En 1959 se convierte en la Jefa del Partido del Congreso. En 1964, tras la muerte de su padre Jawaharlal Nehru y el nombramiento de Lal Bahadur Shastri como Primer Ministro de India. Indira Gandhi es nombrada Ministra de Información y Radiodifusión, cargo en el que permanecerá hasta 1973. Sin embargo, la prematura muerte del Primer Ministro Shastri en 1966, la impulsó a convertirse en la Secretaria General del Partido del Congreso, y por extensión, en Primera Ministra de India, ese mismo año.
A pesar de su nueva posición, la Sra. Gandhi, como era conocida, no solo mantuvo su anterior cargo ministerial, sino que llegó a ocupar progresivamente los cargos de Ministra de Relaciones Exteriores (1967-1969), Ministra de Finanzas (1969-1970), Ministra de Interior (1970-1973) y ministra de Defensa (1975).
Ejerció como Presidenta del Partido del Congreso y Primera Ministra de la India durante un total de 15 años, desde 19 de enero de 1966 hasta el 24 de marzo de 1977, y desde el 14 de enero de 1980 hasta su asesinato el 31 de octubre de 1984. Demostró ser una fuerte y decidida líder hindú en una de las épocas más inestables de la India.
La he elegido por poder gobernar en un país donde hay tantos problemas como en la India.