Strongyloides stercoralis: Un parásito subestimado

Page 1

Parasitol. día v.25 n.1-2 Santiago ene. 2001 ISSN 0716-0720 versión impresa

Strongyloides stercoralis: Un parásito subestimado FRANCISCO HERNANDEZ-CHAVARRIA* Strongyloides stercoralis: AN UNDERESTIMATED PARASITE The observation of Strongyloides stercoralis larvae in the feces of infected patients still constitutes the most frequent diagnosis method for this parasite; nevertheless, these larvae are excreted in low number and not daily. For this reason, their visualization require the analysis of at least 5 to 7 samples collected in consecutive days and processed using methods such as the Baermann method (BM) or agar plate culture (APC). If these methodologies are not used the prevalence of S. stercoralis is under estimated. An example of that under estimation, is the prevalence reported for Costa Rica, because in the majority of surveys of intestinal parasites do not included BM nor ACP and reported a frequency less than 0.5% for S. stercoralis. However when those methods are used its prevalence is higher: 1% in patients with AIDS, 5.7% in alcoholics, and 2% in older persons. The failure to diagnose this parasitosis is reflected in the frequent reports of fatal cases associated with hiperinfections, brought about by corticosteroid therapy. The similarity between corticosteroids and an ecdisis hormone of the parasite, which promotes maturation of infective larva in the intestine of the patient, is a possible explanation for this association. The frequent reports of fatal cases due to S. stercoralis underscores the need to include methods such as BM or ACP in the diagnosis of this parasite. Key words: Strongyloides stercoralis; intestinal parasites; corticosteroids; Baermann method, Agar culture plate. * Unidad de Microscopia Electrónica y Facultad de Microbiología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica. E-mail: hchavarr.cariari.ucr.ac.cr INTRODUCCION En muchos países latinoamericanos cuando se hace alusión a nemátodos intestinales parásitos de humanos, usualmente se piensa en Trichuris trichiura, Ascaris lumbricoides y uncinarias (Ancylostoma duodenale o Necator americanus) debido a su alta prevalencia, pero escapan de ese panorama general otros nematodos como Strongyloides stercoralis, cuya prevalencia podría ser subestimada, debido a que el examen directo de las muestras de heces es un método poco sensible para este agente,1-4 y desafortunadamente es el más empleado en la rutina de la mayoría de los laboratorios; aunque en algunos se utiliza también el método de Kato o el de Ritchie, pero estos son recomendados para huevos de helmintos y protozoarios intestinales, respectivamente; pero no para concentrar ni visualizar las larvas de S. stercoralis. El diagnóstico de S. stercoralis sigue haciéndose fundamentalmente por la observación de las larvas en las heces del paciente;5 no obstante, se han desarrollado métodos serológicos


para este nemátodo, capaces de detectar anticuerpos específicos ya sea mediante pruebas inmunoenzimáticas o de inmunofluorescencia.6-8

¿POR QUE SE SUBESTIMA LA PREVALENCIA DE S. stercoralis? El número de huevos que oviposita una hembra por día varía considerablemente entre los diferentes helmintos del hombre. Por ejemplo, para A. lumbricoides se informa hasta de 240.000 huevos/hembra/día,9 para uncinarias esa cantidad varía según se trate de Necator (10.000 a 25.000) o de Ancylostoma, cuyo monto diario supera los 35.000 huevos por hembra10 y para T. trichiura esa cantidad oscila entre 3.000 y 20.000 huevos por día.11 En tanto, la hembra partenogenética de S. stercoralis ovipone muy pocos huevos por día, los que no son liberados a la luz del intestino, sino que son depositados en el epitelio intestinal, donde maduran a larvas rahditiformes que salen con las heces del paciente y constituyen la forma diagnóstica, la cual es visualizada al microscopio de luz.12-14 No obstante, además de ser muy pocas las larvas eliminadas por hembra, su liberación no es continua y por lo tanto, no siempre se visualizan las larvas en las heces de un paciente parasitado. Así, unos investigadores1 al analizar semanalmente durante 2 meses las heces de un grupo de 108 soldados en Brasil mediante el método de Baermann, encontraron inicialmente 35 (32,4%) positivos a infección por el parásito y de ellos en sólo el 5,6% se corroboró el resultado en cuatro exámenes consecutivos. Por otra parte, encontraron que al finalizar los dos meses de estudio, los soldados infectados eran 72 (66,7%) en vez de los 35 diagnosticados al inicio, o sea, al hacer 8 exámenes, la prevalencia real se incrementó en más de un 100%. Un hallazgo similar fue encontrado por otros investigadores,4 quienes analizaron durante un periodo de 56 días las heces de un grupo de pacientes positivos a infección por S. stercoralis, empleando el método de cultivo en plato de agar y encontraron que el 14,3% de los casos diagnosticados como positivos inicialmente, aparecían negativos en exámenes sucesivos. En tanto el análisis de un grupo de pacientes inicialmente catalogados como negativos en el primer examen, mostró un porcentaje acumulado de casos positivos de 9,8%.4 Estos datos reafirman el hecho de que es necesario el análisis de unas 5 a 7 muestras colectadas en días consecutivos y obviamente, empleando métodos más sensibles que el examen a fresco de las heces, como son el método de Baermann o el cultivo en plato de agar; pues de lo contrario se estaría subestimando la prevalencia de este parásito.

PREVALENCIA DE S. stercoralis EN COSTA RICA El problema de las parasitosis intestinales en Costa Rica, así como la publicación de informes al respecto, puede ser similar al de otros países latinoamericanos. A principios del siglo XX tenía tasas de parasitismo intestinal mayores al 50%,15 de hecho la primera campaña contra una enfermedad infecciosa realizada en este país fue aprobada por el Congreso de su República en 1910 y su meta era luchar contra la anquilostomiasis.16 Casi un siglo más tarde ese panorama ha cambiado drásticamente como muestran tres encuestas nacionales de parasitismo intestinal, realizadas en 1966,17 198218 y 199619 respectivamente; en las tres se empleó el método de Stoll, lo que ha permitido hacer estudios comparativos.19 En la última las frecuencias de T. trichiura, A. lumbricoides, y uncinarias fue de 3,6%, 2% y 0,6%, respectivamente. Sin embargo, no se encontró S. stercoralis, lo que hace suponer una prevalencia muy baja o subestimada.


Para ilustrar esa posible subestimación de S. stercoralis en Costa Rica se puede recurrir al análisis de los artículos publicados sobre el tema; sin embargo, y al igual que ocurre en otros países latinoamericanos, ellos se publican en revistas no incluidas en índices internacionales, por lo que su divulgación queda restringida al propio país de origen. Además, muchos de esos informes presentan sesgos, debido a que una gran mayoría como usualmente se indica en los títulos de la publicación,20 analizan las muestras de heces provenientes de la consulta de hospitales o de clínicas, por lo que no representan a la población general de determinada comunidad o bien, por la diversidad de metodologías empleadas se imposibilita las comparaciones entre los estudios. No obstante las deficiencias apuntadas anteriormente, se hizo una búsqueda de 1980 a 2000, revisando los índices de tres revistas costarricenses (Revista Costarricense de Ciencias Médicas, Revista Médica de Costa Rica y Acta Médica Costarricense), incluyendo solo los artículos sobre parasitismo intestinal en los cuales se informara la prevalencia de Strongyloides.21-29 El resumen de esa información se presenta en la Tabla 1. En ninguno de los informes revisados se utilizaron los métodos de Baermann ni cultivo en placa de agar, y en la mayoría los métodos empleados fueron el examen directo de las heces y la concentración de Ritchie. El resultado es una prevalencia menor del 1%, con excepción de un informe en el cual se acota el hallazgo de 20 muestras positivas, para una prevalencia de 1,5% en el cantón de Santa Cruz, provincia de Guanacaste.25 Adicionalmente podemos incluir el análisis de las muestras de la tercera encuesta nacional, las cuales estaban fijadas en formalina al 10%, y posteriormente se analizaron directamente entre lámina y laminilla, lo que mostró una prevalencia de 0,08% para S. stercoralis,29 lo que concuerda con los estudios apuntados anteriormente. Tabla 1. Prevalencia de Strongyloides stercoralis en Costa Rica

En contra posición, podemos analizar otros tres estudios realizados con el método de Baermann; pero cuyos casos pertenecían a grupos de población con un riesgo aumentado para esta parasitosis, como fueron pacientes con SIDA, alcohólicos o ancianos. En el primero se encontró un caso (1%) en 100 pacientes con SIDA,30 en el segundo hubo 6 casos (5,7%) en 106 alcohólicos31 y en el tercero se diagnosticaron 3 casos (2%) en 151 personas mayores de 60 años.32 El riesgo aumentado en este último grupo de población se debe fundamentalmente a la inmunosupresión debida a la edad,33-35 aprovechada por este parásito de hacer un ciclo de autoinfección;13-14 por lo tanto los ancianos podrían presentar una prevalencia mayor que el resto de la población. En el caso de los pacientes alcohólicos,


también subyace un compromiso inmunológico asociado al alcoholismo,36 el cual junto con malos hábitos alimentarios y en muchos casos con deficiencias higiénicas importantes, aumenta el riesgo de infección con este agente. Llama la atención en el grupo de alcohólicos que la prevalencia de uncinarias (Necator o Ancylostoma) haya sido de sólo un 0,9%, ya que estos parásitos tienen una forma de infección similar a la de S. stercoralis No obstante, esa prevalencia es solo un tercio mayor que la observada en la tercera encuesta nacional realizada en Costa Rica, en la cual se encontró un 0,6% de infección en la población general del país.19 Esto podría indicar que en el paciente alcohólico existen otros factores que favorecen la infección con S. stercoralis. Finalmente, aunque en general la infección por este parásito es poco frecuente en pacientes con SIDA, en algunos casos la hiperinfección estrongiloidea puede ser la primera manifestación clínica de la enfermedad.37

CICLO DE VIDA DE S. stercoralis38 Usualmente la infección primaria ocurre cuando las formas infectivas o sea, larvas filariformes o de tercer estadio (L3) desarrolladas en el suelo, invaden los tejidos del hospedero atravesando la piel desnuda y migrando vía sanguínea o linfática hasta pulmones donde penetran los alvéolos, ascienden por el árbol respiratorio hasta faringe y son deglutidas para llegar al intestino delgado, donde sufren dos mudas, transformándose en hembras adultas, única forma parasitaria. Estas formas viven enclavadas en la mucosa intestinal (Figura 1 B) y son partenogenéticas, o sea constituyen un ciclo de vida homogónico, pues solo se encuentran hembras, que ovipositan en la mucosa intestinal y de cuyos huevos rápidamente se originan larvas rabditormes que son expulsadas con las heces. Las larvas en el suelo siguen un ciclo heterogónico, según el cual, pasan a L2 y luego a L3, éstas pueden infectar al hospedero o bien continuar su desarrollo en el suelo a L4 y posteriormente originar machos y hembras de vida libre. Sin embargo, una proporción de las larvas L1 pueden madurar hasta L3 en la propia luz intestinal del hospedero e iniciar un ciclo de autoinfección (Figura 1 A). Esta autoinfección puede ser endógena, cuando las larvas L3 atraviesan la mucosa intestinal, o bien exógena, cuando esas larvas penetran la piel en la región perineal; en cualquiera de los dos casos, inician el ciclo migrando a pulmón para luego llegar a intestino y desarrollarse en hembras parásitas.13, 38 Este ciclo de autoinfección ocurre con mayor frecuencia en hospederos con algún grado de inmuno-supresión y es también el responsable de la cronicidad de esta helmintiasis, que en algunos casos persiste hasta por varias décadas. La infección por este parásito de mayor cronicidad documentada ha sido de 65 años.39


Figura 1. Micrografías electrónicas de rastreo de la mucosa duodenal de una niña de ocho años, fallecida a causa de una hiperinfección con Strongyloides stercoralis. En la Figura 1 A se aprecia una vista panorámica a bajo aumento en la cual aparece una larva entre las vellosidades intestinales. La Figura 1 B corresponde a una ampliación del sitio de anclaje de una hembra. Nótese el daño causado en la mucosa pues el parásito literalmente está enclavado en el tejido.

PATOGENESIS Tres son las alteraciones más frecuentes que producen las infecciones por S. stercoralis: En primer lugar, las lesiones dérmicas debidas a la entrada de larvas filariformes, las que son especialmente patentes en infecciones crónicas, cuando las larvas hacen el ciclo de autoinfección atravesando la piel de la región perineal. El otro tipo de lesión frecuente se debe al paso pulmonar de las larvas, que en un hospedero inmunocomprometido con una infección masiva, puede llevar a ruptura de capilares a nivel pulmonar, con


microhemorragias intraalveolares, cuyo efecto acumulativo es importante37 e incluso pueden evolucionar a bronconeumonía40 y cuadros obstructivos.41-42 El tercer tipo de lesión se relaciona con las hembras adultas en el intestino, donde la infección puede cursar desde formas leves, prácticamente asintomáticas, hasta formas severas con ulceraciones de 2 a 5 mm de diámetro, con atrofia de la mucosa e infiltración de las paredes intestinales con larvas, que también se han localizado en la luz de vasos linfáticos, por los cuales pueden ir a otros órganos del cuerpo40, 43-44 e incluso inducir cuadros generalizados.45-47 Aunque en infecciones moderadas se ha descrito una serie de síntomas como indigestión, retortijones, dolor abdominal, diarrea intermitente o persistente, prurito anal y pérdida de peso.12 Las lesiones pulmonares o las úlceras intestinales pueden ser la puerta de entrada para infecciones bacterianas.43 Entonces, los síntomas pueden agravarse, llegando hasta sepsis y muerte.14 Las lesiones intestinales usualmente se restringen al intestino delgado; sin embargo, se describen casos con lesiones ulcerosas en colon.48-49 La autoinfección o infección endógena se desencadenada cuando hay un desequilibrio en la relación hospedero-parásito, como ocurre en pacientes con problemas de fondo, que directa o indirectamente inducen estados de inmuno-supresión como pueden ser: desnutrición, alcoholismo, vejez y obviamente las infecciones por el virus de la inmunodeficiencia humana. Por otra parte, las infecciones por el virus linfotrópico T humano (HTLV-I) se asocian con mielopatía tropical espástica paraterésica y con leucemia a células peludas, condiciones endémicas en algunas regiones de América Latina y que se caracterizan por eosinofilia, que directa o indirectamente promocionan las hiperinfecciones estrongiloidianas, o bien la parasitosis podría ser un factor desencadenante del cuadro leucémico en el paciente infectado por el HTLV-I.50-51 La infección con Strongyloides puede cursar asintomáticamente por decenios, manteniéndose gracias a la autoinfección;12, 52-53 pero el tratamiento con corticosteroides puede desencadenar la hiperinfección. Esta relación entre tratamiento con corticosteroides e hiperinfecciones mortales es común en la literatura; por ejemplo, una búsqueda en la base de datos "Medline" utilizando como palabras clave: Strongyloides y corticosteroides, rindió 135 títulos, la mayoría corresponden a informes de casos mortales. La relación entre estado inmunitario e hiperinfección por S. stercoralis no está bien definida, pues en los pacientes infectados se detectan anticuerpos específicos tipo IgG, IgM e IgA, pero estos últimos parecen disminuidos en la infección masiva; aunque coexistiendo con la eosinofilia alta que caracteriza la infección.54 Sin embargo, en yeyuno no se encontraron diferencias entre pacientes infectados y testigos sanos con respecto al número de linfocitos T, mastocitos, eosinófilos ni células caliciformes; pero si hubo una marcada reducción con respecto al número de macrófagos y células en división en la mucosa de los pacientes infectados con respecto a los testigos.55 Ello concuerda con estudios de infecciones experimentales con Strongyloides ratti en ratas a las que se les había reducido el número de granulocitos mediante tratamiento con anticuerpos anti granulocitos; en éstas la infección fue más severa que en los controles no tratados, lo que demuestra la acción protectora de los granulocitos contra la infección por ese parásito.56 INFORME DE CASOS CLINICOS Como mencionábamos, la literatura médica recoge numerosas publicaciones de casos individuales o de series de menos de 10 casos de strongiloidosis. Esos informes resumen


casos aislados, que sin incluir los casos secundarios a SIDA, podrían agruparse en: A) Documentación de infecciones con varias décadas de evolución, lo cual se ha constatado en exprisioneros de la Segunda Guerra Mundial, que estuvieron cautivos en zonas endémicas de estrongiloidiasis y que luego regresaron a sus países de origen, en los cuales el parásito no es endémico,52-53, 57-58 B) Casos con eosinofilias inexplicables, que en ocasiones se han confundido con cuadros como la colitis eosinofílica idiopática,42, 48, 57, 59 C) Enfermedades obstructivas intestinales60-61 e incluso pulmonares debidas a larvas del parásito,41-42, 62 y D) Descripción de complicaciones bacterianas que incluyen septicemias y meningitis.58 El desenlace común en muchos de esos casos es la muerte, que ante una infección parasitaria, para la cual hay un tratamiento efectivo, motiva la llamada de atención que representa la publicación de casos aislados. Ante esa situación, es posible que el diagnóstico temprano de esas infecciones hubiese salvado esas vidas, independientemente del país de que se trate. Este razonamiento conduce nuevamente al hecho de que existe una subestimación en la prevalencia de Strongyloides, lo cual se debe al empleo de métodos poco sensibles y por lo tanto inadecuados para el diagnóstico de este parásito, lo que conduce a un diagnóstico en la mesa de autopsias. Por tal razón es importante revisar los métodos diagnósticos más efectivos, simples y menos engorrosos. METODOS DIAGNOSTICOS A inicios de la década de 1990 se publicaron los primeros informes sobre un novedoso método para evidenciar a S. stercoralis, basándose en el cultivo de las bacterias fecales que arrastraba la larva, lo que se conoce como "Cultivo en plato de agar" (CPA). Esto llevó a estudios comparativos entre el nuevo método y otros, como el método de Baermann (MB), el cultivo de larvas en papel de filtro, los métodos de concentración de parásitos intestinales, ya fuesen por flotación o sedimentación. De esas metodologías, las dos que han recibido más atención debido a su eficiencia fueron el CPA y el MB. Otros métodos de concentración, como el formol-eter cuya eficiencia es muy alta para protozoarios, resulta tan poco efectivo para S. stercoralis como el examen directo.5 Cultivo en placa de agar La descripción de este método se basó en una observación casual, cuando se detectaron trazos sinuosos de colonias de bacterias en una placa de un coprocultivo, cuyo análisis al estereoscopio reveló la presencia de larvas de S. stercoralis.6 Ello inspiró a los doctores Arakaki64-65 y Koga66-68 a utilizar ese hallazgo como una forma de evidenciar la presencia de tales larvas. El método del CPA consiste en colocar una porción de aproximadamente 2 g de heces en el centro de una placa de agar nutritivo o agar tripticasa soya e incubar a 37°C. Si en la muestra hay larvas de S. stercoralis, se desplazarán sobre la placa diseminando las bacterias adosadas a su cuerpo, de manera que a las 24 horas de incubación el rastro de las larvas estará indicado por las colonias bacterianas. La sensibilidad de este método es similar a la sensibilidad del MB; además, es más simple y menos engorroso que este último, y si las placas se dejan en incubación hasta por 6 días, también se pueden diagnosticar las larvas de uncinarias y encontrar los adultos de S. stercoralis.69 Pero el CPA tiene algunos inconvenientes, como lo es el riesgo de infección, ya que en la placa de agar se desarrollan larvas L3 o sea las formas infecciosas, por lo cual se


recomienda utilizar placas plásticas, sellarlas y manejarlas con guantes e inundarlas con formalina a través de un agujero hecho con una pinza caliente.66 Sin embargo, el inconveniente mayor para los países en desarrollo es su coste, pues es equivalente a 15 veces el precio de un examen de heces directo y cuatro veces más caro que el MB.70 En un principio tratamos de superar el obstáculo del costo elevado del CPA sustituyendo la placa de Petri por un frasco de vidrio de 4 onzas, en el cual se redujo la cantidad de agar de 15 ml utilizado en la placa a 5 ml, lo cual resultó adecuado.71 Sin embargo, lo dejamos por una modificación realizada al método de Baermann, que consideramos más práctica, como describimos a continuación. El método de Baermann Este método fue ideado para la búsqueda de larvas de nemátodos fitopatógenos en muestras de suelo y posteriormente fue adaptado para el diagnóstico de S. stercoralis.72 El método representa una concentración biológica de larvas, utilizando su termotropismo e hidrotropismo positivos, lo que hace que cuando la muestra de heces se pone en contacto con agua con una temperatura entre 37 y 40°C, las larvas migren de las heces al agua. Las dos versiones más empleadas de esta metodología son las que utilizan un embudo72 o un balón73 para contener el agua. En la primera, la muestra se deposita en un cedazo recubierto de gasa que se coloca en contacto con la superficie del agua contenida en un embudo, cuya salida tiene una manguera cerrada con una pinza. En la segunda versión, las heces se aplican en un apósito de gasa que se introduce en un balón que se llena con agua. En ambos casos, es ideal centrifugar el agua y buscar las larvas en el sedimento. Una versión muy económica de este método fue ideada por Graeff-Texeira y colaboradores74 quienes diseñaron un dispositivo con una botella plástica desechable de refresco gaseoso y un globo de goma. Cortaron la botella a un tercio de la boca para construir un embudo, el cual sellan con el globo de goma, llenan el embudo con el agua lo colocan invertido sobre el resto de la botella, que sirve como soporte y colocan la muestra de heces como se indica en la versión original del método; luego de la incubación recogen el agua del globo con las larvas. En nuestro laboratorio hemos ideado una forma aún más simple y práctica,75 que consiste en utilizar un tubo de ensayo de 18x100 mm (tipo vacunatainer), cuyo tapón se perfora y se le atraviesa una punta de micropipeta, lo cual hace las veces de embudo; en este tubo se coloca una suspensión de unos 2 g de heces en 8 ml de solución salina, o sea la misma cantidad que se utiliza para el cultivo en placa de agar.67-68 Este dispositivo se invierte sobre otro tubo de 18x100 mm que contiene una cantidad similar de solución salina, pero a 37°C; así, la punta de micropipeta queda en contacto con la solución salina del segundo tubo. Las larvas de S. stercoralis migrarán hacia el segundo tubo y se evidenciaran fácilmente luego de la centrifugación. Entre las ventajas de este método sobre la versión original está la economía de espacio, pues en una gradilla se pueden colocar hasta 50 dispositivos de estos; en tanto que tan solo unas 20 muestras con el método original prácticamente ocupan una mesa de laboratorio.

CONCLUSION Podríamos parafrasear un párrafo de Wang et al.76 Los pacientes pueden presentar síntomas abdominales vagos como anorexia, náuseas, vómitos, sangrado, retortijones con cuadros


alternos de constipación o diarrea, atribuible a varias etiologías; pero el diagnóstico de estrongiloidiasis es hecho la mayoría de las veces durante la autopsia. Esta es la razón por la cual la literatura médica mundial recoge tantos informes de casos aislados de S. stercoralis, pues la mayoría son casos diagnosticados posmortem, y como mencionáramos antes, debidos a una infección parasitaria para la cual existen tratamientos efectivos. En muchos de esos casos la hiperinfección fue desencadenada por el tratamiento con corticosteroides; por ello, antes de establecer tal tratamiento debe buscarse exhaustivamente S. stercoralis, especialmente en pacientes de áreas endémicas, y cuando se trata de pacientes en países donde el parásito no es endémico, debe incluirse en las pesquisas clínicas la interrogación sobre visitas a países tropicales, independientemente de que esas visitas hayan ocurrido décadas atrás. En América Latina la búsqueda de S. stercoralis en muestras seriadas y empleando métodos como los de Baermann o cultivo en placa de agar deben ser parte de la rutina, especialmente cuando se trate de pacientes de grupos de riesgo aumentado, como ancianos, pacientes con SIDA, alcohólicos, pacientes en etapa terminal de cáncer o en fin cualquier caso asociado con deficiencias inmunes primarias o secundarias a un proceso infeccioso o tratamiento y en especial cuando se prescriban corticosteroides.

RESUMEN El método diagnóstico más frecuente para Strongyloides stercoralis sigue siendo la observación de las larvas en las heces del paciente infectado; no obstante, éstas se excretan en bajo número e interrumpidamente, por lo cual su visualización requiere el análisis de un mínimo de muestras 5 a 7 muestras colectadas en días consecutivos y procesadas mediante métodos como el Baermann (MB) o el cultivo en plato de agar (CPA); de lo contrario se estará subestimando la prevalencia de este parásito. Un ejemplo de tal subestimación se deduce del análisis de la literatura costarricense relacionada con parasitosis intestinales, pues en la mayoría de los informes que mencionan a S. stercoralis, en los cuales el análisis no se hicieron con MB ni CPA, le asignan una prevalencia menor del 0,5%, en tanto cuando se usó alguno de éstos la prevalencia fue mayor; por ejemplo del 1% en pacientes con SIDA, 5,7% en alcohólicos y 2% en ancianos. El pobre diagnóstico de esta parasitosis se refleja en el informe de casos esporádicos o series de menos de 10 casos. En la mayoría de esos pacientes el desenlace es la muerte asociada con complicaciones debidas a hiperinfec-ciones, en gran parte asociadas con tratamiento con corticosteroides. Una posible explicación para esas infecciones masivas las relaciona con un efecto modulador de la transformación en el intestino de larvas L1 a la forma infecciosa (L3) posiblemente debido a similitud entre corticosteroides y hormonas de ecdisis de este parásito. El informe frecuente de casos mortales debido a hiperinfecciones con S. stercoralis subraya la necesidad de incluir métodos como el MB o el CPA para el diagnóstico de este parásito.


REFERENCIAS 1.- Dreyer G, FernAndes-Silva E, Alves S, Rocha A. Patterns of detection of Strongyloides stercoralis in stool specimens: Implications for diagnosis and clinical trials. J Clin Microbiol 1996; 34: 2569-71. 2.- Genta R M. Global prevalence of strongyloidiasis: critical review with epidemiologic insights into the prevention of diseminated disease. Rev Infect Dis 1989; 11:755-67. 3.- Sato Y, Kobayashi J, Toma H, Shiroma Y. Efficacy of stool examination for detection of Strongyloides stercoralis infections. Am J Trop Med Hyg 1995; 53: 248-50. 4.- Uparanukraw F, Phongsri S, Morako-te N. Fluctuations of larval excretion in Strongyloides stercoralis infection. Am J Trop Med Hyg 1999; 60: 967-73. 5.- Assefa I, Woldemichael I, Seyound I. Evaluation of the modified Baermann method in the laboratory of diagnosis of Strongyloides stercoralis. Ethiop Med J 1991; 29:193-8. 6.- Conway D J, Lindo J F, Robinson R D et al Strongyloides stercoralis: Characterization of immunodiagnositic larval antigens. Exp Parasitol 1994; 9: 99-105. 7.- Ianowitz H B, Weiss L M, Wittner M. Diagnosis and treatment of common intestinal helminths. Gastroenterologist 1994; 2: 39-49. 8.- Paula F M, Castro E, Goncalves-Pires M et al. Parasitological and immunological diagnoses of strongyloidiasis in immunocompromised and non-immunocompromised children at Uberlandia, state of Minas Gerais, Brazil. Rev Inst Med Trop Sao Paulo 2000; 42: 51-5. 9.- Pawlowski Z S. Ascariasis. En: Warren K S, Mahmoud A A F. Tropical and Geographical Medicine, 2 Ed. McGraw Hill Information Services Co. New York. 1994; 36978. 10.- Schad G A, Banwell J G. Hookworms. En: Warren K S, Mahmoud A A F. Tropical and Geographical Medicine, 2 Ed. McGraw Hill Information Services Co. New York. 1994; 37992. 11.- Bundy DAP, Cooper ES. Trichuriasis. En: Warren KS, Mahmoud AAF. Tropical and Geographical Medicine, 2 Ed. McGraw Hill Information Services Co. New York. 1994; 399404. 12.- Grove D I. Strongyloidiasis in allied exprisioners of war in Southeast Asia. Brit J Med 1980; 280: 598-601. 13.- Grove D I. Strongyloidiasis. En: Warren K S, Mahmoud AAF. Tropical and Geographical Medicine, 2 Ed. McGraw Hill Information Services Co. New York. 1994; 3939. 14.- Grove D I. Strongyloidiasis: a conundrum for gastroenterologist. Gut 1994; 35: 437-40.


15.- Hernández F. Evolución histórica de las helmintiasis intestinales en Costa Rica. Rev Cost Cienc Med 1987, 8: 3-4. 16.- Pupo C. La ankilostomiasis o cansancio. Tipografía Nacional, San José, Costa Rica. 1995: 35. 17.- INCAP/OIR/OMS. Evaluación nutricional de la población de Centro América y Panamá. Instituto de Nutrición de Centro América y Panamá (INCAP), Oficina de Investigación Internacional (OIR), Ministerio de Salud de Costa Rica (MS), Publicación del INCAP, Guatemala. 1969: 215. 18.- Mata L, Pardo V, Hernández F et al. Cambios en la prevalencia de helmintos intestinales en Costa Rica, 1966-1982. En: Control and eradication of infectious diseases. An international Symposium. PAHO Copubl. ser. N° 1. Pan American Health Organization, Washington, D C 1985: 208-20. 19.- Mata L, Hernández F, Pardo V. Helmintiasis intestinales. Fascículo 5, Encuesta Nacional de Nutrición. Ministerio de Salud, Universidad de Costa Rica, 1996. 20.- Pardo V, Hernández F. Prevalencia de parásitos intestinales en una población atendida en la clínica de Hatillo del Ministerio de Salud, 1995-1996. Rev Cost Cienc Méd 1997; 18: 45-50. 21.- Zamora C R, Villalta J C, Blanco R. Parasitosis intestinales en los cantones de Flores, Santa Bárbara y Belen, provincia de Heredia, Costa Rica. Acta Méd Cost 1981; 24: 17-20.

22.- Pérez-Román C E, Zamora-Hidalgo J F. Parásitos intestinales más frecuentes en niños de Santa Cruz de Guanacaste, Costa Rica. Acta Méd Cost 1982; 25: 25-9. 23.- Kenton-Johnston R, Rojas-Ramírez O, Grant-Loaisiga S. Parasitosis intestinales en la provincia de Limón, Costa Rica. Rev Med Costa Rica 1982; 479: 71-4. 24.- González N, Beckles A, Sandi L. Parásitos intestinales más frecuentes en la población de Grecia, Costa Rica. Rev Med Costa Rica 1983; 482: 7-9. 25.- Chaverri-Ulate M G. Incidencia parasitaria y su relación con el saneamiento ambiental en la Cruz, Guanacaste, Costa Rica. Rev Med Costa Rica 1983; 73-8. 26.- Calvo-Calvo O, Salazar-Busquet J, Moraga-Moreno J, Kenton-Johnston R. Parasitismo intestinal: Un estudio comparativo en pacientes de las poblaciones de Quepos y Parrita, Costa Rica. Rev Med Costa Rica 1984; 488: 23-7. 27.- Bolaños N, Guevara A, Freer E. Prevalencia de parásitos intestinales en las áreas de salud de Acosta y Coronado. Rev Cost Cien Méd 1997; 18: 41-50. 28.- Morales M T, Bolaños-Hernández. Frecuencia de cuatro nemátodos intestinales en el Hospital Nacional de Niños. Acta Pediatr Cost 1997; 11: 106-8.


29.- Cerdas L. Tesis Protozoosis intestinales, Tercera encuesta parasitológica, nacional. Facultad de Microbiología, Universidad de Costa Rica. 1997. 30.- Fallas S, Mora N, Mora A, Hernández F. Strongyloides stercoralis: Una revisión sobre su diagnóstico coproparasitológico y su prevalencia en positivos por el virus de la inmuno deficiencia humana. Acta Méd Cost 2000; 42: 31-4. 31.- Avendaño L, Hernández F, Jiménez F et al. Strongyloides stercoralis en pacientes alcohólicos. Parasitol Día 1999; 23: 91-4. 32.- Sánchez A, Mora J R, Hernández F. Parasitos intestinales en pacientes de la tercera edad, Hospital Raúl Blanco Cervantes. Rev Cost Cienc Méd 20, 2000 (En prensa). 33.- Gilardi L De Martinis, D´Ostilio A, Marini L et al. The immune system in the elderly: I. Specific humoral immunity. Immunol Res 1999; 20: 101-8. 34.- Gilardi L De Martinis, D´Ostilio A, Marini L et al. The immune system in the elderly: II. Specific cellular immunity. Immunol Res 1999; 20: 109-15. 35.- Gilardi L De Martinis, D´Ostilio A, Marini L et al. The immune system in the elderly: III. Innate immunity. Immunol Res 1999; 20: 117-26. 36.- Cook R T. Alcohol abuse, alcoholism, and damage to the immune system. A review. Alcohol Clin Exp Res 1998; 22: 1927-42. 37.- Montero A, Mazzolini G, Rojas S P et al. Hiperinfección por Strongyloides stercoralis como primera manifestación de SIDA. Medicina 1996; 56: 319-20. 38.- Shton F T, Schad G A. Amphids in Strongyloides stercoralis and other parasitic nematodes. Parasitology today 1996; 12: 187-94. 39.- Leigton P M, Mac Sween HM. Strongyloides stercoralis: The cause of an urticarial-like eruption of 65 years´ duration. Arch Intern Med 19990; 150: 1747-8. 40.- Pires M L, Dreyer G. Revendo a importância do Strongyloides stercoralis. Rev Institut Med Trop Sao Paulo 1993; 48: 175-82. 41.- Yu J J, Lu C S, Wu I H et al. Disseminated Strongyloides stercoralis infection mimiking pneumonia. J Formos Med Assoc 1995; 94: S162-5. 42.- Ronchetto F, Pistono P G, Guasco C. Strongyloides stercoralis in a region of northwestern Italy. An epidemiological note and presentation of a case of eosinophilic infiltration of the lung. Recenti Prog Med 1995; 86: 234-7. 43.- Taranto N J. Strongyloides stercoralis: Reporte de un caso y revisión de la literatura. Acta Gastroenterol Latinoamer. 1995; 25: 113-20. 44.- Dionisio D, Manneschi L I, Di Lollo S et al. Strongyloides stercoralis: Ultrastructural study of newly hatched larvae within human duodenum mucosa. J Clin Pathol 2000; 53: 1106.


45.- Lahn MM, Staub-Schmidt T, Himy R et al. Strongyloides stercoralis in a nonimmunosuppressed tourist with involvement of the central nervous system. Trop Geogr Med 1994; 46: 368-70. 46.- Hagelskjaer L H. A fatal case of systemic strongyloidiasis and review of the literature. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 1994; 13:1069-74. 47.- Simpson W G, Gerhardstein D C, Thompson JR. Disseminated Strongyloides stercoralis infection. South Med J 1993; 86: 821-5. 48.- Al-Samman M, Haque S, Long J D. Strongyloides colitis: a case report and review of the literature. J Clin Gastroenterol 1999; 28: 77-80. 49.- GutierrĂŠz Y, Bhatia P, Garbadawala S. Strongyloides stercoralis eosinophilid granuloma-tous enterocolitis. Am J Surg Pathol 1996; 20: 603-12. 50.- Plumelle Y, Gonin C, Edouard A et al. Effect of Strongyloides stercoralis infection and eosinophilia on age at onset and prognosis of adult T-cell leukemia. Amer J Clin Pathol 1997; 107: 81-7. 51.- Gotuzzo E, Arango C, de Queiroz-Campos A, Isturiz R E. Human T-cell lymphotropic virus I in Latin America. Infec Dis Clin North Am 2000; 42: 211-39. 52.- Gill G V, Bailey J W. Eosinophilia as a marker for chronic strongyloidiasis: Use of a serum ELISA test to detect asymptomatic cases. Ann Trop Med Parasitol 1989; 83: 249-52. 53.- Bailey J W. A serological test for the diagnosis of Strongyloides antibodies in ex Far East prisioners of war. Ann Trop Med Parasitol 1989; 83: 241-7. 54.- Badaro R, Carvalho E M, Santos R B et al. Parasite-specific humoral responses in different clinical forms of strongyloidiasis. Trans R Soc Trop Med Hyg 1987; 81:149-50.

55.- Trajman A, Mac Donald T T. Elia C C S. Intestinal immune cell in Strongyloides stercoralis infection. J Clin Pathol 1997; 50: 9779-84. 56.- Watanabe K, Noda K, Hamano S et al. The crucial role of granulocytes in the early host defense against Strongyloides ratti infection in mice. Parasitol Res 2000; 86: 188-93. 57.- Said S, Nevez G, Moriniere P et al. Hemodialysis and strongyloidiasis: A presumed cause of eosinophilia able to mask the other. Nephrologie 1999; 20: 343-6. 58.- Link K, Orestein R. Bacterial complication of Strongyloidiasis: Streptococcus bovis meningitis. J South Med Assoc 1999; 92: 728-31. 59.- Corsetti M, Basilisco G, Pometta R et al. Mistaken diagnosis of eosinophilic colitis. Ital J Gastroenterol Hepatol 1999; 31: 607-9. 60.- Al-Bahrani ZR, Al-Saleem T, Al-Gailani MA. Sub acute intestinal obstructio by Strongyloides stercoralis. J Infect Dis 1995; 30: 47-50.


61.- Bannon J P, Fater M, Solit R. Intestinal ileus secondary to Strongyloides stercoralis infection: Case report and review od the literature. Am Surg 1995; 61: 377-80. 62.- Mariotta S, Pallone G, Li-Bianchi E et al. Strongyloides stercoralis hyperinfection in a case of idiopathic pulmonary fibrosis. Panminerva Med 1996; 38: 45-7. 63.- Panosian K, Marone P, Edberg S C. Eluci-dation of Strongyloides stercoralis by bacteria-colony desplacement J Clin Microbiol 1986; 24: 89-95. 64.- Arakaki T, Masaaki I, Fukunori K et al. Efficiency of agar plate culture in detection of Strongyloides stercoralis infection. J Parasitol 1990; 76: 425-8. 65.- Arakaki T, Kohakura M, Asato R et al. Epidemiological aspects of Strongyloides stercoralis infection in Okinawa, Japan. J Trop Med Hyg 1992; 95: 210-3. 66.- Koga K, Kasuya S, Khamboonruang C et al. Modified agar plate method for detection of Strongyloides stercoralis. Am J Trop Med Hyg 1991; 45: 518-21. 67.- Koga K, Kasuya S, Ohtomo H. How effective is the agar plate method for Strongyloides stercoralis? J Parasitol 1991; 78: 155-15. 68.- Koga K, Kasuya S, Khamboonruang C et al. A modified agar plate method for detection of Strongyloides stercoralis. Amer. J Trop Med Hyg 1992; 45: 518-21. 69.- Jongwutiwes S, Charoenkon M, Sitthi-chareonchai P et al. Increased sinsitivity of routine laboratory detection of Strongyloides stercoralis and hookworm by agar-plate culture. Tran R Soc Trop Med Hyg 1999; 93: 398-400. 70.- Kaminsky RG. Evaluation of three methods for laboratory diagnosis of Strongyloides stercoralis infection. J Parasitol 1993; 79: 277-80. 71.- Fallas S. Strongyloides stercoralis evaluación del método de cultivo en placa de agar. Tesis Facultad de Microbiología, Universidad de Costa Rica, 1996. 72.- Moraes R G. Contribucao para o studo do Strongyloides stercoralis e da strongyloidosis no Brasil. Rev Servi Esp Salude Public 1948; 1: 507-624. 73.- Rugai E, Mattos T, Brisola A. Nova tecnica para isolar larvas de nematoides das fezes. Modificacao do metodo de Baermann. Rev Inst Adolfo Lutz 1954; 6: 899-904. 74.- Graeff-Texeira C, Medeiros E, Zanini G M et al. Inexpensive alternative material for the isolation of larvae with the Baermann method. Mem Inst Oswaldo Cruz 1997; 92: 399-400.

75.- Hernández F, Avendaño L. A simple modification of the Baermann method. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2000 (Enviado). 76.- Wang BY, Krishman S, Isenbeg H D. Mortality associated with concurrent strongyloidiasis and citomegalovirus infection in a patient on steroid therapy. Mount Sinai J Med 1999; 66:128-32.


Issuu converts static files into: digital portfolios, online yearbooks, online catalogs, digital photo albums and more. Sign up and create your flipbook.