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Zoologia (Curitiba, Impresso) version impresa ISSN 1984-4670 Zoologia (Curitiba, Impr.) Vol.28 no.4 Curitiba hace. 2011 http://dx.doi.org/10.1590/S1984-46702011000400001 OPINIÓN

En la clasificación genérica de las serpientes de cascabel, con especial referencia a la Neotropical complejo Crotalus durissus (Squamata: Viperidae)

Wolfgang WüsterI, Renato S. BérnilsII, 1 ISchool de Ciencias Biológicas de la Universidad de Bangor, Bangor LL57 2UW, Reino Unido. E-mail: @ w.wuster bangor.ac.uk IIDepartamento de Ciencias Agrarias e Biológicas, Centro Universitario del Norte do Espírito Santo, la Universidad Federal de Espírito Santo. 29932-540 São Mateus, ES, Brasil. E-mail: renatobernils@terra.com.br

La clasificación genérica a nivel de las serpientes de cascabel ha sido casi totalmente estable a lo largo de los siglos 20 y 21: casi todos los autores reconocen dos géneros, Sistrurus Garman, 1884 para las especies con grandes escudos, cabeza regular, y Linneo Crotalus de 1758 para la especie con la fragmentación escamas de la cabeza (Stejneger 1895, Boulenger 1896, Gloyd 1940, Klauber 1956, Campbell & Lamar 2004). El único cambio reciente ha sido el reconocimiento de que el taxón Crotalus ravus Cope, 1865, siempre colocado en Sistrurus a causa de su escudo la cabeza grande, comparte un ancestro común más reciente con especies de Crotalus que con los otros dos Sistrurus, dando lugar a su traslado a Crotalus (Murphy et al. 2002, Campbell & Lamar 2004). Las serpientes de cascabel de América del Sur y tropicales de América Central siempre han sido colocados en Crotalus, aunque la delimitación de las especies y subespecies dentro del complejo Crotalus durissus ha sido un largo proceso que aún está en curso (Vanzolini y CALLEFFO 2002, Campbell & Lamar 2004, Wüster et al. 2005). Recientemente, Hoser (2009a) publicó una reclasificación de las serpientes de cascabel, que incluye la resurrección de los tres géneros se ha descrito anteriormente (Aechmophrys Coues, 1875, Caudisona Laurenti, 1768, y


Uropsophus Wagler, 1830) y la descripción de los cuatro nuevos géneros y subgéneros siete nuevos . Hoser no proporcionó nuevos datos o análisis, pero definió su taxa sobre la base de la filogenia publicado de Murphy et al. (2002). Sus acciones han sido ignoradas en la mayoría de la literatura herpetológica, y Zaher et al. (2009) recomienda contra el uso de la taxonomía de Hoser. Desde 2004, la Sociedad Brasileña de Herpetología mantiene en la World Wide Web una lista actualizada de los reptiles que ocurren en Brasil (Bernils 2010). Con el fin de dar cabida a la diversidad de opiniones entre los herpetólogos que colaboran en el mantenimiento de esta lista, mientras que el mantenimiento de la lista lo más actualizada posible, era necesario asumir una actitud no alineados hacia la adopción de las propuestas taxonómicas, ya que se publica mensualmente en la literatura especializada. En consecuencia, todos los cambios taxonómicos herpetológica es inmediatamente incorporado a la lista sin tener en cuenta sus méritos, y se mantiene hasta su rechazo en un artículo posterior. Por lo tanto, a partir de Hoser (2009a) hasta la actualidad, la lista de Brasil adoptó el nombre de Caudisona durissa para el sur de serpientes de cascabel de América, y esta lista se ha traducido en el uso de ese nombre en los papeles no taxonómica de algunos herpetólogos de Brasil (por ejemplo, Araujo et al ... 2010, LOEBMANN y HADDAD 2010, Nogueira et al 2010, Oliveira et al 2010, ROCHA Y PRUDENTE 2010, Santos 2010, Souza et al 2010;. pero ver a Costa et al 2010), así como una serie de web. páginas, a pesar de la falta de aceptación de la propuesta de Hoser fuera de Brasil. Esta situación crea un artefacto problemáticas con consecuencias inesperadas a causa de una serie de problemas relacionados con la reclasificación Hoser y el reconocimiento de Caudisona Laurenti. Estos problemas se relacionan con la cuestión de si Crotalus deben subdividirse en absoluto, si nuestra comprensión de la filogenia de las serpientes de cascabel es suficiente para permitir la reclasificación si se considera que sea útil, y el estado de la publicación Hoser en virtud del Código Internacional de Zoología Nomenclatura (ICZN). Toda la evidencia disponible de los múltiples análisis de la filogenia de los Viperidae apoya fuertemente la monofilia de las serpientes de cascabel en su conjunto (Gutberlet y Harvey 2002, CASTOE PARKINSON y 2006). Por otra parte, varios análisis han confirmado la monofilia recíproca de Crotalus (incluyendo C. ravus) y Sistrurus (Murphy et al. 2002, CASTOE PARKINSON y 2006). Así, no hay base objetiva para dividir filogenético cualquiera de estos géneros: tal acto no haría más que perturbar la estabilidad de la nomenclatura (Murphy et al 2002).. Además, nuestra comprensión de la filogenia de las serpientes de cascabel sigue siendo insuficiente para justificar una acción taxonómica en la actualidad. Aunque la clasificación Hoser se basa en, y por lo tanto coherente con una filogenia publicado de las serpientes de cascabel (Murphy et al. 2002), es incompatible con una filogenia más reciente que incluyó la misma especie (CASTOE PARKINSON y 2006). En la filogenia de estos últimos, tres de los géneros y uno de los subgéneros reconocidos por Hoser sería no monofilético (véase también ZAHER


et al. 2009). Además, en ambos filogenias, muchos de los ganglios basales carecen de apoyo. Incluso si la división de Crotalus se considera conveniente, la falta de consenso entre los estudios publicados recientemente muestran que todavía nos falta la base de evidencias para un apoyo firme, objetivo de la división. Finalmente, otros problemas se derivan de la naturaleza de la publicación de Hoser. El Diario Australiano de Herpetología es publicado por la editorial propia de Hoser, Kotabi Pty Ltd., con ocho números publicados desde enero de 2009. Hoser es único editor de la revista y sigue siendo su único autor. Wallach et al. (2009) analizó la disponibilidad de esta publicación, con especial referencia al Número 7 (Hoser 2009b), que trata de elapids de Naja. La "publicación" temas de esta publicación no constituyen un trabajo publicado de acuerdo con la ICZN: reclamaciones de Hoser obstante, Wallach et al. (2009) no encontró ninguna evidencia de la existencia de una edición impresa que consta de varias copias, como exige el artículo 8.1.3 de la ICZN. Una sola copia impresa del número 7 se encuentra, en la Biblioteca Nacional de Australia (ANL), mientras que no había ninguno de los temas anteriores 1-6, incluyendo Hoser (2009a), que sólo parecen estar disponibles en Internet. Copias en papel suministrado más tarde parecen haber sido impresas en la demanda, y que no califican como obra publicada (artículo 9.7 de la ICZN). En consecuencia, ninguno de los nombres científicos acuñado por Hoser en temas 1-7 de la revista Australiana de Herpetología se publican bajo las disposiciones de la ICZN, y todos están por lo tanto no está disponible. Los taxones nombre incluyen una serie de elapids Australasia y eslizones, así como las cobras y serpientes de cascabel. La falta de disponibilidad de Hoser de nombres bajo el ICZN no afecta el estado del nombre Caudisona Laurenti, 1768, resucitado de la sinonimia por él. Sin embargo, hace que el reconocimiento de un problema en el contexto de la filogenia de las serpientes de cascabel: el reconocimiento de Caudisona sería parafilético Crotalus en cualquier filogenia publicado. A Caudisona estrictamente filogenética clasificación reconocer, por tanto, requieren de la división de Crotalus en géneros múltiples, incluyendo la resurrección de Uropsophus y Aechnophrys, y dejaría a uno o varios subtipos en la necesidad de los nombres científicos. Por otra parte, la filogenia de Murphy et al. (2002) y CASTOE y Parkinson (2006) que tienen diferentes implicaciones para la clasificación de las serpientes de cascabel restantes si Caudisona iban a ser reconocidos. En resumen, por lo que recomendamos el uso continuado de la Crotalus nombre genérico de la serpiente de cascabel neotropical, Crotalus durissus, así como todas las serpientes de cascabel otros que no participan actualmente en Sistrurus, tanto como el mejor reflejo de nuestra actual comprensión de la filogenia de estos animales, y como el mejor medio para garantizar la estabilidad de la nomenclatura. Este episodio también sirve para ilustrar la rapidez con que los cambios taxonómicos injustificada publicado fuera de la literatura revisada por colegas científicos pueden, bajo ciertas circunstancias, dar lugar a una inestabilidad innecesaria de nomenclatura y la confusión, aun cuando la falta de mérito de la


clasificación propuesta es clara para los taxonomistas otros. También pone de relieve las dificultades enfrentadas por los autores de listas de comprobación en sus intentos de hacer sus listas hasta al día, sin embargo, consensual. Lista acrítica de trabajo taxonómico injustificado en un intento de mantener la neutralidad puede dar lugar a confusión de nomenclatura, como se muestra aquí. Por otro lado, una lista de verificación que busca representar las opiniones de consenso sólo es probable que siga siendo seriamente fuera de fecha, como el consenso sobre cuestiones taxonómicas muchos suele ser lento a surgir. El problema se agrava por el hecho de que las listas son a menudo mal interpretado por otros autores como "oficial" o listados obligatoria (Pauly et al. 2009). Si bien no puede haber una solución sencilla y completa a este problema, se sugiere que el mejor enfoque para tales listas serían para anotar las entradas de los taxones taxonómicamente controversial, proporcionando un breve resumen de los problemas, y teniendo cuidado de evitar la generación de una percepción equivocada de certeza taxonómica.

LITERATURA CITADA ARAÚJO, C.O.; D. T. CORRÊA FILHO y R.J. Sawaya. 2010. Serpentes da Estação Ecológica de Santa Bárbara, SP: um remanescente de Cerrado do Sudeste de Brasil. Biota Neotrópica 10 (2): 235-245. [Links] Bernils, R.S. 2010. Reptiles Brasil - Lista de especies. Sociedade Brasileira de Herpetología. Disponible en línea en http://www.sbherpetologia.org.br [Fecha de consulta: 15/IX/2010] [Links]. Boulenger, G.A. 1896. Catálogo de las serpientes en el Museo Británico (Historia Natural) III. Londres, British Museum (Natural History). [Links] CAMPBELL, J.A. Y W.W. LAMAR. 2004. Los reptiles venenosos del hemisferio occidental. Ithaca, Comstock. [Links] CASTOE, T.A. Y C.L. PARKINSON. 2006. Bayesiano de modelos mixtos y la filogenia de pitvipers (Viperidae: Serpentes). Filogenia molecular y evolución 39:91-110. [Links] COSTA, H.C.; D.L. PANTOSA, J. L. PONTES y RN Feio. 2010. Serpentes del Municipio de Viçosa, Mata Atlântica do Sudeste de Brasil. Biota Neotrópica 10: 352-378. [Links] Gloyd, H.K. 1940. Las serpientes de cascabel, Sistrurus géneros y Crotalus. Un estudio en Zoogeografía y evolución. Chicago, Chicago Academy of Sciences, 270p. [Links] Gutberlet, R.L. y M.B. HARVEY. 2002. Las relaciones filogenéticas de pitvipers Nuevo Mundo como se deduce de la evidencia anatómica, p. 51-68. En: G.W. Schuett, M. HÖGGREN, M. E. Douglas y H.W. GREENE (Eds). Biología de las víboras. Eagle Mountain, Eagle publicación de Montaña. [Links] Hoser, R. 2009a. Una reclasificación de las serpientes de cascabel, las especies que antes únicamente se refiere a la Crotalus géneros y Sistrurus. Australasia Diario de Herpetología 6: 1-21. [Links]


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Enviado: 03.XI.2010; Aceptado: 13.VII.2011.

Los artículos en el dictamen de la sección son de exclusiva responsabilidad de sus autores y no reflejan necesariamente los puntos de vista de la redacción. La responsabilidad editorial: Ana Lúcia da C. Prudente 1 Dirigir correspondencia


Zoologia (Curitiba, Impresso) versión impresa ISSN 1984-4670 Zoologia (Curitiba, Impr.) vol.28 no.4 Curitiba ago. 2011 http://dx.doi.org/10.1590/S1984-46702011000400001 OPINION

On the generic classification of the rattlesnakes, with special reference to the Neotropical Crotalus durissus complex (Squamata: Viperidae)

Wolfgang WüsterI; Renato S. BérnilsII,1 ISchool of Biological Sciences, Bangor University, Bangor LL57 2UW, UK. E-mail: w.wuster@bangor.ac.uk IIDepartamento de Ciências Agrárias e Biológicas, Centro Universitário Norte do Espírito Santo, Universidade Federal do Espírito Santo. 29932-540 São Mateus, ES, Brazil. E-mail: renatobernils@terra.com.br

The generic-level classification of the rattlesnakes has been almost entirely stable throughout the 20th and 21st centuries: virtually all authors recognise two genera, Sistrurus Garman, 1884 for species with large, regular head shields, and Crotalus Linnaeus, 1758 for the species with fragmented head scales (STEJNEGER 1895, BOULENGER 1896, GLOYD 1940, KLAUBER 1956, CAMPBELL & LAMAR 2004). The only recent alteration has been the recognition that the taxon Crotalus ravus Cope, 1865, long placed in Sistrurus on account of its large head shields, shares a more recent common ancestor with species of Crotalus than with the other two Sistrurus, leading to its transfer to Crotalus (MURPHY et al. 2002, CAMPBELL & LAMAR 2004). The rattlesnakes of South America and tropical Central America have consistently been placed in Crotalus, although the delimitation of species and subspecies within the Crotalus durissus complex has been a lengthy process that is still ongoing (VANZOLINI & CALLEFFO 2002, CAMPBELL & LAMAR 2004, WÜSTER et al. 2005). Recently, HOSER (2009a) published a reclassification of the rattlesnakes, which included the resurrection of three previously described genera (Aechmophrys Coues, 1875, Caudisona Laurenti, 1768, and Uropsophus Wagler, 1830) and the description of four new genera and seven new subgenera. Hoser provided no new data or analyses, but defined his taxa on the basis of the published phylogeny of MURPHY et al. (2002). His actions have been ignored in most of the herpetological literature, and ZAHER et al. (2009) recommended against using Hoser's taxonomy. Since 2004, the Brazilian Society of Herpetology maintains on the World Wide Web a constantly updated checklist of reptile species occurring in Brazil (BÉRNILS 2010). In order to accommodate the diversity of views among the herpetologists who cooperate in the maintenance of this checklist while maintaining the checklist as up to date as possible, it was necessary to assume a nonaligned attitude toward the adoption of taxonomic proposals as they are published monthly in the specialized literature. Consequently, every herpetological taxonomic change is immediately incorporated into the list without consideration of its merits, and is retained until its rejection in a subsequent paper. Therefore, from HOSER (2009a) to the present, the Brazilian List adopted the


name Caudisona durissa for South American rattlesnakes, and this listing has resulted in the use of that name in non-taxonomic papers published by some Brazilian herpetologists (e.g. ARAĂšJO et al. 2010, LOEBMANN & HADDAD 2010, NOGUEIRA et al. 2010, OLIVEIRA et al. 2010, ROCHA & PRUDENTE 2010, SANTOS 2010, SOUZA et al. 2010; but see COSTA et al. 2010), as well as a number of web pages, in spite of the lack of acceptance of Hoser's proposal outside Brazil. This situation creates a problematic artefact with unexpected consequences because of a number of problems associated with Hoser's reclassification and the recognition of Caudisona Laurenti. These problems relate to the question of whether Crotalus should be subdivided at all, whether our understanding of the phylogeny of the rattlesnakes is sufficient to allow a reclassification if it were felt to be useful, and the status of Hoser's publication under the International Code of Zoological Nomenclature (ICZN). All the available evidence from multiple analyses of the phylogeny of the Viperidae strongly supports the monophyly of the rattlesnakes as a whole (GUTBERLET & HARVEY 2002, CASTOE & PARKINSON 2006). Moreover, several analyses have confirmed the reciprocal monophyly of Crotalus (including C. ravus) and Sistrurus (MURPHY et al. 2002, CASTOE & PARKINSON 2006). There is thus no objective phylogenetic basis for dividing either of these genera: such an act would merely disturb the stability of the nomenclature (MURPHY et al. 2002). Additionally, our understanding of the phylogeny of the rattlesnakes remains insufficient to justify taxonomic action at the present time. Although Hoser's classification is based on, and thus consistent with, one published phylogeny of the rattlesnakes (MURPHY et al. 2002), it is inconsistent with a more recent phylogeny that included the same species (CASTOE & PARKINSON 2006). Under the latter phylogeny, three of the genera and one of the subgenera recognised by Hoser would be non-monophyletic (see also ZAHER et al. 2009). Moreover, in both phylogenies, many basal nodes lacked support. Even if the division of Crotalus were deemed desirable, the lack of consensus between recently published studies shows that we still lack the evidential basis for a robustly supported, objective splitting of. Finally, additional problems arise from the nature of Hoser's publication. The Australasian Journal of Herpetology is published by Hoser's own publishing company, Kotabi Pty Ltd., with eight published issues since January 2009. Hoser is the journal's sole editor and remains its only author. WALLACH et al. (2009) analysed the availability of this publication, with particular reference to Issue 7 (HOSER 2009b), dealing with elapids of Naja. The "published" issues of this periodical do not constitute published work according to the ICZN: Hoser's claims notwithstanding, WALLACH et al. (2009) found no evidence for the existence of a printed edition consisting of multiple copies, as required by Article 8.1.3 of the ICZN. Only a single printed copy of Issue 7 was located, in the Australian National Library (ANL), whereas there were none for the preceding issues 1-6, including HOSER (2009a), which only seem to be available on the internet. Hard copies supplied later appear to have been printed on demand, and do not qualify as published work (Article 9.7 of the ICZN). Consequently, none of the scientific names coined by Hoser in Issues 1-7 of the Australasian Journal of Herpetology are published under the provisions of the ICZN, and all are thus unavailable. The named taxa include a number of Australasian elapids and skinks as well as cobras and rattlesnakes. The unavailability of Hoser's names under the ICZN does not affect the status of the name Caudisona Laurenti, 1768, resurrected from synonymy by him. However, it does render its recognition problematic in the context of the phylogeny of the rattlesnakes: recognition of Caudisona would make Crotalus paraphyletic in any published phylogeny. A strictly phylogenetic classification recognising Caudisona would therefore require the division of Crotalus into multiple genera, including the resurrection of Uropsophus and Aechnophrys, and would leave one or several clades in need of scientific names. Moreover, the phylogenies of MURPHY et al. (2002) and CASTOE & PARKINSON (2006) would have different implications for the classification of the remaining rattlesnakes if Caudisona were to be recognised.


In summary, we therefore recommend the continued use of the generic name Crotalus for the Neotropical rattlesnake, Crotalus durissus, as well as all other rattlesnakes not currently included in Sistrurus, both as the best reflection of our current understanding of the phylogeny of these animals, and as the best means for ensuring the stability of the nomenclature. This episode also serves to illustrate how rapidly unwarranted taxonomic changes published outside the peer-reviewed scientific literature can, under some circumstances, result in unnecessary nomenclatural instability and confusion, even when the lack of merit of the proposed classification is clear to other taxonomists. It also highlights the difficulties faced by the authors of checklists in their attempts to make their lists up-to-date, yet consensual. Uncritical listing of unwarranted taxonomic work in an attempt to maintain neutrality can result in nomenclatural confusion, as shown here. On the other hand, a checklist that seeks to represent only consensus views is likely to remain severely out of date, as consensus on many taxonomic issues is often slow to arise. The problem is exacerbated by the fact that such checklists are often misinterpreted by other authors as "official" or mandatory listings (PAULY et al. 2009). While there can be no simple and comprehensive solution to this problem, we suggest that the best approach for such lists would be to annotate the entries of taxonomically controversial taxa, providing a brief summary of any problems, and taking care to avoid generating a misguided perception of taxonomic certainty.

LITERATURE CITED ARAÚJO, C.O.; D.T. CORRÊA FILHO & R.J. SAWAYA. 2010. Serpentes da Estação Ecológica de Santa Bárbara, SP: um remanescente de Cerrado do Sudeste do Brasil. Biota Neotropica 10(2): 235-245. [ Links ] BÉRNILS, R.S. 2010. Brazilian reptiles - List of species. Sociedade Brasileira de Herpetologia. Available online at http://www.sbherpetologia.org.br [Accessed: 15/IX/2010 ] [ Links ]. BOULENGER, G.A. 1896. Catalogue of the Snakes in the British Museum (Natural History) III. London, British Museum (Natural History). [ Links ] CAMPBELL, J.A. & W.W. LAMAR. 2004. The Venomous Reptiles of the Western Hemisphere. Ithaca, Comstock. [ Links ] CASTOE, T.A. & C.L. PARKINSON. 2006. Bayesian mixed models and the phylogeny of pitvipers (Viperidae: Serpentes). Molecular Phylogenetics and Evolution 39:91-110. [ Links ] COSTA, H.C.; D.L. PANTOSA; J.L. PONTES & R.N. FEIO. 2010. Serpentes do Município de Viçosa, Mata Atlântica do Sudeste do Brasil. Biota Neotropica 10: 352-378. [ Links ] GLOYD, H.K. 1940. The Rattlesnakes, Genera Sistrurus and Crotalus. A Study in Zoogeography and Evolution. Chicago, Chicago Academy of Sciences, 270p. [ Links ] GUTBERLET, R.L. & M.B. HARVEY. 2002. Phylogenetic relationships of New World pitvipers as inferred from anatomical evidence, p. 51-68. In: G.W. SCHUETT; M. HÖGGREN; M.E. DOUGLAS & H.W. GREENE (Eds). Biology of the Vipers. Eagle Mountain, Eagle Mountain Publishing. [ Links ] HOSER, R. 2009a. A reclassification of the rattlesnakes; species formerly exclusively referred to the genera Crotalus and Sistrurus. Australasian Journal of Herpetology 6: 1-21. [ Links ] HOSER, R. 2009b. A reclassification of the true cobras; species formerly referred to the genera Naja, Boulengerina and Paranaja. Australasian Journal of Herpetology 7: 1-15. [ Links ] KLAUBER, L.M. 1956. Rattlesnakes: Their Habits, Life Histories, and Influence on Mankind. Berkeley, University of California Press, 2nd ed., XXX+740p. [ Links ] LOEBMANN, D. & C.F.B. HADDAD. 2010. Amphibians and reptiles from a highly diverse area of the Caatinga domain: composition and conservation implications. Biota Neotropica 10: 227-256. [ Links ] MURPHY, R.W.; J. FU; A. LATHROP; J.V. FELTHAM & V. KOVAC. 2002. Phylogeny of the rattlesnakes (Crotalus and Sistrurus) inferred from sequences of five mitochondrial DNA genes, p. 69-92. In: G.W. SCHUETT; M. HÖGGREN, M.E. DOUGLAS & H.W. GREENE (Eds). Biology of the Vipers. Eagle Mountain, Eagle Mountain Publishing. [ Links ]


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Submitted: 03.XI.2010; Accepted: 13.VII.2011.

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