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v. 11, n. 2

2018

15 anos 2002-2017

Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 11 . Número 2 . Maio - Agosto de 2018

Foto: Agno Nonato Serrão Acioli

Periódico Online

EntomoBrasilis

eISSN 1983-0572 doi:10.12741


Periodicidade: Quadrimestral Direitos Autorais: Copyright © 2008-2018, Entomologistas do Brasil Isenção de Responsabilidade Legal: As opiniões técnico/científicas e mesmo pessoais, constantes nos artigos e/ou comunicações científicas publicados no EntomoBrasilis são de inteira responsabilidade de seus respectivos autores. Projeto Gráfico (Editoração e Diagramação): AntSoft Systems On Demand - www.antsoft.com.br Capa: Ninho de Nasutitermes cf. dendrophilus em cerca de madeira (04º24’57” S, 70º02’58”) (Foto: Agno Nonato Serrão Acioli).

Acioli, A.N.S., 2018. Frequência, diversidade e composição da fauna de cupins (Blattodea: Isoptera) em diferentes sistemas de uso do solo no sudoeste do Amazonas, Brasil. EntomoBrasilis, 11 (2): 78-84. Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de Consultores Composição: Fonte: Georgia, variando de 7 a 26 pts., em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e coloração preta ou verde (texto), azul (links) Site: www.periodico.ebras.bio.br e-mail: periodico@ebras.bio.br Distribuído e licenciado segundo a Creative Commons Licence http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0 Produzida no Brasil

Indexação

Latindex, SEER/IBICT, Dialnet, Agrobase - Literatura Agrícola, Sumários de Revistas Brasileiras, DOAJ, CABI Abstracts, LivRe!, RCAAP, Diadorim, Electronic Journals Library, Eletronic Journals Index, Fonte Academica EBSCO, Zoobank, Zoological Records, Agro Unitau, BASE (Bielfield Academic Search Engine)

Apoio


O

períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial. he online periodical EntomoBrasilis founded in 2008 by Entomologistas do Brasil project, aims to publish original articles, quickly, from various areas of the Brazilian and World Entomology such as: Bionomics; Behavior; Ecology; Forensic entomology; General Entomology; Physiology; Applied to models Ecological Entomology; Morphology; reviews; Public health; Taxonomy and systematics and other areas related to Brazilian and World Entomology.

T

Expediente

Editor Chefe William Costa Rodrigues - Entomologistas do Brasil / Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ - RJ, Brasil Editores Adjuntos Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ - RJ, Brasil Anderson Gonçalves da Silva - Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Editores Assistentes Ricardo Andreazze - Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil (in memorian) Rodrigo Souza Santos - Embrapa Acre, Brasil Editores Científicos

Consultores Adhoc deste Número

Alberto Moreira Silva-Neto, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia Ana Tereza Araujo Rodarte, Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional, Brasil Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Cleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Eduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Eloy Guillermo Castellón Bermúdez, INPA - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Fábio Souto Almeida, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brasil Hélida Ferreira da Cunha, Universidade Estadual de Goiás, Brasil Hélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil. Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional, Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil Maria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná, Brasil Maria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso Campus SINOP, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil (in memorian) Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil Rodrigo Souza Santos, Embrapa Acre, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, Brasil Wesley Dáttilo, Instituto de Ecología A.C., México.

Alberto Arab, Universidade Federal de Alfenas, Instituto de Ciências da Natureza, Brasil Ana Tereza Araujo Rodarte, Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional, Brasil Conceição Aparecida dos Santos, Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Brasil Elidiomar Ribeiro da Silva, Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro, Departamento de Zoologia, Brasil Elizabeth Franklin Chilson, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Francisco Fernandes Pereira, Universidade Federal de Rondônia, Brasil Gustavo Araújo, Universidade Federal de Mato Grosso, Brasil Kleber Makoto Mise, Universidade Federal do Paraná, Brasil Marcus Alvarenga Soares, Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Brasil Maria Santina Morini, Universidade de Mogi das Cruzes, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal de Mato Grosso, Brasil Milena de Sousa Nascimento Bento, UniFOA - Centro Universitário de Volta Redonda, Brasil Patrik Luiz Pastori, Universidade Federal do Ceará, Brasil Pedro Luna, Instituto de Ecología, AC, México Rodrigo Ferreira Krüger, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Ronald Rodrigues Guimaraes, Universidade Estácio de Sá, Brasil **********

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iii


Summary/Sumário Bionomics and Behavior/Bionomia e Comportamento Biologia de Cladomorphus phyllinus Gray (Phasmatodea: Phasmatidae) em folhas de goiabeira (Psidium guajava). Biology of Cladomorphus phyllinus Gray (Phasmatodea: Phasmatidae) reared on guava tree leaves (Psidium guajava). Clarice Diniz Alvarenga, Hugo Ribeiro Souza, Teresinha Augusta Giustolin, Carlos Augusto Rodrigues Matrangolo & Joseilton Faria Silva...........................................................................................................................................................................................65-69 Respostas eletroantenográficas e comportamentais de abelhas africanizadas, Apis melifera (Linnaeus), ao feromônio de Nasanov e ao óleo essencial de capim-limão. Electroanthenographic and behavioral responses of Africanized bees, Apis mellifera (Linnaeus), to nasanov pheromone and lemongrass essential oil. Patricia Daniela da Silva Pires, Josué Sant’Ana & Ricardo Bisotto-de-Oliveira...............................................................................................................................................................70-77

Ecology/Ecologia Frequência, diversidade e composição da fauna de cupins (Blattodea: Isoptera) em diferentes sistemas de uso do solo no sudoeste do Amazonas, Brasil. Frequency, Diversity and Composition of Termite Fauna (Blattodea: Isoptera) in Land Use Systems in the Southwest of Amazonas, Brazil. Agno Nonato Serrão Acioli.......................................................................78-84 Coleopterofauna (Insecta: Coleoptera) coletada em armadilhas com óleo essencial de citronela ou seus componentes no município de Ponta Grossa, Paraná, Brasil. Coleopterofauna (Insecta: Coleoptera) collected in traps with essential oil of citronella or its components in the city of Ponta Grossa, Paraná, Brazil. Bruno Piotrovski Begha, Carlos Henrique Antunes & Julianne Milléo...................................................................................................................................................................................................85-94 Borboletas frugívoras de fragmentos de Mata Atlântica no noroeste do Rio Grande do Sul, Brasil (Lepidoptera: Nymphalidae). Butterflies from Atlantic Forest fragments in northwest of Rio Grande do Sul, Brasil (Lepidoptera: Nymphalidae). Thamyrys Pinho da Silva, Willian Falcão Pias & Ricardo Giovenardi..........................................................................................95-102

Forensic Entomology/Entomologia Forense Espécies de Oxysarcodexia (Diptera: Sarcophagidae) associadas a carcaças de suínos (Sus scrofa Linnaeus) expostas em um fragmento de Mata Atlântica no município de Salvador, Bahia. Species of Oxysarcodexia (Diptera: Sarcophagidae) associated with pig carrion (Sus scrofa Linnaeus) exposed in a fragment of Atlantic Forest in Salvador, Bahia. Daniele Santos Lopes, Favízia Freitas de Oliveira, Cátia Antunes de Mello-Patiu, Fernanda Maria Pamponet & Torriceli Souza Thé...................... 103-106

General Entomology/Entomologia Geral Vibration of the plant substrate generated by workers’ stridulation during fungus garden cultivation in Atta laevigata (Smith) (Hymenoptera: Formicidae). Vibração do substrato vegetal gerada pela estridulação de operárias durante o cultivo do fungo em Atta laevigata (Smith) (Hymenoptera: Formicidae). Amanda Aparecida Carlos, Eduardo Arrivabene Diniz, Sandra Verza da Silva & Odair Correa Bueno...............................................................................................................................107-112 Bioatividade do óleo essencial de Lippia sidoides Cham. (alecrim-pimenta) sobre Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Crysomelidae). Bioactivity of the essential oil of Lippia sidoides Cham. (rosemary-pepper) on the Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Chysomelidae). Vanusa Suelma Santos, Paulo Henrique Silva & Luiz Evaldo Pádua............................................................................................................................................................................113-117 Ocorrência e caracterização de galhas entomógenas em um fragmento florestal em estágio de sucessão ecológica na Amazônia. Occurrence and characterization of entomogenous galls in a forest fragment at the stage of ecological succession in the Amazon. Adenomar Neves de Carvalho & Juliana Santos da Mota...............................................................................118-123

Taxonomy and Systematics/Taxonomia e Sistemática Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva Biológica do Gurupi, Maranhão, Brasil. Butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea and Hesperioidea) from the Gurupi Biological Reserve, Maranhão State, Brazil. Surama Pereira, Walisson Mickael Alves Rezende & Joseleide Teixeira Câmara................................................................. 124-138 iv


Scientific Note/Comunicação Científica Registro de plantas hospedeiras de Gargaphia lunulata (Mayr) (Hemiptera: Tingidae) em área rural no estado do Tocantins. Record of host plants of Gargaphia lunulata (Mayr) (Hemiptera: Tingidae) in rural area in the state of Tocantins, Brazil. Cleidiane de Andrade Ferreira, Luci Boa Nova Coelho & Rodrigo Souza Santos........................................................................139-141 Primeiro Registro de Aricoris campestris (H. Bates) (Lepidoptera: Riodinidae) em Palma Forrageira Nopalea cochenillifera (L.) Salm-Dyck (Cactaceae) no Brasil. First Record of Aricoris campestris (H. Bates) (Lepidoptera: Riodinidae) in Cacti Nopalea cochenillifera (L.) Salm-Dyck (Cactaceae) in Brazil. Mileny dos Santos de Souza, José Thyago Aires Souza, Guilherme Ferreira Costa Lima, Márcio Raimundo de Medeiros, Robério de Oliveira & Jacinto de Luna Batista................. 142-143 Floral association of adult Cyclocephala tucumana Brethes and Cyclocephala melanocephala (Fabricius) with passion flowers (Passiflora edulis Sims). Associação floral de adultos de Cyclocephala tucumana Brethes e Cyclocephala melanocephala (Fabricius) com flores de maracujá (Passiflora edulis Sims). Bruno Mateus Ribeiro Dias & Sérgio Roberto Rodrigues.......................................................................................................................................................................... 144-146 Registro de Tetranychus mexicanus (McGregor) (Acari: Tetranychidae) em mamoeiro (Carica papaya L.) no estado do Acre, Brasil. Record of Tetranychus mexicanus (McGregor) (Acari: Tetranychidae) in papaya plant (Carica papaya L.) in the Acre State, Brazil. Rodrigo Souza Santos, Noeli Juarez Ferla, Júlia Jantsch Ferla & Wangerlândia da Silva.....................147-150 Primeiro registro de Peckia (Squamatodes) trivittata (Curran) (Diptera: Sarcophagidae) colonizando cadáver humano carbonizado em área de restinga da Bahia, Brasil. First record of Peckia (Squamatodes) trivittata (Curran) (Diptera: Sarcophagidae) colonizing carbonized human corpse in restinga area of Bahia, Brazil. Ramon Lima Ramos, Daniele Santos Lopes, Fernanda Maria Pamponet, Torriceli Souza Thé & Vanêssa Cristina Gonçalves Morato..................... 151-153

Obituary/Obtuário Ricardo Andreazze (1964-2018). Victor Py-Daniel.........................................................................................................................154-155

Volume 11, número 2 - Maio - Ago. 2018 *************

ISSN 1983-0572 doi:10.12741/ebrasilis.v11i2

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doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.762 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Bionomics and Behavior/Bionomia e Comportamento Biologia de Cladomorphus phyllinus Gray (Phasmatodea: Phasmatidae) em folhas de goiabeira (Psidium guajava) Clarice Diniz Alvarenga, Hugo Ribeiro Souza, Teresinha Augusta Giustolin, Carlos Augusto Rodrigues Matrangolo & Joseilton Faria Silva Universidade Estadual de Montes Claros (UNIMONTES).

EntomoBrasilis 11 (2): 65-69 (2018) Resumo: A biologia de Cladomorphus phyllinus Gray foi estudada em laboratório, quando estes insetos foram alimentados com folhas de goiabeira (Psidium guajava L.). Espécimes de C. phyllinus, recém eclodidos e alimentados com folhas de goiabeira foram mantidos em gaiolas adaptadas de garrafas pet de 2 L, as quais foram trocadas à medida que as dimensões do corpo destes insetos aumentavam. Foram avaliados o período de incubação, o número e a duração dos ínstares ninfais de machos e fêmeas, a longevidade dos adultos, o período de pré-oviposição e de oviposição, o número de ovos por fêmeas e a viabilidade destes. O período de incubação foi de 115,45 dias, a duração média do período ninfal dos machos foi de 102,62 e 117,67 dias, para os insetos com cinco e seis instares, respectivamente. Para as fêmeas o período ninfal médio foi de 163,27 e 179,25 dias, para os insetos com oito e nove instares, respectivamente. Os períodos de pré-oviposição e oviposição foram de 29,44 e 164,4 dias, respectivamente. Cada fêmea colocou, em média, 392,33 ovos, com viabilidade média de 22,26%. As fêmeas possuem uma longevidade maior do que a dos machos, podendo viver até oito meses de idade, enquanto, os machos vivem no máximo cinco meses de idade. Essa espécie possui baixa capacidade reprodutiva, principalmente devido ao longo período embrionário e a baixa viabilidade dos ovos. Palavras-Chave: Bicho-pau; Ciclo biológico; Cladomorphinae; Período de incubação.

Biology of Cladomorphus phyllinus Gray (Phasmatodea: Phasmatidae) reared on guava tree leaves (Psidium guajava) Abstract: The biology of Cladomorphus phyllinus Gray was studied in laboratory, when these insects were fed with guava tree leaves (Psidium guajava L.). Newly hatched specimens of C. phyllinus and fed guava tree leaves were kept in cages adapted from 2 L pet bottles, which were changed as the body dimensions of these insects increased. The incubation period, number and duration of nymph instars of males and females, adult longevity, pre-oviposition and oviposition period, number of eggs per females and viability were evaluated. The incubation period was 115.45 days, the mean duration of the nymph males period was 102.62 and 117.67 days for insects with five and six instars, respectively. For females the mean nymph period was 163.27 and 179.25 days for insects with eight and nine instars, respectively. The pre-oviposition and oviposition periods were 29.44 and 164.4 days, respectively. Each female placed, on average, 392.33 eggs, with average viability of 22.26%. Females have a longer longevity than males, and can live up to eight months of age, while males live at most five months of age. This species has low reproductive capacity, mainly due to the long embryonic period and the low viability of the eggs. Keywords: Biological Cycle; Cladomorphinae; Incubation Period; Stick Insect.

s insetos da ordem Phasmatodea se destacam pela grande semelhança morfológica do corpo com gravetos, galhos, folhas e mesmo liquens. Os famídeos se encontram distribuídos por todo o planeta, exceto nas regiões polares, se concentrando especialmente nas regiões tropicais e subtropicais (Aliaga 2015). Das mais de 2.500 espécies já registradas (Whiting et al. 2003; Triplehorn & Johnson 2005), cerca de 800 vivem na região Neotropical (Buzzi & Miyazaki 1993). No Brasil existem mais de 200 espécies descritas (Zompro & Domenico 2005). Esses insetos são conhecidos como bichospau, mas existem várias outras denominações: treme-treme, taquarinha, taquara-seca, bicho-folha, bicho-palha, cipó-seco,

chico-magro, mané-magro, Manuel-magro, Maria-seca (Buzzi 1994; Lenko & Papavero 1996). Os quatro últimos nomes, porém, referem-se mais a insetos da família Proscopiidae (Orthoptera: Acridoidea), que também imitam galhos secos. A ordem Phasmatodea contém 13 famílias, que são fitófagas e alimentam-se de folhas e brotos, sendo algumas monófagas e outras polífagas (Bedford 1978). Algumas das espécies consideradas monófagas são Bacteria granullicolis (Blanchard) e Necrosia sparaxes Westwood (Zapata & Torres 1970) e como polífagas são Heteronemia mexicana Gray, Didymuria violascens (Leach) e Podacanthus wilkinsoni Macleay

Edited by:

William Costa Rodrigues

Clarice Diniz Alvarenga  clarice.corsato@unimontes.br  http://orcid.org/0000-0002-7818-1062

Article History: Received: 26.i.2018 Accepted: 10.v.2018

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Without funding declared


Alvarenga et al. (2018)

Biologia de Cladomorphus phyllinus Gray (Phasmatodea:…

(Camousseight 2003). Algumas espécies, embora sejam polífagas, têm preferência por algumas espécies ou famílias de plantas, como é o caso de Phibalosoma phyllinum (Gray) (sinonímia de Cladomorphus phyllinus Gray) por folhas de Myrtaceae (Sottoriva et al. 2008). Os fasmatódeos são pouco prolíferos, colocando seus ovos, geralmente no chão, agrupados ou isolados. Esses ovos são operculados e apresentam vários formatos. O crescimento do corpo destes insetos é considerável, sendo esse o motivo as quais, as formas jovens, após a eclosão, apresentarem um porte incompatível com a capacidade do ovo do qual saíram, pouco tempo depois (Costa Lima 1938). Esses insetos apresentam reprodução sexuada, sendo o macho, geralmente, menor que a fêmea. Entretanto, existem espécies partenogenéticas, onde os machos são muito raros (Santos 1982).

visando detectar a troca de tegumento e a mudança de instar, por meio da contagem das exúvias. Quando esses insetos atingiram a fase adulta, foram separados em casais e mantidos em gaiolas adaptadas de garrafa pet (20 cm de diâmetro x 40 cm de altura) e alimentados com folhas de goiabeira. As gaiolas foram vedadas na parte superior com tecido tipo “voil” e na base com papelão. Diariamente, em dois horários distintos, pela manhã e ao final da tarde, os ovos obtidos dos casais foram retirados das gaiolas e transferidos para recipientes vedados com tecido tipo “voil” e identificados com o número do casal, data e horário da coleta. Os recipientes contendo os ovos foram mantidos em laboratório a 27° ± 1° C, 50 ± 10% de umidade e fotofase de 12 h, até a eclosão da ninfa.

Pouco se conhece sobre os Phasmatodea, pois é uma das ordens de insetos menos estudadas no Brasil (Chiquetto-Machado & Albertoni 2017). Das reduzidas informações publicadas a maioria trata de descrições de espécies (Costa Lima 1938; Toledo Piza 1944; Zompro & Domenico 2005) e pouco sobre aspectos de biologia e ecologia (Zapata & Torres 1970; Dorval et al. 2003; Sottoriva et al. 2008). Recentemente alguns trabalhos foram realizados, mas somente estudos taxonômicos incluindo algumas espécies brasileiras (Hennemann et al. 2016; Kumagai & Fonseca 2009; Heleodoro et al. 2017).

A determinação do número e duração de cada instar foi realizada a partir de 50 ninfas recém-emergidas. Para a avaliação dos outros aspectos biológicos de C. phyllinus foram utilizados nove casais emergidos a partir do estudo da fase ninfal. Foram avaliados os períodos de pré-oviposição (dias entre a emergência da fêmea e a primeira postura), oviposição (dias entre a primeira e a última postura) e incubação (dias entre a postura e a eclosão da ninfa), a longevidade (dias entre a emergência do adulto e a morte deste) e o número de posturas, ovos/postura e ovos/ fêmea.

Cladomorphus phyllinus Gray (Phasmatidae: Cladomorphinae) é nativo do Brasil, suas fêmeas são ápteras e podem atingir até 23 cm de comprimento, enquanto os machos são alados e podem atingir até 13 cm. Esta espécie é muito próxima de Cladomorphus trimariensis Kumagai & Fonseca, espécie recentemente descrita à partir de um holótipo coletado em Minas Gerais, completando desta forma cinco espécies deste gênero citadas no Brasil (Kumagai & Fonseca 2009). C. phyllinus apresenta as sinonímias Bacteria tubeculata (Piza Jr.), P. phyllinum, Phibalosoma paulense Toledo Piza, Phibalosoma rochai Toledo Piza, Cladomorphus phillinus (Passerin d´Entreves) e Cladomorphus phyllium Vanschuytbroeck & Cools (Zompro & Domenico 2005; Bisby et al. 2008; Brock et al. 2018).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Esses insetos podem provocar grandes danos em áreas de eucalipto e outros cultivos em alguns países, tais como Austrália, China, Índia, Filipinas e Estados Unidos (Baker 2015), mas no Brasil ainda não foi relatado bichos-pau danificando espécies florestais e nem frutíferas (Buzzi & Miyazaki 1993). Devido ao baixo potencial reprodutivo, os fasmídeos não são considerados pragas, sendo observados alguns poucos indivíduos em áreas cultivadas, e maior número em florestas (Costa Lima 1938). Mesmo com o crescente cultivo de espécies florestais exóticas no Brasil, como o eucalipto, as pesquisas sobre este inseto ainda são escassas. Com isso, o objetivo deste trabalho foi estudar a biologia do bicho-pau C. phyllinus, criado em folhas de goiabeira, espécie frutífera da mesma família do eucalipto.

Ninfas machos de C. phyllinus alimentadas com folhas de goiabeira completaram o ciclo, atingindo a fase adulta após passarem por cinco ou seis instares, já as ninfas fêmeas completaram o ciclo com oito ou nove instares (Tabela 1). Tabela 1. Número e duração média (dias) de instares de Cladomorphus phyllinus, alimentados com folhas de goiabeira. Temperatura de 27±1o C; UR de 50 ± 10% e fotofase de 12 horas.

Instar

Machos

Fêmeas

Duração do instar

Duração do instar

1

22,3±7,5

21,7±5,2

23,5±8,7

30,0±5,7

2

17,1±3,5

18,7±5,7

16,6±2,7

22,5±4,3

3

18,8±6,6

16,5±4,4

21,8±4,0

18,5±2,7

4

22,1±3,9

21,8±3,8

21,5±3,9

19,8±0,8

5

22,4±5,1

22,3±5,1

20,6±4,5

19,0±1,6

6

-

16,7±5,0

20,7±5,6

17,8±3,5

7

-

-

19,4±5,8

18,3±6,1

MATERIAL E METÓDOS

8

-

-

19,3±5,8

16,5±6,3

Este trabalho foi desenvolvido sob condições controladas de laboratório, utilizando-se ninfas recém-eclodidas de C. phyllinus obtidas da criação mantida no Laboratório de Entomologia da Universidade Estadual de Montes Claros. Para isso, as ninfas foram individualizadas em gaiolas adaptadas a partir de garrafas pet (10 cm de diâmetro x 15 cm altura), fechadas na parte superior com tecido tipo “voil”. Foram fornecidos água, por meio de um recipiente contendo algodão embebido e folhas das brotações de goiabeira. As folhas de goiabeira, mantidas em recipientes contendo água para melhor conservação, foram trocadas a cada três dias. Quando as ninfas atingiram o 4o instar, foram transferidas para gaiolas maiores (10 cm de diâmetro x 22 cm de altura), também adaptadas de garrafas pet, onde permaneceram até a fase adulta. Diariamente esses insetos foram observados,

9

-

-

-

17,0±2,4

Total

102,6±8,6

117,7±8,6

163,3±21,5

179,3±16,3

66

A variação na quantidade de instares entre os sexos nas espécies de fasmatódeos parece ser bastante comum, pois Zapata & Torres (1970) constataram para B. granullicolis a ocorrência de quatro e seis instares, para machos e fêmeas, respectivamente. Campbell (1966) verificaram que machos e fêmeas de P. wilkinsoni possuem sete e oito instares, respectivamente. Dorval et al. (2003) obtiveram para B. tuberculata (sinonímia de C. phyllinus), alimentados com folhas de angico, oito e nove instares para fêmeas e seis e sete instares para machos. Camousseight (2003) encontrou para a espécie H. mexicana sete e-ISSN 1983-0572


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EntomoBrasilis 11 (2): 65-69

instares para os machos e sete e oito para as fêmeas, quando se forneceu Eucalyptus globulus Labill. como alimento. Essa variação no número de instares, dentro de uma mesma espécie, pode estar relacionada às diferenças no alimento, mas também a vários outros fatores, tais como os comportamentais. Machos necessitam sair em busca de fêmeas para a cópula. Desta forma, emergindo antes os machos podem garantir a cópula com as fêmeas que emergirem próximo ao local onde o macho se encontra. Como C. phyllinus possui pouca mobilidade, apesar do macho voar e ser mais ativo na corte de acasalamento (Dorval et al. 2003), provavelmente esta seja uma estratégia para incrementar o potencial biótico, não só desta espécie, mas da maioria dos fasmídeos.

Tabela 2. Duração da fase ninfal e longevidade de adultos (dias) de Cladomorphus phyllinus alimentados com folhas de goiabeira. Temperatura de 27±1o C; UR de 50 ± 10%; fotofase de 12 horas.

A duração do período ninfal dos machos do bicho-pau foi menor do que o das fêmeas, tanto para aquelas com oito instares como para aquelas com nove instares (Tabela 1). Os machos levaram aproximadamente 61 dias a menos que as fêmeas para atingirem a fase adulta. As fêmeas com oito instares levaram em média 163,3 dias para atingirem a fase adulta, apresentando uma diferença de 16 dias daquelas com nove instares. Para os machos, o tempo entre uma troca de tegumento e outra (ecdise) foi, em média, de 17 a 22 dias, já para as fêmeas esse tempo foi, em média, de 17 a 28 dias.

Fase

Sexo

Duração (dias)

Amplitude

Indivíduos (nº)

Ninfal

♂(1)

102,6±8,6

91 – 117

13

♂(2)

117,7±8,7

108 – 133

6

♀(3)

163,3±21,5

129 – 195

11

♀(4)

179,3±16,3

156 – 196

4

127,7±23,8

104 – 167

9

208,6±37,3

151 – 267

9

Adulta

1

ninfa com 5 ínstares; ninfa com 6 ínstares; ninfa com 8 ínstares; ninfa com 9 ínstares 2

3

4

As fêmeas de C. phyllinus alimentadas com folhas de goiabeira viveram em média 80,9 dias a mais do que os machos (Tabela 2). Os machos desta mesma espécie quando alimentados com folhas de angico também viveram menos que as fêmeas, entretanto, as fêmeas alimentadas com angico foram menos longevas (159,3 dias), vivendo somente 36,65 dias a mais que os machos (Dorval et al. 2003). Zapata & Torres (1970) observaram que enquanto os machos de B. granullicolis viveram poucos dias, as fêmeas viveram de sete a nove meses.

Quando alimentados com folhas de angico (Piptadenia spp.), os machos de B. tuberculata (C. phyllinus) passaram por seis e sete instares, com duração ninfal de 126,0 e 142,2 dias, respectivamente (Dorval et al. 2003). Para as fêmeas com oito e nove instares as durações foram de 169,4 e 203,8, respectivamente. A viabilidade do período ninfal do bicho-pau foi de 68% (Tabela 2), diferindo do observado por Dorval et al. (2003) que foi de 57,1%, quando as ninfas desta espécie foram alimentadas com folhas de angico.

O período de oviposição iniciou-se em média 29,4 dias após a emergência das fêmeas de C. phyllinus e transcorreu durante 164,4 dias (Tabela 3). Esses resultados são muito próximos aos observados por Dorval et al. (2003) quando os insetos se alimentaram de folhas de angico.

Das 34 ninfas de C. phyllinus que atingiram a fase adulta, 19 delas resultaram em machos e 15 em fêmeas, com uma razão sexual de aproximadamente 1:1 (Tabela 2). Resultado semelhante foi obtido por Dorval et al. (2003), onde 11 fêmeas completaram o período ninfal com oito instares e quatro com nove instares e 13 machos completaram com cinco instares e seis com seis instares.

As fêmeas de C. phyllinus realizaram 224,0 posturas, colocando em média 392,3 ovos, e demonstraram não possuir preferência por ovipositar na presença de luz ou no escuro (Figura 1). Na presença de luz, ou seja, quando as coletas de ovos foram realizadas no final da tarde, foram obtidos, em média, 208,11 ovos, resultantes de 105,6 posturas. Quando as coletas dos ovos

Tabela 3. Período de pré-oviposição (dias) e de oviposição (dias), número de posturas, número de ovos, período médio de incubação (dias) e número de ninfas eclodidas de Cladomorphus phyllinus alimentados com folhas de goiabeira. Casal

Pré-oviposição (dias)

Oviposição (dias)

Nº posturas (n)

Nº Ovos (n)

Incubação (dias)

Número de ninfas eclodidas

1

19

245

361

670

150,9

203

2

24

185

293

594

160,7

130

3

48

92

56

62

-

0

4

37

131

157

229

-

0

5

23

183

294

502

154,8

119

6

29

235

341

609

156,2

151

7

29

191

259

470

174,5

101

8

30

71

74

109

142,0

24

9

26

147

181

286

100,0

58

Média

29,4±2,9

164,4±19,8

224,0±37,3

392,3±75,5

148,4±8,9

87,3±23,7

foram realizadas na parte da manhã, ou seja, foram ovipositados durante a noite, 184,2 ovos foram obtidos em média, resultantes de 118,4 posturas. Foi constatado que na presença de luz as fêmeas realizaram menos posturas, mas colocaram maior número de ovos, aproximadamente 2 ovos a mais por postura. Dorval et al (2003) obtiveram resultados distintos para esta espécie quando alimentada com folhas de angico, pois na presença de luz constataram que as fêmeas também realizaram menos posturas e-ISSN 1983-0572

(44,7 posturas), porém colocaram menos ovos (75,0 ovos/fêmea), e no escuro, além de mais posturas (121,2 posturas), colocaram 294,3 ovos/fêmea. Estes autores observaram que, somando as posturas realizadas pelas fêmeas no período de luz e aquelas realizadas no escuro, quando foram alimentadas com folhas de angico, o total de ovos por fêmea foi, em média, de 369,3. Esses resultados foram muito próximos ao encontrado no presente estudo (392,3 ovos/fêmea), quando os insetos se alimentaram 67


Biologia de Cladomorphus phyllinus Gray (Phasmatodea:…

de folhas de goiabeira. Zapata & Torres (1970) constataram para outra espécie de bicho pau, B. granullicolis, uma média de 500 ovos por fêmea. Para H. mexicana, uma espécie muito próxima de B. granullicolis, Camousseight (2003) encontrou 480 ovos por fêmea em média, mas com viabilidade de apenas 31,4%. Das ninfas eclodidas somente 1,7% passaram do primeiro instar ninfal e destas 1,3% atingiram a fase adulta. O período de incubação dos ovos de C. phyllinus foi, em média, de 148,4 dias, bem acima ao observado por Dorval et al. (2003), que foi de 107,4 dias (Tabela 3). Segundo Lima (1938), P. phyllinum (C. phyllinus) alimentado com folhas de Ficus coloca em média 152 ovos e as larvas eclodem 113 dias após a postura, demonstrando o quão lento é o desenvolvimento embrionário deste inseto. Bedford (1978) constatou que algumas espécies de Cladomorphus apresentaram períodos de incubação que variaram de 60 a 80 dias, quando os ovos foram fertilizados e de 85 a 110 dias, quando não fertilizados. Essa diferença no período de incubação, segundo o autor, pode chegar a até 280 dias, apesar da maioria dos ovos terem apresentado período de incubação

Alvarenga et al. (2018)

variando de 85 a 110 dias. Do total de ovos colocados por fêmea de C. phyllinus eclodiram, em média, 87,3 ninfas, ou seja, uma viabilidade média dos ovos de 22,3% (Tabela 3). Algumas espécies podem apresentar uma viabilidade de ovos maior, como a observada por Camousseight (2003) em H. mexicana, 31,4% em média. No entanto, o autor verificou que das ninfas eclodidas somente 1,7% passa do primeiro instar e destes, somente 1,3% alcança a fase adulta. Embora a espécie C. phyllinus, quando alimentada com folhas de goiabeira, tenha se mostrado fecunda, a baixa viabilidade dos ovos aliado ao longo período de incubação e ninfal pode justificar a baixa população dessa espécie em áreas cultivadas, não provocando danos, já que é uma espécie com baixo potencial reprodutivo. As informações obtidas nesta pesquisa irão incrementar as publicações relacionadas a ordem Phasmatodea no Brasil e podem encorajar mais estudos sobre a biologia de outras espécies deste grupo, tão pouco conhecido no país.

Figura 1. Número de ovos e de posturas por fêmea de Cladomorphus phyllinus obtidos em período de luz ou de escuro quando alimentadas com folhas de goiabeira.

AGRADECIMENTOS Os autores agradecem a FAPEMIG (Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais) e ao CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico) pelas bolsas concedidas aos autores.

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e-ISSN 1983-0572


Maio - Agosto 2018 - www.periodico.ebras.bio.br

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Suggestion citation: Alvarenga, C.D., H.R. Souza, T.A. Giustolin, C.A.R. Matrangolo & J.F. Silva, 2018. Biologia de Cladomorphus phyllinus Gray (Phasmatodea: Phasmatidae) em folhas de goiabeira (Psidium guajava). EntomoBrasilis, 11 (2): 65-69. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.762

e-ISSN 1983-0572

69


doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.769 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Bionomics and Behavior/Bionomia e Comportamento Respostas eletroantenográficas e comportamentais de abelhas africanizadas, Apis mellifera (Linnaeus), ao feromônio de Nasanov e ao óleo essencial de capim-limão Patricia Daniela da Silva Pires, Josué Sant’Ana & Ricardo Bisotto-de-Oliveira

Universidade Federal do Rio Grande do Sul.

EntomoBrasilis 11 (2): 70-77 (2018)

Resumo. O objetivo do estudo foi avaliar as respostas eletrofisiológicas e comportamentais de abelhas africanizadas, Apis mellifera (Linnaeus), em duas idades, ao feromônio de Nasanov sintético (FNS) e ao óleo essencial de capim-limão (OCL), e verificar a porcentagem de ocupação de enxames em caixas de papelão com iscas de FNS comercial (Swarm Catch Lure®) ou OCL formulado em emulsão de parafina. Foram observadas as respostas eletroantenográficas (mV) e comportamentais de abelhas operárias nutrizes e campeiras (1-5 e 20-30 dias de idade, respectivamente) aos referidos compostos, em olfatômetro de dupla escolha. Os bioensaios de campo foram conduzidos em Eldorado do Sul e Minas do Leão (Brasil, RS), utilizando-se doze caixas com dois caixilhos contendo uma tira de cera alveolada cada e iscadas com OCL ou FNS ou sem tais tratamentos (controle). Não foram observadas diferenças nas respostas eletrofisiológicas e comportamentais entre operárias jovens e velhas submetidas aos voláteis de FNS e OCL. O limiar de resposta para o feromônio foi de 0,1 mg/mL e para o óleo, 10 mg/mL. O feromônio de Nasanov e o óleo de capim-limão desencadearam resposta quimiotáxica positiva nas abelhas. Caixas com FNS atraíram mais enxames que as com OCL e controle. Palavras-chave: Comportamento; comunicação química; enxame; olfatômetro: eletroantenográfia.

Electroanthenographic and behavioral responses of Africanized bees, Apis mellifera (Linnaeus), to nasanov pheromone and lemongrass essential oil Abstract. The study aimed to evaluate and compare the electrophysiological and behavioral responses of africanized honey bees (workers), Apis mellifera (Linnaeus) at different ages, to synthetic Nasanov pheromone (SNP) and to lemongrass essential oil (LGO), as well as, to verify occupancy percentage of swarms in baited cardboard boxes with SNP commercial (Swarm Catch Lure®) or LGO formulated in paraffin emulsion. Tests were conducted to observe electroantennographic responses (mV) and chemotactic behavior of nurse and forage workers bees (1-5 and 20-30 days old, respectively), to those compounds, in two choice olfactometer. The field bioassay was conducted by using twelve cardboard boxes with two bee wax sheet foundation placed in each frame, baited with SNP or LGO or without these treatments (control), in Eldorado do Sul and Minas do Leão (Brazil, RS). The mean number of swarms found in all treatments, were checked weekly. It was not observed electrophysiological and behavioral difference responses between young and old workers subjected to SNP and LGO odors. The threshold to Nasanov synthetic pheromone was 0.1 µg/µL and to lemongrass essential oil, 10 µg/µL. Synthetic Nasanov pheromone and lemon grass oil triggered positive chemotaxis in bees. Cardboard boxes with commercial SNP were more attractive to swarms than those baited with LGO and control treatment. Keywords: Behavior; chemical communication; swarm; olfactometer; electroantennographic.

abelha africanizada é originária de um cruzamento natural entre Apis mellifera scutellata Lepeletier (abelha africana) e Apis mellifera ligustica Spinola (abelha européia) (Michener 1975). Abelhas oriundas desta mistura de raças são conhecidas por suas características defensivas e seu maior potencial enxameatório em relação às raças europeias (Michener 1975), o qual está relacionado ao comportamento reprodutivo e permite a dispersão de enxames no ambiente (Hepburn & Radloff 2011). Durante o processo de enxameação as abelhas batedoras fazem uma varredura à procura de possíveis locais para a nidificação e, posteriormente, sinalizam

para as irmãs e para a rainha a localização do sítio adequado (Wray & Seeley 2011). Abelhas operárias podem ser observadas na entrada de colmeias com o abdômen levantado agitando as asas e expondo a glândula feromonal (Lindauer 1951). Através desse comportamento, elas liberam o feromônio de Nasanov que sinaliza a localização do ninho para os demais indivíduos da sua colônia que estão sobrevoando o local. Esse processo também pode ser observado em enxames de abelhas que estão pousados, ou seja, enquanto algumas operárias voam para buscar água para as irmãs que estão aglomeradas, outras sinalizam com feromônio a posição do enxame (Lindauer 1951). De acordo

Edited by:

William Costa Rodrigues

Patricia Daniela da Silva Pires  patidpires@gmail.com  http://orcid.org/0000-0003-4831-591X

Article History: Received: 23.ii.2018 Accepted: 25.iv.2018

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)


Respostas eletroantenográficas e comportamentais de abelhas…

Pires et al. (2018)

Winston (1987) o feromônio de Nasanov também pode atuar na sinalização para fontes de alimento.

controle (etanol), que era utilizado sempre no inicio e ao final do bioensaio.

De forma semelhante, alguns óleos essenciais podem intermediar a comunicação química de abelhas, desencadeando comportamentos de repelência ou mesmo atratividade, principalmente quando estes são análogos aos encontrados nos feromônios por elas produzidos (Marlebo-Souza & NogueiroCouto 1998). Óleos presentes em plantas do gênero Cymbopogon são tradicionalmente utilizados como repelentes para mosquitos (principalmente a citronela, Cymbopogon nardus Linnaeus (Moore et al. 2007). Por outro lado, já foi observada a atratividade de Apis mellifera ao óleo de capim-limão [Cymbopogon citratus (DC) Stapf.] (Leopoldino et al. 2002; Malerbo-Souza et al. 2004), provavelmente por esse conter substâncias como o citral e o geraniol, ambos encontradas no feromônio de Nasanov.

Também foram avaliadas as respostas das antenas de abelhas campeiras a emulsões de parafina contendo OCL confeccionadas pela empresa TECNANO - Nanotecnologia para a Agricultura, Porto Alegre, RS. Um grama das emulsões com 10% de óleo essencial de capim-limão (EOCL) ou como o produto inerte (controle), foi pesado em balança de precisão e colocado, com o auxílio de uma seringa, sobre um papel sulfite de 3 cm². Um conjunto com 24 amostras similares e isoladas de cada um destes tratamentos foi inserido no interior de três caixas de papelão, com volume de 35 L, contendo dois caixilhos de madeira com uma tira de cera alveolada (5 x 42 cm) fixada na barra superior de cada caixilho e mantidas em condições de campo (20 ± 5 °C, 70 ± 10% UR). A cada sete dias eram retiradas três amostras de cada tratamento, ao longo de oito semanas de exposição, e estas armazenadas em temperatura de -4 °C até a realização dos testes. Assim como as emulsões, a formulação comercial do feromônio (SCL) também foi avaliada, seguindo o mesmo protocolo de exposição e armazenamento já descrito, sendo este considerado o controle positivo do bioensaio.

A utilização de substâncias atrativas e com baixo custo pode ser uma importante ferramenta para o manejo de enxames de abelhas africanizadas em áreas urbanas e rurais, tendo em vista que quando estão alojados em locais inapropriados podem causar acidentes envolvendo pessoas e animais domésticos. Este estudo teve como objetivo avaliar e comparar as respostas eletrofisiológicas e comportamentais de A. mellifera, de diferentes idades, ao feromônio de Nasanov sintético e ao óleo essencial de capim-limão (C. citratus) em laboratório, bem como, verificar o percentual de ocupação de enxames em caixas iscas contendo estas substâncias.

MATERIAL E MÉTODOS Abelhas operárias (A. mellifera) foram isoladas, de diferentes colmeias, mantidas na Universidade Federal do Rio Grande do Sul (30°01’ S; 51°13’ W), Brasil, a partir de favos de cria operculados. Estes permaneceram em câmara climatizada (30 ± 1 ºC, 60 ± 10% UR) até a emergência das abelhas. Para controle da idade, os insetos eram marcados no tórax com tinta atóxica (caneta UniPOSCA®) logo após a emergência, sendo as operárias posteriormente liberadas na colmeia de origem, onde permaneciam até a realização dos bioensaios. Os testes foram realizados com abelhas de 1-5 (nutrizes) e/ou 20-30 dias de idade (campeiras). Com uma hora de antecedência à realização dos bioensaios, as colmeias eram manejadas com fumigador e as operárias que haviam sido marcadas anteriormente eram então capturadas e transferidas, com o auxilio de um aspirador de pó modificado (Makita, mod. Cl100 Dw), para copos plásticos (200 mL) com água destilada, ofertada em buchas de algodão através de um orifício na tampa. Eletroantenografia (EAG). As abelhas foram imobilizadas e observadas em estereomicroscópio (aumento de 400X), onde foi feita a secção da antena direita, conforme metodologia de Anfora et al. (2010). Estas eram acopladas a um eletrodo de prata de dois filamentos utilizando-se gel condutor (Spectra 360, Electrode Gel-Parker), sendo as respostas (mV) registradas pelo software EAG2000 (Syntech®). Para o teste de sensibilidade (dose-resposta) foram utilizadas antenas de abelhas campeiras (20-30 dias de idade), submetidas aos odores do feromônio de Nasanov sintético (FNS) (0,5 mL/ Eppendorf®) (Swarm Catch Lure, Contech Inc.- SCL) e do óleo essencial de capim-limão (OCL) (C. citratus) (Tekpon®) em cinco concentrações, de 10-2 a 102μg/μL, diluído em etanol PA (Sigma-Aldrich), bem como, às substâncias puras. Posteriormente foram avaliadas as respostas de antenas de abelhas entre 1-5 dias de idade (nutrizes) e/ou 20-30 dias (campeiras) ao etanol (controle) e ao FNS e OCL, em uma única concentração (10 μg/μL). Nestes bioensaios todos os tratamentos foram pipetados (10 μL) separadamente em papel filtro (1,5 x 2,5 cm) (Whatman, 4 x 15 cm/80 g/m2). A ordem de exposição dos estímulos às antenas foi aleatória, com exceção do 71

Uma mesma antena era estimulada por EOCL, SCL e controle, expostos pelo mesmo período no ambiente. Estes tratamentos eram colocados dentro de tubos adaptados tipo Falcon (50 mL). Para todas as antenas testadas, sempre o primeiro e o último estímulo foram com a emulsão inerte (controle) e os outros dois submetidos aleatoriamente. Foram realizadas 18 repetições por tratamento em todos os testes eletroantenográficos. Olfatometria. Foram avaliadas as respostas quimiotáxicas de operárias de A. mellifera jovens (5-15 dias de idade) e/ou velhas (20-30 dias de idade) ao OCL e FNS em olfatômetro de dupla escolha, tipo Y. Os testes foram conduzidos em sala com condições controladas (25 ± 1 °C e 70 ± 10% RH) e na presença de luz (900 lumens), entre às 9-14 h. Com o auxílio de uma micropipeta, foram adicionados 10 μL de cada tratamento em papel filtro (1,5 x 2,5 cm) contendo as substâncias isoladas em diferentes concentrações: 0,1 µg/µL para o FNS e 0,1 e 10 µg/ µL para o OCL, ambas diluídas em etanol. Estas concentrações foram definidas através do teste de sensibilidade (EAG). Somente o comportamento de abelhas campeiras foi observado frente ao EOCL (10%), à emulsão inerte (testemunha), SCL e o controle deste último (tubo tipo Eppendorf vazio). Todos os tratamentos ficaram expostos por até oito semanas no campo, sendo posteriormente recolhidos e armazenados em temperatura de -4 °C até a realização dos testes. A arena do olfatômetro de duas escolhas do tipo “Y” foi confeccionada com tubos de vidro transparente de 2 cm de diâmetro interno, arena inicial com 10 cm bifurcada em dois braços de 8 cm de comprimento, cada. Um fluxo de ar, previamente filtrado com carvão ativado, era conduzido para dentro do sistema com o auxilio de uma bomba a vácuo conectada a um fluxíometro e um borbulhador, a uma taxa de 0,3–0,4 L/ min. Cada operária de A. mellifera era liberada na arena sendo as respostas consideradas positivas quando as abelhas alcançavam a fonte de odor ou percorriam, pelo menos, 4 cm dentro de um dos braços, permanecendo nessa área por, no mínimo, um minuto. Os testes foram conduzidos por 10 minutos e foram feitas 40 repetições por tratamento, contrastando os odores com os respectivos controles. Os insetos que não se locomoveram em direção aos tratamentos foram considerados não responsivos e não foram considerados na analise estatística. Cada abelha foi testada apenas uma vez. Bioensaio de campo. Os bioensaios foram realizados em duas áreas, na propriedade Pôr-do-Sol situada no município de Minas do Leão, RS (30º06’26” S, 52°01’04” O), entre outubro/2013 e maio/2014 e na Estação Experimental Agronômica da UFRGS, e-ISSN 1983-0572


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localizada em Eldorado do Sul, RS (30º05’52” S, 51º39’08” W) entre janeiro e maio de 2014. A área experimental de Minas do Leão possui cerca de 2 ha, com cobertura de campo nativo e cultivo de eucalipto (Eucalyptus grandis Hill ex Maiden) no entorno. A área de Eldorado do Sul possui 1,6 ha com campos de pastagens naturais, áreas de eucalipto, além de culturas anuais como soja [Glycine max (L.) Merr.] e milho (Zea mays L.), no entorno. Em ambos os locais havia a presença de apiários que se encontravam a uma distância aproximada de 150 m das áreas experimentais. A temperatura e pluviosidade médias durante a realização dos bioensaios foram de 25,5 °C e 5 mm, respectivamente. Foram utilizadas caixas isca com volume de 35 L, confeccionadas com papelão ondulado, branco na parte externa e com tampa metalizada, seguindo as medidas dos núcleos padrão Langstroth com capacidade para cinco quadros de ninho (caixilhos). No interior de cada uma das caixas eram colocados apenas dois caixilhos, centralizados, contendo uma tira de cera alveolada (42 cm x 5 cm) fixadas na barra superior do mesmo. Todas as caixas isca foram cobertas e protegidas da chuva por sacos plásticos transparente deixando-se apenas uma abertura (2,5 cm x 5 cm) para entrada e saída de abelhas. As caixas foram posicionadas no chão distantes 5 m entre si e iscadas com um dos seguintes tratamentos: SCL [0,5 mL de FNS em Eppendorf, óleo essencial de capim-limão formulado em emulsão de parafina (10%) (EOCL) (1 g) e somente emulsão de parafina (controle)]. Os tratamentos foram colocados na parte de baixo das caixas-isca e renovados a cada 30 dias. Foram feitas seis repetições por área, divididas em três subparcelas com duas caixas/tratamento. A inspeção era realizada semanalmente e, quando verificada a presença de enxames alojados, as caixas eram fechadas e removidas do local, sendo uma nova, com o respectivo tratamento, instalada em outra posição, dentro da mesma subparcela.

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Análise estatística. As respostas eletroantenograficas (mV) foram submetidas à análise de variância e comparadas pelo teste de Dunn. Nos experimentos comportamentais, os dados foram avaliados pelo teste de Qui-quadrado (χ2) e o número médio de enxames de abelhas coletados em caixas Langstroth foi comparado pelo teste de Tukey. As análises foram realizadas pelo programa Bioestat 5.3® software (Ayres 2005), com nível de confiabilidade de 95%. RESULTADOS Eletroantenografia. O limiar de resposta (sensibilidade) para o FNS foi atingido em concentrações de aproximadamente 0,1 µg /µL (Dunn, P < 0,0001) (Figura 1), ou seja, menores do que para o OCL (~10 µg/µL) (Figura 2) (Dunn, P < 0,0001). Concentrações abaixo dos referidos valores, foram similares ao controle (etanol) (Dunn, P > 0,05). As respostas eletrofisiológicas de A. mellifera para cada composto (seletividade) não foram diferente entre abelhas jovens e velhas (Dunn, P > 0,05). Antenas de abelhas desencadearam respostas maiores a FNS e ao tratamento OCL em relação ao controle (Dunn, P < 0,01), mas não houve diferença de respostas entre os grupos de idade (Tabela 1). Assim como constatado nos bioensaios com as substâncias testadas em papel filtro, foi observado que, em geral, as respostas eletrofisiológicas de antenas de A. mellifera submetidas ao EOCL e SCL, não diferenciaram entre si, mas foram maiores em comparação com o tratamento controle (emulsão inerte) (Dunn, P < 0,01). Também não foi constatado, um decréscimo no tamanho das respostas eletroantenográficas em função do tempo de exposição dos diferentes tratamentos ao longo das oito semanas (Dunn, P > 0,05) (Tabela 2). Bioensaios comportamentais. Operárias novas (χ² = 9, 8; gl = 1; P = 0,0017) e velhas (χ² = 12,8; gl = 1; P = 0,0003) de A. mellifera africanizadas foram significativamente mais atraídas para o FNS na concentração de 0,1 μg/μL quando comparado ao controle (etanol) (Figura 3), não havendo diferenças de respostas

Figura 1. Respostas eletroantenográficas (mV) (± EP) de Apis mellifera campeiras às seis concentrações do feromônio de Nasanov sintético (FNS): 0,01; 0,1; 1; 10; 100 μg/μL e puro e ao solvente etanol (controle). Médias seguidas de letras distintas diferem entre si (Dunn, P < 0,05) (n = 18).

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Figure 2. Respostas eletroantenográficas (mV) (± EP) de Apis mellifera campeiras às seis concentrações do óleo essencial de capim-limão (OCL): 0,01; 0,1; 1; 10; 100 μg/μL e puro e ao solvente etanol (controle). Médias seguidas de letras distintas diferem entre si (Dunn, P < 0,05) (n = 18). Tabela 1. Média de respostas eletroantenográficas (mV) (± EP) de abelhas em dois grupos de idade (1-5 e 20-30 dias) aos tratamentos, em papel filtro, com óleo essencial de capim-limão (OCL), feromônio de Nasanov sintético (FNS) e etanol (controle) (n = 18). Idade das operárias (dias/resposta (mV± SEM)

Tratamento

1-5

20-30

12,1 ± 1,21 Aa*

11,3 ± 0,83 Aa

FNS

11,1 ± 1,32Aa

10,4 ± 0,84 Aa

Etanol (controle)

6,1 ± 0,56 Ba

4,1 ± 0,51 Ba

OCL

*Médias seguidas de letras distintas maiúsculas, nas colunas e minúsculas, nas linhas, diferem entre si pelo teste Dunn (P < 0,05). Tabela 2. Respostas eletroantenográficas (milivolts - mV) (± EP) de Apis mellifera (20-30 dias de idade), aos compostos sintéticos: formulação comercial do feromônio de Nasanov sintético (SCL) (Swarm Catch Lure Inc.), emulsão com óleo essencial de capim-limão (EOCL) e a emulsão de parafina (controle), expostos por até oito semanas em condições de campo (20 ± 5 ºC, 70 ± 10% UR) (n = 18). Tratamento

Exposição das substancias em condições de campo (semanas) (mV ± EP) Primeira

Segunda

Terceira

Quarta

Quinta

Sexta

Sétima

Oitava

SCL

8,9 ± 1,41 Aab

9,1 ± 0,76 Aab

12,1 ± 1,11 Aa

10,2±1,12 Aab

8,4±0,56 Aab

7,2±0,97 Aab

6,5±0,75 Ab

6,62±0,56 Ab

EOCL

6,0 ± 0,87 Ab

5,9± 0,47 ABb

8,5 ± 1,01 Ba

8,4 ± 1,19 Aa

8,6±0,76 Aa

6,3±0,85 Aab

6,1±0,53 Aab

4,91±0,40 Ab

Controle

1,5 ± 0,26 Bb

3,7 ± 0,26 Cab

5,6 ± 0,54 Ca

4,2±0,34 Ba

3,4±0,24 Ba

2,0±0,25 Bab

2,4±0,20 Bab

2,36±0,21 Bab

*Médias seguidas por letras maiúsculas nas colunas e minúsculas nas linhas, diferem entre si pelo teste de Dunn (P < 0,05).

entre abelhas de idades diferentes ao FNS (χ² = 0, 036; gl = 1; P = 0,8488).

semelhante de abelhas em cada um deles (χ² = 0,200; gl = 1; P = 0,6547).

Resultado semelhante foi observado para o OCL, onde aproximadamente 60% das abelhas campeiras se direcionaram ao tratamento contendo o capim-limão (0,1 μg/μL), em relação aos 32 % que foram para o controle (χ² = 7,2; gl = 1; P = 0,0073), o mesmo foi observado com abelhas nutrizes (χ² = 7,2; gl = 1; P = 0,0073) (Figura 4). Operárias, de ambas as idades, submetidas ao tratamento na concentração de 10 μg/μL foram significativamente mais responsivas ao etanol (χ² = 5; gl = 1; P = 0,0253).

As abelhas foram mais atraídas para ao SCL, em relação ao controle, independentemente do tempo de exposição da formulação (P < 0,05). Em relação ao EOCL, foi verificada a atratividade para campeiras até a quinta semana de exposição (χ² = 7,2; gl = 1; P = 0, 0073), a partir da sexta, o percentual de escolhas das abelhas não diferiu significativamente do controle.

Quando foi contrastado o comportamento quimiotáxico de campeiras frente ao OCL e ao FNS, simultaneamente, ambos na concentração de 0,1 μg/μL, registraram-se um número 73

Bioensaio de campo. O número total de enxames de A. mellifera africanizadas capturados, nas caixas isca contendo o SCL (Swarm Catch Lure Contech Inc.), nos dois municípios, foi significativamente maior do que nas caixas iscadas com os demais tratamentos (ANOVA; P < 0,05) (Tabela 3). e-ISSN 1983-0572


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Figura 3. Respostas quimiotáxicas de operárias (%) de Apis mellifera com 1-5 e 20-30 dias de idade, em olfatômetro de dupla escolha, submetidas ao feromônio de Nasanov sintético (FNS) (0,1μg/μL) e etanol (controle), em papel filtro. *O número de abelhas que se direcionaram ao feromônio de Nasanov difere significativamente do controle (c²; P < 0.05). Números entre parênteses indica a quantidade de insetos não responsivos.

Figure 4. Respostas quimiotáxicas de operárias (%) de Apis mellifera com 1-5 e 20-30 dias de idade, em olfatômetro de dupla escolha, submetidas ao óleo essencial de capim-limão (OCL) (0,1 μg/μL) e etanol (controle) em papel filtro. *O número de abelhas que se direcionaram ao OCL difere significativamente do controle (c²; P < 0.05). Números entre parênteses indica a quantidade de insetos não responsivos. Tabela 3. Número médio (± EP) de enxames de Apis mellifera coletados em caixas isca com formulação comercial do feromônio de Nasanov sintético (SCL) (Swarm Catch Lure), emulsão de parafina sem (controle) e com óleo essencial de capim-limão (EOCL), nas áreas experimentais de Eldorado do Sul (RS) e Minas do Leão (RS), no período de outubro de 2013 a maio de 2014. Tratamento

Número médio de enxames (± EP) Eldorado do Sul

Minas do Leão

Total

SCL

2,0 ± 0,24 a

4,0 ± 0,40 a

6,0 ± 0,53 a*

EOCL

0,5 ± 0,04 ab

1,5 ± 0,05 ab

2,0 ± 0,24 b

0b

1,0 ± 0,14 b

1,0 ± 0,28 b

Controle

*Médias seguidas por letras diferentes nas colunas, diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05).

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Respostas eletroantenográficas e comportamentais de abelhas…

DISCUSSÃO Nesse trabalho constatou-se que tanto em bioensaios eletroantenográficos como nos de olfatometria, A. mellifera foi significativamente mais atraída para o feromônio de Nasanov sintético e ao óleo essencial de capim-limão em relação ao controle, não havendo diferenças entre estes tratamentos quando comparados entre si, assim como entre as operárias nutrizes e campeiras. Esta similaridade entre as respostas pode estar relacionada ao fato de ambos os tratamentos compartilharem substâncias em comum, que, quando volatizadas, já seriam suficientes para desencadear os potenciais de ação de mesma intensidade nas sensilas antenais. Segundo Thiéry & MarionPoll (1998) os níveis de despolarizações nas antenas dependem da importância do composto na rotina dos insetos. O feromônio de Nasanov é responsável pela orientação, aglomeração e forrageamento, auxiliando as abelhas a encontrarem sítios de alimentação e de nidificação (Hepburn & Radloff 2011). Do mesmo modo, o óleo essencial de capim-limão, por ter substâncias análogas ao FNS, como o citral e o geraniol, também podem desencadear comportamentos semelhantes em operárias, independentemente da idade destas (Malerbo-Souza et al. 2003). Apesar das antenas apresentarem respostas similares quando estimuladas com estes dois odores, a dose-resposta para o FNS foi menor quando comparada ao OCL. Este menor limiar de resposta ao feromônio sintético pode estar associado à maior complexidade de substâncias envolvidas na comunicação química de abelhas presentes neste odor, em relação ao capim-limão, o qual não contém, por exemplo, um dos compostos do feromônio, o ácido nerólico (Pickett et al. 1980). De acordo com Renou (2014), o tipo (quantidade e qualidade) de estímulo é muito importante na comunicação química de insetos, sendo que quanto maior for à interação entre os componentes de uma mistura e os códigos neurais destes, mais sensível será o organismo a este odor, ou seja, uma menor quantidade de feromônio já seria suficiente para ativar os neurônios presentes nas sensilas olfativas, podendo resultar em uma resposta motora rápida com uma concentração menor de estímulo. Por outro lado, o aumento da concentração de uma substância pode provocar a saturação das proteínas receptoras das antenas dos insetos interferindo na interpretação neurofisiológica em relação ao estímulo olfativo exposto, fazendo com que este odor deixe de ser atrativo (Wright et al. 2009), o que explicaria o fato da ausência de resposta quimiotáxica positiva de abelhas ao OCL na concentração de 10 μg/μL. As antenas de operárias jovens e velhas responderam de forma similar tanto ao FNS como ao OCL. Resultado semelhante foi constatado por Allan et al. (1987), ou seja, os autores não observaram um acréscimo no tamanho das respostas eletrofisiológicas de operárias de A. mellifera ligustica (idades entre 1 a 60 dias) quando as antenas foram estimuladas com os compostos feromonais presentes nas glândulas mandibulares de rainhas ou com o feromônio de alarme. Masson & Arnold (1984) já haviam constatado em bioensaios eletroantenográficos que a despolarização das sensilas olfativas de operárias de A. mellifera (raça europeia) atingiu seu máximo no 4º dia, permanecendo inalterada até os 22. Resultados semelhantes foram registrados por Pham-Delégue et al. (1993) os quais também não observaram diferença significativa na quimiotaxia de operárias de diferentes idades quando submetidas ao feromônio natural e sintético da rainha de A. mellifera. Estes resultados corroboram com o relatado por Masson et al. (1993) os quais comentaram que a similaridade de respostas de abelhas jovens e velhas a determinados compostos é maior quando estes insetos são expostos a estas substâncias desde as fases imaturas. Segundo AL-Kahtani & Bienefeld (2012) o feromônio de Nasanov é utilizado dentro da colmeia como marcador, orientando as abelhas nutrizes a encontrar e alimentar

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Pires et al. (2018)

com geleia real as larvas, justificando, desta forma, o comentário feito por Masson et al. (1993). Assim como constatado nos bioensaios com as substâncias aplicadas e testadas em papel filtro, foi observado que o EOCL e SCL também desencadearam maiores respostas eletroantenográficas em campeiras, independentemente do tempo de exposição. Esse resultado pode ser decorrente das interações químicas entre as matrizes dispersoras e os ingredientes ativos (compostos) com taxas de liberação similares e suficientes para ativar os mecanismos de percepção neurofisiológicos presentes nas antenas de A. mellifera. No entanto, constatou-se que ao contrario da SCL, a EOCL se manteve atraente em testes quimiotáxicos por um período menor. Segundo Masson et al. (1993) as abelhas podem apresentar respostas eletroantenográficas a determinados estímulos, mas não motora, uma vez que é necessário uma equalização entre o odor percebido e a respectiva interpretação do sinal no lóbulo antenal e, posteriormente, no deutocérebro para desencadear o comportamento. Desta forma, é possível supor que a qualidade ou quantidade dos voláteis liberados pelo tratamento EOCL, após seis semanas de exposição, não foram adequados para promover o deslocamento das operárias em olfatômetro. O número de enxames de A. mellifera africanizadas capturados nas caixas isca contendo SCL foi significativamente maior do que nas caixas iscadas com EOCL. Neste estudo foi utilizada uma isca comercial utilizada para a captura de enxames de abelhas de raças europeias. Sendo assim, este resultado é importante, visto que até o presente momento não se tinha registro científico da atividade de abelhas africanizadas a esta formulação. Diferenças de respostas comportamentais de A. mellifera frente ao óleo de capim-limão e a componentes presentes no feromônio de Nasanov já haviam sido constatadas por Malerbo-Souza et al. (2004) em condições de campo. Segundo os autores, a pulverização deste óleo essencial em pomares de laranja doce [Citrus sinensis (L.) Osbeck], aumentou o número de visitas de campeiras de raças europeias em comparação com o tratamento controle. No entanto, quando as plantas foram pulverizadas com uma mistura de eugenol, citral e geraniol (sendo os dois últimos presentes no feromônio de Nasanov) foi observado um maior número de abelhas, em relação as que receberam o óleo de capim-limão. De forma semelhante, sabe-se que a escolha de um novo local para nidificação é decidido através de um “comitê de busca” de centenas de abelhas que inspecionam os locais. Ao retornar, elas executam uma dança indicando a distância e a qualidade do novo sítio (Seeley et al. 2006). Segundo Seeley & Buhrmann (2001) quando há várias opções, o grupo decide pela qualidade do local. Nos nossos resultados, provavelmente a presença do odor do feromônio de Nasanov contribuiu para que os enxames preferissem as caixas com o SCL, em detrimento aos com EOCL. Outro fator que deve ser levado em consideração em relação às capturas está relacionado ao tipo de formulação. Nesse trabalho se utilizou uma emulsão de parafina como matriz dispersora do óleo de capim limão, a qual pode ter diminuído ou aumentado a taxa de liberação dos voláteis, interferindo na atratividade de abelhas ao EOCL. Apesar de este extrato ter compostos semelhantes aos do feromônio de Nasanov (Pickett 1980), este se diferenciou da isca comercial, possivelmente pela competitividade com os demais voláteis presentes nesta, como já discutido anteriormente. A formulação em base de parafina foi escolhida por já ser utilizada comercialmente no controle e manejo de outros insetos, principalmente em técnicas de disrupção do acasalamento em lepidópteros, na qual um dos requisitos é a obtenção de uma formulação com uma taxa de liberação constante ao longo do tempo (Harter et al. 2010). Atterholt et al. (1999) avaliaram cinco formulações e concluíram que a parafina é um bom veículo e-ISSN 1983-0572


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para a liberação controlada de feromônios sexuais de insetos. No mercado nacional são utilizados com sucesso emissores à base de ceras e óleos sob forma de pasta, denominados “SPLAT®” (Specialized Pheromone and Lure Application Technology) para a disrupção do acasalamento de Grapholita molesta (Busck) (Lepidoptera, Tortricidae) (ISCA 2016). Essa mesma tecnologia está sendo utilizada em outro atrativo para A. mellifera (ApisBloom) visando o aumento de visitas de campeiras durante o período de floração de diversas culturas (ISCA 2016). Nesse estudo foi constatado que tanto o feromônio comercial de Nasanov como o óleo essencial de capim-limão são atrativos para A. mellifera africanizadas. Sendo assim, ambos poderiam ser utilizados em caixas isca, na captura de enxames de abelhas com este perfil genético e, posteriormente, direcionados para produção apícola. O fato de o SCL ter capturado mais enxames do que o EOCL nesta pesquisa, não inviabiliza ou descredibiliza a utilização do último como atrativo para enxames, uma vez que bioensaios de laboratório confirmaram a atratividade de abelhas nutrizes e campeiras a este composto. É possível que o uso isolado do capim-limão, com a ausência do SCL, potencialize a atratividade de abelhas para caixas isca com o óleo, pois a presença deste não seria camuflada pelo feromônio de Nasanov. No entanto, outros trabalhos devem ser conduzidos para validar esta hipótese. É importante salientar que o feromônio comercial (Swarm Catch Lure, Contech Inc.) é um produto importado com preço aproximado de três dólares por 0,5 mL de ingrediente ativo (Betterbee 2016), além das taxas de importação. A formulação com EOCL pode ser uma alternativa econômica e eficiente, uma vez que o custo dos produtos para sua formulação é acessível e com durabilidade de, pelo menos, cinco semanas. Ajustes na fórmula da emulsão de parafina também devem ser realizados para permitir uma maior atratividade e controle nas taxas de liberação.

AGRADECIMENTOS À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de estudo concedida.

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Pires et al. (2018)

Respostas eletroantenográficas e comportamentais de abelhas…

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Suggestion citation: Pires, P.D.S., J. Sant’Ana & R. Bisotto-de-Oliveira, 2018. Respostas eletroantenográficas e comportamentais de abelhas africanizadas, Apis mellifera (Linnaeus), ao feromônio de Nasanov e ao óleo essencial de capim-limão. EntomoBrasilis, 11 (2): 70-77. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.769

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e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.729 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Ecology/Ecologia Frequência, diversidade e composição da fauna de cupins (Blattodea: Isoptera) em diferentes sistemas de uso do solo no sudoeste do Amazonas, Brasil Agno Nonato Serrão Acioli 1. Laboratório de Entomologia e Acarologia Agrícola/ Faculdade de Ciências Agrárias/ Universidade Federal do Amazonas – LEA/FCA/UFAM

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Resumo. Os cupins são importantes decompositores da matéria de origem vegetal. Este estudo teve como objetivo analisar e comparar a diversidade e composição das espécies de cupins em três diferentes sistemas de uso do solo na região do Alto Solimões, Amazonas, Brasil. Os cupins foram coletados na floresta primária, em cultivos de dendê (Elaeis guineensis Jacq.) e mandioca (Manihot sculenta Crantz). Em cada área selecionada as coletas foram realizadas dentro de um transecto retangular medindo 100 m x 2 m, subdivididos em 20 parcelas de 5 m x 2 m. Foram encontradas 24 espécies de cupins, pertencentes a 14 gêneros e duas famílias, nos três sistemas de uso do solo. As espécies mais frequentes foram Nasutitermes cf. dendrophilus (Desneux) (28,43%), seguida de Heterotermes tenuis (Hagen) (14,37%) e Anoplotermes sp. 2 (9,58%). A riqueza de espécies foi maior na floresta primária (16 espécies), seguida dos cultivos de dendê (14 espécies) e mandioca (seis espécies). A composição taxonômica e os grupos funcionais também sofreram modificações, sendo mais diversificados e equilibrados na floresta primária quando comparados com os dois tipos de cultivos. A comunidade de cupins é fortemente afetada quando ocorre a substituição da floresta primária pelos cultivos agrícolas. Neste estudo, as espécies N. cf. dendrophilus e H. tenuis merecem atenção, pois se constata o aumento de sua frequência nos cultivos de dendê e mandioca. Palavras-chave: Amazônia; Floresta; Dendê; Mandioca.

Frequency, Diversity and Composition of Termite Fauna (Blattodea: Isoptera) in Land Use Systems in the Southwest of Amazonas, Brazil Abstract. Termites are important decomposers of matter of vegetable origin. This study aims to analyze and compare the diversity and composition of termite species in three different land use systems in Alto Solimões, Amazonas, Brazil. Termites were collected in the primary forest, oil palm (Elaeis guineensis Jacq.) and cassava (Manihot sculenta Crantz) crops. In each area the collections were made within a rectangular transect measuring 100 m x 2 m, subdivided into 20 plots of 5 m x 2 m. Twenty four species of termites were found, belonging to 14 genera and two families. The most frequent species were Nasutitermes cf. dendrophilus (Desneux) (28.43%), Heterotermes tenuis (Hagen) (14.37%) and Anoplotermes sp. 2 (9.58%). The species richness was higher in the primary forest (16 species), followed by oil palm (14 species) and cassava (six species) crops. The taxonomic composition and the functional groups were also modified, being more diversified and balanced in the primary forest than in the crops. The termite community was strongly affected when the primary forest was replaced by agricultural crops. The species N. cf. dendrophilus and H. tenuis deserve attention, it was verified the increase of their frequency in the crops. Keywords: Amazonia; Cassava; Forest; Oil palm.

istoricamente o uso e o manejo da região Amazônica sempre foi motivo de controvérsia para as comunidades internacional, nacional e regional. A conciliação entre a conservação e a produção econômica faz parte da pauta de organizações governamentais e não governamentais. No município de Benjamin Constant, localizado na região do Alto Solimões, as principais classes de uso e cobertura da terra são a floresta primária, floresta secundária, agrofloresta, agricultura e pastagem, destinadas ao cultivo agrícola e a pecuária, não são mecanizadas, não recebem nenhum tipo de insumo e as pragas e doenças não são controladas (Fidalgo et al. 2005). É possível que este mesmo sistema de produção seja extensivo para toda

a região do Alto Solimões, em função da distância geográfica dos grandes centros urbanos, da baixa quantidade de jazidas minerais exploradas e da rigidez das licenças para exploração dos recursos florestais. Assim, visando o aproveitamento do uso de áreas alteradas para a produção econômica, a EMBRAPA implantou em 2007 o projeto “Validação de tecnologias de produção de óleo de dendê para biodiesel por agricultores familiares do Amazonas”. Dentre as justificativas para a escolha do cultivo do dendê (Elaeis guineensis Jacq.), como alternativa de uso sustentável da terra, levou-se em consideração o forte apelo ecológico, pois se

Edited by:

Hélida Fereira da Cunha

Agno Nonato Serrão Acioli  acioli@ufam.edu.br  No ORCID record

Article History: Received: 13.vii.2017 Accepted: 30.vii.2018

Corresponding author:

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Funding agencies:  Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) - MCT/ CNPq/CT- Amazônia No 55/2008


Acioli (2018)

Frequência, diversidade e composição da fauna de cupins (Blattodea:…

adapta a solos pobres, contribui para a restauração do balanço hídrico e climatológico, atua significativamente na reciclagem e sequestro de carbono e liberação de oxigênio, promove geração de emprego e renda e diversifica a produção, contribuindo para o desenvolvimento regional (Barcelos & Soares 2010; Becker 2010).

galhos e troncos sobre o chão, nos caules de árvores até 2 m de altura. Também foram realizadas 12 amostras de solo, em covas medindo 10 cm x 20 cm (largura x profundidade) retiradas com auxílio de enxadeco, para obtenção dos cupins de solo. Na tentativa de padronizar a amostragem, para cada subparcela foi utilizado esforço de coleta 1:00 h/pessoa.

Na região Amazônica, vários estudos demonstram que a conversão da floresta em sistemas agrícolas têm efeitos sobre o microclima (Gomes et al. 2015), na qualidade física e química dos solos (Moreira et al. 2009; Torre et al. 2014) e na composição, diversidade e distribuição da fauna de solo (Rousseau et al. 2014; Salazar et al. 2015). Os cupins se destacam entre os organismos da fauna do solo pela sua abundância nos ecossistemas tropicais e pela dinâmica das comunidades decorrente das variações em função da composição florística natural (Bandeira & Macambira 1988; Constantino 1992) ou das mudanças antrópicas (Bandeira & Torres 1985; Acioli & Oliveira 2010).

As amostras foram colocada em uma bandeja branca de aproximadamente 40 cm x 25 cm x 7 cm; em seguida os cupins foram capturados com uma pinça e depositados em recipientes de vidro, com capacidade para 10 mL, devidamente rotulados e contendo álcool 80%.

Esse padrão também tem sido observado para as comunidades de cupins da região do Alto Solimões, pois a diversidade, densidade e os grupos tróficos sofrem alterações conforme a cobertura vegetal e o manejo adotado (Morais et al. 2010; Bignell et al. 2012). Entretanto, ainda há carência de estudos sobre a termitofauna em monocultivos tradicionais, como o da mandioca, e de plantas introduzidas recentemente, em grande escala, como o dendê. Desta forma o objetivo foi analisar e comparar a diversidade e composição das espécies de cupins em três diferentes sistemas de uso do solo na região do Alto Solimões, Amazonas, Brasil.

Material e Métodos Área de estudo. O estudo foi realizado em três propriedades localizadas ao longo da rodovia BR-307 que liga os municípios de Benjamin Constant e Atalaia do Norte, ambos no sudoeste do Estado do Amazonas. Nessa região a precipitação média anual, conforme a série histórica entre 1980-2010 foi superior a 2.400 mm (Limberger & Silva 2016); enquanto a temperatura média anual entre1961-1990 foi de 25,5ºC (INMET 2018). As classes de solos predominantes na região são os Cambissolos (90%) e os Gleissolos (10%) (Coelho et al. 2005). A altitude em relação ao nível do mar, nas áreas de coletas, variou entre 80-87m. As amostras foram coletadas entre os meses de outubro e dezembro de 2010 em três áreas de ambiente de terra firme, mas com diferentes sistemas de uso do solo: 1) Floresta primária (04o24’09” S, 70o09’52” O), contínua e típica da região Amazônica, localizada no km-20 da BR-307, no município de Atalaia do Norte; 2) Cultivo de dendê (Elaeis guineensis Jacq.) (04o24’57” S, 70o02’58” O), localizado no km-04 da BR-307, município de Benjamin Constant. O plantio ocupava uma área de 5 ha, com quatro anos de idade, espaçamento de 7 x 7 m e densidade de 204 plantas/ha. O espaço entre as linhas era dominado por vegetação de aproximadamente 1 m de altura, composto principalmente por gramíneas, roçadas periodicamente; 3) Cultivo de mandioca (Manihot sculenta Crantz) (04o26’02” S, 70o04’13” O), localizado no km-07 da BR307, município de Benjamin Constant. O plantio ocupava uma área de aproximadamente 1,0 ha, com um ano de idade, árvores com altura variando de 2,0-2,5 m de altura, espaçamento variável, mas com densidade de aproximadamente 4.000 plantas/ha. As copas das árvores de mandiocas propiciavam um ambiente sombreado com pouca luz solar chegando até o solo, que se encontrava coberta por vegetação rasteira de 50-60 cm de altura, predominantemente composta por gramíneas. Método de amostragem. Em cada área selecionada as coletas foram realizadas dentro de um transecto retangular medindo 100 m x 2 m, subdivididos em 20 parcelas de 5 m x 2 m (modificado de Jones & Eggleton 2000). Em cada subparcela a coleta foi manual e os cupins foram procurados nos folhiços, 79

Os dados referentes às particularidades de cada área estudada e de cada amostra coletada foram anotados na caderneta de campo, além de imagens digitais que foram feitas ao longo do estudo, com objetivo de auxiliar na interpretação dos resultados. Identificação do material. No laboratório as amostras foram triadas e os espécimes analisados com auxílio de um estereomicroscópio. Para a identificação dos gêneros e espécies foram utilizadas as chaves taxonômicas propostas por Constantino (1999, 2002), as descrições originais de espécies e por comparação com as espécies já identificadas na Coleção de Isoptera de Ciências Agrárias, Faculdade de Ciências Agrárias da Universidade Federal do Amazonas, Manaus - AM. Classificação dos grupos funcionais. Os cupins encontrados neste estudo foram classificados conforme as cinco categorias propostas por Bignell et al. (2012), a saber: 1) cupins que alimentam-se de solo; 2) na interface madeira/solo; 3) de madeira; 4) forrageadores de folhas; e 5) e alimentação especializada (que se alimentam de líquens). Índice para avaliar a diversidade de espécies. O índice de Shannon (H’) é apropriado para amostras aleatórias de espécies de uma comunidade ou subcomunidade de interesse, expressa a diversidade de espécies das comunidades de cupins em sistemas de uso do solo. Para o cálculo desse índice foi usado o Programa Estatístico BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007). A frequência foi calculada com base na equação Fr = (n/N) x 100, onde: Fr = frequência da espécie, n = quantidade de amostras da espécie e N = quantidade total de amostras coletadas. A dominância das espécies foi determinada com base no cálculo do limite de dominância, a partir da equação LD = (1/S) x 100 (May 1975), onde: LD = limite de dominância e S = número total de espécies. Este parâmetro classifica as espécies em dominantes, quando os valores da frequência são superiores a este limite, e não dominantes, quando os valores encontrados são menores. O índice de similaridade adotado foi o de Soresen modificado para dados quantitativos (Magurran 1988). Para a obtenção do índice de Soresen foi necessário o cálculo combinado dos dados dos sistemas de uso do solo com base na seguinte fórmula: Is = 2a/(2a + b + c), onde: Is = índice de Soresen, a é o número de espécies encontrados em ambos os locais, A e B, b é o número de espécies no local B, mas não em A, c é o número de espécies no local A, mas não em B.

Resultados Riqueza e diversidade. Nos três sistemas de uso do solo foram coletadas 24 espécies/morfoespécies de cupins, distribuídas em 14 gêneros e duas famílias, Termitidae e Rhinotermitidae (Tabela 1). Para a floresta primária registrou-se maior riqueza de espécies (16), seguida do cultivo de dendê (14) e do cultivo de mandioca (seis). Para a floresta primária e para o cultivo de dendê foram encontradas 10 e quatro espécies, únicas de cada ambiente; nenhuma espécie foi registrada exclusivamente no cultivo de mandioca. A maior diversidade, conforme o índice de Shannon, também foi observado na floresta primária (1,20), e-ISSN 1983-0572


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seguida do cultivo do dendê (0,75) e do cultivo de mandioca (0,63). Com base no índice de Soresen, o coeficiente de similaridade foi superior a 70% entre as comunidades de cupins da floresta primária e do cultivo de dendê, mas revelou forte dissimilaridade (72%) entre a floresta primária e o cultivo de mandioca e similaridade intermediária (60%) entre os cultivos de dendê e mandioca. Frequência das espécies. As espécies Coptotermes testaceus L. e Heterotermes tenuis (Hagen) foram as únicas espécies registradas nos três sistemas de uso do solo. O limite de dominância das espécies foi calculado em 4,17%. Observa-se na Tabela 1 que, no cômputo total, seis espécies se destacam como dominantes, a saber: H. tenuis (Hagen), Anoplotermes sp. 1, Anoplotermes sp. 2, Nasutitermes cf. dendrophilus (Desneux), Nasutitermes sp. 1 e Nasutitermes sp. 3. Metade das espécies dominantes pertence ao gênero Nasutitermes, sendo N. cf. dendrophilus a mais frequente com 26,83%, no cultivo de dendê. Das espécies dominantes nos sistemas de uso do solo, três (H. tenuis, N. cf. dendrophilus e Nasutitermes sp. 3) foram registradas para o cultivo de dendê, uma (Nasutitermes sp. 1) para a floresta primária e uma (Anoplotermes sp. 2) para o cultivo de mandioca. Quanto ao hábito alimentar, as duas espécies pertencentes ao gênero Anoplotermes se alimentam de solo, enquanto as outras quatro espécies são xilófagas, o mais frequente entre as espécies deste estudo.

Composição dos grupos taxonômicos. Na Figura 1 verifica-se que a família Rhinotermitidae foi encontrada nos três diferentes sistemas de uso do solo, com maior frequência na cultura do dendê, com quase 50% das espécies. Enquanto que para as três subfamílias de Termitidae, constatou-se que Nasutitermitinae e Apicotermitinae também foram encontradas nos três ambientes estudados, enquanto Termitinae foi registrada somente na floresta primária. O número relativo (50%) de espécies de Nasutitermitinae encontrado na floresta primária e na cultura do dendê praticamente foi o mesmo, diminuindo bastante em relação à cultura da mandioca. Já para Apicotermitinae o número de espécies encontradas tanto na cultura da mandioca como na cultura do dendê equivale a quase 30% das espécies em cada ambiente, enquanto que na floresta primária este grupo compõe apenas cerca de 10% das espécies. Na floresta primária e no cultivo de dendê registrou-se a presença de seis subfamílias, no cultivo de mandioca foram cinco. As subfamílias Coptotermitinae, Heterotermitinae, Apicotermitinae e Nasutitermitinae foram encontradas nos três sistemas de uso do solo. Nasutitermitinae predominou na floresta primária com cerca de 40% das espécies, diminuindo gradativamente em direção ao cultivo de mandioca. Inversamente, observa-se que Apicotermitinae foi dominante no cultivo de mandioca, com aproximadamente 34%, diminuindo gradativamente em direção à floresta primária. Vale destacar que para o cultivo de dendê as subfamílias Apicotermitinae e Nasutitermitinae apresentaram o mesmo índice (28%) na composição taxonômica.

Tabela 1. Lista das espécies de cupins observadas por família, frequência relativa (Fr), espécies dominantes (D) e grupo funcional (GF), amostradas em diferentes sistemas de uso do solo na região Sudoeste do Amazonas, Brasil. M = madeira, S = solo, M/S = madeira/solo, Se = serrapilheira.

Espécies Rhinotermitidae: Coptotermitinae Coptotermes testaceus (Linnaeus) Rhinotermitidae: Heterotermitinae Heterotermes tenuis (Hagen) Rhinotermitidae: Rhinotermitinae Rhinotermes marginalis (Linnaeus) Termitidae: Apicotermitinae Anoplotermes sp. 1 Anoplotermes sp. 2 Anoplotermes sp. 3 Anoplotermes silvestrii Emerson Ruptitermes atyra Acioli & Constantino Termitidae: Nasutitermitinae Nasutitermitinae sp. 1 Nasutitermes cf. dendrophilus (Desneux) Nasutitermes guayanae (Holmgren) Nasutitermes rotundatus (Holmgren) Nasutitermes sp. 1 Nasutitermes sp. 3 Nasutitermes sp. 6 Triangularitermes triangulariceps Mathews Termitidae: Syntermitinae Cornitermes sp. 1 Cornitermes sp. 2 Syntermes molestus (Burmeister) Uncitermes teevani (Emerson) Termitidae: Termitinae Cylindrotermes flangiatus Emerson Microcerotermes sp. 1 Neocapritermes sp. 1 Planicapritermes planiceps (Emerson) Fr (%) das amostras/SUS Números de amostras Números de espécies Índice de Shannon (H)

e-ISSN 1983-0572

Floresta primária

Sistemas de uso do solo Cultivo dendê Fr (%)

Cultivo mandioca

Fr (%) total/ espécie

GF

0,64

0,32

1,28

2,24

M

4,15

6,07 (D)

4,15

14,37 (D)

M

-

0,64

0,64

1,28

M

1,92 0,64 -

2,56 3,51 1,60 0,64

6,07 (D) 0,64 -

4,48 (D) 9,58 (D) 2,24 0,64 0,64

S S S M/S Se

0,32 0,64 4,15 7,67 (D) 1,60 1,92

26,83 (D) 3,51 5,43 (D) 0,32 -

1,60 -

0,32 28,43 (D) 4,15 4,15 7,67 (D) 7,03 (D) 0,32 1,92

M M M M M M M M

1,60 1,28 -

1,60 0,64 0,64

-

3,20 1,28 0,64 0,64

Se Se Se M/S

3,20 0,32 0,64 0,64 31,33 98 16 1,20

54,31 170 14 0,75

14,38 45 6 0,63

3,20 0,32 0,64 0,64 100,00

M M M/S M

80


Acioli (2018)

Frequência, diversidade e composição da fauna de cupins (Blattodea:…

A subfamília Syntermitinae foi encontrada na floresta primária e no cultivo de dendê, enquanto que Rhinotermitinae nos cultivos de dendê e mandioca. Termitinae foi registrada somente na floresta primária. Composição dos grupos funcionais. Os cupins encontrados neste estudo foram classificados em quatro grupos funcionais (Figura 2). Todos os grupos funcionais foram observados na floresta primária e no cultivo de dendê, no cultivo de mandioca apenas dois. As espécies de cupins que se alimentam de madeira e solo foram encontradas nos três sistemas de uso do solo. Enquanto que os cupins que se alimentam na interface madeira/solo e serrapilheira foram encontrados na floresta primária e no cultivo de dendê, ausentes no cultivo de mandioca. Cupins que se alimentam de madeira dominaram com quase 70% das espécies na floresta primária e no cultivo de dendê, enquanto que no cultivo de

mandioca a dominância reduziu para 50%. Os cupins que se alimentam do solo somam 34% no cultivo de mandioca, valores estes que são menores no cultivo de dendê e floresta primária.

Discussão Os estudos comparativos nas diferentes unidades de uso do solo para fins agrícolas na Amazônia, incluindo a floresta primária, têm registrados riquezas de espécies variando de 0-63 (Bandeira & Torres 1985; Barros et al. 2002; Ackerman et al. 2009; Morais et al. 2010). O padrão de riqueza de espécies (floresta primária>cultivo de dendê>cultivo de mandioca) encontrado neste estudo está de acordo com Barros et al. (2002), que também observaram redução na riqueza de espécies nos cultivos agrícolas e na pastagem em relação à floresta primária, sistemas agroflorestais e capoeiras. Também para a região do Alto Solimões, Morais et al. (2010) registraram menor riqueza de espécies em pastagem, entretanto a maior riqueza foi observada

Figura 1. Composição (%) dos grupos taxonômicos de cupins nos diferentes sistemas de uso do solo na região Sudoeste do Amazonas, Brasil.

Figura 2. Composição (%) dos grupos funcionais quanto ao hábito alimentar dos cupins nos diferentes sistemas de uso do solo na região Sudoeste do Amazonas, Brasil.

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na floresta secundária, seguida da floresta primária, roça e dos sistemas agroflorestais. A comunidade de cupins sofreu alterações, demostrando que a substituição da cobertura natural, neste caso a floresta primária, para a implantação de monocultivos agrícolas, com elevada intensidade no manejo da área trabalhada, interfere na composição e riqueza das espécies. Os dois cultivos sofrem intensas intervenções, no entanto o cultivo de dendê é perene (podendo alcançar mais de 25 anos) e de grande porte, oferecendo melhores condições de recobrimento do solo. Enquanto que o cultivo de mandioca completa seu ciclo produtivo entre 12 a 24 meses, nesse período são feitas várias capinas e, para a colheita, ocorre a eliminação do cultivo. Mesmo assim, segundo Mill (1982), com a simplificação e as sucessivas intervenções no ambiente há espécies de cupins menos sensíveis que são capazes de ocupar esses novos nichos ecológicos. A espécie H. tenuis é amplamente distribuída na região Neotropical (Constantino 1998) e frequentemente é encontrada em diferentes sistemas de uso do solo (Calderon & Constantino 2007; Carrijo et al. 2009; Acioli & Oliveira 2010; Sales et al. 2010). Para a Amazônia, Bandeira (1981) registrou danos em cultivos de mandioca (M. esculenta) no estado do Pará. Enquanto Abreu & Jesus (2004), em experimento conduzido em ambiente de floresta, constataram que H. tenuis estava entre as primeiras espécies a infestar e deteriorar discos retirados do estipe de pupunheira (Bactris gasipaes Kunth, Arecaceae). É provável que por ser uma espécie subterrânea, de colônias pequenas, que se alimenta de madeira em decomposição e de fácil distribuição no

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ambiente facilite a colonização de novas áreas, como constatado por Acioli & Oliveira (2010) em reflorestamentos com diferentes idades em Porto Trombetas, Oriximiná - PA. Para o gênero Anoplotermes a maior ocorrência, frequência e domínio das espécies nos ambientes modificados, principalmente no cultivo de mandioca, é atribuída à plasticidade que as espécies desse gênero têm ao se estabelecerem em ambientes antropizados. Em estudos realizados por Barros et al. (2002), no Oeste da Amazônia, também foi registrada a presença de Anoplotermes spp. em várias unidades de uso do solo. Sales et al. (2010) relacionam que muitas espécies de Anoplotermes possuem vários tipos de habitats, muitas vivem em galerias difusas no solo, alimentando-se de matéria orgânica em decomposição. O gênero Nasutitermes é Pantropical, muito diverso, com 67 espécies descritas para a região Neotropical (Constantino 2017). Na Amazônia o gênero se destaca pela abundância e frequência em ambientes naturais e antropizados com diferentes coberturas vegetais (Ackerman et al. 2009; Dambros et al. 2013; Dahlsjö et al. 2015) e por sua importância como praga em cultivos agrícolas e em áreas urbanas (Bandeira et al. 1989; Constantino 2002; Acioli 2016). A espécie N. cf. dendrophilus parece preferir áreas abertas, sombreadas, seu ninho é do tipo cartonado, com superfície rugosa, fixado no tronco de árvores, galhos próximos ao solo ou em estruturas rurais como cercas, galpões de madeira (Figura 3). Assim, o cultivo de dendê parece oferecer as melhores condições climáticas, desde luminosidade, temperatura, ventilação, umidade, oferta de alimento e local para a construção dos ninhos, dentre os quais a própria árvore de dendê.

A

B Figura 3. Aspectos dos ninhos de N. cf. dendrophilus em dendê (E. guineensis Jacq.) (A) e em cerca (B) na zona rural de Benjamin Constant - AM.

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Frequência, diversidade e composição da fauna de cupins (Blattodea:…

Em termos de distribuição das espécies entre as famílias de Isoptera este estudo está de acordo com Constantino 1992; Acioli & Oliveira 2010; Dambros et al. 2013; Dahlsjo et al. 2015, todos realizados na Amazônia, e que também registraram frequência entre 80-96% e 4-9%, para as famílias Termitidae e Rhinotermitidae. Embora todos os grupos taxonômicos tenham sido afetados pela cobertura vegetal as subfamílias Nasutitermitinae, Termitinae e Syntermitinae foram as que mais perderam em número de espécies, no gradiente de floresta primária, cultivo de dendê e de mandioca, fato este também registrado nos estudos de Ackerman et al. (2009). Por outro lado, as espécies de Apicotermitinae e Rhinotermitidae, em menor número e frequência, continuaram sendo registradas nos cultivo de dendê e mandioca, provavelmente devido a características de alimentar-se e construir o ninho no solo. Da mesma forma, Oliveira et al. (2013) em estudos sobre a composição de espécies de cupins em diferentes fisionomias vegetais no Brasil Central, encontraram maior abundância de Apicotermitinae em pastagem, quando comparado com outras fisionomias naturais, demostrando ser um grupo bem adaptado a ambientes abertos e manejados. O tipo, a disponibilidade, a qualidade e a quantidade de alimento interferem na composição e distribuição dos grupos funcionais existentes nos ambientes naturais e antrópicos (Lima & CostaLeonardo 2007). No bioma amazônico, as espécies que se alimentam de madeira são as mais abundantes e frequentemente compõem com mais de 50% das espécies encontradas (Constantino 1992). Entretanto, a mudança da cobertura vegetal e as diferentes formas de uso do solo alteram a composição dos grupos funcionais (Barros et al. 2002; Ackerman et al. 2009). Para a implantação dos cultivos de dendê e mandioca houve a supressão da floresta primária, a retirada da madeira e a limpeza da área com a utilização de fogo. Segundo Bandeira & Torres (1985) a redução da madeira em decomposição e detritos orgânicos podem diminuir a densidade de ninhos por hectare, bem como a diversidade de espécies. Desta forma, a simplificação do ambiente pode ocasionar a diminuição ou eliminação de grupos tróficos, como constatado para o bioma cerrado no Brasil Central (Brandão & Souza 1998). As espécies de cupins são afetadas pela substituição da floresta primária para a implantação de cultivos agrícolas como a mandioca e o dendê. Entretanto, o cultivo de dendê oferece melhores condições de colonização e estabelecimento da comunidade de cupins do que no cultivo de mandioca. Mesmo assim, as alterações no ambiente podem provocar a substituição, redução e favorecimento do surgimento de potenciais espécies pragas, como N. cf. dendrophilus e H. tenuis. Cupins que se alimentam de solo e madeira enterrada são menos afetados do que àqueles que se alimentam de serrapilheira e que constroem ninhos arborícolas.

Agradecimentos Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo apoio através do projeto de pesquisa MCT/CNPq/CT-Amazônia No 55/2008.

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Suggestion citation: Acioli, A.N.S., 2018. Frequência, diversidade e composição da fauna de cupins (Blattodea: Isoptera) em diferentes sistemas de uso do solo no sudoeste do Amazonas, Brasil. EntomoBrasilis, 11 (2): 78-84. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.729

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doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.734 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Ecology/Ecologia Coleopterofauna (Insecta: Coleoptera) coletada em armadilhas com óleo essencial de citronela ou seus componentes no município de Ponta Grossa, Paraná, Brasil Bruno Piotrovski Begha, Carlos Henrique Antunes & Julianne Milléo

Universidade Estadual de Ponta Grossa

EntomoBrasilis 11 (2): 78-84 (2018) Resumo. Coleoptera é a ordem mais numerosa e diversificada de Insecta. Possuem diversos tipos de alimentação, sendo que os besouros herbívoros atacam cultivos agrícolas e plantas ornamentais causando prejuízos aos agricultores. Conhecer as espécies que afetam o cultivo local é uma forma de diminuir seu impacto e propor formas de manejo corretas. Os objetivos deste trabalho foram identificar os coleópteros coletados em armadilhas contendo o óleo de citronela ou seus componentes (citronelal, citronelol e geraniol) instaladas em Ponta Grossa, Paraná e, caracterizar a coleopterofauna através de diferentes análises ecológicas. Somente os coleópteros foram identificados e contabilizados. O programa ANAFAU analisou: índices de frequência, abundância, dominância e constância. Pelo PAST avaliou-se a diversidade, equitatividade e similaridade da comunidade atraída pelas armadilhas. Foram coletados 1269 coleópteros, distribuídos em 23 famílias. Diabrotica speciosa (Germar) foi a única espécie superdominante, superabundante, superfrequente e constante ao longo de toda a amostragem, correspondendo a 54,68% das coletas. Citronela 1% (25,22%), citronelol 1% (25,06%) representaram 50,28% das capturas. Citronela 1% teve a maior diversidade e riqueza de espécies e citronelol 0,5% a menor. O citronelal 1% e o citronelol 1% apresentaram maior similaridade entre as espécies capturadas nestas duas armadilhas. É possível inferir que a distribuição dos coleópteros capturados nos compostos ocorreu devido à presença de moléculas do atrativo também estarem presentes em seus feromônios. O elevado número de D. speciosa coletadas confirma o potencial atrativo dos compostos testados que podem vir a auxiliar na redução de pragas agrícolas, diminuindo o uso de agrotóxicos. Palavras-chave: Análises faunísticas; citronelal; citronelol; compostos atrativos; diversidade.

Coleopterofauna (Insecta: Coleoptera) collected in traps with essential oil of citronella or its components in the city of Ponta Grossa, Paraná, Brazil Abstract. Coleoptera is the most numerous and diverse order of Insecta. They have various feeding behaviors, being that herbivorous beetles attack agricultural crops and ornamental plants, causing losses to farmers. Knowing the species that affect the local culture is a way to reduce its impact and to propose correct ways of handling them. The objectives of this research were to identify Coleoptera collected in traps containing citronella oil or its components (citronellal, citronellol and geraniol) installed in Ponta Grossa, Paraná, and to characterize the coleopterofauna through different ecological analysis. Only beetles were identified and counted. The ANAFAU program analyzed: indices of frequency, abundance, dominance and constancy. For PAST, the diversity, equity and similarity of the community attracted by the traps was evaluated. A total of 1269 beetles were collected, distributed in 23 families. Diabrotica speciosa (Germar) was the only superdominant, superabundant, superfrequent and constant species throughout the whole sampling, corresponding to 54.68% of the captures. Citronella 1% (25.22%) and citronellol 1% (25.06%) represented 50.28% of the catches. Citronella 1% had the highest diversity and species richness and citronellol 0.5% the lowest. Citronellal 1% and citronellol 1% showed greater similarity between the species captured in these two traps. It is possible that the distribution of the Coleoptera captured in the compounds occurred due to the presence of attractive molecules also being present in their pheromones. The high number of D. speciosa collected confirms the attractive potential of the tested compounds that may help to reduce agricultural pests, reducing the use of agrochemicals. Keywords: Attractive compounds; citronellal; citronellol; diversity; faunistic analysis.

oleoptera é a ordem mais numerosa e diversificada da classe Insecta, estando presente em todos os continentes, com exceção das regiões polares, mostrando alta adaptação aos mais variados ambientes e métodos de sobrevivência, incluindo água doce, raízes de árvore ou gramíneas (Gullan & Cranston 2010).

Edited by: Ricardo Andreazze

 (in memoriam)

Article History: Received: 09.vii.2017 Accepted: 10.v.2018

Muitas das espécies de coleópteros também são herbívoras, alimentando-se de uma ampla variedade de folhas, flores e raízes de cultivos agrícolas e plantas ornamentais. Juntamente com o fato de serem possíveis transmissores de agentes letais para plantas, uma grande população de coleópteros herbívoros pode causar prejuízos de milhões de dólares aos agricultores (Burchett 2001). Portanto, conhecer as espécies que mais afetam o cultivo

Corresponding author:

Bruno Piotrovski Begha  bpbegha@gmail.com  No ORCID record

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Funding agencies:  Fundação Araucária


Begha et al. (2018)

Coleopterofauna (Insecta: Coleoptera) coletada em armadilhas com…

local é uma forma de diminuir seu impacto na agricultura e propor formas de manejo corretas a serem aplicadas em cultivos na região. A região dos Campos Gerais apresenta rendimentos superiores à média agrícola nacional de produção de grãos, e é pioneira na adoção de novas tecnologias, que visam a incrementar ainda mais os rendimentos obtidos (Schimandeiro et al. 2006), tornando interessante a busca por métodos de controle mais eficientes e que resultem em um produto de melhor qualidade. Em 2010, a equipe do Laboratório de Bioecologia de Invertebrados da Universidade Estadual de Ponta Grossa, PR. realizaram testes com oito atrativos preparados a partir de óleos essenciais comerciais, com intuito de propor uma alternativa para o controle de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae). E, notaram que dos 422 insetos capturados no experimento, 21% eram da espécie Diabrotica speciosa (Germar), atraídas por citronela (Cymbopogon sp.) e, a partir destes resultados, deu-se continuidade aos experimentos. Pois, o uso do óleo essencial de citronela pode vir a ser uma alternativa viável de um produto natural com eficácia ao controle de insetos-praga, com especial interesse na D. speciosa. Nesse contexto, o presente trabalho teve como objetivos identificar os coleópteros coletados em armadilhas contendo o óleo de citronela e seus principais componentes (citronelal, citronelol e geraniol) instaladas em Ponta Grossa, Paraná; apontar os insetos praga; e, caracterizar a fauna capturada através de diferentes análises ecológicas.

Material e Métodos Os experimentos foram realizados em hortas orgânicas do PréAssentamento Emiliano Zapata no município de Ponta Grossa/ PR. E, de acordo com a disponibilidade das espécies vegetais. Neste trabalho não foi analisada a sazonalidade dos coleópteros devido à intermitência das coletas, totalizando cinco períodos de amostragem que ocorreram em: 2010 (novembro - dezembro), 2011 (março - abril), 2012 (outubro - novembro) e 2013 (1ª coleta: abril - maio; 2a coleta: novembro - dezembro), estes períodos são referentes a material de projetos anteriores que ainda não haviam sido analisados. A metodologia das amostragens teve o seguinte padrão: os insetos foram coletados por meio de armadilhas feitas de garrafas PET (metodologia adaptada de Aguiar-Menezes et al. 2006), as quais ficavam suspensas por meio de suportes de ferro a 20 cm do solo. As dez armadilhas, uma para cada composto, foram distribuídas em cultura de couve-chinesa (Brassica rappa L. ssp. pekinensis) ou de abobrinha (Cucurbita sp.). Os atrativos utilizados foram soluções diluídas de óleo essencial de citronela em diferentes concentrações (1, 2 e 4%) e posteriormente, soluções com geraniol, citronelal e citronelol a 0,5; 1 e 2%, todas com adição de tensoativo para quebrar a tensão superficial da água. Também foram incluídas armadilhas com água e controle

negativo, esta última com água e tensoativo. As dez armadilhas foram testadas durante todos os períodos de coleta. Os insetos capturados foram montados em alfinetes entomológicos, etiquetados e armazenados em gavetas entomológicas. Após a triagem, apenas os coleópteros foram identificados até o menor nível taxonômico possível com chaves de identificação (Arnett et al. 2002; Buzzi 2002;). O material do estudo encontra-se depositado na Coleção Entomológica dos Campos Gerais (CEGC) no Laboratório de Bioecologia de Invertebrados da Universidade Estadual de Ponta Grossa (UEPG). Foram analisados os valores brutos dos insetos coletados por composto em que foi coletado. Os dados foram submetidos ao programa ANAFAU, desenvolvido pela ESALQ (Moraes et al. 2003). E, também foram avaliados os índices de frequência, abundância, dominância e constância, cujas análises foram realizadas com o PAST versão 2.17c (Hammer et al. 2013): A Diversidade de coleópteros atraída pelas armadilhas foi analisada pelos índices de Shannon-Wiener e Margalef; Para verificar se as espécies capturadas estão distribuídas uniformemente em cada armadilha foi calculado o índice de Equidade; A Similaridade entre as armadilhas com relação a composição de espécies foi analisada pelo coeficiente de Jaccard (baseado em dados de ausência/presença e pelo o índice de Morisita (baseado em dados de abundância).

Resultados e Discussão Foram coletados 1269 coleópteros, distribuídos em 23 famílias: Chrysomelidae (61,94%), Staphylinidae (6,15%), Melyridae (5,36%), Silvanidae (5,28%), Coccinellidae (3,47%), Cantharidae (3,31%), Mycetophagidae (2,99%), Phalacridae (2,44%), Nitidulidae (2,36%), Scarabaeidae (1,89%), Carabidae (1,26%), Histeridae (0,87%), Curculionidae (0,55%), Mordellidae (0,55%), Cryptophagidae (0,16%), Elateridae (0,16%), Leiodidae (0,16%), Lymexylidae (0,16%), Anobiidae (0,08%), Ciidae (0,08%), Cucujidae (0,08%), Scydmaenidae (0,08%) e os não identificados (0,63%) (Tabela 1). O objetivo inicial do projeto foi testar a eficácia do óleo de citronela e seus compostos como atrativos para capturar D. speciosa. E, de acordo com as análises do programa ANAFAU, D. speciosa foi a única espécie que se apresentou como superdominante, superabundante, superfrequente e constante ao longo de todo o período de amostragem, correspondendo a 54,68% do total das coletas (Figura 1) e confirmando que a espécie está presente na comunidade local e é atraída pelos compostos testados. A D. speciosa, também conhecida como vaquinha, é um dos principais coleópteros fitófagos considerados como praga em culturas de milho, soja, feijão e arroz, tanto em sua fase larval, ao

Tabela 1. Distribuição e análise faunística das espécies de Coleoptera coletadas em armadilhas contendo óleo de citronela ou seus compostos, entre novembro de 2010 a novembro de 2014, no município de Ponta Grossa-PR. Família

Espécie

Anobiidae

Lasiodema sp.

Cantharidae

Cantharidae sp. Chauliognathus sp. 1 Chauliognathus sp. 2

11

Chauliognathus sp. 3

1

Chauliognathus sp. 4 Axinopalpus sp.

Carabidae

No

Coletas

Do

Ab

Fr

Co

1

1

ND

r

PF

Z

2

2

ND

r

PF

Z

27

10

D

ma

MF

W

8

D

ma

MF

W

1

ND

r

PF

Z

1

1

ND

r

PF

Z

1

1

ND

r

PF

Z

Bradycellus sp.

2

1

ND

r

PF

Z

Harpalini sp.

2

2

ND

r

PF

Z Continua...

86

e-ISSN 1983-0572


Maio - Agosto 2018 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 11 (2): 78-84

Tabela 1. Continuação... Família

Chrysomelidae

Espécie

No

Coletas

Do

Ab

Fr

Co

Lebia sp. 1

6

5

D

c

F

W

Lebia sp. 2

4

4

ND

c

F

W

Leptotrachelus sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Acalymma sp.

9

3

D

ma

MF

Y

Bruchus sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Charidotela sexpunctata

2

2

ND

r

PF

Z

Colaspis sp. 1

3

3

ND

d

PF

Y

Colaspis sp. 2

1

1

ND

r

PF

Z

Colaspis sp. 3

3

2

ND

d

PF

Z

Crepidodera sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Diabrotica limitata

6

6

D

c

F

W

Diabrotica sp. 1

2

2

ND

r

PF

Z

Diabrotica speciosa

694

26

SD

sa

SF

W

Disonycha sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Donacia sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Epitrix sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Iphimeis dives

2

1

ND

r

PF

Z

Isotes sp.

2

2

ND

r

PF

Z

Kuschelina sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Longitarsus sp.

2

2

ND

r

PF

Z

Luperini sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Microtheca sp.

5

4

ND

c

F

W

Paranapiacaba duodecimmaculata

2

2

ND

r

PF

Z

Paranapiacaba sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Percolaspis sp.

2

2

ND

r

PF

Z

Spintherophyta semiarauta

27

14

D

ma

MF

W

Systena sp. 1

15

7

D

ma

MF

W

Systena sp. 2

1

1

ND

r

PF

Z

Ciidae

Sulcacis sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Coccinellidae

Brumoides sp.

2

2

ND

r

PF

Z

Coccinellidae sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Coccinella pulchella

1

1

ND

r

PF

Z

Cycloneda sanguinea

4

4

ND

c

F

W

Eriopis connexa

7

4

D

a

MF

W

Harmonia axyridis

7

6

D

a

MF

W

Hyperaspis festiva

2

2

ND

r

PF

Z

Hippodamia convergens

5

3

ND

c

F

Y

Pseudoazya sp. 1

1

1

ND

r

PF

Z

Pseudoazya sp. 2

1

1

ND

r

PF

Z

Psyllobora sp.

5

3

ND

c

F

Y

Scymnus sp. 1

7

5

D

a

MF

W

Scymnus sp. 2

1

1

ND

r

PF

Z

Cryptophagidae

Atomaria sp.

2

2

ND

r

PF

Z

Cucujidae

Cucujidae sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Curculionidae

Curculionidae sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Madopterini sp.

2

1

ND

r

PF

Z

Parisoschoenus sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Orthognathus sp. 1

2

2

ND

r

PF

Z

Orthognathus sp. 2

1

1

ND

r

PF

Z

Conoderus sp.

2

2

ND

r

PF

Z

Elateridae

Continua...

e-ISSN 1983-0572

87


Begha et al. (2018)

Coleopterofauna (Insecta: Coleoptera) coletada em armadilhas com… Tabela 1. Continuação... Família

Espécie

Histeridae

Operclipygus sp. Phelister sp. 1

No

Coletas

Do

Ab

Fr

1

1

5

4

Co

ND

r

PF

Z

ND

c

F

W

Phelister sp. 2

5

2

ND

c

F

Z

Leiodidae

Agathidium sp.

2

2

ND

r

PF

Z

Lymexylidae

Atractocerus sp.

Melyridae

Astylus variegatus

Mordellidae

Mycetophagidae

Nitidulidae

Phalacridae

Scarabaeidae

2

2

ND

r

PF

Z

68

7

D

ma

MF

W

Mordella sp. 1

2

2

ND

r

PF

Z

Mordella sp. 2

1

1

ND

r

PF

Z

Mordellaria sp.

4

3

ND

c

F

Y

Litargus tetraspilotus

38

8

D

ma

MF

W

Mycetophagidae sp 1

3

1

ND

d

PF

Z

Mycetophagidae sp. 2

22

4

D

ma

MF

W

Mycetophagidae sp. 3

3

2

ND

d

PF

Z

Carpophilus sp.

11

4

D

ma

MF

W

Colopterus sp. 1

2

2

ND

r

PF

Z

Colopterus sp. 2

2

1

ND

r

PF

Z

Conotelus sp.

12

6

D

ma

MF

W

Cryptarcha sp.

2

2

ND

r

PF

Z

Lobiopa sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Litochropus sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Phalacropsis sp. 1

1

1

ND

r

PF

Z

Phalacropsis sp. 2

1

1

ND

r

PF

Z

Coprophanaeus sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Macraspis sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Macrodactylus sp.

8

3

D

ma

MF

Y

Melolonthinae sp. 1

1

1

ND

r

PF

Z

Melolonthinae sp. 2

8

3

D

ma

MF

Y

Melolonthinae sp. 3

2

2

ND

r

PF

Z

Melolonthinae sp. 4

1

1

ND

r

PF

Z

Melolonthinae sp. 5

2

2

ND

r

PF

Z

Scydmaenidae

Euconnus sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Silvanidae

Monanus sp.

67

7

D

ma

MF

W

Staphylinidae

Aleocharinae sp. 1

13

8

D

ma

MF

W

Aleocharinae sp. 2

8

6

D

ma

MF

W

Aleocharinae sp. 3

1

1

ND

r

PF

Z

Aleocharinae sp. 4

3

2

ND

d

PF

Z

Aleocharinae sp. 5

7

5

D

a

MF

W

Aleocharinae sp. 6

1

1

ND

r

PF

Z

Anotylus sp.

19

8

D

ma

MF

W

Atrecus sp.

2

2

ND

r

PF

Z

Belonuchus sp. 1

3

3

ND

d

PF

Y

Belonuchus sp. 2

1

1

ND

r

PF

Z

Bryoporus sp.

4

3

ND

c

F

Y

Clavilispinus sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Lathrobium sp. 1

1

1

ND

r

PF

Z

Lathrobium sp. 2

1

1

ND

r

PF

Z

Lissohypnus sp.

2

2

ND

r

PF

Z

Lithocharis sp.

2

1

ND

r

PF

Z

Oxytelus sp.

7

2

D

a

MF

Z

Parothius sp.

1

1

ND

r

PF

Z

Xanthopygus sp.

1

1

ND

r

PF

Z Continua...

88

e-ISSN 1983-0572


Maio - Agosto 2018 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 11 (2): 78-84

Tabela 1. Continuação... Família

Espécie

No

Coletas

Do

Ab

Fr

Co

Não identificado

NI sp. 1

2

2

ND

r

PF

Z

NI sp. 2

1

1

ND

r

PF

Z

NI sp. 3

2

2

ND

r

PF

Z

NI sp. 4

1

1

ND

r

PF

Z

NI sp. 5

1

1

ND

r

PF

Z

NI sp. 6

1

1

ND

r

PF

Z

Legendas. No (número de indivíduos coletados). Coletas (número de dias em que a espécie foi coletada). Dominância (Do): não dominante (ND) - spp cuja frequência é menor que o limite de dominância, dominante (D) - spp cuja frequência é maior que o limite de dominância, superdominante (SD). Abundância (Ab): raro (r) – nº de indivíduos menor que o limite inferior do IC, a 1% de probabilidade, disperso (d) – nº de indivíduos situado entre os limites inferiores do IC,a 5% e 1% de probabilidade, comum (c) - no de indivíduos situado dentro do IC, a 5% de probabilidade, abundante (a) – nº de indivíduos situado entre os limites superiores do IC, a 5% e 1% de probabilidade, muito abundante (ma) – nº de indivíduos maior que o limite superior do IC a 5% de probabilidade, superabundante (sa). Frequência (Fr): pouco frequente (PF), frequente (F), muito frequente (MF), superfrequente (SF). Constância (Co): constante (W) - mais de 50% das coletas, acessória (Y) - entre 25 a 50% das coletas; acidental (Z) - menos de 25% das coletas.

Figura 1. Representatividade de Diabrotica speciosa (Germar) em relação aos outros coleópteros coletados por armadilhas contendo óleo de citronela ou seus compostos, entre novembro de 2010 a novembro de 2014, no município de Ponta Grossa-PR.

se alimentar de raízes, quanto na fase adulta, ao se alimentarem das folhas (Viana 2010). As 23 espécies [Astylus variegatus (Germar), Monanus sp., Litargus tetraspilotus LeConte, Chauliognathus sp. 1, Spintherophyta semiarauta (Klug), Mycetophagidae sp. 2, Anotylus sp., Systena sp. 1, Aleocharinae sp. 1, Conotelus sp., Carpophilus sp., Chauliognathus sp. 2, Acalymma sp., Aleocharinae sp. 2, Macrodactylus sp., Nefoncerus sp., Aleocharinae sp. 5, Eriopis connexa (Germar), Harmonia axyridis (Pallas), Scymnus sp. 1, Oxytelus sp., Diabrotica limitata Baly, e Lebia sp. 1] se apresentaram como dominantes, muito abundantes, muito frequentes e constantes, correspondendo a 32,30% das coletas. Entre estas, A. variegatus (Camargo et al. 2001) , S. semiarauta (Zawadneak et al. 2011), Systena sp. (Schalk et al. 1986), Conotelus sp. (Potin et al. 2016), Carpophilus sp. (Marini et al. 2013), Chauliognathus sp. (Gorri et al. 2015), Acalymma sp. (Yardim et al. 2006), Macrodactylus sp. (Williams et al. 2000) e D. limitata (Walsh 2003) são potenciais pragas agrícolas, sendo interessante o controle dessas espécies. A. variegatus, Melyridae, foi a segunda espécie mais coletada compreendendo 5,35% das coletas com 68 indivíduos, mostrando uma preferência pelo geraniol 1% (34 indivíduos). Na fase adulta, o A. variegatus se alimenta de pólen, porém sua larva se alimenta de sementes e brotos, no solo, principalmente de milho sendo e-ISSN 1983-0572

considerada uma praga agrícola (Ventura et al. 2007). O geraniol é um dos compostos de óleos essenciais utilizados por plantas para gerar o odor atrativo em suas flores (Sangwan et al. 2001). Portanto, é possível que o A. variegatus tenha identificado o odor como uma fonte de alimento em potencial e tenha sido atraído por esta armadilha. As 92 espécies restantes, correspondendo a 13,02% das coletas, foram classificadas como não dominantes, raras, pouco frequentes e acidentais. Em relação ao potencial atrativo dos compostos testados, o número de besouros capturados teve a seguinte distribuição: óleo de citronela 1% (25,22%), citronelol 1% (25,06%), citronela 2% (15,52%), geraniol 1% (9,69%), citronelal 1% (7,01%), água (5,36%), controle negativo (4,81%), citronelol 2% (2,92%), citronelol 0,5% (2,44%) e citronela 4% (1,97%) (Tabela 2). As moléculas dos compostos testados nestas armadilhas podem ser semelhantes as moléculas presentes nos feromônios de determinadas espécies. Segundo Reddy & Guerrero (2004), insetos comumente utilizam de compostos voláteis de plantas adquiridos durante a alimentação para sintetizar os próprios feromônios sexuais, e Suzuki et al. (1983), conseguiu replicar feromônios de besouro castanho [Tribolium castaneum (Herbst)] a partir de componentes do óleo de citronela, mostrando que 89


Begha et al. (2018)

Coleopterofauna (Insecta: Coleoptera) coletada em armadilhas com…

Tabela 2. Número de coleópteros coletados por armadilhas contendo óleo de citronela ou seus compostos, entre novembro de 2010 a novembro de 2014, no município de Ponta Grossa-PR. Família

Espécie

Compostos CN

Ag

Anobiidae

Lasiodema sp.

0

0

0

0

0

0

0

0

1

0

Cantharidae

Cantharidae sp.

0

2

0

0

0

0

0

0

0

0

Chauliognathus sp. 1

8

7

0

3

2

0

2

0

2

3

Chauliognathus sp. 2

0

3

0

0

2

0

3

0

1

2

Chauliognathus sp. 3

0

0

0

0

0

0

0

0

0

1

Chauliognathus sp. 4

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

Axinopalpus sp.

0

0

0

1

0

0

0

0

0

0

Carabidae

Chrysomelidae

Ci 1% Ci 2% Ci 4% Ca 1% Ge 1%

Co 0,5%

Co 1% Co 2%

Bradycellus sp.

1

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Harpalini sp.

0

0

0

1

0

0

1

0

0

0

Lebia sp. 1

2

0

0

2

0

0

1

0

0

1

Lebia sp. 2

0

0

2

0

0

0

2

0

0

0

Leptotrachelus sp.

0

0

0

1

0

0

0

0

0

0

Acalymma sp.

0

0

0

2

3

0

0

0

4

0

Bruchus sp.

0

0

0

0

0

0

0

0

1

0

Charidotela sexpunctata

0

0

0

0

0

0

0

1

1

0

Colaspis sp. 1

3

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Colaspis sp. 2

0

0

0

0

0

0

0

0

0

1

Colaspis sp. 3

1

0

0

0

2

0

0

0

0

0

Crepidodera sp.

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Diabrotica limitata

5

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Diabrotica sp. 1

2

0

0

0

0

0

0

0

0

0

138

110

6

45

43

30

227

34

25

36

Disonycha sp.

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Donacia sp.

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Epitrix sp.

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Iphimeis dives

0

0

0

0

0

0

0

0

1

1

Isotes sp.

1

0

0

0

0

0

0

0

1

0

Kuschelina sp.

0

0

0

0

0

0

1

0

0

0

Longitarsus sp.

0

1

0

1

0

0

0

0

0

0

Luperini sp.

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Microtheca sp.

1

0

0

1

2

0

0

0

0

1

Paranapiacaba duodecimmaculata

1

0

0

0

0

1

0

0

0

0

Paranapiacaba sp.

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Percolaspis sp.

1

0

0

0

0

0

1

0

0

0

Spintherophyta semiarauta

4

0

0

1

0

0

15

2

4

1

Systena sp. 1

8

1

1

2

1

0

1

0

0

1

Diabrotica speciosa

Systena sp. 2

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Ciidae

Sulcacis sp.

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

Coccinellidae

Brumoides sp.

0

1

0

0

1

0

0

0

0

0

Coccinellidae sp.

0

0

0

0

0

0

0

0

1

0

Coccinella pulchella

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

Cycloneda sanguinea

1

0

0

0

1

0

1

0

1

0

Eriopis connexa

3

0

0

0

1

0

2

0

0

1

Harmonia axyridis

1

1

0

0

0

0

1

0

1

3

Hyperaspis festiva

0

1

0

0

1

0

0

0

0

0

Hippodamia convergens

2

0

0

0

0

0

0

0

1

2

Pseudoazya sp. 1

0

1

0

0

0

0

0

0

0

90

0 Continua...

e-ISSN 1983-0572


Maio - Agosto 2018 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 11 (2): 78-84

Tabela 2. Continuação... Família

Espécie

Compostos Ci 1% Ci 2% Ci 4% Ca 1% Ge 1%

CN

Ag

Pseudoazya sp. 2

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

Psyllobora sp.

2

0

0

1

1

0

1

0

0

0

Scymnus sp. 1

2

2

0

1

1

0

1

0

0

0

Co 0,5%

Co 1% Co 2%

Scymnus sp. 2

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Cryptophagidae

Atomaria sp.

1

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Cucujidae

Cucujidae sp.

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

Curculionidae

Curculionidae sp.

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Madopterini sp.

1

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Orthognathus sp. 1

0

1

0

0

0

0

0

0

0

1

Orthognathus sp. 2

0

0

0

0

0

0

0

0

0

1

Parisoschoenus sp.

0

0

0

0

0

0

0

0

0

1

Elateridae

Conoderus sp.

0

0

0

1

0

0

1

0

0

0

Histeridae

Operclipygus sp.

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Phelister sp. 1

3

1

0

0

0

0

1

0

0

0

Phelister sp. 2

1

3

0

1

0

0

0

0

0

0

Leiodidae

Agathidium sp.

2

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Lymexylidae

Atractocerus sp.

2

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Melyridae

Astylus variegatus

22

0

0

0

34

0

11

0

1

0

Mordellidae

Mordella sp. 1

0

1

0

0

0

0

1

0

0

0

Mordella sp. 2

0

0

0

0

0

0

0

0

1

0

Mordellaria

3

0

0

0

0

0

0

0

0

1

Litargus tetraspilotus

11

5

1

7

4

0

7

0

0

3

Mycetophagidae sp. 1

3

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Mycetophagidae sp. 2

0

0

4

1

0

0

7

0

3

4

Mycetophagidae sp. 3

2

0

0

1

0

0

0

0

0

0

Carpophilus sp.

8

2

0

0

0

0

1

0

0

0

Colopterus sp. 1

0

0

1

0

0

0

1

0

0

0

Colopterus sp. 2

2

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Conotelus sp.

2

2

0

1

3

0

1

0

0

0

Cryptarcha sp.

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Lobiopa sp.

0

0

0

0

0

0

1

0

0

0

Litochropus sp.

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Phalacropsis sp. 1

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Phalacropsis sp. 2

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

Coprophanaeus sp.

0

0

0

1

0

0

0

0

0

0

Macraspis sp.

0

0

0

0

1

0

0

0

0

0

Macrodactylus sp.

0

0

1

0

0

0

0

0

7

0

Melolonthinae sp. 1

0

0

0

0

0

0

0

0

1

0

Melolonthinae sp. 2

0

3

2

1

3

0

1

0

1

1

Melolonthinae sp. 3

0

0

0

0

1

0

0

0

0

1

Melolonthinae sp. 4

0

0

0

0

0

0

1

0

0

0

Melolonthinae sp. 5

0

2

0

0

0

0

0

0

0

0

Scydmaenidae

Euconnus sp.

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Silvanidae

Monanus sp.

20

18

2

10

5

0

12

0

0

0

Staphylinidae

Aleocharinae sp. 1

3

1

2

1

1

0

2

0

3

0

Aleocharinae sp. 2

2

4

1

0

1

0

0

0

0

0

Aleocharinae sp. 3

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Mycetophagidae

Nitidulidae

Phalacridae

Scarabaeidae

Continua...

e-ISSN 1983-0572

91


Begha et al. (2018)

Coleopterofauna (Insecta: Coleoptera) coletada em armadilhas com… Tabela 2. Continuação... Família

Não identificado

Espécie

Total de espécies

Ci 1% Ci 2% Ci 4% Ca 1% Ge 1%

Co 0,5%

Co 1% Co 2%

CN

Ag

Aleocharinae sp. 4

2

0

0

0

0

0

1

0

0

0

Aleocharinae sp. 5

2

0

0

0

2

0

1

0

1

1

Aleocharinae sp. 6

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Anotylus sp.

11

3

1

0

0

0

4

0

0

0

Atrecus sp.

1

0

0

0

0

0

1

0

0

0

Belonuchus sp. 1

2

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Belonuchus sp. 2

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Bryoporus sp.

3

1

0

0

1

0

0

0

1

0

Clavilispinus sp.

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Lathrobium sp. 1

0

1

0

0

0

0

0

0

0

0

Lathrobium sp. 2

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Lissohypnus sp.

1

0

1

0

0

0

0

0

0

0

Lithocharis sp.

0

0

0

0

0

0

2

0

0

0

Oxytelus sp.

1

4

0

2

0

0

0

0

0

0

Parothius sp.

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

Xanthopygus sp.

0

0

0

1

0

0

0

0

0

0

NI sp. 1

1

0

0

0

0

0

1

0

0

0

NI sp. 2

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

NI sp. 3

1

0

0

0

0

0

1

0

0

0

NI sp. 4

1

0

0

1

0

0

0

0

0

0

NI sp. 5

0

0

0

0

0

0

1

0

0

0

NI sp. 6 Total de coletados

Compostos

1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

320

197

25

89

123

31

318

37

61

68

58

42

13

26

30

2

37

3

23

22

Legendas. Citronela 1% (Ci 1%), Citronela 2% (Ci 2%), Citronela 4% (Ci 4%), Citronelal (Ca 1%), Geraniol 1% (Ge 1%), Citronelol 0,5% (Co 0,5%), Citronelol 1% (Co 1%), Citronelol 2% (Co 2%), Controle negativo (CN), Água (Ag).

os coleópteros aqui capturados podem estar utilizando os componentes do óleo essencial da citronela como precursor para seus feromônios. Isso poderia explicar o interesse de uma espécie por determinado composto. Em relação à diversidade de espécies capturadas pelos diferentes compostos, obteve-se a seguinte sequência: citronela 1% > citronela 2% > citronelol 1% > geraniol 1% > citronelal 1% > controle negativo > água > citronela 4% > citronelol 2% > citronelol 0,5%. Como observado anteriormente pela equipe do laboratório durante estudos que também utilizaram compostos derivados de citronela como atrativo para insetos, a família mais representativa foi Chrysomelidae e a espécie mais coletada foi D. speciosa, representando 54,68% das coletas com 694 indivíduos, mostrando preferência pelo citronelol 1% (227), citronela 1% (138) e citronela 2% (110). O índice de Shannon-Wiener variou de 2,632 a 0,1425 na sequência: citronela 1% > controle negativo > citronela 4% > geraniol 1% > citronelal 1% > citronela 2% > água > citronelol 1% > citronelol 2% > citronelol 0,5% (Tabela 2). A diversidade entre os compostos teve um aumento gradual indicando uma diversidade relativamente alta, com exceção de citronelol 1%, citronelol 2%, citronelol 0,5% que foram fortemente menos diversos que os outros devido ao grande número de D. speciosa coletadas. Pelo índice de Margalef, valores inferiores a 2,0 foram considerados como compostos com de baixa riqueza e valores 92

superiores 5,0 foram considerados como compostos de alta riqueza. A variação entre compostos foi de 9,931 a 0,2912 (Tabela 2), obtendo a sequência citronela 1% > citronela 2% > citronelol 1% > geraniol 1% > citronelal 1% > negativo > água > citronela 4% > citronelol 2% > citronelol 0,5%. A citronela 1% acabou tendo uma maior riqueza, possivelmente indicando que uma grande quantidade de táxons deve utilizar citronela na composição de seus feromônios, seja como constituinte ou precursor. O índice de equitatividade variou de 0,2056 (citronelol 0,5%) a 0,9143 (citronela 4%) (Tabela 3). Valores baixos significam compostos com poucas espécies dominantes em meio a muitas espécies raras e valores altos significam a presença de muitas espécies dominantes (Magurran 2003), ou seja, a medida que o valor aumenta, as espécies capturadas por cada composto estão distribuídas de forma mais igualitária. Pelo coeficiente de Jaccard foram formados dois agrupamentos de compostos no dendrograma A, sendo um subgrupo apenas com o citronelol 0,5% e citronelol 2%, e o outro subgrupo maior com os demais compostos. O citronelal 1% e o citronelol 1% apresentaram maior similaridade entre as espécies capturadas nestas duas armadilhas (Figura 2A). O dendrograma de similaridade obtido pelo índice de Morisita mostrou vários agrupamentos. Sendo que a composição das espécies capturadas pela armadilha com citronela 4% mais distinta das demais, seguida pelo geraniol 1%. Os compostos com citronelol 0,5% e 2% foram os agrupamentos mais similares, juntos com citronelol 1%. A citronela 2% e citronelal 1% se mostraram mais similares e próximos da água e citronela 1% e-ISSN 1983-0572


Maio - Agosto 2018 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 11 (2): 78-84

(Figura 2B). Os agrupamentos formados indicaram que os compostos semelhantes terão maior semelhança na estrutura da comunidade de besouros. O presente projeto conseguiu identificar as espécies componentes da comunidade de coleópteros de Ponta Grossa, Paraná, assim como foi possível observar a distribuição dos insetos perante os diferentes compostos atrativos testados. Verificou-se que um grande número de coleópteros, considerados praga de espécies vegetais, foram atraídos pelos compostos testados e em especial a D. speciosa.

O êxito na utilização de armadilhas com compostos atrativos naturais em plantios significa uma redução no uso de agrotóxicos, auxiliando na preservação do solo e melhorando a qualidade do produto. As formulações a base do óleo essencial de citronela podem vir a colaborar com outras técnicas para redução de pragas agrícolas, pois além do baixo custo dos compostos são facilmente encontrados no mercado. Sugerem-se futuras pesquisas para investigar se existe relação entre os feromônios atrativos das espécies e os componentes do óleo essencial de citronela.

Tabela 3. Valores obtidos pelos índices de Shannon-Wiener, Margalef e equitatividade das espécies de Coleoptera coletadas em armadilhas contendo óleo de citronela ou seus compostos, entre novembro de 2010 a novembro de 2014, no município de Ponta Grossa-PR. Índice

Composto

Shannon

Margalef

Equitatividade

2,632

9,931

0,6481

Citronela 1% Citronela 2%

2,126

7,760

0,5688

Citronela 4%

2,345

3,728

0,9143

Citronelal 1%

2,129

5,542

0,6533

Geraniol 1%

2,275

6,026

0,6690

Citronelol 0,5%

0,142

0,291

0,2056

Citronelol 1%

1,483

6,241

0,4107

Citronelol 2%

0,333

0,553

0,3031

Controle negativo

2,391

5,290

0,7625

Água

2,055

4,977

0,6647

A

B

Figura 2. Dendrograma de similaridade da comunidade de Coleoptera coletadas em armadilhas contendo óleo de citronela ou seus compostos, entre novembro de 2010 a novembro de 2014, no município de Ponta Grossa-PR. A) Coeficiente de Jaccard. B) Índice de Morisita.

Agradecimentos À Fundação Araucária pela bolsa de Iniciação Científica cedida ao primeiro autor para a realização desse projeto. À empresa BioFragane Essências & Fragrâncias pela doação da matéria prima utilizada nos experimentos.

Referências Aguiar-Menezes, E.L.; J.F. Souza; S.A.S. Souza; M.R. Leal; J.R. Costa & E.B. Menezes, 2010. Armadilha PET para captura de adultos de moscas-das-frutas em pomares comerciais e-ISSN 1983-0572

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93


Begha et al. (2018)

Coleopterofauna (Insecta: Coleoptera) coletada em armadilhas com…

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e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.XXX e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Ecology/Ecologia Borboletas frugívoras de fragmentos de Mata Atlântica no noroeste do Rio Grande do Sul, Brasil (Lepidoptera: Nymphalidae) Thamyrys Pinho da Silva, Willian Falcão Pias & Ricardo Giovenardi Universidade Regional Integrada do Alto Uruguai e das Missões.

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Resumo: O presente estudo teve como objetivo principal fornecer uma lista e avaliar a diversidade das espécies de borboletas frugívoras em dois fragmentos de Floresta Estacional Decidual no noroeste do Rio Grande do Sul. As amostragens foram mensais entre junho de 2014 a março de 2015. Para a captura das borboletas foram utilizadas armadilhas com isca atrativa à base de banana fermentada em caldo de cana. Após um esforço amostral de 4800 horas, foram amostrados 760 indivíduos distribuídos em 49 espécies de borboletas. Satyrinae foi a subfamília com maior riqueza e abundância de espécies. Hypothyris euclea laphria (Doubleday) representou um novo registro para o estado. A abundância de borboletas apresentou-se de forma heterogênea em ambos os fragmentos no decorrer dos meses amostrados. Apesar de ser um inventariamento de curto prazo, a riqueza de borboletas foi bastante representativa no noroeste do Rio Grande do Sul. Recomenda-se intensificar estudos semelhantes, para prover informações no intuito de conservação dos hábitats. Palavras-chave: Borboletas; Conservação; Inventário; Mata Atlântica; Riqueza de espécies.

Butterflies from Atlantic Forest fragments in northwest of Rio Grande do Sul, Brasil (Lepidoptera: Nymphalidae) Abstract. This study aimed to provide a list and evaluate the diversity of species of fruit-feeding butterflies in two fragments of Decidual Seasonal Forest in the northwest of Rio Grande do Sul. Samples were collected monthly, between June 2014 and March 2015. Traps with attractive baits of fermented banana in sugar cane juice were used to capture the butterflies. After a 4800 hours sampling effort, 760 butterflies were sampled and distributed into 49 species. Satyrinae was the family with the greatest wealth and abundance of species. Hypothyris euclea laphria (Doubleday) represented a new registry for the state. The abundance of butterflies was heterogeneous in both fragments during the months sampled. Despite being a short-term inventory, butterfly richness was quite representative in the northwest of Rio Grande do Sul. It is recommended to intensify similar studies to provide information for the conservation of habitats. Keywords: Butterflies; Conservation; Inventary; Mata Atlântica; Species richness.

onsiderado um dos mais importantes “hotspots” tropicais, o bioma Mata Atlântica ocupa aproximadamente 15% do território nacional (Ministério Do Meio Ambiente 2010), e hoje com a pressão antrópica, apresenta apenas 27% de sua cobertura original preservada (Ministério do Meio Ambiente 2017). Atualmente, os remanescentes de Floresta Atlântica ocorrem principalmente em pequenos fragmentos de forma isolada (Ribeiro et al. 2009), resultando a perda de quase todas das florestas originais e consequentemente, a perda da biodiversidade (Ministério do Meio Ambiente 2017). Entretanto, é um ambiente altamente heterogêneo que oferece grande variedade de fitofisionomias e composições florestais abrigando 1-8% de todas as espécies mundiais (Ribeiro et al. 2009). Muitas vezes as consequências do desmatamento podem não ser percebidas em primeira instância, no entanto, processos

ecológicos são gravemente atingidos com o fenômeno da fragmentação, o que pode comprometer o fornecimento de serviços ambientais por meio das espécies e suas interações (Ministério do Meio Ambiente 2010). Diante do exposto, a conservação desses fragmentos é de essencial importância para estabelecer corredores naturais de vegetação e a conexão das paisagens, visando à conservação da biodiversidade (Brown & Freitas 2000). O filo artrópode, maior filo animal compreendendo mais de 800 mil espécies vem sendo amplamente utilizado para avaliar a composição e diversidade de diferentes hábitats frente a modificações da biota onde estão inseridos (Pedrotti et al. 2011). Dentro deste grupo, os insetos representam quase 60% de todos os animais do planeta (Silva et. al. 2013), os quais desenvolvem papel chave nos ecossistemas terrestres, inclusive para o homem

Edited by:

William Costa Rodrigues

Thamyrys Pinho da Silva  thamygnr@hotmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 27.ii.2018 Accepted: 19.iv.2018

Corresponding author:

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Borboletas frugívoras de fragmentos de Mata Atlântica no noroeste do…

que se beneficia de práticas como a dispersão de sementes e a polinização (Freitas et al. 2011). Os insetos são parte vital dos ciclos naturais devido ao fato que a maior parte do fluxo de energia contido nos níveis tróficos pode estar ligada a uma fase da vida destes organismos (Brancher & Rosa-Gomes 2012). Entre os insetos, as borboletas são de suma importância em estudos conservacionistas, principalmente em ambientes fragmentados ou antropizados, fornecendo dados sobre perturbações e processos ambientais (Freitas et al. 2003). A guilda de borboletas frugívoras é representada por quatro subfamílias pertencentes à família Nymphalidae: Satyrinae, Charaxinae, Biblidinae e Nymphalinae (Wahlberg et al. 2009). A principal característica das borboletas frugívoras é a alimentação através das frutas fermentadas, sendo facilmente amostradas com a utilização de iscas atrativas (DeVries 1997). Até a década de 90, a maioria dos trabalhos no Rio Grande do Sul foram realizados com metodologias não padronizadas (Pedrotti et al. 2011) e na atualidade, em determinadas regiões, são inexistentes as informações sobre a fauna de borboletas. Os trabalhos efetivados incluem listagem de espécies revisando coleções científicas, não contemplando, em muitos momentos, informações importantes sobre o local, períodos de coleta e o esforço amostral utilizado (Iserhard & Romanowski 2004). No noroeste do Rio Grande do Sul não há pesquisas envolvendo a fauna de borboletas frugívoras, acarretando em uma subamostragem do grupo, levando a desconsideração de informações da composição das espécies. A partir disto, o presente trabalho possui como objetivo fornecer uma lista e avaliar a diversidade das espécies de borboletas frugívoras em dois fragmentos de Floresta Estacional Decidual no noroeste do Rio Grande do Sul.

MATERIAL E MÉTODOS Local de estudo. Localizado na região do Alto Uruguai, o município de Frederico Westphalen (27°21’ S e 53°23’ W) caracteriza-se por vegetação denominada Floresta Estacional Decidual com as estações anuais bem definidas e perda de cobertura foliar durante a estação de seca. O clima é subtemperado subúmido com a temperatura média anual de 18,8 °C e a precipitação anual de 1.787 mm (Maluf 2000). O estudo foi realizado em dois fragmentos localizados no município

Pinho da Silva et al. (2018)

de Frederico Westphalen, denominados Parque Municipal Arcângelo Busatto (PMAB) (27°22’22” S, 53°25’35” W) que possui aproximadamente 35 ha, e Santuário de Schoenstatt (SS) (27°22’37” S, 53°24’41” W) com aproximadamente 50 ha (Figura 1). Ambos os fragmentos apresentam perturbação ambiental devido a fatores antrópicos, pois são circundados por lavouras de diversos cultivos e são frequentados por pessoas nos finais de semana. Amostragem. As amostragens foram mensais entre junho de 2014 a março de 2015. Foram utilizadas 12 armadilhas com iscas atrativas em cada fragmento. As armadilhas seguiram modelo adaptado de Uehara-Prado et al. (2005). O material utilizado como isca atrativa foi um composto de caldo de cana e banana fermentado por 48 h. As armadilhas foram instaladas nas trilhas dos fragmentos onde permaneceram dois dias ao mês e revisadas em 48 horas em cada ocasião amostral. O número de horas de amostragem foi calculado multiplicando-se o número de armadilhas pelo número de dias de amostragem e pelo período de 10 h (tempo ao longo do dia que supõe, que as borboletas estejam ativas e possam ser atraídas pela isca) (Pedrotti et al. 2011). As borboletas não identificadas em campo foram coletadas e armazenadas individualmente em envelopes entomológicos para posterior montagem e identificação no Laboratório de Morfologia da Universidade Regional Integrada do Alto Uruguai e das Missões - Campus Frederico Westphalen. O material foi identificado por meio de bibliografia especializada (Canals 2000, 2003; Uehara-Prado et al. 2004; Penz et al. 2007). A nomenclatura utilizada seguiu Lamas (2004) e Wahlberg et al. (2009). As coletas foram executadas com amparo da licença expedida pelo ICMBio (Licença de coleta ICMBio/SISBIO 44276-2). Análise dos dados. A listagem de espécies deste estudo foi comparada com outros inventários já realizados envolvendo a família Nymphalidae para o Rio Grande do Sul, com a finalidade de confirmar novos registros (Biezanko 1960a; Biezanko 1960b; Link & Alvarez-Filho 1979; Link et al. 1980; Teston & Corseuil 2002a; Teston & Corseuil 2002b; Iserhard & Romanowski 2004; Quadros et al. 2004; Marchiori & Romanowski 2006; Dessuy & Morais 2007; Giovenardi et al. 2008; Lemes et al. 2008; Paz et al. 2008; Sackis & Morais 2008; Teston & Corseuil 2008a; Teston & Corseuil 2008b; Teston & Corseuil 2008c; Bonfantti et al. 2009; Romanowski et al. 2009; Iserhard et al. 2010; Pedrotti et al. 2011; Ritter et al. 2011; Rosa et al. 2011; Santos et al. 2011; Bellaver et al. 2012; Morais et al. 2012; Silva et al. 2013; Marchiori et al.

Figura 1. Localização das áreas de estudo. PMAB (Parque Municipal Archângelo Busatto), SS (Santuário de Schoenstatt). Fonte: adaptado do Laboratório de Geoprocessamento da URI – Campus de Frederico Westphalen.

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2014; Paz et al. 2014; Thiele et al. 2014; Carporale et al. 2015; Carvalho & Morais 2015; Carvalho et al. 2015; Lemes et al. 2015; Piovesan & Morais 2015; Spaniol & Morais 2015). Para a análise faunística, foram considerados os valores de riqueza de espécies (S) e abundância relativa (N) para cada fragmento. Foram consideradas dominantes as espécies com frequência relativa maior que 0,10 (Dessuy & Morais 2007). A suficiência amostral foi mensurada através de curva de acumulação de espécies com os respectivos intervalos de confiança a 95% de probabilidade e dos estimadores analíticos de riqueza Jackknife 1, Jackknife 2 e Bootstrap. O critério para escolha do melhor estimador baseouse no fato dele se apresentar estável independentemente do tamanho da amostra, possuir estabilidade no desvio padrão e estabilizar-se com o mínimo possível de esforço amostral (Spaniol & Morais 2015). A abundância das borboletas entre os meses de amostragens para cada fragmento foi comparada com o teste do qui-quadrado (χ2). Todas as análises foram realizadas com o software PAST 1.75 (Hammer et al. 2001).

Resultados e Discussão Em 4.800 horas de amostragem foram registrados 760 indivíduos distribuídos em 49 espécies/subespécies de borboletas (Tabela 1). Destes, 454 indivíduos pertencem a subfamília Satyrinae (59,74%), 177 Biblidinae (23,29%), 55 Morphinae (7,24%), 49 Charaxinae (6,45%), 17 Nymphalinae (2,24%), cinco Ithomiinae (0,66%), e três Liminitidinae (0,39%) (Figura 2). Até o momento, essa foi a segunda maior riqueza de borboletas frugívoras registrada no Rio Grande do Sul, comparando com trabalhos que utilizaram metodologias semelhantes do presente estudo (Pedrotti et al. 2011; Silva et al. 2013; Paz et al. 2014; Spaniol & Morais 2015). A diferença entre os esforços amostrais não permite comparações mais detalhadas. Recentemente, no município de Santa Maria, em duas áreas com influência do Bioma Mata Atlântica, foram registradas 36 espécies de borboletas com este mesmo método de estudo (Spaniol & Morais 2015). As borboletas frugívoras representam 52,69% do total de Nymphalidae quando comparadas com outros trabalhos desenvolvidos na mesma região (Giovenardi et al. 2008; Bonfantti et al. 2009). Este resultado é semelhante ao que outros estudos relatam (40 a 55%) quanto ao percentual de espécies de frugívoras encontradas em florestas tropicais (Pinheiro & Ortiz 1992; Daily & Ehrlich 1995; DeVries et al. 1999; DeVries & Walla 2001). Satyrinae foi a subfamília com maior riqueza apresentando 18 espécies (36,73%), posteriormente, 14 Biblidinae (28,57%), quatro Charaxinae (8,16%), quatro Morphinae (8,16%), quatro Nymphalinae (8,16%), quatro Ithomiinae (8,16%) e um Liminitidinae (2,04%) (Figura 2). Segundo (Brown & Freitas 2000), Satyrinae é a subfamília mais abundante em ambientes neotropicais, mesmo apresentando sensibilidade ao processo de fragmentação. A maior representatividade de riqueza de Satyrinae segue os padrões que já observados para o Rio Grande do Sul (Pedrotti et al. 2011; Santos et al. 2011; Bellaver et al. 2012; Silva et al. 2013). Uma subespécie de Satyrinae que merece destaque é Manataria hercyna hercyna (Hübner), considerada rara na região noroeste do Rio Grande do Sul (Biezanko 1960a; Giovenardi et al. 2008) e na Argentina (Nuñez-Bustos 2010). A subespécie voa somente em locais sombrios e úmidos, possui hábitos crepusculares, sendo considerada indicadora de ambientes preservados (Brown & Freitas 2000). A única espécie considerada dominante nos fragmentos foi Godartiana muscosa (Butler) (10,13%). As borboletas desta espécie preferem locais sombrios perto de trilhas e pousam em baixa altura ou no solo (Canals 2003). Segundo Marín et al. (2009) a qualidade da matriz e a persistência das espécies são afetadas pela intensificação da agricultura. O autor afirma que e-ISSN 1983-0572

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a agricultura de forma intensiva pode influenciar a composição da fauna e favorecer a alta dominância de somente uma espécie, o que pode explicar a dominância de poucos grupos no estudo. Considerando que as borboletas são afetadas principalmente pelos impactos das atividades agrícolas (Bonebrake et al. 2010), o modo como a matriz influencia a fauna pode variar entre diferentes espécies ou assembleias, assim em geral, os distúrbios beneficiam as espécies generalistas e prejudicam as espécies especialistas (Littlewood et al. 2011). De forma geral, as espécies dominantes podem ser consideradas generalistas, pois podem ser encontradas em diversos tipos de ambientes e fisionomias vegetais, desde os florestados e até aqueles perturbados pela ação antrópica (Ruszczyk, 1998; Morais et al. 2007; Silva et al. 2007; Soares et al. 2012). Das dez espécies citadas como mais abundantes para o Rio Grande do Sul (Morais et al. 2007), Dryas iulia alcionea (Cramer), Hermeuptychia hermes (Fabricius) e Paryphthimoides phronius (Godart) foram registradas neste estudo, mas nenhuma delas foi considerada dominante. Hypothyris euclea laphria (Doubleday), amostrada em PMAB, foi registrada pela primeira vez no Rio Grande do Sul através da coleta de um único exemplar (Tabela 1). Esta espécie havia sido registrada até o momento na região centro-oeste Paranaense (Dolibaina et al. 2011). Do total de espécies registradas 23 (42,94% - seis Biblidinae, três Charaxinae, um Liminitidinae, dois Morphinae, um Nymphalinae e nove Satyrinae) ocorreram nos dois fragmentos, seis (12,24% um Ithomiinae, dois Nymphalinae e três Satyrinae) ocorreram somente em SS e 20 (40,82% - sete Biblidinae, um Charaxinae, três Ithomiinae, dois Morphinae, um Nymphalinae e seis Satyrinae) ocorreram somente em PMAB. O fragmento de PMAB apresentou mais espécies exclusivas que SS, principalmente devido à riqueza de Satyrinae e Biblidinae. Cabe destacar que a fase larval de Biblidinae consome Euphorbiacea, tais como Actinostemon concolor (Spreng.) Müll. Arg., Alchornea glandulosa Poepp. & Endl., Sapium glandulatum (Vellozo) Pax, Sebastiana brasiliensis Spreng. e rubrivenium Poepp. & Endl., espécies estas presentes no PMAB (Jacomassa 2010). A curva de suficiência mostrou-se ascendente, representando ser impossível inventariar toda a comunidade de borboletas presente no local, sem o aumento do esforço amostral (Figura 3). Segundo Brown & Freitas (2000) e Santos (2003), em ambientes tropicais, raramente a curva se estabiliza. Os estimadores de riqueza Jackknife 1 (54 espécies, indica que foi amostrado 90,74% da diversidade total), Jackknife 2 (60 espécies, indica que foi amostrado 81,67% da diversidade total) e Bootstrap (50 espécies, indica que foi amostrado 98% da diversidade total) corroboram com curva do coletor, indicando a necessidade da continuidade das amostragens. Deste modo, a riqueza observada no presente estudo deve ser tomada como uma subestimativa decorrente do esforço amostral, pois segundo Melo et al. (3003), a riqueza de espécies é fortemente correlacionada com o esforço amostral. Mesmo assim, ressalta-se a riqueza de espécies do presente estudo, pelo mesmo ter sido realizado em dois fragmentos relativamente pequenos de Floresta Estacional Decidual. Apesar dos locais terem sofrido grande fragmentação nos últimos anos com o crescimento populacional em seu entorno e às atividades pecuárias, as localidades apresentam rica fauna de borboletas. Como não existem estudos com borboletas frugívoras anteriores ao processo de fragmentação, não se torna possível fazer uma comparação dos efeitos da fragmentação. Torna-se necessário, portanto, mais atenção para estudos de paisagens modificadas, situações cada vez mais comuns na atualidade (Moreno & Halffter 2001; Ferraz et al. 2009). A abundância das borboletas no PMAB apresentou-se de forma heterogênea entre os meses de amostragem (χ2=56,139; p<0,0001), com maior abundância no mês de janeiro de 2015 (95 indivíduos), representando 12,5% dos indivíduos amostrados e menor abundância no mês de junho de 2014 (27 indivíduos), 97


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Borboletas frugívoras de fragmentos de Mata Atlântica no noroeste do…

Tabela 1. Riqueza, abundância e frequência de espécies de borboletas frugívoras amostradas entre junho de 2014 e março de 2015. * Novo registro de espécie para o Rio Grande do Sul. SS (Santuário de Schoenstatt), PMAB (Parque Municipal Archângelo Busatto). Táxon Nymphalidae (s=49) Biblidinae (S=14) Biblis hyperia nectanabis (Fruhstorfer) Callicore hydaspes (Drury) Callicore pygas thamyras (Ménetriés) Diaethria c. candrena (Godart) Epiphile hubneri Hewitson Epiphile o. orea (Hubner) Eunica eburnea Fruhstorfer Eunica tatila bellaria Fruhstorfer Hamadryas a. amphinome (Linnaeus) Hamadryas epinome (C. Felder & R. Felder) Hamadryas f. februa (Hübner) Hamadryas f. fornax (Hübner) Myscelia orsis (Drury) Temenis laothoe meridionalis Ebert total de indivíduos Charaxine (S=4) Archaeoprepona chalciope (Hübner) Archaeoprepona demophon thalpius (Hübner) Memphis moruus stheno (Prittwitz) Zaretis itys (Cramer) total de indivíduos Ithomiinae (S=4) Dircenna dero celtina Burmeister Hypothyris euclea laphria (Doubleday)* Pseudoscada erruca (Hewitson) Pteronymia sylvo (Geyer) total de indivíduos Limenitidinae (S=1) Adelpha syma (Godart) total de indivíduos Morphinae (S=4) Eryphanis reevesii Doubleday Morpho a. aega (Hübner) Morpho helenor achillides C. Felder & R.Felder Opoptera aorsa (Godart] total de indivíduos Nymphalinae (S=4) Dryas iulia alcionea (Cramer) Hypanartia bella (Fabricius) Smyrna b. blomfildia (Fabricius) Vanessa braziliensis (Moore total de indivíduos Satyrinae (S=18) Eteona tisiphone (Boisduval) Forsterinaria necys (Godart) Forsterinaria quantius (Godart) Godartiana muscosa (Butler) Hermeuptychia hermes (Fabricius) Manataria h. hercyna (Hübner) Pareuptychia summandosa (Gosse) Paryphthimoides phronius (Godart) Paryphthimoides poltys (Prittwitz) Paryphthimoides sp. Pseudodebis euptychia (Butler) Praepedaliodes phanias (Hewitson) Splendeuptychia libitina (Butler) Taygetis acuta Weymer Taygetis ypthima (Hubner) Taygetis sp. Yphthimoides celmis (Godart) Yphthimoides straminea (Butler) total de indivíduos

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SS

PMAB

Frequência

10 2 0 4 4 0 0 0 0 11 1 0 1 0 33

36 1 2 4 19 6 3 7 2 45 6 3 8 2 144

0,061 0,004 0,003 0,011 0,030 0,008 0,004 0,009 0,003 0,074 0,009 0,004 0,012 0,003

5 1 15 0 21

5 7 15 1 28

0,013 0,011 0,039 0,001

0 0 1 0 1

1 1 0 2 4

0,001 0,001 0,001 0,003

2 2

1 1

0,004

0 7 0 9

1 1 43 1 46

0,001 0,001 0,068 0,001

0 1 4 1 6

1 0 10 0 11

0,001 0,001 0,018 0,001

3 0 36 77 1 5 1 0 2 46 0 2 2 0 2 2 0 0 179

1 30 25 0 13 8 14 10 69 0 4 8 2 31 0 5 26 29 275

0,005 0,039 0,080 0,101 0,018 0,018 0,020 0,013 0,093 0,061 0,005 0,013 0,005 0,041 0,003 0,009 0,034 0,038

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Figura 2. Riqueza e abundância de subfamílias de borboletas frugívoras amostradas entre junho de 2014 e março de 2015 no Parque Municipal Archângelo Busatto e Santuário de Schoesntatt.

Figura 3. Curva de suficiência amostral para os dois fragmentos, das comunidades de borboletas frugívoras, amostradas entre junho de 2014 e março de 2015 no Parque Municipal Archângelo Busatto e Santuário de Schoesntatt. As linhas pontilhadas indicam o intervalo de confiança (95%).

representando 3,5% dos indivíduos amostrados. Da mesma forma, a abundância de borboletas apresentou-se heterogênea no SS (χ2=442,012; p<0,0001), mas com maior abundância no mês de agosto de 2014 (165 indivíduos), representando 21,71% dos indivíduos amostrados e menor abundância no mês de janeiro de 2015 (quatro indivíduos), representando 0,53% dos indivíduos amostrados. A maior abundância em janeiro e menor abundância em junho no PMAB coincidem com os períodos de altas e baixas temperaturas, respectivamente na região. Por sua vez, em SS a maior abundância foi em agosto e menor abundância em janeiro, coincidindo com os períodos de baixas e altas temperaturas, respectivamente. Para a confirmação de quais variáveis inferiram esta diversidade, necessita-se a inclusão de outros fatores climáticos, como luminosidade local e pluviosidade, pois as borboletas são organismos sensíveis ao tempo e alterações microclimáticas locais (Ehrlich & Murphy 1987; Brown Jr. & Freitas 1999; Kitahara 2004). O presente estudo, apesar de ter se constituído em um inventariamento de curto prazo, descreveu uma fauna de borboletas frugívoras com riqueza de espécies e abundância bastante representativas no noroeste do Rio Grande do Sul. Os dados indicam um possível acréscimo do número de espécies com e-ISSN 1983-0572

aumento no esforço amostral e os padrões de composição podem ser utilizados na tomada de decisões de manejo e conservação das áreas (Uehara-Prado et al. 2004). Satyrinae foi a subfamília mais representativa em riqueza e abundância de espécies em ambos os fragmentos e a abundância de espécies mostrou-se diferenciada entre os meses amostrados. Concluindo-se, os estudos enfocando especificamente as borboletas frugívoras são incipientes no noroeste do Rio Grande do Sul e recomenda-se intensificar estudos semelhantes, para que possam gerar informações necessárias para a conservação deste grupo e os hábitats associados.

Agradecimentos Agradecemos a Universidade Regional Integrada do Alto Uruguai e das Missões- campus Frederico Westphalen, pela bolsa de iniciação científica concedida a esta pesquisa.

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doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.779 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Forensic Entomology/Entomologia Forense Espécies de Oxysarcodexia (Diptera: Sarcophagidae) associadas a carcaças de suínos (Sus scrofa Linnaeus) expostas em um fragmento de Mata Atlântica no município de Salvador, Bahia Daniele Santos Lopes¹, Favízia Freitas de Oliveira¹, Cátia Antunes de Mello-Patiu², Fernanda Maria Pamponet¹ & Torriceli Souza Thé³

1. Universidade Federal da Bahia-Instituto de Biologia-Laboratório de Bionomia, Biogeografia e Sistemática de Insetos. 2. Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional. 3. Departamento de Polícia Técnica do Estado da Bahia, Laboratório Central da Polícia Técnica, Coordenação de Entomologia Forense.

EntomoBrasilis 11 (2): 103-106 (2018) Resumo. O gênero Oxysarcodexia é encontrado amplamente associado a carcaças de vertebrados em decomposição, sendo, portanto, considerado de grande importância forense. Desta maneira, o objetivo do presente artigo foi conhecer a fauna de Oxysacordexia que visita carcaças de suínos em decomposição em um fragmento de Mata Atlântica no município de Salvador, Bahia. Para isso, quatro carcaças de suínos em decomposição foram utilizados para atração os insetos e expostas no fragmento florestal durante dois períodos: chuvoso (julho a agosto/2012) e seco (novembro a dezembro/2012). Seis espécies de Oxysarcodexia foram atraídas e colonizaram a carcaça: Oxysarcodexia amorosa (Schiner); Oxysarcodexia diana (Lopes); Oxysarcodexia fringidea Curran & Walley; Oxysarcodexia major Lopes; Oxysarcodexia thornax (Wiedemann); Oxysarcodexia timida (Aldrich). Essas espécies de Oxysarcodexia coletadas mostraram uma aparente preferência pelo período chuvoso e pelas fases finais do processo de decomposição (deterioração avançada e restos). Palavras-Chave: Carcaças de vertebrados; Decomposição; Entomologia forense; Fauna decompositora; Importância forense.

Species of Oxysarcodexia (Diptera: Sarcophagidae) associated with pig carrion (Sus scrofa Linnaeus) exposed in a fragment of Atlantic Forest in Salvador, Bahia Abstract. The genus Oxysarcodexia is widely found in association with decaying vertebrate carcasses and therefore is considered of great forensic importance. Thus, the aim of this paper was to know the Oxysacordexia fauna visiting rotting pig carcasses in an Atlantic Rain Forest fragment in the Municipality of Salvador, Bahia. Four decomposing pigs carcasses were used to attract insects, exposed in a forest fragment for two seasons: rainy (July-August / 2012) and dry (November to December / 2012). Six species of Oxysarcodexia were attracted and colonized the carcasses: Oxysarcodexia amorosa (Schiner); Oxysarcodexia diana (Lopes); Oxysarcodexia fringidea Curran & Walley; Oxysarcodexia major Lopes; Oxysarcodexia thornax (Wiedemann); Oxysarcodexia timida (Aldrich). These surveyed Oxysarcodexia species showed an apparent preference for the rainy season and for the final stages of the decomposition process (advanced deterioration and remains). Keywords: Decomposition; Decomposing fauna; Forensic Entomology; Forensic importance; Vertebrate carcasses.

arcaças de vertebrados em decomposição são bons exemplos de recursos efêmeros, com rápidas mudanças nas condições físico-químicas e bióticas, e com altos valores nutritivos. Por isso, são consideradas microambientes ótimos, não só para a ação de fungos e bactérias, mas também para o desenvolvimento de alguns artrópodes, tais como os insetos e, principalmente, os necrófagos, como aqueles das ordens Diptera e Coleoptera (Hansk 1987). Sabe-se também que a velocidade da decomposição pode variar segundo a influência de fatores bióticos, como a atividade dos insetos na carcaça ou de fatores abióticos, tais como temperatura, luminosidade e umidade (Nuorteva 1974; Marchiori et al. 2000).

Dentre os vertebrados, o uso de carcaça de suínos (Sus scrofa Linnaeus) tem sido o modelo mais aceito nos experimentos em Entomologia Forense para comparação com o ser humano. Tal escolha se deve às similaridades dos porcos domésticos aos humanos, no que se refere ao tegumento com poucos pelos, tamanho da cavidade torácica e características internas (Thyssen 2000; Tavares 2003; Oliveira-Costa 2007). Por utilizarem carcaças de suínos em decomposição como fonte de proteínas para o desenvolvimento dos ovários, sítio de cópula e para o desenvolvimento das suas fases imaturas, os dípteros da família Sarcophagidae podem ser utilizados como ferramentas importantes na Entomologia Forense, principalmente para o cálculo da estimativa de Intervalo Pós-Mortem (IPM). Nessa

Edited by:

Roney Rodrigues-Guimarães

Daniele Santos Lopes  danys_lopes@hotmail.com  http://orcid.org/0000-0001-5702-0086

Article History: Received: 29.iii.2018 Accepted: 14.vi.2018

Corresponding author:

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Funding agencies:  Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia - FAPESB; Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq; Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - CAPES.


Espécies de Oxysarcodexia (Diptera: Sarcophagidae) associadas a…

Lopes et al. (2018)

família, são encontrados 23 gêneros de importância forense, dentre eles Oxysarcodexia (Catts & Goff 1992; Souza & Linhares 1997; Oliveira-Costa 2007).

Oxysarcodexia diana (Lopes); Oxysarcodexia fringidea Curran & Walley; Oxysarcodexia major Lopes; Oxysarcodexia thornax (Wiedemann) e Oxysarcodexia timida (Aldrich) (Tabela 1).

Oxysarcodexia possui 81 espécies descritas, sendo estas, em sua maioria, coprófagas ou predadoras. No entanto, algumas especies são encontradas amplamente associadas a carcaça de vertebrados em decomposição, tendo sido considerado o gênero com maior diversidade de espécies encontradas associadas a carcaças (Pape 1996; Silva & Mello-Patiu 2008; Soares &MelloPatiu 2010; Vasconcelo et al. 2013).

Embora O. diana, O. thornax e O. timida, já tenham sido registradas em outros estados da Região Nordeste (Lopes & Tibana 1987; Alves et al. 2014; Barbosa et al. 2015), este é o primeiro registro dessas espécies para a Bahia. No caso de O. major, este estudo também representa seu primeiro registro para a Região Nordeste.

Recentemente, espécimes de Oxysarcodexia riograndense (Lopes) foram encontradas em cadáver humano no Instituto Médico Legal de Recife, confirmando o pressuposto de que as espécies desse gênero se constituem em ferramentas importantes para a Entomologia Forense (Oliveira & Vasconcelos 2010; Vasconcelos et al. 2014). Desta maneira, o objetivo do presente artigo foi conhecer a fauna de Oxysacordexia que visita corpos em decomposição em um fragmento de Mata Atlântica, através do levantamento das espécies desse gênero visitando carcaças de suínos no Municipio de Salvador, Bahia.

MATERIAL E MÉTODOS As coletas foram realizadas em um fragmento de Mata Atlântica dentro do quartel da Polícia do Exército (51º Centro de Telemáticada Polícia do Exército), localizado em SalvadorBA (12º58’27,54” S; 38º26’47,68” W). A área em questão reune formações vegetais diversificadas e heterogêneas, com árvores de grande e médio porte, formando uma mata fechada e densa, reduzindo a penetração de luz em alguns pontos, porém, são detectados também pontos de clareiras em toda a sua extensão (EMBRAPA 1996). As coletas ocorreram durante o ano de 2012, em dois períodos: período chuvoso (julho-agosto) e período seco (novembrodezembro), sendo utilizadas como isca duas carcaças de suínos de aproximadamente 18 kg, em cada período. Os suínos foram mortos no local do experimento como recomendado pelo Comitê de Ética em Experimentação Animalda Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS), e cobertos com uma gaiola de ferro coberta com uma armadilha tipo Shannon modificada, como proposto em Oliveira-Costa (2007). No topo da armadilha foi deixado um orifício de 10 cm de diâmetro, onde foi colocado um bocal para o aclopamento de um recipiente transparente (para a entrada de luz), constituindo uma armadilha tipo “PET”, que foi trocada todos os dias durante os períodos de coletas. Os espécimes coletados foram levados ao Laboratório de Bionomia, Biogeografia e Sistemática de Insetos (BIOSIS) da Universidade Federal da Bahia, em um recipiente com gelo químico. Para classificar as fases da decomposição da carcaça foi seguida a classificação proposta por Bornemissza (1957). Os espécimes foram estudados com o auxílio de microscópio estereoscópico Leica M165C, com uma câmera fotográfica digital Leica DFC295 acoplada e utilizando o Software Leica Application Suite V4.1 Interactive Measurements, Montage. A identificação até o nível de espécie foi realizada com o auxílio de chaves dicotômicas (Carvalho & Mello-Patiu 2008; Vairo et al. 2011), através de comparações com material da coleção de Sarcophagidae do Museu Nacional, UFRJ). Em cada período estudado foram computados os dados de temperatura, umidade e pluviosidade, mensurados diariamente pelo Instituto Nacional de Meterologia (INMET).

RESULTADOS E DISCUSSÃO Foi coletado um total de 236 espécimes machos de dípteros da família Sarcophagidae, pertencentes ao gênero Oxysarcodexia, distribuídos em seis espécies: Oxysarcodexia amorosa (Schiner); 104

Segundo dados da literatura especializada, as espécies O. amorosa, O. diana, O timida e O. thornax já haviam sido coletadas em carcaças de suínos em decomposição em trabalhos realizados por Alves (2014) na Paraíba, Barbosa et al. (2009) no Rio de Janeiro, Vairo et al. (2011), no Paraná, Rosa et al. (2011) em Minas Gerais, Barros et al. (2008), no Distrito Federal e Carvalho & Linhares (2000), em São Paulo. Com relação a O. major e O. fringidea, esse estudo reporta pela primeira vez sua associação com carcaças de vertebrados em decomposição. A espécie mais abundante foi O. timida, representada por 37,3% de abundância relativa. Esta espécie foi encontrada tanto no período seco (a partir da fase gasosa), quanto no período chuvoso, (fases finais da decomposição) (Tabela I). Barbosa et al. (2009) também relataram sua presença colonizando carcaças de suínos no Rio de Janeiro. A espécie O. fringidea ocorreu nos dois períodos, porém, com maior abundância no período chuvoso, onde foi encontrada colonizando a carcaça somente nas fases de deterioração avançada e restos. Já no período seco, essa espécie só não colonizou a carcaça na fase fresca. Observando outros estudos sobre a fauna de Diptera decompositores, O. thornax (AR=16%) não foi a espécie mais abundante no presente trabalho, o que se contrapõe à maioria dos dados relativos a coletas com carcaças de vertebrados em decomposição, sejam de suíno (Barros et al. 2008; Barbosaet al. 2009; Vairo et al. 2011) ou de rato (Beuter et al. 2002; Moretti et al. 2008). É importante salientar que, adicionalmente, espécimes de O. thornax foram também coletadas em cadáver humano (Oliveira-Costa et al .2001), além de que Salviano (1996) relatou a presença de imaturos dessa espécie se desenvolvendo nas fezes acumuladas no ânus da carcaça em decomposição, demonstrando que a mesma pode ser, portanto, considerada como de grande importância forense. Do ponto de vista do processo de decomposição, as cinco fases propostas por Bornemissza (1957) foram identificadas durante os períodos de coleta em Salvador, e caracterizadas da seguinte forma: fresca - ausência de odor e de sinais externos de decomposição, porém, nela já foram observados presença de alguns dípteros; gasosa - inchamento da carcaça, com a ocorrência de membros rigidos e um leve odor de putrefação; deterioração inicial - colapso do corpo, e exposição dos orgãos internos, com odor de putrefação intenso; deterioração avançada algumas partes da carcaça encontravam-se secas e com fungos, apresentando os ossos parcialmente expostos e com odor de putrefação leve; restos - exposição total dos ossos, com odor extremamente suave. No presente experimento, as coletas foram realizadas diariamente, com acompanhamento da carcaça até o 50º dia de decomposição, nos dois períodos, com os dados coletados até mesmo quando a carcaça se encontrava com os ossos totalmente expostos e secos, quando foi observada uma grande quantidade de insetos da ordem Coleoptera e quase nenhum inseto da ordem Diptera. Quanto ao tempo de decomposição, no período chuvoso a carcaça demorou 11 dias para alcançar a fase de restos, enquanto que no

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EntomoBrasilis 11 (2): 103-106

al. (2011), as espécies podem ocorrer em todas as fases, porém, poucas espécies são encontradas colonizando a fase fresca.

período seco esse mesmo processo durou apenas 8 dias. Nesse sentindo, Bornemissza (1957) e Marchiori (2000) discutem que a velocidade da decomposição pode realmente variar segundo a ação de fatores abióticos, especialmente a temperatura, umidade, precipitação e luz.

No caso das fêmeas da família Sarcophagidae de uma forma geral, dados da literatura sugerem que o fato de serem ovovivíparas, pondo larvas de 1º instar, que se alimentam imediatamente da carcaça (ao contrário de Calliphoridae, por exemplo, que oviposita e, por isso, os imaturos necessitariam de um tempo até a eclosão da larva 1) (Denno & Cothran 1976), levaria a uma tendência das fêmeas de Sarcophagidae a procurarem carcaças a partir da segunda fase da decomposição, principalmente, quando os recursos alimentares estariam mais facilmente disponíveis para a alimentação das larvas (ferimentos, orifícios naturais e fezes mais expostos).

Relacionando os dados de abundância nos dois períodos amostrados, notou-se uma aparente preferência dos indivíduos do gênero Oxysarcodexia pelo período chuvoso, com 138 espécimes coletadas neste período (58,4% dos indivíduos coletados em todo o período de experimento). Notou-se também maior abundância e diversidade de espécie nas fases finais de decomposição (deterioração avançada e restos), não tendo sido coletado nenhum espécime na fase fresca. Com relação a esse aspecto, existem controvérsias entre os autores quanto à “preferência” das espécies de Sarcophagidae pelas fases da decomposição, sendo que Carvalho & Linhares (2000) relataram maior abundância nas fases finais, enquanto que Barros et al. (2008) citaram que a maior abundância ocorreu na fase gasosa. Especificamente para representantes do gênero Oxysarcodexia, segundo Barros et al. (2008) e Rosa et

Neste sentido, o presente trabalho fornece uma contribuição importante para o avanço da Entomologia Forense na Região Nordeste, uma vez que a lista de espécies do gênero Oxysarcodexia de importância forense e suas associações com cada fase da decomposição apresentadas aqui, funcionará como ferramenta importante, possibilitando que os dados obtidos sobre esses insetos possam ser utilizados pelo Departamento de Polícia Técnica da Bahia na elucidação de crimes.

Tabela 1. Espécies de Oxysarcodexia coletadas durante o período seco e chuvoso nas fases de decomposição. (I) Fase fresca; (II) Gasosa; (III) Deterioração inicial; (IV) Deterioração avançada; (IV) Restos. * AA – Abundância absoluta *AR – Abundância relativa Espécies

Período chuvoso I

II

III

IV

V

Oxysarcodexia amorosa (Schiner)

0

0

0

3

Oxysarcodexia diana (Lopes)

0

0

0

1

Oxysarcodexia fringidea Curran & Walley

0

0

0

Oxysarcodexia major Lopes

0

2

0

Oxysarcodexia thornax (Wiedemann)

0

0

0

7

Oxysarcodexia timida (Aldrich) Total

AA *

AR %*

38

45

19%

7

9

4%

1

8

53

22.4%

0

0

3

1.3%

11

38

16%

I

II

III

IV

V

Total

4

7

0

18

0

14

6

1

2

0

3

1

1

2

4

41

45

0

4

1

2

0

1

3

0

0

0

0

20

27

0

4

0

6

1

0

0

0

36

18

54

0

14

2

15

3

34

88

37.3%

0

2

0

51

85

138

0

43

4

39

13

98

236

100%

AGRADECIMENTOS À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB) pelo financiamento do projeto. À Universidade Federal da Bahia (UFBA) pelo apoio logístico. À equipe do Laboratório de Entomologia Forense do Departamento de Polícia Técnica da Bahia e do Laboratório de Bionomia, Biogeografia e Sistemática de Insetos (BIOSIS-UFBA) pelo auxilio nas coletas, montagem e identificação do material. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq pela bolsa de pesquisa a CAMP (Proc. 309170/2015-0) e a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - CAPES pela bolsa de mestrado.

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Período seco Total

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Lopes et al. (2018)

Espécies de Oxysarcodexia (Diptera: Sarcophagidae) associadas a…

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Suggestion citation: Lopes, D.S., F.F. Oliveira, C.A. Mello-Patiu, F.M. Pamponet & T.S. Thé, 2018. Espécies de Oxysarcodexia (Diptera: Sarcophagidae) associadas a carcaças de suínos (Sus scrofa Linnaeus) expostas em um fragmento de Mata Atlântica no município de Salvador, Bahia. EntomoBrasilis, 11 (2): 103-106. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.779

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e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.732 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral Vibration of the plant substrate generated by workers’ stridulation during fungus garden cultivation in Atta laevigata (Smith) (Hymenoptera: Formicidae) Amanda Aparecida Carlos, Eduardo Arrivabene Diniz, Sandra Verza da Silva & Odair Correa Bueno Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho (UNESP) - Campus Rio Claro, Centro de Estudos de Insetos Sociais.

EntomoBrasilis 11 (2): 107-112 (2018)

Abstract. The communication between leaf-cutting ants occurs through chemical interactions and sound, which are important processes in the complex social system of these organisms. Studies have focused on the characterization and importance of stridulation and vibration of the substrate for ants in general. However, for leaf-cutting ant species, little information is available about the characterization and the function of vibration of the substrate during preparation and incorporation of plant material into the symbiotic fungus by workers. Therefore, the objective of the present study was to describe the vibration in Eucalyptus leaves generated by the stridulation of Atta laevigata (Smith) workers during processing and incorporation of the plant material into the symbiotic fungus, and to discuss its possible function. Vibrational signals were recorded with a laser vibrometer. The amplitudes of the emitted signals varied according to the behaviors performed, that is, each behavior showed a characteristic amplitude. Thus, the vibration in the leaves probably can aid in the efficiency of these ants during the processing of the vegetal material for the incorporation in its symbiont. Keywords: Behaviour; Bioacoustics; Eucalyptus sp.; Leaf cutter ants.

Vibração do substrato vegetal gerada pela estridulação de operárias durante o cultivo do fungo em Atta laevigata (Smith) (Hymenoptera: Formicidae) Resumo. A comunicação entre as formigas cortadeiras ocorre por meio da interação química e do som, processos importantes no complexo sistema social destes organismos. Existem vários estudos enfocando a caraterização e a importância da estridulação e vibração do substrato para as formigas em geral. Contudo, pouco se tem descrito para as espécies de formigas cortadeiras sobre a caracterização e função da vibração do substrato durante o preparo e a incorporação do material vegetal pelas operárias no fungo simbionte. Assim, o presente trabalho descreveu a vibração nas folhas de Eucalyptus sp. gerada pela estridulação das operárias de Atta laevigata (Smith) durante o processamento e incorporação destas folhas no fungo simbionte, além de interpretar sua possível função. Os sinais vibratórios foram gravados com um vibrômetro a laser. As amplitudes dos sinais emitidos variaram conforme os comportamentos executados, ou seja, cada comportamento apresentou uma amplitude característica. Desse modo, a vibração nas folhas provavelmente pode auxiliar na eficiência dessas formigas durante o processamento do material vegetal para a incorporação no seu simbionte. Palavras-Chave: Comportamento; Bioacústica; Eucalyptus sp; Formigas cortadeiras.

n Formicidae there are two ways of producing sounds: drumming different parts of the body against the substrate and stridulation (Hölldobler & Wilson 1990). Stridulation refers to the production of vibrational signals that result from rubbing a cuticular ridge on a part of the body above a dentate ridge (Akay 2002). This process occurs by rubbing the plectrum (a cuticular protrusion found on the tergit of the third abdominal segment) on the pars stridens (the set of parallel striae found on the fourth abdominal segment, i.e., the gaster) (Markl 1965; Hill 2009). Several functions of stridulation have been described in ants, including alarm signaling, recruitment communication and the coordination of activities performed inside the nest such as excavation, change of place and foraging (Hickling & Brown

2000; Rauth & Vinson 2006; Mercier et al. 2007; Menzel & Marquess 2008). Markl (1973) proposed that the stridulatory organ emerged to help with nest building and to rescue buried workers and that it is therefore important for ground nesting species. Based on this proposal, Golden & Hill (2016) verified the hypothesis raised by Hölldobler & Wilson (1990) that ant species that form subterranean nests stridulate more than those that build nests on trees. The authors compared the presence or absence of this organ between arboreal and terrestrial species and observed a higher frequency in the former. Thus, stridulation did not

Edited by:

William Costa Rodrigues

Amanda Aparecida Carlos  amandacarlos@yahoo.com.br  http://orcid.org/0000-0002-6583-3287

Article History: Received: 31.vii.2017 Accepted: 09.iv.2018

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP)


Vibration of the plant substrate generated by workers’ stridulation…

evolve first as an alert function during excavation and burial of nestmates (Golden & Hill 2016). In leaf-cutting ants, investigators described these sound signals during foraging for worker recruitment, either to communicate sources of attractive plant substrates or to alert to danger, and during nest excavation (Roces 1993; Tautz et al. 1995; Roces & Hölldobler 1995; Roces & Hölldobler 1996; Pielström & Roces 2012). Roces & Hölldobler (1996) observed that, in leaf-cutting ants, stridulation is an important mechanism of short-range recruitment of workers to collect adequate plant material, i.e., depending on the quality of leaves, other workers are recruited in their direction through vibration. This signal is potentiated when pheromones are released on the trail (Hölldobler & Roces 2001). Data regarding the reception of signals by workers are contradictory. According to Roces & Tautz (2001), vibrational signals are transmitted through the substrate and detected by the worker’s legs, but there may also be modified hairs that help capture these signals. On the other hand, Hickling & Brown (2000) suggested transmission to occur through the air and the receptors are the sensilla trichodea (antennae). Atta vollenweideri Forel exhibits a collective behavior in which workers stridulate to recruit other workers for tunnel opening. The signals will then gradually decrease as the tunnels are opened (Pielström & Roces 2012). Another behavior associated with stridulation is that this signal helps when the forager provides a ride to its nestmate. This occurs at the time when the foragers adjust the leaves to return to the nest with the plant material. This is used to recruit minim workers that ride on these castes; functionally, one gives a ride and the other protects it against phorid parasitoids during the journey along the trails (Roces & Hölldobler 1995). Assuming that in Atta the reception of vibrational signals occurs through the substrate (Roces & Hölldobler 1996) and considering the importance of stridulation during foraging, as well as the importance of preparation and incorporation of plant material and the behaviours involved, we propose the following questions: Do workers stridulate at the time when they process the plant substrate for incorporation into the symbiotic fungus garden?

MATERIAL AND METHODS The experiment was conducted at Centro de Estudos de Insetos Sociais (CEIS), Instituto de Biociências, UNESP, Rio Claro, Brazil. A subcolony of Atta laevigata (Smith) (approximately 0.3 mL of fungus, workers and brood present in this portion), housed in a clear acrylic box (30 x 20 cm), was used. Two Eucalyptus sp. leaves were offered to the workers and vibrations of the substrate during plant processing in the symbiotic fungus (period comprising the cutting of the plant material to its incorporation) were recorded at intervals of 10 minutes. During these recordings, the sound parameters were measured, the number of workers in the plant fragment was quantified, and the behavioural tasks performed were observed as described by Andrade et al. (2002): cutting, licking, shredding and crimping the leaves. In the present study, vibration was recorded on leaves, but these signals were generated by the stridulation of workers. The sound to describe the vibration of the leaves of Eucalyptus sp. generated by the workers of Atta laevigata during processing and incorporation of the plant material into the symbiotic fungus, were recorded with a laser vibrometer (model PDV 100 Polytec) in the frequency range of 400 to 1,400 Hz (measured in Hertz) as established in previous tests. Thus, the laser was

108

Carlos et al. (2018)

directed at the substrate while the workers prepared it for incorporation into the fungus. The observations lasted 12.8 sec and the vibration patterns were recorded in pdv, transformed into “sound track” (.wav), and analyzed with the VibSoft 4.6 and Raven 1.4 software. The variables generally measured in ants are the frequency and duration of chirps (a set or sequence of pulses) and interchirp intervals (Kermarrec 1976; Markl 1965, 1967, 1968; Ferreira et al. 2010). The following measures were evaluated in the present study: the duration of chirps [milliseconds (ms)] and the number of chirps per second, dominant frequency [Hertz (Hz)], and peak amplitude [waveform, the greater of the absolute values of Maximal Amplitude and Minimal Amplitude (u)] (Raven 1.4 software). The peak amplitude variable was added since studies have shown a clear variation in the oscillograms depending on the behaviour observed. The measures are based on the authors above, however the measurements are distinct due to the equipment being different. Several temporal variables were also measured from the oscillogram: the pulse a and b duration (Δta and Δtb, s), the chirp rate (CR, s−1; calculated as 1/t start(x)−t start(x+1)), the pause between pulse a and b and between the end of pulse b and the beginning of the next chirp. The experiment lasted for 2 h and 20 min, corresponding to the time necessary for the cutting and incorporation of the leaves offered. The vibrational signals were recorded at intervals of 10 min, totaling 15 records of 12.8 sec each (Table 1). This time was sufficient for the initiation of leaf incorporation into the symbiotic fungus.

RESULTS AND DISCUSSION The main frequency of vibration produced by workers in the leaves ranged from 516.88 to 1,205.9 Hz. These data were independent of the behavioural task or number of ants. Wide oscillations were observed in the records, except for the recording of the shredding task which was constant over the 12.8 sec analyzed (Table 1). In the record obtained 80 min after the leaf fragment had been offered, one worker was cutting the substrate, while the other two workers were immobile on the substrate and therefore produced no movement that could directly affect the vibrational analysis. Another parameter analyzed was the peak amplitude, which also showed wide oscillation in the behavioural repertoire analyzed (Table 2; Figure 1). This parameter was not characteristic for the behaviours. However, in the licking task, this parameter differed in the first analysis compared to the other recordings of this behaviour (Figure 2). This study demonstrated different vibrations in the substrate according to the behavioural task executed by the workers, with the observation of different amplitudes in a certain behaviour (Figure 1). The act of licking in recorded times was the most frequent compared to the other behaviors and occurred in all observations, presenting the same amplitude, except in 10 min when the amplitude was higher, probably due to the greater effort in the execution of this task by the ants (Figure 2). At the beginning of processing, the ants started to lick the leaves. The licking task has been associated with asepsis of the plant substrate, removing impurities and the epicuticular wax layer (Diniz & Bueno 2009). Consequently, the workers spent more energy with this task to avoid contamination of the symbiotic fungus and to humidify the leaf, facilitating its preparation for incorporation (Garrett et al. 2016).

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Table 1. Duration and number of chirps per second recorded in the plant substrate during processing of Eucalyptus sp. leaves by Atta laevigata. Record (minutes)

Behaviour

Number of ants

Duration of chirps [ms] (Mean ± SD)

Number of chirps/ second*

10

Licking

4

16.80 ± 10.26

16 - 27

20

Licking

3

14.69 ± 8.53

1 – 22

30

Licking

3

14.28 ± 7.70

1–7

40

Licking

3

14.45 ± 7.47

6 - 17

50

Licking

4

11.41 ± 3.84

1 - 17

60

Licking

3

12.07 ± 4.25

4 - 18

70

Licking

5

13.64 ± 6.54

1-9

80

Cutting

1

11.35 ± 2.83

1 - 18

90

Licking

3

10.97 ± 3.74

1-7

Licking

3

Crimping

1

11.32 ± 3.47

1 - 13

Licking

3

12.29 ± 5.54

2–9

120

Licking

2

13.81 ± 7.57

1–9

130

Shredding

2

14.25 ± 1.50

4 – 13

140

Shredding

3

13.34 ± 6.03

1-3

150

Licking

4

13.09 ± 5.36

1–9

100 110

*Variation in the number of chirps produced during vibration of the substrate over 12.8 seconds per sample analyzed. Table 2. Dominant frequency and peak amplitude recorded in Eucalyptus sp. leaves during processing by Atta laevigata for incorporation into the symbiotic fungus. Mean peak amplitude [u] (Mean ± SD)

Dominant frequency [Hz] (Mean ± SD)

Record (minutes)

Behaviour

Number of ants on the leaf fragment

Range of peak amplitude [u]*

10

Licking

4

298 -1351.4

599.55 ± 216.45

864.98 ± 146.46

20

Licking

3

15.2 - 63.5

34.58 ± 11.50

749.28 ± 184.82

30

Licking

3

14.6 - 78.3

36.16 ± 13.09

706.89 ± 161.75

40

Licking

3

22.8 - 110.6

43.38 ± 15.76

808.70 ± 170.57

50

Licking

4

21.6 - 65.8

39.95 ± 10.42

818.89 ± 173.28

60

Licking

3

18.9 - 62.60

37.51 ± 11.92

636.78 ± 174.67

70

Licking

5

25 - 100.1

50.09 ± 16.40

654.26 ± 159.16

80

Cutting

1

15.5 - 56.9

32.53 ± 10.90

716.85 ± 178.44

90

Licking

3

19.5 - 51.6

32.31 ± 7.70

857.70 ± 148.60

Licking

3

Crimping

1

17.4 - 37.7

24.13 ± 4.91

869.94 ± 160.60

100 110

Licking

3

23.3 - 47.2

31.76 ± 6.88

810.67 ± 150.10

120

Licking

2

22.7 - 97.1

46.09 ± 15.33

762.41 ± 167.62

130

Shredding

2

13.5 - 16.8

15.48 ± 1.45

516.80 ± 0.00

140

Shredding

3

21 - 91.5

41.42 ± 16.69

868.22 ± 143.32

150

Licking

4

18 - 67.8

35.68 ± 12.68

879.79 ± 141.96

*Range of peak amplitude for each chirp described.

The greatest range of peak amplitude described for each chirp was observed in the first evaluation. However, the mean dominant frequency ranged from 516.80 to 879.79 Hz between behaviours (Table 2). Chirps consist of a long series of repetitive pulses and each pulse results from the stridulatory organ of workers. The duration of chirps was also slightly longer in the first recording (16.80 ms), with four workers licking the leaf. This variable was shorter in the subsequent recordings, but remained constant. This finding can be explained by the fact that chirp duration is a characteristic of the species and, like frequency, can be used for species identification. Thus, both variables exhibited a pattern and did not differ (Ferreira et al. 2010). Although the dominant frequency showed a wide oscillation within one analysis, it

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always varied within a range common to all recordings, so being a parameter used to differentiate species. Stridulation is also used during foraging as a recruitment signal of workers to an adequate plant source so that the material is cut and transported to the colony (Hölldobler & Roces 2001). Probably, when the substrate was offered to the colony, which received greater attention, the effort of the ant to perform the task resulted in greater peak amplitudes, corresponding to a higher signal intensity. In contrast, the dominant frequencies recorded on the leaves that were practically constant may have contributed to the fact that the number of individuals remained constant on the leaves since, as mentioned earlier, the number of individuals continued the same as the leaves were cut into fragments. 109


Vibration of the plant substrate generated by workersâ&#x20AC;&#x2122; stridulationâ&#x20AC;Ś

Carlos et al. (2018)

A

B

C

Figure 1. Oscillogram (0.8 sec) of stridulatory vibrations produced by Atta laevigata workers in Eucalyptus leaves during processing of the plant material. A. Three workers licking the leaf (40 min after the leaf had been offered). B. One worker cutting the leaf (80 minutes after the leaf had been offered). C. Two workers shredding the leaf (130 minutes after the leaf had been offered).

This was also observed in the present study on A. laevigata which the number of workers remained practically the same during substrate processing, ranging from 2 to 4 ants across the observations, even when the fragments decreased in size. However, there was only one worker performing the task of leaf cutting. These results suggest that vibration in the substrate contributed to the fact that the workers remained during substrate processing inside the colony. However, this is only a hypothesis since we did not mark which workers were present since the beginning of processing and how many were recruited and/or stayed in place to give continuity to the process, a fact that needs to be clarified. Regarding substrate processing, the number of chirps emitted was higher at the beginning when compared to the other observations. However, workers did not stop stridulating during leaf fragmentation and the number of ants thus remained 110

constant during processing. It could therefore be observed during the experiment that the number of chirps per second decreased when the substrate was already fragmented. In addition, Roces et al. (1993) reported a signal repetition rate of 2 to 20 chirps/ second for Atta cephalotes (L.) and in the present study was of 2 to 21 chirps/sec for A. laevigata. With respect to the behavioural tasks, licking was the most frequent task; however, this is a defined behavioural task in which workers spend more time executing it (Littledyke & Cherrett 1976; Andrade et al. 2002; Carlos et al. 2010). In contrast, crimping was analyzed but, since it was being executed together with other workers that were licking, it was not possible to perform a separate oscillogram for it. The present study showed variations in the vibratory signals emitted by the stridulation of the workers of A. laevigata in e-ISSN 1983-0572


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A

B

C

Figure 2. Oscillogram (0.7 seconds) of stridulatory vibrations produced while four Atta laevigata workers licked Eucalyptus leaves during preparation of this material for incorporation into the symbiotic fungus. A. After 10 minutes of leaf manipulation. B. After 60 minutes of leaf manipulation; C. After 150 minutes of leaf manipulation.

the execution of the behavioral tasks during the processing and incorporation of the Eucalyptus leaves in the fungus garden. Thus, the workers seem to compose a characteristic vibration for each behavior performed. It is suggested that the vibration in the substrate probably can aid in the efficiency of these ants during the processing of the vegetal material.

Acknowledgements A.A. Carlos is grateful to Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) for financial support and the fellowship granted [grant numbers: 2009/17793-8 and 2014/06901-2].

References

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Carlos et al. (2018)

Vibration of the plant substrate generated by workers’ stridulation…

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Suggestion citation: Carlos, A.A., E.A. Diniz, S.V. da Silva & O.C. Bueno, 2018. Vibration of the plant substrate generated by workers’ stridulation during fungus garden cultivation in Atta laevigata (Smith) (Hymenoptera: Formicidae). EntomoBrasilis, 11 (2): 107-112. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.732

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e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.737 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral Bioatividade do óleo essencial de Lippia sidoides Cham. (alecrim-pimenta) sobre Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Crysomelidae) Vanusa Suelma Santos¹, Paulo Henrique Silva² & Luiz Evaldo Pádua¹ 1. Universidade Federal do Piauí. 2. Embrapa Meio-Norte.

EntomoBrasilis 11 (2): 113-117 (2018) Resumo. Callosobruchus maculatus (Fabr.), caruncho, é considerado o principal inseto infestante de grãos e sementes de feijão-caupi [Vigna unguiculata (L.) Walp] armazenados por causar danos diretos e indiretos levando perdas econômicas ao agricultor. Derivados botânicos têm sido utilizados na forma de pós, extratos e óleos essenciais no controle de carunchos de grãos armazenados por causa de seu efeito inseticida, repelente, inibidor de alimentação e regulador de crescimento. Neste trabalho avaliou-se a mortalidade, a eficiência e a repelência do óleo essencial de alecrimpimenta (Lippia sidoides Cham.) sobre caruncho do feijão-caupi em diferentes concentrações: 4,0; 3,5; 2,5; 2,0 e 0,0 µL, as quais, no experimento confinado foram pipetadas com uma pipeta automática sobre os grãos de feijão-caupi cv. BRS Guariba e acondicionados em frascos de polietileno com capacidade de 45 cm3 foram adicionados 10 insetos, que ficaram confinados por 96 h. No experimento com chance de escolha, utilizou-se uma arena de seis vias, composta por frascos com a mesma capacidade, quantidade de grãos, insetos e concentrações de óleo: 1,0; 2,0; 3,0 e 4,0 µL. Os insetos permaneceram confinados por 24 h. O delineamento utilizado para os dois experimentos foi inteiramente casualizado com cinco repetições. Os dados foram submetidos à análise variância (ANOVA) e as médias comparadas pelo teste Tukey a 5% de probabilidade através do programa ASSISTAT VERSÃO 7.5. A eficiência foi calculada através da fórmula de Abbott. Todas as concentrações apresentaram ação inseticida, foram repelentes e eficientes no controle de C. maculatus. Palavras-chave: Alecrim pimenta; caruncho; Inseticidas botânicos; repelência; Vigna unguiculata.

Bioactivity of the essential oil of Lippia sidoides Cham. (rosemary-pepper) on the Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Chysomelidae) Abstract. Callosobruchus maculatus (Fabr.), weevil, is considered the main insect infesting of grains and seeds of cowpea-been [Vigna unguiculata (L.) Walp] stored for causing direct and indirect damages leading to economic losses to the producer. Botanical derivatives have been used in the form of powders, extracts and essential oils in the control of stored grain weevil because of their insecticidal effect, repellent, feed inhibitor and growth regulator. In this work, mortality, efficiency and repellency of rosemary essential oil (Lippia sidoides Cham.) on cowpea-been weevil were evaluated in different concentrations: 4.0; 3.5; 2.5; 2.0 and 0.0 μL, which, in the confined experiment, were pipetted with an automatic pipette on the grains of cowpea-beans cv. BRS Guariba in polyethylene flasks with a capacity of 45 cm³ and later, 10 insects were added, which were confined for 96 h. In the experiment with chance of choice, a six-way arena was used, consisting of bottles with the same capacity, quantity of grains, insects and oil concentrations: 1,0; 2,0; 3,0 and 4,0 µL. Insects remained confined for 24 h. The design used for the two experiments was completely randomized with five replicates. The data were submitted to analysis of variance (ANOVA) and the averages were compared by the Tukey test at 5% of probability through the ASSISTAT VERSION 7.5 program. Efficiency was calculated using the Abbott formula. All the concentrations presented insecticide action, were repellent and efficient in the control of C. maculatus. Keywords: Botanical insecticides; repellency; Rosemary; Vigna unguiculata; Weevil.

feijão-caupi Vigna unguiculata (L.) Walp. é uma leguminosa de grande importância para o desenvolvimento agrícola de muitas regiões tropicais e subtropicais no mundo. No Brasil, as regiões Norte e Nordeste são as principais produtoras dessa leguminosa (Frota et al. 2008), sendo cultivada por pequenos produtores como fonte de renda ou sustentabilidade, por ser fonte de proteína, vitaminas e sais minerais (Cruz et al. 2012). Apesar da ampla adaptabilidade às condições de solo e clima, os problemas fitossanitários presentes na cultura do feijão-caupi

são freqüentes e afetam significativamente a produção (Gallo et al. 2002) e o armazenamento pelos danos causados por Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Chysomelidae: Bruchinae) considerado o principal inseto que ataca os grãos e sementes de feijão-caupi (Marsaro Junior & Vilarinho 2011). O ataque desse inseto pode ocorrer no campo quando as fêmeas ovipositam sobre os grãos de vagens deiscentes, ou quando as fêmeas voam até os depósitos de armazenamento presentes nas propriedades rurais (Melo et al. 2014), diminuindo o valor nutricional, a qualidade e germinação das sementes (Azevedo et

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Bioatividade do óleo essencial de Lippia sidoides Cham. (alecrim-…

al. 2007), decorrentes da colonização no interior dos grãos pelas larvas do inseto (Almeida et al. 2005). Não existem produtos registrados no Ministério da Agricultura Pecuária e Abastecimento (MAPA) para o controle de C. maculatus, na cultura do feijão- caupi, mas é comum o uso de inseticidas fumigantes (Marsaro Junior & Vilarinho 2011), os quais quando utilizados de forma intensiva podem provocar resistência de insetos ao princípio ativo, contaminação dos grãos por acúmulo de resíduos tóxicos e contaminação do meio ambiente (Pimentel et al. 2010). Como alternativa aos inseticidas sintéticos, métodos alternativos a partir de recursos naturais oriundos de partes de plantas estão sendo utilizados por agricultores familiares por apresentarem ação inseticida, repelência, inibição na alimentação, reguladores de crescimento (Silva et al. 2011), como alternativa de baixo custo e ecologicamente adequada ao controle de insetos em grãos armazenados pelo seu potencial bioativo (Isman 2006), apresentarem baixa toxicidade para o homem e animais, fáceis de serem adquiridos e utilizados (Pereira et al. 2008). Neste contexto, a bioatividade do gênero Lippia já foi comprovada em alguns estudos e indicam a potencialidade dos seus constituintes químicos sobre Aedes aegypti (Carvalho 2003) e insetos em grãos armazenados (Olivero-Verbel et al. 2009; Lima et al. 2011; Castro 2013). Desta forma, considerando a necessidade de se obter novos resultados por meio de produtos vegetais como recurso alternativo no controle de C. maculatus em vista aos prejuízos econômicos que ele causa, este trabalho teve por objetivo avaliar a mortalidade, a eficiência e a repelência do óleo essencial de alecrim pimenta (Lippia sidoides Cham.) sobre C. maculatus em feijão-caupi armazenado.

MATERIAL E MÉTODOS Ensaios com e sem chance de escolha foram realizados de 06 de julho de 2015 a 26 de fevereiro de 2016 no laboratório de entomologia da Embrapa Meio-Norte, em Teresina-PI (05° 05’S; 42° 29’ W e 72 m de altitude), sob condições controladas em estufa incubadora, com temperatura de 27 ± 2 °C, umidade relativa 60 ± 10% e fotofase de 12 h. Para a criação dos insetos e montagem dos experimentos foi utilizado grãos da cultivar de feijão-caupi BRS Guariba. Para impedir possíveis infestações oriundas do campo, os grãos foram acondicionados em sacos plásticos com capacidade de 2 kg e mantidos em freezer sob temperatura de -10 °C por 30 dias. Em seguida, 300 g de grãos foram transferidos para frascos de polietileno com capacidade para 1 kg, fechados com tampa plástica, na qual foi feita uma abertura central, adaptando-se um tecido “voil” para permitir a aeração interna e posteriormente, esses frascos ficaram acondicionados em temperatura ambiente por dois dias para atingirem o equilíbrio higroscópico. Após esse período, os insetos foram confinados durante cinco dias para realizarem a postura, em seguida, retirados e os frascos mantidos em estufa incubadora até a emergência da geração f1, a qual foi utilizada para novas infestações. Este procedimento foi realizado para garantir a quantidade de insetos necessários nos experimentos. Para obtenção do óleo essencial, as folhas de alecrim-pimeta (L. sidoides) foram coletadas no campo experimental da Embrapa Meio-Norte, após levadas ao laboratório foram cortadas, pesadas e submetidas ao processo de hidrodestilação por meio do aparelho de Clevenger por um período de 3 h. O óleo essencial foi coletado por meio de uma pipeta de Pasteur e acondicionado em recipiente de vidro âmbar, vedado e armazenado em freezer à temperatura de -10 °C até ser utilizado nos bioensaios.

114

Santos et al. (2018)

No experimento sem chance de escolha onde se avaliou o potencial do óleo de folhas de L. sidoides no controle de C. maculatus, o delineamento experimental foi o inteiramente casualizado com cinco repetições e cinco tratamentos representados pelas concentrações, 4,0; 3,5; 3,0; 2,5; 2,0 µL de óleo de L. sidoides e uma testemunha. As parcelas consistiram em frasco de polietileno com capacidade de 45 cm3, contendo as concentrações do óleo, mais 10g de grãos de feijão-caupi cv BRS Guariba e dez insetos de C. maculatus com idade entre 0 à 48 h, os quais permaneceram confinados por 96 h. Decorrido esse período, os insetos foram contabilizados por tratamento em vivos e mortos e desprezados. Após quinze dias da infestação inicial foram feitas as leituras dos ovos viáveis e inviáveis. Transcorrido 25 dias da infestação, as observações foram diárias no sentido de quantificar e desprezar os insetos emergidos. Essa contagem findou quando por cinco dias consecutivos não havia mais emergência de insetos. No experimento com chance de escolha onde se avaliou o potencial de repelência do óleo de folhas de L. sidoides sobre C. maculatus, o delineamento experimental foi o inteiramente casualizado com cinco tratamentos e cinco repetições. Na montagem do experimento foram utilizadas cinco arenas, cada uma correspondeu a uma repetição do experimento contendo seis frascos circulares de polietileno com capacidade aproximada de 45 cm3. O frasco central da arena era interligado aos cinco periféricos por meio de tubos plásticos de 1,0 cm de diâmetro e 10 cm de comprimento. Em cada frasco periférico foi adicionado 10 g de grãos de feijão-caupi cv BRS Guariba, após adicionou-se as concentrações de óleo: 1,0; 2,0; 3,0 e 4,0 µL e misturadas por meio de um bastão de vidro para uniformização. No recipiente central de cada arena foram liberados 50 insetos não sexados de C. maculatus com idade entre 0 à 48 h. Depois de 24 h da liberação dos insetos foi quantificado o número de insetos atraídos por tratamentos e em seguida, desprezados. Avaliou-se o número de insetos atraídos e índice de repelência (IR), onde: IR= 2G/(G+P), onde IR= índice de repelência, G= % de insetos atraídos por tratamento e P= % de insetos atraídos na testemunha. Os valores de IR variam entre zero e dois, indicando: IR= 1,0, neutra; IR>1,0, atraente e IR< 1,0, repelente. Como margem de segurança para classificação, o desvio padrão (DP) de cada tratamento foi adicionado ou subtraído do valor 1,0 (indicativo de neutralidade). Desta forma, cada tratamento só foi considerado repelente ou atraente quando o IR estava fora do intervalo 1,0± DP (Mazzoneto & Vendramim 2003). Aos 15 dias da infestação inicial, o número de ovos viáveis (coloração branca opaca) e inviáveis (coloração hialina) presentes nos grãos foi avaliado com auxílio de microscópio estereoscópico e aos 25 dias, as observações passaram a ser diárias, cujo objetivo foi quantificar e desprezar os insetos emergidos. Os dados de mortalidade, total de ovos, ovos inviáveis e emergência de insetos foram submetidos à análise de variância pelo teste F e as médias comparadas pelo teste Tukey a 5% de probabilidade. Os dados de mortalidade também foram submetidos à análise de regressão através do programa Microsoft Excel™. A eficiência dos tratamentos foi calculada por meio da fórmula de Abbott (1925).

RESULTADOS E DISCUSSÃO Verificou-se que os maiores percentuais de mortalidade foram observados nas concentrações de 4,0; 3,5 e 3,0 µL/45 cm3 que variou de 98 a 84%, respectivamente sem diferença significativa entre elas (Tabela 1). A eficiência foi estatisticamente igual em todas as concentrações variando de 98 a 65%. O total de ovos depositados foi inversamente proporcional à concentração, variando de 2,6 a 282,6 ovos, respectivamente para a maior concentração (4,0 µL/45 cm3) e testemunha. A inviabilidade dos ovos foi e-ISSN 1983-0572


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EntomoBrasilis 11 (2): 113-117

Tabela 1. Percentual de mortalidade, eficiência, média de total de ovos, percentual de ovos inviáveis e média de adultos emergidos de Callosobruchus maculatus em grãos de feijão-caupi cv BRS Guariba tratados com diferentes concentrações de óleo essencial de folhas de Lippia sidoides em teste sem chance de escolha. Concentrações de óleo

Mortalidade1 (%)

Eficiência1 (%)

Total de ovos1

Ovos inviáveis1 (%)

Adultos Emergidos1

4,0 µL

98,0 a

98 a

2,6 c

100,0 a

0,0 b

3,5 µL

90,0 ab

90 a

9,6 b c

100,0 a

0,0 b

3,0 µL

84,0 ab

83 a

11,0 b c

100,0 a

0,0 b

2,5 µL

62,0 b

61 a

20,4 b

100,0 a

0,0 b

2,0 µL

66,0 b

65 a

20,6 b

20,0 b

0,0 b

Testemunha

2,0 c

-

282,6 a

7,9 b

239,8 a

CV

25,9

13,7

24,9

24,6

27,6

Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem estatisticamente entre si pelo teste Tukeya 5% de probabilidade. Dados transformados em √x. 1

de 100% entre as concentrações de 4,0 µL/45 cm3 e 2,5 µL/45 cm3, entretanto mesmo na concentração de 2,0 µL/ 45 cm3, que apresentou inviabilidade de 20% dos ovos, não permitiu, assim como nas demais concentrações, emergência de adultos indicando possivelmente, uma ação ovicida do óleo estudado (Tabela 1). Castro (2013) avaliou a ação inseticida de óleos essenciais da planta fresca e desidratada de L. sidoides na concentração de 20 µL/L de ar e constatou que eles provocaram mortalidade de 69,17% e 73,33% e redução na postura com um total de 80,17 e 72,33 ovos, respectivamente, porém sem emergência de adultos. Estes resultados assemelham-se aos encontrados nesse trabalho, pois em qualquer uma das concentrações estudadas, embora não tenha causado 100% de mortalidade dos insetos, não permitiu emergência de C. maculatus. Para Silva et al. (2012), os compostos secundários podem agir de diferentes formas sobre os insetos tais como repelentes, inibidores de alimentação, oviposição, perturbadores do crescimento, desenvolvimento e reprodução. Apesar dos relevantes resultados encontrados neste trabalho, existem poucas pesquisas sobre a espécie L. sidoides no controle de C. maculatus. No entanto, diversas investigações têm comprovado a eficácia de espécies do gênero Lippia sobre C. maculatus e outros insetos de grãos armazenados (Pereira et al. 2008), os quais constataram que o óleo essencial de Lippia gracilis Schauer causou mortalidade de 100% de C. maculatus e inviabilizou a emergência de insetos adultos em todas as concentrações estudadas10, 20, 30 40 e 50 µL/120 cm3. Resultados semelhantes também foram encontrados em outro trabalho realizado por Pereira et al. (2009) onde avaliaram a influência do período de armazenamento do caupi tratados com óleos essenciais e fixos no controle de C. maculatus e concluíram que na concentração de 50 µL/120 cm3, após impregnação dos grãos, causou mortalidade de 100% do referido inseto não permitindo emergência dos mesmos, bem como o óleo essencial de Lippia multiflora nas Moldenke doses de 10 µL/L e 20 µL/L proporcionou mortalidade de 80% e 100%, respectivamente de C. maculatus (Ilboudo et al. 2010). Estes resultados corroboram com os encontrados por este trabalho. Mahmoudvand et al. (2011) usaram óleo essencial de Lippia citriodora Kunth na forma fumigação sobre adultos de C. maculatus e concluíram que nas concentrações de 114,24; 142,8; 171,36; 257,05 e 285,8 µL/L ar e tempo 3, 6, 9, 12 e 24h, respectivamente, provocou 85% de mortalidade de insetos em 24 h na concentração de 285,8 µL/L. Estes resultados evidenciam o espectro de ação inseticida que o gênero Lippia apresenta sobre o inseto estudado.

e-ISSN 1983-0572

Em trabalho realizado por Rivera et al (2004) com Acanthocelides obtectus Say utilizando o óleo essencial de Lippia alba Miller nas concentrações de 2 e 4 mL/200 cm3 verificaram que aos 30 e 60 dias houve mortalidade de 100% dos insetos. Observa-se que embora sejam espécies distintas do mesmo gênero, sobre C. maculatus e outros insetos de grãos armazenados, apresentaram resultados semelhantes aos encontrados neste trabalho. Portanto, a redução na emergência de adultos nos grãos tratados com óleo essencial de L. sidoides pode estar associada à possível ação inseticida desse óleo sobre a fase de ovo/ou larva de C. maculatus. Segundo Guimarães et al. (2014), o efeito do óleo essencial de L. sidoides deve-se à presença do carvacrol em sua constituição. Para Credland (1992) a oclusão da micrópila por alguns óleos pode explicar o efeito ovicida/larvicida, bem como a susceptibilidade do ovo de Callosobruchus aos óleos em relação a outros bruquídeos que não possuem essa estrutura. As substâncias responsáveis pela diferença na toxicidade sobre os insetos citados estão relacionadas com a constituição química das espécies e sua ação sobre a biologia dos mesmos. Por outro lado, cada espécie de planta tem uma variação no volume de seus constituintes químicos em função de diversos fatores ambientais como menciona (Soares & Tavares-Dias 2013). A representação gráfica da regressão aponta efeito linear crescente de mortalidade com o aumento das concentrações do óleo essencial de folhas de L. sidoides. O coeficiente angular (b) da equação mostra que, com a adição de 1,0 µL de óleo, há um aumento de 24,1% na mortalidade de C. maculatus (Figura 1). Com relação à repelência, o número médio de insetos atraídos foi menor nas concentrações de 4,0; 3,0 e 2,0 µL/45 cm3 do óleo essencial de folhas de L. sidoides. Nessas mesmas concentrações, o número total de ovos foi menor que os demais tratamentos e não permitiram a emergência de insetos. A menor concentração 1,0 µL/45 cm3, embora tenha apresentado um número significativo de ovos, não permitiu emergência de adultos, o que mostra possivelmente, uma ação ovicida/larvicida do óleo. Todas as concentrações apresentaram índice de repelência menor que 1,0, sendo classificadas como repelentes (Tabela 2). A ação repelente é muito importante no manejo de insetos de grãos armazenados com óleos essenciais, pois quanto maior a repelência, menor infestação dos grãos, menor o número de ovos e de insetos emergidos, o que foi observado nesse estudo. Castro (2013) observou resultado contrário utilizando o óleo de L. sidoides. A autora concluiu que a referida espécie, embora tenha apresentado o menor número de insetos atraídos, apresentouse como neutra a C. maculatus com uso da concentração de 20 µL/L de ar. Esta diferença nos resultados pode ter ocorrido em 115


Santos et al. (2018)

Bioatividade do óleo essencial de Lippia sidoides Cham. (alecrim-…

Figura 1. Representação gráfica e equação de regressão entre concentrações de óleo de folhas Lippia sidoides e percentual de mortalidade de Callosobruchus maculatus. Tabela 2. Número médio de Callosobruchus maculatus atraídos, índice de repelência, classificação, número total de ovos, ovos inviáveis e insetos emergidos em grãos de feijão- caupi cv BRS Guariba tratados com diferentes concentrações de óleo de folhas de Lippia sidoides em teste com chance de escolha. Concentrações de óleo

Insetos atraídos1

Índice de Repelência (±DP)

Classificação

Total de ovos1

Ovos inviáveis1

Insetos emergidos1

4,0 µL

0,8 c

0,06 ± 0,03

Repelente

0,2 c

0,2 c

0,0 b

3,0 µL

2,4 c

0,17 ± 0,07

Repelente

0,4 c

0,4 c

0,0 b

2,0 µL

2,8 c

0,20 ± 0,16

Repelente

1,4 c

1,4 bc

0,0 b

1,0 µL

11,4 b

0,58 ± 0,14

Repelente

59,6 b

10,4 b

0,0 b

Testemunha

26,6 a

1 ,00 ± 0,00

Neutra

431,0 a

48,0a

241,8 a

CV

24,2

36,3

34,2

33,0

Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem estatisticamente entre si pelo teste Tukey a 5% de probabilidade. DP= desvio padrão. Dados transformados em √x. 1

virtude da coleta de folhas em idades diferentes da planta, fato que pode interferir na quantidade dos constituintes químicos da mesma (Soares & Tavares-Dias 2013). Resultados semelhantes ao deste trabalho foi observado por Olivero-Verbel et al. (2009) que avaliaram a atividade repelente do óleo essencial de Lippia origanoides Kunth. aplicadas sobre papel filtro e verificaram que o mesmo apresentou atividade repelente significativa com 94% e 98,0%, respectivamente, sobre Tribolium castaneum (Herbst) na concentração de 0,2 µL/cm2. Analisando os parâmetros avaliados, pode-se concluir que o óleo essencial de L. sidoides é bioativo no manejo de C. maculatus com ação inseticida e repelente.

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EntomoBrasilis 11 (2): 113-117

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**********

Suggestion citation: Santos, V.S., P.H. Silva & L.E. Pádua, 2018. Bioatividade do óleo essencial de Lippia sidoides Cham. (alecrim-pimenta) sobre Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Crysomelidae). EntomoBrasilis, 11 (2): 113-117. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.737

e-ISSN 1983-0572

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doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.786 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral Ocorrência e caracterização de galhas entomógenas em um fragmento florestal em estágio de sucessão ecológica na Amazônia Adenomar Neves de Carvalho & Juliana Santos da Mota Universidade Federal do Oeste do Pará - UFOPA.

EntomoBrasilis 11 (2): 118-123 (2018) Resumo. O estudo objetivou registrar e caracterizar as galhas entomógenas em duas áreas de floresta em sucessão ecológica em Santarém-PA, de setembro de 2014 a fevereiro de 2015: Campus Tapajós e Bosque Mekdece. Foram coletadas 405 galhas distribuídas em nove morfotipos, os quais estavam associados a 21 espécies de plantas hospedeiras distribuídas em 11 famílias. As plantas hospedeiras que apresentaram maior riqueza de galhas foram Fabaceae com oito morfotipos, Myrtaceae com quatro, seguida de Anacardiaceae e Meliaceae com três e dois morfotipos respectivamente. As folhas foram o órgão vegetal mais galhado (89%) e as formas globóides as mais frequentes. Os Cecidomyiidae (Diptera) foram os principais cecidógenos e os parasitóides encontrados pertenciam às famílias Eulophidae, Encyrtidae e Trichogramatidae (Hymenoptera). Palavras-chave: Biodiversidade; Cecídea; Cecidomyiidae; Interação inseto-planta; Plantas hospedeiras.

Occurrence and characterization of entomogenous galls in a forest fragment at the stage of ecological succession in the Amazon Abstract. The study aimed to record and characterize the entomogenic galls in two forest areas in ecological succession in Santarém-PA, from September 2014 to February 2015: Campus Tapajós and Mekdece Forest. The total of 405 gallons were collected in nine morphotypes, which were associated with 21 host plant species distributed in 11 families. The host plants that presented the greatest richness of galls were Fabaceae with eight morphotypes, Myrtaceae with four, followed by Anacardiaceae and Meliaceae with three and two morphotypes, respectively. The leaves were the most scattered plant organ (89%) and the most frequent globose forms. The Cecidomyiidae (Diptera) were the main cecidogens and the parasitoids found belonged to the families Eulophidae, Encyrtidae and Trichogramatidae (Hymenoptera). Keywords: Biodiversity; Cecídea; Cecidomyiidae; Host plants; Insect-plant interaction.

s galhas são o resultado de hiperplasia e hipertrofia celular induzida em plantas por diferentes organismos, a maioria deles insetos, como Diptera, Hymenoptera e Coleoptera (Toma & Mendonça Júnior 2013), as quais servem de incubadoras para os insetos em desenvolvimento de onde obtém nutrição e proteção contra condições abióticas desfavoráveis e inimigos naturais (Price et al. 1987). Há indícios que o inseto controla o seu desenvolvimento, porém, este controle está sujeito à adequação e reatividade dos tecidos da planta hospedeira (Kurzfeld-Zexer et al. 2015), porém, o mecanismo indutor permanece desconhecido. De certa forma a indução de galhas representa uma adaptação do inseto à planta hospedeira, bem como uma adaptação da planta ao inseto (Oliveira et al. 2016). O conhecimento da riqueza de insetos galhadores e suas plantas hospedeiras é importante para o entendimento e determinação de padrões de distribuição deste grupo de herbívoros. Embora os estudos enfocando insetos galhadores aumentaram significativamente nas últimas décadas, principalmente no Brasil, a maioria dos biomas foi investigado apenas uma única

vez (Fernandes et al. 2004; Julião et al. 2005; Maia et al. 2008; Coelho et al. 2009; Santos et al. 2010; Almada & Fernandes 2011; Araújo et al. 2011). Assim, o oprincipal objetivo deste estudo é apresentar dados de morfotipos de galhas induzidas por insetos e suas respectivas plantas hospedeiras em um fragmento florestal em estágio inicial de sucessão ecológica em Bioma Amazônico no oeste paraense.

Material e Métodos O estudo foi realizado em uma área de reflorestamento e sucessão ecológica de 1,4 hectares, denominado Bosque Mekdece. A restauração florestal do bosque ocorreu com a reintrodução de espécies nativas da Amazônia e seu progresso atualmente está associado ao recrutamento do banco de sementes, assim como dos processos de dispersão zoocórica e anemocórica. A vegetação arbórea do Campus Tapajós da Universidade Federal do Oeste do Pará, em Santarém-PA (02°25’ S e 54°44’ W), com uma área de 12 hectares, também foram amostradas. Através da conceituação fisionômica-ecológica do RADAMBRASIL

Edited by:

Rodrigo Souza Santos

Adenomar Neves de Carvalho  adenomarc@yahoo.com.br  http://orcid.org/0000-0002-4354-488X

Article History: Received: 27.iv.2018 Accepted: 23.vii.2018

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Fundação Amazônia de Amparo a Estudos e Pesquisas - FAPESPA


Carvalho & Mota (2018)

Ocorrência e caracterização de galhas entomógenas em um fragmento…

(1976), a vegetação local (original), foi denominada de Floresta Tropical Aberta, caracterizada por florestas com lianas e várias espécies de palmeiras. Segundo Veloso et al. (1991) estas florestas apresentam um aspecto degradado, onde as copas não se tocam. O clima dominantemente da região é quente e úmido, característico das florestas tropicais, com temperatura média anual variando de 25 a 28 ºC. A precipitação pluvial média anual é de 1.920 mm, com maior intensidade no período de dezembro a maio, e menor intensidade nos meses de junho a novembro correspondente ao período mais seco (INMET 2017). As coletas foram realizadas mensalmente de setembro de 2014 a fevereiro de 2015, totalizando sete coletas. Em cada área foi realizada uma amostragem de uma hora por amostragem (totalizando sete horas/área amostrada = 14 h). A cada amostragem, durante caminhadas de 1 h, todas as plantas com até 5 m de altura foram vistoriadas com um binóculo quanto à presença de galhas. As plantas que apresentaram galhas foram coletadas com o auxílio de podão com cabo telescópico para identificá-las e caracterizar o inseto galhador, como sugerido por Price et al. (1998). Sempre que possível, as plantas hospedeiras foram identificadas por especialistas até o nível específico. Em laboratório, sob estereomicroscópio, as galhas foram fotografadas e em seguida dissecadas para obter as formas imaturas dos insetos galhadores, bem como descrever os principais aspectos morfológicos das mesmas, tais como: forma, cor, número de câmaras e presença de tricomas. Morfotipos de galhas foram utilizados como um indicador de espécies de galhadores porque praticamente todas as espécies de

insetos galhadores amazônicos são novas para a ciência (Almada & Fernandes 2011). Segundo Price et al. (1998), assim como Carneiro et al. (2009), a utilização de morfotipos de galhas, associado ao órgão vegetal de ocorrência, são indicadores confiáveis da espécie de insetos indutores, dada sua morfologia única e alta especificidade à planta hospedeira e ao órgão da planta atacado. Os insetos galhadores adultos foram obtidos a partir da criação, mantendo amostras de cada morfotipo de galha individualmente em frascos de plástico cobertos com tecido voil e um chumaço de algodão embebido com água no fundo. Esses frascos foram examinados diariamente para verificar a emergência dos adultos e possíveis inimigos naturais, os quais foram identificados até o nível taxonômico de ordem e família com o uso de literatura especializada (Rafael et al. 2012). Todos os insetos coletados foram preservados em etanol a 70% e estão depositados no Laboratório de Entomologia da Universidade Federal do Oeste do Pará (UFOPA).

Resultados Foram coletadas, ao todo, 405 galhas de insetos em 27 árvores distribuídas em 11 famílias no bosque Mekdece e Campus Tapajós (Tabela 1). Dentre as espécies de árvores identificadas, 10 espécies ocorreram no bosque e 17 espécies no Campus Tapajós. Ao todo foram amostradas nove morfotipos insetos indutores de galhas, sendo cinco morfotipos no bosque e nove morfotipos no Campus Tapajós, sendo que destes, quatro morfotipos ocorreram exclusivamente neste ambiente (Figuras 1 e 2). Além dos cecidomiídeos, foram obtidos vários parasitoides, todos himenópteros, os quais serão futuramente identificados ao nível de espécie.

Tabela 1. Caracterização morfológica das galhas encontradas no Bosque Mekdece e Campus Tapajós da Universidade Federal do Oeste do Pará, Santarém-PA. Legenda: Órgão (F = Folha; R = Ramo), Superfície (Amb = Ambas, Abx = Abaxial, Adx = Adaxial), Morfotipo (Disc = Discóide, Cil = Cilíndrica, Elip = Elíptica, Glb = Globoide, Esf = Esférica, Con = Cônica, Ovoide = Ovo, Bif = Bífida, Par = Parenquimática), Tricomas (N = Não, S = Sim), Câmaras (Var = Várias) e NI = Não identificada. Nº de Galhas

Órgãos

Superfície

Morfotipo

Nº de Câmaras

Cor

Tricoma

Galhador (Família)

Parasitoide (Família)

Local

Myrcia spheciosa

2

F

Amb

Esf

Var

Verde

N

Cecidomyiidae

-

Campus Tapajós

Myrcia spheciosa

1

F

Amb

Glb

1

Verde

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

Myrcia bracteata

3

F

Amb

Glb

1

Verde

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

Myrcia bracteata

1

F

Amb

Ovo

1

Vermelha

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

Myrcia bracteata

1

F

Amb

Bif

1

Verde

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

1

F

Amb

Glb

1

Verde

N

NI

-

Campus Tapajós

2

F/R

Abx

Esf

1

Vermelha

N

Phlaeothripidae

-

Campus Tapajós

Swietenia macrophyll

1

F

Adx

Ovo

1

Marrom

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

Carapa guianensis.

1

F

Adx

Elip

1

Verde

N

Cecidomyiidae

Encyrtidae

Campus Tapajós

1

F

Abx

Ovo

1

Marrom

N

Cecidomyiidae

Trichogrammatidade

Bosque Mekdece

Copaifera multijuga

1

F

Amb

Bif

Var

Marrom

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

Copaifera multijuga

1

F

Amb

Con

1

Marrom

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

Planta hospedeira Myrtaceae

Mimosaceae Inga sp. Burseraceae Protium sp. Meliaceae

Moraceae Bagassa guianensis Fabaceae

Continua...

119

e-ISSN 1983-0572


Maio - Agosto 2018 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 11 (2): 118-123

Planta hospedeira

Nº de Galhas

Órgãos

Superfície

Morfotipo

Nº de Câmaras

Cor

Tricoma

Galhador (Família)

Parasitoide (Família)

Local

Copaifera multijuga

3

F

Amb

Disc

1

Marrom

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

Bowdichia sp.

1

F

Abx

Elip

1

Verde

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

Macrolobium microcalyx

1

F

Amb

Par

1

Marrom

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Bosque Mekdece

Bauhinea sp.

1

F

Adx

Elip

1

Marrom

S

Cecidomyiidae

Eulophidae

Bosque Mekdece

Hymenaea courbaril.

1

F

Amb

Glb

1

Marrom

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

Swartzia apetala

1

F

Adx

Esf

1

Verde

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Bosque Mekdece

Swartzia apetala

2

F

Adx

Elip

1

Verde

N

Cecidomyiidae

Encyrtidae

Bosque Mekdece

1

F

Adx

Glb

1

Verde

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Bosque Mekdece

1

F

Abx

Par

1

Marrom

S

NI

-

Campus Tapajós

2

F

Amb

Par

1

Marrom

S

Cecidomyiidae

Eulophidae

Campus Tapajós

Anacardium occidentale

1

F

Adx

Cil

1

Verde

N

NI

-

Campus Tapajós

Astronium gracile

2

F/R

Abx

Par

Var

Verde

N

Cecidomyiidae

Eulophidae

Bosque Mekdece

Spondias mombin

2

F/R

Abx

Par

1

Marrom

S

NI

-

Bosque Mekdece

Tapirira guianensis

1

F

Adx

Elip

1

Verde

N

NI

-

Bosque Mekdece

1

F

Adx

Glb

Var

Marrom

N

Cecidomyiidae

Trichogrammatidae

Bosque Mekdece

Melastomatacea Miconia guianensis Piperaceae Pothomorphe umbellata Sapotaceae Pouteria guianensis Anacardiaceae

Bignoniaceae Tabebuia serratifolia

A quase totalidade das galhas foram induzidas por espécies de Diptera (77,8%), seguida por Thysanoptera (3,7%) e por galhadores não identificados (18,5%). Quanto ao órgão vegetal afetado, a maioria das galhas foram induzidas exclusivamente nas folhas (88,9%), enquanto 11,1% ocorreram tanto nas folhas quanto nos ramos. Grande parte das galhas eram glabras (85,2%) e somente 14,8% apresentaram tricomas. Quanto ao número de câmaras 85,2% tinham uma única câmara e 14,8% de duas a três. As galhas globoides foram a forma mais comum encontrada (22,2%), seguida pelas elípticas e parenquimáticas (18,5% cada), esféricas e ovoides (11,1% cada) e bífidas (7,4%) (Figuras 1 e 2). As formas cônicas, discoides e cilíndricas juntas somaram 11,1%. Em relação à cor, as galhas verdes foram as mais abundantes (48,2%), seguida pelas marrons (44,4%). Foram encontradas apenas duas galhas vermelhas (7,4%). As famílias mais representativas de plantas hospedeiras foram Fabaceae com oito morfotipos (29,6%), Myrtaceae com quatro (14,8%), Anacardiaceae com três (11,1%) e Meliaceae com dois (7,4%), totalizando mais da metade dos morfotipos encontrados (63%).

Discussão Julião (2007) encontrou 275 morfotipos de galhas em 14 fragmentos de floresta de terra firme a 70 km ao norte de Manaus-AM, totalizando 117 hectares. Almada & Fernandes (2011) reportou 309 morfotipos de galhas em áreas de reflorestamento da Mineração Rio do Norte em Porto Trombetas, distrito de Oriximiná-PA. O presente estudo identificou nove morfotipos, aparentemente pouco, quando comparado aos estudos realizados no mesmo bioma. No entanto, deve-se considerar que tais estudos foram realizados em áreas de florestas não antropizadas, além da grande diferença nas áreas amostradas e nos esforços amostrais entre as pesquisas comparadas.

e-ISSN 1983-0572

O táxon de inseto galhador predominante foi Cecidomyiidae (Diptera), assim como os registrados em diversos outros estudos (Espírito-Santo & Fernandes 2007; Toma & Mendonça Júnior 2013). Esse resultado corrobora a hipótese de que Cecidomyiidae é o grupo taxonômico mais especializado de insetos galhadores na região Neotropical (Gagné 2010). Além de Diptera, também foi constatado a ocorrência de galhas induzidas por Thysanoptera (Phlaeothripidae) em Protium sp. (Myrtaceae). É importante ressaltar que houveram muitos insetos galhadores não identificados (18,5%) oriundos de plantas com poucas galhas, que devido ao intenso ataque de parasitoides inviabilizaram a emergência dos galhadores adultos. Notamos que houve neste estudo uma forte predominância de ocorrência de galhas nas folhas, fato comum para galhas de insetos (Fernandes et al. 1988; Dreger-Jauffret & Shorthouse 1992; Maia & Fernandes 2004; Moreira et al. 2007 e Maia et al. 2008). A predominância de galhas glabras foi observada no presente estudo. Porém, segundo Toma & Mendonça Júnior (2013) esse fato segue um padrão entre insetos galhadores e tem sido amplamente relatado por outros pesquisadores (Ezcurra et al. 1987; Toma & Mendonça Júnior 2013). No presente trabalho encontramos uma grande ocorrência de galhas isoladas. Esse fato pode ser explicado pela hipótese levantada por Fernandes et al. (1988) que afirmam que as galhas isoladas seriam favorecidas porque a pressão exercida pelos parasitoides seria diminuída devido ao maior tempo de busca imposto pelo isolamento. Duas famílias de plantas hospedeiras apresentaram maior número de morfotipos de galhas encontradas neste estudo: Fabaceae e Myrtaceae. Myrtaceae figura como táxon importante em outros tipos de vegetação no Sul do Brasil (Mendonça et al. 120


Ocorrência e caracterização de galhas entomógenas em um fragmento…

Carvalho & Mota (2018)

A

B

C

D

E

F

G

H

I

J

K

L

Figura 1. Plantas hospedeiras e morfotipos de galhas encontradas no Bosque Mekdece e Campus Tapajós da Universidade Federal do Oeste do Pará, Santarém-PA. (A) Pouteria guianensis Aubl. (parenquimática); (B) Anacardium occidentale L. (cilíndrica); (C) Carapa guianensis Aubl. (elíptica); (D) Swartzia apetala Lindl. (elíptica); (E) Hymenaea courbaril L. (globoide); (F) Myrcia spheciosa (Amshoff) McVaugh (esférica); (G) Bagassa guianensis Aubl. (ovoide); (H) Astronium gracile Engl. (parenquimática); (I) Miconia guianensis (Aubl.) Cogn. (globoide); (J) Copaifera multijuga Hayne (discoide); (K) Copaifera multijuga Hayne (cônica) e (L) Copaifera multijuga Hayne (bífida).

2010), Cerrado (Gonçalves-Alvim & Fernandes 2001), Campos Rupestres (Maia & Fernandes 2004) e Restinga (Maia et al. 2008). Em bioma Amazônico, Almada & Fernandes (2011) pesquisando na Floresta Nacional do Saracá Taquera (Porto Trombetas, distrito de Oriximiná-PA), concluiu que a família Fabaceae foi a principal hospedeira, resultado idêntico ao encontrado no presente estudo. Este é o primeiro estudo de galhas e seu indutores em área de sucessão florestal na Amazônia e corrobora a hipótese de que Cecidomyiidae é o principal indutor de galhas na região Neotropical. Os dados amostrados também indicam uma possível preferência por plantas hospedeiras da família Fabaceae em bioma amazônico. Em geral, as características das galhas encontradas neste estudo acompanham um padrão já relatado para o neotrópico, provavelmente refletindo uma correlação espacial em uma escala biogeográfica maior. Segundo Price (1991) insetos galhadores geralmente estão associados a ambientes onde predominam vegetações escleromórficas. Esse tipo de vegetação é caracterizado por possuir baixas probabilidades de abcisão de folhas, folhas perenes e com altas concentrações de fenóis (Fernandes & Price 1991). Outros 121

estudos também verificaram que galhas de insetos têm baixas probabilidades de sobreviver em habitats úmidos comparado a habitats xéricos, que restringem a ocupação de organismos por suas condições de umidade e temperatura (Julião 2007). Nestes habitats, insetos galhadores podem apresentar maiores taxas de parasitismo, bem como de predação (Fernandes et al. 2005). De certa forma, a maior riqueza de insetos galhadores encontrados no Campus Tapajós corrobora tal hipótese, por possuir uma vegetação mais aberta, portanto menos úmida, representam nichos relativamente livres de patógenos e de inimigos naturais, como parasitoides e herbívoros que se alimentam de galhas devido à sua alta concentração de nutrientes. Mais estudos sobre insetos indutores de galhas em áreas de sucessão ecológica na Amazônia devem ser realizados, a fim de fornecer uma visão mais clara de sua biodiversidade.

Agradecimentos Os autores agradecem ao Instituto de Biodiversidade e Florestas pelo apoio à pesquisa e à UFOPA pela concessão da bolsa de iniciação científica ao segundo autor. e-ISSN 1983-0572


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W

X

Figura 2. Plantas hospedeiras e morfotipos de galhas encontradas no Bosque Mekdece e Campus Tapajós da Universidade Federal do Oeste do Pará, Santarém-PA. (M) Inga sp. (globoide); (N) Myrcia bracteata (Rich.) DC. (globoide); (O) Bowdichia sp. Kunth (elíptica); (P) Tapirira guianensis Aubl. (elíptica); (Q) Protium sp. Burm.f. (esférica); (R) Protium sp. Burm.f. (Cônica); (S) Pothomorphe umbellata (L.) Miq. (Parenquimática); (T) Macrolobium microcalyx Ducke (parenquimática); (U) Tabebuia serratifolia (Vahl) G. Nicholson (globoide); (V) Bauhinea sp. L. (elíptica); (W) Spondias mombin L. (parenquimática) e (X) Myrcia spheciosa (Amshoff) McVaugh (globoide).

Referências Almada, E.D. & G.W. Fernandes, 2011. Insetos indutores de galhas em florestas de terra firme e em reflorestamentos com espécies nativas na Amazônia Oriental, Pará, Brasil. Boletim do Museu Paraense Emilio Goeldi, 6: 163-196. Araújo, W.S., B.B. Santos & V.L. Gomes-Klein, 2011. Insect galls from Serra dos Pireneus, GO, Brazil. Biota Neotropica, 11: 357-365. DOI: https://doi.org/10.1590/s167606032011000200034. Carneiro, M.A.A, C.S.A. Branco, C.E.D. Braga, E.D. Almada, M.B.M. Costa, E.G. Fernandes & V.C. Maia, 2009. Are gall midge species (Diptera: Cecidomyiidae) host plant specialists? Revista Brasileira de Entomologia, 53: 365-378. DOI: https://doi.org/10.1590/s0085-56262009000300010. Coelho, M.S., E.D. Almada, G.W. Fernandes, M.A.A. Carneiro, R.M. Santos, A.V. Quintino & A. Sanchez-Azofeifa, 2009. Gall inducing arthropods from a seasonally dry tropical Forest in Serra do Cipó, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, 53: 404-414. DOI: https://doi.org/10.1590/s008556262009000300015. Dreger-Jauffret, F. & J.D. Shorthouse, 1992. Diversity of gallinducing insects and their galls, p. 8-33. In: Shorthouse, J.D. e-ISSN 1983-0572

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Carvalho & Mota (2018)

Ocorrência e caracterização de galhas entomógenas em um fragmento…

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********** Suggestion citation: Carvalho, A.N. & J.S. Mota, 2018. Ocorrência e caracterização de galhas entomógenas em um fragmento florestal em estágio de sucessão ecológica na Amazônia. EntomoBrasilis, 11 (2): 118-123. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.786

123

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.759 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Taxonomy and Systematics/Taxonomia e Sistemática Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva Biológica do Gurupi, Maranhão, Brasil Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:7398B49E-DAEB-46CD-8FE6-83E1804D2CC4 Surama Pereira¹, Walisson Mickael Alves Rezende² & Joseleide Teixeira Câmara³ 1. Programa de Pós Graduação em Biodiversidade e Saúde (PPGBAS), Centro do Estudos Superiores da Universidade Estadual do Maranhão (CESC/ UEMA). 2. Ciências Biológicas Licenciatura, Centro do Estudos Superiores da Universidade Estadual do Maranhão (CESC/UEMA). 3. Universidade Estadual do Maranhão - Centro de Estudos Superiores de Caxias (CESC) - Departamento de Química e Biologia.

EntomoBrasilis 11 (2): 124-138 (2018) Resumo. As borboletas constituem um dos grupos mais utilizados em estudos de monitoramento e mensuração do equilíbrio ambiental, uma vez que são sensíveis a qualquer tipo de alteração ambiental. O objetivo do presente estudo é divulgar a primeira lista de espécies de borboletas da REBIO do Gurupi e estimar a representatividade dessas espécies na comunidade. Foram realizadas coletas bimestrais, durante sete dias consecutivos, entre jan/2010 e jul/2011. Os espécimes foram obtidos com uso de rede entomológica e armadilhas do tipo Van Someren-Rydon. Na análise dos dados foram calculados a frequência das espécies, índices de diversidade, estimativas de riqueza e obteve-se a curva de acúmulo de espécies. Foram obtidos 413 espécimes de 91 espécies, 64 gêneros, 14 subfamílias e seis famílias. A espécie mais frequente foi Morpho menelaus (Linnaeus, 1758). Os índices de diversidades obtidos, quando comparados a outros estudos, são expressivos; a estimativa de espécies e a curva de acúmulo mostram que a comunidade amostrada está subestimada. Com esse trabalho, o Maranhão alcançou 358 espécies de borboletas registradas. Os dados ressaltam a importância da REBIO e das demais Unidades de Conservação para a manutenção da riqueza de borboletas da região. Palavras-chave: Amazônia Maranhense; Borboleta; Conservação; Diversidade; Monitoramento Ambiental.

Butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea and Hesperioidea) from the Gurupi Biological Reserve, Maranhão State, Brazil Abstract. Butterflies are one of the groups most used in monitoring and measuring environmental balance studies, as they are sensitive to any type of environmental change. The objective of the present study is to disclose the first list of butterfly species of REBIO Gurupi and to estimate the representativeness of these species in the community. Were performed collected quarterly during seven consecutive days, between Jan/2010 and Jul/ 2011. The specimens were obtained using an entomological network and traps of the Van Someren-Rydon type. In the analysis of the data were calculated the frequency of species, diversity indexes, wealth estimates and the curve of species accumulation was obtained. The most frequent species was Morpho menelaus (Linnaeus, 1758). The diversity indexes obtained, when compared to other studies, are expressive; The species estimates and the accumulation curve show that the sampled community is underestimated. With this work, Maranhão reached 358 species of registered butterflies. The data emphasizes the importance of REBIO and other conservation units for the maintenance of the butterflies’ wealth of the region. Keywords: Amazonia Maranhense; Butterfly; Conservation; Diversity; Wildlife inventory.

tualmente a diversidade biológica vem sendo destruída em ritmo acelerado e a causa principal da redução das populações é a destruição de seu habitat natural. A crescente ameaça às poucas áreas naturais que ainda restam, a necessidade de identificação de grupos indicadores para o monitoramento ambiental como os insetos têm sido cada vez mais urgentes (Brown Jr & Freitas 2000). Dentre os domínios brasileiros, a Amazônia e a Mata Atlântica são destaques por serem florestas tropicais que possuem altíssima diversidade biológica e ao mesmo tempo, estão entre os ecossistemas mais ameaçados do mundo. Significativas ações antrópicas vêm sendo impostas a estes: implantação de grandes áreas urbanas, exploração madeireira, desmatamento,

queimadas, fragmentação e a mineração, além da invasão de espécies exóticas, tráfico de animais silvestres e as mudanças climáticas (Brown-Jr 1996). Os insetos são indispensáveis para uso em estudos de avaliação de impacto ambiental e de efeitos de fragmentação florestal, pois além de ser o grupo de animais mais diverso do planeta, com elevadas densidades populacionais, apresentam grande diversidade, em termos de espécies e de habitats, grande variedade de habilidades para dispersão e seleção de hospedeiros, de respostas à qualidade e quantidade de recursos disponíveis, além de sua dinâmica populacional ser altamente influenciada pela heterogeneidade dentro de um mesmo habitat. Também são importantes pelo seu papel no funcionamento dos

Edited by:

William Costa Rodrigues

Joseleide Teixeira Câmara  jtcamara75@gmail.com  http://orcid.org/0000-0002-0736-1306

Article History: Received: 06.i.2018 Accepted: 19.iv.2018

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  CNPq/MCTI-Amazônia Oriental


Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva…

Pereira et al. (2018)

ecossistemas naturais atuando como predadores, parasitos, fitófagos, saprófagos, polinizadores, entre outros (Souza & Brown 1994).

para a região. O objetivo principal do presente estudo é divulgar a primeira lista de espécies de borboletas da REBIO do Gurupi e estimar a representatividade dessas espécies na comunidade.

Dentre os insetos, as borboletas constituem um dos grupos mais utilizados em estudos de monitoramento e mensuração do equilíbrio ambiental (Brown Jr 1997). Esses insetos reúnem um conjunto de características que permitem seu uso para tal finalidade: são abundantes e diversos na maioria dos ecossistemas, são facilmente coletados com armadilhas iscadas com frutos fermentados, possuem taxonomia relativamente bem conhecida e são considerados excelentes bioindicadores, respondendo rapidamente as alterações que ocorrem nos ecossistemas naturais.

MATERIAL E MÉTODOS

As borboletas se mostram melhores indicadoras para fragmentação da paisagem (Uehara-Prado et al. 2007). Também estão no “ranking” de espécies guarda-chuva ou espécies bandeira, ou seja, a preservação das populações de borboletas de um determinado ecossistema implica na preservação de outros grupos de organismos desse mesmo ecossistema. A Reserva Biológica (REBIO) do Gurupi constitui o maior fragmento remanescente de Floresta Amazônica no Maranhão, é a única unidade de conservação dessa natureza nesse Estado e faz parte de uma região que atualmente vem sendo bastante degradada pela ação antrópica, principalmente por desmatamentos para o cultivo de plantações, além da retirada de madeira ilegal (Oliveira 2011). Dentro das ações conservacionistas, estudos de diversidade e levantamento faunístico têm sido considerados de caráter prioritário para essa UC. Uma vez que estes são fundamentais para a avaliação e o monitoramento da perda em biodiversidade, principalmente das borboletas que são organismos frágeis, bem como para o desenvolvimento de diferentes tipos de pesquisas e estratégias de conservação desses insetos e de seu habitat. Este estudo é de fundamental importância para avaliar a diversidade e possibilitar futuros estudos de monitoramento

A Reserva Biológica (REBIO) do Gurupi está localizada na Amazônia Oriental, ao noroeste do Estado do Maranhão, entre as bacias do Rio Gurupi e Pindaré, é a única unidade de conservação (UC) dessa categoria no Estado (SNUC 2005). A mesma apresenta grande importância para a conservação ambiental dessa floresta, localiza-se no Centro de Endemismo Belém e integra a lista de áreas prioritárias para a conservação (Almeida & Vieira 2010). A REBIO foi criada pelo decreto nº 95.614 de 12 de janeiro de 1988, possui uma área com aproximadamente de 271 mil ha, abrangendo os municípios de Bom Jardim, Centro Novo do Maranhão e São João do Caru (Moura et al. 2011) (Figura 1). Foram realizadas coletas bimestrais, durante sete dias consecutivos, entre jan/2010 e jul/2011, para as campanhas foram utilizados dois pontos alternados: um ponto ao Norte (3°11’37” S; 46°44’39” W) e outro ponto ao Sul (4°05’22” S; 46°50’30” W) da Reserva. Os espécimes foram obtidos com uso de rede entomológica, em trilhas e estradas entorno dos acampamentos e, com armadilhas do tipo Van Someren-Rydon, iscadas com uma mistura de frutas fermentadas. O processo de identificação, o posicionamento sistemático adotado e a distribuição das espécies dentro dos gêneros e tribos seguem Lamas (2004). Todo material foi preparado a seco, montado em alfinetes entomológicos e encontra-se depositado na Coleção Zoológica do Maranhão (CZMA), localizada na Universidade Estadual do Maranhão (UEMA), campus Caxias. As espécies da REBIO do Gurupi compõem a lista de borboletas registradas para o Estado do Maranhão, que é apresentada em anexo em conjunto com os dados de Bates (1867), Garcia et al.

Figura 1. Mapa da REBIO do Gurupi, com pontos de coletas.

125

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(1990), Garcia & Bergmann (1994), Ramos (2000) e Martins et al. (2017). Na análise dos dados, calculou-se a frequência das espécies segundo Silveira-Neto et al. (1976), foram obtidos os índices de diversidade de Simpson (S’) e de Shannon-Wiener (H’), as estimativas de riqueza de espécies empregando os procedimentos “Bootstrap”, “Chao1”, “Chao2”, “Jackknife1”, “Jackknife2” com utilização dos pacotes BiodiversityR e vegan do software de livre

EntomoBrasilis 11 (2): 124-138

acesso, sistema estatístico R (R Core Team 2016). Também foi construída a curva de acúmulo de espécies utilizando o software citado anteriormente.

RESULTADOS E DISCUSSÃO Foram obtidos 413 espécimes de 91 espécies, distribuídos dentro de 64 gêneros, 14 subfamílias e seis famílias (Tabela 1).

Tabela 1. Listas de espécies de borboletas (Hesperioidea e Papilionoidea) registradas para REBIO do Gurupi, no Maranhão, no período de janeiro de 2010 a julho de 2011. N= número de espécimes, FR.= Frequência relativa, R. E. = Rede Entomológica, Arm. Armadilha Van Someren-Rydon. Família /Subfamília/Espécies Nymphalidae Biblidinae Catonephele acontius (Linnaeus, 1771) Catonephele numilia (Cramer 1775) Diaethria clymena (Cramer, 1775) Hamadryas feronia Linnaeus, 1758 Marpesia orsilochus (Fabricius, 1776) Nessaea batesii (C. Felder & R. Felder, 1860) Nessaea obrinus (Linnaeus, 1758) Nica flavilla Godart, 1824 Temenis laothoe Cramer, 1777 Brassolinae Bia actorion actorion (Linnaeus, 1763) Caligo idomeneus (Linnaeus, 1758) Caligo illioneus (Cramer 1775) Opsiphanes invirae (Hübner, [1808]) Opsiphanis quiteria (Stoll, 1780) Charaxinae Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1814]) Fountainea halice chrysophana (H. Bates, 1866) Fountainea ryphea (Cramer, 1775) Hipna clytemnestra Cramer, 1777 Memphis glauce glauce (Felder & Felder, 1862) Memphis leonida (Stoll, 1782) Memphis oenomais (Boisduval, 1870) Prepona laertes (Hübner, [1811]) Mesoprepona pheridamas (Cramer, 1777) Zaretis isidora (Cramer, 1779) Heliconiinae Eueides lybia (Fabricius, 1775) Heliconius erato (Linnaeus, 1758) Heliconius numata (Cramer, 1780) Heliconius sara (Fabricius, 1793) Heliconius sp. Heliconius wallacei flavescens Weymer, 1891 Philaethria dido dido (Linnaeus, 1763) Ithomiinae Ceratinia sp. Episcada sp. Hypothyris euclea (Godart, 1819) Hypothyris sp. Mechanitis lysimnia (Fabricius, 1793) Mechanitis polymnia (Linnaeus, 1758) Methona sp. Napeogenes sp. Oleria sp. Scada sp. Morphinae Morpho helenor Cramer, 1776 Morpho menelaus (Linnaeus, 1758) Morpho deidamia Hübner, 1819 Nymphalinae Colobura dirce (Linnaeus, 1758) Historis acheronta (Fabricius, 1775)

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Método de coleta R.E. Arm.

N.

FR.

1 1 2 5 3 1 4 2 10

0,2 0,2 0,5 1,2 0,7 0,2 1,0 0,5 2,4

1 2 2 1 1

0,2 0,5 0,5 0,2 0,2

x x x x x

11 4 6 14 7 10 1 4 2 2

2,7 1,0 1,5 3,4 1,7 2,4 0,2 1,0 0,5 0,5

x x x x x x x x x x

6 10 1 6 1 3 1

1,5 2,4 0,2 1,5 0,2 0,7 0,2

x x x x x x x

1 12 19 8 1 1 4 1 7 1

0,2 2,9 4,6 1,9 0,2 0,2 1,0 0,2 1,7 0,2

x x x x x x x x x x

11 41 1

2,7 9,9 0,2

x x

2 4

0,5 1,0

x x

x x x x x x x x x

x

x x x

x Continua...

126


Pereira et al. (2018)

Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva… Tabela 1. Continuação... Família /Subfamília/Espécies Historis odius (Fabricus, 1775) Junonia evarete (Cramer, 1779) Satyrinae Caeruleuptychia coelestis Butler, 1867 Chloreuptychia herseis (Godart, [1824]) Cissia myncea (Cramer, 1780) Cissia penelope (Fabricius, 1775) Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) Magneuptychia alcinoe (C. & R. Felder, 1867) Pareuptychia ocirrhoe (Fabricius, 1776) Paryphthimoides undulata (Butler, 1867) Taygetis cleopatra Felder & Felder, 1867 Taygetis echo (Cramer, 1775) Taygetis thamyra (Cramer, 1779) Taygetis virgilia (Cramer, 1776) Hesperiidae Pyrginae Aguna asander (Hewitson, 1867) Aguna sp. Augiades crinisus (Cramer, 1780) Chrysoplectrum perniciosus (Herrich-Schäffer, 1869) Nascus phocus (Cramer, 1777) Nascus sp. Phocides sp. Urbanus proteus (Linnaeus, 1758) Urbanus simplicius (Stoll, 1790) Lycaenidae Polymmatinae Arawacus sp. Evenus sp. Papilionidae Papilioninae Heraclides thoas (Linnaeus, 1771) Mimoides sp. Parides sp. Protesilaus sp. Pieridae Coliadinae Anteos menippe (Hübner, [1818]) Aphrissa statira (Cramer, 1777) Eurema agave (Cramer, 1775) Eurema albula (Cramer, 1775) Eurema elathea (Cramer, 1777) Phoebis argante (Fabricius, 1775) Pierinae Glutophrissa drusilla (Cramer, 1777) Ascia monuste (Linnaeus, 1764) Riodinidae Riodininae Amarynthis meneria (Cramer, 1776 Apodemia sp. Calydna sp. Charis sp. Setabis sp. Stalachtis sp. Theope pieridoides C. Felder & R. Felder, 1865 Theope sp. Total

A família Nymphalidae foi representada com maior riqueza e abundância, com 60 espécies (66%) e 350 espécimes (85%). A expressiva riqueza encontrada para Nymphalidae deve-se ao fato desta família possuir o maior número de espécies entre os lepidópteros diurnos e constitui o grupo mais diverso entre as borboletas da Região Neotropical, além disso, possui uma 127

Método de coleta R.E. Arm. x x x

N.

FR.

2 2

0,5 0,5

1 2 7 9 6 1 34 5 4 11 11 16

0,2 0,5 1,7 2,2 1,5 0,2 8,2 1,2 1,0 2,7 2,7 3,9

2 1 2 1 1 2 1 1 1

0,5 0,2 0,5 0,2 0,2 0,5 0,2 0,2 0,2

x x x x x x x x x

17 1

4,1 0,2

x x

2 1 3 1

0,5 0,2 0,7 0,2

x x x x

2 2 1 5 1 1

0,5 0,5 0,2 1,2 0,2 0,2

x x x x x x

2 1

0,5 0,2

x x

1 2 1 1 1 3 1 1 413

0,2 0,5 0,2 0,2 0,2 0,7 0,2 0,2 100

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x x

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x

ampla distribuição geográfica. As comunidades de ninfalídeos neotropicais vivem em ambientes formados por um mosaico de paisagens constituído por diferentes tipos de sistemas antrópicos, interligados com habitats primitivos de vários tamanhos, formas e estado de perturbação e, estão distribuídas de forma não uniforme (Lamas 2004). e-ISSN 1983-0572


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Dentre os ninfalídeos, Satyrinae foi mais representativa em termos de riqueza e abundância (12 espécies e 107 indivíduos), seguida por Charaxinae (10 sp. e 61 ind.). Modelo de representatividade semelhante foi verificado em um fragmento de floresta ombrófila mista, no Rio Grande do Sul (Pedrotti et al. 2011); na comunidade de borboletas do Horto Botânico Irmão Teodoro Luís, também do Rio Grande do Sul (Silva et al. 2013). Na maioria dos estudos que relacionam borboletas frugívoras, Satyrinae constitui o grupo mais rico e abundante, por exemplo, são assim as comunidades do Parque Metropolitano de Pituaçu, Salvador-BA (Vasconcelos et al. 2009); em uma Área de Proteção Especial (APE) Manancial Cercadinho no sul do município de Belo Horizonte (Silva et al. 2012); e em uma Área de Proteção Especial Manancial Mutuca Nova Lima, Minas Gerais (Silva et al. 2015). Satyrinae possui uma ampla diversidade, biologia e distribuição, compõe um terço de todas as espécies de Nymphalidae, suas principais plantas hospedeiras são monocotiledôneas (Peña & Wahlberg 2008). No entanto, as diferentes metodologias e esforços amostrais utilizadas nestes estudos dificultam comparações diretas. Morpho menelaus (Linnaeus, 1758) obteve maior abundância entre as espécies (9,9%). Essa espécie é sensível ao desmatamento e fragmentação florestal, os adultos necessitam de significativos espaços florestados (Martins et al. 2014). Ou seja, a alta frequência dessa espécie pode estar associada à boa disponibilidade de recurso alimentar que favorece o estabelecimento e desenvolvimento dos espécimes na área de estudo, além disso, segundo Brown & Freitas (2000) é uma espécie considerada indicadora de áreas importantes para a conservação e está relacionada a fatores ambientais como topografia e vegetação complexas. Os índices de diversidade de Shannon-Wiener (H’) e Simpson (S’) encontrados para a amostra total foram 3,90 e 0,97, respectivamente. Camargo (1999), em estudo sobre a composição e a diversidade de lepidópteros noturnos em cinco áreas de Cerrado (nos estados do Maranhão, Bahia e Minas Gerais), listou 1.064 espécies de 33 famílias e obteve H’=3,48 e S’=0,79. Na comunidade de borboletas da Floresta Estacional Decidual,

EntomoBrasilis 11 (2): 124-138

no município de Santa Maria no estado do Rio Grande do Sul, foram coletadas 89 espécies e o H’=3,6 (Sackis & Morais 2008). Para a comunidade de borboletas na Reserva Biológica do Lami, no município de Viamão, Rio Grande do Sul, área bastante ameaçada pela ocupação humana, obteve-se H’=3,06 (Marchiori et al. 2007). As estimativas de riqueza para a amostra de borboletas da REBIO do Gurupi variaram de 111 espécies (Bootstrap) a 183 (Chao 2) (Tabela 2). Portanto, o número de espécies listadas nesse estudo (91 espécies) representa entre 50% e 82% da real riqueza estimada para a área de estudo. Tabela 2. Estimadores de riqueza obtidos para borboletas (Hesperioidea e Papilionoidea) da REBIO do Gurupi, no Maranhão, obtidas no período de janeiro de 2010 a julho de 2011. Variáveis Amostras Espécies

N/médias 9 91

ACE

140

Bootstrap

111

Chao1

126

Chao2

183

Jackknife1

139

Jackknife2

171

As estimativas obtidas corroboram com a curva de acumulação de espécies construída (Figura 2), que não apresenta uma tendência assíntota, indicando que possivelmente com a continuidade de coletas, muitas espécies devem ser adicionadas ao número amostrado. Para Giovenardi et al. (2008), os resultados também indicam insuficiência amostral para alcançar um nível estável. No entanto, a estabilização destas curvas em ambientes tropicais

Figura 2. Curva de acúmulo de espécie de borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) da REBIO do Gurupi, capturadas no período de janeiro de 2010 a julho de 2011.

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Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva…

com altíssima diversidade, trata-se de um fato particularmente difícil (Santos 2003). Outro fato que constitui uma problemática na mensuração da real riqueza da área de estudo é a continuidade de coletas sistemáticas na área de estudo. A equipe que realizou as campanhas, só entrava na área com apoio e escolta da Polícia Militar, dadas as circunstâncias de perigo por conta das disputas violentas entre madeireiros, grileiros e outros exploradores dos recursos naturais da UC. Com base nos dados obtidos em estudos anteriores realizados no Estado do Maranhão (Bates 1867; Garcia et al. 1990; Garcia & Bergmann 1994; Ramos 2000; Martins et al. 2017), o presente estudo acrescenta 50 novos registros, totalizando 358 espécies de borboletas para o Estado do Maranhão, incluindo borboletas frugívoras e nectarívoras (Tabela 3 - Anexo). Vale ressaltar que o Maranhão constitui um território amplo e possui um mosaico de ecossistemas, fato que sugere o potencial de altíssima riqueza de borboletas para esta região. A composição da comunidade de borboletas da REBIO do Gurupi possui características que sugerem uma área com recursos naturais em boas condições para manutenção das populações de borboletas. No entanto, sabe-se que a intensa ação antrópica na área de estudo poderá alterar estas condições rapidamente. Apesar das análises mostrarem que a lista de espécies apresentada está longe de representar a real riqueza total de borboletas da REBIO do Gurupi, o presente estudo constitui valiosa contribuição científica do ponto de vista da conservação da biodiversidade dessa área, pois se trata do primeiro registro do grupo para esta UC, possibilitando assim o monitoramento da comunidade e mensuração de impactos ambientais nessa comunidade. O crescente aumento da fronteira agrícola no Estado do Maranhão, além dos históricos problemas de desmatamento da região amazônica e mais recentemente do Cerrado (outro domínio importante no território maranhense), são problemas que ameaçam diariamente a biodiversidade da área. Por tanto, esforços devem ser empreendidos para a continuidade e ampliação dos pontos de coletas em todo o território maranhense, especialmente em áreas de transição entre a Amazônia e o Cerrado, locais que possuem alta heterogeneidade e fragilidade de ambiente.

Agradecimentos Os autores agradecem ao Dr. Olaf Hermann Hendrik Mielke e à Dra. Mirna Martins Casagrande (UFPR), pela sua contribuição na identificação dos espécimes; ao Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio) e CNPq/MCTI-Amazônia Oriental (Processo 558287/2009-3) pelo financiamento da pesquisa e coleta; ao ICMBio, pela autorização da pesquisa na REBIO Gurupi; e aos colegas Jocifran Alves Silva, Rosilda Rodrigues Carvalho e Dr. Francisco Limeira de Oliveira, por suas colaborações durante as coletas.

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**********

Anexo Tabela 3. Lista de espécies de borboletas (Hesperioidea e Papilionoidea) registradas para o Maranhão. Presente estudo

Aguna asander asander (Hewitson, 1867)

x

x

Aguna metophis (Latreille, [1824])

x

Bates (1867)

Garcia et al.(1990)

Garcia & Bergmann (1994)

Martins et al. (2017)

Espécies

Ramos (2000)

HESPERIIDAE Eudaminae

Aguna sp.

x

Astraptes fulgerator fulgerator (Walch, 1775)

x

Autochton neis (Geyer, 1832)

x

Chioides catillus catillus (Cramer, 1779)

x

Epargyreus clavicornis clavicornis (Herrich-Schäffer, 1869)

x

Euriphellus euribates (Stoll, 1782)

x

Hyalothyrus leucomelas (Geyer, 1832)

x

Phocides pigmalion hewitsonius (Mabille, 1883)

x

Typhedanus crameri McHenry, 1960

x

Udranomia orcinus (C. Felder & R. Felder, 1867)

x

Urbanus chalco (Hübner, 1823)

x

Urbanus dorantes dorantes (Stoll, 1790)

x

Urbanus procne (Plötz, 1881)

x

Urbanus proteus (Linnaeus, 1758)

x

Urbanus simplicius (Stoll, 1790) Urbanus sp. 1 Urbanus sp. 2

x x x

Hesperiinae Aides aegita (Hewitson, 1866)

x

Aides duma argyrina Cowan, 1970

x

Aides duma duma Evans, 1955

x

Augiades crinisus (Cramer, 1780)

x

Calpodes ethlius (Stoll, 1782)

x

Continua...

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Pereira et al. (2018)

Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva… Tabela 3. Continuação... Espécies

Bates (1867)

Garcia et al.(1990)

Garcia & Bergmann (1994)

Ramos (2000)

Martins et al. (2017)

Carystoides basoches (Latreille, [1824])

x

Carystoides maroma (Möschler, 1877)

x

Carystus phorcus phorcus (Cramer, 1777)

x

Cobalus calvina (Hewitson, 1866)

x

Cymaenes tripunctus theogenis (Capronnier, 1874)

x

Cynea irma (Möschler, 1879)

x

Cynea robba robba Evans, 1955

x

Enosis uza uza (Hewitson, 1877)

x

Hesperia heliopetes Hewitson

x

x

Hesperia orcas Cramer

x

x

Mnasicles hicetaon Godman, 1901

x

Morys valerius (Möschler, 1879)

x

Nyctelius nyctelius nyctelius (Latreille, [1824])

x

Panoquina fusina fusina (Hewitson, 1868)

x

Panoquina ocola ocola (Edwards, 1863)

x

Phanes aletes (Geyer, 1832)

x

Polites vibex (Geyer, 1832)

x

Pompeius pompeius (Latreille, [1824])

Presente estudo

x

Pyrrhopyge sp.

x

Pyrrhopygopsis socrates (Ménétriés, 1855)

x

Saliana saladin Evans, 1955

x

Synale hylaspes (Stoll, 1781)

x

Pyrginae Augiades crinisus (Cramer, 1780)

x

Chrysoplectrum perniciosus (Herrich-Schäffer, 1869)

x

Elbella sp.

x

Grais stigmaticus stigmaticus (Mabille, 1883)

x

Heliopetes arsalte (Linnaeus, 1758)

x

Heliopetes omrina (Butler, 1870)

x

Jemadia fallax fida Evans, 1951

x

Mysoria barcastus antila Evans, 1951

x

Nascus phocus (Cramer, 1777)

x

Nascus sp.

x

Olina stalachtoides

x

Phocides sp.

x

Pyrgus orcus (Stoll, 1780)

x

Pyrgus veturius Plötz, 1884

x

Pyrrhopyge phidias (Linnaeus, 1758)

x

Pyrrhopyge sp. Hübner, [1819]

x

Timochares trifasciata (Hewitson, 1868)

x

Timochreon satyrus (C. Felder & R. Felder, 1867)

x

Urbanus proteus (Linnaeus, 1758) Urbanus simplicius (Stoll, 1790) 

x x

x

Viola violella (Mabille, 1898)

x

Zopyrion evenor evenor Godman,1901

x

NYMPHALIDAE Biblidinae Biblis hyperia (Cramer, 1779)

x

Callicore astarte (Cramer, 1799)

x

Callicore astarte astarte (Cramer, 1779)

x

x

Continua...

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Tabela 3. Continuação... Espécies

Bates (1867)

Garcia et al.(1990)

Garcia & Bergmann (1994)

Ramos (2000)

Callicore maimuna (Hewison, 1858)

x

Callicore pygas thamiras (Ménétriés, 1857)

x

Catagramma pyracmon peristera Hewitson, 1853 Catagramma sp.

x x

Diaethria clymena (Cramer, 1755)

x

Ectima iona E. Doubleday, [1848]

x x x

x

Ectima thecla lirina Felder & Felder, 1867

x

Eunica maja (Fabricius, 1775)

x

Eunica tatila (Herrich-Schäfer, 1885)

x x

Hamadryas chloe (Stoll, 1787) x

Hamadryas februa ferentina(Godart, [1824]) Hamadryas feronia (Linnaeus, 1758)

x

x

Catonephele acontius (Linnaeus 1771)

Hamadryas februa (Hübner, [1823])

Presente estudo

x

Catonephele numia (Cramer, 1775)

Hamadryas amphinome (Linnaeus, 1767)

Martins et al. (2017)

x

x

x

x

x

x

x

x

x x

Hamadryas feronia farinulenta (Fruhstorfer, 1916)

x

x

x

Hamadryas iphthime (Bates, 1864)

x

Hamadryas laodamia (Cramer, 1777)

x

Hamadryas velutina (Bates, 1865)

x

Marpesia orsilochus (Fabricius, 1776)

x

X

Myscelia hypatia Strecker, 1900

x

Nessaea batesii (C. Felder & R. Felder, 1860)

x

Nessaea obrinus (Linnaeus, 1758)

x

x

Nica flavilla (Godart, [Godart, 1824])

x

Pyrrhogyra neaerea (Linnaeus, 1758)

x

Pyrrhogyra otolais H. Bates, 1864

x

Temenis laothoe (Cramer, 1777)

x

Vila azeca stalachtoides (H. Bates, 1867)

x

x

x

Brassolinae Amphidecta pignerator (A. Butler, 1867)

x

x

Bia actorian (Linnaeus, 1767)

x

x

Brassolis sophorae (Linnaeus, 1758)

x

x

Caligo illioneus (Cramer, 1775)

x

x

x

x

Caligo teucer (Linnaeus, 1758)

x

Caligopsis seleucida (Hewitson, 1877)

x

Catoblepia berecynthia (Cramer, 1777)

x

x x

x

Dynamine aff. arene

x

x

Dynamine agacles (Dalman, 1823)

x

x

Dynamine arene (Hübner, 1823)

x

x

Dynamine myrson myrson (Doubleday, 1849)

x

x

Dynamine paulina (Bates, 1865)

x

x

Dynamine postverta postverta (Cramer, 1779)

x

x

Dynamine sp. 1

x

Dynamine sp. 2

x

Eryphanis polixena (Meerb, 1775)

x

x

Narope cyllabarus Westwood, 1851

x

x

Narope panniculus Stichel, 1904 Opsiphanes invirae (Hübner, [1808]) Opsiphanes quiteria Stoll, 1780

x

x

x

x

x

x

x

Continua...

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Pereira et al. (2018)

Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva… Tabela 3. Continuação... Espécies

Bates (1867)

Garcia et al.(1990)

Garcia & Bergmann (1994)

Ramos (2000)

Martins et al. (2017)

Opsiphanes sp. 1

Presente estudo x

Opsiphanes sp. 2

x

Charaxinae Anaea sp.

x

Archaeoprepona demophon (Linnaeus, 1758)

x

x

Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1814])

x

x

Archaeoprepona meander (Cramer, 1775)

x

Fountainea halice chrysophana (H. Bates, 1866)

x

x

Fountainea ryphea (Cramer, 1775)

x

x

Hypna clytemnestra (Cramer, 1777)

x

x

x

Memphis acidalia (Hübner, [1819])

x

Memphis aenomais (Boisduval, 1870)

x

Memphis arachne arachne Cramer, 1777

x

x

Memphis glauce glauce (Felder & Felder, 1862)

x

Memphis leonida (Stoll, 1782)

x

Memphis morvus morvus (Fabricius, 1775)

x

Memphis philumena corita (Fruhstorfer, 1916)

x

Mesoprepona pheridamas (Cramer, 1777)

x

Prepona laertes (Hübner, [1811])

x

Prepona laertes octavia Fruhstorfer, 1905

x

x

Prepona omphale (Hübner, 1819)

x

Prepona pheridamas (Cramer, 1777)

x

Prepona pseudomphale Le Moult, 1932

x

Siderone galanthis (Cramer, 1755) Zaretis isidora (Cramer, 1779)

x

x

x x

x

Zaretis itys (Cramer, 1777)

x

x

Cyrestinae Marpesia chiron (Fabricius, 1775)

x

Marpesia petreus (Cramer, 1776)

x

Danainae Danaus eresimus (Cramer, 1777)

x

Danaus gilippus (Cramer, 1775)

x

Danaus vanillae vanillae (Linnaeus, 1758)

x

x

Danaus sp.

x

Lycorea halia (Hübner, 1816)

x

Methona sp.

x

Heliconiinae Agraulis vanillae (Linnaeus, 1758)

x

Dione vanillae vanillae (Linnaeus, 1758)

x

Dione sp.

x

Dryadula phaetusa (Linnaeus, 1758)

x

Dryas iulia (Fabricius, 1775)

x x

Dryas sp.

x

Eueides lybia (Fabricius, 1775)

x

Euptoieta hegesia (Cramer, 1779)

x

Euptoieta sp.

x

Heliconius antiochus (Linnaeus, 1767)

x

Heliconius doris (Linnaeus 1771)

x

Heliconius erato phyllis (Fabricius, 1775)

x

Heliconius melpomene (Linnaeus, 1758)

x

x

x

Continua...

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Tabela 3. Continuação... Espécies

Bates (1867)

Garcia et al.(1990)

Garcia & Bergmann (1994)

Ramos (2000)

Martins et al. (2017)

Heliconius melpomene melpomene (Linnaeus, 1758)

x

Heliconius melpomene nanna Stichel, 1899

x

Heliconius novatus Bates, 1862

Presente estudo

x

Heliconius numata (Cramer, 1780)

x

x

Heliconius paraplesius H. Bates, 1867

x

Heliconius ricini (Linnaeus, 1758)

x

Heliconius sara sara (Fabricius, 1793)

x

Heliconius sp. 1

x

x

Heliconius sp. 2

x

Heliconius sp. 3

x

Heliconius wallacei flavescens Weymer, 1891

x

Leptalis orise Bates, 1867

x

Leptalis Theonoe Bates, 1867

x

Neruda mentis Moreira & Mielke, 2010

x

Philaethria dido (Linnaeus, 1763)

x

Philaethria sp.

x

x

Ithomiinae Ceratinia sp.

x

Episcada sp.

x

Hypothyris euclea (Godart, 1819)

x

Hypothyris sp.

x

Mechanitis lysimnia (Fabricius, 1793)

x

Mechanitis polymnia (Linnaeus, 1758)

x

Methona sp.

x

Napeogenes sp.

x

Oleria sp.

x

Scada sp.

x

Limenitidinae

x

Adelpha cytherea cytherea (Linnaeus, 1758)

x

Adelpha iphiclus iphiclus (Linnaeus, 1758)

x

Adelpha sp. 1

x

Adelpha sp. 2

x

Morphinae Morpho achilles (Linnaeus, 1758)

x

Morpho deidamia  Hübner, 1819 Morpho helenor (Cramer, 1776)

x x

x

x

x

x

Morpho menelaus terrestris (Butler, 1866)

x

x

Morpho rhetenor Butler, 1866

x

Nymphalinae Anartia amathea (Linnaeus, 1758)

x

Anartia jatrophae (Linnaeus, 1763)

x

Colobura dirce (Linnaeus, 1758) Colobura sp.

x

x

x

x

Historis acheronta (Fabricius, 1775)

x

x

x

Historis odius (Fabricius, 1775)

x

x

x

x

x

Junonia evarete (Cramer, 1779) Junonia sp.

x

Junonia sp.1

x

Phyciodes hermas (Hewitson, 1864)

x

Phyciodes sp.

x

x

Continua...

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Pereira et al. (2018)

Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva… Tabela 3. Continuação... Espécies

Bates (1867)

Garcia et al.(1990)

Garcia & Bergmann (1994)

Ramos (2000)

Martins et al. (2017)

x

x

Siproeta stelenes (Linnaeus, 1758) Tigridia acesta (Linnaeus, 1758)

Presente estudo

x

Satyrinae Caeruleuptychia brixius (Godart, [1824])

x

Cepheuptychia cephus (Fabricius, 1755)

x

Cepheuptychia coelestes (Butler, 1860)

x

Chloreuptychia arnaca (Fabricius, 1777)

x

Chloreuptychia chloris (Cramer, 1782)

x

Chloreuptychia herseis (Godart, 1824])

x

Caeruleuptychia penicillata (Godman, 1905)

x

Caeruleuptychia sp.

x

Cissia “bege”

x

x

x

Cissia myncea (Cramer, 1780)

x

Cissia palladia (Butler, 1867)

x

Cissia occypede (Fabricius, 1777)

x

Cissia penelope (Fabricius, 1775)

x

Cissia terrestris (Butler, 1866)

x

Erichthodes erichtho (Butler, 1866)

x

Erichthodes numeria (Felder, 1865)

x

Harjesia blanda (Möschler, 1876)

x

Harjesia sp.

x

Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775)

x

Hermeuptychia sp.

x

x

x

x

x

Magneuptychia alcinoe (C. & R. Felder, 1867)

x

Magneuptychia libye (Linnaeus, 1767)

x

Magneuptychia ocypete (Fabricius, 1776)

x

Magneuptychia pallema (Schaus, 1902) Magneuptychia sp..

x x

Pareuptychia metaleuca (Boisduval, 1870)

x

Pareuptychia ocirrhoe (Fabricius, 1776)

x

Paryphthimoides phronius (Godart, [1824])

x

x

Paryphthimoides undulata (Butler, 1867)

x

Pharneuptychia innocentia (C. Felder & R. Felder, 1867)

x

Pharneuptychia phares (Godart, [1824])

x

Pharneuptychia pharnaces (Weymer, 1911)

x

Pierella hyalinus (Gmelin, [1790])

x

Pierella lamia (Sulzer, 1776)

x

Posttaygetis penelea (Cramer, 1777)

x

Pseudodebis valentina (Cramer, 1779)

x

Selenophanes cassiope (Cramer, 1775)

x

Taeygetis sosis Hopffer, 1874

x

Taygetina kerea (A. Butler, 1869)

x

Taygetis celia (Cramer, 1782)

x

Taygetis cleopatra C. Felder & R. Felder, 1867

x

x

Taygetis echo (Cramer, 1775)

x

x

Taygetis laches Fabricius, 1793

x

Taygetis larua C. Felder & R. Felder, 1867

x

Taygetis leuctra A. Butler, 1870

x

Taygetis mermeria (Cramer, 1776)

x

Taygetis virgilia (Cramer, 1776)

x

x

Continua...

135

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EntomoBrasilis 11 (2): 124-138

Tabela 3. Continuação... Espécies

Bates (1867)

Garcia et al.(1990)

Garcia & Bergmann (1994)

Ramos (2000)

Martins et al. (2017)

Presente estudo

Taygetis thamyra (Cramer, 1779)

x

Taygetis virgilia (Cramer, 1776)

x

x

Yphthimoides affinis (Butler, 1867)

x

Yphthimoides renata (Stoll, 1780)

x

Yphthimoides sp.

x

Yphthimoides disaffecta (Butler & Druce, 1874)

x

LYCAENIDAE Polyommatinae Coliadinae Anteos menippe (Hübner, [1818]) Anteos sp. 1

x x

Anteos sp. 2 Aphrissa statira statira (Cramer, 1777)

x x

x

x

x

Eurema albula (Cramer, 1775) Eurema deva (Doubleday & Hewitson, 1850)

x

Eurema elathea (Cramer, 1777) Eurema sp.

x

x x

Phoebis argante argante (Fabricius, 1775)

x

Phoebis philea philea (Linnaeus, 1763)

x

Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777)

x

Phoebis sennae sennae (Linnaeus, 1758)

x

Phoebis sp.

x

Pyrisitia nise (Cramer, 1775)

x

x

Polyommatinae Arawacus sp.

x

Evenus sp.

x

Hemiargus hanno hanno (Stoll, 1790) Hemiargus sp. Leptotes cassius (Cramer, 1775)

x x x

Theclinae Arawacus aetolus (Sulzer, 1776)

x

Calycopis demonassa (Hewitson, 1868)

x

Chlorostrymon telea (Hewitson, 1868)

x

Evenus satyroides (Hewitson,1865)

x

Iaspis castitas (H. H. Druce, 1907)

x

Ministrymon megacles (Stoll, 1780)

x

Ministrymon zilda (Hewitson, 1873)

x

Nicolaea socia (Hewitson, 1868)

x

Panthiades phaleros (Linnaeus, 1767)

x

Pseudolycaena marsyas (Linnaeus, 1758)

x

Rekoa palegon (Cramer, 1780)

x

Strymon mulucha (Hewitson, 1867)

x

Tmolus echion (Linnaeus, 1767)

x

Pieridae Coliadinae Anteos menippe (Hübner, [1818])

x

Aphrissa statira (Cramer, 1777)

x

Eurema agave (Cramer, 1775)

x

Eurema albula (Cramer, 1775)

x

Eurema elathea (Cramer, 1777)

x

Continua...

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Pereira et al. (2018)

Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva… Tabela 3. Continuação... Espécies

Bates (1867)

Garcia et al.(1990)

Garcia & Bergmann (1994)

Ramos (2000)

Martins et al. (2017)

Phoebis argante (Fabricius, 1775)

Presente estudo x

Pierinae Ascia monuste (Linnaeus, 1764)

x

Ascia monuste orseis (Godart, 1818)

x

x

x

Glutophrissa drusilla (Cramer, 1777)

x

Itaballia demophile (Linnaeus, 1763)

x

RIODINIDAE Riodininae Amarynthis meneria (Cramer, 1776 Apodemia sp. Aricoris campestris (Bates, 1868)

x

Aricoris propitia (Stichel, 1910)

x

Baeotis euprepes (Bates, 1868)

x

Calospila lucianus (Fabricius, 1793)

x

Calospila sp.

x

Calydna sp. Charis sp. Detritivora zama (Bates, 1868)

x

Emesis diogenia Prittwitz, 1865

x

Esthemopsis sericina (Bates, 1867)

x

x

Eurybia elvina Stichel,1910

x

Eurybia patrona Weymer, 1875

x

Helicopis cupido (Linnaeus, 1758)

x

Isapis agyrtus (Cramer, 1777)

x

Juditha odites odites (Cramer, 1775)

x

Lemonias zygia Hübner, 1807

x

Melanis smithiae (Westwood, 1851)

x

Mesene phareus (Cramer, 1777)

x

Mesosemia sp.

x

Mesosemia steli Hewitson 1858

x

Napaea actoris Bates, 1862

x

Napaea beltiana beltiana (Bates, 1867)

x

x

Napaea eucharila (Bates, 1867)

x

x

Napaea heteroea Bates, 1867

x

Napaea melampia (Bates, 1867)

x

Napaea phryxe (C. & R. Felder, 1865)

x

Nymphidium chione (Bates, 1867)

x

Nymphidium sp. Nymphidium sylvarum Bates, 1862

x x

Phaenochitonia cingulus (Stoll, 1790)

x

Setabis sp.

x

Stalachtis phlegia (Cramer, 1779) Stalachtis sp. 1 Stalachtis sp. 2

x x x

Stalachtis sp. 3

x

Synargis agle (Hewitson, [1853])

x

Synargis axenus axenus (Hewitson, 1876)

x

Synargis calyce (C. Felder & R. Felder, 1862)

x

Synargis galena (Bates, 1868)

x

Synargis gela (Hewitson, [1853])

x

Continua...

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EntomoBrasilis 11 (2): 124-138

Tabela 3. Continuação... Espécies Theope foliorum Bates, 1868

Bates (1867)

Garcia et al.(1990)

Garcia & Bergmann (1994)

Ramos (2000)

Martins et al. (2017)

Presente estudo

x

Theope pieridoides C. Felder & R. Felder, 1865

x

Theope sp.

x

Thisbe irenea (Stoll, 1780)

x

Thisbe molela (Hewitson, 1865)

x

Suggestion citation: Pereira, S., W.M.A. Rezende & J.T. Câmara, 2018. Borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva Biológica do Gurupi, Maranhão, Brasil. EntomoBrasilis, 11 (2): 124-138. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.759

e-ISSN 1983-0572

138


doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.681 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica Registro de plantas hospedeiras de Gargaphia lunulata (Mayr) (Hemiptera: Tingidae) em área rural no estado do Tocantins Cleidiane de Andrade Ferreira¹, Luci Boa Nova Coelho² & Rodrigo Souza Santos³ 1. Agência de Defesa Agropecuária do Estado do Tocantins (Adapec). 2. Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro. 3. Embrapa Acre.

EntomoBrasilis 11 (2): 139-141 (2018)

Resumo. A partir de coletas realizadas em área rural no município de Paraíso do Tocantins, TO, foram obtidos exemplares do percevejo-de-renda Gargaphia lunulata (Mayr). Os insetos estavam ocasionando danos em cultivos comerciais de feijão (Phaseolus vulgaris L.) (Fabales: Fabaceae), quiabo [Abelmoschus esculentus (L.) Moench] (Malvales: Malvaceae), maracujá (Passiflora edulis Sims) (Malpighiales: Passifloraceae) e também em plantas daninhas conhecidas como flor-do-guarujá (Turnera ulmifolia L.) (Malpighiales: Turneraceae) e fedegoso [Senna alata (L.) Roxb.] (Fabales: Fabaceae). A ocorrência de G. lunulata em feijão, quiabo, flor-do-guarujá e fedegoso é registrada pela primeira vez no Estado, sendo os percevejos-de-renda encontrados com maior densidade populacional em flor-do-guarujá, maracujá e feijão. Palavras-chave: Heteroptera; importância econômica; Neotropical; percevejo-de-renda; pragas agrícolas.

Record of host plants of Gargaphia lunulata (Mayr) (Hemiptera: Tingidae) in rural area in the state of Tocantins, Brazil Abstract. From the samples made in rural areas in the municipality of Paraíso do Tocantins, Tocantins state, Brazil, specimens of the lace bug Gargaphia lunulata (Mayr) were obtained. The insects were causing damage to commercial of bean (Fabales: Fabaceae), okra [Abelmoschus esculentus (L.) Moench] (Malvales: Malvaceae), passion fruit (Passiflora edulis Sims) (Malpighiales: Passifloraceae) (Turnera ulmifolia L.) (Malpighiales:Turneraceae) and fedegoso [Senna alata (L.) Roxb.] (Fabales: Fabaceae). The occurrence of G. lunulata in cowpea, okra, “guarujá flower” and “fedegoso” is recorded for the first time in the state, with the lace bugs found with higher population density in “guarujá” flower, passion fruit and bean. Keywords: Agricultural pests; economic importance; Heteroptera; Neotropical; lace bug.

família Tingidae, formada por insetos com tamanho variando entre 2 e 8 mm, popularmente conhecidos como “percevejos-de-renda”, apresenta distribuição mundial com cerca de 300 gêneros e 2.500 espécies, sendo que na Região Neotropical são conhecidos aproximadamente 70 gêneros e 600 espécies, em sua maioria pertencente à subfamília Tingitinae (Guidoti et al. 2015). Insetos adultos e ninfas alimentam-se por sucção de seiva e são encontrados juntamente com seus ovos, formando colônias na face inferior das folhas. Devido à atividade alimentar e ao ciclo de vida ser completado na mesma planta hospedeira, provocam perda de área fotossintética e necrose nas folhas, reduzindo a produtividade das plantas (Guidoti et al. 2014; Coelho & Da-Silva 2015). O gênero Gargaphia (Tinginae) agrupa cerca de 70 espécies, sendo a maioria de distribuição Neotropical, do México à Argentina, estando as espécies associadas a plantas de ordens vegetais distintas, tais como Malpighiales, Magnoliales, Fabales,

Solanales e Ranunculales. Algumas espécies desse gênero são consideradas pragas potenciais de culturas economicamente importantes (Drake & Ruhoff 1965; Guidoti et al. 2014). Em julho de 2015, foi verificada uma elevada infestação de percevejos-de-renda na superfície inferior de folhas, em cultivos comerciais de feijão (Phaseolus vulgaris L.) (Figura 1), maracujá (Passiflora edulis Sims), quiabo [Abelmoschus esculentus (L.) Moench] e também em plantas daninhas conhecidas como flor-do-guarujá (Turnera ulmifolia L.) e fedegoso [Senna alata (L.) Roxb.], esses localizados em área rural (10º10’55,5” S; 48º52’65,6” O), no município de Paraíso do Tocantins, TO. Nas plantas infestadas pelos insetos, as folhas atacadas apresentavam manchas cloróticas e dejetos pretos distribuídos na face inferior, ao longo de toda área foliar, principalmente na flor-do-guarujá, sendo essa a hospedeira com maior incidência dos insetos. Exemplares de Gargaphia lunulata (Mayr) (Hemiptera: Tingidae) adultos foram coletados diretamente nas plantas

Edited by:

William Costa Rodrigues

Cleidiane de Andrade Ferreira  cleidiane.agro@gmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 22.x.2017 Accepted: 11.xi.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Without funding declared


Ferreira et al. (2018)

Registro de plantas hospedeiras de Gargaphia lunulata (Mayr)…

infestadas, preservados em álcool etílico (70%) e identificados com auxílio de chaves dicotômicas específicas, sob microscópio estereoscópio. A espécie G. lunulata está registrada para Argentina, Colômbia, Paraguai, Uruguai e Brasil, sendo que nesse último com ocorrência nos estados do Acre, Paraná, Pará, Ceará, Bahia, Minas Gerais e Rio de Janeiro (Drake 1935; Gallo et al. 2002; Ajmat et al. 2003; Coelho & Da-Silva 2015; Santos et al. 2017). No estado do Rio de Janeiro, tal espécie teve seu registro com ocorrência também em maracujá (P. edulis) (Coelho & Da-Silva 2015) e, segundo Gallo et al. (2002), a espécie é qualificada como sendo a maior praga de Passiflora no estado do Ceará. Esta espécie também já foi registrada em outras espécies de plantas como Ruta graveolens L., Abelmoschus esculens Moench, Chorisia speciosa St-Hill., Gossypium arboreum L., Hibiscus esculentus L., Urena lobata L. (Malvales: Malvaceae), Chorisia speciosa St-Hil. (Malvales: Bombacaceae), Canavalia ensiformis L. (DC.), Cassia fistula L., Cassia imperialis Hort., Dolichos lablad L., Glycine max (L.) Merrill, Meibomia adscendens (Sw.) Kuntze, Phaseolus lunatus L., Phaseolus vulgaris L., Crotalaria spectabillis Roth (Fabales: Fabaceae), Zornia diphylla (L.) Pers. (Fabaceae: Dalbergieae), Cnidoscolus sp., Euphorbia heterophylla L., Manihot utilissima Pohl., Ricinus communis L. (Euphorbiales: Euphorbiaceae), Stigmaphyllon sp. (Malpighiales: Malpighiaceae), Pyrus communis L., Rosa sp. (Rosales: Rosaceae), Psidium guajava L. (Myrtales: Myrtaceae) e quatro espécies de Passiflora: Passiflora mcaerulea L., Passiflora violacea Vell., Passiflora alata Curtis e P. edulis (Malpighiales: Passifloraceae) (Ajmat et al. 2003; Coelho & DaSilva 2015; Santos et al. 2017). Segundo Coelho & Da-Silva (2015), o adulto recém-emergido de G. lunulata possui o corpo completamente branco-leitoso e locomove-se imediatamente. Os danos registrados em maracujá foram folhas com marcas cloróticas no tecido, salpicadas de pequenas massas escuras, representando as dejeções secretadas pelos insetos.

A planta onde foi encontrada a maior densidade populacional de G. Lunulata foi a flor-do-guarujá, que é uma espécie herbácea perene, atingindo de 30 a 50 cm de altura, de florescimento vistoso e flores branco-amareladas ou amarelas, formadas no decorrer do ano todo, que se abrem no período da manhã. São plantas muito comuns em regiões quentes e bastante tolerantes a solos pobres em nutrientes e matéria orgânica (Cultivando 2017), característicos do Cerrado. A Figura 2 mostra os danos ocasionados por G. lunulata em flor-do-guarujá e em feijão. Segundo dados da CONAB (2017), a cultura do feijão, apesar de apresentar uma área estável, possui 22 mil ha de área plantada e produção de 23 mil ton. para a safra 2016/2017 no estado do Tocantins. Para a cultura da soja, os dados demonstram que a área e a produção estão em grande expansão, apresentando uma área de 956 mil hectares, com uma produção 2.799 mil toneladas para safra 2016/2017 no Estado. Tendo em vista o registro de G. lunulata em soja e feijão, esse último no estado do Tocantins, o inseto representa uma ameaça para tais culturas, podendo se tornar praga de importância econômica para estas culturas no Estado. Contribuem para esse cenário a ampla distribuição de T. ulmifolia em áreas rurais tocantinenses e a severidade dos danos provocados nessa planta. Segundo dados do AGROFIT (2018), não existem produtos cadastrados para o controle de G. lunulata nas respectivas culturas em que houve ocorrência de sérios danos, principalmente em maracujá, porém há indicação de controle químico realizado com inseticidas de curto poder residual. O trabalho registra a primeira ocorrência de G. lunulata ocasionando danos em cultivos de feijão, maracujá, quiabo e em plantas daninhas conhecidas popularmente como flordo-guarujá e fedegoso, no estado do Tocantins. Assim, realçase a necessidade de acompanhamento e estudos que possam sugerir métodos de manejo e controle desses insetos em plantas hospedeiras, evitando surtos populacionais em áreas produtoras de feijão e soja no Estado.

Figura 1. Gargaphia lunulata na superfìcie inferior de folha de feijão (Phaseolus vulgaris L.) no estado do Tocantins.

140

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EntomoBrasilis 11 (2): 139-141

A

C

B

D

Figura 2. Danos ocasionados por Gargaphia lunulata em planta daninha (flor-do-guarujá) (A) e (B), em feijão (C) e forma jovem do inseto (D).

Referências AGROFIT, 2018. Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários do Ministério da agricultura, pecuária e abastecimento (MAPA). Disponível em: <http://agrofit.agricultura.gov.br/agrofit_ cons/principal_agrofit_cons>. [Acesso em: 08.viii.2018]. Ajmat, M.V., S.G. Bado, M.A. Coviella & M.J. Pannunzio, 2003. Aspectos morfológicos, biológicos y daño de Gargaphia lunulata (Mayr) 1865 (Heteroptera: Tingidae) sobre Passiflora caerulea L. (Passifloraceae). Boletin de Sanidad Vegetal - Plagas, 29: 339-346. Coelho, L.B.N. & E.R. Da-Silva, 2015. Registro de dano de Gargaphia lunulata (Insecta: Hemiptera: Tingidae) em Passiflora edulis (Malpighiales: Passifloraceae) e Arachis repens (Fabales: Fabaceae) em uma área urbana do Rio de Janeiro. Agrarian Academy, 2: 91-100. DOI: https://doi.org/10.18677/agrarian_academy_009. CONAB, 2017. 4º Levantamento de safras 2016/2017-Grãos. Disponível em: <http://www.conab.gov.br/OlalaCMS/ uploads/arquivos/17_01_11_11_30_39_boletim_graos_ janeiro_2017.pdf>. [Acesso em: 08.viii.2018]. CULTIVANDO, 2017. Flor-do-guarujá (Turnera ulmifolia). Disponível em: <https://www.cultivando.com.br/flor-doguaruja-turnera-ulmifolia/> [Acesso em: 08.viii.2018]. Drake, C.J. & F.A. Ruhoff, 1965. Lace bugs of the world: a catalog (Hemiptera: Tingidae). Bulletin of the United States National

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doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.725 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica Primeiro Registro de Aricoris campestris (H. Bates) (Lepidoptera: Riodinidae) em Palma Forrageira Nopalea cochenillifera (L.) Salm-Dyck (Cactaceae) no Brasil Mileny dos Santos de Souza¹, José Thyago Aires Souza¹, Guilherme Ferreira Costa Lima², Márcio Raimundo de Medeiros², Robério de Oliveira¹ & Jacinto de Luna Batista¹

1. Programa de Pós-Graduação em Agronomia, Centro de Ciências Agrárias, Universidade Federal da Paraíba, CCA/UFPB. 2. Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte, EMPARN.

EntomoBrasilis 11 (2): 142-143 (2018) Resumo. A palma Nopalea cochenillifera (L.) foi introduzida no Brasil para produção do corante carmim, porém logo se descobriu seu potencial como forrageira. Até então, os relatos eram de que essa planta tinha como principais insetos-praga um grupo de cochonilhas. Este trabalho relata pela primeira vez a presença de Aricoris campestris (H. Bates) infestando essa cultura. Palavras-chave: Cactáceas; forrageiras; insetos-praga; lepidópteros; palma doce.

First Record of Aricoris campestris (H. Bates) (Lepidoptera: Riodinidae) in Cacti Nopalea cochenillifera (L.) Salm-Dyck (Cactaceae) in Brazil Abstract. The Nopalea cochenillifera (L.) cacti was introduced in Brazil to produce the carmine dye, but soon its potential as forage was discovered. Until then reports were that this plant had as main insects-pest a group of mealybugs. This work reports for the first time the presence of Aricoris campestris (H. Bates) infesting this culture. Keywords: Cacti; forage; lepidopteran; pest; sweet cacti.

palma-forrageira, Nopalea cochenillifera (L.) SalmDyck, é uma cactácea de origem mexicana, adaptada e amplamente cultivada no Semiárido nordestino (Nobel 2001; Oliveira et al. 2011). De significativo valor nutricional, é usada para alimentar o rebanho de bovinos e caprinos nos períodos de estiagem, por tratar-se também de uma fonte de água para os animais (Silva & Sampaio 2015). As cactáceas forrageiras cultivadas no Nordeste brasileiro têm sido atacadas por um lepidóptero que, com pouco tempo de instalado no plantio, multiplica-se rapidamente, podendo atingir o nível de praga. No presente trabalho, lagartas de lepidópteros foram coletadas diretamente nas raquetes de N. cochenillifera, em março de 2014, nos municípios de São Vicente do Seridó, PB (6º56’2” S, 36°24’7” W) e Zabelé, PB (8°4’33” S, 37°5’52” W), e em outubro de 2016 em Cruzeta, RN (6°24’43” S, 36°47’24” W) (Figura 1). As lagartas foram coletadas com o auxílio de uma pinça, acondicionadas em recipientes plásticos transparentes, com pequenos furos na parte superior, e transportadas até o Laboratório de Entomologia do Departamento de Fitotecnia e Ciências Ambientais do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal da Paraíba, CCA/UFPB, município de

Areia, PB. Em laboratório, as lagartas foram alimentadas com brotos de N. cochenillifera e mantidas em câmara climatizada, em temperatura de 27 ± 1°C e umidade de 70 ± 10%. Ao atingirem a fase pupal, foram transferidas para uma gaiola confeccionada em arame galvanizado e coberta com tecido voil, enquanto aguardou-se a emergência dos adultos. A identificação foi realizada com o auxílio de um microscópio estereoscópico, a partir da observação de espécimes adultos, com o uso da chave de classificação especifica para lepidópteros de Costa Lima (1950), alcançando a família Riodinidae, confirmando a espécie Aricoris campestris (H. Bates) (Lepidoptera: Riodinidae), com uso de literatura especializada (Butterflies of America Foundation 2009). Observou-se junto às pupas de A. campestris a emergência de parasitoides da família Chalcididae, sendo esse identificado em nível de família, por meio da chave para classificação de himenópteros de Costa Lima (1962), em 30 pupas do hospedeiro observou-se a emergência de oito parasitoides. As lagartas de A. campestris se alimentam principalmente das brotações da palma, raspando-as em seus primeiros estádios,

Edited by:

Rodrigo Souza Santos

Mileny dos Santos de Souza  mileny.lopes67@gmail.com  http://orcid.org/0000-0003-0721-6800

Article History: Received: 06.vii.2017 Accepted: 30.x.2010

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Funding agencies:  Without funding declared


Souza et al. (2018)

Primeiro Registro de Aricoris campestris (H. Bates) (Lepidoptera:…

Figura 1. Raquete da palma-forrageira Nopalea cochenillifera infestada por lagartas de Aricoris campestris coletadas no município de Cruzeta, RN. (Foto: Souza, M.S).

causando posterior necrose da área, e quando essas alcançam um tamanho maior, perfuram as raquetes. O dano pode ser elevado, provocando a perda total da raquete. A espécie A. campestris já foi relatada anteriormente em pesquisas na Região Nordeste, em Tecoma stans (L.) Kunth (Bignoniaceae), sendo constatado o estágio adulto nas estruturas florais em busca de pólen e néctar, no entanto, sem causar danos às plantas (Dias 2015). Esse lepidóptero tem importantes interações simbióticas com formigas do gênero Solenopsis (Hymenoptera: Formicidae) (Kaminski & Carvalho-Filho 2012).

REFERÊNCIAS Butterflies of America Foundation, 2009. Família Riodinidae Grote, 1895 (1827). Disponível em: http://www. butterfliesofamerica.com/L/Riodinidae.htm. [Acesso em: 31.vi.2017]. Costa Lima, A.M. da, 1950. Insetos do Brasil. Lepidópteros, 2ª parte, p.1-100. In: Insetos do Brasil: Lepidópteros. Rio de Janeiro: Escola Nacional de Agronomia (Série Didática, 8). 420 p. Costa Lima, A.M. da, 1962. Insetos do Brasil. Hymenópteros, 2ª parte, p.173-194. In: Insetos do Brasil: Himenópteros. Rio de Janeiro: Escola Nacional de Agronomia (Série Didática, 14). 393 p.

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Suggestion citation: Souza, M.S., J.T.A. Souza, G.F.C. Lima, M.R. Medeiros, R. Oliveira & J.L. Batista, 2018. Primeiro Registro de Aricoris campestris (H. Bates) (Lepidoptera: Riodinidae) em Palma Forrageira Nopalea cochenillifera (L.) Salm-Dyck (Cactaceae) no Brasil. EntomoBrasilis, 11 (2): 142-143. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.725

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doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.738 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica Floral association of adult Cyclocephala tucumana Brethes and Cyclocephala melanocephala (Fabricius) with passion flowers (Passiflora edulis Sims) Bruno Mateus Ribeiro Dias & Sérgio Roberto Rodrigues Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul.

EntomoBrasilis 11 (2): 144-146 (2018) Abstract. Adults of Cyclocephala tucumana Brethes and Cyclocephala melanocephala (Fabricius) were sampled in yellow passionflower flowers, being the first record of C. tucumana associated with flowers of this plant. Keywords: Cyclocephalini; Dynastinae; Food resource; Passifloraceae; Scarabaeidae.

Associação floral de adultos de Cyclocephala tucumana Brethes e Cyclocephala melanocephala (Fabricius) com flores de maracujá (Passiflora edulis Sims) Resumo. Adultos de Cyclocephala tucumana Brethes e Cyclocephala melanocephala (Fabricius) foram amostrados em flores de maracujá amarelo, sendo o primeiro registro de C. tucumana associada com flores dessa planta. Palavras-chave: Cyclocephalini; Dynastinae; Recurso alimentar; Passifloraceae; Scarabaeidae.

n the family Scarabaeidae and subfamily Dynastinae is the genus Cyclocephala, which has several species (Ratcliffe & Cave 2002). Some adult Cyclocephala beetles are found feeding on pollen and nectar of flowers, which may have an important pollinating function. In Brazil, there is great diversity of Cyclocephala with, according to Morón (2004), 83 species distributed in several regions. Usually adults of this genus appear associated with flowers of several plant species (Moore & Jameson 2013), and in Brazil some of these floral associations can be observed (Maia et al. 2013; Costa et al. 2017).

ulei Engl. & K. Krause (Araceae) flowers are pollinated exclusively by Cyclocephala celata and C. cearae Höhne beetles. Oliveira & Ávila (2011) reported adult C. forsteri Endrödi were observed feeding on inflorescences of Acrocomia aculeata (Jacq.) Lodd. ex Mart. (Arecaceae). For Opuntia monacantha (Willd.) Haw. (Cactaceae), Lenzi & Orth (2011) described floral visitations of Cyclocephala sp feeding on stamens and mating within the flowers. Munin et al. (2008) verified that adult C. paraguayensis Arrow use flowers of Bauhinia curvula Benth. (Leguminosae) as a source of food and also as a mating place.

According to Prance & Arias (1975), adult Cyclocephala hardyi Endrödi beetles were observed within Victoria amazonica (Poepp.) J.C. Sowerby (Nymphaeaceae) flowers, where they can be found feeding and pollenizing. Cavalcante et al. (2009) reported that floral visitors for araticum (Annona crassiflora Mart.) (Annonaceae) are Cyclocephala atricapilla Mannerheim, Cyclocephala latericia Hohne and Cyclocephala octopunctata Burmeister, considered important pollinators. As stated by Costa et al. (2017), adult C. atricapilla, C. latericia, C. octopunctata and C. ohausiana Hoehne were observed carrying out the pollination of Annona coriaceae Mart. (Annonaceae) flowers.

Despite the diversity of Cyclocephala observed in Brazil, there is little information on floral associations of adults with cultivated or native plants. In view of that, in a technical visit on 8-10 February 2017, adult Cyclocephala beetles were observed in several flowers in a yellow passion fruit (Passiflora edulis Sims) commercial crop (Figures 1 and 2), with 1 hectare of cultivated area, located in the municipality of Chapadão do Sul, state of Mato Grosso do Sul, Brazil.

Maia & Schlindwein (2006) described adult C. celata Dechambre feeding and mating within flowers of Caladium bicolor (Aiton) Vent. (Araceae), a species considered an important pollinating agent for this plant. According to Maia et al. (2013), Taccarum

The collected adult beetle specimens were taken to the entomology laboratory of the Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul (UEMS) in the municipality of Cassilândia, state of Mato Grosso do Sul, Brazil, and were compared to the adults preserved in the entomological collection. The analysis identified species of Cyclocephala tucumana Bretes and Cyclocephala melanocephala (Fabricius) (Figure 3). The specimens kept in

Edited by:

Marliton Rocha Barreto

Sérgio Roberto Rodrigues  sergio@uems.br  No ORCID record

Article History: Received: 31.viii.2017 Accepted: 31.iii.2018

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Funding agencies:  FUNDECT; CNPq; UEMS.


Dias & Rodrigues (2018)

Floral association of adult Cyclocephala tucumana Brethes and…

the university entomological collection had been previously identified by Dr. Miguel Angel Morón (Institute of Ecology, Xalapa, Veracruz, Mexico) and Dr. Fernando Zaguri Vaz-deMello (Universidade Federal de Mato Grosso, Cuiabá, MT, Brazil). Adults were found both in withered flowers (n = 20) and in open flowers (n = 15). Since passion flowers produce nectar and pollen, adult C. tucumana and C. melanocephala beetles are attracted to feeding on its flowers. Four to ten adult C. tucumana beetles were found within each passion flower. Withered flowers seemed to provide a better protected environment for adults, where the beetles were observed in larger amounts (six to 10 adults per flower); while in smaller amounts in open flowers (four to five adults per flower). For this particular species, this is the first record of adults feeding on passion flowers. Considering that males and females were found in a same flower, probably the adults of this species also mate in the flowers. Although adult C. tucumana beetles are found within the flowers, and since they just feed on pollen and nectar, it is very unlikely that any damage would be caused to the flowers. Adults of C. melanocephala were also found in amounts of two to four adults per flower (n = 8). In some flowers from where adult C. melanocephala beetles were collected, it was observed that

they remained in the floral nectaries, in the anthers, feeding on pollen, and between sepals and fimbriae, or between petals and fimbriae. In the petals and sepals where the adults were found, it was verified that basal portions of the stems had been consumed (Figures 3 and 4), indicating that adult C. melanocephala beetles feed on these parts of the flowers. However, the eating habit observed for adults would not cause the flowers to fall, but rather damage them. Several passion flowers had a withered appearance and many of them fell, indicating that adult C. tucumana and C. melanocephala were damaging the flowers, leading to flower drop and reduced fruiting. However, P. edulis fruiting depends on cross-pollination, thus a decrease in fruiting may be explained by the lack of pollinators (Freitas & Oliveira Junior 2003). Despite the above observations, there are reports in the literature describing adult C. melanocephala scarab beetles as pests for this culture (Gallo et al. 2002; Leonel & Sampaio 2007; Oliveira & Frizzas 2014; Taira et al. 2014). Other than feeding on passion flowers, adult C. melanocephala are known for feeding on sunflowers (Camargo & Amabile 2001), Cereus peruvianus L. Mill. (Cactaceae) flowers (Silva & Sazima 1995) and Datura wrightii Regel flowers (Raguso et al. 2003). Finally, this study describes, for the first time, floral associations of adult C. tucumana beetles with P. edulis flowers.

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Figures 1-4. 1 and 3) Adult Cyclocephala melanocehala within Passiflora edulis flower. 2) Adult Cyclocephala tucumana within passion flower. 4) Damage caused to the passionflower sepal by adult C. melanocephala. Photos. B.M.R. Dias.

ACKNOWLEDGEMENTS To the Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul (UEMS) for granting the first author a scientific initiation scholarship. This study was funded by the Foundation for the Support and Development of Education, Science and Technology of the State 145

of Mato Grosso do Sul (FUNDECT), granting term no. 217/2016. To the National Council for Scientific and Technological Development (CNPq) for granting a scholarship to Sérgio Roberto Rodrigues (Process no. 305260/2014-6).

e-ISSN 1983-0572


Maio - Agosto 2018 - www.periodico.ebras.bio.br

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doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.764 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica Registro de Tetranychus mexicanus (McGregor) (Acari: Tetranychidae) em mamoeiro (Carica papaya L.) no estado do Acre, Brasil Rodrigo Souza Santos¹, Noeli Juarez Ferla², Júlia Jantsch Ferla² & Wangerlândia da Silva¹ 1. Embrapa Acre. 2.Universidade do Vale do Taquari - UNIVATES.

EntomoBrasilis 11 (2): 147-150 (2018) Resumo. Foi efetuado o primeiro registro do ácaro Tetranychus mexicanus (McGregor) em mamoeiro no Município de Rio Branco, Acre. Foi detectada a presença de teia, perda de área fotossintetizante, necrose e secamento das folhas das plantas infestadas. Este é o primeiro registro dessa espécie de ácaro no estado do Acre. Palavras-chave: Ácaro fitófago; Amazônia; Caricaceae; fruticultura; Tetranychoidea.

Record of Tetranychus mexicanus (McGregor) (Acari: Tetranychidae) in papaya plant (Carica papaya L.) in the Acre State, Brazil Abstract. The occurrence of the spider mite Tetranychus mexicanus (McGregor) in papaya plants was reported in the municipality of Rio Branco, Acre state, Brazil. The leaves of the infested plants presented web, loss of photosynthesizing area, necrosis and drying. This is the first record of this species of mite in the Acre State. Keywords: Amazon; Caricaceae; fruticulture; Phytophagous mite; Tetranychoidea.

cultura do mamoeiro, Carica papaya L. (Caricaceae), conhecido popularmente como “mamão papaia”, exerce uma grande importância socioeconômica para a fruticultura nacional, destacando o Brasil como segundo produtor mundial e o terceiro exportador da fruta, com área plantada de cerca de 30 mil ha, uma produção de mais de 1,4 milhão de ton. e produtividade média de aproximadamente 47 mil Kg/ha (FAO 2016). O mamão é cultivado em quase todo o território brasileiro, sendo os estados da Bahia, Espírito Santo e Ceará, os principais responsáveis pela maior parte da produção nacional (Faria et al. 2009). No ano de 2016, 323 ha com a cultura do mamoeiro haviam sido plantados no estado do Acre, principalmente por pequenos produtores de base familiar, nos municípios de Acrelândia, Porto Acre, Sena Madureira e Senador Guiomard (IBGE 2016). O fruto possui elevado valor nutricional, sendo rico em açúcares e compostos bioativos (carotenoides e vitamina C) e tem sabor e aroma agradáveis, pela presença de compostos voláteis. Quando verde, o mamão possui elevados teores da enzima papaína, empregada nas indústrias alimentícia, farmacêutica e de cosméticos. Desta planta também é extraído o alcaloide carpaína, um ativador cardíaco (Dantas et al. 2013).

Concomitantemente ao crescimento da importância do cultivo do mamoeiro, aliada à expansão da área plantada em regime de monocultura, os problemas fitossanitários têm se agravado, principalmente no que tange ao ataque de insetos e ácaros (Gallo et al. 2002). No mundo, já foram registradas aproximadamente 209 espécies de artrópodes pertencentes a oito ordens e sete famílias, associadas ao mamoeiro (Culik et al. 2003). Nesse inventário, 83 espécies (39,7%) ocorrem no Brasil e 50 espécies já foram registradas em mamoeiro (Culik et al. 2003). Dentre os artrópodes associados ao mamoeiro no Brasil, os ácaros são considerados pragas-chave dessa cultura, destacando-se os ácaros: branco, Polyphagotarsonemus latus (Banks) (Acari: Tarsonemidae) e rajado, Tetranychus urticae (Koch) (Acari: Tetranychidae) (Martins & Marin 1998). Em agosto de 2017 foi observada uma infestação de ácaros em plantas de mamoeiro em dois locais distintos no Município de Rio Branco, AC, sendo: local 1 (09°56’40,5” S; 67°57’47,4” O) e local 2 (09°58’30,6” S; 67°48’28,3” O). As plantas observadas eram individuais e os locais não eram áreas comerciais de cultivo do mamoeiro no Estado. Foi coletada uma amostra de folhas infestadas (duas folhas por planta) em cada localidade, as quais foram acondicionadas em sacos plásticos identificados e levadas até o Laboratório de

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William Costa Rodrigues

Rodrigo Souza Santos  rodrigo.s.santos@embrapa.br  http://orcid.org/0000-0002-0879-0049

Article History: Received: 08.ii.2018 Accepted: 07.iv.2018

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Santos et al. (2018)

Registro de Tetranychus mexicanus (McGregor) (Acari:…

Entomologia da Embrapa Acre. Em laboratório, o material foi triado e os ácaros foram preservados em frasco de vidro contendo álcool a 70% e enviados para identificação. Os ácaros foram analisados (36 ♀ e 4 ♂), montados em lâminas permanentes com meio de Hoyer e identificados em nível específico com auxílio de chave de identificação de Baker & Tuttle (1994). As lâminas foram depositadas na Coleção de referência do Museu de Ciências Naturais da Universidade do Vale do Taquari (ZAUMCN) – UNIVATES, Lajeado, RS. Os espécimes foram identificados pelo coautor do trabalho, como Tetranychus mexicanus (McGregor) (Acari: Tetranychidae), sendo as estrias pré-genitais, quetotaxia do tarso I das fêmeas e o edeago dos machos, características diagnósticas da espécie (Figuras 1 A, B e C). A coloração das fêmeas dessa espécie varia do verde ao vermelho e os machos possuem tonalidades que variam do verde-amarelado ao vermelho (Feres 2000). Foi observado que as colônias de T. mexicanus localizavamse preferencialmente na face abaxial das folhas e, em menor quantidade na face adaxial. As folhas infestadas apresentavam perda de área fotossintetizante (áreas cloróticas), progredindo para necrose foliar, secamento e morte (Figuras 2 A e B). A família Tetranychidae abriga uma quantidade relativamente grande de espécies de ácaros estritamente fitógagos, os quais são referidos na literatura nacional como “ácaros-de-teia”, devido ao comportamento de muitas espécies de produzirem uma quantidade variável de teia, as quais utilizam para se deslocarem entre plantas (Moraes & Flechtmann 2008). Os tetraniquídeos são comumente polífagos e algumas espécies possuem especificidade por plantas hospedeiras (Gallo et al. 2002; Moraes & Flechtmann 2008).

A espécie T. mexicanus já foi registrada em 13 países, todos do Continente Americano, e tendo como hospedeiras 90 espécies vegetais (Bolland et al. 1998), sendo seus primeiros relatos no México, Estados Unidos (Texas) e Argentina, tendo sempre plantas cítricas como hospedeiras (Flechtmann & Baker 1970). No Brasil, T. mexicanus já foi registrado em associação com plantas das seguintes famílias: Passifloraceae: maracujazeiro (Passiflora spp.); Malvaceae: cacaueiro (Theobroma cacao L.) e algodoeiro (Gossypium herbaceum L.); Euphorbiaceae: seringueira (Hevea spp.) e mamona (Ricinus communis L.); Arecaceae: coqueiro (Cocos nucifera L.) e pupunheira (Bactris gasipaes Kunth.); Fabaceae: feijoeiro (Phaseolus vulgaris L.) e árvore-de-coral (Erythrina indica Lam.); Musaceae: bananeira (Musa spp.); Rutaceae: citros (Citrus spp.); Caricaceae: mamoeiro (C. papaya); Rosaceae: pereira (Pyrus communis L.) e morangueiro (Fragaria spp.); Meliaceae: cedrela (Cedrela fissilis Vell.); Phytolaccaceae: guiné (Petiveria sp.); Araceae: filodendro (Philodendron sp.); Orchidaceae: orquídeas; Vitaceae: uveira (Vitis vinifera L.); Annonaceae: gravioleira (Annona muricata L.) e em várias outras frutíferas (Flechtmann 1967; Paschoal 1968; Paschoal & Reis 1968; Paschoal 1970; Nakayama et al. 1987; Oliveira 1987; Bolland et al. 1998; Feres 2000; Gioria 2002; Stein & Daólio 2004; Argolo 2008; Moraes & Flechtmann 2008; Faria et al. 2009; Sousa et al. 2010; Mendonça et al. 2011; Andrade-Bertolo et al. 2013). Outras espécies de ácaros tetraniquídeos: T. urticae, Tetranychus bastosi Tuttle, Baker e Sales, Tetranychus desertorum Banks e Tetranychus neocaledonicus André, já haviam sido registrados, associados ao mamoeiro no Brasil (Moraes & Flechtmann 2008). No entanto, não havia registro de tetraniquídeos infestando o mamoeiro no estado do Acre.

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B

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Figura 1. Edeago de macho de Tetranychus mexicanus em vista lateral (A). Estrias pré-genitais fêmea de T. mexicanus (B). Quetotaxia do tarso I de fêmea de T. mexicanus (C).

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A Figura 2. Presença de teia produzida por T. mexicanus em folha de mamoeiro (A). Folha de mamoeiro necrosada e morta pelo ataque de T. mexicanus (B).

Com relação à distribuição geográfica de T. mexicanus, a espécie já havia sido registrada nos estado da Bahia, Minas Gerais, Pernambuco, Paraíba, Rio Grande do Sul e São Paulo (Flechtmann & Baker 1970; Paschoal 1970; Moraes 1981; Mendonça et al. 2011; Andrade-Bertolo et al. 2013). Atualmente não há produtos registrados no Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA) para o controle de T. mexicanus na cultura do mamoeiro no Brasil (AGROFIT 2018), restringindo as opções de controle desse ácaro nessa cultura. Este relato configura o primeiro registro de ocorrência de T. mexicanus no estado do Acre. Como se trata de uma espécie de hábito polífago e que traz severos danos às plantas de mamoeiro infestadas, um monitoramento sistemático deve ser realizado nas áreas produtoras. Ademais, pesquisas no que tange aos métodos de controle são necessárias, a fim de ampliar as formas de combate a este tetraniquídeo.

Referências AGROFIT, 2018. Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários do Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA). Disponível em: <http://agrofit.agricultura.gov.br/agrofit_ cons/principal_agrofit_cons>. [Acesso em: 08.viii.2018]. Andrade-Bertolo, F. de O., R.B. Moura, A.L. Matioli & A.P. Ott, 2013. New records of mites (Acari: Prostigmata) on Vitis sp. (L.) in Brazil. Comunicata Scientiae, 4: 414-418. Argolo, P.S., 2008. Resistência induzida ao ácaro rajado Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) em morangueiro. Dissertação (Mestrado em Entomologia) – Universidade Federal de Viçosa. 53 f. Baker, E.W. & D.M. Tuttle, 1994. A guide to the spider mites (Tetranychidae) of the United States. Bophal, Indira Publishing House, 347 p. Bolland, H.R., J. Gutierrez & C.H.W. Flechtmann, 1998. World catalogue of the spider mite family (Acari: Tetranychidae). Leiden, Brill, 392 p. Culik, M.P., D. dos S. Martins & J.A. Ventura, 2003. Índice de artrópodes pragas do mamoeiro (Carica papaya L.). Vitória, Incaper, 48 p.

e-ISSN 1983-0572

Dantas, J.L.L., D.T. Junghans & J.F. de Lima (Eds.), 2013. Mamão: o produtor pergunta, a Embrapa responde. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica. Embrapa Mandioca e Fruticultura Tropical (Coleção 500 perguntas, 500 respostas), 170 p. FAO (Food and Agriculture Organization of the United Nations), 2016. Disponível em: <http://www.fao.org>. [Acesso em: 08.viii.2018]. Faria, A.R.N., A.C. da S. Noronha, A.A.R. Oliveira, A.M.G. Oliveira, C.E.L. Cardoso, C.H.S.P. Ritzinger, E.J. de Oliveira, E.F. Coelho, H.P. Santos Filho, J.L. Cruz, J.R.P. Oliveira, J.L.L. Dantas, L.D. Souza, M. de A. Oliveira, M.A. Coelho Filho, N.F. Sanches, P.E. Meissner Filho, V.M. Medina & Z.J.M. Coroleiro, 2009. A cultura do mamão. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica. Embrapa Mandioca e Fruticultura Tropical (Coleção Plantar, 65). 119 p. Feres, R.J.F., 2000. Levantamento de observações naturalísticas da acarofauna (Acari, Arachnida) de seringueiras cultivadas (Hevea spp., Euphorbiaceae) no Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 7: 157-173. DOI: https://doi.org/10.1590/s010181752000000100011. Flechtmann, C.H.W. & E.W. Baker, 1970. A preliminary report on the Tetranychidae (Acarina) of Brazil. Annals of the Entomological Society of America, 63: 156-163. DOI: https://doi.org/10.1093/aesa/63.1.156. Flechtmann, C.H.W., 1967. Ácaros de plantas frutíferas. Piracicaba: USP (Boletim Técnico Científico, 30). 24 p. Gallo, D., S. Silveira Neto, R.P.L. Carvalho, G.C. de Baptista, E. Berti Filho, J.R.P. Parra, R.A. Zucchi, S.B. Alves, J.D. Vendramim, L.C. Marchini, J.R.S. Lopes & C. Omoto, 2002. Entomologia Agrícola. Piracicaba: FEALQ, 920 p. Gioria, R., 2002. Doenças e pragas que atacam as orquídeas. Brasil Orquídeas, 64 p. IBGE (Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística), 2016. Produção agrícola municipal. Disponível em: <https://sidra.ibge.gov.br/tabela/5457#resultado>. [Acesso em: 08.viii.2018]. Martins, D. dos S. & S.L.D. Marin, 1998. Pragas do mamoeiro. In: Braga Sobrinho, L.B., J.E. Cardoso & F. das Chagas (Eds.). Pragas de fruteiras tropicais de importância agroindustrial. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica, 209 p.

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Santos et al. (2018)

Registro de Tetranychus mexicanus (McGregor) (Acari:…

Mendonça, R.S., D. Navia, I.R. Diniz & C.H.W. Flechtmann, 2011. South American spider mites: new hosts and localities. Journal of Insect Science, 11: 1-18. DOI: https://doi.org/10.1673/031.011.12101. Moraes, G.J. de & C.H.W. Flechtmann, 2008. Manual de acarologia. Acarologia básica e ácaros de plantas cultivadas no Brasil. Ribeirão Preto, Holos Editora, 308 p. Moraes, G.J. de, 1981. Ácaros e insetos associados a algumas culturas irrigadas do Sub-médio São Francisco. Petrolina: Embrapa Semiárido. Embrapa Semiárido (Circular Técnica, 4), 32 p. Nakayama, K., J.M. Abreu & E.C.A. Ferraz, 1987. Controle Químico do ácaro Tetranychus mexicanus (McGregor, 1950) em mudas de cacaueiro. Revista Theobroma, 17: 9-16. Oliveira, C.A.L. de, 1987. Ácaros, p. 104-110. In: Ruggiero, C. (Ed.). Cultura do maracujazeiro. Ribeirão Preto, Legis Summa, 250 p. Paschoal A.D. & P.R. Reis, 1968. Relação de ácaros encontrados em plantas. Revista de Agricultura, 43: 137-139.

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Suggestion citation: Santos, R.S., N.J. Ferla, J.J. Ferla & W. Silva, 2018. Registro de Tetranychus mexicanus (McGregor) (Acari: Tetranychidae) em mamoeiro (Carica papaya L.) no estado do Acre, Brasil. EntomoBrasilis, 11 (2): 147-150. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.764

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doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.765 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica Primeiro registro de Peckia (Squamatodes) trivittata (Curran) (Diptera: Sarcophagidae) colonizando cadáver humano carbonizado em área de restinga da Bahia, Brasil Ramon Lima Ramos¹, Daniele Santos Lopes¹, Fernanda Maria Pamponet¹, Torriceli Souza Thé² & Vanêssa Cristina Gonçalves Morato²

1. Universidade Federal da Bahia - Laboratório de Bionomia Biogeografia e Sistemática de Insetos. 2. Departamento de Polícia Técnica do Estado de Bahia - Laboratório de Entomologia Forense - DPT/BA.

EntomoBrasilis 11 (2): 151-153 (2018) Resumo. Apresenta-se o registro de sarcofagídeos colonizando um cadáver carbonizado em uma área de restinga no município de Mata de São João, Bahia, o qual foi encontrado dentro de um recipiente metálico. As larvas coletadas da vítima foram criadas em dieta específica, com temperatura, umidade e fotoperíodo controlados até a fase adulta para possibilitar a identificação taxonômica. Sete espécimes de Peckia trivittata (Curran) emergiram da criação em laboratório. O presente artigo reporta o primeiro registro da espécie P. trivittata em cadáver humano e a primeira ocorrência dessa espécie para o estado da Bahia, Brasil. Palavras-chave: Decomposição Cadavérica; Entomologia Forense; Fauna Cadavérica; IPM; Região Nordeste.

First record of Peckia (Squamatodes) trivittata (Curran) (Diptera: Sarcophagidae) colonizing carbonized human corpse in restinga area of Bahia, Brazil Abstract. It is presented a record of Sarcophagidae flies colonizing a human carbonized corpse in a restinga area in the municipality of Mata de São João, Bahia, which was found inside a metal container. The larvae collected from the victim were reared in a specific diet, with temperature, humidity and photoperiod controlled until the adult emergence to enable taxonomic identification. Seven adult specimens of Peckia trivittata (Curran) emerged from the laboratory creation. The present article also reports the first record of the species P. trivittata on the human corpse and the first occurrence of this species for Bahia State, Brazil. Keywords: Cadaveric Decomposition; Cadaverous Fauna; Forensic Entomology; IPM; Northeast Region.

entomologia forense pode ser definida como a ciência que utiliza os conhecimentos acerca da biologia dos insetos em investigações criminais (Thé et al. 2009). Os representantes da ordem Diptera recebem destaque, pois são os principais insetos associados à decomposição cadavérica, sendo, portanto, os mais utilizados como ferramentas forense, principalmente, para o cálculo da estimativa de Intervalo “PostMortem” (IPM) (Carvalho & Mello-Patiu 2008). É importante salientar, que para o correto cálculo do IPM, é fundamental levar em consideração as variáveis que podem alterar o tempo de decomposição. No caso de corpos carbonizados, por exemplo, variáveis como a alta temperatura, odor de produtos inflamáveis e a fumaça exalada pelo corpo em chamas podem atrasar a colonização do mesmo pelos insetos, levando a erros nos cálculos (Introna et al. 1998; Oliveira-Costa 2013).

Dentre os dípteros de interesse e/ou importância forense, podemos destacar os sarcofagídeos (Carvalho et al. 2000), pois estes, além de serem ovovivíparos, o que pode garantir o pioneirismo no que diz respeito à colonização cadavérica, possuem também elevado número de espécies necrófagas, a exemplo daquelas dos gêneros Peckia e Oxysarcodexia que são amplamente encontradas colonizando carcaças de vertebrados em decomposição (Denno & Cothran 1976; Barros et al. 2008; Carvalho & Mello-Patiu 2008). Os representantes de Peckia possuem notória importância médico-veterinária, além de ecológica, uma vez que são considerados principais componentes da fauna decompositora Neotropical (Oliveira-Da-Silva et al. 2006; Rosa et al. 2011). Peckia (Squamatodes) trivittata (Curran) apresenta um elevado grau de sinantropia, tendo sido relatada colonizando carcaças em decomposição de suínos e de lagartos (Carvalho & Linhares 2001; Barros et al. 2008; Rosa et al. 2011; Ledo et al. 2012), não havendo, porém, relatos de sua ocorrência colonizando

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William Costa Rodrigues

Ramon Lima Ramos  ramon.lima02@hotmail.com  http://orcid.org/0000-0001-9562-1894

Article History: Received: 12.ii.2018 Accepted: 17.iv.2018

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Ramos et al. (2018)

Primeiro registro de Peckia (Squamatodes) trivittata (Curran)…

cadáveres humanos. Desta forma, visando reduzir a lacuna de conhecimentos acerca deste gênero, o objetivo do presente trabalho é relatar a primeira ocorrência de P. trivittata em cadáver humano, e o primeiro registro desta espécie para o estado da Bahia. Um cadáver do sexo masculino, identidade desconhecida, foi encontrado carbonizado dentro de um recipiente metálico no dia 30 de agosto de 2015, em uma área de restinga da cidade de Mata de São João, Bahia. O referido cadáver foi encaminhado ao Instituto Médico Legal Nina Rodrigues (IMLNR), localizado na cidade de Salvador (Bahia), para ser periciado. Como evidências entomológicas, foram encontrados imaturos (larvas) pertencentes a família Sarcophagidae. Foi coletado um total de 10 larvas em diferentes partes do corpo, com o uso de pinças, as quais foram transferidas para um pote coletor e encaminhadas ao Laboratório de Entomologia Forense do Departamento de Polícia Técnica da Bahia. Para a criação das larvas, foi utilizado uma dieta de carne moída bovina em decomposição, sendo os espécimes mantidos em estufa BOD (câmara climática) sob temperatura controlada de 27 ± 1 ºC, com fotoperíodo de 12 horas e umidade relativa de 60 ± 10 %, tendo sido acompanhadas todas as etapas do seu desenvolvimento até a fase adulta, para que fosse possível a identificação taxonômica. Os adultos foram identificados até o nível de espécie com o auxílio das chaves dicotômicas de Carvalho & Mello-Patiu (2008), Vairo et al. (2011) e Buenaventura & Pape (2013). Os espécimes levaram aproximadamente 336 ± 8 h de desenvolvimento desde o estágio larval em fase L3 (fase em que foram coletadas) até o estágio adulto. Do total de larvas acompanhadas, sete exemplares emergiram, sendo posteriormente identificados como pertencentes à espécie P. trivittata (Figura 1 A-B). Existem poucos dados referentes à bionomia desta espécie, sendo encontradas referências apenas no trabalho realizado por Salviano et al. (1996), que

utilizando a mesma temperatura, registrou um tempo médio de desenvolvimento similar ao encontrado no presente estudo. Quanto à distribuição geográfica, no Brasil, essa espécie possui ocorrência restrita, tendo registro na região Sudeste para os estados de São Paulo e Minas Gerais (Carvalho & Linhares 2001; Rosa et al. 2011), na região Centro-Oeste para os estados de Goiás e Brasília (Pape 1996; Salviano et al. 1996; Barros et al. 2006; Barros et al. 2008; Ledo et al. 2012), e na região Nordeste, até o presente momento, apenas para o estado de Pernambuco (Barbosa et al. 2017), desta forma, esse é o primeiro registro de P. trivittata para o estado da Bahia. Os poucos estudos sobre sarcofagídeos existentes provavelmente se devem ao difícil reconhecimento taxonômico das espécies que, em sua maioria, se baseia em detalhes da genitália masculina. A espécie P. trivittata já foi registrada colonizando carcaças de suínos (Sus scrofa Linnaeus) por Carvalho & Linhares (2001), Barros et al. (2008) e Rosa et al. (2011) e carcaças de lagartos [Mabuya frenata (Cope)] em decomposição por Ledo et al. (2012), sendo este, portanto, o primeiro registro desta espécie colonizando cadáver humano. Com relação ao padrão de sucessão em cadáveres carbonizados, as informações ainda são incipientes, sendo encontrados apenas os relatos de Introna et al. (1998), Pai et al. (2007) e Vanin et al. (2013). No entanto, Oliveira-Costa et al. (2014), em experimento utilizando carcaças de suínos carbonizadas e não carbonizadas, constatou que existem diferenças nos processos de decomposição, indicando que se o padrão de sucessão entomológica observado em carcaça não carbonizada for aplicado para carcaça carbonizada, o IPM provavelmente será subestimado. Desta maneira, fica clara a importância da realização de trabalhos adicionais com o objetivo de conhecer melhor esta e outras espécies de Peckia e o seu papel no padrão de sucessão entomológica em cadáveres carbonizados.

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Figura 1. A-B. Peckia (Squamatodes) trivittata (Curran): A. Vista Lateral. B. Detalhe do edeago.

Agradecimentos Ao Instituto Médico Legal Nina Rodrigues por fornecer dados sobre a localização do corpo, a Profª Drª Cátia Mello-Patiu pela confirmação da espécie e a Profª Drª Favízia Freitas de Oliveira,

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coordenadora do Laboratório de Bionomia Biogeografia e Sistemática de Insetos por ceder o estereomicroscópio óptico para realização das fotos, pela revisão do manuscrito e brilhantes sugestões.

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Obituary/Obituário Ricardo Andreazze (1964-2018) Victor Py-Daniel  Ex-Orientador e amigo do saudoso Ricardo Andreazze.

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Chegou junto porque as pesquisa eram com indígenas. Era um biólogo com coração de etnólogo. Detalhista nas suas pesquisas, mas expansivo nas relações. Tenso pelas suas experiências de vida, tendo um “algo” para resolver... lutou muito para identificar o que era... e entre os Yanomami teve a oportunidade de reconhecer que a relação paterna tinha que ser refeita. Refez. Pessoa que soube ser conselheiro, dizendo, por exemplo: “você confia muito nas maquinas, se referindo ao uso de automóveis”. Um coração sem limites quando se tratava de apoiar os Yanomami. Parecia uma grande garça branca, quando em festividades de dança, em conjunto com os Yanomami, pois tinha uma estatura grande em relação a eles.

Prof. Dr. Ricardo Andreazze, foto extraída do Facebook.

Confiava muito no SER HUMANO, até que este ser lhe mostrase o quanto também pode ser falho... aí ficava experto... mas sempre com carinho. Gostava de caminhar na floresta e sempre estava atento para as relações na Natureza, olhando com delicadeza para os insetos, coleópteros e lepidópteros. Um ótimo companheiro para beber, tocar viola, e andar pela floresta (andava muito e bem). Desconfiado SEMPRE de presentes. Gostava muito de uma argumentação prolongada, principalmente quando acompanhada da cerveja. Se tivesse que escolher entre trabalhar no laboratório e na floresta, a floresta era a sua casa. Paulista com coração indígena. Victor Py-Daniel

Nota da EntomoBrasilis Ricardo foi um incansável entusiasta da EntomoBrasilis, atuando por anos como Editor-Assistente e jamais se negou a editorar um trabalho ou avaliar. Sempre com muita presteza e eficiência entregava as tarefas que lhe eram solicitadas em tempo recorde. A EntomoBrasilis não perde um Editor-Assistente, perde um amigo, um entusiasta um ídolo. E assim muito consternados, nós da equipe prestamos essa singela, mas sincera homenagem a nosso amigo, que nos deixou precocemente, pouco antes de completar seus 54 anos. Agradecemos ao Prof. Dr. Herbet Tadeu de Almeida Andrade da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, colega de trabalho e amigo do nosso saudoso Ricardo, pela ajuda em nos fornecer um texto que pudesse homenageá-lo, indo até o Dr. Victor Py-

Edited by:

William Costa Rodrigues

Victor Py-Daniel  katukina@gmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 30.viii.2018 Accepted: 31.viii.2018

Corresponding author:

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Py-Daniel (2018)

Ricardo Andreazze (1964-2018)…

Daniel, ex-orientador, que brilhantemente, nos brinda com um texto poético e leve, assim como outrora fora Ricardo. Obrigado Herbet e Victor, nós da EntomoBrasilis, sabemos como deve ter sido doloroso para vocês a perda, mas sabemos como devem estar gratificados por poder prestar essa homenagem. À família de Ricardo, nós da EntomoBrasilis deixamos uma fraterno abraço e desde que recebemos a notícias nos solidarizamos com a perda. Por fim, eu William Costa Rodrigues, Editor-Chefe, infelizmente, não conheci Ricardo pessoalmente, mas criamos um forte laço de amizade, dentro do ambiente de trabalho da Revista e tenham certeza, que me dói quando penso, que não mais poderei enviar

uma mensagem ao amigo, curtir e comentar suas publicações na rede social, ver novas fotos, inclusive de seu talento como músico, mas ao mesmo tempo tenho a convicção, que devemos ficar com as melhores lembranças desse Ser Humano Maravilhoso que foi Ricardo Andreazze. Ricardo foi professor nas disciplinas de Parasitologia Humana, Entomologia Geral, Entomologia Médica, fundador da disciplina de Entomologia de Campo e chefiou o Departamento de Microbiologia e Parasitologia do Centro de Biociências da UFRN, por duas gestões, com muito apego, responsabilidade e equanimidade.

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Suggestion citation: Py-Daniel, V., 2018. Ricardo Andreazze (1964-2018). EntomoBrasilis, 11 (2): 154-155. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v11i2.810

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EntomoBrasilis volume 11, número 2  

Volume 11, número 2 (maio - ago. 2018), da EntomoBrasilis - Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil - DOI: http://dx.doi.org.br/10.1...

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Volume 11, número 2 (maio - ago. 2018), da EntomoBrasilis - Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil - DOI: http://dx.doi.org.br/10.1...

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