HERPETOTROPICOS Vol. 5(2) by Journal Herpetotropicos

HERPETOTROPICOS Journal on tropical amphibians and reptiles

Founded in 2004

CHIEF EDITOR / EDITOR RESPONSABLE Enrique La Marca. Laboratorio de Biogeografía, Escuela de Geografía Universidad de Los Andes, vía Chorros de Milla, Mérida 5101, Venezuela

PUBLISHER / CASA EDITORA (Institutional address) Dirección institucional Laboratorio de Biogeografía, Escuela de Geografía, Universidad de Los Andes (ULABG), vía Chorros de Milla, Mérida 5101, Venezuela. Tel.: + 58 - 274 - 2401647 Fax: + 58 - 274 - 2401635 E-mail:ulabg.ve@gmail.com

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EDITORIAL COMMITTEE / CONSEJO DE REDACCIÓN

Editor

Enrique La Marca. Laboratorio de Biogeografía, Escuela de Geografía, Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela

Managing Editor

Jonh Jairo Mueses-Cisneros. Investigador independiente, Colón Putumayo, Colombia

Associate Editors

Stefan Lötters. Trier University, Trier, Germany Fernando Castro. Universidad del Valle, Cali, Colombia

Secretary

Luis Fernando Navarrete. Bioreptilia, and Serpentario, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela

Editorial Advisors

Abraham Mijares-Urrutia. Griffith University, Gold Coast, Queensland, Australia Jesús Manzanilla. Universidad Central de Venezuela, Maracay, Venezuela Juan Elías García-Pérez. Universidad de Los Llanos Ezequiel Zamora, Guanare, Venezuela Luis Felipe Esqueda. Investigador independiente, Santiago de Chile, Chile J. Celsa Señaris. Museo de Historia Natural, Fundación La Salle, Caracas, Venezuela Alexis Rodríguez. Instituto de Medicina Tropical, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela Sergio Potsch de Carvalho e Silva. Universidade Federal do Rio de Janeiro, R.J., Brazil Tito Barros. Universidad del Zulia, Maracaibo, Venezuela Miguel Trefaut Rodrigues. Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil Marinus Hoogmoed. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belem, Pará, Brazil Luis Díaz. Museo Nacional de Historia Natural, La Habana, Cuba Diego Cisneros-Heredia. Universidad San Francisco de Quito, Quito, Ecuador John D. Lynch. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia Gustavo Casas-Andreu. Universidad Nacional Autónoma de México, Mexico City, México Federico Bolaños. Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica Thasun Amarasinghe. Taprobanica Nature Conservation Society, Kendalanda, Homagama, Sri Lanka Indraneil Das. Institute of Biodiversity and Environmental Conservation, Universiti Malaysia, Sarawak Aaron Bauer. Villanova University, Pennsylvania, U.S.A. Philippe Kok. Department of Vertebrates, Royal Belgian Institute of Natural Sciences, Brussels, Belgium Alan Channing. University of the Western Cape, Bellville, South Africa

Editor Assistant

Miguel A. Bastidas. Fundación BIOGEOS, Mérida, Venezuela

ISSN 1690-7930 (Printed edition / Edición Impresa) ISSN 1856-9285 (Online edition / Edición electrónica) Legal Deposit / HECHO EL DEPÓSITO DE LEY PP200402ME2957 (Printed edition / Edición Impresa) PPI200802ME2958 (Online edition / Edición electrónica)

Hyloscirtus tigrinus is a species of the Hylidae family, of the Hyloscirtus larinopygion group (Duellman and Hillis, 1990; Faivovich et al., 2005), easily distinguished from their congeners by having a prominent and fleshy calcar tubercle and a distinctive coloration pattern resembling a tiger (Panthera tigris), which usually consists of a yellow-green to green dorsum, with black traverse bars, whitish flanks and disks mostly black. Although most of the specimens exhibit this coloration pattern, in some individuals the dorsal black bars are replaced by reticulaciones (Montezuma and Mueses-Cisneros 2009). Hyloscirtus tigrinus was described by Mueses-Cisneros and Anganoy-Criollo (2008) based on four specimens collected in a locality from South of Colombia, Nariño department, at 3060 msnm; however, recently, Montezuma and Mueses-Cisneros (2009) extended its geographical distribution range to Laguna de la Magdalena, a lake amid the moor, located 103 km NE from the type locality, in limits between Cauca and Huila departments, Colombia, a place of much relevance since it is here where the Río Magdalena (the most important river of the country) is born. The species mostly inhabit patches of upper montane Andean forests next to small streams, although the specimen from La Magdalena was detected in the littoral zone of the lagoon. Recent explorations from South of Colombia demonstrate the presence of this species in four new localities; however, the populations are very scarce (1-4 specimen for locality) and some of these localities are patches of forests with deforestation and contamination with pesticides. Currently, H. tigrinus is the flag species of the Project “Frogs and Toads of Southwestern Colombia, Jewels of Nature that our Grandchildren Should Know”, conducted by J.J. MuesesCisneros, addressed to work the conservation of about 50 species that require inmediate protection actions. Text and photos by J.J. Mueses-Cisneros (© all rights reserved).

INDEXED AND ABSTRACTED IN / INDIZACIÓN Herpetotropicos is indexed and abstracted in / Herpetotropicos es indizada en: Zoological Record (BIOSIS), Wildlife & Ecology Studies Worldwide (University of Delaware Library), and REVENCYT (Directorio índice de Revistas Venezolanas de Ciencia y Tecnología. Biblioteca Digital de la Universidad de Los Andes). LIBRARY ACCESS / ACCESO EN BIBLIOTECAS Copies deposited for public access in / Copias depositadas para acceso público en: American Museum of Natural History (Library), New York, USA. Biblioteca Nacional (Caracas, Venezuela), Biblioteca Febres Cordero, Mérida, Venezuela. Biblioteca Integrada de Arquitectura, Ciencias e Ingeniería de la Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela. Finantial support / Financiamiento: Consejo de Desarrollo, Científico, Humanístico y Tecnológico de la Universidad de Los Andes (CDCHT-ULA) Mérida, Venezuela. Sponsorship / Patrocinio: Fundación BIOGEOS para el estudio de la diversidad biológica.

HERPET O T R O P I C O S 2009 Vol. 5(2):73-128

JOURNAL ON TROPICAL AMPHIBIANS AND REPTILES REVISTA DE ANFIBIOS Y REPTILES TROPICALES ISSN 1690-7930 (Printed / Impreso) ISSN 1856-9285 (Online / Electrónica)

LABORATORIO DE BIOGEOGRAFÍA - ESCUELA DE GEOGRAFÍA FACULTAD DE CIENCIAS FORESTALES Y AMBIENTALES UNIVERSIDAD DE LOS ANDES MÉRIDA-VENEZUELA

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HERPETOTROPICOS Vol. 5

Number

2 (2009)

TABLE OF

CONTENTS EDITORIAL

ARTICLES ESTRELLA A., A. RODRÍGUEZ-TORRES, L. SERNA, L.F. NAVARRETE and A. RODRIGUEZ-ACOSTA Is the South American water snake Helicops angulatus (Linnaeus, 1758) (Dipsadidae: Xenodontinae) venomous?

RÍOS E.E., C.F. HURTADO P., J.T. RENGIFO M. and F. CASTRO HERRERA Lizards in natural communities from two localities of the Colombian Choco region

MUESES-CISNEROS J.J and I.V. PERDOMO-CASTILLO Hyloscirtus tigrinus Mueses-Cisneros and Anganoy-Criollo, 2008: A threatened species, with comments on its geographic distribution and natural history

HILJE B. and M. YGLESIAS Aggressive nocturnal behavior in the strawberry poison frog Oophaga pumilio (Schmidt, 1857) (Dendrobatidae)

105

MENDOZA ROLDAN J.S. and M. FERNÁNDEZ LUCERO A prey item not previously recorded for Bothrops asper: a case of Ophiophagy involving two sympatric pit viper species

107

KARUNARATHNA D.M.S. S. and A.A. T. AMARASINGHE Hemidactylus maculatus hunae (Reptilia: Gekkonidae) preys on Bandicota bengalensis (Mammalia: Rodentia) in the Galoya National Park, Sri Lanka

111

MALONZA P. and B.A. BWONG Life history notes on loveridge’s limbless skink Melanoseps loveridgei Brygoo & Roux-Estève, 1981 (Sauria: Scincidae: Feylininae)

115

Bhupathy S., G. Srinivas, N.S. Kumar, T. Karthik and A. Madhivanan Herpetofaunal mortality due to vehicular traffic in the Western Ghats, India: a case study

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HERPETOTROPICOS Vol. 5

Número

2 (2009)

TABLA DE

CONTENIDO EDITORIAL

ARTÍCULOS ESTRELLA A., A. RODRÍGUEZ-TORRES, L. SERNA, L.F. NAVARRETE y A. RODRIGUEZ-ACOSTA Es venenosa la serpiente de agua suramericana Helicops angulatus (Linnaeus, 1758) (Colubridae:Xenodontinae)?

RÍOS E.E., C.F. HURTADO P., J.T. RENGIFO M. y F. CASTRO HERRERA Lagartos en comunidades naturales de dos localidades en la región del Chocó de Colombia

MUESES-CISNEROS J.J and I.V. PERDOMO-CASTILLO Hyloscirtus tigrinus Mueses-Cisneros y Anganoy-Criollo, 2008: una especie amenazada, con comentarios sobre su distribución geografica e historia natural

HILJE B. y M. YGLESIAS Comportamiento agresivo nocturno en la ranita roja venenosa Oophaga pumilio (Schmidt, 1857) (Dendrobatidae)

105

MENDOZA ROLDAN J.S. y M. FERNÁNDEZ LUCERO Una presa de Bothrops asper no reportada previamente: un caso de ofiofagia que involucra dos especies simpátricas de víboras

107

KARUNARATHNA D.M.S.S. y A.A.T. AMARASINGHE Hemidactylus maculatus hunae (Reptilia: Gekkonidae) depreda sobre Bandicota bengalensis (Mammalia: Rodentia) en el Parque Nacional Galoya, Sri Lanka

111

MALONZA P. y B.A. BWONG Notas sobre historia natural del esquinco sin patas Melanoseps loveridgei Brygoo & Roux-Estève, 1981 (Sauria: Scincidae: Feylininae)

115

Bhupathy S., G. Srinivas, N.S. Kumar, T. Karthik y A. Madhivanan Mortalidad de herpetofauna debido a tráfico vehicular en los Western Ghats, India: un caso de estudio

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2HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):77

EDITORIAL IN MEMORIAM MARCO ANTONIO NATERA MUMAW Hace ya un año, el 28 de abril de 2010, nuestro querido amigo Marco Natera, Miembro del Comité Editorial (diciembre 2004-diciembre 2008) y Secretario (mayo 2007-diciembre 2008) de la revista Herpetotropicos, abandonó este mundo. Por su calidad humana, fue muy querido entre los que lo conocieron, quienes apreciaron su amistad sincera y su honestidad. Fue conocido y apreciado por su pasión por las serpientes de Venezuela. Adicionalmente a sus intereses herpetológicos, él tenía una gran afición por la música, sobre todo la interpretación de la guitarra y el “cuatro”, instrumentos musicales de cuerda que acompañaba con el “contrapunteo” (modalidad de canto muy común en los Llanos de Venezuela, donde se entonan versos improvisados con otro cantante) y también disfrutaba con la música de los Beatles, Silvio Rodríguez y la de cantautores llaneros. En él se conjugaba una mezcla interesante de experiencia y humildad, de circunspección y alegría. Nacido en Valencia, estado Carabobo, Venezuela, el 12 de julio de 1972, Marco Antonio Natera Mumaw (Fig. 1) fue siempre un ferviente apasionado de la herpetología. Sus estudios de educación media (bachillerato) los llevó a cabo en el Liceo El Buen Pastor, en su ciudad natal. De muy joven participó con sus amigos en recorridos por los Parques Nacionales Henri Pittier y San Esteban, así como hacia la región montañosa cercana a Valencia, en la vía hacia Trincheras. En ellos participó en la búsqueda de reptiles como voluntario para el Serpentario de Valencia. Desde 1992 ya estaba participando en seminarios de ofidiología, con el grupo “Operaciones Rescates Ofídicos”(ORO), con sede en Valencia, estado Carabobo, Venezuela, complementando los primeros pasos que marcaron lo que sería el gran espíritu de herpetólogo que siempre lo acompañaría a lo largo de su corta existencia. En ese mismo año, aún como estudiante de pregrado, presentó su primera ponencia herpetológica, a la cual seguirían varias en diferentes eventos internacionales, entre los que se cuentan: The International Herpetological Symposium, llevado a cabo en Miami Beach, Florida, en 1993; la National Expo Reptiles, en Orlando, Florida, en 1995; y el V Congreso Latinoamericano de Herpetología, que tuvo lugar en Montevideo, Uruguay, en 1999, donde estuvo en calidad de expositor, entre otros. Cursó estudios de educación superior en la Universidad Nacional Experimental Rómulo Gallegos (UNERG), en la ciudad de San Juan de los Morros, en el estado Guárico, en los Llanos centrales de Venezuela, muy cerca de las formaciones montañosas del Norte de Venezuela y de su ciudad natal. En el año 2000 recibió en dicha instituciónel título de Ingeniero Agrónomo en Producción, mención Producción Animal. Desde 1992 hasta 2002 fue colaborador en el dictado de la asignatura Zoología (sección de Anfibios y Reptiles) en dicha universidad, y a partir de ese mismo año se incorporó formalmente en la planta educativa de la UNERG, como Docente contratado. Ya mostraba signos de su enfermedad en el año 2007, cuando pasó a la categoría de docente Ordinario a Tiempo Completo de la asignatura Zoología, en el Área de Agronomía. Paralelamente a esta actividad, fungió como Coordinador del Museo de Vertebrados, del cual él fue fundador, ubicándolo provisionalmente en la sede del Centro de Estudios del Llano de la Universidad Rómulo Gallegos (CELLUNERG). El entusiasmo ferviente de Marco Natera lo llevó a ocupar diversos cargos. Fue Miembro Activo del grupo ORO desde 1988; desde 1993 hasta el 2007 fue Miembro Activo de la Asociación para la Investigación, Divulgación y Conservación de la Fauna Silvestre (ASOFAUNA) de la Universidad Rómulo Gallegos, de la cual fungió como Coordinador General desde ese último año. Con mentalidad futurista, fundó y coordinó la Colección Herpetológica de la UNERG desde 1992 (la cual es una colección regional con énfasis en anfibios y reptiles de la región central de Venezuela), constituida con colectas que comenzaron en 1991. La misma sirvió de base para oficializar la Colección de Vertebrados del Laboratorio de Zoología

Fig. 1. Ing. Marco Natera durante una de sus charlas de ecología al aire libre cerca del Monumento Natural Arístides Rojas (Morros de San Juan), 3 junio 2003. Foto: E. La Marca. Ing. Marco Natera addressing students in an ecology field talk near the Aristides Rojas Natural Monument (Morros de San Juan), 3 June 2003. Photo: E. La Marca.

ASOFAUNA de la UNERG en 1998, la cual dio pie para la aprobación en el año 1999, por parte del Consejo Universitario de la UNERG, del Museo de Vertebrados; todo esto, antes de su ingreso como docente en la Institución. Fue colaborador activo e investigador asociado de otras instituciones, entre las cuales destacan la Colección de Anfibios y Reptiles del Museo de Fauna de la Estación Biológica “Dr. Alberto Fernández-Yépez” en Rancho Grande, perteneciente a la Universidad Central de Venezuela, núcleo Maracay, estado Aragua (a partir de 1995); así como en la Colección de Anfibios y Reptiles del Laboratorio de Biogeografía de la Universidad de Los Andes, en Mérida (desde el 2006). En la UNERG fue tutor, asesor y jurado de varias tesis de pregrado, de sus propios estudiantes y algunos de otras instituciones. A través de clases, conferencias y cursos especializados tuvo la labor de enseñanza de cientos de jóvenes. Fue tan consecuente con sus estudiantes que aún con el avanzado estado de su enfermedad estuvo pendiente de ellos, asesorándolos y acompañándolos hasta el momento de la defensa de tesis de grado, cuando ya era ininteligible su habla. Él fue objeto de varios reconocimientos desde 2000 hasta 2004, por sus actividades relacionadas con los Bomberos Universitarios de la UNERG, agrupación de la cual fue fundador y promotor. De todos es conocido el compromiso que tenía Marco por la educación ambiental, sobre todo en lo referente al conocimiento sobre los ofidios, del cual él era un apasionado y excelente divulgador. Para ello, en numerosas ocasiones se valió de los ofidios albergados en el Serpentario de su institución, que él creó y coordinó. Su amplia experiencia le valió participar activamente en la Comisión encargada de la fundación de la Sociedad Venezolana de Herpetología (SVH). Marco Natera se empezaba a perfilar como uno de los jóvenes promisorios de la herpetología venezolana cuando una enfermedad degenerativa del sistema nervioso lo paralizó paulatinamente hasta confinarlo a una silla de ruedas. Podía durar horas en escribir unas pocas líneas en computadora; sin embargo, escribía y respondía sus correos hasta que ya le fue imposible. Su labor como investigador quedó plasmada en más de una veintena de publicaciones científicas (ver bibliografía al final),

3 principalmente relacionadas con Ecología/Historia Natural, Biogeografía/Distribución Geográfica, así como sobre Taxonomía/Sistemática de reptiles. Participó en la descripción de dos especies nuevas para la ciencia: la serpiente “coralita” Liophis dorsocorallinus, habitante de un mosaico de bosques y sabanas inundables en los Llanos occidentales de Venezuela, y el lagarto gecónido Gonatodes astralis, de bosques pluviales y sabanas circundantes en los estados Bolívar y Amazonas, al Sur del río Orinoco. El avanzado estado de su enfermedad le impidió culminar trabajos que ya había adelantado con diversos autores (M. Natera-Mumaw, com. pers.). Entre ellos quedaron inconclusos nuevos registros locales y estadales de serpientes, una nueva especie de rana Mannophryne del estado Guárico, datos de depredación en Kentropix striata-Leposoma hexalepis, reproducción en Hemidactylus palaichthus, y un ensayo sobre la herpetofauna del Parque Nacional Guatopo. De igual manera, se había involucrado en una investigación sobre la ictiofauna del río “Cerro Pelón” y su asociación con la calidad de las aguas en San Juan de los Morros, estado Guárico. Sin embargo, su principal proyecto de vida, inédito todavía, lo constituye un libro donde compartía su experiencia herpetológica con el lente fotográfico y naturista de su amigo Manuel Castelaín Fernández, un Magnus opus que había titulado “Serpientes de Venezuela: Atlas Fotográfico e Historia Natural” del cual ya tenía una versión avanzada para el año 2006. Este legado que nos dejó Marco fue retomado poco antes de su muerte por su gran amigo Luis Felipe Esqueda, quien está a cargo de la edición final y publicación de esta obra que dejará para la posteridad el legado del joven investigador que nos abandonara prematuramente. Aunque él habría querido que sus cenizas fuesen dispersadas sobre el Cerro Platillón, mágico lugar de la Serranía del Interior en la Cordillera de la Costa de Venezuela que tanto le apasionó, sus cenizas fueron finalmente diseminadas en el Parque Nacional Henri Pittier, el bosque nublado que le fascinó y que fue objeto de innumerables de sus visitas y estudios. Los que lo conocimos, atesoramos su amistad y lo extrañaremos siempre. Bibliografía de Marco A. Natera-Mumaw: Natera, M. 1995. Notas sobre la alimentación y desarrollo sexual de la Falsa Mapanare de Agua (Helicops angulatus). Herpetonoticias (Valencia, Venezuela). Herpetonoticias 2 (Agosto-Septiembre). Manzanilla, J. y M. Natera. 1997. Geographic distribution. Serpentes. Kentropix striata. Herpetological Review 29: 50. Manzanilla P., J., A. Mijares-Urrutia, R. Rivero y M. Natera. 1999. Primer registro de Enulius flavitorques (Cope, 1871) (Serpentes:Colubridae) en Venezuela. Caribbean Journal of Science 35(1-2):150-151. Natera, M. y J. Manzanilla. 1999. Inventario preliminar de los reptiles en los ambientes naturales de la Universidad “Rómulo Gallegos”, Estado Guárico, Venezuela. Libro de Memorias. XLIX Convención Anual, Asociación Venezolana para el Avance de la Ciencia (AsoVAC). Noviembre 1999. Universidad Bicentenaria de Aragua, Maracay. Natera, M. y J. Manzanilla Puppo. 2000. Nuevos registros geográficos y notas bioecológicas de Philodryas olfersii (Lichtenstein, 1823) (Serpentes: Colubridae) en Venezuela. Memoria, Fundación Historia Natural La Salle (Caracas) 153:51-59. Esqueda, L.F., E. La Marca, M. Natera y P. Battiston. 2001. Noteworthy reptilian state records and a lizard species new to the herpetofauna of Venezuela. Herpetological Review 32(3):198-200. Natera, M. 2003. Historia Natural de la Mapanare (Bothrops asper) (Serpentes: Viperidae), en la región noroccidental del Estado Guárico, Venezuela. Libro de Resúmenes. VI Congreso Latinoamericano de Herpetología. 19-23 enero 2003. Lima, Perú. Manzanilla, J. y M. Natera. 2003. Geographic Distribution. Serpentes. Porthidium lansbergii. Herpetological Review: 34(4):389. Natera Mumaw, M. 2005. Tres falsas corales de Venezuela: belleza, mimetismo y misterio. Natura (Fundación La Salle de Historia Natural, Caracas) 126:21-25. Natera, M., F. Almeida y E. Pérez. 2005. Reportes recientes de accidentes ofídicos en la región noroccidental del Estado Guárico, Venezuela. Herpetotropicos 2(1):43-46. Esqueda, L.F., M. Natera, E. La Marca y M. Ilija-Fistar. (“2005”) 2007. Nueva especie de serpiente (Reptilia: Colubridae: Liophis) de un bosque tropical relictual en el Estado Barinas, Venezuela. Herpetotropicos 2(2):97-103. Natera, M., J.C. Acosta, P. Battiston y O. Hidalgo. (“2006”) 2007. Distribution extension and new state record for Micrurus lemniscatus diutius Burger, 1955 (Reptilia: Elapidae) in Venezuela. Herpetotropicos 3(1):59. Natera-Mumaw, M., S. Gutiérrez, O.O. Hidalgo y P. Battiston. (“2006”)2007. New local and regional records for Liophis poecilogyrus Schotti (Schlegel, 1837) in Venezuela. Herpetotropicos 3(1):60. Esqueda, L.F., M. Natera-Mumaw, S. Bazó y E. La Marca. 2008. Ecogeographical notes on a rare species of false coral snake Oxyrhopus doliatus Duméril, Bibron & Duméril, 1854. Herpetological Bulletin 104:36-38. Natera-Mumaw, M. y P. Battiston. 2008. Nuevos registros de distribución geográfica con notas bioecológicas sobre Dipsas indica, Laurenti, 1768 (Serpentes: Colubridae) en Venezuela. Herpetotropicos 4(1):3-5. Natera-Mumaw, M. 2008. Nuevos registros geográficos y notas bioecológicas de Dendrophidion dendrophis (Schlegel, 1837) y Dendrophidion nuchale (Peters, 1863) (Serpentes: Colubridae) en Venezuela, con comentarios sobre la taxonomía de Dendrophidion nuchale. Herpetotropicos 4(1):11-16. Lotzkat, S., M. Natera-Mumaw, A. Hertz, J. Sunyer y D. Mora. 2008. New state records of Dipsas variegata (Dúmeril, Bibron and Dúmeril 1854) (Serpentes: Colubridae) from Northern Venezuela, with comments on natural history. Herpetotropicos 4(1):25-29. Infante-Rivero, E., M. Natera-Mumaw y A. Marcano. 2008. Extension of the distribution of Eunectes murinus (Linnaeus, 1758) and Helicops angulatus (Linnaeus, 1758) in Venezuela, with notes on ophiophagia. Herpetotropicos 4(1):39. Natera-Mumaw, M., J.P. Diasparra, J. Novoa y D. Jiménez. 2008. Defensive behavior in Philodryas viridissima (Linnaeus, 1758). Herpetotropicos 4(1):40. Kornacker, P. y M. Natera-Mumaw. 2008. Feldherpetologische Daten zu einigen Amphibien- und Reptilienarten im Wolkenwald des “Parque Nacional Henri Pittier”, Rancho Grande, Venezuela. Sauria 30(3):21-37. Esqueda, L.F., M. Natera-Mumaw y E. La Marca. 2009. First record of Salamander predation by Liophis (Wagler, 1830) snake in the Venezuelan Andes. Acta Herpetologica 4(2):53-57. Schargel, W.E., G.A. Rivas, R. Makowsky, J.C. Señaris, M.A. Natera, T.R. Barros, C.R. Molina y C.L. Barrio-Amorós. 2010. Phylogenetic systematics of the genus Gonatodes (Squamata: Sphaerodactylidae) in the Guayana region, with description of a new species from Venezuela. Systematics and Biodiversity 8(3):321-339.

Enrique La Marca Mérida, 28 abril 2011

ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):79-84 79 A. Estrella et al. - Helicops angulatus venom toxic activities Printed in Venezuela. All rights reserved Copyright © 2011 Univ. Los Andes

IS THE SOUTH AMERICAN WATER SNAKE Helicops angulatus (LINNAEUS, 1758) (DIPSADIDAE:XENODONTINAE) VENOMOUS? Amalid Estrella1, Alexandra Rodríguez-Torres1, Lucía Serna1, Luís FERNANDO Navarrete1,2, Alexis Rodriguez-Acosta1,3 1

Sección de Inmunoquímica, Instituto de Medicina Tropical de la Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela.

Bioreptilia, Caracas, Venezuela.

Abstract: The dipsadid genus Helicops comprises sixteen species ocurring in all South American countries, with the exception of Chile. Such aquatic snakes inhabit rivers and lagoons of Tropical areas; all species have enlarged rear teeth, although a sulcus is absent, reason why they are considered aglyphous snakes. Nonetheless, a well developed Duvernoy gland is present. The main objective of this study was to investigate the proteolytic and neurotoxic activities of the venom of H. angulatus. The crude venom lethal dose fifty (LD50) was of 5.3 mg/kg. Venom proteins were tested by 15% SDS-PAGE, resulting in bands from 14 to 70 kDa. Six peaks were obtained by Superose 12 size exclusion chromatography with neurotoxic activity in peak 3. The neurotoxic clinical manifestations produced death in INH mice eight minutes postinjection with crude venom and its fractions. The proteolytic activities tested on gelatin and casein were positive with crude venom and size exclusion peak 1. Hemorrhagic activity was not present in the crude venom nor in its fractions. Helicops angulatus should be considered a middly venomous dipsadid snake. Key Words: aglyphous, aquatic snake, Venezuela, Helicops, neurotoxic, proteolytic, venom. Resumen: A. Estrella, A. Rodríguez-Torres, L. Serna, L.F. Navarrete, A. Rodriguez-Acosta. “¿Es venenosa la serpiente de agua suramericana Helicops angulatus (Linnaeus, 1758) (Colubridae:Xenodontinae)?”. El género Helicops (Dipsadidae) contiene dieciséis especies de serpientes acuáticas distribuidas en todos los países suramericanos, con la excepción de Chile. Estas serpientes acuáticas viven en ríos y lagunas de áreas tropicales; todas las especies presentan colmillos en la parte trasera del maxilar, pero sin surcos, siendo por eso consideradas aglifas. Sin embargo, está presente una glándula Duvernoy bien desarrollada. El objetivo principal de este estudio fue investigar las actividades proteolíticas y neurotóxicas del veneno de la especie H. angulatus. La dosis letal cincuenta del veneno crudo fue de 5.3 miligramos/kg. Las proteínas del veneno se evaluaron por SDS-PAGE al 15%, dando como resultado bandas de 14 a 70 kDa. Se obtuvieron seis picos por cromatografia de exclusión molecular (Superose 12) con la actividad neurotóxica en el pico 3. Las manifestaciones clínicas neurotóxicas causaron la muerte de los ratones INH a los ocho minutos post-inyección, con el veneno crudo y sus fracciones. Las actividades proteolíticas evaluadas sobre gelatina y caseina, se observaron en el veneno crudo y el pico 1 de la cromatografía. No se detectó actividad hemorrágica en el veneno crudo o sus fracciones. Helicops angulatus debe ser considerada una serpiente dipsadida moderadamente venenosa. Palabras Clave: aglifa, serpiente acuática, Venezuela, Helicops, neurotóxico, proteolítico, veneno. Introduction Until recently, the genus Helicops was included in the orthodoxal concept of the family Colubridae, which comprised the nonmonophyletic assemblage of all colubroids, to the exception of the families Atractaspididae, Elapidae and Viperidae (e.g. Zug et al. 2003). However, recent phylogenetic studies provided considerable refinement of this system, recovering several monophyletic groups to be recognized at the familial status, such as the Colubridae sensu stricto and the Dipsadidae (Vidal et al. 2007, Zaher et al. 2009). According to these recent proposals, Helicops is presently 3

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: rodriguezacosta1946@yahoo.es

allocated in the family Dipsadidae, subfamily Xenodontinae, forming the tribe Hydropsini along with the genera Hydrops and Pseudoeryx (Zaher et al. 2009). In spite of the modern classifications mentioned above, studies focused on the venom activities of snakes species other than vipers, elapids and atractaspidids were based in the orthodoxal classification, considering species currently allocated in other families as belonging to the Colubridae sensu lato (e.g. Salomão 2003). Thus, although we accept that the genus Helicops is not to be considered

Published / Publicado: 10 MAY 2011

HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):79-84

a Colubridae sensu stricto, we will make use of the term “colubrids” (using quotation marks) throughout the text to designate snakes of “lower medical importance”, i.e. Colubridae sensu lato. However, by lower medical importance, one must not understand harmless or not lethal, since several “colubrid” species are known for having caused fatal accidents to humans (Salomão et al. 2003). The genus Helicops comprises sixteen species of aquatic snakes occuring in moist habitats associated to brookes, rivers and lagoons of most South American countries, to the exception of Chile. Diet of Helicops species is mostly composed by frogs and fishes (Marques et al. 2005). Since biting is one of the most important defensive strategies of these snakes, accidents to humans have already been recorded for at least one species of the genus (Albolea 1998). Despite the presence of enlarged teeth that follow a diastema, such teeth in Helicops lack any traces of distinctive sulcus, characterizing an aglyphous dentition. Nonetheless, serous secretions are produced by a well differentiated Duvernoy gland. The species approached in this study is H. angulatus (Linnaeus 1758), a vespertine species occurring in fishponds, watercourses, and rivers of South America (Peters and Orejas-Miranda 1970, Dixon and Soini 1986, Martins and Oliveira 1998, Ford and Ford 2002, Marques et al. 2005). This work comprises first experimental study of the neurotoxic and proteolitic action of the venom of H. angulatus. Other Helicops species were studied by Albolea (1998). Neurotoxic clinical symptoms were observed in mice injected with venom samples of H. angulatus, while proteolytic activity was tested on gelatine film and casein. Even though some biological significances of “colubrid” snake venoms are known, information in the specialized literature is sparse and the subject represents an open field to be explored. Venoms of “colubrids” are a mixture of non-enzymatic and enzymatic toxins directed against the hemostatic and neurological systems of their prey (Lemoine and Rodríguez-Acosta 2003, Fry et al. 2003, Lemoine et al. 2004a). Most of these venom toxins have not been considered clinically important in envenoming because they are less than 30 kDa, and detect specific receptors often located on cell membranes (Chippaux and Goyffon 1998). Their response can be hemostatic, neurological, muscular, cardiovascular or undifferentiated. The toxicity is dose-dependant, relative to the amount of accessible receptors and/or the volume of venom inoculated (Chippaux 1999). Most toxins isolated from “colubrid” venoms fit in the three fingers toxins family, which is a family of nonenzymatic polypeptides containing 60-74 amino acid residues. Their mode of action and objectives are mainly neurotoxins, but cardiotoxins, myotoxins and hemostatic toxins are also present (Nkinin et al. 1997, Lemoine et al. 2004b, Rodríguez-Acosta et al. 2006). This work brings a contribution to the knowledge of “colubrid” venoms by partially isolating and characterising active components responsible for the in vivo neurotoxic action.

relative humidity of 45-70%, and a 12-h light/dark cycle. Animals were acclimated for about one week before beginning each experiment and received water and food ad libitum. The Animal House authorities’ surveillance reports established that mice were free of known pathogenic bacteria, viruses, mycoplasmas, and parasites. The investigation complied with the bioethical standards taken from “Principles of Laboratory Animal Care” (Anonymous 1985). Specimens of H. angulatus were collected in the area of the Morichal Largo River, Monagas state, Venezuela (Fig. 1), by sunset and then maintianed at the serpentarium of the Tropical Medicine Institute of the Universidad Central de Venezuela The venom was gathered through a 50-mL plastic centrifuge tube transversely cut and covered on the top with Parafilm®. The snake was compeled to bite the Parafilm® with its rear teeth. The venom was extracted with a capillary tube. From each extraction, approximately 0.2 mL of venom was obtained (Rodriguez-Acosta et al. 2006). Venoms samples were centrifuged, pooled, lyophilized, and stored at -80°C before being used. Protein determination We followed the method of Lowry et al. (1951). Lethal dose (LD50) The median lethal dose (LD50) of the H. angulatus venom was estimated in 18 to 22-g female INH mice. A total of 0.1 mL of venom (at various concentrations) was injected intraperitoneally. The endpoint of lethality was calculated after 48 h. The LD50 were determined according to the Spearman-Kärber method (1978). Sodium dodecyl sulfate-polyacrylamide gel electrophoresis Sodium dodecyl sulfate-polyacrylamide gel electrophoresis (SDSPAGE) was run using 15% gels under reducing and non-reducing conditions. Molecular-weight markers (Bio-Rad, USA) were carried out in parallel, and gels were stained with Coomassie Blue R-250. Helicops angulatus venom and fractions (1 mg/mL) were dissolved

Materials and methods Animals and venom Male mice (INH strain) of 18 to 22 g were obtained from the animal facility of the National Institute of Hygiene “Rafael Rangel”, Caracas, Venezuela. The mice were kept at temperature of 22-24°C , with a

Fig. 1. Venezuelan specimen of Helicops angulatus.

Ejemplar venezolano de Helicops angulatus.

A. Estrella et al. - Helicops angulatus venom toxic activities in a proportion of 1:1 in the following solution: 0.5 M Tris-HCl, pH 6.8, with 10% (wt/vol) SDS, 10% (vol/vol) β-mercaptoethanol, 10% (vol/vol) glycerol, and 0.05% (wt/vol) bromophenol blue. The samples were then heated at 100°C for ten minutes. The relative masses were estimated by the Multi-Analyst PC version 1.1 (BioRad) program. Chromatographic analysis The H. angulatus venom (2 mg) was diluted to 1.0 mL with 50 mM Tris-HCl buffer, pH 7.4, and separation was performed with a Superose 12 10/300 GL molecular exclusion chromatography column, pre-equilibrated with the 50 mM Tris-HCl buffer, pH 7.4 at 4 °C. The column was washed with 3-column volumes of the buffer at a flow rate of 1.0 mL/min. The venom proteins were eluted with equilibrating buffer, and proteins were detected at 280 nm. Each fraction size was 0.5 mL, and only the apexes of the peaks were analyzed for gelatinase activity. Neurotoxic activity

To verify the neurological symptomatology produced by the crude venom and peaks 3 and 4 obtained from size exclusion chromatography (164 µg/20 g mouse weigth), six mice were subcutaneously injected with 100 µL of each sample. The mice were observed for neurotoxic effects (Lemoine and Rodríguez-Acosta 2003) for twenty minutes post injection or until death occurred.

Gelatinase assay A modified method (Lemoine et al. 2004b) was used to test the gelatinase activity of H. angulatus crude venom and fractions. An x-ray film (Kodak X-OMAT) was soaked with distilled water and incubated at 37 °C for forty five minutes. After incubation, the film was completely dried and 10 µL of crude venom (10 mg protein/mL solution) and venom fractions diluted to 1/8 were located on the x-ray scientific imaging film containing a gelatine coating. The hydrolysis of gelatine on the x-ray film was observed after two hours incubation at 37 °C in a humid incubator by rinsing the x-ray film with distilled water. Serial dilutions were carried out to determine the minimum amount of venom necessary to produce a clear spot on the x-ray film. The titre was defined as the reciprocal of the highest dilution that produced a clear spot on the x-ray film. The specific gelatinase activity was calculated by dividing the titre by the amount of protein (µg) applied on the film. The assay was repeated three times. Proteolytic activity on casein Proteolytic activity, using casein as substrate, was tested by the Lomonte and Gutiérrez (1983) method. One millilitre of peak 1 (100 μg) was combined with 1.0 mL of 1% casein solution in 0.1 M phosphate buffered saline solution (pH 7.2). The solution mixture was reacted at 37 °C for thirty minutes and then the reaction was blocked by the addition of 4.0 mL of 5% trichloroacetic acid. After thirty minutes at room temperature, the mixture was centrifuged, and the supernatant was measured at an absorbance of 280 nm. The caseinolytic activity was calculated as U/mg.

Determination of hemorrhagic activity on mice skin The venom hemorrhagic activity was assayed by the Gutierrez et al. (1998) method. One hundred microlitres of crude venom containing 82 µg protein/20 g of mouse body weight was injected intradermally into the abdominal skin of three male mice. The skins were isolated four hours later, and the diameters of the hemorrhagic spots on the inside surfaces were measured (Huang and Pérez 1980). Bothrops colombiensis venom (100 µL of 6.5 µg protein/20 g of mouse weight) and saline solution were used as positive and negative controls, respectively. Results Lethality The LD50 for H. angulatus venom was calculated to be 106 µg protein/20 g of mouse body weight (5.3 mg/kg). Peak 3 had an LD50 of 90 µg/20 g of mouse body weight (4.5 mg/kg). Molecular exclusion chromatography The fractionation of H. angulatus venom proteins was run on a Superose 12 10/300 GL chromatography column, resulting in six peaks (Fig. 2). All peaks were analyzed for neurotoxic and proteolytic activities. Sodium dodecyl sulfate-polyacrylamide gel electrophoresis The 15% SDS PAGE revealed ~ 6 major protein bands with relative molecular masses (Mr) of approximately 13, 23.5, 28, 39, 47 and 70 kDa, under reducing conditions and Mr ~ 4 bands of approximately 22, 23.5, 47 and 70 kDa, under non-reducing conditions (Fig. 3). The gel was stained with Comassie blue stain. Neurotoxic activity The neurotoxic activity of H. angulatus venom was established by the neurological clinical symptoms observed in six mice inoculated intraperitoneally with peak 3 of size exclusion chromatography. In general, animals showed hyper-excitability, involuntary trembling and fasciculations, convulsions and finally died (Table 1).

Fig. 2. Fractionation of H. angulatus venom by molecular exclusion chromatography on a Superose 12 10/300 GL column. Only peak 3 possessed neurotoxic activity. Peak 1 had proteolytic activity. Fraccionamiento del veneno de H. angulatus por cromatografia de exclusión molecular en una columna de Superose 12 10/300/GL. Solo el pico 3 tuvo actividad neurotóxica. El pico 1 tuvo actividad proteolítica.

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Discussion According to clinical and epidemiological reports, the frequency of snakebites by “colubrid” snakes is increasing in Venezuela (Lemoine and Rodríguez-Acosta 2003, Diaz et al. 2004). Nowadays, “colubrids” are responsible for an important number of ophitoxemias and it may be a sign of the general abundance of these species (Rodriguez-Acosta et al. 2006) and the augmented intensity of patent access. The accidents produced by opisthoglyphous snakes are generally distinguished by local tissue injures, such as intense pain, edema and hemorrhages (Kamiguti et al. 2000; Lemoine and Rodríguez-Acosta. 2003). Nevertheless, there are studies (Fry et al. 2003) suggesting a complexity in “colubrid” venom that is comparable to the highly toxic venoms from Viperidae and Elapidae. Parallel work in our laboratory has decribed neurotoxic activity in a number of Venezuelan “colubrid” venoms (Lemoine and RodríguezAcosta 2003, Lemoine et al. 2004a, Lemoine et al. 2004b, Rodríguez-Acosta et al. 2006). Snake venom neurotoxins are mainly categorized into neurotoxins inhibiting synaptic transmission (postsynaptic and presynaptic neurotoxins) and neurotoxins which markedly facilitating it (dendrotoxin and fasciculin). Here, we have shown that H. angulatus venom displays in vivo neurotoxic activity, producing a flaccid paralysis and rapid death of experimental mice. The envenomation caused by this snake produced breathing paralysis, probably due to the dysfunctions at the neuromuscular junction level (Larreche et al. 2008). First, the mice presented immediate signs toward a paralysis, preceded by early nonspecific signs and symptoms such as pruritus or itchy sensations (“face washing”), indicating the start of the envenomation. Then, they showed hyperexcitability, fasciculations, tremors, muscular contractions, convulsions and, eventually, coma. muscular tremors and contractions were observed. This clinical picture evolved quickly toward an upward breathing paralysis. The convulsions represented an attack of the central nervous system (Chippaux 2007). The sialorrhea, lacrimation, sweating and diarrhea absences seems to indicate that the neurotoxin(s) of H. angulatus do not have muscarinic effects. However, these latter symptoms could be present but may be missed due to an over saturation of the muscarinic acetylcholine postsynaptic receptors (Aubert et al. 1996, Larreche et al. 2008).

Fig. 3. Biochemical characterization of H. angulatus venom. Samples of 16 μg /10 μL of venoms were run in a 15% SDS-PAGE gradient gel under reducing (R) and non-reducing conditions (NR) and stained with Coomassie Blue. MWM: molecular weight markers. Caracterización bioquímica del veneno de H. angulatus. Muestras de 16 μg /10 μL de venenos fueron corridas en un gel de gradiente 15% SDSPAGE bajo condiciones reductoras (R) y no-reductoras (NR) y coloreadas con Coomassie Blue. MWM: marcadores de peso molecular

Gelatinase activity Crude venom contained gelatinase activity up to dilutions of 1/2. Only peak 1 had proteolytic activity (up to 1/4 dilutions) (data not shown). The other five peaks did not demonstrate gelatinase activity. Proteolytic activity on casein The venom of H. angulatus showed a proteolytic activity of 98.6 ± 4.0 U/mg on casein. Determination of haemorrhagic activity on mice The tests of intradermal injections revealed no hemorrhagic activity for the venom of H. angulatus (data not shown).

Table 1. Neurotoxic signs and symptoms in mice injected intraperitoneally with H. angulatus venom peak 3 (Superose 12 10/300 GL chromatography)*. TablA 1. Signos y síntomas neurotóxicos en ratones inyectados intraperitonealmente con veneno de H. angulatus con actividad en pico 3 (Superose 2 10/300 chromatografía GL)*. Time (min) Hyper-excitability Face washing Involuntary trembling and Tachypnea Exophthalmos fasciculation

1-6

1 ,2 ,4, 5

1, 2

3, 4, 5

Convulsion

Flaccid Urinary sphincter paralysis relaxation

Death

2,3

1,3,4

1-6

1,2,3, 6

1,2,3,6

4,5

4, 5

1, 2, 3, 4, 5, 6 1,4,5,6

A. Estrella et al. - Helicops angulatus venom toxic activities Gel electrophoretic analyses showed few protein bands around 14 to 70 kDa. Several authors have reported that many neurotoxins are basic, low molecular weight proteins (Mackessy et al. 2006). From approximately 100 different molecules identified by Birrell et al. (2007) in Australian snake venoms, 62 components possessed molecular masses between 6 and 8 kDa and were cytotoxins and neurotoxins. Proteolytic activity was an unimportant characteristic of H. angulatus venom, since crude venom and peak 1 were only positive on gelatin up 1/4 dilutions compared with other “colubrids” and Bothrops venoms (Furtado et al. 1991, Sanchez et al. 1992, Lemoine and Rodríguez-Acosta 2003, Rodriguez-Acosta et al. 2006). The proteolytic activity using casein as substrate was also not an important characteristic of H. angulatus venom, compared to other snake venoms. For instance, Philodryas olfersii (378±10.0 U/ mg) and P. patagoniensis (291.0±7.0 U/mg) venoms described in the literature had higher proteolytic activities (Furtado et al. 1991, Sanchez et al. 1992, Teixeira Rocha et al. 2006). Hemorrhage is one of the main pathophysiological effects provoked by Venezuelan snake venoms (Lemoine and RodríguezAcosta 2003, Lemoine et al. 2004a, Rodriguez-Acosta et al. 2006), in addition to the majority of Viperidae snake venoms (Ownby et al. 1984, França and Málaque 2003). However, in the H. angulatus venom we could not demonstrate cutaneous and/or intraperitoneal hemorrhages, despite the confirmed proteolytic activities. As it is known, hemorrhage produced by Viperidae (Bjarnason and Fox 1994, Sanchez et al. 1992) and Colubridae (Assakura et al. 1992, Mandelbaum et al. 1998) snake venoms is frequently attributed to metalloproteases. The weak proteolytic and strong neurotoxic activities shown by the venom of H. angulatus indicate it is mostly composed by neurotoxic molecules and a small fraction metalloproteases. These results corroborate the extensive distribution of neurotoxins among the highly developed Colubroidea superfamily of snakes. ACKNOWLEDGEMENTS We thank two anonymous reviewers for comments that improved the manuscript. REFERENCES Albolea, A.B.P. 1998. Padrões de atividade em serpentes não peçonhentas de interesse médico: Helicops modestus (Colubridae: Xenodontinae) e Liophis miliaris (Colubridae: Xenodontinae) e sua relação com a epidemiologia. Unpublished Master’s thesis. University of Guarulhos, São Paulo, Brazil. Anonymous. 1985. Principles of Laboratory Animal Care. National Institute of Health. USA. Publication 85-23:1-112. Assakura, M.T., M.G. Salomão, G. Puorto and F.R. Mandelbaum. 1992. Hemorrhagic, fibrinogenolytic and edema-forming activities of the venom of the colubrid snake Philodryas olfersii (green snake). Toxicon 30:427–438. Aubert, M., L. De Haro and J. Jouglard. 1996. Les envenimations par les serpents exotiques. Medecine Tropicale 56:384-392.

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ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online)

LAGARTOS EN COMUNIDADES NATURALES DE DOS LOCALIDADES EN LA REGIÓN DEL CHOCÓ DE COLOMBIA Edwin Erick Ríos1,Carlos Felzer Hurtado P.2, Jhon Tailor Rengifo M.3,4. y Fernando Castro Herrera3 1

Universidad Tecnológica del Chocó, Colombia.

Grupo de herpetología de la Universidad Tecnológica del Chocó, Colombia.

Investigador grupo Laboratorio de herpetología de la Universidad del Valle. Colombia.

Resumen: Entre febrero y junio de 2006, llevamos a cabo un estudio de comunidades naturales de lagartos en dos localidades de la Región Natural del Chocó colombiano (Angostura, Tadó; y Sangaral Playa del Medio, Guapi), para generar una línea base de conocimiento. Registramos 207 individuos, distribuidos en siete familias, 11 géneros y 17 especies. Polychrotidae fue la Familia más representativa en cuanto a número de especies; mientras que a nivel especifico Basiliscus basiliscus, Anolis granuliceps y A. maculiventris fueron las especies más abundantes. En la localidad de Angostura se registró la mayor diversidad. Las especies seleccionaron diferentes tipos de hábitat: terrestre (47.05%) fue el de mejor representación, seguido de arbóreo (41.17%), y acuático (11.76%). La mayoría de las especies se registraron durante el día, a excepción de una especie que se registró sólo en horario nocturno. Resaltamos el hecho que, en ambas localidades de estudio,la mayor cantidad de registros se obtuvo en las áreas abiertas; ligado a esto, logramos la identificación de 14 especies como posibles indicadorasde calidad de habitat. Palabras Clave: Reptilia, Sauria, ecología, diversidad, endemismo, Chocó biogeográfico, Departamento del Chocó, Departamento del Cauca. Abstract: E.E. Ríos, C.F. Hurtado P., J.T. Rengifo M., and F. Castro Herrera. “Lizards in natural communities from two localities of the Colombian Choco region”. Between February and June 2006, we performeda study of natural lizard communities in two zones of the Colombian Choco Natural Region (Angostura, Tadó; and Sangaral Playa del Medio, Guapi), Colombia, to generate a baseline in knowledge. We registered 207 individuals distributed in seven families, 11 genera and 17 species. Polychrotidae was the most representative Family, regarding number of species; whereas to the level of species, Basiliscus basiliscus, Anolis granuliceps and A. maculiventris were the most abundant species. The locality of Angostura registered the highest diversity. The species selected different habitat types: terrestrial (47.05%) was that with better representation, followed by arboreal (41.17%), and aquatic (11.76%). The majority of the species were registered during the day, with the exception of a single species that was recorded only during night time. We highlight the fact that, in both localities, the major quantity of records were obtained in open areas; tied to this, we achieved the identification of 14 species as possible indicators. Key Words: Reptilia, Sauria, ecology, diversity, endemism, Chocó Biogeográfico, Departamento del Chocó, Departamento del Cauca.

INTRODUCCIÓN El territorio colombiano, y en especial lo que corresponde a la Región natural del Chocó, constituye un puente o corredor para el movimiento y dispersión de animales entre norte y sur de América, pues su compleja estructura ecosistémica ha otorgado refugio, aislamiento, así como variedad de hábitats a un gran número de especies, por lo que científicos la han considerado como “un laboratorio viviente de la evolución, que alberga una compleja diversidad” (Lynch 1998; Castro y Kattan 1991). Ha sido declarada por la UICN como uno de los centros importantes del mundo en diversidad biológica (“hotspot”). Entre dicha diversidad destacan los reptiles, uno de los grupos mas representativos en esta zona,

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con cerca de 190 especies, de las cuales los lagartos aportan cerca del 30% sobre el total (Castaño et al. 2004). Estimamos que esta diversidad puede ser mayor, al avanzar a zonas aún no estudiadas; áreas que si bien han sido de bosques profundos, hoy día han iniciado un acelerado ritmo de cambio por la destrucción a lotes de cultivos. Los saurios, o lagartos, constituyen un grupo poco conocido en la región, ligado a que uno de los factores que incide negativamente sobre su estabilidad poblacional es la perturbación de su hábitat natural (pérdida de hábitat total o por fragmentación). Se sabe que esta es una de las principales causas de extinción de especies, junto con cambios en los patrones climáticos, la introducción de especies

Published / Publicado: 10 MAY 2011

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y la contaminación ambiental (Rueda 1999,Young et al. 2001). Esta situación es mucho mas crítica cuando estos disturbios se presentan con alta intensidad y larga duración sobre los ecosistemas, pues pueden generar amenazas impactantes a las comunidades de reptiles que poseen baja capacidad de distribución y adaptación (Blaustein y Wake 1995, Pough 1999, Rueda 1999). Con estas ideas, este estudio pretende proporcionar información relevante sobre la estructura básica de comunidades naturales de lagartos y algunos impactos de la presión antropogénica como principal amenaza para estas comunidades en los hábitats de dos zonas de bosque en la región natural del Chocó Colombiano, y dar aportes a la historia natural de estas especies. MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio El presente trabajo se desarrolló en la Región Natural del Chocó Colombiano, en los departamentos del Chocó y Cauca, Municipios de Tadó y Guapi, en las localidades de Angostura (Tadó) y Sangaral Playa del Medio (Guapi), respectivamente. Las características de estas últimas se detalla a continuación. Angostura (Municipio de Tadó) 5º18’22’’N, 76º27’19’’W, bosque húmedo Tropical (bh-T), zona caracterizada por su exuberante vegetación, y un mosaico de parches de bosque y áreas deforestadas. Su clima es cálido y húmedo. Los eventos locales del río San Juan hacen que la temperatura descienda cerca de los 18ºC, propiedad característica de una zona con abundantes lluvias, que alcanza promedios de temperatura entre 23ºC y 29ºC, y humedad relativa que oscila entre 70 y 85%. Está ubicada a una elevación entre los 100 y 200 msnm Sangaral (Municipio Guapi), se encuentra ubicada en las cuencas hidrográficas de los ríos Guajui, Celecui, El Tigre y El Napi; a los 2°30’41’’N, 77°41’53’’W. En la localidad de Sangaral la vegetación predominante es de bosques de colinas y terrazas; igualmente, se puede observar un mosaico de parches de bosque, cultivos y zonas mineras. El clima de la localidad es cálido y húmedo, en donde la influencia del rio Napi ocasiona en la temperatura descensos hasta 19°C. La temperatura promedio anual es de 26.1ºC. La humedad relativa promedio anual es de 88.2%. Está ubicada a una elevación de 75 msnm. La Zona de Vida es bosque pluvial Premontano (bp-PM), con precipitación total anual entre 4000 y 8000 mm, temperatura media anual del aire entre 18 y 24ºC y potencial de evapotranspiración total anual entre 1000 y 1300 mm. Trabajo de campo El trabajo de campo se desarrolló entre febrero y junio de 2006, tiempo en el cual se realizaron cuatro visitas al área de estudio, con una duración de siete días cada una. Los muestreos se llevaron a cabo en horarios diurnos y nocturnos, con intensidades de ocho horas repartidas aleatoriamente durante el día. Los muestreos diurnos fueron distribuidos así: en las horas de la mañana de 7:00 am a 11:00 a.m. y en las horas de la tarde de 3:00 pm a 5:00 p.m., mientras que los nocturnos se realizaron desde las 7:00 pm hasta las 9:00 p.m.

Obtención de información biológica Se realizaron capturas manuales tras inspección en lugares de fácil acceso (caminos, bordes de quebradas, ramas, y otros) y en lugares de difícil acceso (enredaderas, bejucos, ramas altas de árboles, etc.). En el momento de la captura, a cada individuo se le tomó sus correspondientes datos de captura, luego se mantuvieron en bolsas de tela hasta su preparación. Los especimenes se sacrificaron tras aplicación de un anestésico (xilocaína); posteriormente se conservaron en formalina (formol 37 al 10%); luego los individuos fueron etiquetados y posteriormente conservados en etanol 70% en frascos de vidrio y depositados en la colección herpetológica de la Universidad Tecnológica del Chocó, Quibdó, Colombia. La identificación de las especies se realizó con las claves para escamados neotropicales de Peters y Orejas-Miranda (1970) y Peters y Donoso–Barros (1970). Obtención de información ecológica. La investigación involucró los aspectos siguientes: Hábitat ocupado por las especies: Este aspecto se desarrolló teniendo en cuenta los registros acumulativos de presencia o periodicidad de apariciones de las especies en los sitios de muestreo, siguiendo el método de búsqueda por encuentro visual (VES), estos establecidos como: Áreas abiertas Comprendió todo el conjunto poblacional como carreteras, sitios de cultivo, cercanías de asentamientos humanos, lugares de extracción maderera y minera, los cuales se encontraban rodeados por un alto porcentaje de cobertura vegetal. Área boscosa y parches de bosque Comprendió lugares caracterizados por presentar buen nivel de conservación, en donde se pudo evidenciar cobertura vegetal densa. Distribución espacial Se tuvieron en cuenta las siguientes variables: 1. posición vertical (altura con respecto al suelo o al agua), bajo las categorías: Suelo (0 cm), baja (<50cm), media (51-150cm) y alta (>150 cm). 2. Sustrato (sitio exacto de captura): hojas, ramas, piedras o formaciones sólidas, hojarasca, pasto, tallos y sustratos artificiales. Actividad horaria La actividad horaria se determinó mediante el registro de las horas en las cuales se capturaron las diferentes especies. Las horas de actividad se agruparon en las categorías: de 6:00 am – 6:00 pm, especies de actividad diurna; de 6:01 pm - 7:00 pm, especies crepusculares, y de 7:01pm– 10:00pm, especies de actividad nocturna. Endemismo: La identificación de posibles especies endémicas se realizó mediante la comparación del listado de especies registradas en este estudio, con la revisión bibliográfica de trabajos realizados en la región para el grupo faunístico.

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Estado de conservación de las especies Para determinar si las especies encontradas registraban algún grado de amenaza, se tuvo en cuenta si se encontraban registradas en la lista de Castaño (2002), en el Libro Rojo de especies de reptiles para Colombia. Variables ambientales Durante el trabajo de campo se tuvo en cuenta el registro de las siguientes variables: Precipitación, la cual se tomó de forma cualitativa bajo las categorías lluvia, llovizna, rocío, y ninguna; Brillo solar, el cual se registró cualitativamente como alto, medio y bajo. Análisis de datos Durante los muestreos se empleó el mismo modelo de tiempo y esfuerzo, con el propósito de estandarizar y cuantificar los resultados obtenidos. De tal manera, la riqueza y abundancia se tomaron como el número de especies y el número de individuos por especie, respectivamente, utilizando el índice de Margalef (Sánchez et al. 1995); la diversidad de la zona fue medida utilizando el índice de Shannon-Wiener (Baev y Penev 1995); la dominancia y equidad, entendida como la distribución de las especies en cada zona, se calculó por medio del índice de Simpson (Magurran 1988); todos estos cálculos se realizaron por medio del programa estadístico “PAST” versión 1.15 (Hammer y Harper 2003). RESULTADOS Y DISCUSIÓN Composición taxonómica de la comunidad de lagartos presente en las dos zonas de estudio Durante los cuatro meses de muestreo se aplicó un esfuerzo total de muestreo de 448 horas/hombre (hr/hombre), capturándose 207

individuos (ind), para un éxito de captura de 0.46 ind/hr/hombre. La efectividad de los muestreos para cada una de las zonas, medidas cualitativamente mediante curvas de acumulación de especies, no mostró una tendencia clara a estabilizarse, lo cual implica que el número de especies en las zonas podría ser mayor en posteriores investigaciones (Fig. 1). Se realizó un esfuerzo de 224 hr/hombre en cada zona de muestreo, para un éxito de captura de 0.60 ind/hr/hombre en la localidad de Angostura y 0.31 ind/hr/hombre en la localidad de Sangaral. Los 207 individuos registrados en este estudio se encuentran distribuidos en siete familias (Anguidae, Corythophanidae, Gekkonidae, Gymnophthalmidae, Hoplocercidae, Polychrotidae y Teiidae), 11 géneros y 17 especies. Estos datos superan el numero familias reportadas por la Universidad Tecnológica del Chocó et al. (1996); García y Murillo (2005), Dixon (1979); Sánchez et al. (1995), y Rengifo (2002). Adicionalmente, esta cifra supera el número de especies registradas en estudios realizados en otras zonas del departamento del Chocó, como son los aportes hechos por la Universidad Tecnológica del Chocó (1996) en el proyecto vial Río Pato, Río Baudó-Tribuga, e iguala tanto el trabajo realizado por Rengifo et al. (2002) en sólo una localidad del área total de la cuenca del río Cabi, como el de García y Murillo (2005) en el sotobosque de cuatro localidades de la cuenca del río Cabi. La alta diversidad registrada en este estudio puede deberse a la capacidad de adaptación a los diferentes hábitats y microhábitats que los organismos de este grupo desarrollaron en las zonas tropicales (Burger et al. 2004) (Tabla1). La familia más representativa en número de géneros fue Gekkonidae, con tres, seguida por Gymnophthalmidae y Corythophanidae, con dos cada una; mientras que las más ricas en número de especies fueron Polychrotidae, con cuatro, seguida por

Fig. 1. Curvas de acumulación de especies de Angostura y Sangaral, comunidades del Chocó biogeografico colombiano.

Species cummulative curve from Angostura and Sangaral communities of the Colombian biogeographic Choco.

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las familias Gekkonidae, Corythophanidae y Gymnophthalmidae, con tres especies cada una. Las familias restantes tuvieron un comportamiento discreto; lo que concuerda con lo registrado en los trabajos de Rengifo et al. (2002a) y García y Murillo (2005), quienes sostienen que el haber registrado un mayor número de géneros en la familia Gekkonidae puede deberse a varios factores: a su amplia distribución, a la capacidad de responder favorablemente a cambios en los hábitats y a su extraordinaria habilidad de explorar casi la totalidad del rango de variación del componente vegetal (hojarasca, troncos, ramas, hojas, arbustos y árboles.). De igual forma, concordamos con Hernández et al. (2001), quienes sostienen que el dominio de especies de la familia Polychrotidae puede deberse a que tanto para Colombia como para la Región Natural del Chocó colombiano, Anolis es el género más rico en especies del grupo de los lagartos, lo que posiblemente sea el resultado de una mayor dispersión de estas especies en los hábitats y microhábitats localizados en la regiones tropicales de Centro y Sudamérica. Las especies más abundantes en esta investigación fueron Basiliscus basiliscus, que representó el 14,49% (N=30) del total de especies registradas, seguido por Anolis granuliceps y Anolis maculiventris, con el 12,56 y 11,59%, respectivamente. Las especies restantes presentaron un comportamiento mucho más

discreto; aspecto similar al registrado por Molina et al.(2000) y Pleguezuelos y Feriche (2003). Estos autores afirman que las características de los hábitats y microhábitats de las regiones tropicales favorecen la dispersión de estos organismos, los cuales son ubicados normalmente explorando casi todo el rango de variación del componente vegetal (hojarasca, ramas, troncos, hojas, etc.), lo que facilita su observación. Por otro lado, para Hernández et al.(2001) y Ruiz y Ardila(1993), las especies que prefieren microhábitats más crípticos (hojarasca, cuevas, raíces, y troncos caídos) son mucho más difíciles de observar; tal es el caso de Leposoma rugiceps, Leposoma southi, Echinosauria horrida, Lepidoblepharis peracae y Diploglossus monotropis,de los cuales se obtuvieron bajos registros (Tabla1). En Angostura se registró un total de 136 individuos, distribuidos en siete familias, nueve géneros y 15 especies; siendo las familias Polychrotidae y Corythophanidae las más representativas en cuanto a número de especies. En cuanto a géneros, las familias Corythophanidae y Gekkonidae, con dos cada una, fueron las más representativas. En la comunidad de Sangaral se registró un total de 71 individuos, distribuidos en siete familias, diez géneros y 14 especies; allí sobresalieron las familias Polychrotidae, Gymnophthalmidae y Gekkonidae, con tres especies cada una.

TABLA 1. Composición taxonómica y abundancia de saurios presentes en dos zonas de bosque en el Chocó biogeográfico colombiano. Ang :Angostura, Sang: Sangaral, N: Abundancia total. TABLE 1. Taxonomic composition and abundance of sauria present in two forest zones of the Colombian biogeographic Choco. Zonas

Abundancia N

FAMILIAS

GENEROS

ESPECIES

Anguidae

Diploglossus

D. monotropis (Kuhl, 1820)

Corythophanidae

Basiliscus

B. basiliscus (Linnaeus,1758) B. galeritus (Duméril, 1851) C. cristatus (Merren, 1821)

25 12 2

5 0 0

30 12 2

Echinosauria

L. rugiceps (Cope, 1952) L. southi Ruthven et Gaige, 1924 E. horrida (Boulenger, 1890)

6 4 0

4 2 4

10 6 4

Gekkonidae

Gonatodes Lepidoblepharis Thecadactylus

G. albogularis (Bibron et Duméril, 1836) L. peraccae Boulenger, 1908 T. rapicauda (Houttuyn, 1982)

6 2 0

3 2 1

9 4 1

Hoplocercidae

Enyalioides

E. heterolepis (Bocourt, 1874)

Polychrotidae

Anolis

A. chloris chloris Boulenger, 1898 A. granuliceps Boulenger,1898 A. maculiventris Boulenger, 1898 A. norops notopholis Boulenger, 1898

6 18 15 9

4 8 9 0

10 26 24 9

Teiidae

Ameiva

A. ameiva (Linnaeus, 1758) A. anomala (Echteernacht, 1977)

11 9

8 7

19 16

136

207

Corythophanes Gymnophthalmidae

Leposoma

Ang

TOTAL

Sang

RÍOS et al. - LAGARTOS EN DOS LOCALIDADES DEL CHOCÓ COLOMBIANO

La composición de la comunidad de lagartos en las dos zonas de estudio no presentó diferencias marcadas; la alta similitud en cuanto a la composición taxonómica de las dos zonas se debe, posiblemente, según Castro-Herrera (1988), a que en las regiones tropicales la estructura vegetal es diversa, lo cual origina una gran variedad de microhábitats que posibilitan el hallazgo de un alto número de especies, las cuales pueden variar en el tiempo y espacio. Esto está de acuerdo igualmente con Burger et al.(2004), quienes sostienen que en las regiones tropicales los anfibios y reptiles pueden responder favorablemente a las diferencias en la estructura del hábitat, con base en su extraordinaria habilidad de adaptación y distribución, y en sus características poblacionales. Teniendo como base los resultados arrojados por el éxito de captura y los Índices de Diversidad, Dominancia, Equidad y Riqueza, realizados para las dos zonas de estudio, se puede resaltar que no se evidenció la dominancia de una especie en particular, pues se observó una distribución casi equitativa del número de especies registradas en este estudio; con unas pocas especies exclusivas: Anolis norops notopholis, Corytophanes cristatus, y Basiliscus galeritus), que sólo se registraron en Angostura; mientras que Echinosauria horrida y Thecadactylus rapicauda sólo se registraron en Sangaral. Desde un punto de vista global, aproximadamente el mismo número de especies ha sido encontrado en las dos zonas; no obstante, desde el punto de vista de la estructura de las poblaciones, el índice de diversidad de Shannon y el de dominancia de Simpson indican que la fauna de Angostura, con una dominancia de 0,903 y diversidad H’ = 2.49, es ligeramente más representativa que la de Sangaral, que posee una dominancia de 0.901 y diversidad H’= 2.45 (Tabla 2). Estos valores pueden ser relativos, debido a que las condiciones de precipitación presentes en los momentos de muestreos en Angostura afectaron de manera directa el éxito TABLA 2. Resultados generales de la comunidad de saurios presente en dos zonas de bosque en el Chocó Biogeográfico colombiano. Ang :Angostura, Sang: Sangaral. TABLE 2. General results of the community of sauria present in two zones of the Colombian biogeographic Choco. ZONAS

Ang.

Sang.

Éxito de Muestreo Éxito de Captura Familias Géneros Especies Abundancia (N) Abundancia (%) Riqueza Margalef Diversidad (H) Equidad

224 0.6 7 9 15 136 65.7 2.85 2.49 0.903

224 0.31 7 10 14 71 34.29 3.05 2.45 0.928

Anova por zonas

0,044

de captura; de igual forma, para Sangaral las condiciones del área muestreada se vieron visiblemente afectadas por el mantenimiento de grandes cantidades de parches de monocultivo que circundan la zona y que de igual manera alteraron los resultados obtenidos ya que, aunque el bosque cuenta con las características propias para la permanencia de algunas especies propias de este tipo de bosque, esta actividad crea una barrera para la distribución de gran cantidad de especies de lagartos. En consecuencia, la diversidad para estas zonas se ve relativamente dependiente de este tipo de agentes o factores. En relación a los resultados obtenidos para el análisis de varianza (ANOVA), la abundancia de la comunidad de lagartos en las dos zonas de estudio mostró diferencia significativa (P=0,044)(Tabla 2). En relación con la posición vertical o altura a la que fueron registradas las especies, diez especies se registraron en el suelo, de las cuales ocho son exclusivas, seguido por ocho especies en posición media; y en bajo y alta se registraron seis y una especie, respectivamente. Flores et al. (1995) y Valdespino (1998)sostienen que el alto número de especies de lagartos que ha sido registrado desplazándose por el suelo y en posición baja, puede deberse en gran parte a que la mayoría de las especies de este grupo encuentran en la hojarasca un microhábitat propicio para la consecución de alimento, independientemente de ser o no típicas de este tipo de sustrato. No obstante, esto contrasta con las afirmaciones de García y Murillo (2005), Vargas y Bolaños (1999), y Rengifo et al.(2002b, 2004), quienes sostienen que los lagartos en su mayoría son de hábitos arbóreos, en donde encuentran una mayor disponibilidad de alimentos y albergue que les sirve para refugio, camuflarse y escapar de sus predadores. Si se toma en cuenta el sitio exacto (sustrato) en donde se registraron las especies, la hojarasca (H) contó con 11 especies registradas (64%), de las cuales ocho son exclusivas de este tipo de sustrato, que fue el que mejor estuvo representado; seguido de las especies encontradas en árbol (individuos localizados en el tronco, ramas y hojas) y troncos caídos o en descomposición con siete (41.17%), siendo sólo cuatro especies exclusivas del sustrato árbol y tres en lo que a troncos en descomposición o caídos se refiere. El resto de las especies se registró en menor representatividad entre el pasto (P), cuerpos de agua (C. A) y sobre rocas (R) (Fig. 2). Basándonos en el patrón de actividad mostrado por los individuos, 16 especies, que representan el 89% del total, fueron registradas en horarios diurnos, siendo todas exclusivas de este tipo de actividad; mientras que dos especies, que representa el 11%, fueron registradas en horarios nocturnos, siendo la especie T. rapicauda exclusiva de actividad nocturna. El haber registrado saurios tanto en el día como en la noche, pero con mayor intensidad en horarios diurnos, tiende a estar de acuerdo con las afirmaciones hechas por Blaustein et al. (1994), quienes sostienen que los reptiles presentes en las selvas tropicales aprovechan horas del día para explorar habitats arbóreos, terrestres y acuáticos en busca de alimento y energía lumínica, pues son animales ectotérmicos; es decir, que su dinámica esta condicionada por fuentes externas de energía, pero que la composición de especies que utilizan estos microhabitats varía radicalmente entre el día y la noche.

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En cuanto a los hábitats ocupados, no se presentaron diferencias significativas, pues las áreas abiertas y boscosas, con 15 y 11 especies respectivamente, fueron las de mejor representación; mientras que la mayor diferencia se registró en las áreas de cultivos donde se registraron sólo siete especies, evidenciando un comportamiento mucho mas discreto. Esta situación es similar a la descrita por Castro-Herrera (1988), García y Murillo (2005), Rengifo et al. (2002b, 2004) y Rubbo y Kiesecker (2005), quienes sostienen que la preferencia de la mayoría de las especies de anfibios y reptiles hacia las áreas abiertas se debe posiblemente a que en este tipo de áreas los árboles, arbustos, formaciones herbáceas, la sobreposición de plantaciones de cultivos, etc., sirven de sustrato, suministro de alimento y apoyo necesario para el albergue de un considerable número de especies de este grupo. Cabe resaltar que se registraron especies que estuvieron presentes en un área específica, como es el caso de T. rapicauda, registrado sólo en áreas abiertas, mientras que Leposoma southi, E. horrida y C. cristatus, únicamente fueron localizadas en áreas boscosas; las especies restantes presentaron un patrón de actividad mucho más dinámico, localizándose casi en todo el rango de variación del componente vegetal.

Fig. 2. Representación grafica de la posición vertical y ubicación por sustratos de las especies registradas en dos zonas de bosque en el Chocó Biogeográfico colombiano. Graphic representation of the vertical position and location by sustrata of the recorded species in two forest zones of the Colombian biogeographic Choco.

La selección de áreas con diferentes grados de intervención (áreas abiertas, de bosque y de cultivo), logró la identificación de especies que pueden ser consideradas como posibles indicadoras de la calidad del hábitat o ambiente en el cual interactúan. En este sentido, de las 17 especies de saurios registradas, ocho especies, que representan el 47.05% del total, por localizarse frecuentemente en áreas abiertas y de cultivos, pueden ser consideradas como indicadoras de niveles altos de alteración del ecosistema. De igual forma, nueve especies, que representan el 52.94% del total, por ser registradas interactuando en áreas boscosas y parches de bosques, pueden ser consideradas como indicadoras de niveles medios y bajos de alteración del ecosistema. Es de resaltar que tres especies, que representan el 17.64% del total, por su notable asociación con ecosistemas netamente boscosos, pueden ser consideradas especies indicadoras de hábitats con niveles altos de conservación. Lo descrito anteriormente pone en evidencia que el aumento de registros de especies de lagartos desde las áreas boscosas hacia las áreas abiertas y de cultivos, muestra una tendencia de las especies por habitar lugares con niveles medios y altos de degradación. Esto concuerda con lo señalado por Hernández et al. (2001), quienes sostienen que este comportamiento se debe a dos factores: (1) que las especies encontradas se han adaptado a los cambios en la composición y estructura del bosque, logrando así una mayor distribución y ocupación de los diferentes habitats y microhabitats, y (2) que las especies encontradas son exclusivas de los diferentes hábitats o ecosistemas en los que fueron identificados, restringiendo su actividad a un hábitat en especifico. La actividad de la comunidad de lagartos registrados teniendo en cuenta algunas variables ambientales puede influir directamente sobre la dinámica de este grupo: la presencia o ausencia de precipitacion demostró que los lagartos son mucho más activos en ausencia de lluvia, pues el 54.10% de los individuos registrados se localizaron en tal condición. Esto último concuerda con lo observado por Rubio (1998), García y Murillo (2005), Mazerolle (2004) y Rengifo et al. (2002a,b; 2004): según la actividad diaria, los lagartos de actividad diurna son mucho mas activos cuando la intensidad lumínica es alta (promedios de temperatura entre 26 y 30ºC), pues el 49.27% del total de los individuos registrados, prefirieron este tipo de actividad. La fase de la luna demostró que lagartos que se registraron activos en horarios nocturnos, como es el caso de Gonatodes albogularis y Thecadactylus rapicauda, este último exclusivamente nocturno, son mucho mas activos cuando la luna se encuentra en cuarto menguante, pues el 2.89% del total de los individuos registrados prefirieron este patrón de actividad; seguido de luna nueva con el 1.44%, y en menor porcentaje la luna llena y creciente; comportamiento similar a los registrados por Castro-Herrera (com. pers.), García y Murillo (2005), Vargas y Bolaños (1999), Rengifo et al. (2002b, 2004) (Fig. 3). CONCLUSIONES Las especies Basiliscus basiliscus, Anolis granuliceps y Anolis maculiventris, fueron las especies más abundantes en los sitios muestreados, registrándose en casi todo el rango de variación del componente vegetal y a diferentes alturas. A nivel de géneros, la

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familia Gekkonidae, con tres especies, fue la más representativa; mientras que la familia Polychrotidae, con cuatro especies, fue la más diversa. La frecuencia de un mayor número de especies de lagartos ocupando principalmente microhábitats como la hojarasca, troncos y ramas caídas, se debe primordialmente a que, independientemente de ser típicos o no de este tipo de sustratos, los organismos encuentran en ellos gran disponibilidad de recursos tróficos y refugio, facilitando el mantenimiento de un considerable número de especies. Es clara la importancia de haber seleccionado áreas con diferentes grados de intervención antropogénica en este estudio, pues dio a conocer que 14 especies registradas interactuando con frecuencia en áreas abiertas y de cultivo, pueden ser consideradas indicadoras de hábitats con niveles medios y altos de degradación del ecosistema; lo mismo que tres especies registradas interactuando en áreas boscosas y parches de bosques, pueden ser consideradas indicadoras de áreas poco intervenidas. Es evidente que factores como la precipitación, luminosidad, y fase lunar, tuvieron incidencia en la composición taxonómica y dinámica de las comunidades de lagartos, pues se pudo comprobar que la fluctuación de alto a bajo y viceversa en el éxito de captura y observación de los organismos en las zonas estudiadas, estuvo condicionada por los cortos periodos de variación y/o inestabilidad en lo que a las variables ambientales en las regiones tropicales se refiere. REFERENCIAS Baev, P.V. y L.D. Penev. 1995. Program for calculating biological diversity parameters, similarity and niche overlap, and cluster analysis. Version 5.1. Pensoft Sofia-Moscow. 57 Pp. Blaustein, A.R. y D. Wake. 1995. Declive de las poblaciones de anfibios. Investigación y Ciencia 225:8-13. Blaustein, A.R., P.D. Hoffman, D.G. Hokit, J.M. Kiesecker, S.C. Walls y J.B. Hays. 1994. UV repair and resistance to solar UV-B in amphibian eggs: a link to population declines? Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 91:1791–1795. Burger, J., C. Jeitner, H. Jensen, M. Fitzgerald, S. Carlucci, S. Shukla, S. Burke, R. Ramos y M. Gochfeld. 2004. Habitat use in basking northern water (Nerodiasipedon) & Eastern garter (Thamnophis sirtalis) snakes in urban New Jersey. Urban Ecosystems 7(1):17-27. Castaño M., O.V. (ed). 2002. Libro Rojo de Reptiles de Colombia. Libros de especies amenazadas de Colombia. Instituto de Ciencias Naturales – Universidad Nacional de Colombia, Ministerio del Medio Ambiente, Conservación Internacional – Colombia. Bogotá, Colombia. Castaño, O., G. Cárdenas, E. Hernández y F. Castro. 2004. Reptiles en el Chocó biogeográfico. Pp. 277-324. In: O. RangelCh. (ed.). Colombia Diversidad Bioética.Tomo IV. Bogotá: Editorial Guadalupe Ltda.

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ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online)

HYLOSCIRTUS TIGRINUS MUESES-CISNEROS Y ANGANOYCRIOLLO, 2008: UNA ESPECIE AMENAZADA, CON COMENTARIOS SOBRE SU DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA E HISTORIA NATURAL JONH JAIRO MUESES-CISNEROS1, 2, 4, 5 E INGRID VANESSA PERDOMO-CASTILLO3, 4 Contratista DTP. Corporación para el Desarrollo Sostenible del Sur de la Amazonia (CORPOAMAZONIA). Fundación Sachamates, Sibundoy, Putumayo, Colombia. 3 Universidad de la Amazonía, Florencia, Caquetá, Colombia. 4 Fundación para la Investigación en Biodiversidad Amazónica, FIBA. Florencia, Caquetá, Colombia. 1 2

Resumen: Se presenta el estado actual del conocimiento de la rana atigrada Hyloscirtus tigrinus, con base en la información obtenida a partir de 32 exploraciones herpetológicas realizadas entre los años 2005–2009 en el Suroccidente de Colombia y Norte de Ecuador. La especie se detecta en seis de las 24 localidades muestreadas, cuatro de las cuales no habían sido reportadas previamente en la literatura. Se amplia el rango de distribución geográfica y altitudinal para la especie, se describe la variación de su coloración en vida y se realizan adiciones de información sobre su historia natural. Con base en la información obtenida proponemos la asignación de la categoría de En Peligro (EN) y como medida preventiva, la inclusión en la Categoría I del CITES. Esperamos que esta recopilación de información sea útil para conservar a esta hermosa rana y conservar los hábitats donde ella se distribuye. Palabras Clave: Hyloscirtus tigrinus, especie amenazada, biogeografía, conservación, Colombia. Abstract: J.J. Mueses Cisneros and I.V. Perdomo Castillo. “Hyloscirtus tigrinus Mueses-Cisneros and Anganoy-Criollo, 2008: A threatened species, with comments on its geographic distribution and natural history”. The current state of the knowledge of the tiger frog Hyloscirtus tigrinus is presented, on the basis of information obtained from 32 explorations carried out among the years 2005–2009 in Southwestern Colombia and Northern Ecuador. The species is reported in six of the 24 localities visited, four of them not reported previously in the literature. The range of geographical and altitudinal distribution for the species is extended. The variation in its life coloration is described, and additional information to its natural history is presented. On the base of the obtained information, we propose to assign the IUCN threat category of Endangered (EN) and the inclusion in the CITES Category I. We hope that this summary of information be useful to preserve this beautiful frog and the habitats where it is distributed. Keywords: Hyloscirtus tigrinus, threatened species, biogeography, conservation, Colombia.

INTRODUCCIÓN Colombia, con más de 732 especies, es uno de los países con mayor diversidad de anfibios en el mundo (Acosta-Galvis et al. 2006); sin embargo, es también uno de los países de Sur América con el mayor porcentaje de especies de anfibios en peligro de extinción (Young et al. 2004). A pesar de que existen especies amenazadas en todos los países de Sur América, éstas se concentran en dos áreas claramente distinguibles. La primera, incluye las Cordilleras Central y Occidental de los Andes colombianos y continúa al sur, en las Cordilleras Occidental y Oriental de Ecuador. La segunda se localiza en el bosque atlántico central de Brasil a lo largo de Serra do Mar, y está centrada en los estados de Río de Janeiro y sudeste de São Paulo (Young et al. 2004). En los Andes del suroccidente de Colombia habita la rana atigrada Hyloscirtus tigrinus, una especie que desde su descripción original los autores manifestaron su preocupación por el estado de conservación, debido al bajo número de individuos encontrados y 5

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: jjmueses@gmail.com

por las condiciones ambientales de las localidades; sin embargo, Mueses-Cisneros y Anganoy-Criollo (2008) y Montezuma y MuesesCisneros (2009), manifiestan que la información es aún reducida para establecer una categoría de amenaza para la especie. Desde el año 2005 hasta el momento, JJM y su equipo de colaboradores, desarrollaron una serie de muestreos en el suroccidente de Colombia y norte de Ecuador, en donde potencialmente se distribuye la especie. La información generada allí, sumada a la colaboración de varios colegas y/o amigos, quienes gentilmente suministraron sus datos y/o fotografías tanto de la especie como del lugar en donde fue detectada, nos permiten actualmente asignarle una categoría de amenaza, como uno de los primeros esfuerzos tendientes a la conservación de esta hermosa rana. Presentamos además, información actualizada sobre su historia natural, distribución geográfica y variación en la coloración. 93

Published / Publicado: 10 MAY 2011

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MATERIALES Y METODOS En todas las exploraciones se realizaron búsquedas libres, llegando hasta los ambientes en donde se sabía que es posible encontrar a esta especie (cursos y/o cuerpos de agua dentro de bosque). En algunos casos llegamos directamente a las localidades indicadas por algunos colegas. Utilizamos también la información obtenida a partir de exploraciones herpetológicas, como las realizadas en el norte de Ecuador, en donde el objetivo era caracterizar la fauna herpetológica (no necesariamente buscar a Hyloscirtus tigrinus); sin embargo, siempre se estuvo atento para llegar hasta los ambientes apropiados para esta especie. La información suministrada recoge datos entre el 2005–2009. Para la asignación de la categoría de amenaza se sigue las categorías propuestas por la UICN, versión 3.1 (UICN 2001). El área de ocupación de la especie se calculó mediante la utilización del programa ArcView 3.2, Extension Animal Movement SA v2.04beta; minimum convex polygon. Sistema de coordenadas UTM Z17. Las siguientes abreviaciones son usadas en el texto: ICN: Colección de anfibios, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia; PSO-CZ: Colección de Zoología, Universidad de Nariño, Pasto, Nariño; JJM: Número de campo de Jonh Jairo Mueses-Cisneros. RESULTADOS Se presenta información de 32 muestreos realizados en 24 localidades (Tabla 1), en los departamentos de Nariño, Putumayo

y Cauca–Huila (Colombia), y en la Provincia de Sucumbios, Cantón Sucumbios (Ecuador). Las localidades abarcan un rango altitudinal entre los 2146–4100 msnm. En total se invirtieron cerca de 368 horas/hombre de esfuerzo de muestreo, en las que se colectaron 49 especies de anfibios, algunas de ellas indescritas, y 611 individuos (Tabla 2). Se detectaron 12 individuos de Hyloscirtus tigrinus (más un ejemplar que aunque no fue verificado por nosotros, fue observado por uno de los biólogos que conoce la especie, y ha colaborado con nuestro estudio de la herpetofauna de este lugar desde el año 2000 (ver comentarios sobre distribución geográfica), los cuales se colectaron en nueve de los 32 muestreos realizados (28.1%) y en seis de las 24 localidades visitadas (25%). Distribución geográfica: La especie ha sido reportada únicamente en Colombia, en dos localidades en los departamentos de Nariño y Cauca–Huila, entre los 3060–3467 msnm (Mueses-Cisneros y Anganoy-Criollo 2008; Montezuma y Mueses-Cisneros 2009). Nuestros datos adicionan cuatro nuevas localidades, dos de ellas con ejemplares capturados (Departamento de Nariño), una con un ejemplar fotografiado pero no capturado (Departamento del Cauca–Huila) y una (Departamento del Putumayo) con un ejemplar observado (Fig. 1). Posterior a la descripción original de la especie, JJM fue informado del avistamiento de un ejemplar de H. tigrinus en el Departamento de Putumayo (localidad 18). El ejemplar fue observado por el botánico Mario Camilo Barrera en 1999, mientras

Fig. 1. Distribución geográfica de Hyloscirtus tigrinus en el Suroccidente de Colombia. Estrella: Localidad tipo; 1: Bajo Casanare (localidad 14); 2: Quebrada El Barbero (localidad 23); 3: Laguna de La Magdalena (localidad 9); 4: Termales de San Juan (localidad 24). 5: Valle de Sibundoy, sitio de observación en 1999 (localidad 18). Geographic distribution of Hyloscirtus tigrinus in Southwestern Colombia. Star: Type locality; 1: Bajo Casanare (locality 14); 2: Quebrada El Barbero (locality 23); 3: Laguna de La Magdalena (locality 9); 4: Termales de San Juan (locality 24); 5: Valle de Sibundoy, observation site in 1999 (locality 18)

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polinizaba algunas orquídeas. En marzo del 2009 visitamos el lugar donde Barrera observó este individuo, pero no detectamos ningún ejemplar. A pesar de ello, consideramos que la observación es bastante confiable, pues Barrera ha acompañado el trabajo con anfibios de JJM en el Valle de Sibundoy (Mueses-Cisneros 2005), conoce la especie en vivo y fácilmente puede diferenciar a esta llamativa rana de cualquier otra especie encontrada en la región; además, el sitio exacto indicado por el biólogo, coincide con el ambiente típico para el establecimiento de esta especie, por esta razón, nosotros reconocemos como válido este registro, a pesar de que haga falta un ejemplar voucher de esta localidad. A finales de 2008, Marvin Anganoy-Criollo detectó un macho adulto de H. tigrinus en las cercanías de Pasto (localidad 14); posteriormente visitamos esta misma localidad, logrando detectar dos nuevos ejemplares (Fig. 4G–J). Estos tres ejemplares representan el registro más al sur conocido para la especie, ampliando su rango de distribución en siete kilómetros en línea recta de la localidad tipo (Fig. 1). El 20 de septiembre de 2009, el botánico Bernardo Ramírez y Diego Macías Pinto de la Universidad del Cauca, detectaron y fotografiaron un ejemplar de H. tigrinus mientas desarrollaban un estudio botánico en el Parque Natural Nacional Puracé (Fig. 4N–O). Este ejemplar representa el registro más al norte conocido para la especie, ampliando su distribución en 50 km en línea recta de la localidad más al norte (Laguna de la Magdalena) conocida (Fig. 1). Igualmente, el registro de Valle

Fig. 2. Área de ocupación de Hyloscirtus tigrinus. Occupation area of Hyloscirtus tigrinus.

de Sibundoy disminuye su rango de distribución inferior de 3060 a 2720 msnm. El rango de distribución de la especie queda entonces comprendido entre 2720–3467msnm. Con base en la información obtenida se calcula que el área de ocupación para la especie es de 1154.35 km2 (Fig. 2). Historia natural: Hasta el momento es escasa la información que se conoce sobre la historia natural de la especie. Mueses-Cisneros y Anganoy-Criollo (2008) mencionan que Hyloscirtus tigrinus fue encontrada en un delgado curso de agua dentro de un pequeño parche de bosque altoandino, con una pendiente cercana a 40º (Fig. 3A–B). De los cinco ejemplares colectados en la localidad tipo, tres fueron encontrados en el día y dos en la noche. De los ejemplares colectados en el día, uno (el holotipo) fue detectado debajo de un tronco en contacto con un delgado curso de agua, el otro (ICN 53805) se encontró en la vegetación adyacente, mientras que el tercer ejemplar (PSO-CZ 1010) fue colectado por un campesino mientras abría una trocha. Los dos ejemplares nocturnos fueron capturados muy cerca del suelo, junto al cuerpo de agua. Cuatro de los cinco ejemplares se encontraron entre pringamozas, una planta urticante (Urtica sp.), pero se desconoce si existe alguna asociación como posible mecanismo de defensa contra predadores. Montezuma y Mueses-Cisneros (2009) reportan que en la Laguna de La Magdalena (Fig. 3C–D) la especie fue detectada en la orilla de la laguna, en el límite entre el suelo y el nivel del agua;

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Tabla 1. Localidades muestreadas durante el estudio en el suroccidente de Colombia y norte de Ecuador. Altura en metros sobre el nivel del mar. TablE 1. Localities sampled during the study from Southwestern Colombian and Northern Ecuador. Elevation in meters above sea level. #

Localidad

Altura

Coordenadas

1 2 3 4 5 6 7 8 9

Nariño, Municipio de Pasto, Vereda El Socorro, Reserva Natural Privada Castelví Nariño, Municipio de Pasto, km.13 carretera Pasto-El Encano Nariño, Municipio de Pasto, La Pastora Putumayo, Municipio de Santiago, Vereda Santa Clara, alrededores cabaña Corpoamazonía Putumayo, Municipio de Santiago, Páramo del Bordoncillo Putumayo, Municipio de Santiago, Vereda Santa Clara, Las Chorreras Putumayo, Municipio de Colón, Quebrada Afilangayaco, cerca de San Sebastián Putumayo, Municipio de Santiago, Vereda Vichoy, Nokanchipa, Reserva Natural Santa Lucía Cauca-Huila, entre San Sebastián (Cauca) y San Agustín (Huila), Laguna de La Magdalena, PNN Puracé Putumayo, Municipio de Colón, Bosque de Francisco Rivera, arriba de San Sebastián Ecuador, Provincia Sucumbíos, Cantón Sucumbíos, Parroquia El Playón de San Francisco, Recinto Cocha Seca, Laguna Negra Ecuador, Provincia Sucumbíos, Cantón Sucumbíos, Parroquia La Bonita, Alto La Bonita Putumayo, Municipio de Colón, Vereda La Rejoya, Primer Páramo Nariño, Municipio de Pasto, Corregimiento El Socorro, Vereda Bajo Casanare, Finca La Arrinconada Putumayo, Colón-Buesaco (Nariño), Tercer Páramo Putumayo, Colón, Vereda La Rejoya, Segundo Páramo Putumayo, Colón, Vereda La Rejoya, Reserva Natural Privada La Rejoya Putumayo, Colón, Vereda La Rejoya, Reserva Natural Privada La Rejoya (sitio de observación de H. tigrinus en1999) Putumayo, Santiago, Vereda Balsayaco, Alto Balsayaco, Sitio Buena Vista-El Salado Putumayo, Municipio de Santiago, Vereda Balsayaco, Reserva Natural Privada La Virginia, Familia Bernal Putumayo, Municipio de San Francisco, Vereda San José del Chunga, Finca La Paz, Propiedad de Luciano Salcedo Putumayo, Municipio de Santiago, Vereda Vichoy, Reserva Natural Buenoy Nariño, Pasto, Quebrada El Barbero, Km 16, vía Pasto-El Encano Cauca-Huila, Municipio de Puracé, PNN Puracé, Termales de San Juan

3074 2825 3227 2820 3190 2800 2351 2477 3467

01º10’40.5”N 77º08’52.1”W 01º11’55.30”N 77º12’48.49”W 01º10’27.34”N 77º11’06.49”W 01º08’46.68”N 77º04’16.79”W 01º08’31.8’’ N 77º05’45.8’’W 01º08’42.25”N 77º04’13.85”W 01º12’24.6”N 076º58’24.9”W 01º10’19.7’’N 77º00’24.2’’W 01º55’40”N 76º35’8”W

2450 3400–4100

01º12’30,4’’N 76º 58’23.5’’W 00º06’44.1”N 77º40’12.5”W

2600–3000 2744 3115

00º09’18.0”N, 77º35’12”W 01º13’55.1’’N 76º59’18.9’’W 01º07’10.8”N, 077º13’59.2”W

2707 2705 2716 2720

01º15’03.3’’N 77º 00’01.6’’W 01º14’30.5’’N 76º 59’44,6’’W 01º13’ 56.4’’N 76º 59’58.0’’W 01º13’53.0”N 076º59’51.1”W

2333 2146

01º06’ 01,1’’N 76º53’42.9’’W 01º07’ 03,9’’N 76º57’34.9’’ W

2303

01º07’46,9’’N 76º55’25,3’’ W

2373 3210 3100–3200

01º10’47.7’’N 77º00’06.2’’W 01º10’24.7’’N, 77º11’47.5’’W 02º20’N 76º17’W

10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24

un ambiente completamente diferente al encontrado en la localidad tipo. Bajo Casanare, Nariño (localidad 14), es un reducido relicto de bosque de aproximadamente 40 metros de longitud y tres a cuatro metros de ancho, al lado de un pequeño cuerpo de agua, rodeado por potreros y cultivos de papa (Fig. 3E–F). La escasa vegetación que queda en este lugar es similar a la encontrada en la localidad tipo, sólo que menos densa. El ejemplar fotografiado de Termales de San Juan, Cauca, fue encontrado dentro de una bromelia a 2 metros de altura del suelo, en un arbusto sobre una zona de pajonales inundada (Fig. 3G). Aunque este hábitat es similar al encontrado en la Laguna de La Magdalena, este microhábitat no había sido reportado antes en la literatura. Lamentablemente no se tiene registro fotográfico de la localidad Quebrada El Barbero (localidad 23), en donde Diego Martínez, de la Universidad de Nariño, detectó el ejemplar de H. tigrinus; sin embargo, a partir de los recorridos que hemos realizado entre Pasto y Valle de Sibundoy, podemos decir que el hábitat de esta localidad es similar al encontrado en la localidad tipo. Finalmente la localidad en la que en 1999 se observó un ejemplar de H. tigrinus en el Valle de Sibundoy (Fig. 3H–I) se caracteriza

por presentar un pequeño cuerpo de agua, con vegetación típica de bosque de niebla. En cuanto a la especie, hasta el momento no se ha detectado ni renacuajos ni ejemplares en amplexus, tampoco se han encontrado machos activos, por lo que su canto de advertencia se desconoce. En febrero de 2009, JJM escuchó a casi 300 metros de distancia de la localidad tipo, un canto similar al de Hyloscirtus lindae (una especie bastante común en la región del Valle de Sibundoy), pero no pudimos registrar su canto porque el ejemplar no volvió a vocalizar. Los machos adultos encontrados al igual que los paratipos, presentan excrecencias nupciales no pigmentadas. Coloración en vida: Hasta el momento, los 12 ejemplares conocidos de la especie muestran tres morfos diferentes, y pequeñas variaciones dentro de ellos. La variación además del diseño, incluye cambios en la coloración. Las Figs. 4A–C, 4G–H, muestran el morfo descrito para el holotipo, el cual asemeja a un tigre (Panthera tigris), razón por la cual se le dio este nombre. El diseño consiste de un dorso amarillo verdoso, con barras negras transversas que se extienden hasta

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la región ventral, miembros posteriores y anteriores. Las manchas negras cefálicas son de forma irregular y cortas. Flancos corporales y cefálicos blanquecinos a grises. Axilas, ingles, partes ocultas de los muslos y zancas con manchas amarillo a amarillo naranja que pueden ser visibles ventralmente. Manos y pies dorsalmente con un leve tono blanquecino, principalmente sobre las falanges. Pecho y vientre mayormente negro. Gula con manchas irregulares blancas, gris o gris verde. Ocho ejemplares presentan una leve variación de este patrón (Figs. 4D–F, 4I–L), en donde la tonalidad puede ser un poco más verde y las manchas negras cefálicas y dorsales, llegan a ser reducidas o a manera de rectángulos (Fig. 4I). Ventralmente varía desde mayormente negro hasta manchado de negro y grisblanquecino, y la región gular con manchas irregulares de blanco y negro, hasta manchas a manera de rayas delgadas paralelas (Fig. 4L).

El ejemplar de Laguna de La Magdalena (Fig. 4M) representa el morfo más reticulado de todos los especímenes conocidos hasta el momento; aunque también el tono es mucho más amarillo que los ejemplares de Nariño. Finalmente, el ejemplar fotografiado de Termales de San Juan (Fig. 4N–O), presenta una coloración, no conocida anteriormente para la especie. Este ejemplar es dorsalmente café, con manchas irregulares negras, algunas de ellas difuminadas. Línea media dorsal amarillo crema, que se extiende desde la punta del rostro hasta la cloaca. Miembros anteriores y posteriores dorsalmente del mismo color del dorso. Partes ocultas de axilas, ingles, muslos, zancas, y dedos, manchadas de amarillo. Flancos cefálicos y corporales blanquecinos. Existe, además, variación en la coloración del iris, el cual es gris con reticulaciones negras, pupila y reborde negro, tal como se observa en el holotipo (Fig. 5A) o como en uno de los paratipos

Fig. 3. Aspecto general de algunas localidades en las que Hyloscirtus tigrinus ha sido detectada hasta el momento. A–B: Localidad tipo; C–D: Laguna de La Magdalena; E–F: Bajo Casanare; G: Termales de San Juan; H–I: Valle de Sibundoy. Fotos: A–B, E–F, H–I: J.J. Mueses-Cisneros; C–D: Mario Montezuma; G: Bernardo Ramírez. General aspect of some localities where Hyloscirtus tigrinus has been detected. A–B: Type locality; C–D: Laguna de La Magdalena; E–F: Bajo Casanare; G: Termales de San Juan; H–I: Valle de Sibundoy. Photos by: A–B, E–F, H–I: J.J. Mueses-Cisneros; C–D: Mario Montezuma; G: Bernardo Ramírez.

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Fig. 4. Aspecto general de Hyloscirtus tigrinus. A–C: Holotipo, ICN 53804, Reserva Natural Castelví, Nariño; D–E: Paratipo ICN 53805, Reserva Natural Castelví, Nariño; F: Paratipo ICN 53806, Reserva Natural Castelví, Nariño; G–H: JJM 2264, Bajo Casanare, Nariño; I–J: JJM 2265, Bajo Casanare, Nariño; K–L: ejemplar fotografiado y liberado, Reserva Natural Castelví, Nariño; M: ICN 54635, Laguna de La Magdalena, Cauca; N–O: Ejemplar fotografiado y liberado, Termales de San Juan. Fotos: A, C, D–E: Belisario Cepeda-Quilindo; F: Thomas Maren; M: Francisco José López-López; N–O: Diego Macías Pinto; B, G–L: J.J. Mueses-Cisneros. Hyloscirtus tigrinus. A–C: Holotype, ICN 53804, Reserva Natural Castelví, Nariño; D–E: Paratype ICN 53805, Reserva Natural Castelví, Nariño; F: Paratype ICN 53806, Reserva Natural Castelví, Nariño; G–H: JJM 2264, Bajo Casanare, Nariño; I–J: JJM 2265, Bajo Casanare, Nariño; K–L: photographed and liberated specimen, Reserva Natural Castelví, Nariño; M: ICN 54635, Laguna de La Magdalena, Cauca; N–O: Photographed and liberated specimen, Termales de San Juan. Photos by: A, C, D–E: Belisario Cepeda-Quilindo; F: Thomas Maren; M: Francisco José López-López; N–O: Diego Macías Pinto; B, G–L: J.J. Mueses-Cisneros.

J.J. MUESES-CISNEROS y I.V. PERDOMO-CASTILLO - Hyloscirtus tigrinus: una especie amenazada

(Fig. 5B); crema con densas reticulaciones negro, pupila y reborde negro como en el ejemplar de Laguna de La Magdalena (Fig. 5C); o crema con delgadas reticulaciones negras, pupila y reborde negro como en el ejemplar de Termales de San Juan (Fig. 5D). Amenazas para la especie: Una de las principales amenazas para la especie es la destrucción de sus hábitats. La localidad tipo enfrenta problemas de agricultura y principalmente ganadería, hecho que se observa en la extensión de los potreros, los cuales llegan a tan sólo 20 metros del sitio donde se colectaron los ejemplares (Fig. 3A). Laguna de La Magdalena enfrenta problemas de basura generada por las actividades de turismo (Montezuma y Mueses-Cisneros 2009). En Bajo Casanare el delgado parche de escasos arbustos en donde se encontraron los ejemplares, se encuentra rodeado de potreros y cultivos de papa; además, enfrenta problemas de contaminación con agroquímicos. En esta localidad encontramos 25 bolsas de fungicidas y algunos tarros de insecticidas (Fig. 6A–D), los cuales caen directamente al cuerpo de agua, poniendo en peligro el establecimiento de la especie, ya que

los ejemplares colectados estaban en contacto directo con el agua. Hasta el momento las poblaciones detectadas de esta especie son muy escasas y sólo se conocen pocos individuos por localidad (1–5 individuos); además, los sitios en donde ha sido observada la especie se encuentran aislados y no presentan continuidad. Aunque no se ha comprobado, hay dos amenazas que potencialmente pueden afectar a la especie. La presencia del hongo Batrachochytrium dendrobatidis en las poblaciones, el cual ha sido reportado en Ecuador (Ron y Merino 2000) y recientemente en Colombia (Ruiz y Rueda-Almonacid 2008; Velásquez-E. et al. 2008) y la emanación de cenizas volcánicas del Volcán Galeras; esta última es una sospecha de JJM que debe ser verificada, pues la desaparición de Atelopus aff. ignescens en el Valle de Sibundoy, coincidió con una erupción de este volcán en Marzo–Abril de 1993 (Mueses-Cisneros obs. pers.). Asignación de la categoría de amenaza UICN: Con la información disponible hasta el momento, hemos asignado una categoría de amenaza para la especie. Nosotros recomendamos considerar a

Fig. 5. Detalle del iris en Hyloscirtus tigrinus. A: Holotipo, ICN 53804, Reserva Natural Castelví, Nariño; B: Paratipo ICN 53806, Reserva Natural Castelví, Nariño; C: ICN 54635, Laguna de la Magdalena, Cauca; D: Ejemplar fotografiado y liberado, Termales de San Juan. Fotos: A: Belisario Cepeda-Quilindo; B: Thomas Maren; C: Francisco José López-López; D: Diego Macías Pinto. Details of iris in Hyloscirtus tigrinus. A: Holotype, ICN 53804, Reserva Natural Castelví, Nariño; B: Paratype, ICN 53806, Reserva Natural Castelví, Nariño; C: ICN 54635, Laguna de la Magdalena, Cauca; D: Photographed and liberated specimen, Termales de San Juan. Photos by: A: Belisario CepedaQuilindo; B: Thomas Maren; C: Francisco José López-López; D: Diego Macías Pinto.

100

HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):93-103

Hyloscirtus tigrinus como una especie En Peligro (EN) debido al areal pequeño (fragmentado en disminución o fluctuante) B1ab (iii, v). Así mismo, ya se ha mencionado anteriormente que los lugares de colecta son muy reducidos y aislados, y que con seguridad no permiten el establecimiento de poblaciones grandes; por esta razón, se estima que el número de individuos maduros en la población es menor a 250 individuos (D1). Categoría CITES: Igualmente consideramos que esta hermosa especie de rana fácilmente puede ser objeto de comercialización ilegal como mascota; por consiguiente sugerimos que, como medida preventiva, Hyloscirtus tigrinus sea incluida en el Apéndice I del CITES. Discusión Mueses-Cisneros (2005) reporta para el Valle de Sibundoy, un total de 32 especies (508 individuos), de las cuales 19 especies (331 ejemplares) fueron colectadas en su trabajo de campo realizado principalmente en enero de 2004, con un esfuerzo de muestreo de 198 horas/hombre. Nuestros datos para el Valle de Sibundoy

reportan 30 especies (146 individuos), capturados entre abril de 2007 y abril de 2009, con un esfuerzo de muestreo de 168 horas/ hombre. Aunque el número de especies detectadas en nuestro estudio es mayor al reportado por Mueses-Cisneros (2005), el número de individuos capturados (a pesar de que el esfuerzo de muestreo es menor) es bastante inferior a las colectas de 2004. Nuestra impresión es que en los últimos dos años, en el Valle de Sibundoy, las colectas han sido más escasas que en el 2004 (10–12 individuos promedio, para un esfuerzo promedio de 7–8 horas/hombre día); por esta razón, nosotros recomendamos que se continúe monitoreando las poblaciones de anfibios, no sólo en Sibundoy, sino en otras regiones del país, porque probablemente otras especies que no son tan llamativas como Hyloscirtus tigrinus, pueden estar también en algún grado de amenaza. AGRADECIMIENTOS Agradecemos a todos nuestros amigos y/o colegas que a lo largo de estos años acompañaron el trabajo de campo: A Marvin AnganoyCriollo, Erika Arturo, Mario Camilo Barrera, Mileidy Betancourth, Belisario Cepeda, Angélica Cuevas, Thomas Maren, Diana Lorena

Fig. 6. Residuos de agroquímicos encontrados en Bajo Casanare, Nariño (localidad 14). A–B: vista general, C: detalle de un fungicida y un insecticida (D). Fotos: J.J. Mueses-Cisneros. Residuals of pesticides found in Bajo Casanare, Nariño (locality 14). A–B: General view, C: detail of fungicide and an insecticide (D). Photos by: J.J. Mueses-Cisneros.

J.J. MUESES-CISNEROS y I.V. PERDOMO-CASTILLO - Hyloscirtus tigrinus: una especie amenazada

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Tabla 2. Colectas realizadas durante el estudio por los autores u otros colegas (*). H/Hom: Horas/Hombre, representa el esfuerzo de muestreo calculado en horas de trabajo por el número de colectores. Ind: Número total de individuos capturados u observados. Ma: machos adultos, Ha: Hembras adultas, Ju: Juveniles, Re: Renacuajos, Hue: Posturas. TablE 2. Collections carried out during the study by the authors or other colleagues (*). H / Hom: Hours/Man: sampling effort calculated in working hours by the number of collectors. Ind: Captured or observed individuals’ total number. Ma: Adult males: Adults females, Ju: Juvenile, Re: Tadpoles, Hue: Egg postures.

Fecha 2005*

20-sep-05

Localidad

Horas

H/Hom

Ind.

Hyloscirtus tigrinus

Gastrotheca orophylax

Pristimantis sp.

Pristimantis unistrigatus

Pristimantis leoni

Pristimantis sp. 1

Pristimantis sp. 2

Pristimantis sp. 3

Hyloscirtus tigrinus

Gastrotheca orophylax

Pristimantis unistrigatus

Pristimantis sp. 3

Pristimantis sp. 2

Pristimantis sp. 4

Pristimantis leoni

Pristimantis sp. 5

Gastrotheca orophylax

Cochranella posadae

Pristimantis leoni

Hypodactylus elassodiscus

Pristimantis sp. 6

Pristimantis sp.7

Pristimantis sp. 8

Pristimantis supernatis

Pristimantis thymelensis

Pristimantis sp. 9

Pristimantis sp. 10

Pristimantis sp. 11

Hyloscirtus lindae

Pristimantis colonensis

Hypodactylus elassodiscus

Pristimantis sp. 6

Hyloscirtus tigrinus

Hyloscirtus lindae

Osornophryne guacamayo

Pristimantis eriphus

Pristimantis w-nigrum

Hyloscirtus tigrinus

14-ene-07

0.5

14-ene-07

14-15-ene-07

03-abr-07

04-abr-07

04-abr-07 19-sep-2007

6 1

6 2

07-ene-08

10-ene-08

26-04-2008*

Colectas

1 11

1 1 1

Hue

102

HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):93-103

Fecha

12-sep-08

15-18-oct-2008

26-30-oct-2008

Localidad

2008*

03-ene-09

Horas

25.5

H/Hom

04-ene-09

24-ene-09

25-ene-09

14-feb-09

07-mar-09

Colectas

Ind.

Pristimantis w-nigrum

Pristimantis eriphus

Pristimantis petersorum

Pristimantis sp. 12

Pristimantis sp. 13

Osornophryne bufoniformis complex

Hypodactylus brunneus

Pristimantis buckleyi

Pristimantis chloronotus

Pristimantis gr. orcesi

Gastrotheca orophylax

Osornophryne sp.

152

Hyloscirtus cf. larinopygion

Pristimantis chloronotus

Pristimantis colonensis

Pristimantis leoni

Pristimantis ortizi

Pristimantis gr. unistrigatus 1

Pristimantis gr. unistrigatus 2

Pristimantis sp. (aff. petersorum)

Hyloscirtus tigrinus

Osornophryne guacamayo

Hyloscirtus lindae

Pristimantis unistrigatus

Pristimantis w-nigrum

Pristimantis buckleyi

Osornophryne bufoniformis

Pristimantis buckleyi

Hypodactylus brunneus

Hypodactylus sp.

Hyloscirtus tigrinus

Hue

1 1

1 2

Centrolenidae sp.

Hyloscirtus tigrinus

Pristimantis leoni

Pristimantis sp. 5

Pristimantis leoni

Gastrotheca orophylax

4 1

1 4 1

07-mar-09

Pristimantis leoni

07-mar-09

Gastrotheca orophylax

Pristimantis sp. 14

08-mar-09

Pristimantis leoni

J.J. MUESES-CISNEROS y I.V. PERDOMO-CASTILLO - Hyloscirtus tigrinus: una especie amenazada

Fecha

15-mar-09

16-mar-09

17-mar-09

15-abr-09

2009*

Localidad

Horas

H/Hom

Colectas

Ind.

Pristimantis sp. 16

Pristimantis zoilae

Pristimantis sp. 15

Pristimantis sp. 12

Caecilia orientalis

Pristimantis sp. 15

Pristimantis zoilae

Cochranella posadae

Pristimantis sp. 15

Pristimantis sp. 12

Pristimantis unistrigatus

Pristimantis w-nigrum

Gastrotheca orophylax

Hyloscirtus lindae

Pristimantis sp. 14

Hyloscirtus tigrinus

REFERENCIAS Acosta-Galvis, A.R., C. Huertas-Salgado y M. Rada. 2006. Aproximación al conocimiento de los anfibios en una localidad del Magdalena Medio (Departamento de Caldas, Colombia). Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 30(115):291–303. Mueses-Cisneros, J.J. 2005. Fauna Anfibia del Valle de Sibundoy, Putumayo-Colombia. Caldasia 27(2):229–242.

Hue

Cochranella posadae

Mora, Carol Sofía Narváez, Ernesto Pérez, Alejandra Solarte y Mario Humberto Yánez-Muñoz. Por suministrar información y/o fotografías de algunas capturas o avistamientos de la especie agradecemos a Marvin Anganoy-Criollo, Mario Camilo Barrera, Belisario Cepeda-Quilindo, Diego Macías Pinto, Thomas Maren, Diego Martínez, Mario Montezuma, Francisco López-López, Héctor Ramírez y Bernardo Ramírez. A Mauricio Ortega por su gentil colaboración en la elaboración de los mapas de distribución (Figs. 1–2). A Tatiana Díaz-Chaux y Alexis Calderón, por su ayuda logística durante nuestra estadía en Florencia. A Conservación Internacional Colombia y al programa de Becas para la Iniciativa de Especies Amenazadas IEA (convenios 046, 260, 519), por la financiación de las exploraciones en el suroccidente de Colombia. El trabajo en Ecuador se realizó con el apoyo de The Field Museum of Natural History of Chicago, quienes invitaron a JJM a hacer parte del grupo de investigadores encargados de realizar el Inventario Biológico y Social Rápido (IBR 21) sobre las cuencas de los Ríos Chingual y Cofanes.

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3 1

Mueses-Cisneros, J.J. y M.A. Anganoy-Criollo. 2008. Una nueva especie del grupo Hyloscirtus larinopygion (Amphibia: Anura: Hylidae) del Suroccidente de Colombia. Papéis Avulsos de Zoología 48(15):129–138. Montezuma, M.F. y J.J. Mueses-Cisneros. 2009. Amphibia, Anura, Hylidae, Hyloscirtus tigrinus: Distribution extension, first department record, Cauca and Huila, Colombia. Check List 5(2):243–245 + Errata. Ron, S.R., y A. Merino. 2000. Amphibian declines in Ecuador: overview and first report of chytridiomycosis from South America/ Declinación de anfibios en el Ecuador: información general y primer reporte de chytridiomycosis para Sudamérica. Froglog 42:2–3. Ruiz A. y J.V. Rueda-Almonacid. 2008. Batrachochytrium dendrobatidis and chytridiomycosis in anuran amphibians of Colombia. EcoHealth 5(1):27–33. UICN. 2001. Categorías y criterios de la lista roja de la UICN: Versión 3.1. Comisión de Supervivencia de especies de la UICN, UICN Gland, Suiza y Cambidge, Reino Unido. ii + 33pp. Velásquez-E., B.E., F. Castro, W. Bolívar-G. y M.I. Herrera. Infección por el hongo quitrido Batrachochytrium dendrobatidis en anuros de la Cordillera Occidental de Colombia. Herpetotropicos 4(2):65–70. Young, B.E., S.N. Stuart, J.S. Chanson, N.A. Cox y T.M. Boucher. 2004. Joyas que están desapareciendo: El estado de los anfibios en el nuevo mundo. NatureServe, Arlington, Virginia. 53pp.

http:/erevistas.saber.ula.ve/herpetotropicos

ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):105-106 105 B. Hilje y M. Yglesias - Agressive behavior in Oophaga pumilio Printed in Venezuela. All rights reserved Copyright © 2011 Univ. Los Andes

AGGRESSIVE NOCTURNAL BEHAVIOR IN THE STRAWBERRY POISON FROG OOPHAGA PUMILIO (SCHMIDT, 1857) (DENDROBATIDAE) BRANKO HILJE1,3 AND MARIEL YGLESIAS2 1 University of Puerto Rico, Department of Biology, Río Piedras, P.O. Box 23360, San Juan, Puerto Rico, 00931-3360. 2 Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza (CATIE), Turrialba, Costa Rica. Abstract: Territorial behavior in males of Oophaga pumilio has been reported as a defensive diurnal display of resident-intruder aggressive behaviors. We observed a previously undescribed nocturnal territorial behavior in a resident-intruder confrontation between two strawberry male frogs in Costa Rica. Such behavior was characterized by aggressive interactions and vocalizations that differ from those emitted during diurnal territorial displays. Key Words: Amphibia, Anura, defensive behavior, territoriality, vocalizations, Costa Rica. Resumen: B. Hilje y M. Yglesias. “Comportamiento agresivo nocturno en la ranita roja venenosa Oophaga pumilio (Schmidt, 1857)(Dendrobatidae)”. El comportamiento territorial entre machos de Oophaga pumilio ha sido reportado como un despliegue defensivo diurno de comportamientos agresivos entre residente e intruso. Observamos un comportamiento territorial nocturno, que no ha sido descrito previamente, entre dos machos de la ranita roja venenosa en Costa Rica. Este comportamiento se caracteriza por interacciones agresivas y vocalizaciones que difieren de aquellas emitidas durante el comportamiento territorial diurno.

Palabras Clave: Amphibia, Anura, comportamiento defensivo, territorialidad, vocalizaciones, Costa Rica. INTRODUCTION Oophaga pumilio is a small, red, diurnal frog found in leaf-litter on the Atlantic lowlands of Nicaragua, Costa Rica and Panama (Guyer and Donnelly 2004, Savage 2002)(Fig. 1). It usually occurs in a variety of habitats from abandoned anthropogenic open areas to undisturbed forests throughout its range (Donnelly 1989, Savage 2002). It is an abundant diurnal species and males show territoriality, actively defending territories against intruders (McVey et al. 1981, Pröhl 1997). Territorial defensive behaviors may occur at different times of the day and include energetically expensive displays (Gardner and Graves 2005). The territorial behavior of O. pumilio includes vocalizations and direct resident-intruder pinning, chasing, grappling, and tracking, among other antagonistic behaviors (Bunnell 1973, Savage 2002). Body postures such as elevation using the forelimbs and statue behavior are also present in malemale interactions (Baugh and Forester 1994). Resident frogs usually remove intruders by displaying greater aggressiveness (Baugh and Forester 1994, Savage 2002).

83˚59΄S) in La Selva Biological Station, Costa Rica. We observed a nocturnal fight between males starting at 20:08 h and ending at 21:43 h. The encounter started with both individuals emitting vocalizations. At first they were facing each other, separated by a few centimeters; then one individual (resident and intruder could not be identified) approached his opponent with several head bashes, making the other frog falling on his back. The abruptly collision of their heads did not include grasping each other’s limbs. After the first attack, one of them bounced back and their heads collided again. A few minutes later they assumed an amplexus-like position, with the pelvic region of the top specimen aligned with the head of the other. Both emitted vocalizations very different from those emitted during diurnal territorial displays. Vocalizations varied in pulse rate, length and frequency; presenting unusually lower pitches with high frequencies at the end of the vocalization instead of the regular pulse repetition. After a while, the individuals released each other and performed occasional leaps, one individual jumping from a perch to make the other fall on his back. Direct fighting occurred repeatedly intermittent with a few minutes in between. At 21:43 h the rain interrupted the encounter, and after three minutes of inactivity, one individual emitted a loud vocalization from a perch one meter above

UNDESCRIBED DEFENSIVE BEHAVIOR On 15 July 2003, we observed a previously undescribed territorial defensive behavior in Oophaga pumilio at El Surá Trail (10˚26΄N, 2

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: bhilje@yahoo.com

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Published / Publicado: 10 MAY 2011

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HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):105-106

ground. His opponent, presumably the intruder, did not respond and abandoned the territory. All antagonistic interactions occurred in a 1.5 x 1.5 m leaf-litter plot. Oophaga pumilio has been regarded as a strictly diurnal species (Guyer and Donnelly 2004, Savage 2002, Forester et al. 1993) and, to the best of our knowledge, this report seems to be the first nocturnal territorial antagonistic behavior ever reported for this taxon. Moreover, our observations radically differ from other territorial behaviors reported for the species (Baugh and Forester 1994); suggesting that there might be important variations in residentintruder interactions during antagonistic encounters related with different activity patterns. AKNOWLEDGEMENTS The authors would like to thank M. Barquero, S. Whitfield and S. Rifkin for their support, valuable comments, and English edition of the manuscript, and to two anonymous reviewers for comments on a preliminary version of this note.

FIG. 1. Adult male of Oophaga pumilio in the Sarapiquí region of Costa Rica. Photo by E. Arévalo. Macho adulto de Oophaga pumilio en la región de Sarapiquí, Costa Rica. Fotografía de E. Arévalo.

REFERENCES Baugh, J.R. and D.C. Forester. 1994. Prior residence effect in the poison-dart frog, Dendrobates pumilio. Behaviour 131:207–224. Bunnell, P. 1973. Vocalizations in the territorial behavior of the frog Dendrobates pumilio. Copeia 2(1973):273-284. Donnelly, M.A. 1989. Demographic effects of reproductive resource supplementation in a territorial frog, Dendrobates pumilio. Ecological Monographs 59(3):207-221. Forester, D.C., J.C. Cover and A. Wisnieski. 1993. The influence of time of residency on the tenacity of territorial defense by the dartpoison frog Dendrobates pumilio. Herpetologica 49(1):94-99. Gardner, E.A. and B.M. Graves. 2005. Responses of resident male Dendrobates pumilio to territory intruders. Journal of Herpetology 39(2):248-253. Guyer, C. and M.A. Donnelly. 2004. Amphibians and reptiles of La Selva, Costa Rica and the Caribbean slope: A comprehensive guide. University of California Press. United States of America. McVey, M.E., R.G. Zahary, D. Perry and J. MacDougal. 1981. Territoriality and homing behavior in the poison dart frog (Dendrobates pumilio). Copeia 1(1981):1–8. Pröhl, H. 1997. Territorial behavior of the strawberry dart frog, Dendrobates pumilio. Amphibia-Reptilia 18(4):437-442. Savage, J.M. 2002. The amphibians and reptiles of Costa Rica: A herpetofauna between two continents, between two seas. The University of Chicago Press. Chicago, Illinois, USA.

ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):107-109 107 J.S. Mendoza Roldan y M. Fernández Lucero - Ophiophagy in sympatric vipers Printed inpit Venezuela. All rights reserved Copyright © 2011 Univ. Los Andes

A PREY ITEM NOT PREVIOUSLY RECORDED FOR BOTHROPS ASPER: A CASE OF OPHIOPHAGY INVOLVING TWO SYMPATRIC PIT VIPER SPECIES JUAN SALVADOR MENDOZA ROLDAN1,2 AND MATEO FERNÁNDEZ LUCERO1 Museo de Historia Natural, Colección de Herpetología, Universidad de los Andes, Departamento de Ciencias Biológicas, Cra. 1A No. 18A-10, Edificio J, Piso 4, Bogotá, Colombia.

Abstract: We document the first record of viperid predation for Bothrops asper. The feeding event involved a neonate of this species and a neonate of Porthidium lansbergii, the prey item. We consider neonate viper ophiophagy in B. asper a density-dependent response, as has been shown in cannibalistic events. High neonate abundance during common parturition dates makes encounters of both species likely to occur. Although we consider this feeding behavior as opportunistic, its true frequency in nature is unknown. Key Words: Serpentes, Viperidae, ecology, diet, feeding habits, Porthidium lansbergii, Colombia. Resumen: J.S. Mendoza Roldan y M. Fernández Lucero. “Una presa de Bothrops asper no reportada previamente: un caso de ofiofagia que involucra dos especies simpátricas de víboras”. Documentamos el primer registro de depredación de vipéridos por Bothrops asper. El evento de alimentación involucró un neonato de esta especie y un neonato de Porthidium lansbergii, la presa. Consideramos que la ofiofagia en B. asper es una respuesta denso-dependiente, como se ha descrito en eventos de canibalismo. Abundancias elevadas de neonatos durante las fechas de nacimientos comunes para ambas especies, facilita el encuentro entre ellas. Aunque consideramos este comportamiento alimentario como oportunista, su frecuencia verdadera en la naturaleza es desconocida.

Palabras Clave: Serpentes, Viperidae, ecología, dieta, hábitos alimentarios, Porthidium lansbergii, Colombia. INTRODUCTION The diet of the pit viper Bothrops asper (Garman, 1883) has been characterized by various authors. Prey items include a great diversity of vertebrates such as mammals, anurans, birds, lizards and fishes (Boada et al. 2005, Martins et al. 2002). Snakes such as Tantilla melanocephala (Linnaeus, 1758), Ninia atrata (Hallowell, 1845), Leptodeira annulata (Linnaeus, 1758), Atractus torquatus (Duméril, Bibron et Duméril, 1854), and other unidentified colubrids, have been found in B. asper and B. atrox stomachs (Campbell and Lamar 2004). Cannibalism has been documented in juveniles and neonates of B. asper, and observations made in captivity show that intra specific ophiophagy is a common event between newborn siblings (Campbell and Lamar 2004, Egler et al. 1996). Low-prey density, high conspecific abundance, starvation, and poor kin recognition, have been considered causes of this type of feeding behavior in snakes (Polis et al. 1985, Pernetta et al. 2008, Engeman et al. 1996). Herein we report a prey item not previously recorded for Bothrops asper, being the first record of pit viper ophiophagy in this species.

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: viperjuan@gmail.com

NEW PREY ITEM RECORD On 7 July 2007, at 19:00 h, a neonate Bothrops asper was captured during a night search held following the course of a small stream in the tropical dry forest reserve “Reserva Forestal Tierra Arena”, Vereda San José de Saco, Municipio de Juan de Acosta, in the departamento del Atlántico, Colombia. The specimen, having a total length of 381 mm, was sacrificed and deposited at the Museo de Historia Natural, Universidad de los Andes, Bogotá, Colombia, under the catalog number ANDES- R 170. In a later stomach content analysis performed by opening the stomach and intestines of this pit viper specimen, an undigested Porthidium lansbergii (Schlegel, 1841) neonate (ANDES- R 171), with a total length of 180 mm, was found (Fig. 1). Insect appendages belonging to small beetles (Coleoptera) and a pupa of an unknown fly (Diptera) where present in the hindgut of the snake, suggesting that an amphibian had been previously digested. This finding questions whether other vipers constitute a common prey in Bothrops asper diet or if this prey item may be only consequence of a casual opportunistic behavior.

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Published / Publicado: 10 MAY 2011

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DISCUSSION Boada et al. (2005) suggested that Bothrops asper is dominant over smaller and ecologically less versatile pit vipers, often displacing them by means of competitive exclusion. Porthidium lansbergii is also known as a versatile species with a wide range of trophic and ecological habits (Campbell and Lamar 2004), and tends to be a dominant snake in Northern Colombian dry forests wherever low densities of B. asper neonates and juveniles are found (Mendoza et al. 2008). Both neonates and juveniles of B. asper present, up to a certain degree, dietary and habitat overlap with all age-groups of P. lansbergii (Martins et al. 2001, Campbell and Lamar 2004). However, competition, differences in reproductive cycles, dial activity, microhabitat preferences, and behavior, may account for spatial and temporal segregation between both species (Campbell and Lamar 2004, Acuña and Escorcia 2005). Encounters between these two vipers are more likely to occur during common parturition dates (July and September), where both species show high neonate abundance in riparian forests (Acuña and Escorcia 2005, J.S. Mendoza unpublished data). Viper ophiophagy in B. asper neonates may be

attributed to a density-dependent response, as has been shown in other cannibalistic events by Polis et al. (1985) and Campbell and Lamar (2004). We have observed that, under natural conditions, the frequency of ophiophagy in B. asper is low, with snakes being one of its least representative prey items. The opportunistic nature of this feeding habit is suggested by a set of 40 prey items found in 50 B. asper stomachal contents where only 7.5% of total prey items were identified as snakes, comparable with the observations performed by Egler et al. (1996) in Bothrops atrox. The highly digested fragments of unidentified ophidians in this sample hinder calculations on the ophiophagy frequency of specific taxa. Our observations during an eight-months period on well-fed neonates of both species kept in captivity in a common enclosure, never evidenced predation events involving either species, suggesting the observed feeding behavior may be opportunistic in the wild. Additional field research on Bothrops asper ophidian preys from northern Colombian tropical dry forests is needed to reveal whether this feeding behavior is actually rare or more common than expected.

FIG. 1. Pitviper Bothrops asper neonate (right) besides its prey, a neonate Porthidium lansbergii. Note: Both specimens were photographed after being preserved through injection with formalin 10%, which distorted somehow their original shape; specially that of the P. lansbergii neonate. Neonato de la víbora Bothrops asper (derecha) al lado de su presa, un neonato de Porthidium lansbergii. Nota: Ambos ejemplares fueron fotografiados después de haber sido preservados tras inyección con formalina al 10%, lo que distorsionó algo su forma original; especialmente la del neonato de P. lansbergii.

J.S. Mendoza Roldan y M. Fernández Lucero - Ophiophagy in sympatric pit vipers ACKNOWLEDGMENTS We would like to thank Professors Emilio Realpe and Juan Manuel Renjifo; biologists Natalia Rodríguez Salcedo and Jaime Palacio Sierra, Dr. Santiago Madriñan and Mauricio Bernal at Museo de Historia Natural ANDES, for their many forms of support in the development of this note. Two anonymous reviewers made valuable comments that helped to improve the original manuscript. Enrique La Marca provided additional editorial comments. REFERENCES Acuña, J. and J. Escorcia. 2005. Estimación poblacional para la especie Bothrops asper en los relictos de bosque tropical alternohígrico presentes en el centro-occidente del Departamento del Atlántico. Tesis biólogo. Universidad del Atlántico – Facultad de Ciencias Básicas – Programa de Biología. Barranquilla, Atlántico, Colombia. 133 pp. Boada, C., D. Salazar, A. Freire Lascano and U. Kuch. 2005. The diet of Bothrops asper from the Pacific lowlands of Ecuador. Herpetozoa 18(1/2):77-83. Campbell, J.A. and W.W. Lamar. 2004. The Venomous Reptiles of the Western Hemisphere, Volume 1. Comstock Publishing Associates. USA. 962 pp. Egler, S.G., M.E. Oliveira and M. Martins. 1996. Bothrops atrox (Common Lancehead) foraging behaviour and ophiophagy. Herpetological Review 27(1):22-23. Engeman, R.M., G.H. Rodda, D.V. Rodriguez and M.A. Linnel.

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ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):111-113 111 D.M.S. S. Karunarathna y A.A. T. Amarasinghe - hemidactylus maculatusPrinted hunae predation in Venezuela. All rights reserved Copyright © 2011 Univ. Los Andes

HEMIDACTYLUS MACULATUS HUNAE (REPTILIA: GEKKONIDAE) PREYS ON BANDICOTA BENGALENSIS (MAMMALIA: RODENTIA) IN THE GALOYA NATIONAL PARK, SRI LANKA D.M.S. Suranjan Karunarathna 1,3 and A.A. Thasun Amarasinghe 2,3 1

IUCN – Sri Lanka Country office, No. 53, Horton Place, Colombo 7, Sri Lanka.

Taprobanica Nature Conservation Society, No. 146, Kendalanda, Homagama, Sri Lanka.

Abstract: The Spotted giant gecko, Hemidactylus maculatus hunae, is the largest gecko recorded in Sri Lanka and it is considered to be endemic of the island. There are few records of geckos feeding on vertebrates, and this is the first record of a gecko feeding on a rat species. More research is needed about the behaviour and other aspects of the biology of H. m. hunae. Key words: Spotted giant gecko, mole rat, predation, feeding behaviour, Sauria, lizard. Resumen: D.M.S. S. Karunarathna y A.A. T. Amarasinghe. “Hemidactylus maculatus hunae (Reptilia: Gekkonidae) depreda sobre Bandicota bengalensis (Mammalia: Rodentia) en el Parque Nacional Galoya, Sri Lanka”. El geco gigante manchado, Hemidactylus maculatus hunae, es el gecko de mayor tamaño registrado en Sri Lanka y es considerado endémico de la isla. Hay pocos registros de gecos que se alimentan de vertebrados, y este es el primer registro de un geco alimentándose de una especie de rata. Se necesita más investigación acerca del comportamiento y otros aspectos de la biología de H. m. hunae. Palabras Clave: Geco gigante manchado, rata topo, depredación, comportamiento alimentario, Sauria, lagarto.

INTRODUCTION Forty two species or subspecies belonging to eight genera of geckos, family Gekkonidae, have been recognized from Sri Lanka and 31 (71%) of them are endemic to the island (Amarasinghe et al. 2009; Somaweera and Somaweera 2009). The gecko genus Hemidactylus comprises eight species or subspecies and the spotted giant gecko, Hemidactylus maculatus hunae, is an arboreal species found on granite caves, rock-out boulders, anthropogenic habitats and trees in the shaded areas in the dry and intermediate zones of Sri Lanka (Das and de Silva 2005, de Silva et al. 2004a). Hemidactylus maculatus hunae is the largest gecko in the country (Deraniyagala 1953). It is locally known as “Daventha Thith Hoona” (de Silva et al. 2004b) or “Thalagoi Hoona” (in Sinhala language) and attains a snout-vent length of over 120 mm and tail lengths of over 140 mm. This subspecies is considered endemic to Sri Lanka (Wickramasinghe and Somaweera 2008) and may be a distinct species (Amarasinghe et al. 2009). Hemidactylus m. hunae is often observed during the period 19:00-23:00 h and is exclusively nocturnal. Males, females and juveniles live in the same habitats. Hemidactylus m. hunae is highly carnivorous and mainly feeds on invertebrates, especially insects. However, H. m maculatus actively preys on small vertebrates such as geckos, skinks, agamid lizards,

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small birds and small mammals (“All these records are from India”; Daniel 2002). Here we report, with photographic evidence, the feeding habit of H. m. hunae, while predating on a pest rat species. OBSERVATION Observations were made on 8 of August 2009 in the ‘Makarae’ (=Dragon Mouth), Galoya National Park (112 m elevation; 07°11’44.88”N, 81°26’13.81”E, Fig. 1) in Monaragala District of Uva Province, Sri Lanka. Observations were made without disturbing the gecko. A mature male H. m. hunae (approx. 300 mm in total length) was observed from a distance of 2 m at 22:10 h on a large rock boulder (4 m height and 6 m wide). It then moved slowly to the forest floor where there were two small rat holes nearby, one belonging to an antelope rat (Tatera indica) and the other to a mole rat (Bandicota bengalensis). After about 20 minutes, we heard a small noise – ‘crivk crivk crivk’. At this time the gecko quickly came out of the mole rat hole with a juvenile mole rat (5 cm long) in its mouth (Fig. 2). Then the gecko dashed the prey three times on the granite rock wall and repeated this action eight to ten times. It then swallowed the prey head first at about 22:45 h. After five minutes, the gecko immediately retreated

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Batuwita, S. and M.M. Bahir. 2005. Description of five new species of Cyrtodactylus (Reptilia: Gekkonidae) from Sri Lanka. Raffles Bulletin of Zoology, Supplement 12:351-380. Daniel, J.C. 2002. The Book of Indian Reptiles and Amphibians. Bombay Natural History Society and Oxford University Press, Oxford. Das, I. and A. de Silva. 2005. A photographic guide to the snakes and other reptiles of Sri Lanka. New Holland Publishers (UK) Ltd., London. Dattarti, S. 1984. Predation on a sympatric species by Hemidactylus leschenaultii (Sauria: Gekkonidae). Journal of Bombay Natural History Society 81(2):484. Deraniyagala, P.E.P. 1953. A Colored Atlas of Some Vertebrates from Ceylon. Tetrapod Reptilia. Vol. 2. National Museums of Sri Lanka, Colombo. de Silva, A. 2006. Current status of the reptiles of Sri Lanka. Pp. 134-163. In: C.N.B. Bambaradeniya (ed.). Fauna of Sri Lanka: Status of Taxonomy, Research and Conservation. IUCN Sri Lanka, Colombo. de Silva, A., R.P.V.J. Rajapakse, A.M. Bauer, W.M.J. de Silva, C.C. Austin, S. Goonewardene, Z. Hawke, V. Vanneck, A.

Fig. 1. Habitat of the spotted giant gecko in Galoya National Park, Sri Lanka. Hábitat del geco gigante manchado en el Parque Nacional Galoya, Sri Lanka.

back to a fracture of the rock boulder. No additional observations of predation on this rat species by Hemidactylus maculatus hunae were recorded. However, Dattarti (1984), Kannan and Krishnaraj (1988), Somaweera (2005) and Sumithran (1982) reported Hemidactylus leschenaultii preying on a rat, gecko, skink and a colubrid snake. In most cases, Bandicota bengalensis is considered a pest species in croplands and home gardens and it also causes public health problems in Sri Lanka. This rat species has successfully adapted to the urban habitat in many countries, including India, Pakistan, Indonesia, Thailand and Malaysia (Groves 1984). ACKNOWLEDGEMENTS The authors would like to thank Dilshad Jemzeed, Niranjan Karunarathna, Nadeesh Gamage and P.G.P. Prabhath (DWC) for the various help during the observation. Finally, we wish to thank Mendis Wickramasinghe (HFS), Nayanaka Ranwella and Kelum Manamendra-Arachchi (WHT) for their help. REFERENCES Amarasinghe, A.A.T., A.M. Bauer, I. Ineich, J. Rudge, M.M. Bahir and D.E. Gabadage. 2009. The original descriptions and figures of Sri Lankan gekkonid lizards (Squamata: Gekkonidae) of the 18th, 19th and 20th centuries. Taprobanica 1(2):83-106.

Fig. 2. The spotted giant gecko preys on juvenile mole rat. El geco gigante manchado depreda una rata topo juvenil.

D.M.S. S. Karunarathna y A.A. T. Amarasinghe - hemidactylus maculatus hunae predation Drion and M.M. Goonasekera. 2004a. First report of parasites of Hemidactylus maculatus hunae and Calodactylodes illingworthorum (Reptilia: Gekkonidae) inhabiting the Nilgala Fire Savannah, Sri Lanka. Lyriocephalus 5(1-2):199-205. de Silva, A., A. Bauer, C.C. Austin, S. Goonewardene, Z. Hawke, V. Vanneck, A. Drion, P. De Silva, B.J.K. Perera, R.L. Jayaratne and M.M. Goonasekera. 2004b. The Diversity of Nilgala Forest, Sri Lanka, with special reference to its herpetofauna. Lyriocephalus 5(1-2):164-182. Groves, C.P. 1984. Of mice and men and pigs in the Indo-Australian archipelago. Canberra Anthropology 7:1-19. Kannan, R. and R. Krishnaraj. 1988. An incidence of a gecko

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ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online) HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):115-117 115 P. Malonza and B.A. Bwong - life history notes on melanoseps loveridgei Printed in Venezuela. All rights reserved Copyright © 2011 Univ. Los Andes

LIFE HISTORY NOTES ON LOVERIDGE’S LIMBLESS SKINK MELANOSEPS LOVERIDGEI BRYGOO & ROUX-ESTÈVE, 1981 (SAURIA: SCINCIDAE: FEYLININAE) PATRICK K. MALONZA1,2 AND BERYL A. BWONG1 1

Section of Herpetology, National Museums of Kenya, P. O. Box 40658-00100, Nairobi, Kenya.

Abstract: Burrowing limbless and slender skinks of the genus Melanoseps have been assumed to be oviparous. Our field observations, however, indicate Melanoseps loveridgei from Kitobo forest is viviparous and has a litter size of three young. Key Words: Lizard, Melanoseps pygmaeus, viviparity, breeding, Reptilia, Kitobo forest, Kenya, Africa. Resumen: P. Malonza and B.A. Bwong. “Notas sobre historia natural del esquinco sin patas Melanoseps loveridgei Brygoo & Roux-Estève, 1981 (Sauria: Scincidae: Feylininae)”. Los esquincos fosoriales delgados y sin patas del género Melanoseps han sido considerados por muchos años como vivíparos. Nuestras observaciones de campo indican, sin embargo, que Melanoseps loveridgei de Kitobo forest es vivíparo y que tiene una camada de tres crías. Key Words: Lagarto, Melanoseps pygmaeus, viviparidad, reproducción, Reptilia, Kitobo forest, Kenia, África.

INTRODUCTION Melanoseps Boulenger, 1887 is an African genus of small and slender, shinny-bodied limbless skinks (see Spawls et al. 2002). Because of their burrowing habits, they are often overlooked and consequently their life style is virtually unknown and causes them to be regarded as rare where they occur. Six species are known from Eastern Africa with three regarded as endemic to Tanzania (e.g. Broadley and Howell 1991, Spawls et al. 2002, Broadley et al. 2006). There has been no past record of any Melanoseps species in Kenya. However, the first record was made in November 2005 by P.K. Malonza and G.J. Measey, and April 2006 by B.A. Bwong and G.J. Measey in Longo-mwagadi forest, Shimba Hills National Reserve (UTM: 546591; 9531127; altitude 396 m). We have assigned the species to Melanoseps pygmaeus Broadley, Whiting & Bauer, 2006. Later, a single specimen assignable to Melanoseps loveridgei Brygoo & Roux-Estève, 1981 was collected in Mt. Kasigau forest (UTM: 461005, 9577326; altitude 1095 m), Taita Hills by P.K. Malonza in April 2006, and further specimens of the same species were later collected in Kitobo forest (UTM: 9619706, 346407; altitude 737 m), Taveta in December 2007 and all the individuals accessioned (L/3104/1-14) and stored at National Museums of Kenya (NMK), Nairobi Herpetology collection. Melanoseps loveridgei is a wide-ranging fossorial savanna scincid lizard known from south-eastern Katanga in Democratic Republic of Congo, northern Mozambique, through eastern to northern Tanzania. M. loveridgei has been regarded to be

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polyphyletic and may reflect the presence of cryptic taxa. Its body is generally dark grey to black and of intermediate size in relation to other species (see Broadley et al. 2006). Initially all Melanoseps species were presumed to be oviparous (egg layers, see Spawls et al. 2002). However, recent reports from preserved specimens have hinted that some species may be viviparous (e.g., Broadley et al. 2006). We herein briefly provide novel data on the life history (ecological characteristics and breeding habits) of Melanoseps loveridgei based on field observations in Kitobo forest. MATERIALS AND METHODS Study area Field observations were done in Kitobo forest, a lowland forest (ca. 750 m a.s.l.) located about 10 km Southeast of Taveta town and Mt. Kilimanjaro in Taita-Taveta district, Kenya, Africa. Sampling Field work in the study area lasted five days from 7 to 11 December 2007. During this period the forest soils were relatively dry. Time limited search (TLS), a form of timed species counts (TSC) similar to those described by Karns (1986) and Sutherland (1996) was used to sample these limbless skinks. TLS were done randomly within the forest for one person hour. Intensive herpetofaunal sampling in all possible microhabitats involved turning over and

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digging within leaf litter, debris, decomposing tree stumps and logs using a jembe (metallic hoe) fixed on a long wooden handle. Voucher specimens were fixed in 10% formalin after being euthanized, while tissue samples were stored in absolute ethanol for future genetic analysis. Voucher specimens collected are deposited at National Museums of Kenya (NMK), Nairobi herpetological collection. GPS data were taken using a 12 channel Garmin® receiver. RESULTS Ecological characteristics In Kitobo forest, Melanoseps loveridgei was mainly found within decomposing logs, leaf litter and forest debris on loose soil. Within these microhabitats the species could only be detected through active digging and turning of debris. Otherwise, no individuals were found on the forest surface. Whenever uncovered, individuals immediately burrowed themselves inside the debris or soil making them hard to capture. The species was recorded on seven (58%) out of 12 TLS samples. In total, 14 individuals (juveniles and adults) were recorded making M. loveridgei the most abundant herp species detected in the forest during this period. Measurements of the preserved specimens (snout-vent- length and tail length are given in Table 1. In many cases, more than one individual was found in a single micro-habitat. Sundevall’s writhing skink Lygosoma sundevallii (A. Smith, 1849), Peter’s black Worm snake Leptotyphlops scutifrons merkeri (Werner, 1909) and Cape wolf snake Lycophidion capense (A. Smith, 1831) were found syntopically with M. loveridgei. Reproductive biology A gravid female (NMK-L/3104/1), total length 152 mm, was unearthed under decomposing log at around midday of 6th December, 2007. While being handled, it gave birth to a single

young (L/3104/2) on PKM’s hands (Fig. 1). At the same site, a recently born juvenile (L/3104/3), total length 74 mm, presumably from the same female, was collected as well. From these results it is shown that a recently born juvenile is about half (74:152) the size of an adult female. Later at the campsite, the same female gave birth to another young while being euthanized. Furthermore, in the lab, three fetuses were removed by dissection from the womb of another female (L/3104/9). DISCUSSION AND CONCLUSIONS From our observations we conclude that Melanoseps loveridgei prefers decomposing logs and debris as habitats and shelters. It is not necessarily solitary, as we always found more than one individual within one site. Elsewhere in Kenya, these kind of microhabitats also harbor other subterranean herpetofauna such as caecilian amphibians (see Malonza and Measey 2005, Malonza 2008) and reptiles such as blind snakes, worm snakes, burrowing skinks and worm lizards (Spawls et al. 2002). Their subterranean behaviour has given the impression that they are rare even in areas where they are locally abundant. This notion has also been the case for fossorial caecilians (Measey 2004). This is because they can only be sampled and quantified through active digging within their preferred microhabitats. Melanoseps loveridgei is a live bearing scincid lizard having a litter size of three young. However, it is possible that the litter size exceeds the one currently observed. Our findings conflict with earlier presumptions that certain members of Melanoseps are oviparous (e.g. Spawls et al. 2002). Presumably all Melanoseps species are viviparous. Our hypothesis would agree with Broadley et al. (2006) who recorded embryos or eggs containing advanced embryos in preserved specimens of Melanoseps ater (Günther, 1873), M. loveridgei, and M. pygmaeus.

TABLE 1. Measurements (in mm) of preserved specimens of Melanoseps loveridgei from Kitobo forest. NMK: National Museums of Kenya. TABLA 1. Medidas (en mm) de ejemplares preservados de Melanoseps loveridgei de Kitobo forest. NMK: National Museums of Kenya.

NMK number L/3104/1 L/3104/2 L/3104/3 L/3104/4 L/3104/5 L/3104/6 L/3104/7 L/3104/8 L/3104/9 L/3104/10 L/3104/11 L/3104/12 L/3104/13

L/3104/14

Field Number

PKM00702 PKM00703 PKM00704 PKM00687 PKM00686 PKM00682 PKM00776 PKM00789 PKM00685 PKM00792 PKM00807 PKM00790 PKM00684

PKM00791

Snout-vent- lengt

Tail length

Sex

116 44 56 80 110 118 105 116 114 45 88 97 110 115

36 15 18 30 30 tail cut tail cut tail cut 40 17 25 37 36

Female Juvenile Juvenile ---------Female? Female? ---------Female? Female Juvenile ------------------Female?

Female?

P. Malonza and B.A. Bwong - life history notes on melanoseps loveridgei

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REFERENCES

FIG. 1. Female Melanoseps loveridgei (L/3104/1) with a new born young (L/3104/2) in the field. Hembra de Melanoseps loveridgei (L/3104/1) con un neonato (L/3104/2) en el campo.

ACKNOWLEDGMENTS The National Museums of Kenya provided funds for our field work in Kitobo forest. Joash Nyamache, our research technologist, provided both field and lab assistance. We thank Johana Nusu, the Kitobo forest guard, for his invaluable assistance during field work.

Broadley, D.G. and K.M. Howell. 1991. A checklist of the reptiles of Tanzania, with synoptic keys. Syntarsus 1:1-70. Broadley, D.G., A.S. Whiting and A.M. Bauer. 2006. A revision of the East African species of Melanoseps Boulenger (Sauria:Scincidae:Feylininae). African Journal of Herpetology 55:95-112. Karns, D.R. 1986. Field Herpetology: Methods for the study of amphibians and reptiles in Minnesota. James Ford Bell Museum of Natural History, University of Minnesota, Occasional Paper 18:1-86. Malonza, P.K. 2008. Amphibian biodiversity in Taita Hills, Kenya. PhD Thesis. University of Mainz, Mainz, Germany. 163pp. Malonza, P.K. and G.J. Measey. 2005. Life history of an African caecilian: Boulengerula taitanus Loveridge 1935 (Amphibia: Gymnophiona: Caeciilidae). Tropical Zoology 18:49-66. Measey, G.J. 2004. Are caecilians rare? An East African perspective. Journal of East African Natural History 93:1-21. Spawls, S., K. Howell, R. Drewes and J. Ashe. 2002. A field guide to the reptiles of East Africa: Kenya, Tanzania, Uganda, Rwanda and Burundi. Academic Press, San Diego. Sutherland, W.J. (ed.) 1996. Ecological Census Techniques: A Handbook. Cambridge University Press.

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HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):119-126

ISSN 1690-7930 (Printed) ISSN 1856-9285 (Online)

HERPETOFAUNAL MORTALITY DUE TO VEHICULAR TRAFFIC IN THE WESTERN GHATS, INDIA: A CASE STUDY SUBRAMANIAN BHUPATHY 1, 4, GOPALAKRISHNAN SRINIVAS1, NATARAJAN SATHISH KUMAR1, THAMIZHARASU KARTHIK1, 2 and ASUPATHY MADHIVANAN1, 3 1

Sálim Ali Centre for Ornithology and Natural History, Anaikatty, Coimbatore, Tamil Nadu, India – 641108.

Present Address: Gujarat Institute of Desert Ecology, Bhuj, Gujarat, India -370 001.

Present Address: Wildlife Crime Control Bureau, 11, Air Cargo Complex, Sahar, Mumbai, India –400 099.

Abstract: We monitored the mortality of herpetofauna on a fortnightly basis along National Highway 220, which cuts across the Western Ghats, India,

during December 2006- November 2007. In all, 101 amphibians (3.5 amphibians/ 10km) belonging to six taxa and 78 reptiles (2.7 reptiles/ 10 km) of 23 taxa were found dead in 48 surveys. The mortality of amphibians during day and night was significantly different (Z= 3.12, n1= 24, n2= 24, P<0.01), whereas this was not so with respect to reptiles. The difference in the mortality of amphibians between seasons was not significant, but it was significant with respect to reptiles (Z= -1.188, n1= 24, n2= 24, p< 0.05). Overall, the road kills of amphibians were significantly correlated with that occurring in nearby forests (r = 0.67, n= 12, P< 0.01), but reptiles had no such relationship. The number of road kills of amphibians and reptiles on a monthly basis was not correlated with the intensity of vehicle plying on the road.

Keywords: Biodiversity hotspot, Asia, amphibians, reptiles, road kills. Resumen: S. Bhupathy, G. Srinivas, N.S. Kumar, T. Karthik y A. Madhivanan. “Mortalidad de herpetofauna debido a tráfico vehicular en los

Western Ghats, India: un caso de estudio”. Monitoreamos la mortalidad de herpetofauna sobre una base bi-semanal a lo largo de la Autopista Nacional 220 que atraviesa los Western Ghats, India, durante diciembre 2006- noviembre 2007. En total, 101 anfibios (3.5 anfibios/ 10km) pertenecientes a seis taxones, y 78 reptiles (2.7 reptiles/ 10 km) de 23 taxones fueron encontrados muertos en 48 muestreos. La mortalidad de los anfibios durante el día y la noche fue significativamente diferente (Z= 3.12, n1= 24, n2= 24, P<0.01), mientras que esto no fue así con respecto a los reptiles (Z= -1.188, n1= 24, n2= 24, p< 0.05). En total, las muertes por arrollamiento en anfibios tuvo una correlación significativa con aquella que ocurre en bosques cercanos (r = 0.67, n= 12, P< 0.01), pero los reptiles no tuvieron tal relación. El número de anfibios y reptiles atropellados en la carretera sobre una base mensual no estuvo correlacionados con la intensidad de vehículos en la carretera.

Palabras clave: “Hotspot” de biodiversidad, Asia, anfibios, reptiles, muertes por arrollamiento. INTRODUCTION Globally, transportation of materials and people, especially by road, has become one of the major modes of travel. Roads fragment habitats; and with the growing networks, animals are increasingly forced to cross roads during their daily activities and hence are often killed by vehicles (Hourdequin 2000). Roads cause direct mortality of animals during construction and vehicular movement, changes in animal behaviour, alterations in the physical and chemical environment, spread of exotic species and land use pattern by humans (Trombulak and Frissell 2000 and Shepard 2008). Monitoring roads that cut across forests provides information on richness and relative abundance of species occurring in the area (Heyer et al. 1994). Based on regular road cruising, Klauber (1939) prepared an inventory of nocturnally active snakes. 4

Send correspondence to / Enviar correspondencia a: bhupathy.s@gmail.com

Reports on the mortality of fauna due to vehicular traffic are available for various taxa; macro invertebrate soil fauna (Haskell 2000), herpetofauna (Rodsan and Lowe 1994, Fehrig et al. 1995, Gibbs and Shriver 2002, Andrews and Gibbons 2005, Glista et al. 2008, Elzanowski et al. 2009 and Langen et al. 2009), birds (Mumme et al. 2000) and mammals (Laurance et al. 2006). However, information in this regard is scanty in India (Gokula 1997, Vijayakumar et al. 2001, Sundar 2004, Das et al. 2007, Kannan 2007 and Rao and Girish 2007), and all these studies covered only one season or a few months. It is important to quantify the magnitude and the effect of vehicular traffic on faunal groups, which would help conserve them as various infrastructure projects, including roads, are planned to cater the growing needs of the country. 119

Published / Publicado: 10 MAY 2011

120

HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):119-126

As per the National Highway Authority of India, the country has the second largest road system in the world, which covers over 3.31 million kilometers including 26,697 km passing through wildlife habitats and forests (Rajvanshi et al. 2007). According to Rao and Girish (2007), in India, the total length of the road and number of motorized vehicles increased by about 10 fold (0.4 to 3.4 million kilometers and 0.3 to 3.0 million vehicles) during 1951- 2004. The Western Ghats, southwestern India, is one of the 34 Biodiversity Hotspots of the World (Mittermeier et al. 2005). Though the Western Ghats constitutes only 5% of the total land area of India, it harbors about 30% of India’s biological species (Rodgers and Panwar 1988). A total of 130 species of amphibians and 165 reptiles have been reported from this hill range (Das and Dutta 2006 and Das 1996). Several National and State Highways connect the Indian state of Kerala and Tamil Nadu cutting across the Western Ghats. However, impact of these and other proposed road networks on wildlife is poorly understood. In the present paper, we report the mortality of herpetofauna along National Highway 220, which cuts across the Western Ghats. METHODOLOGY The present study was conducted along a stretch of six kilometers (Fig. 1) of the National Highway (NH 220; 9º.36’N, 77º.10’E and 9º.37’N, 77º.11’E) between December 2006 and November 2007. Mountainous forests surround this road, which connects the Indian states Kerala and Tamil Nadu. It also connects Kumuly, a tourist spot and Sabarimala, a pilgrimage centre that attract a large number of visitors annually. This stretch of road was traversed fortnightly on foot once during morning (0600- 0800 hrs, Indian Standard Time) and evening (16001800 hrs) hours. All freshly killed animals found during 0600-0800 hrs were assumed to have been killed during the previous night and the others have been killed during the day. The dead animals were identified to species level, wherever possible, and removed from the road to avoid repeat count. Herpetofaunal abundance in the forests found 500m on either side of the road was assessed during dry (December -May) and wet (June - November) seasons using time constrained visual encounter survey (Heyer et al. 1994). The road

under this study was divided into six equal segments and each of them was surveyed for 40 man hours totaling 240 hours of search per season. All possible microhabitats such as leaf litter, trees, tree holes, fallen logs, boulders, crevices and water bodies were examined to locate herpetofauna. Traffic intensity was monitored around the clock counting vehicles that pass through a particular point on a monthly basis. A Mann-Whitney U-test was performed to test the difference between the mortality and abundance of herpetofauna in the environs between seasons, and mortality during the day and night. The Pearson correlation coefficient was used to find out the relation between number of road killed animals with vehicle intensity and number of road kills with the abundance of herpetofauna observed in the adjacent forests. RESULTS A total of 48 (24 morning and 24 evening) surveys were conducted along the six kilometer stretch of the road from December 2006 to November 2007. In all, 101 amphibians (3.5 amphibians/ 10km) belonging to six taxa and 78 reptiles (2.7 reptiles/ 10km) of 23 taxa were found dead during the fortnightly surveys. Among the six taxa of amphibians found dead, Indirana sp. contributed the most (47.52%) followed by Duttaphrynus melanostictus (41.58%). Higher number of amphibians was killed during wet season especially those belong to Indirana sp. (Table 1). Twenty three taxa of reptiles were found killed on the road during the sampling. The number of snake species found dead on the road was higher than that of the lizards (Table 2). However, many snake species were represented by singletons. Among reptile species that were killed, the snake Macropisthodon plumbicolor constituted the highest (15.38%) followed by the lizard Calotes calotes (11.54%). Of the 101 amphibians found dead, 89 (88.1%) were killed during night and the rest during day. In the case of reptiles, 50/78 mortalities occurred during night. Traffic intensity in 24 hour cycle was low during night (7147±595.58) compared to day (14630 ± 1219.17). The mortality of amphibians during day and night was significantly different (Z= 3.12, n1= 24, n2= 24, P<0.01), whereas this was not so with respect to reptiles.

TABLE 1. Mortality of amphibians during dry and wet seasons along the National Highway 220. Numbers within parentheses are relative abundances. TABLA 1. Mortalidad de anfibios durante las estaciones seca y lluviosa a lo largo de la Autopista Nacional 220. Números entre paréntesis son abundancias relativas.

Amphibian Species Duttaphrynus melanostictus Sylvirana temporalis Indirana sp. Polypedates pseudocruciger Rhacophorus malabaricus Sphaerotheca breviceps Total

Dry season

Wet season

Total

22 2 2 1 3 0 30

20 2 46 0 0 3 71

42 (41.58) 4 (3.96) 48 (47.52) 1 (0.99) 3 (2.97) 3 (2.97) 101

121

S. BHUPATHY et al. - HERPETOFAUNAL MORTALITY IN WESTERN GHATS

A higher proportion (70.3%, n= 101) of amphibians was killed during wet season compared to dry season. Of the six species of amphibians found dead during this study, Sphaerotheca breviceps was observed only during wet season and Polypedates pseudocruciger and Rhacophorus malabaricus were observed only during dry season (Table 1). Among the reptiles, a higher number (44/78) of them were killed during the dry season than during the wet season (Table 2). Of the 23 taxa found dead, 10 were observed in both the seasons, seven were restricted to the dry and six to the wet season. The difference in the mortality of amphibians between seasons was not significant, but it was significant with respect to reptiles (Z= -1.188, n1= 24, n2= 24, p< 0.05). Among the 11 species of amphibians recorded in forests adjacent to the road, Indirana sp. (39.85%), Fejervarya sp. (29.12%)

and Duttaphrynus melanostictus (12.64%) were common (Table 3). In both seasons, 261 amphibians (5.43/ 10 man hour effort) were observed using VES. Eight species of amphibians were common for both seasons, but number of amphibians observed varied greatly between season; 73 during dry and 188 in wet season (Table 3). In all, 507 reptiles (10.56/ 10 man hour) belonging to 21 species were observed during both seasons in the nearby forests (Table 4). The visual encounter surveys revealed the dominance of three species (by number); Cnemaspis mysoriensis (40.24%), Eutropis macularia (27.81%) and Psammophilus blanfordanus (11.41%). Eleven of them were observed in both seasons; five each exclusive to dry and wet seasons. Seasonal variations in the abundance of reptiles and amphibians observed in the forests were not significant. Overall, the road kills

TABLE 2. Seasonal variation in the mortality of reptiles along the National Highway 220. Numbers within parentheses are relative abundances. TABLA 2. Variación estacional en la mortalidad de reptiles a lo largo de la Autopista Nacional 220. Números entre paréntesis son abundancias relativas.

Reptile Species

Dry season

Wet season

Total

Calotes versicolor

6 (7.7)

Calotes calotes

9 (11.5)

Psammophilus blanfordanus

1 (1.3)

Chamaeleo zeylanicus

2 (2.6)

Eutropis macularia

3 (3.9)

Varanus bengalensis

3 (3.9)

Ramphotyphlops braminus

6 (7.7)

Uropeltis sp.

4 (5.1)

Eryx conicus

1 (1.3)

Ahaetulla nasuta

1 (1.3)

Ahaetulla pulverulenta

1 (1.3)

Boiga beddomei

1 (1.3)

Coelognathus helena

6 (7.7)

Macropisthodon plumbicolor

12 (15.4)

Oligodon arnensis

2 (2.6)

Ptyas mucosa

1 (1.3)

Bungarus caeruleus

3 (3.9)

Calliophis nigrescens

1 (1.3)

Daboia russelii

5 (6.4)

Echis carinatus

2 (2.6)

Hypnale hypnale

5 (6.4)

Unidentified gecko

1 (1.3)

Unidentified snake

2 (2.6)

Total

78 (100.00)

122

HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):119-126

FIG. 1. Map showing the study area, National Highway 220, India. Mapa que muestra el área de estudio, Autopista Nacional 220, India.

of amphibians had a significant correlation with those that occurred in nearby forests (r = 0.67, n= 12, P< 0.01). Reptiles had no such relation overall or seasonally. Amphibian kills were highly correlated with their abundance in the adjacent forests during wet season (r = 0.79, n= 12, P< 0.01), but it was not significant during dry season. The mean number of vehicles traveling on the road during this study was 1814.75/ 24 hours (day). Figure 2 provides data on the mean number of vehicles passing on a monthly basis, which showed that the intensity was higher during December (2908) and May (2482), but it was the lowest during September (1449). The mean herpetofaunal mortality was 7.55/ day (n=24). Herpetofaunal daily mortality was highest during November (31) and lowest in September (4). The mortality pattern of reptiles and amphibians differed; reptiles- maximum during January and February (5.5/ 24 hours) and minimum in September (1) and amphibians- the highest mortality during October (13.5) and the lowest during April, May, August and September (1/ 24 hours). The correlation between number of vehicles traveling on the road and mortality of both amphibians and reptiles was not significant. DISCUSSION A total of 23 taxa of reptiles have been observed during the fortnightly sampling covering all months of the year during this study. Mukherjee (2007) reported 33 species of reptiles in a study spanning for three years in Anaikatty Hills, Western Ghats and suggested road cruising as the best way to make an inventory/monitor reptiles compared

to other methods such as visual encounter survey, quadrat and transect. Road kills may indicate herpetofaunal diversity of the area (Hels and Buchwald 2001). However, the mortality of animals may depend on season, traffic density and behaviour of species involved. The edge of the road may support a greater variety of food items for some reptiles. Spellerberg (2002) reported higher abundance of a few species of spiders and insect along the edges of the road. Presence of breeding habitat and open patches near the road may enhance the herpetofaunal mortality especially in amphibians and lizards (Andrews and Gibbons 2005). In all, 3.5 amphibians/ 10km and 2.7 reptiles/ 10km were found dead during the present study. Mortality of herpetofauna reported from other parts of the Western Ghats are as follows: Anamalai (amphibians: 20/ 10km, reptiles: 4.3/ 10km; Vijayakumar et al. 2001; Study period: May-June 1998), Mudumalai (amphibians: 19/ 10km; reptiles: 8.3/ 10km; Boominathan 1999; December 1998- March 1999) and Anaikatti Hills (3.49 reptiles/ 10km; Mukherjee 2007; January 2003- December 2004). The present study augments the view of Sundar (2004) that amphibians are more susceptible to vehicular traffic. Amphibians constituted higher number of road kills compared to reptiles in the present study, which is similar to the earlier studies undertaken in the Western Ghats (see above). A higher number of amphibians and reptiles were killed during night despite relatively low vehicular traffic density. This could be related to higher nocturnal activity of many species of herpetofauna. For instance, species such as Bungarus caeruleus were killed

123

S. BHUPATHY et al. - HERPETOFAUNAL MORTALITY IN WESTERN GHATS

only during night confirming their restricted activity during night (Whitaker and Captain 2004). Insects may be attracted to the light post and or head lamps of the vehicles plying on the road, which may in turn attract insectivorous species of herpetofauna. Dodd et al. (1989) hypothesized that reptiles and amphibians are attracted to road to elevate their body temperature on cool nights following the sunny days, because the road surface remain warmer than the surroundings. Species that move frequently, especially snakes, are at the highest risk of mortality (Bonnet et al. 1999 and Roe et al. 2006) as their movement in relatively smoother surface may be difficult. Even though only fewer species of lizards were killed on the road compared to snakes, their number was higher. Higher number of openings in the canopy near the road might have enhanced the activity of lizards near roads. A higher number (72%) of amphibians was recorded during wet season, which could be due to the increased activity associated with breeding such as aggregation nearby puddles and dispersal of froglets. The present result augments the findings of Hels and Buchwald (2001) and Mazerolle (2004). However, mortality of reptiles was high during dry season, which may be due to their enhanced activity during this season as most of the reptiles in tropics begin reproductive activity prior to rain. However, a few taxa such as uropeltid snakes (Rajendran 1985, Kumara et al. 2000 and Vijayakumar et al. 2001) may differ from this general pattern. As in the present study, a higher proportion of road kills has been contributed by Indirana sp. and Duttaphrynus melanostictus (Vijayakumar et al. 2001 and Sundar 2004). The present study found no relation between number of reptiles found dead on the road and those found in adjacent forests. However, the number of amphibian kills had significant relationship to that found in the nearby forests (collectively and during the wet season).

This shows the influence of climate on the activity of amphibians. Six taxa of amphibians were found killed on the road by vehicles; among them Indirana sp. contributed the most (47.52%) followed by Duttaphrynus melanostictus (41.58%). However, forests found adjacent to the road had 11 species, and Indirana sp. (39.85%) Fejervarya sp. (29.12%) and Duttaphrynus melanostictus (12.64%) contributed the highest proportion of these. The discrepancy in the abundance of these species in the forests and road kill records (Table 1 and 3) could be due to variation in their activity, behaviour and spatial use. For instance, Fejervarya spp. are largely aquatic and their activity may be restricted around water bodies, and hence they were not found in the road kills. Similar to amphibians, several reptile species observed in the forests were not found in road kills and vice-versa. Various views are available on the relationship between traffic volume and mortality of herpetofauna. Smith and Dodd (2003) found no relationship between traffic volume and monthly road kill rate, which is similar to the findings of the present study. However, positive relationship between traffic volume and mortality of herpetofauna has also been reported (Amphibians: Fehrig et al. 1995, Hels and Buchwald, 2001 and Mazerolle 2004; Reptiles: Szerlag and McRobert 2006). Roads are essential for transportation of materials and people. However, in India, the impact of roads on wildlife is poorly understood, barring a few fragmentary data on select taxa. The impact of road network may be server on wildlife, especially on herpetofauna, which are relatively slow moving. Including the present study, the rate of reptile mortality ranged from 0.27/ day (this study) to 0.83/ day in Mudumalai (Boominathan 1999) in the Western Ghats (see above), and a moderate road kill rate of 0.55/ day would result in the mortality of 14700 reptiles/day in about 26697 km of National Highways that

TABLE 3. Abundance of amphibians in the forests adjacent to the National Highway 220 during dry and wet seasons as recorded by Visual Encounter Survey. Number within parentheses are relative abundances. TABLA 3. Abundancia de reptiles en los bosques adyacentes a la Autopista Nacional 220 durante las estaciones seca y lluviosa, según registros con el método de encuentros visuales. Números entre parentesis son abundancias relativas.

Amphibian Species Duttaphrynus melanostictus Euphlyctis cyanophlyctis Fejervarya sp. Sphaerotheca breviceps Silvirana temporalis Clinotarsus curtipes Indirana sp. Nyctibatrachus beddomii Nyctibatrachus aliciae Philautus sp. Polypedates pseudocruciger Total

Dry season 12 7 15 -19 -12 5 2 -1 73

Wet season 21 1 61 5 5 1 92 --2 -188

Total 33 (12.64) 8 (3.07) 76 (29.12) 5 (1.92) 24 (9.20) 1 (0.38) 104 (39.85) 5 (1.92) 2 (0.77) 2 (0.77) 1 (0.38) 261 (100.00)

124

HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):119-126

TABLE 4. Abundance of reptiles in the forests adjacent to the National Highway 220 during dry and wet seasons, as recorded by Visual Encounter Survey. Number within parentheses are relative abundances. TABLA 4. Abundancia de reptiles en los bosques adyacentes a la Autopista Nacional 220 durante las estaciones seca y lluviosa, según registros con el método de encuentros visuales. Números entre parentesis son abundancias relativas.

Reptile Species

Dry season

Wet season

Total

Cnemaspis mysoriensis Geckoella collegalensis Hemidactylus frenatus Hemidactylus maculatus

124 1 13 0

80 2 6 2

204 (40.24) 3 (0.59) 19 (3.75) 2 (0.39)

Draco dussumieri Calotes versicolor Calotes calotes Calotes rouxii Psammophilus blanfordanus Chamaeleo zeylanicus Lygosoma punctata Eutropis carinata Eutropis macularia Varanus bengalensis Ramphotyphlops braminus Boiga beddomei Dendrelaphis tristis Coelognathus helena Oligodon arnensis Ptyas mucosa Hypnale hypnale Total

15 5 20 2 47 0 2 2 96 5 1 0 1 1 0 1 0 336

0 1 5 0 11 1 0 9 45 2 2 1 0 0 1 1 2 171

15 (2.96) 6 (1.18) 25 (4.93) 2 (0.39) 58 (11.44) 1 (0.20) 2 (0.39) 11 (2.17) 141 (27.81) 7 (1.38) 3 (0.59) 1 (0.20) 1 (0.20) 1 (0.20) 1 (0.20) 2 (0.39) 2 (0.39) 507 (100.00)

pass through the forest and wildlife habitats. The mortality of wildlife due to vehicular traffic may be influenced by various factors such as status of the forest, wildlife density, behaviour of the species, climatic conditions and traffic density. Measures such as dwarf barriers (30 cm) on either side of the road, pipe culverts and bridges in appropriate areas such as stream crossings, as well as speed controls (breakers), would help to reduce the mortality of animals, especially the herpetofauna. Installation of signage regarding wild animal movements and regulation of speed of the vehicles and traffic regulations would also help to minimize mortality (Spellerberg 2002). Studies to identify important sectors of roads (Langen et al. 2009), especially those cut across forests may be useful for proposing measures to reduce their impacts on biota. A data base of mortality of wildlife in various categories of existing roads in India including the State Highways and further studies on designs to minimize the impact of roads on wildlife would provide further insights with respect to wildlife conservation and infrastructure development. ACKNOWLEDGEMENTS This research work (File No.23/05/2004-RE) was funded by the Ministry of Environment and Forests, Government of India. We are grateful to the Chief Wildlife Warden, Tamil Nadu and District Forest

Officer, Theni, for their permission and logistic support to this work. We thank the Director and colleagues at SACON, Coimbatore for various helps. Comments on the manuscript by Aaron Bauer and Enrique La Marca helped us improving the quality of this paper. REFERENCES Andrews K.M. and J.W. Gibbons. 2005. How do highways influence snake movement? Behavioral responses to roads and vehicles. Copeia 2005:772-782. Bonnet, X., G. Naulleau and R. Shine. 1999. The dangers of leaving home: dispersal and mortality in snakes. Biological Conservation 89:39-50. Boominathan, D. 1999. The impact of highway traffic on the selected fauna of Mudumalai Wildlife Sanctuary, South India. M. Sc. Dissertation submitted to A.V.C College Mayiladuthurai. 49pp. Das, A., M.F. Ahmed, B.P. Lahkar and P. Sharma 2007. A preliminary report of reptilian mortality on road due to vehicular movements near Kaziranga National Park, Assam, India. Zoos’ Print Journal 22(7):2742-2744. Das, I. 1996. Biogeography of the Reptiles of South Asia. Krieger Publishing Company, Malabar, Florida. 87 pp. Das, I. and S.K. Dutta. 2006. Sources of larval identities for amphibians of India. Hamadryad 31(2):152-181.

S. BHUPATHY et al. - HERPETOFAUNAL MORTALITY IN WESTERN GHATS

125

3000

16 2500

2000

10 1500 8 6

1000

ü=üüüüüüüü

No. of vehicles/ day

Vehicle intensity Road kill

4 500 2

us Se t pt em be r O ct ob er N ov em be r D ec em be r

Ju ly

Au g

ne Ju

M ay

0 A pr il

Ja nu ar y Fe br ua ry M ar ch

Month

FIG. 2. Herpetofaunal mortality and Vehicle intensity in a stretch of National Highway 220, India. Mortalidad de herpetofauna e Intensidad vehicular en una porción de la Atopista Nacional 220, India.

Dodd, C.K., K.M. Enge and J.N. Stuart. 1989. Reptiles on highways in north-central Alabama, USA. Journal of Herpetology 23:197–200. Elzanowski, A., J. Ciesiołkiewicz, M. Kaczor, J. Radwańska and R. Urban. 2009. Amphibian road mortality in Europe: a meta-analysis with new data from Poland. European Journal of Wildlife Research 55(1):33-43. Fehrig, L., Pedler, J.H., Pope, S.E., Taylor, P.D. and J.F. Wegner. 1995. Effect of road traffic on amphibian density. Biological Conservation 73:177-182. Gibbs, J. P. and W. G. Shriver. 2002. Estimating the effects of road mortality on turtle populations. Conservation Biology 16(6):1647-1652. Glista, D. J., T. L. Devault and J. A. Dewoody. 2008. Vertebrate road mortality predominantly impacts amphibians. Herpetological Conservation and Biology 3(1):77-87. Gokula, V. 1997. Impact of vehicular traffic on snakes in Mudumalai Wildlife Sanctuary. Cobra 27:26 -30. Goodman, S.M., Pidgeon, M. and S. O’Conner. 1994. Mass Mortality of Madagascar radiated tortoise caused by road construction. Oryx 28(2):115-119. Haskell, D.G. 2000. Effects of Forest Roads on Macro invertebrate soil fauna of southern Appalachian Mountains. Conservation Biology 14(1):57-63. Hels, T. and E. Buchwald. 2001. The effect of road kills on amphibian populations. Biological Conservation 99:331-340. Heyer, W.R., M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek and M.S. Foster. 1994. Measuring and Monitoring Biological Diversity:

Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press. Washington. 364 pp. Hourdequin, M. 2000. Ecological effect of roads. Special section. Conservation Biology 14(1):16-17. Kannan, P. 2007. Mortality of reptiles due to vehicular traffic in Mudumalai Wildlife Sanctuary, Western Ghats, Tamil Nadu, India. Cobra 1(3):1-3. Klauber, L.M. 1939. Studies of reptile life in the arid Southwest. Bulletin of the Zoological Society, San Diego, 14:2-64. Kumara, H.N., A.K. Sharma, A. Kumar and M. Singh. 2000. Road kills of wild fauna in Indira Gandhi Wildlife Sanctuary, Western Ghats, India: Implications for management. Biosphere Conservation 3:41-47. Langen, T.A., M. Kimberly, M. Ogden and L. L. Schwarting. 2009. Predicting hot spots of herpetofauna road mortality along highway networks. Journal of Wildlife Management 73(1):104-114. Laurance, W.F., B.M. Croes, L. Tchgnoumba, S.A Lahm, A. Alonso, M.E. Lee, P. Campbell and C. Ondzeano. 2006. Impacts of roads and hunting on Central African rainforest mammals. Conservation Biology 20(4):1251-1261. Mazerolle, M.J. 2004. Amphibian road mortality in response to nightly variations in traffic intensity. Herpetologica 60(1):45-53. Mittermeier, R.A., R.G. Patricio, H. Michael, P. John, B. Thomas, G. Cristina, J.L. Mittermeier and G.A.B. Da Fonseca. 2005. Hotspots Revisited, Earth’s Biologically Richest and Most Endangered Terrestrial Ecoregions. Cemex, Conservation International and Agrupación Sierra Madre, Monterrey, Mexico. 391 Pp. Mukherjee, D. 2007. Resource utilization patterns of reptiles

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HERPETOTROPICOS Vol. 5(2):119-126

in the tropical dry mixed deciduous forest of Anaikatty Hills, Western Ghats, India. Ph.D. Dissertation, Bharathiar University, Coimbatore, India. 150 pp. Mumme, R.L., S.J. Schoech, G.E. Woolfenden and J.W. Fitzpatric. 2000. Life and death in the fast lane: Demographic consequences of road mortality in the Florida Scrub Jay. Conservation Biology 14(2):501-512. Rajendran, M.V. 1985. Studies on Uropeltid snakes. Publication Division of Madurai Kamaraj University, Madurai, 132 pp. Rajvanshi, A., V.B. Mathur and I.A. Usman. 2007. Best Practice Guidance for Biodiversity-Inclusive Impact Assessment: A Manual for Practitioners and Reviewers in South Asia. CBBIA-IAIA guidance Series, Capacity Building in Biodiversity and Impact Assessment (CBBIA) PROJECT, International Association for Impact Assessment (IAIA), North Dakota, U.S.A. 215 pp. Rao, R.S.P. and M.K.S. Girish. 2007. Road kills: Assessing insect causalities using flagship taxon. Current Science 92(6):830-837. Rodgers, A. and H.S. Panwar. 1988. Protected area network of India. Volume I. Wildlife Institute of India, Dehra Dun. 341 pp. Rosen, P.C. and C.H. Lowe. 1994. Highway mortality of snake in the Sonoran Desert of Southern Arizona. Biological Conservation 68:143-148. Roe, J.H., J. Gibson and B.A. Kingsbury. 2006. Beyond the wetland border: estimating the impact of roads on two species

of water snakes. Biological Conservation 130:161-168. Shepard, D. B., M.J. Dreslik, B.C. Jellen and C.A. Phillips. 2008. Reptile road mortality around an oasis in the Illinois corn desert with emphasis on endangered eastern Massasauga. Copeia 2008(2):350-359. Smith, L.L. and C.K. Dodd. 2003. Wildlife mortality on highway US 441 across Paynes Prairie, Alachua County, Florida. Florida Scientist 66:128-140. Spellerberg, I.F. 2002. Ecological Effects of Roads. Science Publishers, Enfield, New Hampshire. 251 pp. Sunder, G.K.S. 2004. Mortality of herpetofauna, birds and mammals due to vehicular traffic in Etawah District, Utter Pradesh, India. Journal Bombay Natural History Society 101(3):392-398. Szerlag, S. and S.P. McRobert. 2006. Road occurrence and mortality of the northern diamondback terrapin. Applied Herpetology 3:27-37. Trombulak, S.C. and C.A. Frissell. 2000. Review of ecological effects of roads on terrestrial and aquatic communities. Conservation Biology 14(1):18-30. Vijayakumar, S.P., K. Vasudevan and N.M. Ishwar. 2001. Herpetofaunal mortality of roads in the Anamalai Hills. Southern Western Ghats. Hamadryad 26(2):253-260. Whitaker, R. and A. Captain. 2004. Snakes of India: The Field Guide. Draco Books, India. 494 pp.

INSTRUCTIONS TO AUTHORS REVIEW AND EDITING PROCESS OF THE MANUSCRIPT The manuscript (MS) should be sent in electronic format to the Editor-in-Chief (editor@herpetotropicos.com), prepared in Word for Windows (for PC or Mac). The MS is not to have been published or submitted for publication elsewhere. The corresponding author is in charge of obtaining the authorization approval of publication from all other authors, and so must inform to the Editor-in-Chief. Upon receipt of the MS, the Editor-In-Chief will assign it a code and will forward it to an Associate Editor, which in turn will ask the review of two external referees (at the moment of sending their contributions, authors may suggest possible referees with their respective e-mails). Once the reviewer’s observations are received, the Associate Editor will communicate with the Editor-In-Chief to recommend or reject the MS. The first (or the corresponding) author will receive a notification about the MS evaluation results in its different phases, by the Editor-In-Chief. Upon acceptance, the MS may be edited in style to conform with the journal´s standards. Proofs will be sent by e-mail to the corresponding author as a file in Portable Document Format (pdf). You will require Acrobat Reader to read it and print it (software can be downloaded from the Web site= http://www.adobe.com). Corrected proofs should be sent to the Editor-In-Chief within five days of receipt. In this stage of the correction process, new material will not be accepted, unless it is accepted by the Editors; albeit minor corrections could be considered. Once the article is printed, the corresponding author will receive a free issue of the journal, as well as a copy of the published article in pdf format. There are no printing charges, except for lengthy manuscripts and color pictures, cases in which you should contact the Editor-In-Chief for an agreement. It is recommended that the authors send at least one color picture that will be included free of charge in the table of contents at the end of the corresponding issue.

PREPARATION OF MANUSCRIPTS Manuscript should be typed doubled spaced, with font 12, in letter size (A4 or 8.5” x 11”) and should be consecutively numbered; text should be justified to the left, with margins of 2.5 cm. The following order is recommended; we suggest to consult a recent issue of HERPETOTROPICOS for style and format. Organization of manuscripts TITLE Must be informative and writen in uppercase and boldface letters; it should indicate, besides, a short title to serve as a a running head. The title should not exceed 20 words. NAME(S) The name of author(s) should be in uppercase and boldface letters, with a number in superindex that makes reference to the author’s address. Addresses to all authors should be listed in a following paragraph. Electronic address (e-mail) should be provided to all authors. Only the e-mail of the author for correspondence will be printed. ABSTRACT Must be writen in the original language of the paper, followed by key words to a maximun of seven. An abstract in a second language must be writen next with their respective key words. Translation of the original title must be provided as a heading to this second abstract, in boldface and within quoting marks. Abstract should not exceed 150 words. INTRODUCTION This should be a short section pointing to the aspects that lead to the investigation as well as to the objectives of the work. MATERIALS AND METHODS Authors should provide enough information on these sections. We demand the use of the metric system and require the use of decimal point instead of comma (e.g. 6.3, not 6,3). Authors are recommended to deposit any DNA sequences in some of the available DNA data bases, for example GenBank (United States of America) EMBL (European Institute for Bioinformatics) or DDBJ (DNA Database of Japan) and their respective access numbers indicated in the text of the manuscript. Deposit of voucher and type specimens in national or international museums of public access is recommended. Please note that most countries require that primary type specimens be deposited in collections within the country of origin. Authors should pay attention to the different legal requirements for each country regarding investigations with biological material and, as possible, should indicate the required respective permits for each country where the research took place. Scientific names of genera and species should be written in italics, with a complete indication of author and year when they are mentioned for the first time. All taxonomic information must conform with the requirements of the International Code of Zoological Nomenclature. RESULTS Must be presented clear and precisely. Avoid to include interpretations within the results, since these will go into the discussion. Results presented in text should not be redundant with information given in tables or graphics. DISCUSSION It should deal with interpretations of the results. Note: In case it is needed, this section could be combined with the results, as “Results and Discussion”, although we recommend to treat them separately. ACKNOWLEDGMENTS Must be concise and could include institutions of origin. References to personal titles (e.g. Dr., Ing.) should be avoided.

REFERENCES References in the text must indicate the last name of the first author, followed by the second author (or by et al. in the case of more than two authors) and the year of publication. Example of references in the text: (Natera 2007), (Cisneros-Heredia and McDiarmid 2007), (Lötters et al. 2004). Commas are not used to separate authors and years. Each reference must be cited in alphabetical order at the end of the article. Please check that each reference has a correspondence between the “References” section and a citation within the main text. Each citation within the “References” section must include author(s) and year of publication (both in low case and bold face letters), as well as the title of the cited work. In the case of journals or periodic publications, it follows the complete name of the publication in full, without abbreviations; at the end of the reference, an indication of the volume (and number, if appropriate), besides the series of pages pertaining to the publication (e.g. Herpetotropicos 2(2):105-113), must be included. For books, author(s) will be named (indicating when they are editors or compilers), followed by the year of publication, title, publisher and place of publication (e.g. Lips, K.R., J.K. Reaser, B.E. Young and R. Ibáñez. 2001. Amphibian Monitoring in Latin America: A Protocol Manual. Society for the Study of Amphibians and Reptiles. USA). For book chapters, author(s), year, title, and pagination should be indicated, followed by the word In, title of the book, publisher and place of publication (e.g. Heyer, W.R. 1994. Recording frog calls. Pp. 285-287 In W.R. Heyer, M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek and M.S. Foster (eds.). Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press, Washington). Theses and dissertations will be treated as books, indicating their type (e.g. La Marca, E. 1984. A Taxonomic and systematic revision of the frogs of the Colostethus collaris group (Anura: Leptodactylidae: Dendrobatinae). Master´s thesis University of Nebraska, Lincoln, USA. 256 pp.). Comunications in congresses and similar meetings, will be treated as book chapters, indicating city and dates of the event, as well as page(s) within the publication (e.g. Manzanilla J. and M. García-París. Conservation status of Mannophryne (Anura: Dendrobatidae): a taxonomic and molecular approach. p. 138. In 5th World Congress of Herpetology. Programme & Abstracts. 19-24 June 2005. Stellenbosch, South Africa). For maps, indicate size and scale of the same (e.g. Venezuelan Guayana. Topographical map. C.V.G. Edelca and Missouri Botanical Garden. 1995. 63 cm x 80 cm, scale 1:2.000.000. Caracas, Venezuela). For references to a web site, include the date of last visit to the site (e.g. Frost, D.R. 2007. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 5.0 (1 February 2007). Electronic Database. http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index. php. visited 3 May 2007). For additional examples of references, we suggest to check a recent issue of Herpetotropicos. TABLES AND FIGURES All tables and figures must be mentioned in the text. They must be indicated with Roman and Arabic numbers, respectively, be legible, clear and concise. Each Table is placed in separate sheets included at the end of the manuscript. Figures must be abbreviated in the text as “Fig.” Legend to figures must be typed in a separate page at the end of manuscript. On the final version of the manuscript, please indicate place where each Table and Figure should be inserted. If possible, send tables and figures in more than one format (for example object-oriented files -like ppt, cdr, etc., and also as bitmaps -like gif, tiff, jpeg). The journal does not accept footnotes.

INSTRUCCIONES A LOS AUTORES PROCESO DE ARBITRAJE Y EDICIÓN DEL MANUSCRITO El manuscrito (MS) deberá ser enviado en formato electrónico al Editor Responsable de la revista (editor@herpetotropicos.com), preparados en Word para Windows (para PC o Mac). El MS no debe haber sido publicado o enviado a publicación en otra parte. El autor correspondiente está a cargo de tener la aprobación de publicación de todos los autores, y así deberá confirmarlo al Editor Responsable. Una vez recibido el MS, el Editor Responsable le asignará un código y lo remitirá a un Editor Asociado, quien a su vez solicitará el arbitraje a dos evaluadores externos (al momento de enviar su contribución, los autores pueden sugerir posibles árbitros con sus respectivos correos electrónicos). Al ser recibidas las observaciones de los árbitros, el Editor Asociado se comunicará con el Editor Responsable para recomendar aceptación o rechazo del MS. El autor principal (o de correspondencia) recibirá notificación del Editor Responsable acerca de los resultados de la evaluación del MS en sus diferentes fases. Después de aceptado, el MS puede ser editado en su estilo para estar conforme con los estándares de la revista. Se enviará, por correo electrónico, pruebas al autor de corrrespondencia como un documento adjunto en formato pdf (Portable Document Format) por lo que requerirá Acrobat Reader para leerlo e imprimirlo (puede bajar este programa del sitio Web= http://www.adobe.com). Las pruebas corregidas deben ser enviadas al Editor Responsable dentro de los cinco días después de haberlas recibido. En esta etapa de corrección de pruebas no se aceptará nuevo material, a menos que sea aceptado por los Editores; aunque correcciones menores pueden ser consideradas. Una vez impreso el artículo, se enviará al autor de correspondencia un ejemplar impreso gratis de la revista, así como una copia en formato PDF del artículo publicado. No hay cobro por costos de impresión, excepto por manuscritos extensos y por ilustraciones a color, en cuyo caso debe ponerse de acuerdo con el Editor Responsable. Se recomienda a los autores el envío de por lo menos una fotografía a color que será incluida gratis en la tabla de contenidos al final del número de la revista correspondiente.

PREPARACIÓN DE MANUSCRITOS Los manuscritos deben estar tipeados a doble espacio, con letra fuente tamaño 12, en papel tamaño carta (A4 ó 8.5” x 11”) y deberán estar numeradas consecutivamente; el texto debe estar justificado a la izquierda, con márgenes de 2.5 cm alrededor. Se recomienda el siguiente orden de contenido; se sugiere revisar un número reciente de HERPETOTROPICOS para formato y estilo. Organización de manuscritos TITULO Deberá ser informativo y estar escrito en mayúsculas y negritas; se deberá indicar, además, un título breve que servirá de encabezado de páginas. El título no debe exceder las 20 palabras. NOMBRE(S) Los nombres de autor(es) deben estar en mayúsculas y negritas, con un número en superíndice que haga referencia a la dirección del autor. En párrafo aparte se debe listar todas las direcciones de los autores. La dirección electrónica debe ser provista para cada autor. Sólo se imprimirá la dirección del autor para correspondencia. RESUMEN Deberá estar escrito en el idioma original de la publicación, seguido por palabras clave, hasta un máximo de siete. A continuación se escribe el resumen en el segundo idioma con sus palabras clave. Como encabezado del resumen secundario se debe incluir una traducción del título original, en negritas y entre comillas. El Resumen no deberá exceder las 150 palabras. INTRODUCCIÓN Esta debe ser una sección corta, que señale los aspectos que condujeron a la investigación así como también los objetivos del trabajo. MATERIALES Y METODOS Debe proveer suficiente información sobre este particular. Se exige el uso del sistema métrico y se requiere del uso del punto decimal en vez de la coma (v.g. 6.3, no 6,3). Se recomienda a los autores que depositen las secuencias de ADN en alguna de las bases de datos disponibles; por ejemplo, GenBank (Banco de genes, Estados Unidos), EMBL (Instituto Europeo de Bioinformática) ó DDBJ (Base de Datos de ADN de Japón) y sus respectivos números de acceso indicados en el texto del manuscrito. Se recomienda el depósito de ejemplares testigo y ejemplares tipo en museos nacionales o internacionales de acceso público. Por favor tome nota que muchos países requieren que los ejemplares tipo primarios sean depositados en colecciones del país de origen. Se sugiere revisar los diferentes requerimientos legales de cada país para investigaciones con material biológico y, en lo posible, se debe indicar los permisos respectivos requeridos por cada país donde se llevó a cabo la investigación. Los nombres científicos deberán ser escritos en itálicas, con indicación completa de autor y año cuando se mencionan por primera vez. Toda información taxonómica debe ajustarse a los requerimientos del Código Internacional de Nomenclatura Zoológica. RESULTADOS Deben ser presentados con claridad y precisión. Evite incluir interpretaciones de los resultados, las cuales deben ir en la discusión. Los resultados presentados en el texto no deben ser redundantes con la información presentada en tablas o gráficos. DISCUSIÓN Debe tratar con las interpretaciones de los resultados. Nota: de ser necesario, esta sección puede ser combinada con la anterior, como “Resultados y Discusión”, aunque se recomienda tratarlos por separado. AGRADECIMIENTOS Deben ser breves y pueden incluir instituciones de origen. Debe evitarse el uso de títulos personales (v.g. Dr., Ing.).

REFERENCIAS Las citas en el texto deberán señalar el apellido del primer autor seguido por el del segundo autor (o por et al. si fuesen más de dos autores) y el año de publicación. Ejemplo de citas en el texto: (Natera 2007), (Cisneros-Heredia y McDiarmid 2007), (Lötters et al. 2004). No se usan comas para separar los autores del año. Cada una de las referencias debe ser listada al final del artículo, en orden alfabético. Por favor cerciórese de que cada una de las citas tenga una correspondencia entre el texto y las referencias citadas. Cada referencia en la sección de referencias incluirá autor(es) y año de publicación (ambos en minúsculas y negritas), así como el título del trabajo citado. En el caso de revistas o publicaciones periódicas, se continúa con el nombre completo de la publicación, sin abreviar; al final de la cita debe incluirse una indicación del volumen (y número, si es apropiado), así como la serie de páginas contentiva de la publicación (v.g. Herpetotropicos 2(2):105-113). Para libros se indicará autor(es) (indicando entre paréntesis si son editores o compiladores), seguido por el año de publicación, título, casa editorial y sitio de publicación (v.g. Lips, K.R., J.K. Reaser, B.E. Young y R. Ibáñez. 2001. Monitoreo de Anfibios en América Latina: Manual de Protocolos. Society for the Study of Amphibians and Reptiles. Estados Unidos). Para capítulos de libros se indica autor(es), año, título, paginación seguida por la palabra In, título del libro, casa editorial y sitio de publicación (v.g. Heyer, W.R. 2001. Grabaciones de cantos de anuros. Pp. 275-277 In W.R. Heyer, M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek y M.S. Foster (eds.). Medición y Monitoreo de la Diversidad Biológica. Métodos Estandarizados para Anfibios. Editorial Universitaria de la Patagonia. Argentina). Las tesis se tratarán como libros, indicando el tipo de tesis (v.g. La Marca, E. 1984. A Taxonomic and Systematic Revision of the Frogs of the Colostethus collaris Group (Anura: Leptodactylidae: Dendrobatinae). Tesis de Maestría. University of Nebraska, Lincoln, Estados Unidos. 256 pp.). Las comunicaciones en congresos y similares se tratan como un capítulo de libro, indicando ciudad y fecha del evento, así como página(s) en la publicación (v.g. Manzanilla J. y M. García-París. Conservation status of Mannophryne (Anura: Dendrobatidae): a taxonomic and molecular approach. p. 138 In 5th World Congress of Herpetology. Programme & Abstracts. 19-24 junio 2005. Stellenbosch, Sudáfrica). Para mapas, indicar el tamaño y la escala de los mismos (v.g. Guayana Venezolana. Mapa Topográfico. C.V.G. Edelca y Missouri Botanical Garden. 1995. 63 cm x 80 cm, escala 1:2.000.000. Caracas, Venezuela.). Para referencia a un sitio Web, incluir la última fecha de visita al sitio (v.g. Frost, D.R. 2006. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 5.0 (1 Febrero 2007). Electronic Database. http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index. php. Consultada el 3 mayo 2007). Para ejemplos adicionales de Referencias, se sugiere consultar un número reciente de Herpetotropicos. TABLAS Y FIGURAS Todas las tablas y figuras deben ser mencionadas en el texto. Deberán estar indicadas con números romanos y arábigos, respectivamente, ser legibles, concisas y claras, y colocadas cada una en hojas separadas que se incluirán al final del texto. Todas las tablas y figuras deberán ser mencionadas en el texto (las figuras se abreviaran en el texto como “Fig.”). Las tablas y las leyendas para las ilustraciones deben ser tipeadas en hojas aparte y colocadas al final del manuscrito. En la versión final del manuscrito, por favor indique sobre el mismo donde debe ser insertada cada tabla y figura. De ser posible, envíe las tablas y figuras en más de un formato electrónico (por ejemplo archivos orientados a objetos -como ppt, cdr, etc., y también como bitmaps -como gif, tiff, jpeg). No se aceptan pie de páginas.

HERPETOTROPICOS Journal on tropical amphibians and reptiles

Founded in 2004

AIMS AND SCOPE / PROPÓSITOS Y ALCANCE. Herpetotropicos is an indexed and abstracted international scientific journal devoted to the spreading of the knowledge on the amphibian and reptile fauna of the World’s tropical regions. The journal appears twice a year (January-June, July-December). It is the official publication of the Collection of Amphibians and Reptiles of the Laboratory of Biogeography, University of Los Andes (ULABG) in Merida, Venezuela. It publishes articles from interested contributors world-wide. The official languages are English and Spanish. Herpetotropicos es una revista científica internacional arbitrada e indizida dedicada a la divulgación del conocimiento sobre la fauna de anfibios y reptiles de las regiones tropicales del planeta. La revista tiene una frecuencia de aparición semestral (enerojunio, julio-diciembre). Es el órgano de divulgación oficial de la Colección de Anfibios y Reptiles del Laboratorio de Biogeografía, Universidad de Los Andes (ULABG) en Mérida, Venezuela. Publica artículos de contribuyentes interesados de todo el mundo. COPYRIGHT AND PERMISSIONS / DERECHOS DE AUTOR Y PERMISOS. Articles in the journal are protected by copyright. All rights reserved. No part of the journal may be reproduced, stored or distributed by any means without the written permission of the Publisher. Authors transfer copyright to the Publisher, to facilitate maximum diffusion of the information. Herpetotropicos does not put limitations to the authors’ personal freedom to use the material in their articles in other works that could be published. Authors are entitled to make photocopies of their articles, as well as to distribute their articles in pdf format, for private uses. Los artículos en la revista están protegidos por copyright. Todos los derechos reservados. Ninguna porción de la revista puede ser reproducida, almacenada o distribuida por cualquier medio sin la autorización por escrito de la Casa Editora. Los autores ceden los derechos de reproducción de su artículo a la Casa Editora, para facilitar la máxima difusión de la información. Herpetotropicos no pone limitaciones a la libertad personal de los autores para usar el material de sus artículos en otros trabajos que puedan ser publicados. A los autores se les permite hacer fotocopias de sus artículos, así como distribuirlos en formato pdf, para usos privados. LIABILITIES / RESPONSABILIDADES. Authors are responsible for the ideas and opinions in their articles. The journal shall not be liable for losses, claims or other liabilities arising out of ideas, methods, instructions, etc., contained in their articles. Los autores se hacen responsables de las ideas y opiniones emitidas en sus artículos. La revista no se hace responsable por daños o perjuicios derivados de ideas, métodos, instrucciones, etc., contenidas en sus artículos.

TYPES OF CONTRIBUTIONS / TIPOS DE CONTRIBUCIONES. Herpetotropicos accepts the following types of contributions, each corresponding to a section within the journal. Herpetotropicos acepta los siguientes tipos de contribuciones, que se corresponden con sendas secciones dentro de la revista. ARTICLES / ARTÍCULOS These are scientific original contributions about different kind of topics on tropical herpetology. Subjects treated here often cover, although they are not limited to, Taxonomy and Systematics, Ecology, Conservation, and Biogeography. Articles are less than 8000 words, albeit there are not limits on this regard. Lengthy works might be treated as monographs. Estas son contribuciones científicas originales sobre diferentes tópicos en herpetología tropical. Los temas tratados generalmente cubren, aunque no están limitados a, temas sobre Taxonomía y Sistemática, Ecología, Conservación, y Biogeografía. Los artículos tendrán menos de 8000 palabras, aunque no hay límites en este respecto. Trabajos extensos podrán ser tratados como monografías. HERPETOLOGICAL NOTES / NOTAS HERPETOLÓGICAS Here we consider original contributions of short extension, which must not exceed one printed page, dedicated mainly to the areas of taxonomy and systematics, biogeography, ecology and natural history. It is recommended that at least one color picture be included. Must be written in English. Aquí se consideran contribuciones originales de corta extensión, que no deben exceder de una página impresa, dedicadas principalmente a las áreas de taxonomía y sistemática, biogeografía, ecología e historia natural. Se recomienda que incorporen al menos una foto a color. Deben estar escritas en inglés. HERPETO-GEOGRAPHIC DOCUMENTS / DOCUMENTOS HERPETO-GEOGRÁFICOS These contributions dealing with the fauna of amphibians and/or reptiles from a given locality, region, political unit, etc. They could be arranged as commented lists of species and it is recommended that they bear pictures of the species and their environments. Son contribuciones que tratan sobre la fauna de anfibios y/o reptiles de una localidad, región, entidad política, etc., en particular. Pueden estar estructurados como listas comentadas de especies y se recomienda que lleven fotografías de las especies y sus ambientes. HERPETOLOGICAL COLLECTIONS / COLECCIONES HERPETOLÓGICAS This is a section devoted to museum collections of herps from tropical regions. It covers history of the collection, as well as its scope, number of samples, geographic coverage, list of tropical type specimens, etc. Esta es una sección dedicada a las colecciones herpetológicas museísticas de regiones tropicales. Cubre la historia de la colección, así como su propósito, número de muestras, cobertura geográfica, lista de ejemplares tipo tropicales, etc. BOOK REVIEWS / RECENSIONES BIBLIOGRÁFICAS This is a section dedicated to book reviews with tropical herpetology content. Must be written in English and should bear an independent title. Esta es una sección dedicada a revisiones de libros con contenido herpetológico tropical. Debe estar escrita en inglés y tener un título independiente. SUMMARIES OF UNPUBLISHED THESES / RESÚMENES DE TESIS INÉDITAS This is a space that covers abstracts of unpublished theses in herpetology written by students from different universities within the tropical region; works that often remain unnoticed to the world’s herpetological audience. Must be written in English. Este es un espacio que da cabida a los resúmenes de trabajos inéditos en herpetología realizados por estudiantes en diferentes universidades de la región tropical, que generalmente pasan desapercibidos para la audiencia de herpetólogos del resto del mundo. Debe estar escrito en inglés. HERPETOLOGICAL ANNOUNCEMENTS / ANUNCIOS HERPETOLÓGICOS In this section it will go announcements on meetings, conferences, congresses, etc., sent by, or solicited to the organizers of the different events. It may include advertisement on books or any other material of interest to the herpetological international community. This material may be solicited by the journal’s editors or sent directly by the contributors. En esta sección se colocará avisos sobre reuniones, conferencias, congresos, etc., enviados por, o solicitados a los organizadores de los diferentes eventos. También podrá incluir anuncios sobre libros o cualquier otro material de interés para la comunidad herpetológica internacional. Este material podrá ser solicitado por los editores de la revista o enviado directamente por los contribuyentes.

SUBSCRIPTION RATES. Include air mail delivery / COSTO DE SUSCRIPCIONES. Incluye correo aéreo: Two issues per year (Dos revistas por año). Subscription rate (Precios) 2009: Venezuela. Institucional: Bs. 50, Personal: Bs. 40, Estudiante: Bs. 30. Other Latin American countries (Otros países Latinoamericanos): $US 35 (Inst.), $US 20 (pers.). Other countries in the world (Otros países del mundo): $US 45 (Inst.), $US 25 (pers.). Back issues: List of prices available from the Secretary. (Números atrasados): Para lista de precios escribir al Secretario. Venta directa, sólo Venezuela: cada número: Bs. 25. CONTACT. For current subscription rates and publication exchanges please contact herpetotropicos@gmail.com CONTACTO. Para costo de suscripciones y canje de publicaciones, por favor contacte herpetotropicos@gmail.com