPTIS WIEGMANNI 79 Printed in Venezuela. All rights reserved www.herpetotropicos.com Copyright © 2008 Univ. Los Andes

NOTES ON THE TERRITORIAL BEHAVIOUR OF OTOCRYPTIS WIEGMANNI WAGLER, 1830 (REPTILIA: AGAMIDAE: DRACONINAE) D.M.S. SURANJAN KARUNARATHNA 1,3 and A.A.THASUN AMARASINGHE 2,3 1

IUCN, Sri Lanka Country Office, 53, Horton Place, Colombo 7, Sri Lanka.

Taprobanica Nature Conservation Society, 146, Kendalanda, Homagama, Sri Lanka.

Abstract: The first documentation on the territorial behaviour of Otocryptis wiegmanni Wagler, 1830 is reported here mainly from Dombagas-kanda Proposed Forest Reserve, Sri Lanka. In addition, more than twenty five observations on territorial behaviour of O. wiegmanni observed during the past five years were included into this analysis. In this study, we investigated the territorial behaviour by focusing on five steps of the whole behaviour pattern that consist of attacking, appalling, struggling, savaging and chasing. Key Words: Agamidae, Otocryptis, aggression, adult male, territorial behaviour, Sri Lanka. Resumen: D.M.S. Karunarathna y A.A. Thasun Amarasinghe. “Notas sobre el comportamiento territorial de Otocryptis wiegmanni Wagler, 1830 (Reptilia: Agamidae: Draconinae)”. La primera documentación sobre el comportamiento territorial de O. wiegmanni Wagler, 1830 es reportada aquí principalmente de la Propuesta Reserva Forestal de Dombagas-kanda, Sri Lanka. Adicionalmente, más de veinticinco observaciones sobre comportamiento territorial de O. wiegmanni observados durante los últimos cinco años fueron incluidos en este análisis. En este estudio, nosotros investigamos el comportamiento territorial enfocándonos en cinco pasos del patrón completo de comportamiento que consiste en ataque, amedentramiento, lucha, embestida y persecución.

Palabras Clave: Agamidae, Otocryptis, agresión, macho adulto, comportamiento territorial, Sri Lanka. INTRODUCTION There are 18 species of agamid lizards in Sri Lanka and 15 (83%) of them are endemic to the country. In Sri Lanka the genus Otocryptis is represented by two species, O. wiegmanni Wagler, 1830 and O. nigristigma Bahir and Silva, 2005. Otocryptis wiegmannii is distinguished from O. nigristigma by having a maroon patch on the male dewlap (gular sac) (Fig. 1) and a longer fifth toe (vs. a distinctly black patch present laterally on dewlaps on males, and shorter fifth toe). The endemic O. wiegmanni is widely distributed throughout the wet zone (annual rainfall >2000 mm) of Sri Lanka up to 1340 m elevation (Bahir and Surasinghe 2005; Deraniyagala 1953; Manamendra-Arachchi and Liyanage 1994).

addition, more than twenty five observations on territorial behaviour of O. wiegmanni observed during the past five years were included into this analysis. The observations mainly described here were made by the naked eye, about two meters away from the lizards, from 11:40 h to 11:58 h. No disturbance was made to the animals during the time of observation. All measurements were taken to the nearest 0.1 mm using a dial calliper and to the nearest millimetre with measuring tapes after observations. After taking all the measurements, lizards were released to the original habitat. The study area is located between 06°44’N and 80°09’E, approximately 15 km away from Horana town (altitude 60 m a.s.l). The Dombagas-kanda Proposed Forest Reserve is under care of the Department of Forest in Kalutara District in Western Province of Sri Lanka. The major vegetation type in this area is lowland tropical evergreen forest (Gunathilake and Gunathilake 1990). The mean annual rainfall is 3463.4 mm (mainly during South Western monsoon), while the mean annual temperature is 27.8 º C (Ranasinghe and Ratnayake

MATERIAL AND METHODS We observed territorial behaviour of Otocryptis wiegmannii (Fig. 2) at Dombagas-kanda Proposed Forest Reserve in Kalutara District in the Western Province of Sri Lanka. In

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: dmsameera@gmail.com aathasun@gmail.com

Received / Recibido 20 AUG 2008 Accepted / Aceptado 10 NOV 2008

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):79-83

FIG. 1. A mature male of Otocryptis wiegmanni while expanding its dewlap (Photo courtesy of Dulan Ranga). Macho adulto de Otocryptis wiegmanni expandiendo su saco gular (Foto cortesía de Dulan Ranga).

1992). The amount of leaf litter on the ground was thick and wet. The canopy cover is about 70% and the undergrowth was very poor. The soil is soft and it contains blackish brown earth. The dominant tree species are Madhuca fulva (Family: Sapotaceae), Mangifera zeylanica (Family: Anacardiaceae), Dipterocarpus zeylanicus (Family: Dipterocarpaceae), Mesua ferrea (Family: Clusiaceae), and Shorea zeylanica (Family: Dipterocarpaceae). RESULTS An adult male Otocryptis wiegmanni [A] (SVL 65.2 mm) was observed on 27 June 2005, at about 11:40 h while it was lying on the ground. The temperature and the humidity at that time were 27.5 °C and 81%, respectively. The weather was sunny. Here we describe the territorial behaviour of O. wiegmanni in five successive steps. Attacking On that time, another adult male O. wiegmanni [B] (SVL 63.8 mm) was running towards the [A] (occupant) and stopped about 3 m away from it. Then [A] faced to [B] (invader) while expanding its dewlap (Fig. 3a). They stayed looking at each other while puffing their bodies, expanding and compressing their dewlaps for about 1 minute. Appalling At once both males ran towards each other bypedallly about 1

m and stood by their hind limbs for about another 1 minute (Fig. 3b). After that, there was about 1 m distance between them. During this period they were expanding and compressing their dewlaps rapidly approximately four to six times per minute and kept the dewlap expanded for approximately 1 second. Their tails were lifted up and they appeared suddenly with black and white bands that became more prominent. The body colour was distinct with yellow, black, white and green. Their hearts were fluttered fast and both lizards breathed deeply. Struggling After the appalling step, the both males jumped forward again and knocked against each other while booting with their hind limbs (Fig. 3c). Both males jumped towards each other from about 0.5 m. The collision was so powerful that they were thrown off on either side. Afterwards, both males retreated to about 1 m away from each other. Then they rested while expanding and compressing their dewlaps for 30 seconds, approximately two to four times, and kept the dewlap expanded for approximately 5 seconds. Again they jumped forward, knocked against each other and retreated to 1 m. Likewise, they repeated this action 10 times for 30 seconds each time, to rest. Savaging After the struggling step, both males jumped forward again and bit each other without knocking and booting. But both individuals

D.M.S. KARUNARATHNA Y A.A. THASUN - NOTES ON THE TERRITORIAL BEHAVIOR OF OTOCRYPTIS WIEGMANNI

were trying to escape other’s biting. Afterwards, they pushed each other using their hind limbs. During this savaging period they were conglomerated and rolled while snapping each other (Fig. 3d). However, this action was restricted to only 30 seconds at each time. At once they escaped from each other and retreated to about 1 m away. Then they rested while expanding and compressing their dewlaps for about 30 seconds. Again, they jumped forward and bit each other while conglomerating and rolling. Likewise they repeated this action 4 times for about 30 second each, to rest. Here the most interesting thing was always that they bit only other’s forelimb (especially upper arm) and [B] was severely bitten by [A], but we could not observe any damages. Chasing In the middle of savaging [B] was escaping. It had run towards a tree (height: 2 m), which was about 3 m away and climbed onto a horizontal branch 1 m above ground level. Therewith [A] had followed/chased [B] and also climbed onto the same tree. Then, the chasing male [A] pushed [B] down from the branch. At once [B] ran about 5 m away from the tree base. After that [A] jumped down from the tree and stayed at the tree base, but it did not chase [B] thereafter. After escaping of [B], both of their flaming body colours were disappearing steadily within about two minutes. After this observation, we examined whether there were any females

near them. However, no females were recorded in 100 m 2 area. We could find only five juveniles within that area. Here the larger lizard [A] fought well and banged to the [B] unexpectedly. It seems to us that [A] was stronger than [B] while [B] fought confused and may fed up at the beginning. At the struggling stage, they fought using limbs as well as the anterior part of the lower jaw. During resting periods, they stayed steady. And also their fighting were restricted to, maximum, 30 seconds time periods. DISCUSSION In previous observations, we noticed some occupants and invaders escape during the struggling stage. They knocked against each other once or twice and suddenly escaped. Therefore, we believe this struggling stage may help each other to estimate the strength of their enemy. If an individual lizard realizes that it is not capable of fighting with its opponent, it may retreat. Apart from these observations, some invaders try to fend off their enemy before attacking. During these situations, invaders were expanding and compressing their dewlaps approximately 10 times per minute and kept the dewlap expanding for approximately 1 second rapidly before entering to the occupant’s territory. And also some times the occupant expanded and compressed its dewlap to announce its territory to the invader before its attack. During the fight, their tails appeared suddenly with black,

FIG. 2. A mature male of Otocryptis wiegmanni while compressing its dewlap (Photo courtesy of Vimukthi Weeratunge). Macho adulto de Otocryptis wiegmanni comprimiendo su saco gular (Foto cortesía de Vimukthi Weeratunge).

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):79-83

ÂŠ 2008

FIG. 3. Otocryptis wiegmanni (a) facing to invader while expanding its dewlap; (b) appalling while standing on its hind limbs; (c) struggling while knocking against each other; (d) savaging while conglomerating and rolling each other. Otocryptis wiegmanni (a) enfrentando a invasor mientras expande su saco gular; (b) amedrentando mientras se para sobre sus patas traseras; (c) luchando mientras se golpean uno contra el otro; (d) embistiendo mientras se conglomera y ruedan uno sobre el otro.

and white bands became more prominent. Therefore, we assume this behaviour and colours may provide a window to get released from any potential predators during the fight. This would be an interesting note because not many behavioral observations are documented on Sri Lankan lizards. And also, we hope these observations may help for

the scientific conservation of this species in the future, as well as furthering observations on other agamid lizards. ACKNOWLEDGMENTS T h e a u t h o r s w i s h t o t h a n k U l r i c h M a n t h e y, K e l u m Manamendra-Arachchi (WHT) and two anonymous reviewers

D.M.S. KARUNARATHNA Y A.A. THASUN - NOTES ON THE TERRITORIAL BEHAVIOR OF OTOCRYPTIS WIEGMANNI

for providing valuable comments and helping to improve the manuscript, and would like to express their sincere thanks to Vimukthi Weeratunge and Dulan Ranga for providing excellent photographs of Otocryptis wiegmannii in life. REFERENCES Bahir, M.M. and A. Silva. 2005. Otocryptis nigristigma, a new species of agamid lizard from Sri Lanka. The Raffles Bulletin of Zoology, Supplement No. 12:393-406. Bahir, M.M. and T.D. Surasinghe. 2005. A conservation assessment of the Agamid lizards of Sri Lanka. The Raffles Bulletin of Zoology, Supplement No. 12:381-392. Deraniyagala, P. E. P. 1953. A Coloured Atlas of Some Vertebrates from Ceylon. Tetrapod Reptilia, Volume 2, National Museums of Sri Lanka. The Ceylon Government Press. Colombo, 101 Pp.

Gunathilake, I.A.U.N. and C.V.S. Gunathilake. 1990. Distribution of floristic richness and its conservation in Sri Lanka. Conservation Biology 4(1):21-31. Manamendra-Arachchi, K., A. de Silva and T. Amarasinghe. 2006. Description of a second species of Cophotis (Reptilia: Agamidae) from the highlands of Sri Lanka. Lyriocephalus 6: Supplement No. 1:1â&#x20AC;&#x201C;8. Manamendra-Arachchi, K. N and S. Liyanage. 1994. Conservation and distribution of the Agamid lizards of Sri Lanka, with illustrations of the extant species. Journal of South Asian Natural History 1(1):77-96. Ranasinghe, P.N. and A. Ratnayake. 1992. Flora & Fauna of Dombagaskanda Forest Reserve, A preliminary survey for its conservation. Young Zoologistsâ&#x20AC;&#x2122; Association of Sri Lanka, National Zoological Gardens, Dehiwala, Sri Lanka, 33.

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):84 64

HERPETOTROPICOS Vol. 2 Nº. 2-4, 2005

ERRATUM In the paper “FIRST RECORD OF THE SPINY-TAILED IGUANA CTENOSAURA SIMILIS (GRAY, 1831) (SQUAMATA: IGUANIDAE) IN VENEZUELA”, published in HERPETOTROPICOS 4(1):41, by Diego Flores and Luis Felipe Esqueda, the new geographical record of the spiny-tailed iguana Ctenosaura similis was stated, by lapsus calami, to constitute the westernmost locality for the species. It should be corrected to read as the easternmost locality for this species.

Original article / Artículo original ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):85-86 85 H.D. GRANDA-RODRIGUEZ et al. - RANGE EXTENSION OF ATELOPUSPrinted NAHUMAE in Venezuela. All rights reserved www.herpetotropicos.com Copyright © 2008 Univ. Los Andes

RANGE EXTENSION OF THE HARLEQUIN FROG ATELOPUS NAHUMAE (ANURA: BUFONIDAE) HERNÁN DARÍO GRANDA-RODRÍGUEZ1,2,3, ADOLFO DEL PORTILLO-MOZO 1,2 AND JUAN MANUEL RENJIFO 1,2 1

Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena, A.A. 1690, Santa Marta, Colombia.

Grupo de Investigaciones en Sistemática y Ecología de Anfibios y Reptiles, Instituto de Investigaciones Tropicales, Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia.

Abstract: A new locality record is reported for Atelopus nahumae in the southeastern sector of the Sierra Nevada de Santa Marta (Department of Cesar, municipality of Pueblo Bello, Colombia). Until this moment, this species was only known in the northwestern sector of the Sierra Nevada de Santa Marta (Department of Magdalena, Cuchilla de San Lorenzo and San Pedro de la Sierra). With this report, the distribution range of this species is extended. Key Words: Atelopus nahumae, Sierra Nevada de Santa Marta, new record, Department of Cesar, Colombia. Resumen: H.D. Granda-Rodriguez, A. Del Portillo-Mozo y J.M. Renjifo. “Ampliación del rango de distribución de la rana arlequín Atelopus nahumae (Anura: Bufonidae)”. Se reporta una nueva localidad para Atelopus nahumae en el sector suroriental de la Sierra Nevada de Santa Marta (Departamento del Cesar, municipio de Pueblo Bello, Colombia). Hasta el momento, esta especie sólo se conocía para el sector noroccidental de la Sierra Nevada de Santa Marta (Departamento del Magdalena, Cuchilla de San Lorenzo y en el Corregimiento de San Pedro de la Sierra).Con este registro se amplia el rango de distribución de esta especie.

Palabras Clave: Atelopus nahumae, Sierra Nevada de Santa Marta, nuevos registros, departamento del Cesar, Colombia. INTRODUCTION Atelopus nahumae Ruiz-Carranza, Ardila-Robayo et Hernandez-Camacho (1994) is a bufonid restricted to the Sierra Nevada of Santa Marta inhabiting the streams and rivers in mountainous areas in the northwestern sector of this mountain massif. This endemic species is in the Critically Endangered (CR) category, according to the IUCN Red List criteria (IUCN et al. 2004), since it had not been seen in the field for over 15 years and was known only by its description in the nineties (Ruiz-Carranza et al. 1994). There was concern that some species of the Sierra Nevada of Santa Marta might bear the same fate of other mountainous Atelopus species (La Marca et al. 2005). Recently, two populations of A. nahumae in the area of San Lorenzo were found again, supporting that the species continues to be present in the area (GrandaRodriguez and Del Portillo-Mozo 2007, CarvajalinoFernandez et al. 2008). This species is known from the slopes of south-eastern Cuchilla San Lorenzo, in the north-western sector of Parque Nacional Natural Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia, Magdalena Department (11°11’N, 74°03'W; 1990 masl). This species is distributed at an altitude from 1600 m to 2800 m, in the cuchilla of San Lorenzo and San Pedro de la Sierra (Ruiz-Carranza et al. 1994). This paper provides details of the first record of A. nahumae in the southeastern sector of the Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM). 3

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: hernangrandar@gmail.com

MATERIAL AND METHODS The finding was made while performing a preliminary survey in order to determine the presence of any Atelopus species in the southeastern sector of the SNSM on May 2008. Five streams on the road leading from Pueblo Bello to Nabusimake were encountered; each stream was searched for two hours using the Visual Encounter Survey method (Crump and Scott 1994) in the morning hours (9 am to 11 am). During the searches, special attention was paid to find tadpoles and any adult individuals along a two-meter band on both sides of the stream, in the leaf litter, and turning over rocks and logs. RESULTS In May of 2008, we found Atelopus nahumae for the first time in the Department of Cesar, southeastern sector of the Sierra Nevada de Santa Marta, municipality of Pueblo Bello, some 30 min by car on the road that leads from Pueblo Bello to Nabusimake, in an indigenous settlement of the Arhuaco community (10°24’N and 73º35’W; 1092 ma.s.l.). The area corresponds to a very humid subtropical forest (Espinal and Montenegro, 1963). We found a juvenile of A. nahumae (30.5 mm SVL) (Fig. 1) exactly next to a stream with a quite open canopy and exposed to the sun during the morning hours (10 am). This report extends the species range in 90

Received / Recibido 21 OCT 2008 Accepted / Aceptado 10 NOV 2008

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):85-86

ACKNOWLEDGMENTS This work was performed thanks to the funding of Conservación Internacional Colombia and Fundación Omacha. We are particularly grateful to Federico Bolaños, César Molina, Fernando Castro, Mauricio Suarez, Enrique La Marca, Carlos J. Villa, Andres Gutierrez and Stephan Lötters for their valuable comments and suggestions to the manuscript.We extend our sincere thanks to the Unidad Administrativa Especial Sistema de Parques, Parque Nacional Natural Sierra Nevada de Santa Marta, for the granted permissions. REFERENCES

FIG. 1. Juvenile Atelopus nahumae, in the southeastern sector of the Sierra Nevada de Santa Marta, 15 May 2008 (Photo by Hernán Darío Granda-Rodríguez). Atelopus nahumae juvenil, en el sector suroriental de la Sierra Nevada de Santa Marta, 15 mayo 2008 (Foto por Hernán Darío Granda-Rodríguez).

kilometers from San Lorenzo to the new locality in Pueblo Bello, and 70 kilometers from San Pedro de la Sierra aditionally, its presence is noted at an altitude of 1092 m, a lower elevation than that reported by Ruiz-Carranza et al. (1994) in the Cuchilla of San Lorenzo and San Pedro de la Sierra. The frog Colostethus ruthveni was also found calling next to the stream, along with A. nahumae. DISCUSSION It is urgent to start monitoring the species of amphibians in the southeastern sector of the Sierra Nevada of Santa Marta, especially the Atelopus species that are known in the area: A. nahumae, A. arseycue, A. walkeri and A. carrikeri; these last three in the upper basin of the Badillo and Guatapurí rivers, between 2000 and 3500 m elevation (Rueda-Almonacid 1994). This is of paramount importance, since the area deteriorates due to its conversion for livestock (cattle and sheep), and traditional and non-traditional agriculture. These monitoring efforts must be to better understand the biology, ecology, pathogens and conservation of the species of Atelopus, and to contribute more to the natural history of the species, because very little is known about them. According to John Lynch (pers. comm.), Atelopus species present in the Sierra Nevada de Santa Marta have a very narrow range, although their distribution patterns are not very clear, because the area is poorly studied. In most cases, the available information are only the description year and the type locality of a given species.

Carvajalino-Fernández, J.M., B. Cuadrado-Peña and M.P. Ramírez-P. 2008. Registros adicionales de Atelopus nahumae y Atelopus laetissimus para la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Actualidades Biológicas 30(88):97-103. Crump, M.L. and N.J. Scott. 1994. Standard techniques for inventory and monitoring. Pp. 77-171 In R.W.Heyer, M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek and M.S. Foster (eds.). Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press, Washington, D.C. Espinal, L.S. and E. Montenegro. 1963. Formaciones vegetales de Colombia. Instituto Geográfico Agustín Codazzi. Bogotá. Granda-Rodríguez, H.D. and A.G. Del Portillo-Mozo. 2007. Evaluación poblacional de Atelopus laetissimus y Atelopus nahumae (Anura: Bufonidae) del sector San Lorenzo, Sierra Nevada de Santa Marta. Unpubl. thesis. Universidad del Magdalena. Santa Marta, Colombia. IUCN, Conservation International and NatureServe. 2004. Global amphibian assessment. http://www.globalamphibians.org. Accessed January 2007. La Marca, E., K.R. Lips, S. Lötters, R. Puschendorf, R. Ibáñez, J.V. Rueda-Almonacid, R. Schulte, C. Marty, F. Castro, J. Manzanilla-Puppo, J.E. García-Pérez, F. Bolaños, G. Chaves, J.A. Pounds, E. Toral and B.E. Young. 2005. Catastrophic population declines and extinctions in neotropical harlequin frogs (Bufonidae: Atelopus). Biotropica 37:190-201. Rueda-Almonacid, J.V. 1994. Una nueva especie de Atelopus Dumeril & Bibron, 1841 (Amphibia: Anura: Bufonidae) para la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia.Trianea (Acta Científica y Técnica. Inderena) 5:101-108. Ruiz-Carranza, P.M., M.C. Ardila-R. and J.I. HernándezCamacho. 1994. Tres nuevas especies de Atelopus A.M.C. Dumeril & Bibron 1841 (Amphibia: Bufonidae) de la Sierra Nevada de Santa Marta. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias 19:153-163.

Original article / Artículo original

ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):87-93 87 H.D. GRANDA-RODRIGUEZ et al. - USO DE MICROHABITAT EN ATELOPUS LAETISSIMUS Printed in Venezuela. All rights reserved www.herpetotropicos.com Copyright © 2008 Univ. Los Andes

USO DE HÁBITAT EN ATELOPUS LAETISSIMUS (ANURA: BUFONIDAE) EN UNA LOCALIDAD DE LA SIERRA NEVADA DE SANTA MARTA, COLOMBIA HERNÁN DARÍO GRANDA-RODRÍGUEZ1,2,3, ADOLFO DEL PORTILLO-MOZO1,2 y JUAN MANUEL RENJIFO1,2 1

Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena, A.A. 1690, Santa Marta Colombia.

Grupo de investigaciones en sistemática y ecología de anfibios y reptiles, Instituto de Investigaciones Iropicales, Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia. 2

Resumen: Atelopus laetissimus, especie categorizada como en Peligro Crítico (CR) según criterios de la lista roja de la UICN, es un bufónido que habita quebradas y ríos en la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Con el propósito de conocer mejor esta especie para su conservación, se determinó el uso de microhábitats tanto en el día como en la noche; conjuntamente se comparó el tamaño poblacional de A. laetissimus en dos tipos de hábitats, uno altamente intervenido y otro con poca intervención humana. En total se hizo 357 observaciones de A. laetissimus, 343 con machos y 14 con hembras; no se observó ningún individuo juvenil. Los resultados muestran que los machos de A. laetissimus usan diferencialmente los sustratos disponibles, encontrándose con mayor frecuencia sobre rocas y hojarasca en las horas diurnas y en las horas nocturnas se encuentran sobre hojas de plantas. A medida que se aproxima la noche, los machos y hembras de A. laetissimus realizan un cambio de posición en cuanto a la utilización de sustratos; pasan del suelo a trepar para buscar sus sitios de descanso. Los machos de A. laetissimus en las diferentes épocas de muestreo se encontraron cerca de quebradas, a diferencia de las hembras que, mientras no hubo apareamientos, se observaron más hacia el bosque. Finalmente, este estudio demuestra que los individuos de A. laetissimus se encuentran más frecuentemente en bosques poco intervenidos, porque la densa cobertura vegetal y la baja incidencia de luz solar directa produce la atmósfera húmeda necesaria para protección contra desecación. Adicionalmente, los elementos de bosque maduro y bosque joven permiten una mayor diversidad de microhábitats y condiciones optimas para reproducción. Los machos de A. laetissimus, en diferentes tiempos de muestreo, fueron encontrados cerca de las quebradas; al contrario de las hembras, que fueron encontradas por las quebradas en abril y mayo, durante la época de reproducción, mientras que se hallaron hacia el bosque en otros meses.

Palabras Clave: Sierra Nevada de Santa Marta, San Lorenzo, Bufonidae, Atelopus laetissimus, microhábitat, actividad. Abstract: H.D. Granda-Rodriguez, A. Del Portillo-Mozo and J.M Renjifo. “Habitat use in Atelopus laetissimus (Anura: Bufonidae) in a locality of the Sierra Nevada of Santa Marta, Colombia”. The harlequin frog Atelopus laetissimus, a species categorized as critically endangered (CR) by the red list criteria of IUCN, is a bufonid which lives along streams and rivers in mountainous areas of the northwestern sector of the Sierra Nevada of Santa Marta, Colombia. With the purpose of better understanding the species for its conservation, we determined the microhabitat use and position during day and night; we also made a comparison of the population size of A. laetissimus in two types of habitats, a highly intervened one and another with little human intervention. A total of 357 observations were made for A. laetissimus, 343 males and 14 females; not a single juvenile was observed. The results show that, in A. laetissimus, the more often used substrates during the day were rocks and decaying leaves, and in the evening, they used leaves of plants. As the night approaches, individuals of A. laetissimus have a change of position on the use of substrates (ferns, leaves, decaying leaves, branches, rocks, bromeliads, low trunks and moss), leaving the ground and climbing to find their resting sites. Finally, this study shows that A. laetissimus are more abundant in low intervened forests, because the dense vegetation cover and low incidence of direct sunlight produces the humid atmosphere needed for the protection against desication. Additionaly, having the elements of mature forest and young forest allows greater diversity of microhabitat and optimal conditions for reproduction. The males of A. laetissimus, at different times of sampling, were found near streams; unlike the females, that were found by the streams during April and May, the time for reproduction, and towards the forest in other months.

Key Words: Sierra Nevada of Santa Marta, San Lorenzo, Bufonidae, Atelopus laetissimus, microhabitat, activity. INTRODUCCIÓN El género Atelopus pertenece a la familia Bufonidae, con 83 especies descritas (Lötters 1996, La Marca et al. 2005, Frost 2008). su área de distribución incluye 11 países, desde Costa Rica hasta el sur de Bolivia y hacia el Este a través de la cuenca del Amazonas en las Guayanas. Se distribuye desde 3

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: hernangrandar@gmail.com

el nivel del mar hasta los 4500 m de elevación (Lötters 1996, 2007). Sus especies tienen colores muy llamativos y en algunos casos una coloración de tipo aposemática; presentan actividad diurna, habitan quebradas y sus zonas aledañas, y son relativamente muy abundantes durante la temporada

Received / Recibido 04 AUG 2008 Accepted / Aceptado 21 NOV 2008

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):87-93

reproductiva (Lötters 1996). Este género ha despertado gran interés en la comunidad científica, debido al declive poblacional que han sufrido algunas de sus especies (Angulo et al. 2004, La Marca et al. 2005). La Marca et al. (2005) determinaron que, de 113 especies (incluyendo 32 taxones por describir), 42 habían experimentado disminuciones poblacionales, 61 especies estaban con datos deficientes y solamente 10 de ellas mantenían poblaciones estables. Los Estudios sobre ecología del género Atelopus son insuficientes, debido a que se ha trabajado muy poco con las especies de este género. Existen pocos estudios base sobre algunas especies, de los cuales damos los siguientes ejemplos. Crump (1986, 1988) estudió A. varius y sugiere que en esta especie hay una tendencia hacia la territorialidad y a tener fidelidad por sus sitios. Dole y Durant (1974) observaron para A. oxyrhynchus migración hacia quebradas durante la e2stación húmeda y seca, con fines de reproducción. Lynch (1986) presentó unas observaciones sobre la biología reproductiva de A . subornatus. Cocroft et al. (1990), realizaron un estudio de vocalización en ocho especies de Atelopus. Lötters (1996) realizaron un estudio más detallado sobre las especies de Atelopus, dando información sobre sistemática, biogeografía, biología y ecología. García et al. (2007), y Santiago-Paredes y La Marca (2007), estudiaron la variabilidad climática y su relación con reproducción y disminucones poblacionales en Atelopus oxyrhynchus y A. mucubajiensis, respectivamente. Recientemente Lindquist et al. (2007) determinaron para Atelopus zeteki los sitios de descanso nocturno y encontraron

que los machos adultos y los juveniles ocupan microhábitats distintos durante la noche, demostrando que al caer la noche los machos adultos trepan significativamente más alto que los juveniles. La falta de estudios sobre historia natural en el género Atelopus y la dramática situación que están sufriendo muchas de sus poblaciones hace necesario centrar las investigaciones en su biología y ecología, las cuales son de mucha importancia para la conservación de estas especies de anfibios. Atelopus laetissimus Ruiz-Carranza, Ardila-Robayo & Hernández-Camacho (1994) es un bufónido que habita las quebradas y ríos en las zonas montañosas en el sector noroccidental de la Sierra Nevada de Santa Marta. Esta especie endémica ha sido categorizada “En Peligro Crítico” (CR), según criterios de la IUCN et al. (2004), dado que no había sido vista en campo desde hace más de 15 años y sólo se conocía por su descripción en la década de los noventa (Ruiz-Carranza et al. 1994). Existía la preocupación que algunas especies de la Sierra Nevada de Santa Marta pudieran correr con el mismo destino que otras especies de Atelopus de alta montaña (La Marca et al. 2005). Recientemente, se hallaron varias poblaciones de A. laetissimus en el sector San Lorenzo de este último macizo montañoso suramericano, descartándose así que esta especie hubiera desaparecido (Granda-Rodríguez y Del Portillo-Mozo 2007, Carvajalino-Fernández et al. 2008). Debido al desconocimiento sobre aspectos de biología y ecología de A. laetissimus, nos planteamos en este estudio determinar el uso

FIG. 1. Área de estudio en la localidad de Betoma y Quebrada San Lorenzo, sector San Lorenzo, Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Study area in the locality of Betoma and Quebrada San Lorenzo, sector San Lorenzo, Sierra Nevada of Santa Marta, Colombia.

H.D. GRANDA-RODRIGUEZ et al. - USO DE MICROHABITAT EN ATELOPUS LAETISSIMUS

precipitación entre agosto y septiembre, y por un período relativamente seco entre octubre y marzo (Fig. 2). Las zonas donde se realizaron los muestreos fueron: la Quebrada San Lorenzo, en un bosque secundario poco intervenido (2300 msnm) y ubicada en la zona de amortiguación del Parque Natural Nacional Sierra Nevada de Santa Marta y la estación biológica Betoma; y otra en un sitio altamente intervenido (2000 msnm) ubicado en la Reserva Natural de las Aves El Dorado. La separación de estos dos puntos es de aproximadamente 2 km en línea recta. La quebrada San Lorenzo se caracteriza por ser ligeramente inclinada, sotobosque poco expuesto a la incidencia de luz, con escasa visibilidad horizontal; la vegetación dominante incluye a representantes de las familias Chrysobalanaceae y Arecaceae (Cuadrado-Peña 2005). Betoma es una zona de potreros dominados por pastos, con un alto grado de transformación de la cobertura vegetal original que incluye plantaciones exóticas como pinos (Pinus spp.) y eucaliptos (Eucalyptus spp.); sus quebradas son dispersas y están expuestas a mayor radiación solar.

del microhábitat, tanto en las horas del día como en la noche, caracterizando cada microhábitat en cuanto a: la posición horizontal o ubicación con respecto a cuerpos acuáticos, posición vertical o altura, y tipo de sustrato en que se encontró. Además, se comparó el tamaño poblacional de A. laetissimus en dos tipos de hábitats, uno altamente intervenido y otro con poca intervención humana. MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio Este estudio se llevó a cabo en el Corregimiento de Minca, Vereda de San Lorenzo ubicada en el flanco noroccidental de la Sierra Nevada de Santa Marta, Departamento del Magdalena (11º6’N y 74º3’W, Fig. 1). El área conforma un gradiente altitudinal que va desde 2000 hasta 2300 msnm, dentro de la zona de vida de bosque muy húmedo montano bajo (Espinal y Montenegro 1963). El análisis de datos de la estación climatológica de San Lorenzo revela que la precipitación media anual es de 2622 mm (DE=498.3, N=38 años) y la temperatura media anual es de 13.6 ºC (DE=0.5, N=38 años). El régimen de precipitación tiene un patrón con tendencia tetraestacional (sensu Sarmiento 1986; véase Santiago-Paredes y La Marca 2007) con un primer aumento de precipitaciones entre abril mayo, seguido por un corto período de disminución de precipitación entre junio y julio (coincidente con el “veranillo de San Juan”; cf. Lynch 1986, García et al. 2007), seguido por un segundo aumento de

Método de muestreo En los meses de enero y mayo de 2006 se realizaron muestreos preliminares para determinar la factibilidad de este estudio, tanto técnicamente como logísticamente. Entre agosto de 2006 y mayo de 2007, se ejecutaron los muestreos entre las 9.00-12:00 h, 14:00-17:00 h y 18:00-21:00 h, empleando el método de búsqueda por encuentro casual (Crump y Scott

465

415

Precipitación (mm)

365

315

265

215

165

115

ene

feb

mar

abr

may

jun

jul

ago

sep

oct

nov

dic

FIG. 2. Precipitación media mensual en la estación climatológica de San Lorenzo, Sierra Nevada de Santa Marta, para el periodo 1969-2006. Mean monthly precipitation of the San Lorenzo climate station, Sierra Nevada of Santa Marta, for the period 1969-2006.

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):87-93

1994). Se recolectaron manualmente los individuos encontrados. Dos personas buscaron activamente en quebrada, hojarasca y vegetación en cada estación de muestreo (3 días por estación, rotando cada día y hora de búsqueda para causar un mínimo de deterioro en el hábitat). A cada individuo se le registró datos morfométricos (longitud rostro-cloacal, y peso), hora de captura, microhábitat y actividad (canto, amplexo, reposo, etc.). Ningún ejemplar se sacrificó y todos se liberaron luego de ser tomados los respectivos datos morfológicos. Los individuos no se marcaron, porque no se obtuvo permisos para este procedimiento. Variables del microhábitat Los microhábitats se determinaron siguiendo la propuesta de Inger (1994), Vargas y Castro (1999) y García-R. et al. (2005), mediante frecuencias de observación directa de A. laetissimus en su sitio de ubicación. En cada localidad en que se registró un individuo se tomó la siguiente información dentro de una franja de altura de hasta 3 m: altura o posición vertical en la que fue encontrado el individuo, de acuerdo con un sistema de categorías de I a V (donde I=0-60 cm, II=61-120 cm, III=121-180 cm, IV=181-240 cm, V=241-300 cm); sustrato sobre el cual fue encontrado el ejemplar: helechos, hojas, hojarasca en el suelo, ramas, rocas, troncos y otros (bromelias, árboles caídos y musgos); distancia a la fuente de agua permanente más cercana: A=0-5 m, B=5-10 m, C=10-15 m, D=15-20 m, E=>20 m. Análisis de datos Para el análisis estadístico de las variables del microhábitat se realizó una Prueba de Chi-Cuadrado (÷ 2), con un valor de á de 0.05. Para la comparación de los individuos de A. laetissimus encontrados en las dos localidades de estudio se realizó una Prueba No Paramétrica de U Mann-Whitney

FIG. 3. Grupo amplectante de Atelopus laetissimus. Una hembra con dos machos encima. Mayo 2006. Foto por Juan Manuel Renjifo. Amplectant pair of Atelopus laetissimus. A female with two males on top. May 2006. Photo by Juan Manuel Rengifo.

FIG. 4. Individuo de Atelopus laetissimus encima de una hoja a un metro de altura sobre el suelo, en horas de la noche. Octubre 2008. Foto por Adolfo Del Portillo. Atelopus laetissimus specimen on a plant leaf about one meter altitude over ground, at night time. October 2008. Photo by Adolfo Del Portillo.

para dos muestras independientes, con un á de 0.05, para determinar si había o no diferencias estadísticas significativas. RESULTADOS En total se hicieron 357 observaciones de A. laetissimus, que involucraron 343 machos y 14 de hembras; no se observó ningún individuo juvenil. La mayoría de las observaciones se realizaron en abril y mayo de 2007 (306 observaciones). Por la carencia de datos en cuanto a hembras adultas y juveniles, nuestros análisis se basaron solamente en machos adultos. En San Lorenzo se encontraron 13 parejas en amplexo (Fig. 3) en agosto 2006 y entre abril y mayo 2007, y hembras solitarias en octubre y noviembre de 2006. Una sola pareja se encontró en Betoma, en mayo de 2007. Larvas de Atelopus (no identificadas al nivel de especie) se observaron solamente en Quebrada San Lorenzo. No se observaron posturas de huevos en ninguna localidad, ni época del año. Algunos machos se observaron vocalizando al lado de quebradas en horas de la mañana (9–11am) y en el atardecer y comienzo de la noche (6–7 pm). Microhábitat Los machos adultos de A. laetissimus usan diferencialmente los sustratos disponibles ( = 256.36 p <0.001; 6 gl, Tabla 1), mostrando preferencias por rocas y hojarascas en las horas del día ( = 40.62, p <0.001, 2 gl) y en la noche por hojas de plantas ( = 441.02, p <0.001, 6 gl). En cuanto a la posición vertical en las horas del día, se observaron en el suelo; pero a medida que cae la noche se observó que trepan en diferentes sustratos, para encontrar los sitios de descanso (Fig. 4 y Tabla 2). En las horas de la noche, la mayoría de los machos vistos se encontraron entre 40-120 cm ( = 111.26,

H.D. GRANDA-RODRIGUEZ et al. - USO DE MICROHABITAT EN ATELOPUS LAETISSIMUS TABLA 1. Frecuencias de individuos machos de A. laetissimus con respecto a diferentes tipos de sustrato, en los períodos de actividad (día) y descanso (noche). TABLE 1. Male individual frequencies of A. laetissimus regarding different substrate types, in the periods of activity (day) and rest (night).

Sustrato Hojas Helechos Ramas Rocas Hojarasca Troncos Otros

Día

Individuos Noche

Total

0 0 0 63 54 0 3

142 28 11 3 2 10 2

142 28 11 66 56 10 5

p <0.001, 4 gl, Tabla 2). En cuanto a las hembras, aunque no hubo datos suficientes para hacer un análisis mas detallado, en la noche hubo siete en alturas de 150, 40, 50, 25, 35 y 10 cm, mientras que siete se encontraron sobre el suelo en el día. De acuerdo con estos resultados, los machos y hembras de A. laetissimus realizan un cambio de posición desde los sustratos que utilizan durante el día hasta caer la noche, tiempo en el cual los individuos trepan para buscar sus sitios de descanso. Los machos de A. laetissimus se encontraron cerca de quebradas (entre los 0-10 m de distancia; = 276.72, p <0.001, 4 gl; Tabla 3). Comparación entre localidades En la Quebrada San Lorenzo se hizo el 82.7% (295) del total de las observaciones y en Betoma el 17.3% restante (62). Se determinó que existe diferencia altamente significativa entre los tamaños poblacionales de A. laetissimus entre las dos localidades (Z= 14.5 p =0.00034; n=26, U Mann-Whitney bilateral). DISCUSIÓN Microhábitat La utilización del sustrato por los machos revela una actividad en el suelo durante el día, con una mayor frecuencia sobre TABLA 2. Número de individuos machos adultos de A. laetissimus, según la altura en que se encontraron. TABLE 2. Number of A. laetissimus male individuals, according to the height (in cm) they were found. Altura (cm)

Día

Noche

0-60 61-120 121-180 181-240 241-300

81* -

57 59 24 6 4

* En el suelo (on the ground)

rocas y hojarasca, mientras que durante la noche permanecían en reposo sobre hojas de plantas. Los ejemplares manifiestan claramente una actividad diurna terrestre y en la noche escalan la vegetación en busca de sitios de descanso. Aunque en este trabajo no se midió distancias, ni se hizo marcaje de individuos, notamos que tanto en el día como en la noche era muy probable que los individuos de A. laetissimus tuviesen una fidelidad por sus sitios de descanso y actividad. Esta inferencia la hacemos debido a que era frecuente encontrar individuos en sitios de actividad o de descanso donde antes se habían visto otros, durante las diferentes épocas de muestreos. Este comportamiento se ha presentado en otras especies de Atelopus que presentan fidelidad por sus sitios, así como el mantenimiento de la territorialidad (Crump 1986, 1998). No obstante, recalcamos que es necesario realizar estudios más detallados y rigurosos sobre sitios de fidelidad y territorialidad para demostrar que A. laetissimus presenta este comportamiento. En cuanto a la posición vertical, se comprobó que A. laetissimus tiene preferencias por alturas intermedias (40-120 cm); sin embargo, hay individuos que son capaces de trepar más alto (10 observaciones entre alturas de 180-300 cm y un individuo se observó a más de 4 m, sobre una bromelia). La mayoría de los individuos observados eran machos adultos, mientras que algunos eran hembras adultas, pero no se encontraron juveniles. Esto último sugiere que mayoritariamente los machos adultos de A. laetissimus prefieren o c u p a r a l t u r a s i n t e r m e d i a s p a r a d e s c a n s a r. E s t e comportamiento nocturno de trepar vegetación es completamente raro para una especie de actividad diurna y terrestre; sin embargo, ha sido reportado en algunas especies de Atelopus (Lötters 1996). Estudios realizados por Lindquist et al. (2007) demostraron que A. zeteki escala a diferentes alturas, dependiendo del tamaño y la madurez de los individuos; los adultos y juveniles utilizan diferentes microhábitat nocturnos con respecto a la distancia vertical del sustrato y esta distancia se presenta más alta en los machos adultos que en los juveniles. Este comportamiento asociado con cambios de posición podría estar relacionado con una conducta antidepredatoria, ya que puede ser una estrategia para confundir al depredador, modificando la percepción de éste hacia los individuos que durante el día están en el suelo y en la noche se encuentran sobre la vegetación (Lötters 1996, Lindquist et al. 2007). Al igual que otras especies de Atelopus, los machos de A. laetissimus se encuentran cerca de cuerpos de agua, en este caso quebradas. Aunque nuestros análisis se basaron en machos adultos de A. laetissimus, las hembras sólo se encontraron cerca de quebradas en los meses de abril y mayo, cuando se observaron ejemplares en amplexo siendo muy probable la época reproductiva de esta especie. Estos meses de reproducción coinciden con los de otras especies de Atelopus que habitan en otros lugares igualmente marcados por un régimen de precipitación de tipo tetraestacional (cf.

HERPETOTROPICOS Vol. 4(2):87-93

TABLA 3. Número de individuos machos adultos de A. laetissimus, respecto a la distancia a la que se encontraron de un cuerpo de agua. TABLE 3. Number of A. laetissimus adult male individuals, regarding distance (in m) from a water source.

Distancia (m)

Individuos

0-5 5-10 10-15 15-20 >20

100 28 2 1 1

Lynch 1986, García et al. 2007). En los otros meses de muestreo (octubre y noviembre), ejemplares de A. laetissimus se encontraron lejos de las quebradas y más hacia el bosque cercano, pudiendo tener movimientos estacionales dependientes de la época reproductiva. Este comportamiento estacional, al parecer, es común en este género, donde los machos son los que están en las quebradas y ríos y las hembras en el bosque (Lötters 1996). Comparación entre localidades La mayoría de las observaciones de individuos de A. laetissimus se registró en la quebrada San Lorenzo, localizada en una zona del bosque poco intervenida, con una cobertura vegetal densa y poca incidencia de la luz solar directa, condicionando un ambiente húmedo en los estratos herbáceos, ofreciendo así protección contra la desecación. Adicionalmente, al coexistir elementos de bosque maduro y de bosque joven, se obtiene una mayor diversidad de microhábitats, presentando condiciones óptimas para reproducción, debido a que la quebrada presenta un mayor caudal y flujo rápido de agua que permite una buena oxigenación para el desarrollo de las larvas de A. laetissimus. Por su parte, en la zona de Betoma se localiza un bosque altamente intervenido, que presenta en las zonas aledañas a sus quebradas un bosque en regeneración, dentro de una zona adecuada para pastizales y ganadería, junto a plantaciones de pino; sus quebradas expuestas al sol directamente y separadas por potreros, con una disminución acentuada del caudal y que en épocas de sequía experimentan desecamiento (observación personal), muestra un efecto directo y negativo para el desarrollo de las larvas de A. laetissimus. Aunque se encontró una mayor abundancia de individuos en la quebrada San Lorenzo, cabe resaltar que esta especie es capaz de sobrevivir por varias generaciones en bosques altamente degradados ya que este hábitat ha sido modificado desde 1910 para la producción de ganado (Ardila-Robayo 1979). Según La Marca et al. (2005), la alteración y destrucción de hábitat no es el factor principal en el declive masivo de especies en el género Atelopus, ya que las disminuciones también han ocurrido en hábitat sin aparente modificación (Pounds y Crump 1994, Ron et al. 2003) y en

algunos casos hay ciertas especies de Atelopus que pueden tolerar alto nivel de degradación de hábitat, como es el caso de Atelopus ignescens (Ron et al. 2003). En el caso de A. laetissimus, aunque fue más abundante en la Quebrada San Lorenzo, los resultados pudieron constatar algo similar al de esta última especie, ya que ha podido sobrevivir y tolerar un bosque bastante alterado por varias generaciones, con poblaciones de pocos individuos. Aunque no se sabe con certeza hasta que punto puedan tolerar las poblaciones de A. laetissimus la fragmentación del hábitat, es necesario adelantar estudios a largo plazo sobre la variación temporal del tamaño poblacional, eventos demográficos y reclutamiento, así como proveer información detallada de disminuciones poblacionales y riesgos biológicos que pueda correr esta especie. En los meses de abril, mayo y agosto se observaron individuos de A. laetissimus en apareamiento, lo cual sugiere que es muy probable que esta sea su época de reproducción; sin embargo, este trabajo no fue específicamente sobre aspectos reproductivos, lo cual hace necesario que en estudios posteriores se realicen investigaciones sobre este particular. Para conocer más sobre su historia natural, se hace necesario realizar estudios sobre fidelidad por sitios, competencia y dieta, entre otros aspectos relevantes para la conservación de esta especie amenazada. AGRADECIMIENTOS Este trabajo se realizó gracias a la financiación de Conservación Internacional Colombia y Fundación Omacha, con su programa Iniciativa para Especies Amenazadas Jorge Hernández-Camacho. Agradecemos particularmente a Federico Bolaños, Fernando Castro, Enrique La Marca, Stefan Lötters, César Molina y Carlos J. Villa, por sus valiosos comentarios y sugerencias. A la Unidad Administrativa Especial Sistema de Parque Nacional Natural Sierra Nevada de Santa Marta y la fundación PROAVES, por los permisos concedidos. REFERENCIAS Angulo A., P. Salaman y J.V. Rodríguez. 2004. The Atelopus Initiative: Conserving Endangered Tropical Andean Amphibians. Froglog 66:3-4. Ardila-Robayo, M.C. 1979. Status sistemático del género Geobatrachus Ruthven 1915 (Amphibian: Anura). Caldasia 12:383-496. Carvajalino-Fernández, J.M., B. Cuadrado-Peña y M.P. RamírezP. 2008. Registros adicionales de Atelopus nahumae y Atelopus laetissimus para la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Actualidades Biológicas 30(88):97-103. Cocroft, R.B., R.W. McDiarmid, A.P. Jaslow y P.M. Ruiz-Carranza. 1990. Vocalizations of eight species of Atelopus (Anura: Bufonidae) with comments on communication in the genus. Copeia 1990:631643.

H.D. GRANDA-RODRIGUEZ et al. - USO DE MICROHABITAT EN ATELOPUS LAETISSIMUS Crump, M.L. 1986. Homing and site fidelity in a Neotropical frog, Atelopus varius (Bufonidae). Copeia 1986:438-444. Crump, M.L. 1988. Aggression in harlequin frogs: male-male competition and a possible conflict of interest between the sexes. Animal Behaviour 36:1064-1077. Crump, M.L. y N.J. Scott. 1994. Standard techniques for inventory and monitoring. Pp. 77-171 In Heyer, R.W., M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek y M.S. Foster (eds.). Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press, Washington, D. C. Cuadrado-Peña, B.J. 2005. Estructura y composición florística del bosque ripario de la cuenca del río Gaira. Tesis de Grado. Universidad del Magdalena, Colombia. Dole, J.W. y P. Durant. 1974. Movements and seasonal activity of Atelopus oxyrhynchus (Anura: Atelopodidae) in a Venezuelan cloud forest. Copeia 1974:230-235. Duellman W.E. y L. Trueb. 1994. Biology of amphibians. The Johns Hopkins University Press, Baltimore. Espinal, L.S. y E. Montenegro. 1963. Formaciones vegetales de Colombia. Instituto Geográfico Agustín Codazzi. Bogotá. Frost, D.R. 2008. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 5.2 (15 July 2007). Electronic Database accessible at http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/ index.html. American Museum of Natural History, New York, USA. Consultada el 24 de septiembre de 2008. García, I.J., R. Albornoz y E. La Marca. 2007 (“2005”). Perturbaciones climáticas y disminución de Atelopus oxyrhynchus (Amphibia: Anura) en los Andes de Venezuela. Herpetotropicos 2(2):63-71. García-R. J.C., F. Castro y H. Cárdenas-H. 2005. Relación entre la distribución de anuros y variables del hábitat en el sector La Romelia de Parque Nacional Natural Munchique (Cauca, Colombia). Caldasia 27:229-310. Granda-Rodríguez H.D. y A.G. Del Portillo-Mozo. 2007. Evaluación poblacional de Atelopus laetissimus y Atelopus nahumae (Anura: Bufonidae) del sector San Lorenzo, Sierra Nevada de Santa Marta. Tesis de Grado. Universidad del Magdalena, Colombia. Inger, R.F. 1994. Distribution of microhabitat. In Heyer, R.W., M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek y M.S. Foster (eds.). Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press, Washington, D.C.

IUCN, Conservation International y NatureServe. 2004. Global Amphibian Assessment. http://www.globalamphibians.org. Acceso: enero de 2007. La Marca, E., K.R. Lips, S. Lötters, R. Puschendorf, R. Ibáñez, J.V. Rueda-Almonacid, R. Schulte, C. Marty, F. Castro, J. Manzanilla-Puppo, J.E. García-Pérez, F. Bolaños, G. Chaves, J.A. Pounds, E. Toral y B. E. Young. 2005. Catastrophic population declines and extinctions in neotropical harlequin frogs (Bufonidae: Atelopus). Biotropica 37:190-201. Lindquist E.D., S.A. Sapoznick, E.J. Griffith-Rodriguez, P.B. Johantgen y J.M. Criswell. 2007. Nocturnal position in the Panamanian golden frog Atelopus zeteki (Anura, Bufonidae), with notes on fluorescent pigment tracking. Phyllomedusa 6:37-44. Lötters, S. 1996. The Neotropical Toad Genus Atelopus. Vences y Glaw verlags GbR. Köln, Germany. Lötters, S. 2007. The fate of the harlequin toads - help through a synchronous multidisciplinary approach and the IUCN ‘Amphibian Conservation Action Plan’. Mitteilungen Museum für Naturkunde Berlin, 83 (Supplement):69-73. Lynch, J.D. 1986. Notes on the reproductive biology of Atelopus subornatus. Journal of Herpetology 20(1):126-129. Pounds, J.A. y M.L. Crump. 1994. Amphibian declines and climate disturbance: the case of the golden toad and the harlequin frog. Conservation Biology 8(1):72-85. Ron, S.R., W.E. Duellman., L.E. Coloma y M. Bustamante. 2003. Population decline of the Jambato toad Atelopus ignescens (Anura: Bufonidae) in the Andes of Ecuador. Conservation Biology 12:106-11. Ruiz-Carranza, P.M., M.C. Ardila-Robayo y J.I Hernández-Camacho. 1994. Tres nuevas especies de Atelopus A.M.C. Dumeril & Bibron 1841 (Amphibia: Bufonidae) de la Sierra Nevada de Santa Marta. Revista de la Academia de Ciencias Exactas (Colombia) 19:153-163. Santiago-Paredes, S. y E. La Marca. 2007 (“2006”). Comportamiento del clima a finales del siglo XX en los altos Andes venezolanos y el declive de Atelopus mucubajiensis. Herpetotropicos 3(1):7-20. Sarmiento, G. 1986. Los principales gradientes ecoclimáticos en los Andes tropicales. Pp. 47-64 In Anales del IV congreso Latinoamericano de Botánica. 29 de junio al 5 de julio de 1986. Medellín, Clombia. Vargas, F. y F. Castro. 1999. Distribución y preferencias de microhábitat en anuros (Amphibia) en bosque maduro y áreas perturbadas en Anchicayá, Pacífico colombiano. Caldasia 21:95-109.

INSTRUCTIONS TO AUTHORS REVIEW AND EDITING PROCESS OF THE MANUSCRIPT The manuscript (MS) should be sent in electronic format to the journal’s Chief Editor (Herpetotropicos@gmail.com), prepared in Word for Windows (for PC). The MS is not to have been published or submitted for publication in another place. The corresponding author is in charge of obtaining the authorization approval of publication from all other authors, and so must inform to the Chief Editor. Upon receipt of the MS, the Editor-In-Chief will assign it a code and will forward it to an Associate Editor, which in turn will ask the review of two external referees (at the moment of sending their contributions, authors may suggest possible referees with their respective e-mails). Once the reviewer’s observations are received, the Associate Editor will communicate with the Editor-In-Chief to recommend or reject the MS. The first (or the corresponding) author will receive a notification about the MS evaluation results in its different phases, by the Editor-In-Chief. Upon acceptance, the MS may be edited in style to conform with the journal´s standards. Proofs will be sent by e-mail to the corresponding author as a file in Portable Document Format (pdf),. You will require Acrobat Reader to read it and print it (software can be downloaded from the Web site= http://www.adobe.com). Corrected proofs should be sent to the Editor-In-Chief within 5 days of receipt. In this stage of the correction process, new material will not be accepted, unless it is accepted by the Editors; albeit minor corrections could be considered. Once the article is printed, the corresponding author will receive 10 free reprints, as well as a copy of the published article in pdf format. Additional copies may be ordered by the authors at an extra cost when returning proofs. There are no printing charges, except for lengthy manuscripts and color pictures, cases in which you should contact the Editor-In-Chief for an agreement. It is recommended that the authors send at least one color picture that will be included free of charge in the table of contents at the end of the corresponding issue.

PREPARATION OF MANUSCRIPTS Manuscript should be typed doubled spaced, with font 12, in letter size (A4 or 8.5” x 11”) and should be consecutively numbered; text should be justified to the left, with margins of 2.5 cm. The following order is recommended; we suggest to consult a recent issue of HERPETOTROPICOS for style and format. Organization of manuscripts TITLE Must be informative and writen in uppercase and boldface letters; it should indicate, besides, a short title to serve as a a running head. The title should not exceed 20 words. NAME(S) The name of author(s) should be in uppercase and boldface letters, with a number in superindex that makes reference to the author’s address. Addresses to all authors should be listed in a following paragraph. Electronic address (e-mail) should be provided only to the first author (or to the authors for correspondence). ABSTRACT Must be writen in the original language of the paper, followed by key words to a maximun of seven. An abstract in a second language must be writen next with their respective key words. Translation of the original title must be provided as a heading to this second abstract, in boldface and within quoting marks. Abstract should not exceed 150 words. INTRODUCTION This should be a short section pointing to the aspects that lead to the investigation as well as to the objectives of the work. MATERIALS AND METHODS Authors should provide enough information on these sections. We demand the use of the metric system and require the use of decimal point instead of comma (e.g. 6.3, not 6,3). Authors are recommended to deposit any DNA sequences in some of the available DNA data bases, for example GenBank (United States of America) EMBL (European Institute for Bioinformatics) or DDBJ (DNA Database of Japan) and their respective access numbers indicated in the text of the manuscript. Deposit of voucher and type specimens in national or international museums of public access is recommended. Please note that most countries require that primary type specimens be deposited in collections within the country of origin. Authors should pay attention to the different legal requirements for each country regarding investigations with biological material and, as possible, should indicate the required respective permits for each country where the research took place. Scientific names of genera and species should be written in italics, with a complete indication of author and year when they are mentioned for the first time. All taxonomic information must conform with the requirements of the International Code of Zoological Nomenclature. RESULTS Must be presented clear and precisely. Avoid to include interpretations within the results, since these will go into the discussion. Results presented in text should not be redundant with information given in tables or graphics. DISCUSSION It should deal with interpretations of the results. Note: In case it is needed, this section could be combined with the results, as “Results and Discussion”, although we recommend to treat them separately. ACKNOWLEDGMENTS Must be concise and could include institutions of origin. References to personal titles (e.g. Dr., Ing.) should be avoided.

REFERENCES References in the text must indicate the last name of the first author, followed by the second author (or by et al. in the case of more than two authors) and the year of publication. Example of references in the text: (Natera 2007), (Cisneros-Heredia and McDiarmid 2007), (Lötters et al. 2004). Commas are not used to separate authors and years. Each reference must be cited in alphabetical order at the end of the article. Please check that each reference has a correspondence between the “References” section and a citation within the main text. Each citation within the “References” section must include author(s) and year of publication (both in low case and bold face letters), as well as the title of the cited work. In the case of journals or periodic publications, it follows the complete name of the publication in full, without abbreviations; at the end of the reference, an indication of the volume (and number, if appropriate), besides the series of pages pertaining to the publication (e.g. Herpetotropicos 2(2):105-113), must be included. For books, author(s) will be named (indicating when they are editors or compilers), followed by the year of publication, title, publisher and place of publication (e.g. Lips, K.R., J.K. Reaser, B.E. Young and R. Ibáñez. 2001. Amphibian Monitoring in Latin America: A Protocol Manual. Society for the Study of Amphibians and Reptiles. USA). For book chapters, author(s), year, title, and pagination should be indicated, followed by the word In, title of the book, publisher and place of publication (e.g. Heyer, W.R. 1994. Recording frog calls. Pp. 285-287 In W.R. Heyer, M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek and M.S. Foster (eds.). Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press, Washington). Theses and dissertations will be treated as books, indicating their type (e.g. La Marca, E. 1984. A Taxonomic and systematic revision of the frogs of the Colostethus collaris group (Anura: Leptodactylidae: Dendrobatinae). Master´s thesis University of Nebraska, Lincoln, USA. 256 pp.). Comunications in congresses and similar meetings, will be treated as book chapters, indicating city and dates of the event, as well as page(s) within the publication (e.g. Manzanilla J. and M. García-París. Conservation status of Mannophryne (Anura: Dendrobatidae): a taxonomic and molecular approach. p. 138. In 5th World Congress of Herpetology. Programme & Abstracts. 19-24 June 2005. Stellenbosch, South Africa). For maps, indicate size and scale of the same (e.g. Venezuelan Guayana. Topographical map. C.V.G. Edelca and Missouri Botanical Garden. 1995. 63 cm x 80 cm, scale 1:2.000.000. Caracas, Venezuela). For references to a web site, include the date of last visit to the site (e.g. Frost, D.R. 2007. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 5.0 (1 February 2007). Electronic Database. http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/ index.php. visited 3 May 2007). For examples of references, we suggest to check a recent issue of Herpetotropicos. TABLES AND FIGURES All tables and figures must be mentioned in the text. They must be indicated with Roman and Arabic numbers, respectively, be legible, clear and concise. Each Table is placed in separate sheets included at the end of the manuscript. Figures must be abbreviated in the text as “Fig.” Legend to figures must be typed in a separate page at the end of manuscript. On the final version of the manuscript, please indicate place where each Table and Figure should be inserted. If possible, send tables and figures in more than one format (for example objectoriented files -like ppt, cdr, etc., and also as bitmaps -like gif, tiff, jpeg). The journal does not accept footnotes.

INSTRUCCIONES A LOS AUTORES PROCESO DE ARBITRAJE Y EDICIÓN DEL MANUSCRITO El manuscrito (MS) deberá ser enviado en formato electrónico al Editor Responsable de la revista (Herpetotropicos@gmail.com), preparados en Word para Windows (para PC). El MS no debe haber sido publicado o ser enviado a publicación a otra parte. El autor correspondiente está a cargo de tener la aprobación de publicación de todos los autores, y así deberá confirmarlo al Editor Responsable. Una vez recibido el MS, el Editor Responsable le asignará un código y lo remitirá a un Editor Asociado, quien a su vez solicitará el arbitraje a dos evaluadores externos (al momento de enviar su contribución, los autores pueden sugerir posibles árbitros con sus respectivos correos electrónicos). Al ser recibidas las observaciones de los árbitros, el Editor Asociado se comunicará con el Editor Responsable para recomendar aceptación o rechazo del MS. El autor principal (o de correspondencia) recibirá notificación del Editor Responsable acerca de los resultados de la evaluación del MS en sus diferentes fases. Después de aceptado, el MS puede ser editado en su estilo para estar conforme con los estándares de la revista. Se enviará, por correo electrónico, pruebas al autor de corrrespondencia como un documento adjunto en formato pdf (Portable Document Format) por lo que requerirá Acrobat Reader para leerlo e imprimirlo (puede bajar este programa del sitio Web= http://www.adobe.com). Las pruebas corregidas deben ser enviadas al Editor Responsable dentro de los 5 días de haberlas recibido. En esta etapa de corrección de pruebas no se aceptará nuevo material, a menos que sea aceptado por los Editores; aunque correcciones menores pueden ser consideradas. Una vez impreso el artículo, se enviará al autor de correspondencia 10 separatas impresas gratis, así como una copia en formato PDF del artículo publicado. Copias adicionales pueden ser ordenadas a un costo extra por los autores cuando devuelvan corregidas las pruebas de imprenta. No hay cobro por costos de impresión, excepto por manuscritos extensos y por ilustraciones a color, en cuyos casos debe ponerse de acuerdo con el Editor Responsable. Se recomienda a los autores el envío de por lo menos una fotografía a color que sería incluida gratis en la tabla de contenidos al final del número de la revista correspondiente. PREPARACIÓN DE MANUSCRITOS Los manuscritos deben estar tipeados a doble espacio, con letra fuente tamaño 12, en papel tamaño carta (A4 ó 8.5” x 11”) y deberán estar numeradas consecutivamente; el texto debe estar justificado a la izquierda, con márgenes de 2.5 cm alrededor. Se recomienda el siguiente orden de contenido; se sugiere revisar un número reciente de HERPETOTROPICOS para formato y estilo. Organización de manuscritos TITULO Deberá ser informativo y estar escrito en mayúsculas y negritas; se deberá indicar, además, un título breve que servirá de encabezado de páginas. El título no debe exceder las 20 palabras. NOMBRE(S) Los nombres de autor(es) deben estar en mayúsculas y negritas, con un número en superíndice que haga referencia a la dirección del autor. En párrafo aparte se debe listar todas las direcciones de los autores. La dirección electrónica debe ser provista únicamente para el primer autor (o para los autores que mantendrán correspondencia). RESUMEN Deberá estar escrito en el idioma original de la publicación, seguido por palabras clave, hasta un máximo de siete. A continuación se escribe el resumen en el segundo idioma con sus palabras clave. Como encabezado del resumen secundario se debe incluir una traducción del título original, en negritas y entre comillas. El Resumen no deberá exceder las 150 palabras. INTRODUCCIÓN Esta debe ser una sección corta, que señale los aspectos que condujeron a la investigación así como también los objetivos del trabajo. MATERIALES Y METODOS Debe proveer suficiente información sobre este particular. Se exige el uso del sistema métrico y se requiere del uso del punto decimal en vez de la coma (v.g. 6.3, no 6,3). Se recomienda a los autores que depositen las secuencias de ADN en alguna de las bases de datos disponibles, por ejemplo GenBank (Banco de genes, Estados Unidos), EMBL (Instituto Europeo de Bioinformática) ó DDBJ (Base de Datos de ADN de Japón) y sus respectivos números de acceso indicados en el texto del manuscrito. Se recomienda el depósito de ejemplares testigo y ejemplares tipo en museos nacionales o internacionales de acceso público. Por favor tome nota que muchos países requieren que los ejemplares tipo primarios sean depositados en colecciones del país de origen. Se sugiere revisar los diferentes requerimientos legales de cada país para investigaciones con material biológico y, en lo posible, se debe indicar los permisos respectivos requeridos por cada país donde se llevó a cabo la investigación. Los nombres científicos deberán ser escritos en itálicas, con indicación completa de autor y año cuando se mencionan por primera vez. Toda información taxonómica debe ajustarse a los requerimientos del Código Internacional de Nomenclatura Zoológica. RESULTADOS Deben ser presentados con claridad y precisión. Evite incluir interpretaciones de los resultados, las cuales deben ir en la discusión. Los resultados presentados en el texto no deben ser redundantes con la información presentada en tablas o gráficos. DISCUSIÓN Debe tratar con las interpretaciones de los resultados. Nota: de ser necesario, esta sección puede ser combinada con la anterior, como “Resultados y Discusión”, aunque se recomienda tratarlos por separado. AGRADECIMIENTOS Deben ser breves y pueden incluir instituciones de origen. Debe evitarse el uso de títulos personales (v.g. Dr., Ing.).

REFERENCIAS Las citas en el texto deberán señalar el apellido del primer autor seguido por el del segundo autor (o por et al. si fuesen más de dos autores) y el año de publicación. Ejemplo de citas en el texto: (Natera 2007), (Cisneros-Heredia McDiarmid 2007), (Lötters et al. 2004). No se usan comas para separar los autores del año. Cada una de las referencias debe ser listada al final del artículo en orden alfabético. Por favor cerciórese de que cada una de las citas tenga una correspondencia entre el texto y las referencias citadas. Cada referencia en la sección de referencias incluirá autor(es) y año de publicación (ambos en minúsculas y negritas), así como el título del trabajo citado. En el caso de revistas o publicaciones periódicas, se continúa con el nombre completo de la publicación, sin abreviar; al final de la cita debe incluirse una indicación del volumen (y número, si es apropiado), así como la serie de páginas contentiva de la publicación (v.g. Herpetotropicos 2(2):105-113). Para libros se indicará autor(es) (indicando entre paréntesis si son editores o compiladores), seguido por el año de publicación, título, casa editorial y sitio de publicación (v.g. Lips, K.R., J.K. Reaser, B.E. Young y R. Ibáñez. 2001. Monitoreo de Anfibios en América Latina: Manual de Protocolos. Society for the Study of Amphibians and Reptiles. Estados Unidos). Para capítulos de libros se indica autor(es), año, título, paginación seguida por la palabra In, título del libro, casa editorial y sitio de publicación (v.g. Heyer, W.R. 2001. Grabaciones de cantos de anuros. Pp. 275-277 In W.R. Heyer, M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek y M.S. Foster (eds.). Medición y Monitoreo de la Diversidad Biológica. Métodos Estandarizados para Anfibios. Editorial Universitaria de la Patagonia. Argentina). Las tesis se tratarán como libros, indicando el tipo de tesis (v.g. La Marca, E. 1984. A Taxonomic and Systematic Revision of the Frogs of the Colostethus collaris Group (Anura: Leptodactylidae: Dendrobatinae). Tesis de Maestría. University of Nebraska, Lincoln, Estados Unidos. 256 pp.). Las comunicaciones en congresos y similares se tratan como un capítulo de libro, indicando ciudad y fecha del evento, así como página(s) en la publicación (v.g. Manzanilla J. y M. García-París. Conservation status of Mannophryne (Anura: Dendrobatidae): a taxonomic and molecular approach. p. 138 In 5th World Congress of Herpetology. Programme & Abstracts. 19-24 junio 2005. Stellenbosch, Sudáfrica). Para mapas, indicar el tamaño y la escala de los mismos (v.g. Guayana Venezolana. Mapa Topográfico. C.V.G. Edelca y Missouri Botanical Garden. 1995. 63 cm x 80 cm, escala 1:2.000.000. Caracas, Venezuela.). Para referencia a un sitio Web, incluir la última fecha de visita al sitio (v.g. Frost, D.R. 2006. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 5.0 (1 Febrero 2007). Electronic Database. http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/ index.php. Consultada el 3 mayo 2007). Para ejemplos de Literatura Citada, se sugiere consultar un número reciente de Herpetotropicos. TABLAS Y FIGURAS Todas las tablas y figuras deben ser mencionadas en el texto. Deberán estar indicadas con números romanos y arábigos, respectivamente, ser legibles, concisas y claras, y colocadas cada una en hojas separadas que se incluirán al final del texto. Todas las tablas y figuras deberán ser mencionadas en el texto (las figuras se abreviaran en el texto como “Fig.”). Las tablas y las leyendas para las ilustraciones deben ser tipeadas en hojas aparte y colocadas al final del manuscrito. En la versión final del manuscrito, por favor indique sobre el mismo donde debe ser insertada cada tabla y figura. De ser posible, envíe las tablas y figuras en más de un formato electrónico (por ejemplo archivos orientados a objetos -como ppt, cdr, etc., y también como bitmaps -como gif, tiff, jpeg). No se aceptan pie de páginas.

129

UNIVERSIDAD DE LOS ANDES

CDCHT El Consejo de Desarrollo, Científico, Humanístico y Tecnológico es el organismo encargado de promover, financiar y difundir la actividad investigativa en los campos científicos, humanísticos, sociales y tecnológicos.

Objetivos Generales: El CDCHT, de la Universidad de Los Andes, desarrolla políticas centradas en tres grandes objetivos: Apoyar al investigador y su generación de relevo. Vincular la investigación con las necesidades del país. Fomentar la investigación en todas las unidades académicas de la ULA, relacionadas con la docencia y con la investigación. Objetivos Específicos: Proponer políticas de investigación y desarrollo científico, humanístico y tecnológico para la Universidad. Presentarlas al Consejo Universitario para su consideración y aprobación. Auspiciar y organizar eventos para la promoción y la evaluación de la investigación. Proponer la creación de premios, menciones y certificaciones que sirvan de estímulo para el desarrollo de los investigadores. Estimular la producción científica. Funciones: Proponer, evaluar e informar a las Comisiones sobre los diferentes programas o solicitudes. Difundir las políticas de investigación. Elaborar el plan de desarrollo.

Estructura: Directorio: Vicerrector Académico, Coordinador del CDCHT. Comisión Humanística y Científica. Comisiones Asesoras: Publicaciones, Talleres y Mantenimiento, Seminarios en el Exterior, Comité de Bioética. Nueve subcomisiones técnicas asesoras. Programas: Proyectos. Seminarios. Publicaciones. Talleres y Mantenimiento. Apoyo a Unidades de Trabajo. Equipamiento Conjunto. Promoción y Difusión. Apoyo Directo a Grupos (ADG). Programa Estímulo al Investigador (PEI). PPI-Emeritus. Premio Estímulo Talleres y Mantenimiento. Proyectos Institucionales Cooperativos. Aporte Red Satelital. Gerencia. www.ula.ve/cdcht E-mail: cdcht@ula.ve Telf: 0274-2402785/2402686 Luis Teneud Coordinador General

HERPETOTROPICOS Vol. 2 Nยบ. 2-4, 2005

HERPE TOTROPICOS HERPETOTROPICOS

CUMMULATIVE INDEX VOLUME 4 (2007) / INDICE ACUMULADO VOLUMEN 4 (2007)

TITLE / TÍTULO

Number / Número

Pag.

NATERA-MUMAW M. & P. BATTISTON Nuevos registros de distribución geográfica con notas bioecológicas sobre Dipsas indica Laurenti, 1768 (Serpentes: Colubridae) en Venezuela

03 - 05

YERENA E. & C. RIVERO B. Extension of the known geographic distribution of Atelopus cruciger in northern Venezuela

07 - 09

NATERA-MUMAW M. Nuevos registros geográficos y notas bioecológicas de Dendrophidion dendrophis (Schlegel, 1837) y Dendrophidion nuchale (Peters, 1863) (Serpentes: Colubridae) en Venezuela, con comentarios sobre la taxonomía de Dendrophidion nuchale

11 - 16

17 - 24

25 - 29

31 - 37

NATERA-MUMAW M., J.P. DIASPARRA, J. NOVOA & D. JIMÉNEZ Defensive behavior in Philodryas viridissima (Linnaeus, 1758)

FLORES D. & L.F. ESQUEDA First record of the spiny-tailed iguana Ctenosaura similis (Gray, 1831) (Squamata: Iguanidae) in Venezuela

BURROWES P.A., A.V. LONGO & C.A RODRÍGUEZ Potential fitness cost of Batrachochytrium dendrobatidis in Eleutherodactylus coqui, and comments on environment-related risk of infection

51 - 57

59 - 63

DAZA-PÉREZ E.P. & G. L. GUTIÉRREZ-GÓMEZ Distribución de los Saurios en la cuenca baja del río Chicamocha (Soatá, Boavita y Tipacoque) Boyacá – Colombia LOTZKAT S., NATERA-MUMAW M., A. HERTZ , J. SUNYER & D. MORA New state records of Dipsas variegata (Duméril, Bibron and Duméril 1854) (Serpentes: Colubridae) from northern Venezuela, with comments on natural history MELO H. A.I. & E.P. PINO S. Estructura y abundancia poblacional de Ameiva ameiva y Cnemidophorus lemniscatus (Sauria: Teiidae) en el sector nororiental del embalse El Guájaro, La Peña, Departamento del Atlántico, Colombia INFANTE-RIVERO E., M. NATERA-MUMAW & A. MARCANO Extension of the distribution of Eunectes murinus (Linnaeus, 1758) and Helicops angulatus (Linnaeus, 1758) in Venezuela, with notes on ophiophagia

DA SILVA G.R., C.DE LUNA-DIAS, S.P. DE CARVALHO-E-SILVA & A.M. PAULINO TELLES DE CARVALHO-E-SILVA Distribution extension and new state record for Hypsiboas exastis (Caramaschi and Rodrigues, 2003) (Amphibia, Hylidae) in Brazil S.A. BALAGUERA-REINA Y J.F. GONZÁLEZ-MAYA Population structure, density, and habitat of Crocodylus acutus Cuvier 1807 in the Via Parque Isla de Salamanca, Magdalena Department, Colombia

TITLE / TÍTULO MEDINA-MÜLLER M. & G. CHÁVEZ Ameerega planipaleae: color pattern variation and its relevance to Ameerega taxonomy (Amphibia: Dendrobatidae) B.E. VELÁZQUEZ-E, F. CASTRO, W. BOLÍVAR-G & M.I. HERRERA Infección por el hongo quitrido Batrachochytrium dendrobatidis en anuros de la Cordillera Occidental de Colombia ARDILA-MARÍN D.A., E.J. HERNÁNDEZ-RUZ & D.G. GAITÁN-REYES Ecología de Anolis tolimensis (Sauria, Iguanidae) en la Cordillera Oriental de Colombia D.M.S. KARUNARATHNA Y A.A. THASUN AMARASINGHE Notes on the territorial behaviour of Otocryptis wiegmanni Wagler, 1830 (Reptilia: Agamidae: Draconinae) H.D. GRANDA-RODRIGUEZ, A. DEL PORTILLO-MOZO & J.M. RENJIFO Range extension of the harlequin frog Atelopus nahumae (Anura: Bufonidae) GRANDA-RODRIGUEZ H.D., A. DEL PORTILLO-MOZO & J.M RENJIFO Uso de hábitat en Atelopus laetissimus (Anura: Bufonidae) en una localidad de la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia

Number / Número

Pag.

65 - 70

71 - 78

79 - 83

85 - 86

87 - 93

LIST OF REVIEWERS FOR HERPETOTROPICOS 2007 / CONSEJO DE ARBITROS PARA HERPETOTROPICOS 2007 HERPETOTROPICOS would like to thank Abraham Mijares, Fernando Castro y Luis Felipe Esqueda, Assistant Editor, for the assistance provided during the review process of articles during the years 2006-2008. Reviewers remain anonymous, unless their names have been disclosed with authorization, as could have been acknowledged in the articles. HERPETOTROPICOS agradece a Abraham Mijares, Fernando Castro y Luis Felipe Esqueda, por su asistencia como Editores en la escogencia de árbitros para artículos durante los años 2006-2008. Los revisores permanecen anónimos, a menos que sus nombres hayan sido revelados con su autorización, como pueden haber sido reconocidos en los artículos.

HERPE TOTROPICOS HERPETOTROPICOS International scientific journal devoted to the amphibian an reptile fauna of the tropical regions of the planet Revista científica internacional dedicada a la fauna de anfibios y reptiles de las regiones tropicales del planeta

SUBSCRIPTION / SUBSCRIPCIÓN PUBLISHER CASA EDITORA (Institutional address) Dirección institucional Laboratorio de Biogeografía, Escuela de Geografía, Universidad de Los Andes (ULABG), vía Chorros de Milla, Mérida 5101, Venezuela.

Name (Nombre): Address (Dirección):

Tel.: + 58 - 274 - 2401647 Fax: + 58 - 274 - 2401635 E-mail:ulabg.ve@gmail.com

City (Ciudad): Zip Code (Código Postal): Phone (Teléfono):

State (Estado): Country (País): Fax:

E-mail:

SUBSCRIPTION RATES. Include air mail delivery / COSTO DE SUSCRIPCIONES. Incluye correo aéreo: Two issues per year (Dos revistas por año). Subscription rate (Precios) 2008: Venezuela. Institucional: Bs. 50, Personal: Bs. 40, Estudiante: Bs. 30. Other Latin American countries (Otros países Latinoamericanos): $US 35 (Inst.), $US 20 (pers.). Other countries in the world (Otros países del mundo): $US 45 (Inst.), $US 25 (pers.). Back issues: List of prices available from the Secretary. (Números atrasados): Para lista de precios escribir al Secretario. Venta directa, sólo Venezuela: cada número: Bs. 25. PAYMENT. Payment in advance, with check cashable to “HERPETOTROPICOS” and sent to the publisher at the address given above. For international money order, contact the Secretary. PAGO. Por adelantado, con cheque a nombre de “HERPETOTROPICOS”, remitido a la casa editora en la dirección dada arriba. Para transferencia bancaria, contacte al Secretario. EXCHANGE. Herpetotropicos accepts exchanges with other journals. Please contact the Secretary. CANJE. Herpetotropicos acepta canje con otras revistas. Por favor contacte al Secretario.

CONTACT. For subscription and exchanges please contact the Secretary at the e-mail: mnateran@yahoo.com. CONTACTO. Para suscripciones y canje, por favor contacte al Secretario en el e-mail: mnateran@yahoo.com.

SEND THIS SUBSCRIPTION ORDER TO THE SECRETARY ENVIAR ESTA SUSCRIPCIÓN AL SECRETARIO

UNIVERSIDAD DE LOS ANDES

AIMS AND SCOPE / PROPÓSITOS Y ALCANCE. Herpetotropicos is an indexed and abstracted international scientific journal devoted to the spreading of the knowledge on the amphibian and reptile fauna of the World’s tropical regions. The journal appears twice a year (January-June, JulyDecember). It is the official publication of the Collection of Amphibians and Reptiles of the Laboratory of Biogeography, University of Los Andes (ULABG) in Merida, Venezuela. It publishes articles from interested contributors world-wide. The official languages are English and Spanish. Herpetotropicos es una revista científica internacional arbitrada e indizida dedicada a la divulgación del conocimiento sobre la fauna de anfibios y reptiles de las regiones tropicales del planeta. La revista tiene una frecuencia de aparición semestral (enero-junio, julio-diciembre). Es el órgano de divulgación oficial de la Colección de Anfibios y Reptiles del Laboratorio de Biogeografía, Universidad de Los Andes (ULABG) en Mérida, Venezuela. Publica artículos de contribuyentes interesados de todo el mundo. Los idiomas oficiales son el español y el inglés. COPYRIGHT AND PERMISSIONS / DERECHOS DE AUTOR Y PERMISOS. Articles in the journal are protected by copyright. All rights reserved. No part of the journal may be reproduced, stored or distributed by any means without the written permission of the Publisher. Authors transfer copyright to the Publisher, to facilitate maximum diffusion of the information. Herpetotropicos does not put limitations to the authors’ personal freedom to use the material in their articles in other works that could be published. Authors are entitled to make photocopies of their articles, as well as to distribute their articles in pdf format, for private uses. Los artículos en la revista están protegidos por copyright. Todos los derechos reservados. Ninguna porción de la revista puede ser reproducida, almacenada o distribuida por cualquier medio sin la autorización por escrito de la Casa Editora. Los autores ceden los derechos de reproducción de su artículo a la Casa Editora, para facilitar la máxima difusión de la información. Herpetotropicos no pone limitaciones a la libertad personal de los autores para usar el material de sus artículos en otros trabajos que puedan ser publicados. A los autores se les permite hacer fotocopias de sus artículos, así como distribuirlos en formato pdf, para usos privados. LIABILITIES / RESPONSABILIDADES. Authors are responsible for the ideas and opinions in their articles. The journal shall not be liable for losses, claims or other liabilities arising out of ideas, methods, instructions, etc., contained in their articles. Los autores se hacen responsables de las ideas y opiniones emitidas en sus artículos. La revista no se hace responsable por daños o perjuicios derivados de ideas, métodos, instrucciones, etc., contenidas en sus artículos.

Anolis jacare

HERPE TOTROPICOS HERPETOTROPICOS

Herpetotropicos is a journal that publishes articles covering diverse topics on amphibians and reptiles that live in the tropical regions of the pplanet. Manuscripts to be considered for publication in the journal must be written in English or Spanish languages. Herpetotropicos es una revista que publica artículos que cubren diversos tópicos sobre los anfibios y reptiles que viven en las regiones tropicales del planeta. Los manuscritos a ser considerados para publicación en la revista deben ser escritos en idioma español o inglés. TYPES OF CONTRIBUTIONS / TIPOS DE CONTRIBUCIONES. Herpetotropicos accepts the following types of contributions, each corresponding to a section within the journal. Herpetotropicos acepta los siguientes tipos de contribuciones, que se corresponden con sendas secciones dentro de la revista. ARTICLES / ARTÍCULOS. These are scientific original contributions about different kind of topics on tropical herpetology. Subjects treated here often cover, although they are not limited to, Taxonomy and Systematics, Ecology, Conservation, and Biogeography. Articles are less than 8000 words, albeit there are not limits on this regard. Lengthy works might be treated as monographs. Estas son contribuciones científicas originales sobre diferentes tópicos en herpetología tropical. Los temas tratados generalmente cubren, aunque no están limitados a, temas sobre Taxonomía y Sistemática, Ecología, Conservación, y Biogeografía. Los artículos tendrán menos de 8000 palabras, aunque no hay límites en este respecto. Trabajos extensos podrán ser tratados como monografías. HERPETOLOGICAL NOTES / NOTAS HERPETOLÓGICAS. Here we consider original contributions of short extension, which must not exceed one printed page, dedicated mainly to the areas of taxonomy and systematics, biogeography, ecology and natural history. It is recommended that at least one color picture be included. Must be written in English. Aquí se consideran contribuciones originales de corta extensión, que no deben exceder de una página impresa, dedicadas principalmente a las áreas de taxonomía y sistemática, biogeografía, ecología e historia natural. Se recomienda que incorporen al menos una foto a color. Deben estar escritas en inglés. HERPETO-GEOGRAPHIC DOCUMENTS / DOCUMENTOS HERPETO-GEOGRÁFICOS. These contributions dealing with the fauna of amphibians and/or reptiles from a given locality, region, political unit, etc. They could be arranged as commented lists of species and it is recommended that they bear pictures of the species and their environments. Son contribuciones que tratan sobre la fauna de anfibios y/o reptiles de una localidad, región, entidad política, etc., en particular. Pueden estar estructurados como listas comentadas de especies y se recomienda que lleven fotografías de las especies y sus ambientes. HERPETOLOGICAL COLLECTIONS / COLECCIONES HERPETOLÓGICAS. This is a section devoted to museum collections of herps from tropical regions. It covers history of the collection, as well as its scope, number of samples, geographic coverage, list of tropical type specimens, etc. Esta es una sección dedicada a las colecciones herpetológicas museísticas de regiones tropicales. Cubre la historia de la colección, así como su propósito, número de muestras, cobertura geográfica, lista de ejemplares tipo tropicales, etc. BOOK REVIEWS / RECENSIONES BIBLIOGRÁFICAS. This is a section dedicated to book reviews with tropical herpetology content. Must be written in English and should bear an independent title. Esta es una sección dedicada a revisiones de libros con contenido herpetológico tropical. Debe estar escrita en inglés y tener un título independiente. SUMMARIES OF UNPUBLISHED THESES / RESÚMENES DE TESIS INÉDITAS. This is a space that covers abstracts of unpublished theses in herpetology written by students from different universities within the tropical region; works that often remain unnoticed to the world’s herpetological audience. Must be written in English.

Este es un espacio que da cabida a los resúmenes de trabajos inéditos en herpetología realizados por estudiantes en diferentes universidades de la región tropical, que generalmente pasan desapercibidos para la audiencia de herpetólogos del resto del mundo. Debe estar escrito en inglés. HERPETOLOGICAL ANNOUNCEMENTS / ANUNCIOS HERPETOLÓGICOS. In this section it will go announcements on meetings, conferences, congresses, etc., sent by, or solicited to the organizers of the different events. It may include advertisement on books or any other material of interest to the herpetological international community. This material may be solicited by the journal’s editors or sent directly by the contributors. En esta sección se colocará avisos sobre reuniones, conferencias, congresos, etc., enviados por, o solicitados a los organizadores de los diferentes eventos. También podrá incluir anuncios sobre libros o cualquier otro material de interés para la comunidad herpetológica internacional. Este material podrá ser solicitado por los editores de la revista o enviado directamente por los contribuyentes.